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El fitoplancton en la camaronicultura y
larvicultura: importancia de un buen manejo.
The phytoplankton in the...

Book · June 2004

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Rosalba Alonso Federico Páez-Osuna

Universidad Nacional Autónoma de México Universidad Nacional Autónoma de México, …
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Ismael Gárate-Lizárraga
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CESASIN Instituto de Ciencias del Mar
y Limnología, U.N.A.M.
 EL FITOPLANCTON
EN LA CAMARONICULTURA
Y LARVICULTURA:

IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO

Rosalba Alonso-Rodríguez

Federico Páez-Osuna e

Ismael Gárate-Lizárraga

CESASIN Instituto de Ciencias del Mar

Instituto de Ciencias
y Limnología, U.N.A.M.del Mar
y Limnología, U.N.A.M.
EL FITOPLANCTON EN LA CAMARONICULTURA Y LARVICULTURA:

IMPORTANCIA DE UN BUEN MANEJO

Edición técnica y diseño de portada: Germán Ramírez Reséndiz.

D.R. 2004. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología.

Derechos exclusivos de edición reservados para todos los países.

Prohibida la reproducción total o parcial porcualquier medio sin
autorización previa del editor.

Publicado por el Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la

Universidad NacionalAutónoma de México y el
Comité de SanidadAcuícola de Sinaloa,.

E-mail: paezos@ola.icmyl.unam.mx

ISBN: XXX-XX-XXXX-X

Impreso en México /
Printed in Mexico
 TABLA DE CONTENIDO

1 El fitoplancton en la camaronicultura ..................................................1

1.1 Introducción...................................................................................1

1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el

medio natural..............................................................................3

1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en

estanques de cultivo ...................................................................7

1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton...........19

1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos......................................35

1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un

ciclo de cultivo .........................................................................47

1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas .........52

1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de

microalgas útiles......................................................................60

2. El fitoplancton y la larvicultura.........................................................63

2.1 Introducción .................................................................................63

2.2. Mareas rojas en la zona costera ..................................................65

2.3 Estructura química de las biotoxinas: ..........................................69

i
 2.4 Mareas rojas en el noroeste de México .......................................72

2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura....................................75

2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa .85

2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de

mareas rojas y biotoxinas ........................................................89

2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos

del fitoplancton nocivo en la larvicultura .................................94

3 Prevención, mitigación y remediación de problemas de

fitoplancton asociado a la camaronicultura..................................97

Agradecimientos..................................................................................111

Referencias ..........................................................................................112

ii
1 El fitoplancton en la camaronicultura

1.1 Introducción

Para un gran número de organismos en cultivo, la introducción de

determinadas especies de fitoplancton produce mejores resultados en

términos de sobrevivencia, crecimiento y factor de conversión que

cultivándolas en aguas claras, sin fitoplancton. La razón de este papel

positivo de las microalgas en los estanques de cultivo no ha sido

completamente comprendida, pero no hay duda de que la calidad del

agua se mejora y se estabiliza debido a la producción de oxígeno, la

estabilización del pH, la disponibilidad de sustancias esenciales para la

cadena trófica, la asimilación de productos excretados por los organismos

en cultivo que son potencialmente tóxicos, la inducción de la actividad de

captura de presas, la regulación de las poblaciones bacterianas, la

estimulación de la inmunidad y otros factores que aún no son

suficientemente entendidos. Bajo ciertas condiciones, y siendo los

estanques de cultivo un ambiente típicamente eutrófico o hipertrófico, el

1
enriquecimiento de nutrientes comúnmente promueve un incremento

excesivo de la cantidad y tipo de microalgas que pueden provocar

problemas de anoxia, tanto en los estanques de cultivo como en el agua

de abastecimiento afectando así al camarón. En estos casos, la industria

acuícola puede verse afectada por tales florecimientos algales nocivos

como ha ocurrido en numerosos países y recientemente en Sinaloa

provocando a los productores, daños económicos considerables.

Esta contribución pretende dar un panorama de las causas y condiciones

que dan lugar a la proliferación de especies de fitoplancton inocuas,

nocivas o tóxicas para el camarón en cultivo. Se presentan algunas

medidas de prevención y manejo para mejorar la calidad y abundancia de

fitoplancton que permitan obtener una buena producción, y por último, se

exponen las experiencias de otros países en cuanto a las medidas de

mitigación que se han implementado para enfrentar la presencia de

especies de fitoplancton tóxico o nocivo en sistemas de cultivo.

2
1.2 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en el

medio natural.

Hay dos categorías de vegetales que potencialmente pueden ser

consumidos por los peneidos (Dall et al., 1990); primero, las plantas

terrestres emergentes (plantas terrestres, manglar y pastos) junto con las

macrofitas sumergidas (pastos marinos); y secundariamente, a las algas,

incluyendo a las de vida libre y a las epífitas. El detritus definido como el

material biogénico en diferentes estadios de descomposición microbiana,

representa una fuente potencial de energía para especies como el

camarón. Se ha encontrado hasta 50% de detritus en el tracto digestivo de

Metapenaeus macleayi (Ruello, 1973). Robertson (1988) encontró

grandes cantidades (74%) de material detrítico en P. merguiensis de 7-10

µm. Este último autor señala que es muy difícil evaluar el papel

nutricional del detritus debido a que está constituído por un complejo

material de partículas derivadas de las plantas, heces fecales de peces y

crustáceos, donde la fracción orgánica está unida dentro de una matriz

con partículas de diatomeas y bacterias.

Hasta donde se conoce, los peneidos se describen como ”omnívoros

3
oportunistas” y experimentalmente se ha observado que estos organismos

muestran preferencias cuando tienen la oportunidad de escoger el

alimento. Chamberlain y Lawrence (1981) encontraron que L. vannamei

crece más rápido cuando se alimenta de una dieta compuesta de peneidos,

calamar, poliquetos y almeja que cuando se alimentan solamente de uno

de estos organismos. Por otra parte, se ha observado que la dieta de

muchas especies de camarón cambia significativamente con el tamaño y/o

la edad (Dall et al., 1990). Parece haber dos razones para esto, primero,

debido a un cambio en el hábitat conforme crecen y segundo, por un

cambio de la dieta al pasar a juveniles que incorporan vegetales, a una

dieta de adultos que puede ser exclusivamente carnívora. Ejemplo de esto

se ha evidenciado en especies de importancia comercial como P.

monodon, que cuando es juvenil es herbívoro y se alimenta de algas

verdes y material vegetal no identificado, mientras cuando es adulto es

omnívoro con una dieta a base de crustáceos, anélidos y algas (El Hag,

1984).

En el medio natural, la vida larval del camarón dura menos de 3 semanas

y comprende tres etapas, nauplio, protozoea y mysis, antes de ser una

4
postlarva. Cada etapa larval comprende de 3 a 6 subetapas en las cuales

hay cambios en la morfología, capacidad natatoria y en el

comportamiento alimenticio. Las larvas nauplio se alimentan de la

reserva alimenticia depositada en los huevos. A partir del estadio larvario

de protozoea 1, el camarón, necesita de un alimento para satisfacer sus

requerimientos nutritivos y energéticos, la protozoea es generalmente

herbívora y las etapas mysis y postlarva tienden gradualmente a ser

carnívoras. Al llegar a la etapa de postlarvas, son transportadas por las las

corrientes, acercándolas a la costa facilitando así su penetración en los

cuerpos lagunares donde sus hábitos son bentónicos y ayudadas por la

disponibilidad de alimento, pasan a ser juveniles.

Se considera que las postlarvas son oportunistas, si las diatomeas

dominan en el medio, se alimentan principalmente de diatomeas. La

manera en que diversas diatomeas influyen sobre el crecimiento y

sobrevivencia del camarón es debido a las diferencias en los nutrientes

que contienen, más que al tamaño o forma de las mismas. La dieta natural

en camarones juveniles y adultos consiste en consumir una amplia

variedad de micro invertebrados (moluscos, crustáceos y poliquetos) y

5
material vegetal, por eso se consideran omnívoros. La dieta cambia

estacionalmente, de acuerdo a la disponibilidad de la presa. Se ha

observado en juveniles de camarón que la proporción de detritus

consumidos, proveniente de la descomposición del mangle, depende de la

cercanía a la costa, llegando a ser de hasta 84% en la cabeza de los

esteros (Chong et al., 2001). En cuanto a la nutrición, se sabe que la

composición de las presas de Penaeus sculentus varía de 70 a 80% en el

contenido de proteína, 11% en el de carbohidratos y una proporción muy

baja de lípidos 12%. La dieta para camarón de 15 a 25 g en P. sculentus

cambia durante el período de muda, consume 2.7 g/día durante la mayor

parte del ciclo de muda y solamente 1.2 g/día dos días antes de que esta

se realiza, prefiriendo los moluscos como fuente de alimento

(Rothlisberg, 1998). Los hábitos de alimentación pueden ser nocturnos y

la sensibilidad a la luz determina el ascenso y la actividad alimenticia, por

lo cual dicha sensibilidad debe considerarse para la elección de los

regímenes de alimentación. La hora del día y la densidad fitoplanctónica

afectan la intensidad luminosa modificando la hora de ascenso, el

momento y duración del período de alimentación (Chong et al., 2001).

6
1.3 Importancia dietética del fitoplancton para el camarón en

estanques de cultivo.

En los sistemas de cultivo, a las larvas de camarón se les alimenta con una

combinación de microalgas como Skeletonema, Chaetoceros, Tetraselmis,

Chlorella, Isochysis, etc. y crustáceos, como pueden ser Artemia sp., y

copépodos, complementándose la dieta con alimento formulado. El

alimento contiene proporciones variables de proteínas, carbohidratos,

fibra, calcio, fósforo, vitaminas y aminoácidos, etc. A partir de un estudio

con isótopos estables de nitrógeno para identificar las fuentes de alimento

en postlarvas y juveniles de P. monodon, se encontró que durante los dos

primeros meses, la fuente de alimento es planctónica, la postlarva se

alimenta básicamente de zooplancton, el cual es consumido directamente

(Focken et al., 1998). Al avanzar el ciclo de cultivo, la fuente de alimento

se centra en el alimento suministrado, aunque una parte significativa de

este, no es asimilado por los camarones.

A las 6 semanas, la composición bioquímica de P. monodon refleja el

origen de material asimilado en sus tejidos: 28.90% de alimento artificial

7
y 42.3% de materiales vegetales, 1.8% de crustáceos y 27% de detritus

(materia orgánica y mineral). En la semana 11 son 47, 21.1, 22.8, 8.5 y

para la semana 16, 21.7, 34.3, 31.7, 12.9, respectivamente. La preferencia

de alimento no cambia con la hora del día, los hábitos alimenticios en la

semana 6 son nocturnos y después son diurnos. A menos de 4 mg/L de

oxígeno, se observa una reducción en el contenido intestinal y cuando los

niveles de oxígeno son altos, se alimenta de día (Focken et al., 1998). En

P. japonicus se encontró que el 30% del incremento en biomasa del

camarón se derivó de la ingestión directa o indirecta de fuentes naturales

de alimento. Para el caso de L. vannamei adulto en cultivo semi-intensivo,

el 40-60% de los tejidos proviene de la biota (Focken et al., 1998).

Diversos autores han investigado si el consumo de microalgas es

incidental, porque el material detrital (material orgánica y mineral) del

cual se alimenta el camarón se encuentra en el fondo del estanque, o bien,

adherido a él, ya que se encuentra una infinidad de microalgas que son

consumidas por el camarón (Gómez-Aguirre y Martínez-Córdoba, 1998)

Sin embargo, hay observaciones que muestran que la composición del

material encontrado en el intestino del camarón contiene mayor cantidad

8
de tejido vegetal que el material encontrado en el fondo por lo tanto puede

suponerse una ingestión selectiva (Focken et al., 1998). Otra fuente

importante de proteínas y energía para el camarón en cultivo son los

crustáceos y los restos de éstos, incluido el propio camarón. El alimento

artificial difícilmente ocupa el 50% del contenido intestinal. Las

preferencias por los materiales no cambian durante el día pero sí a lo largo

del ciclo de cultivo debido al desarrollo. El alimento artificial es

importante para complementar el alimento natural y por su valor

nutricional (Focken et al., 1998).

En un estudio sobre el contenido nutricional de 40 especies de microalgas

pertenecientes a 7 clases, se encontró que las microalgas proporcionan una

mezcla balanceada de sustancias nutritivas para alimentar a los crustáceos

durante sus primeras etapas larvales y alimentan al zooplancton que forma

parte de la cadena alimenticia en sistemas acuaculturales. La cantidad de

proteínas que proveen es variable y puede llegar a constituir el 50%, y de

carbohidratos y lípidos hasta el 23% de cada uno (Brown, 1997).

Todas las microalgas son ricas en aminoácidos esenciales. El contenido de

polisacáridos es variable pero la glucosa llega a ser de hasta 87%. Las

9
diatomeas y algunas fitoflageladas son ricas en ácidos grasos

poliinsaturados (PUFAs), conteniendo hasta 10%, otras como las

clorofitas son deficientes en estos, y solamente contienen hasta 3%.

Todas las microalgas analizadas poseen altas concentraciones de ácido

ascórbico (vitamina C) y riboflavina (vitamina B2) (Brown et al., 1997).

En Sonora se han realizado estudios sobre la optimización y estrategias

de alimentación a nivel experimental y comercial (Martínez-Córdoba et

al., 2002). Se ha encontrado que los carotenoides y astaxantinas son

componentes naturales del fitoplancton y pueden ser añadidos en la dieta,

mejorando su crecimiento y sobrevivencia. Los carotenos son pigmentos

fotosintéticos, la astaxantina es muy apreciada por dar color rosado al

músculo del salmón pero también es un factor importante en el sistema

inmunológico y hace que los organismos sean más resistentes al estrés

(Fig. 1).

Una serie de experimentos realizados por Martínez-Córdoba et al. (2002)

en estanques revelan que L. vannamei en presencia de fitoplancton crece

igual con alimento balanceado con diferente proporción de proteínas (25-

40%), mientras que L. stylirostris crece adecuadamente en un régimen

10
 CH3 CH3 CH3
CH3 CH3
CH CH C CH CH CH C CH CH CH CH C

CH
CH3 CH

CH

-Caroteno C CH3

CH
CH3
CH3 CH

CH3

Astaxantina

Fig. 1. Fórmula química del caroteno y de la astaxantina

11
con bajo suministro proteico ajustado a la abundancia de alimento natural,

esto es, considerando la aportación del fitoplancton a la dieta. Además,

agregando PUFAs al alimento de L. vannamei, es posible reducir la

cantidad de proteína suministrada en un 5%.

Algunas de las cianobacterias más comunes en estanques de cultivo

pertenecen al género Oscillatoria y tienen bajo contenido nutricional

(proteínas, aminoácidos esenciales, lípidos y ácidos grasos poli-

insaturados) en comparación con las diatomeas y algas verdes. Las algas

que crecen en un medio con alto contenido de nitrógeno promueven el

crecimiento de camarón mientras que cuando crecen en bajo contenido de

nitrógeno tienen menor contenido de proteínas y lípidos y alto contenido

de carbohidratos, lo cual puede dificultar la digestión en las primeras

etapas larvarias del ciclo de vida del camarón, provocando que no se

produzca con suficiente éxito la metamorfosis a la segunda etapa de

protozoea.

El fitoplancton es el principal productor de oxígeno dentro del estanque

durante el día pero durante la noche al igual que el resto de los

organismos, respiran, consumiendo gran parte del oxígeno disponible

12
(Yao et al., 2001). El oxígeno es el principal elemento para el desarrollo y

la sobrevivencia de cualquier organismo vivo, especialmente en el medio

acuático. El oxígeno disuelto en el agua influye directamente en los

estanques de cultivo afectando el crecimiento del organismo cultivado y

eficiencia de conversión alimenticia. En el manejo de la calidad del agua

de estanques de cultivo de peces y/o camarones, el oxígeno disuelto es

expresado en términos de miligramos por litro o partes por millón y

generalmente, está presente en cantidades de 4 a 14 mg/L. Una

disminución o falta de oxígeno disuelto provoca estrés o muerte en los

organismos acuáticos, cuando la exposición es prolongada a niveles

menores de 1 mg/L. Tres son los factores que generalmente provocan las

pérdidas de oxígeno en un estanque (Boyd, 1992): (a) respiración del

sedimento (50-55%); (b) respiración del fitoplancton (40-45%); y (c)

respiración del organismo cultivado, en este caso, camarón (5%). El

oxígeno es una variable clave que determina el éxito en el sistema de

producción de post-larvas, los LC50 oscilan entre 1.4 a 3.3. mg/L para

larvas y de 1 a 2.2 mg/L para postlarvas (Miller et al., 2002).

Una alta producción de fitoplancton trae como consecuencia una

13
 1 +
NH4 NH3 NH4
+
NH3

0.8

pK = 9.302
T = 25 ºC pK = 8.999
S = 20.3 ‰ T = 35 ºC
0.5 S = 20.3 ‰

0.2

0
5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12

1
+
NH4 NH3 NH4
+
NH3
0.8

pK = 9.354 pK = 9.058
T = 25 ºC T = 35 ºC
0.5 S = 35 ‰ S = 35 ‰

0.3

0
5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12

1
+ +
NH4 NH3 NH4 NH3

0.8

pK = 9.374 pK = 9.076
T = 25 ºC T = 35 ºC
0.5 S = 44.5 ‰ S = 44.5 ‰

0.3

0
5 6 7 8 9 10 11 12 5 6 7 8 9 10 11 12
pH pH

Fig. 2. Proporción de amonio (Cτ=1, es 100%) en las formas no-ionizada

NH3 (especie más tóxica, zona sombreada) y la forma ionizada NH4 (especie
menos tóxica) en las aguas salobres (S=20.3‰), marinas (S=35.3‰) e
hipersalinas (S=44.5‰).
14
disminución de la penetración de la luz, lo cual puede provocar

disminución de la producción fotosintética en el fondo del estanque. Por

las noches, disminuye el oxígeno disuelto debido a la respiración de todos

los organismos, incluyendo el fitoplancton. Durante el día, el fitoplancton

produce sombra, creando condiciones para que el camarón tenga un

ambiente adecuado mientras permanece en el fondo y evita el crecimiento

de algas filamentosas.

La turbidez es producida por la materia orgánica, sustancias húmicas,

material inorgánico como arcillas y por el fitoplancton. La turbidez no

fitoplanctónica en estanques fertilizados y no fertilizados, medida como

visibilidad del disco de Secchi, puede ser más importante que la originada

solamente por el fitoplancton. Por ello, Jamu y Piedrahita (1999)

recomiendan el uso del disco de Secchi como indicador de abundancia

fitoplanctónica en los casos en los que la concentración fitoplanctónica

sea la principal fuente de turbidez en el estanque o cuando la turbidez no

algal se mantenga constante.

El fitoplancton es la base de la cadena alimenticia en los estanques semi-

intensivos, la cual comprende a las algas, zooplancton y camarón. Las

15
bacterias, protistas e invertebrados también participan en la dinámica del

estanque pero son secundarios en comparación a las actividades

realizadas por las microalgas en la producción fotosintética mediante la

fijación de carbono, producción de material vivo y la generación de

oxígeno. En los estanques intensivos la producción se realiza por

bacterias heterotróficas combinada con producción autotrófica. Los restos

de alimento y excreciones del camarón son digeridos por bacterias y

forman la base de la cadena alimenticia. La respiración del camarón y de

los otros organismos de la cadena alimenticia en el estanque, a las altas

densidades típicas, requieren obligadamente de aireación mecánica para

proveer de suficiente oxígeno para compensar la respiración bacteriana y

mantener el equilibrio aeróbico.

Los largos periodos de calma y estabilidad física de la columna de agua

en el estanque favorecen los florecimientos de cianobacterias, la aireación

mecánica disminuye las posibilidades de estos florecimientos y puede

servir para suprimir los ya formados. En un sistema eutrófico bien

mezclado como lo son los estanques, el carbono inorgánico es repuesto

por el CO2 liberado desde los productos de oxidación en la columna de

16
agua y en los sedimentos y por la difusión del CO2 desde el aire al agua,

proceso que se ve favorecido por el viento. Los sistemas mezclados

raramente tienen limitaciones de carbono inorgánico y florecimientos

algales peligrosos. A menudo estos estanques tienen una comunidad

fitoplanctónica más diversa incluyendo varios géneros de diatomeas,

algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados y euglenoides.

Las microalgas son capaces de absorber directamente los productos

metabólicos producidos en el estanque como son el dióxido de carbono y

el amoníaco que pueden ser factores de riesgo para la salud del camarón

ya que el bióxido de carbono en exceso provoca disminución de pH y

además el amonio es un metabolito que, dependiendo del pH también

puede estar en forma de amoníaco (especie más tóxica) o de ión amonio

(especie menos tóxica) (Fig. 2).

La constante de disociación del amonio K= [NH3] [H+]/ [NH4+] puede ser

determinada a partir de ecuaciones empíricas (e.g., Solderberg y Meade,

1991; Millero, 1996) o bien experimentalmente (Whitfield, 1978). En los

gráficos de la Fig. 2 se ilustra la proporción de amoníaco y el radical

amonio en seis casos que permiten representar las condiciones de

17
salinidad y temperatura típicas para los meses fríos y cálidos en los

estanques de cultivo en Sinaloa. En estos gráficos se muestra claramente

como la proporción de amonio no ionizado (especie más tóxica), varía en

función del pH en los estanques.

La excreción de amonio por el camarón es mayor cuanto más elevada es

la cantidad de alimento administrado ya que el 60% del nitrógeno

adquirido es excretado como amonio, el resto son pequeñas cantidades de

urea y ácido úrico. Tanto el camarón como la post-larva excretan una

mayor proporción de amonio cuando se les alimenta con alimento

balanceado y se reduce cuando su dieta contiene microalgas

(Shishehchian et al., 1999). Se sabe que el alimento artificial promueve y

mejora la alimentación natural del camarón en cultivos semi-intensivos

(Nunes et al., 1996). En la mayoría de las especies cultivadas en granjas

semi-intensivas el manejo en cuanto a la alimentación balanceada se basa

en el crecimiento y sobrevivencia pero no considera el comportamiento

alimenticio del camarón lo cual provoca acumulación y desperdicio de

alimento y deterioro de las condiciones del fondo del estanque. En el

estanque, la descomposición de la materia orgánica produce amonio,

18
nitrato y nitrito. El camarón responde a un ciclo circadiano, en

condiciones naturales y de laboratorio, bajo un ciclo de luz-oscuridad en

el cual la actividad sobre el fondo del estanque se lleva a cabo durante el

día y emerge a la superficie al oscurecer. El período de alimentación varía

de una especie a otra y del ciclo de muda, que determina los ritmos de

alimentación (Nunes et al., 1996).

1.4 Abastecimiento de agua y su relación con el fitoplancton

La mayor parte de la actividad camaronícola en el mundo se lleva acabo

en la zona costera, en instalaciones externas y en estanques de tierra. En

Asia, se practica principalmente el cultivo intensivo en estanques de 0.5 a

2 ha con un rendimiento de 3-10 ton/ciclo (Schur, 2002). El cultivo

intensivo incluye sistemas de aireación mecánica donde la producción y la

tasa de alimentación son altas y proporcionales a la potencia de aireación.

En América, la modalidad de cultivo más practicada es el cultivo semi-

intensivo con rendimientos de 0.25-2 ton/ha/cosecha en estanques sin

aireación con dimensiones de 3 a 25 ha. En ambos sistemas, el porcentaje

19
de aereación es de 2-15% (Schur, 2002). Cuando se hace una

comparación con estanques de la ecorregión del Golfo de California, se

muestra gran similitud con las condiciones descritas anteriormente, tanto

en las dimensiones de los estanques, como en la producción (Tabla 1).

En los sistemas semi-intensivos se puede llegar a tener un recambio del

2-15% del volumen del estanque por día, representando así sistemas

conservativos y de alto uso de agua. Aunque en el noroeste de México se

han hecho estudios y se ha observado que recambios menores al 5%

afectan negativamente la sobrevivencia y el rendimiento del cultivo, la

situación mejora aumentando a 15% el recambio y mediante la aplicación

de aireación por 6 horas (Martínez-Córdova et al., 1998). Los sistemas

intensivos utilizan menos agua por unidad de cosecha, son conservativos

e implican tratamiento de aireación en el mantenimiento de la calidad del

agua en lugar del recambio utilizado en el sistema semi-intensivo.

Actualmente, hay una tendencia hacia la disminución en el recambio de

agua e incluso recambio cero o cero descarga, compensado con el

aumento de sistemas de aireación, con buenos resultados.

La mayoría de las granjas camaronícolas en la ecorregión Golfo de

20
21
California son de tipo semi-intensivo (89%), siendo en menor proporción

las de tipo intensivo (2%) y extensivo (9%), con una densidad media de

siembra de 13, 58 y 7 Pl m-2, respectivamente. En los años 2001 y 2002 la

tendencia fue a operar solo un ciclo por año, en primavera-verano y la

duración del ciclo fluctuó de 120 a 140 días (Páez-Osuna et al., 2003). La

gran mayoría de las granjas de tipo semi-intensivo y extensivo, se

abastecen de agua de los esteros y lagunas costeras a través de canales

naturales o artificiales, o bien directamente. Los esteros y lagunas costeras

son de los ecosistemas más productivos y en ellos se desarrollan

numerosas actividades pesqueras.

Las fuentes de agua estuarina cuyo origen son las lagunas costeras tienden

a utilizarse cada vez menos debido a que estas aguas frecuentemente se

asocian con ciertos problemas derivados del alto contenido de nutrientes y

otros componentes que pueden favorecer procesos de anoxia dentro del

estanque. El fitoplancton estuarino está representado por microalgas

marinas y de agua salobre. En Sinaloa, se ha encontrado una composición

taxonómica similar a la encontrada para aguas estuarinas que abastecen a

42 granjas de camarón en La India (Jing et al., 2000) donde dominan

22
diatomeas, dinoflagelados, cianobacterias, clorofitas y silicoflagelados

(Alonso-Rodríguez y Páez Osuna, 2001).

Páez-Osuna (2002) menciona que hay una tendencia mayor a la

utilización de las aguas de las lagunas costeras como fuente de agua, y

que el manejo inadecuado de las descargas de las granjas puede provocar

problemas de sustentabilidad de la actividad camaronícola -a mediano y

largo plazo- al ser las lagunas costeras el sitio de recarga y descarga de

agua. Menciona además que, los efluentes de los estanques camaronícolas

deben considerarse potencialmente riesgosos para las aguas receptoras,

debido a que generalmente cuentan con un alto contenido de nutrientes,

fitoplancton y material sedimentable, que pueden provocar una elevada

demanda bioquímica de oxígeno. Además, debido a que las aguas de los

estanques generalmente son eutróficas y ricas en biomasa fitoplanctónica,

las descargas de los efluentes de los estanques, son motivo de

preocupación como fuentes puntuales de polución localizada, aunque se

desconoce aún con certeza qué tan significativo puede llegar a ser su

efecto en el ambiente. No es difícil presuponer que dada la vulnerabilidad

de los ecosistemas que reciben las descargas de los efluentes de la

23
camaronicultura, estos son fuentes de polución potenciales.

El crecimiento excesivo de fitoplancton en los estanques puede ser

provocado por el exceso de fertilización y alimentación, además de la

liberación de los nutrientes provenientes de los sedimentos del fondo.

Cuando los estanques son inadecuadamente manejados y/o viejos, los

nutrientes que van quedando atrapados en la columna sedimentaria pueden

ser liberados y provocar florecimientos algales excesivos, aún sin adicionar

fertilizantes, esto luego puede provocar caídas bruscas en el contenido de

oxígeno disuelto. Las condiciones meteorológicas (nublados, neblina,

calmas) y el régimen de mareas de cuadratura o “muertas” comúnmente se

conjugan provocando episodios de hipoxias o anoxias durante las noches y

especialmente en las madrugadas (Páez-Osuna et al., 1997).

El fitoplancton que proviene de las fuentes de abastecimiento, es

modificado dentro del estanque, tanto en composición como en abundancia.

El fitoplancton se desarrolla debido a la influencia de factores naturales

(luz, temperatura, salinidad, nutrientes) y se promueve su crecimiento

mediante la fertilización inorgánica.

La composición del fitoplancton, en varias granjas de Sinaloa analizadas,

24
muestra una gran abundancia de cianobacterias (c.a. 90%) sobre los

dinoflagelados y las diatomeas, coincidiendo con otras áreas subtropicales

del mundo. Las bajas salinidades favorecen las cianobacterias,

representantes de los géneros Synechocystis, Oscillatoria y Spirulina; de

las diatomeas como Nitzschia, Navicula, Amphora, y Achnantes, y

dinoflagelados, representantes de los géneros Gyrodinium, Gymnodinium,

Scrippsiella, Prorocentrum y Amphidinium (Cortés-Altamirano et al.,

1994; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2001). En estanques de baja

salinidad se observó diferente composición en la abundancia por grupos,

una alta abundancia y biomasa en orden de importancia correspondiente a

clorofitas, diatomeas, cianobacterias y dinoflagelados (McIntosh et al.,

2001).

En un estudio experimental de cianobacterias bentónicas en estanques de

cultivo de camarón realizado por López-Cortés (1999), se analizaron los

cambios en las comunidades en correspondencia con el manejo en un

ciclo de cultivo. Con la preparación de los estanques, mediante el

encalamiento, los agregados de cianobacterias son cubiertos e impiden la

captación de luz, y hay cambios drásticos de pH que provocan la

25
desintegración de los agregados, que durante el enjuague se refleja en un

aumento de células ya que se rompen los filamentos. Posteriormente,

cuando se llenan los estanques mejoran las condiciones de pH y humedad

y la comunidad de cianobacterias empieza a regenerarse y a mantenerse a

cierta distancia del fondo del estanque respondiendo al movimiento

fototáctico; los primeros pobladores del fondo fueron Lyngbia aestuarii y

Oscillatoria margaritifera. La fertilización promueve la producción de

fitoplancton y afecta las comunidades de cianobacterias en el fondo del

estanque, a los dos meses, sin aireación se alcanzan valores altos de

oxígeno disuelto durante el día. En las orillas de los estanques se

encontraron las cianobacterias Microcoleus chtonoplastes y Oscillatoria

limnetica y las bacterias Beggiatoa y Chromatium, lejos de los

aireadores, sobre suelo sulfuro-oxidantes (López-Cortés, 1999).

La abundancia fitoplanctónica en los estanques de camarón es muy

variable. En un estudio de 20 estanques intensivos de camarón en

Tailandia se encontró que la abundancia fitoplanctónica en muestras

recolectadas con una malla de 60 micras, estuvo entre 1.8 x103 y 72.5

x103 cél/L, y tanto la calidad de agua como la producción fue

26
Tabla 2. Intervalos y abundancia máxima de microalgas en diferentes
cuerpos de agua y estanques de cultivo de camarón.
Cuerpo de agua
Océano superficial
Estanques fertilizados
Alabama, EEUU
Lagunas costeras
Golfo de California
Estanques semi-Intensivos,
Sinaloa
Laguna Costera (Urías)
Estanques intensivos,
Sinaloa
Estanques intensivos
Tailandia
Estanques semi-intensivos
Colombia
Estanques de baja salinidad
Arizona
Estanques extensivos
Vietnam
Concentración (cél/L) Referencia
1 x 108 Raymont (1980)
2 x 107 Boyd (1990)
1 x 103 – 13 x 106 Santoyo (1994)
Cortés-Altamirano et al.
2.9 x 108-3 x 109
(1994)
72 x 106 Pastén-Miranda (1983)
Cortés-Altamirano et al.
2 x 108-3.4 x 10 9
(1994)
Tookwinas y Songsangjinda
1.8 x 103-7.2 x 104
(1999)
1 x 108-3.5 x 10 8 Gautier et al. (2001)
1 x 107-5.2 x 107 McIntosh et al. (2001)
8.6 x 106 Johnston et al. (2002)
27
razonablemente buena (Tookwinas y Songsangjinda, 1999). En los

estanques de Sinaloa, se han registrado abundancias cercanas a tres

millones de células por litro en condiciones de operación normal y más de

15 mil millones durante los florecimientos (Tabla 2).

El sostenimiento de la producción dentro de los intervalos adecuados en

un ciclo de cultivo es clave para lograr tener éxito en esta actividad. Las

fluctuaciones de nutrientes permiten que se establezcan especies de

fitoplancton para las cuales hay un nutriente limitante, el cual en

condiciones de cultivo, puede encontrarse en exceso, permitiendo su

desarrollo.

En términos generales, el fitoplancton requiere de nutrientes inorgánicos

disueltos en una relación molar N:P de 16:1. Si esta relación se reduce por

debajo de 10:1, el desarrollo de la biomasa puede ser limitado por el

nitrógeno. Si, en cambio, esta relación se presenta con una proporción

>20:1, la biomasa estará limitada por el fósforo (Boynton et al. 1982). La

constante de saturación media es la concentración en la cual la captura del

nutriente es la mitad de su valor máximo, y las concentraciones debajo de

estos valores pueden limitar las tasas de crecimiento algal (Fisher et al.

28
1992). Los valores típicos de saturación media para el nitrógeno

inorgánico disuelto son de 1 a 2 µM (1.5 a 30 µg N/L), para el fósforo

inorgánico disuelto de 0.1 a 0.5 µM (3 a 16 µg P/L), y para los silicatos es

de 1 a 5 µM (90 a 460 µg SiO4/L) (Eyre, 2000); sin embargo, no se ha

establecido que tan válido es esto para las aguas en los ambientes

subtropicales costeros como es la zona costera del noroeste de México.

El otro punto es que se ha puesto énfasis especial en la relación Si:N o

Si:P como los elementos potencialmente limitantes para las diatomeas,

debido a que las actividades humanas han influido significativamente en

el aporte de N y P pero no del Si en las aguas costeras. Las diatomeas

requieren de Si y N en una relación molar de aproximadamente 1

(Redfield et al., 1963; Dortch y Whitledge, 1992). En la medida en que

esta relación pasa de >1 a <1, el ambiente químico pasa de un estado que

permite a las diatomeas competir efectivamente con otra clase de algas, a

un estado diferente, que le da ventajas a los taxa de los flagelados y

dinoflagelados que tienen requerimientos pequeños de Si (Conley, 1993).

Normalmente, los estanques camaronícolas reciben grandes cantidades de

alimento, del cual una fracción es asimilada como biomasa del camarón,

29
pero otra alcanza el agua y los fondos del estanque como desperdicio

metabólico que poco a poco, al acumularse, enriquece el agua,

fomentando el crecimiento de distintas poblaciones del fitoplancton,

además del aumento de material orgánico suspendidos en la columna de

agua que a veces provoca problemas de la calidad del agua, los cuales se

hacen más complejos cuando la densidad de los organismos de cultivo es

elevada. Los desechos metabólicos incluyen entre otros, al CO2, amonio

(NH4 y NH3), fósforo y otros componentes que estimulan el crecimiento

del fitoplancton.

Estos cambios en la calidad del agua que ocurren durante el cultivo de

camarón también están influenciados directa o indirectamente por las

condiciones climáticas, y por otro lado, por el manejo del cultivo, es

decir, las tasas de alimentación y consumo de alimento, tasas de

fertilización y las tasas de recambio, que eventualmente, se ajustan con el

fin de tener una calidad de agua aceptable. Si la calidad del agua se

deteriora, la calidad de los sedimentos disminuye, evitando así que el

camarón se alimente adecuadamente y no va a asimilar el alimento

eficientemente, siendo susceptible a las enfermedades y finalmente,

30
Tabla 3. Niveles tóxicos de algunos compuestos nitrogenados.

LC 50 (mg/L-N NH3 )
Especie 48 hr 96 hr Referencia

Amonio
Litopenaeus vannamei
17.2 15 Harfush-Meléndez et al. (1994)
(postlarvas PL6)
L. vannamei (PL12) 12.5 12.2 Frías-Espericueta et al. (2000)

L. vannamei (juvenil, 0.99 g) 92.5 65.2 Frías-Espericueta et al. (1999)

L. vannamei (juvenil, 1 g) 95 58 Harfush-Meléndez et al. (1994)

L. vannamei (juvenil, 3 g) 102 61 Harfush-Meléndez et al. (1994)

L.vannamei (juvenil, 3.8 g) 110.6 70.9 Frías-Espericueta et al. (1999)

Metapenaeus ensis (PL1) 16.7 - Chen et al. (1991)

M. macleayi (juvenil, 2g) - 26.3 Allan et al. (1990)

Penaeus chinensis 35.1
51.1 Chen et al. (1990)
(juvenil, 0.36 g)
P. japonicus (PL12) 33.8 28.9 Chen et al. (1989)

P. mono don (PL6) 27.7 11.5 Chin y Chen (1987)

P. monodon (juvenil, 0.17g) - 26.6 Huang (1979)

P. monodon (juvenil, 0.07- -
11.81 Lai y Ting (1984)
0.19g)
P. monodon (juvenil, 2.2 g) - 37.7 Allan et al. (1990)

P. monodon (juvenil, 4.9g) 88 42.6 Chen et al. (1990)

P. paulensis (PL1) 8.6 5.5 Ostrensky y Wasielesky (1995)

continua

31
 Tabla 3. continuación
LC 50 (mg/L-N NH3 )
Especie 48 hr 96 hr Referencia

P. paulensis (juvenil, 5.4 g) 43.1 38.7 Ostrensky y Wasielesky (1995)

P. setiferus (PL25) 9.4 - Alcaráz et al. (1999)

P. semisulcatus (juvenil, 0.3-2.4 23.7
- Wajsbrot et al. (1990)
g)
Nitrito
Metapenaes. ensis (PL1) 33.8 28.9 Chen y Nan (1991)

M. ensis (mysis) 20.67 - Chen y Nan (1991)

Penaeus chinensis (juvenil) - 37.7 Chen et al. (1990a)

P. indicus (zoea) 15.37 - Jayasankar y Muthu (1983)

P. japonicus (PL2) - 23.7 Chen y Tu (1990)

P. monodon (PL6) 51.1 35.1 Chen y Chin (1988)

P. japonicus (PL12) 92.5 65.2 Lin et al. (1993)

P. monodon (adolescentes) 88 42.6 Chen et al. (1990b)

P. setiferus (PL25) - 26.3 Alcaráz et al. (1999b)

P. paulensis (PL1) 9.4 - Ostrensky y Poersch (1992)

Nitrato
Penaeus monodon (juvenil) 3525 2316 Tsai y Chen (2002)

P. paulensis (adultos) - 2172 Cavalli et al. (1996)

Modificada de Frías-Espericueta y Páez-Osuna (2001).

32
dando lugar a una baja sobrevivencia y con ello a una pobre cosecha.

Como es de suponer, esta acumulación de material orgánico a través de

los ciclos de cultivo, provoca que los estanques más antiguos muestren

una mayor biomasa fitoplanctónica que los nuevos (Cortés-Altamirano et

al., 1994), debido a esto hay que hacer ajustes en el programa de

fertilización considerando el tiempo que lleva operando cada estanque y

reduciendo las dosis de fertilizantes necesarios para promover el

crecimiento fitoplanctónico. La vida útil de un estanque de cultivo es

variable, depende de muchos factores, entre los cuales está el manejo, la

calidad del agua y las características del sedimento, se estima que tienen

una viabilidad de 7-15 años. Después de este período se presenta el

problema de estanquería abandonada ya que la rehabilitación es compleja

(Páez-Osuna, 2001).

Debido a lo anterior, los estanques de camarón son típicamente eutróficos

o hipereutróficos (Tabla 4). Los términos oligotrófico, mesotrófico y

eutrófico corresponden a sistemas que reciben aportes o suministros

bajos, intermedios y altos de nutrientes. Hipertrófico o hipereutrófico es el

término utilizado para sistemas que reciben excesivos aportes de

33
nutrientes (Smith et al,. 1999).

Estas condiciones provocan que con frecuencia se generen problemas de

exceso de biomasa fitoplanctónica que a su vez provoca disminución de

oxígeno disuelto durante la noche. Estos sistemas de cultivo por sus

características también pueden ser promotores de crecimiento de

microalgas peligrosas que no han sido previamente detectadas en la

fuente de suministro de agua (Glibert y Terlizzi, 1999) y algunos de los

nutrientes, dependiendo de su forma química y concentración, pueden

llegar a ser tóxicos para el camarón; tal es el caso del NH3, NH4+, NO2- y

NO3-. En general, a partir de la Tabla 3, se observa que el amonio es la

especie química más tóxica, el nitrato la menos tóxica y que entre los

peneidos, los estadíos más tempranos son los más vulnerables. Es

importante señalar que cuando han sido evaluadas las concentraciones

letales medias (LC50) a diferentes tiempos de exposición y a diferentes

salinidades se ha observado una misma tendencia en la variación de la

toxicidad de los diferentes compuestos nitrogenados; La toxicidad de los

tres compuestos nitrogenados tiende a incrementarse (menores LC50)

conforme se incrementa el tiempo de exposición, esto es que a cuando los

34
camarones se exponen a tiempos de 96 horas se tienen siempre LC50 más

bajos que cuando se exponen por períodos de 24 o 48 horas. Por su parte,

en casos como el nitrato, se ha observado que la tolerancia es mayor

conforme se incrementa la salinidad, o sea los LC50 son más altas en

salinidades elevadas que a salinidades bajas.

No hay muchos estudios sobre la productividad primaria en estanques de

cultivo de camarón, sin embargo, los que se han realizado en Sinaloa

(Tabla 3), muestran que la productividad primaria estimada en estanques

es comparable con la cuantificada en las lagunas costeras más productivas

de Sinaloa y en las aguas costeras más productivas del Océano Pacífico

tropical y subtropical (Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003). En aguas

naturales del golfo de Ecuador, donde confluyen las aguas oceánicas y de

río, se forman mareas rojas dominadas por el dinoflagelado desnudo

Gymnodinium instriatum (=Gyrodinium instriatum), especie que provocó

la mortalidad de camarón en los estanques de cultivo debido a la anoxia,

en esas manchas se midió una productividad primaria de 5 a 15 g C m2 día-

1
(Jiménez, 1993), similar a la observada en estanques con recambio cero

en Belice (Tabla 4).

35
Tabla 4. Productividad primaria en estanques de cultivo de camarón

Tipo de Fitoplancton Productividad Estado

Localidad Referencia
cultivo dominante (g Cm-2día-1)a tróficob
Alonso-
Rodríguez
Sinaloa, Semi-
Cianobacterias 1.5 Hipertrófico y Páez-
México intensivo
Osuna
(2001)
Intensivo- Dinoflagelados,
Burford et
Belice recambio nanoflagelados y 3.4 a 12.3 Hipertrófico
al. (2003)
cero cianobacterias

Fitoplancton, Oligotrófico Alongi et

Vietnam Extensivo 0-1.1
bacterioplancton a Eutrófico al. (1999)

Xiwu y
Semi-
China - 1.7 Hipertrófico Zhihui
intensivo
(1997)

Mesotrófico Guoying y
Semi-
China Diatomeas 0.5 a 2.1c a Junmin,
intensivo
Hipertrófico (1992)

Cianobacterias y Burford
Australia Intensivo 2.4 Hipertrófico
flagelados verdes (1997)

a
g Cm-2día-1, conversión de O2 a C (0.313), el día es considerado 8.6 horas-luz.
b
Pitta et al. (1999) señalan el estado trófico de acuerdo a la productividad (g Cm-2día-1):
Hipertrófico >1.36, Eutrófico 0.82-1.36, Mesotrófico 0.27-0.82 y Oligotrófico <0.27.
- no presentado

36
1.5 Mareas rojas en estanques y sus efectos

Se considera una marea roja o un florecimiento algal a la acumulación

masiva de una o dos especies que coexisten con densidades de 104 a 106

cél/mL y forman el 95-99% de la biomasa total fitoplanctónica (Paerl,

1988). Este tipo de florecimiento es más fácil que se colapse, en

comparación con los florecimientos formados por varias especies (Smith,

1985). Otro criterio para determinar si se trata de una marea roja es,

dependiendo del cuerpo de agua, por medio de la percepción de cambios

de color. Si se presentan efectos adversos sobre el ecosistema u

organismos, se puede considerar como una marea roja o como

Florecimientos Algales Nocivos (FANs), también pueden llamarse

Proliferaciones Microalgales Nocivas (PMN) o en inglés Harmful Algal

Blooms (HABs) (Ochoa et al., 2003). En términos de biomasa, se

considera marea rojas cuando excede 100 mg clorofila a/m-3 (Tett, 1987).

Otros criterios son: si las células miden más de 30 µm y su abundancia es

mayor a 1,000 cél/mL (1,000,000 cél/L) (Kim et al., 1993). Cuando se

trata de florecimientos algales compuestos por diatomeas también se

consideran como mareas rojas (Sournia, 1995).

37
Como se mencionó previamente, los florecimientos algales son comunes

en los estanques de cultivo de camarón y generalmente son benéficos

(Tabla 5), pero cuando éstos decaen provocan varios problemas de calidad

del agua como es la disminución de la transparencia del agua, abatimiento

del oxígeno disuelto en la capa de fondo, y la acumulación de compuestos

tóxicos (amoniaco, nitrito, ácido sulfhídrico), a estos últimos se les

conoce como mareas rojas nocivas (Tabla 6).

Los efectos provocados por las mareas rojas nocivas pueden ser desde una

disminución del crecimiento del camarón debido al estrés impuesto por

cierta clase y abundancia de microalgas, hasta una disminución de las

defensas y el consecuente aumento en la susceptibilidad a las

enfermedades virales. Debido a que se agota el nitrógeno a causa del

crecimiento acelerado de la especie dominante o a la infestación de

microorganismos, los florecimientos superficiales se transforman

rápidamente en agregados indeseables en descomposición. La

acumulación de microalgas en el estanque puede llegar a representar el

95-99% de la biomasa total fitoplanctónica.

Los crustáceos en general no son buenos acumuladores de toxinas pero es

38
39
40
41
42
posible que se contaminen durante la cocción. Los crustáceos

acumulan las toxinas en el hepatopáncreas y éstas pueden afectar al

hombre al consumir el producto contenido en las vísceras.

En granjas camaronícolas de Baja California Sur, se han registrado

proliferaciones de algunas especies de dinoflagelados como,

Gymnodinium spirale, Scrippsiella sp., S. trochoidea y la prasínofícea

Nephroselmis sp. (Gárate-Lizárraga et al., 1999a,b; Gárate-Lizárraga,

2001). Debido a que las especies responsables de dichos florecimientos

no son tóxicas, los efectos observados fueron positivos al observarse

un mayor crecimiento de los camarones que durante las condiciones de

operación normal del cultivo. La biomasa fitoplanctónica observada,

en términos de clorofila a durante estos florecimientos fue alta,

variando entre 9 y 250 mg /m3.

Algunas especies como Cochlodinium polykrikoides que han causado

estragos en sistemas de cultivo en otros países como en Japón y

Canadá, empezaron a proliferar desde el año 1999 en algunos de los

principales puertos pesqueros del Pacífico Mexicano. En la zona de

Bahía de La Paz, B. C. S. (Gárate-Lizárraga, et al., 2000; 2004) y en

43
otras áreas al sur del Golfo de California como en las costas de Sinaloa,

donde provocó la mortalidad de peces en la Paz y Mazatlán y de pulpos

en Isla Venados en la bahía Mazatlán y en El Verde, en las cercanías de

Mazatlán. En el estado de Nayarit, Jalisco y Colima también provocó

daños estéticos a la zona costera (Morales Blake et al,. 2001; Cortés-Lara,

2002a). En Japón, tales proliferaciones han provocado mortandades

masivas de peces en cultivo (Yuki y Yoshimatsu, 1989; Kim, 1997a); Las

mareas rojas formadas por Cochlodinium sp. en Canadá causaron una

gran mortandad de salmón en cultivo, provocando pérdidas económicas

de casi 2 millones de dólares (Whyte et al., 2001), por lo que es

importante monitorear las aguas costeras de la región del Golfo de

California respecto a estos organismos. Se tienen reportes de que algunos

bañistas han sufrido de hiperpigmentación de la piel, después de nadar en

la playa durante dos eventos de marea roja, tanto en Mazatlán

(observaciones personales, Cochlodinium polykrikoides; otoño de 2000)

como en Colima (Gymnodinium catenatum; Blanco-Blanco et al., 1999)

dichos efectos fueron tratados en el sector salud como quemaduras de sol.

El aumento de la población, el desarrollo de la industria y de la

44
acuacultura intensiva han contribuido grandemente a la eutrofización de

algunas zonas costeras del Mar del Este, en Corea. Estos ambientes

eutróficos resultan muy favorables para la proliferación de especies

tóxicas como Alexandrium tamarense, Gymnodinium catenatum y

Dinophysis spp., Pseudonitzschia pungens e ictiotóxicas, como

Cochlodinium polykrikoides, Gymnodinium mikimotoi y Noctiluca

scintillans, provocando pérdidas económicas significativas a la industria

del cultivo de peces. Esta situación hizo necesario desde 1995, tomar

medidas de control de los desechos y se han reforzado las políticas

nacionales sobre medidas legislativas y administrativas que deben

llevarse a cabo para proteger el ecosistema costero en ese país, además de

iniciar la práctica de medidas de mitigación como el uso de la arcillas

para controlar dichos eventos tóxicos (Kim, 1997b).

En México, se han manifestado por primera vez los problemas con la

especie mencionada, en estanques de cultivo de peces y camarón durante

la proliferación de Cochlodinium polykrikoides en Ensenada de La Paz,

donde se registró la mortalidad de peces en cautiverio (Gárate-Lizárraga

et al., 2000a).

45
46
En un evento de marea roja en estanques de camarón L. vannamei, en

noviembre de 1998, en La Paz, B.C., se hicieron análisis para determinar

la concentración de toxinas PSP en camarones durante una marea roja

encontrándose valores de 10 g/SAXeq/100g, aunque en las muestras de

fitoplancton no se observaron especies toxicas. Es posible que la ingestión

de especies tóxicas haya sido anterior a la recolección de las muestras de

camarón para el análisis de toxinas. El perfil de toxinas paralíticas estuvo

conformado principalmente por derivados de decarbamoil y de N-

sulfocarbamoil: dcGTX2, dcGTX3, C1 y C3, sin embargo no se

estableció la especie responsable de dicha toxicidad.

Las mareas rojas producidas en estanques camaronícolas del noroeste de

México por la cianobacteria Schizothrix calcicola mostró una clara

reducción en el crecimiento del camarón en granjas de Sinaloa (Cortés-

Altamirano, 1994; Ochoa et al., 2002). Schizotrix calcicola y otras

cianobacterias producen metabolitos que resultan tóxicos para la postlarva

de L. vanname i tales como oscillariotoxinas, aplysiatoxinas,

debromoapysiatoxinas, lingbyastatantina-1, dolastantina-2 e ypaomida. La

posibilidad de una marea roja de esta especie, puede afectar el

47
crecimiento del camarón, producir bajo rendimiento o prolongar el ciclo

de cultivo hasta alcanzar la talla comercial además de aumentar el riesgo

de infecciones provocando mortalidad del camarón (Pérez-Linares et al.,

2003).

1.6 Condiciones para un buen desarrollo del camarón en un ciclo de

cultivo.

Los grupos de fitoplancton deseables en los estanques de camarón son las

diatomeas y las algas verdes, se consideran benéficos y son parte de la

cadena alimenticia que incluye a la mayoría de los invertebrados

acuáticos y las larvas de peces. Por el contrario, los dinoflagelados y las

cianobacterias se asocian a una pobre calidad del agua y a eutrofización.

Las proporciones entre los nutrientes ejercen un efecto selectivo sobre las

comunidades de fitoplancton natural. En cuerpos de agua someros como

son los estanques, una fuente adicional de nitrógeno y fósforo procede del

agua intersticial de los sedimentos y puede llegar a ser más importante

que la cantidad de nutrientes que proceden del agua y ser buenos

indicadores del estado trófico del cuerpo de agua (Yussoff, et al., 2002).

Durante el curso de la eutrofización, las poblaciones de diatomeas

48
decrecen y otros grupos persisten como los dinoflagelados o las

cianobacterias.

Las diatomeas centrales se reconocen como el grupo de microalgas que

contiene las especies más deseables como parte del fitoplancton costero

por ser alimento de consumidores superiores y generalmente no forman

florecimientos algales nocivos, no producen toxinas y además, las

diatomeas se consideran el mejor alimento para el camarón por encima

de otro tipo de microalgas (Jory, 1995).

Las cianobacterias son consideradas como peligrosas y no forman parte

importante de la cadena alimenticia en los ecosistemas acuáticos, además

producen malos sabores al agua y generan sustancias tóxicas para los

animales acuáticos. Las cianobacterias crean condiciones de pH elevado

debido a la disminución de carbono inorgánico lo cual a su vez, favorece

su desarrollo sobre otras especies deseables.

A lo largo del día, el camarón cambia sus hábitos alimenticios de

nocturnos a diurnos, la menor actividad se da a concentraciones de

oxígeno disuelto menores a 4 mg/L. Esto debe considerarse para la

dosificación del alimento en sistemas semiintensivos sin aireación.

49
Cuando se observan concentraciones de oxígeno menores a 3 mg/L por la

noche, será necesario disminuir la alimentación balanceada hasta alcanzar

mayores niveles (Focken et al., 1998).

Los acuacultores requieren que los florecimientos fitoplanctónicos

promovidos por la fertilización sean estables y las especies beneficien el

desarrollo de la especie en cultivo; en la actualidad se está desarrollando

la investigación sobre las sucesiones fitoplanctónicas dentro del estanque

por medio de la administración de bacterias benéficas (Yussoff et al.,

2002). Se ha observado que las diatomeas crecen rápidamente con

adiciones frecuentes de nitrato, los flagelados se relacionan con una alta

disponibilidad de amonio o de nitrógeno orgánico disuelto el cual puede

modificar la sucesión de especies y provocar florecimientos algales

nocivos que pueden afectar el sabor, la sobrevivencia y el precio de las

especies cultivadas.

En aguas con alto contenido de fósforo y nitrógeno, las cianobacterias

tienden a dominar la comunidad fitoplanctónica. Las altas temperaturas y

el alto suministro de nutrientes le dan ventaja a las cianobacterias para

formar florecimientos sobre el fitoplancton eucariota. En estanques de

50
cultivo, Yussoff et al. (2002) encontraron una dominancia de algas azul-

verde cercanas al 90% cuando la fuente de agua estuvo enriquecida en

nutrientes y dominada por cianobacterias.

Las partículas sólidas de tamaño entre 0.5 y 5 micras, cuando consisten

de microalgas y agregados microbio-detritales (material orgánico y

mineral), incrementan la tasa de crecimiento de Litopennaeus vannamei

en un 53% (Martínez-Córdoba et al., 1998).

Los nutrientes que se encuentran en el agua intersticial de los suelos de

los estanques, pueden ser potencialmente liberados a la columna de agua

y quedar disponible para ser utilizados por el fitoplancton. En la zona

costera los nutrientes provenientes del nitrógeno total pueden proveer del

30-100 % del nitrógeno utilizado por el fitoplancton en la columna de

agua en condiciones de turbulencia, por su parte, el fosfato es liberado

bajo condiciones anaeróbicas del sedimento por difusión (Berner, 1980).

Los estanques reciben alta cantidad de materia orgánica en forma de

fertilizantes, alimento y desechos metabólicos que bajo condiciones

aerobias soportan una gran variedad de la vida bentónica y que a su vez,

son una fuente importante de alimento para el camarón. Por lo tanto, es

51
necesario conocer la condición del fondo del estanque en una

profundidad de al menos 5 cm y analizar su contenido de materia

orgánica, acidez, fosfato, hierro disponible y pH. El pasar el sedimento

por una malla de 500 micras y analizar el material retenido, también

proporcionará información sobre los agregados algales que son fuentes

potenciales de alimento natural; los agregados de cianobacterias,

diatomeas y fauna asociada que crece en el fondo y más tarde flota hacia

la superficie son parte de este alimento natural además de otros agregados

formados por algas filamentosas unidas a masas de organismos.

1.7 Factores críticos para la producción de especies benéficas.

Luz

Uno de los factores que pueden ser limitantes para el crecimiento de

fitoplancton en los estanques de cultivo es la luz, en estos casos, la

profundidad y la turbidez pueden ser los factores que determinen el

crecimiento algal (Burford, 1997). En lugares donde la temperatura y la

luz no son limitantes, las concentraciones de nutrientes y las proporciones

entre ellos, son los factores que determinan la dominancia de los grupos

52
taxonómicos de fitoplancton.

Temperatura

La luz y la temperatura son consideradas como los factores más

importantes que afectan a todos los procesos dentro del estanque, esto se

ha determinado en estudios experimentales bajo condiciones de

temperatura controlada (Xuemei y Zhinan, 1999). Las mejores cosechas

en Sinaloa, parecen obtenerse durante la época de primavera-verano y a

altas temperaturas (Guerrero-Galván et al., 1999).

Salinidad

La baja salinidad favorece a las cianobacterias y si la salinidad es mayor a

10, las cianobacterias son raras o ausentes. Los florecimientos de

cianobacterias se presentan generalmente cuando hay una disminución de

la salinidad aunque a altas salinidades y con condiciones adecuadas de

nutrientes, se puede mantener la dominancia de cianobacterias sin llegar a

desarrollar florecimientos.

Exceso de nutrientes y la relación N:P

Los elementos más importantes que regulan el crecimiento y la

composición de especies del fitoplancton marino son el fósforo y el

53
nitrógeno, y para las diatomeas también el silicio (Haraldsson y Granéli,

1995). El enriquecimiento de silicio y fósforo promueve la dominancia de

diatomeas, mientras los niveles de nitrógeno son bajos. Cuando los

nutrientes son abundantes, otros factores como la luz, vitaminas o

elementos “traza” pueden controlar la dinámica del fitoplancton. Se ha

observado que las aguas de los ríos en las que se descargan aguas con

fertilizantes de los suelos agrícolas, ricos en N y P inorgánico, estos

estimulan el crecimiento de las diatomeas, mientras que las aguas de los

ríos de las áreas boscosas, ricas en sustancias húmicas, incrementan el

crecimiento de los dinoflagelados (Granéli y Moreira, 1990).

Los valores de N:P bajos (<10) promueven la dominancia de

cianobacterias, se ha observado que las cianobacterias son raras o

ausentes cuando la proporción en peso de nitrógeno y fósforo total es

mayor a 29 en la columna de agua (Smith, 1983).

En cultivos intensivos, la adición de nitrógeno solo o con silicato al

estanque produce un aumento en la tasa de crecimiento de diatomeas,

pero cuando se añade al estanque una combinación de nitrógeno, fósforo

y carbono, las cianobacterias crecen significativamente más. El

54
crecimiento de las diatomeas en estos sistemas pudiera llegar a cesar

cuando el abastecimiento de sílice se agota y entonces otras clases de

fitoplancton (las cuales son en su mayoría tóxicas) pueden continuar

proliferando utilizando el ''exceso'' de nitrógeno y fósforo (Radach et al.,

1990). El silicato puede provocar el aumento en la tasa de crecimiento de

las diatomeas y sacar de competencia a otros grupos algales. La adición

de silicato en el estanque hace que disminuya la tasa de crecimiento de las

cianobacterias. El enriquecimiento de nutrientes puede minimizarse, en

particular, reduciendo los niveles de fósforo y con la adición de nitrógeno

y silicato pueden promover el crecimiento de fitoplancton benéfico en

estos sistemas (Yussoff et al., 2002). En la tabla 8 se muestran las

concentraciones y proporciones estequiométricas de nitrógeno: fósforo en

las aguas de estanques de cultivo de camarón y el fitoplancton dominante

en cada caso. En general, se observa que a bajas concentraciones de

fósforo se tienen valores elevados de N:P y dominan las cianobacterias y

diatomeas. Igualmente, se señala de mortalidades de camarón y/o baja

cosecha cuando se presentan altas concentraciones de amonio.

55
Tabla 8. Fitoplancton dominante de acuerdo a las concentraciones medias
y proporciones de nutrientes medias en estanques de cultivo de camarón.

Lugar Amonio Nitrato Nitrito Fosfato Silicato N:P

(µM) (µM) (µM) (µM) (µM)

Estanques intensivos 21.4 5.7 1.6 0-53.5 60

en Australia

Estanques intensivos - 5 11 0.1 7 1.9

en Malasia

Estanques en Taiwan 226-358 35-66 3.3- <1 - -

13.0

Estanques semi- 128 92.8 1.8 11.4 - -

intensivos, Bangladesh

Estanques de cultivo 1.9-2.8 11.5- 2.6-3.8 0.5-1.0 17.4-

en Bohai, China 47.4 30.7

Estanques intensivos 13.6 - 1.6 15 27 -

en Tailandia

Estanques cero 0.7-10 - - - - -

recambio en Belice

continuación de las columnas en la siguiente pàgina

56
Fitoplancton dominante Efectos/Producción Referencia
(kg/ha)

Cianobacterias, clorofitas, - Buford (1997)

diatomeas y flagelados cafés

Diatomeas, cianobacterias y 5101 Yus soff et al. (2002)

dinoflagelados

Alexandrium tamarense Mortalidad de Huei-Meei et al. (1993)

Clorofitas camarón y efectos
Diatomeas sobre peces

Diatomeas, cianobacterias 532-697 Islam et al. (2004)

clorofilas y euglenofitas

Skeletonema, Coscinodiscus, 1130 Mingyuan y Jiasheng

Thalassionema, Peridinium (1993)

Trichodesmium, Chlorococcum, 4,119 Tookwinas y

Coscinosira Nitzschia, Lyngbya Songsangjinda (1999)

Clorofitas, dinoflagelados y 15000 Burford et al. (2004)

fitoflagelados

continua
57
Tabla 8. continuación

Lugar Amonio Nitrato Nitrito Fosfato Silicato N:P

(µM) (µM) (µM) (µM) (µM)

Estanques - 0.1- - 0.1-4.1 - -

experimentales en 11.5
La Paz, B.C.S., México

Efluentes de estanques 164 142 - - - -

semi-intensivos
en Sonora, México

Estanques semi- <0.1 0.2-1.4 0.3-0.5 0.7-2.2 - 1.1-

intensivos, 2 ciclos de 67
cultivo (O-I y P-V) en
Sinaloa, México

Estanques semi- <0.1- <0.2-4 <0.25- <0.1-0.3 - 80*

intensivos en Sinaloa, 24.7 1.9
México (variación
diurna)

* (NH4+NO3+NO2)/PO4 (estimado de Páez-Osuna et al., 1994).

- no presentado

continuación de las columnas en la siguiente pàgina

58
Fitoplancton dominante Efectos/Producción Referencia
(kg/ha)

Dinoflagelado Scrippsiella; - Gárate-Lizárraga et al.

Diatomea Amphora; (1999c; 1999d)
Prasinofísea Nephroselmis Bustillos-Guzmán et al.
(2004)

Diatomeas Nitzschia, Navicula; - Paniagua-Michel y García

Cianobacterias Microcoleus, (2003)
Spirulina, Oscillatoria,
Schizotrix, Calothrix y
Phormidium;
Clorofitas Clorella y Dunaliella

Cianobacterias y diatomeas. 1822-2125 Guerrero-Galván et al.

Proliferaciones de dinoflagelados (1999); Alonso-
y cianobacterias Rodríguez y Páez-Osuna
(2003)

Synechocystis diplococcus, 800-2100 Cortés-Altamirano et al.

Oscillatoria limnetica, (1995; Páez-Osuna et al.
Prorocentrum minimum, 1994); Ruiz-Fernández y
Scrippsiella trochoidea, Páez-Osuna (2004)
Cyclotella y Nitzschia.

59
Hidrodinámica

Los sistemas eutróficos como son los estanques, que se mantienen

mezclados, ya sea por viento o por sistemas de aireación muestran una

condición deseable, tienen mayor variedad de fitoplancton, incluyendo

varios géneros de diatomeas, algas verdes, cianobacterias, dinoflagelados

y euglenoides (Paerl, 1988). Se han registrado buenos rendimientos en

estanques de tipo intensivo en Sinaloa donde había mayor diversidad y

menor abundancia fitoplanctónica contra el tipo semi-intensivo donde

dominaron las cianobacterias y se observaron algunos florecimientos de

cianobacterias y dinoflagelados (Cortés-Altamirano, 1994).

Condición del sedimento

Las condiciones recomendables para el sedimento en el estanque de

cultivo de camarón son las siguientes: pH >7, concentración de materia

orgánica <1% y nutrientes 20-30 ppm de NO3- y 2.5 ppm de PO4-3

(Cabrera-Toledo y Rodríguez, com. pers.). Estos autores mencionan que

los manejadores de estanques tienden a encalar rutinariamente los fondos

de los estanques entre cosechas. Esta práctica puede no ser es necesaria, a

no ser que el suelo del estanque este por debajo de 7. l.

60
1.8 Recomendaciones para un buen manejo y la producción de

microalgas útiles.

El manejo ideal de un estanque semi-intensivo consiste en controlar la

densidad de microalgas y su relación con la cadena alimenticia tal como

el equilibrio entre la concentración mínima de oxígeno y el buen

desarrollo del camarón, regulando el agua de intercambio y la tasa de

alimentación hasta su cosecha. Es deseable controlar la densidad de

especies de fitoplancton benéfico para mantener una adecuada calidad del

agua y proveer de una fuente de alimento nutritiva ya sea directa o a

través de la cadena alimenticia para el camarón.

Es importante identificar las variables clave que determinan la

dominancia algal y los factores que controlan las comunidades

fitoplanctónicas en el sitio de cultivo en particular, de acuerdo a las

condiciones geográficas y de ubicación con relación a las fuentes de

abastecimiento y de descarga del efluente. Las siguientes

recomendaciones pueden ser de utilizadas como guía en la producción de

fitoplancton benéfico en los estanques de cultivo de camarón:

61
(1) Es necesario conocer los niveles naturales de los macro nutrientes

tanto en agua como en el sedimento, considerando que éstos últimos

pueden estar siendo suministrados a la columna de agua por su

liberación de los sedimentos.

(2) Es de gran utilidad conocer la composición de especies que dominan

las comunidades microalgales dentro del estanque y en la fuente de

abastecimiento en las diferentes épocas del año para saber que

modificaciones se observan dentro de los estanques y su relación

con las condiciones fisicoquímicas del mismo durante los ciclos de

cultivo.

(3) Es recomendable aplicar la fertilización en dosis bajas y frecuentes,

considerando la importancia no solo de la concentración de los

nutrientes sino de la proporción entre ellos, tratando de mantener

una adecuada concentración de los nutrientes en la columna de agua

y atendiendo particularmente los niveles de concentración del silicio

que sean suficientes para promover la presencia de diatomeas.

(4) El monitoreo de las variables fisicoquímicas y del fitoplancton, así

como la observación del color del agua y la condición del camarón

62
proveerá información sobre cuáles son las variables más

importantes para mantener una adecuada producción de fitoplancton

que contribuya al buen desarrollo del cultivo que podrá ser aplicada

a los programas de operación de los estanques de esa granja o zona

de granjas en particular.

63
2. El fitoplancton y la larvicultura

2.1 Introducción

Un buen manejo del fitoplancton en la larvicultura, ejerce beneficios en la

condición y salud de la postlarva producida en laboratorio. Uno de estos

beneficios es la reducción en la cantidad de amonio y nitrito producido

por las post-larva mediante una combinación de dieta natural y artificial

( Chaetoceros , alimento balanceado y larvas de chironómidos)

(Shishehchian et al., 1999). Los géneros de microalgas más utilizados en

la producción de larvas son Skeletonema, Chaetoceros, Tetraselmis,

Chlorella e Isochrysis y hay una tendencia a sustituir parte del suministro

de microalgas por alimento formulado.

Actualmente se utilizan en el mundo una cantidad estimada de 146

toneladas (peso húmedo) de microalgas por año para producir 530,784

toneladas de camarón adulto por año (Muller-Feuga, 2000). Otros

aspectos a considerar en larvicultura son la sobrevivencia, el ciclo de

muda, y el peso seco, los cuales son mayores mediante una dieta que

incluye a las microalgas de los géneros Chaetoceros y Tetraselmis

65
(Villamar y Landgdon, 1992). Se ha probado también que la alimentación

de larvas en cultivo de especies como P. aztecus, P. setiferus, L. vannamei

y L. stylirostris es mejor a base de diatomeas que de fitoflagelados y que

la complementación con Artemia al inicio de la segunda etapa de

protozoea, mejora la condición de las larvas (Kuban et al., 1985).

Los requisitos que deben reunir las microalgas que se administren como

alimento a los penaeidos son los siguientes (Báez-Dueñas et al., 1993):

1.- Deben de ser fácilmente reconocibles por la larva de un tamaño

que le permita su deglución

2.- Pertenecer a la flora pelágica y poseer un movimiento suave

3.- Ser digeribles y altamente nutritivas

4.- Ser fáciles de cultivar

A pesar de que las diatomeas promueven un buen crecimiento en larvas de

camarón, existen varias que son tóxicas, como es el caso de algunas

especies de los géneros Navicula y Coscinodiscus para las larvas de

Penaeus japonicus (Shigueno, 1975), otras diatomeas producen ácido

domoico, toxina cuyo síndrome es el ASP (Envenenamiento amnésico por

consumo de mariscos) como Amphora coffaeformis, Nitzschia-navis

66
varingica y Pseudo-nitzschia spp. (Davidovich y Bates, 2001).

2.2. Mareas rojas en la zona costera

Las mareas rojas o florecimientos algales son la manifestación visual de

la proliferación de microalgas en el agua, se producen manchas que son

visibles y están relacionadas con la presencia de nutrientes disueltos,

dióxido de carbono y luz, entre otros factores. Cuando llegan a ser

millones de células por litro es cuando es posible percibirlos visualmente.

En la mayoría de los casos estos florecimientos algales son benéficos para

la acuacultura ya que forman parte de la alimentación directa o indirecta

de las especies en cultivo. El color varía de tonalidades café a rojizo y de

amarillo a azul, dependiendo del organismo dominante. La alta rapidez de

reproducción y la agregación provocan altas densidades de microalgas en

el agua que pueden provocar problemas por varias razones (Hallegraeff,

2002):

(a) Consumo de oxígeno disuelto durante la respiración, la cual se lleva a

cabo por la noche o en días nublados ya que se consume pero no se

produce oxígeno.

67
(b) Consumo de oxígeno por respiración bacteriana durante la

descomposición al decaer el florecimiento.

(c) Asfixia de la especie cultivada debido al taponamiento de sus

estructuras de respiración.

(d) Daño físico a las especies en cultivo debido a que algunas microalgas

tienen estructuras duras que provocan ulceraciones o producción

excesiva de mucus debido a la irritación en partes vitales del

organismo en cuestión, como son las branquias y los apéndices.

(e) Algunas especies de microalgas producen mucus o masas gelatinosas

que provocan taponamiento de branquias y consumo de oxígeno por

su degradación.

(f) Producción de especies de oxígeno reactivo (peróxidos de hidrógeno)

que provoca la producción de mucus, el cual taponea las branquias

(g) Producción de toxinas y envenenamiento del organismo cultivado en

cuyo caso no es necesaria una alta densidad de organismos para

provocar mortalidad o daño al organismo, ya sea directamente o a

través de la cadena alimenticia cuyo eslabón final puede ser el

hombre.

68
Actualmente se está realizando una extensa investigación sobre los

metabolitos producidos por las microalgas y que pueden afectar a otros

organismos, entre ellos están las sustancias alelopáticas, toxinas y los

desechos metabólicos. Algunas de las toxinas producidas por microalgas

se investigan por la posibilidad de elaborar fármacos utilizados en

tratamientos contra el cáncer y otras enfermedades crónicas. También se

trabaja en el descubrimiento de metabolitos, aún desconocidos. Dentro de

las toxinas que produce el fitoplancton y que han causado problemas en la

acuacultura en Australia, se encuentran los síndromes que abarcan

síntomas desde malestares gastrointestinales, neurológicos, que pueden

producir daños al ecosistema, pueden provocar la muerte de la especie en

cultivo, o llegan, incluso a producir la muerte en el hombre (Tabla 9).

69
Tabla 9. Microalgas dañinas en la acuacultura según Hallegraeff (2002).
Toxinas Vector Organismo
Síndrome*Desde Microalga Efectos
asociadas intermediario afectado
Alexandrium Aves,
spp. moluscos o mamíferos Parálisis
PSP 1793 Saxitoxinas G. catenatum peces y hombre, respiratoria,
Pbc** planctívoros peces y muerte
cianobacterias camarón
camarón
Ácido Dinophysis spp.
en cultivo Diarrea y
DSP 1978 okadaiko Prorocentrum moluscos
y el tumores
Pectenotoxinas lima
hombre
moluscos, Aves y Pérdida de
Ácido Pseudonitzschia
ASP 1987 aves, peces mamíferos memoria
domoico spp.
planctívoros marinos reciente
Dificultad
Karenia spp. peces y
Brevetoxinas Peces y respiratoria y
NSP 1970 K. brevis, moluscos,
gymnodimina hombre problemas de
K. mikimotoi brisa marina
locomoción
Protoperidinium Mamíferos Síntomas de
AZP 1995 Aspirazida moluscos
crassipes y hombre DSP y NSP
Desequilibrio
Gambierdiscus peces y muerte por
CFP 1500 Ciguatoxinas Hombre
toxicus tropicales falla
respiratoria
Prorocentrum Hemólisis
FAT 1983 Hemolisinas ostión Ostión en ostión
rhathymum
Peces y Neurológico,
Pfiesteria
EAS 1988 No se conocen peces hombre respiratorio y
piscicida
dermatoló-
gico
*Nomenclatura y estructura en Fig. 3. **Pyrodinium bahamense var. compressum

70
2.3 Estructura química de las biotoxinas:

Las biotoxinas marinas comprenden un amplio espectro de sustancias

activas y difieren en origen, composición química, estructura, solubilidad

y mecanismos de acción. En esta sección se ilustran la estructuras de las

principales biotoxinas que producen los síndromes mencionados en la

Tabla 9.

X1
R1 HNCOO
H
HN NH
+
NH2
H2N
+
N NH
OH
OH
R2 R3

Saxitoxinas que producen PSP (Paralytic Shellfish Poisoning)

Fig. 3. Estructura de las principales biotoxinas que afectan a la acuacultura.

continua

71
Fig. 3. continuaciòn
R
COOH

HN
COOH

Ácido Domóico que produce ASP (Amnesic Shellfish Poisoning)

Ácido Okadáico que produce DSP (Diarrhetic Shellfish Poisoning)

Brevetoxinas que producen NSP (Neurotoxic Shellfish Poisoning)

continua

72
Fig. 3. continuaciòn
R1
O
H
HO O
H
O O
H
O OH
H
HO
O R2
H
NH H
O
O
O
H

Azpirazida que provoca AZP (Azaspiracide Poisoning)

Ciguatoxinas que provocan CFP (Ciguatera Fish Poisoning)

73
2.4 Mareas rojas en el noroeste de México

A escala mundial, el número de especies formadoras de mareas rojas se

está incrementando rápidamente. En México este incremento también ha

sido observado, no sólo en número, sino también en días de permanencia

de los florecimientos (Cortés-Altamirano et al., 1999; Gárate-Lizárraga et

al., 2001).

Las mareas rojas registradas en las costas de Baja California Sur han sido

provocadas por especies que no producen toxinas, destacando las

formadas por el protozoario Mesodinium rubrum, los dinoflagelados

Noctiluca scintillans, Scrippsiella trochoidea, Akasiwo sanguinea y más

recientemente Alexandrium affine, y Cochlodinium polykrikoides, los

cuales han ocurrido por primera vez en el otoño de 2000 en Bahía de La

Paz y Bahía Concepción. Del grupo de las diatomeas destacan los

florecimientos de Proboscia alata y Pseudo-nitzschia pungens en Bahía

Magdalena y Rhizosolenia debyana y Chaetoceros debilis en la Bahía de

La Paz (Gárate-Lizárraga y Siqueiros-Beltrones, 1998; Gárate-Lizárraga

et al., 2003). También han sido reportadas especies productoras de toxinas

PSP tales como G. catenatum, Alexandrium monilatum y A. catenella

74
(Gárate-Lizárraga et al., 2001; Morquecho y Lechuga, 2001). Estos

mismos autores, también han mencionado la presencia de especies

productoras de toxinas diarreicas tales como Dinophysis fortii y D.

acuminata.

El registro de mareas rojas en Sonora se ha llevado a cabo durante 25

años en Bahía de Bacochibampo, Guaymas, Sonora y se encontró que 43

de tales eventos estuvieron formados por tres especies, Noctiluca

scintillans , Gymnodinium catenatum, Gonyaulax cf. polyedra y

Mesodinium rubrum sin provocar efectos adversos en el ecosistema. Los

meses de mayor incidencia de mareas rojas fueron noviembre, diciembre

y enero, en coincidencia con la época de surgencias. Las mareas rojas

guardaron una relación con la fertilidad provocada por las surgencias e

inversa con las condiciones de “El Niño” (Manrique y Molina, 1997).

Una marea roja en abril de 2003 provocó la mortalidad de peces,

moluscos y otros invertebrados en Kun Kaay, Sonora, las especies

responsables fueron Chatonella marina y Chatonella cf. ovata, esta

marea roja provocó de hasta el 40% de mortalidad de postlarvas en los

laboratorios de producción en la zona (Barraza-Guardado et al. 2004).

75
En Sinaloa, en particular en Mazatlán se tiene un registro de especies

formadoras de mareas rojas desde hace más de 20 años en la cual se han

agregado más de 10 especies en la última década (Cortés-Altamirano,

2003). Las microalgas consideradas tienen una amplia gama en el tipo de

metabolismo, desde ser fotosintéticas (autótrofas), pasando por mixotrofía

(realizan fotosíntesis y/o ingieren material) y heterotrofía, esto es,

organismos considerados como microalgas que consumen a otros

organismos para obtener la la energía necesaria para realizar sus funciones

vitales. Durante el invierno de 1998 se registraron importantes

florecimientos de Mesodinium rubrum en el norte de Sinaloa (Gárate-

Lizárraga et al., 2002). Los florecimientos de esta especie son muy

importantes desde el punto de vista de la fertilidad de la zona costera.

Las mareas rojas en las costas Nayarit han sido documentadas desde 1997

con la presencia de Mesodinium rubrum (Cortés-Altamirano et al.,

1997b), posteriormente y al igual que en el resto del Golfo de California,

se presentaron desde el año 2000, dominadas por Cochlodinium

polykrikoides (Cortés-Lara, 2002a) y Gymnodinium catenatum (Cortés-

76
Lara, 2002b) y en el 2003 se presentó el primer florecimiento de una

rafidofícea, Fibrocapasa japonica sin registrarse efectos sobre otros

organismos y se sospecha que otra rafidofícea, Chatonella cf. antiqua ha

provocado mortalidad de peces en esa zona (Cortés-Lara et al., 2003). Se

sabe que ha habido efectos sobre la camaronicultura en el norte del estado

pero no han sido documentados.

Las rafidofíceas Fibrocapsa japonica, Heterosigma akashiwo y

Chattonella marina se consideran especies ictiotóxicas, formadoras de

florecimientos, estas especies se han localizado en el Pacífico Mexicano

en Baja California Sur, Sinaloa y Guerrero (Band-Schmidt et al., 2004).

La información discutida en esta última sección es presentada en las

Tablas 10 y 11 y se añaden los efectos en las costas de los estados del

noroeste o en otros sitios donde se han presentado dichas especies.

2.5 Mareas rojas nocivas para la larvicultura

Las cianobacterias del género Trichodesmium forman grandes

florecimientos en áreas oceánicas y costeras en regiones tropicales y

subtropicales durante la época de calma, contribuyen con una proporción

77
78
79
80
81
82
83
84
85
Tabla 12. Mareas rojas potencialmente nocivas o tóxicas para la larvicultura
(Lámina 3).
Época
Especie Contenido
Localidad del Microalga Efectos Referencia
afectada intestinal
año
Impide
P. desarrollo a
Trichodesmium Preston et
Australia merguiensis V-O protozoea, No
spp. al. (1998)
baja
sobrevivencia
Oscillatoria Baja Massaut y
Guayas, - Ortiz (2003)
I -P brevis- sobrevivencia Si
Ecuador
sabor a lodo
Nitzschia Mortalidad Kotaki et
Do Son, - V-O navis-varingica de postlarvas - al. (2000)
Vietnam
en cultivo
Alonso-
Mortalidad Disminución Rodríguez
L. de nauplio, de la
y Páez-
vannamei Gymnodinium zoea y PL en cantidad de
Sinaloa, Osuna
I-P catenatum laboratorio material en
México L.
y camarón el tracto (2003; Páez
stylirostris adulto en Osuna et
digestivo
estanques al. (2003);
este estudio
Mortalidad y Pérez-
La Paz, L. Schizothrix
disminución
I-P Si Linares et
México vannamei calcicola
de crecimiento
en PL al. (2003)

- no presentado
importante de productividad primaria en el océano e introducen nitrógeno

molecular a la productividad primaria ya que son capaces de fijarlo para

realizar la fotosíntesis. En Sinaloa, durante 1981, se detectaron grandes

86
manchas formadas por la cianobacteria Trichodesmium erythraeum

(Oscillatoria erythraea), esto ocurrió durante los efectos de “El Niño”.

Trichodesmium, aparentemente, no es tóxica pero no es nutritiva, si está

presente, el hepatopáncreas puede estar lleno de cianobacterias pero la

larva no crece (Yusoff et al., 2002).

Estudios de laboratorio realizados en México observaron una disminución

en el crecimiento de la postlarva PL30 expuesta a la cianobacteria

Schizothrix calcicola, además de serios daños en el tejido gastrointestinal,

este tipo de lesiones puede interferir con la absorción de alimento lo cual

explica la disminución de tamaño observado en las granjas del sur de

Sinaloa. La mortalidad no se modificó por la exposición a la cianobacteria

pero si se observó una disminución en la actividad alimenticia y la

coloración azul-verde del intestino (Pérez-Linares et al., 2003).

2.6 Mortalidad de larvas en laboratorios de producción de Sinaloa

El establecimiento de la actividad camaronícola en Sinaloa inició en 1980,

desde ese entonces, varios eventos de mortalidad han afectado a esta

industria, particularmente en los meses de febrero a mayo en los

87
siguientes años; 1979, 1985, 1997, 2001 y 2003, eventos de mortalidad

de peces, camarón adulto en granjas y en el medio natural, y larvas en

laboratorios de producción en Sinaloa (Mee et al., 1986; Alonso-

Rodríguez y Páez-Osuna, 2003). Estos eventos coinciden con la

presencia de mareas rojas en la zona costera de donde se abastecen de

agua los laboratorios y granjas (Tabla 13).

Los eventos de mortalidad masiva de larvas de camarón en laboratorios

de Sinaloa que se han presentado en los años 1997, 2001 y 2003 en el

período de transición invierno-primavera, se ha tratado de investigar la

Tabla 13. Eventos recientes de mortalidad de larvas en la zona costera de

Sinaloa.
Toxicidad LP=80 µg
%
Región /año Presencia de G. catenatum STX/100g tejido
mortalidad
ostión
29*
Sur, 1997 100 Si a bajas densidades
40**
Sur, 2001 100 Si a bajas densidades
Positivo (no
Sur, 2003 100 Si a bajas densidades publicado)

Positivo (no
Centro y Norte,
70-100 Si a altas densidades publicado)
2003

88
causa de dichos eventos. Como resultado de la investigación y por la

experiencia de los productores, se ha establecido que en los casos

mencionados, la toxicidad está en el agua de abastecimiento cuando hay

mareas rojas, y más aún, se ha encontrado que invariablemente está

presente el dinoflagelado Gymnodiniun catenatum que produce toxinas

del tipo PSP (=Paralytic Shellfish Poisoning), las cuales tienen la

característica de producirse y contenerse dentro de la célula y de ser

hidrosolubles. Ya que no se han encontrado células de fitoplancton en el

agua bombeada de la playa, y siendo la toxina hidrosoluble, por lo tanto

es muy probable que la toxina esté pasando a través del filtro del agua de

bombeo hacia los laboratorios.

En Mazatlán se ha detectado toxicidad del tipo PSP debajo del límite

permisible en al menos 2 ocasiones (1997 y 2001) y en una ocasión

toxicidad 30 veces arriba del límite permisible, en abril de 2003 en la

concha-joyero Chama buddiana (Alonso-Rodríguez et al., 2004).

Gárate-Lizárraga et al. (2002b) han señalado que el perfil de toxinas en

muestras de G. catenatum recolectadas en Bahía Concepción está

compuesto por neoSTX, dcSTX, dcGTX2, dcGTX3, B1, B2 y C2,

89
mientras que el de muestras de G. catenatum de Mazatlán solo estuvieron

presentes las toxinas C2, dcGTX2, y dcGTX3 (Gárate-Lizárraga et al.,

2004b). Los análisis de toxicidad en fitoplancton y ostión de piedra

(Striostrea prismatica=Ostrea iridescens=Crassostrea iridescens) en

1997 (Cortés-Altamirano y Alonso-Rodríguez, 1997), en 2001 (Gárate-

Lizárraga et al. 2002b; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; Páez-

Osuna et al., 2003) y en el año 2003 (datos no publicados) han resultado

positivos para toxinas de tipo PSP y negativos para las larvas de camarón

que resultaron muertas durante las mareas rojas en la zona de playa de

donde se abastecen los laboratorios.

Este problema sigue bajo investigación y se intenta conocer la causa de

mortalidad de las postlarvas en cultivo bajo condiciones de marea roja

dominada por G. catenatum. Las larvas pueden ser afectadas por la

producción de mucus por G. catenatum, observado sobre todo en la

temporada invierno-primavera de 2003 ya que el mucus impide el libre

movimiento de los apéndices de la larva y se advierte así, una

disminución en su alimentación y en su movimiento o porque el mismo

mucus demanda oxígeno para oxidarse y por lo tanto disminuye los

90
niveles de oxígeno. Todos estos factores disminuyen el oxígeno

disponible para mantener saludable a la larva. Otra causa es el

envenenamiento, y aunque los resultados de toxicidad han resultado

negativos para toxinas de tipo PSP en las larvas de camarón, puede ser

debido a la presencia de otros metabolitos que no son detectados

mediante la técnica de HPLC (High Performance Liquid Chromatography

) utilizada (Yu et al., 1998).

La toxicidad del tipo PSP producida por Gymnodinium catenatum, en

otros países se ha visto involucrada con la presencia de bacterias

asociadas, por lo que la inactivación bacteriana por métodos de

tratamiento de agua (UV, ozonación), puede ayudar a prevenir los efectos

sobre la larva. Por este motivo es necesario realizar investigaciones con

objeto de resolver este problema y poder diseñar un plan de acción en

casos de contingencia en larvicultura. Sogawa et al. (1998) encontraron

que el mucus en Gymnodinium sp. está compuesto de un polisacárido que

es liberado al medio y se manifiesta como un aumento en la viscosidad

pero también puede ser citotóxico, esto es, tóxico para las células

humanas y provoca procesos anticoagulantes y antivirales también.

91
2.7 Normas para evitar los riesgos derivados de la presencia de

mareas rojas y biotoxinas

Existen normas internacionales y nacionales para evitar los riesgos

derivados de la presencia de mareas rojas producidas por microalgas

peligrosas. La Norma Oficial Mexicana de Emergencia NOM-EM-005-

SSA1-2001 sobre salud ambiental, contiene especificaciones sanitarias

para el control de los moluscos bivalvos y otros moluscos expuestos a la

marea roja, también contiene los criterios para proteger la salud de la

Tabla 14. La fase de precontingencia inicia cuando al menos una muestra

rebasa los niveles de concentración indicados. En el caso del
fitoplancton se deben tener al menos 3 muestras diferentes que
rebasen los niveles de concentración indicados.

Toxina o Plancton Concentración

Ácido domoico 100 ppm en tejido

Brevetoxina 10 UR/100 g de tejido
Saxitoxina 40 µg/100 g de tejido
Fitoplancton de agua de mar 2,500 cel/L (de Karenia brevis )
en agua

92
Tabla 15. Fase de contingencia se presenta al rebasar los niveles máximos
permisibles para cada tipo de toxina o plancton para las especies de
moluscos bivalvos (ostión, almeja, mejillón y escalopas) en sus
diferentes variedades, así como de otros moluscos.
Toxina o plancton Límite máximo permisible
Ácido domoico 200 ppm en tejido
Brevetoxina 20 UR/100 g de tejido
Saxitoxina 80 µg/100 g de tejido
Fitoplancton de agua de mar 5,000 cel/L (de Karenia brevis ) en
agua

población, las cuales incluyen medidas de pre-contingencia (Tabla 14) y

de contingencia (Tabla 15). La toxicidad es detectada en moluscos

contaminados con biotoxinas en la zona afectada por estos eventos.

Las normas internacionales para la importación y exportación de

mariscos para consumo humano se aplican ya en algunos países como es

el caso de los que conforman la Comunidad Económica Europea, por

ejemplo en España (Tabla 16).

En México, la Secretaría de Salud emitió un Proyecto de Norma Oficial

Mexicana PROY-NOM-214-SSA1-2002 sobre productos y servicios; se

93
Tabla 16. Guía de importación de productos marinos, naturales o cultivados
(España, 2003).

Toxina Límite permisible

PSP 80 µg eq. STX/100 g= 400 MU/100 g de tejido

DSP 160 µg eq. Ac. Okadaico/kg= 40 MU/kg de tejido

(incluye Ac.Okadaiko+dinofisistoxina+pectenotoxina )

ASP 20 µg Ac. Domóico/g de tejido

AZP 160 µg eq. Azaspirácido/kg de tejido

Yesotoxinas 1 µg eq. Yesotoxina/kg de tejido

CFP Ausencia de Ciguatoxina CTX en tejido

MU= Unidades ratón, eq.= equivalente

refiere a productos de la pesca frescos, refrigerados y congelados,

especificaciones sanitarias y métodos de prueba y límites máximos para

biotoxinas en productos pesqueros (Tabla 17).

En la actualidad se están desarrollando algunas técnicas para detectar

nuevas toxinas producidas por fitoplancton, las cuales son perfeccionadas

y modificadas con el objeto de estandarizarlas en el ámbito mundial,

94
Tabla 17. Biotoxinas marinas en productos pesqueros.

Especificación * Especies Límite máximo

Toxina amnésica de moluscos (Acido Moluscos 20µg /g de carne

domoico)
Toxina neurotóxica de moluscos Moluscos Negativa
(Brevitoxina)
Toxina paralizante de moluscos
Moluscos 80µg /100 g de carne
(Saxitoxina)
Toxina diarreica de moluscos (Acido
Moluscos 0,2µg /g de carne
okadaico)

Ver fórmulas en sección 2.3

mejorar su eficiencia y disminuír su costo. La tendencia a nivel nacional

e internacional es la aplicación de normas que permitan proteger la salud

del consumidor, lo cual exige que los productores tanto de productos

pesqueros extraídos o cultivados sometan sus productos a análisis en

laboratorios certificados, analizando el contenido de biotoxinas

producidas ya sea en el medio natural o en sistemas de cultivo, por lo

tanto este tipo de sustancias pronto serán parte de los requerimientos para

95
la emisión de permisos de exportación/importación, y por la importancia

de los volúmenes e ingresos por el cultivo de crustáceos como es el caso

del camarón, lo cual habrá que considerar desde ahora.

2.8 Recomendaciones para prevenir y contrarrestar los efectos del

fitoplancton nocivo en la larvicultura

Entre las medidas o acciones que se pueden implementar para prevenir y

contrarrestar los efectos del fitoplancton nocivo en la actividad

camaronícola están:

(a) Observación rutinaria del color del mar y análisis metódico del

fitoplancton de la playa y la fuente de abastecimiento de agua al sistema

de larvicultura.

(b) Capacidad de almacenamiento de agua suficiente para sortear

emergencias durante al menos una semana de duración del evento.

(c) En particular, es recomendable no bombear durante la noche debido a

que la mayoría de los organismos formadores de marea roja realizan

migración vertical y permanecen en el fondo durante la noche, respirando

y asimilando nutrientes. Durante el día ascienden para captar la luz y

96
realizar la fotosíntesis.

(d) Implementación de bioensayos con el agua de abastecimiento para

prevenir efectos de toxicidad como resultado del bombeo durante eventos

de marea roja, especialmente en presencia de Gymnodinium catenatum.

(e) Instalación de filtros más profundos en la playa ya que esto ha dado

buenos resultados en Sinaloa durante los eventos de mortalidad

mencionados. Esto se debe a que el suelo tiene la capacidad de absorber

parte de las toxinas disueltas en el agua.

(f) Contar con un sistema eficiente para eliminar bacterias y fitoplancton

indeseable mediante el tratamiento del agua con lámparas de luz

ultravioleta (UV), optimizando el tiempo de exposición, el cual está

relacionado con la velocidad de bombeo.

(g) Aplicación de ozono al nivel mínimo para no afectar el buen

desarrollo de la larva ya que la actividad bacteriana de especies útiles,

queda anulada y esto provoca un bajo rendimiento o mortalidad de la

larva.

(h) Es recomendable realizar también, rutinariamente análisis de oxígeno

disuelto y de amonio en el agua.

97
(i) En el caso de la presencia de marea roja, o de los efectos del

fitoplancton sobre la larva: se recomienda efectuar el análisis cuantitativo

y cualitativo de fitoplancton y análisis de biotoxinas o efectos de

biotoxinas en el fitoplancton, en el agua de bombeo, en moluscos, y en

larvas o camarón adulto que haya muerto o enfermado por efecto de la

marea roja.

Finalmente, es necesario subrayar la necesidad de investigación a fondo

sobre este problema ya que ha provocado grandes pérdidas económicas al

sector y se deberá buscar la raíz del problema para implementar medidas

para prevenir, resolver o mitigar los efectos y disminuír daños

económicos a la industria del cultivo de camarón.

98
3. Prevención, mitigación y remediación de problemas de
fitoplancton asociado a la camaronicultura

Para prevenir los problemas en la camaronicultura, asociados al

fitoplancton, deben considerarse las siguientes medidas:

(a) La aplicación de fertilizantes al estanque deberá hacerse de acuerdo al

contenido de nutrientes en el agua y sedimentos.

(b) La cantidad del alimento suministrado deberá administrarse de

acuerdo al comportamiento alimenticio, hábitos y metabolismo del

camarón así como la búsqueda de correspondencia entre el alimento

suministrado y el alimento consumido para evitar pérdidas económicas y

el consecuente aumento de materia orgánica en el estanque en el

transcurso del ciclo de cultivo.

(c) Mejoramiento del diseño del estanque, construcción de estanques

amortiguadores y reducción o eliminación del recambio de agua de

manera tal que se disminuya o se evite el impacto de los efluentes en la

zona costera.

(d) Considerar la utilización de la aireación mecánica como una medida

para mejorar la diversidad y controlar la abundancia del fitoplancton.

99
(e) La ozonación se usa como tratamiento de desinfección por medio de

la desactivación de bacterias patógenas y virus, puede aplicarse también

para eliminar microalgas dañinas y degradar a la materia orgánica.

Actualmente, se esta estudiando la factibilidad de proyectos para el

establecimiento de sistemas de ozonación a gran escala en sistemas de

cultivo intensivos con el objeto de proteger a la industria de

enfermedades.

Se ha aplicado la ozonación en granjas del Ecuador con problemas graves

de síndrome de Taura (TSV Taura Syndrome Virus), en un área de 760 ha,

obteniendo una producción semejante a la cosechada antes de la

infección, la sobrevivencia aumentó de 10% al 60% con el tratamiento de

ozonación en el agua de abastecimiento (Schuur, 2002).

Los graves y variados efectos que dañan tanto a las especies en cultivo

como a la salud humana han estimulado la investigación en métodos de

mitigación de mareas rojas nocivas y tóxicas. Entre los conocimientos

básicos demandados está el entender los factores que regulan las

poblaciones de microalgas que forman esas mareas rojas y el diseño de

acciones que modifiquen esas condiciones. El control de florecimientos

100
tóxicos está aplicándose a nivel experimental, y para ello se utilizan

métodos químicos, físicos y biológicos.

Una de las técnicas de mitigación más usada en la acuacultura para

controlar eventos nocivos o tóxicos tanto en sitios semicerrados costeros

como en estanques de cultivo en Japón, es la aplicación de arcillas

ecológicamente inertes. Las arcillas no son muy costosas y actúan como

floculantes, en laboratorio, esta técnica provoca la agregación de las

células, acelerando la sedimentación de las microalgas y se puede alcanzar

una eficiencia del 100%, cuando se ayuda con un flujo de baja velocidad,

clarifica el agua, precipitando la totalidad de las células en 48 horas,

durante una marea roja formada por una especie en particular. Los efectos

adversos inmediatos son para los moluscos los cuales pueden verse

afectados por la cantidad de partículas que precipitan, otro de los posibles

efectos tiene que ver con el destino de las células precipitadas, las cuales

pueden formar quistes y eclosionar cuando las condiciones del estanque o

del área semicerrada se restablecen y por último, es necesario conocer los

efectos que ejercen las arcillas sobre la especie en cultivo, ya que es

determinante en la búsqueda de este tipo de técnicas de mitigación. En

101
Japón son frecuentes las mareas rojas monoespecíficas formadas por

Cochlodinium polykrikoides, se han aplicado 60,000 ton de arcillas sobre

un área afectada de 260 km2 a razón de 400 g m-2 por vía aérea logrando

limpiar una columna de agua de 2 metros sin sufrir pérdidas de los peces

en cultivo (Archambault et al., 2003).

Entre otros métodos químicos, se han experimentado con la aplicación de

carbonato de sodio (Na2CO3/H2O2) 3:2 y de formalina diluída, esta última

en estanques de cultivo de peces o camarón. Es necesario hacer pruebas de

laboratorio para conocer los efectos de dichas sustancias químicas a corto

y largo plazo sobre el ambiente y los organismos en cuestión antes de

aplicar estas técnicas de control de mareas rojas.

El control biológico se lleva a cabo mediante la exposición de la especie

formadora a depredadores naturales, en el caso de los tintínidos y

copépodos que son los mayores consumidores del fitoplancton se pueden

hacer experimentos conducentes a establecer en cuerpos de agua cerrados

la eficiencia de pastoreo y la factibilidad de su cultivo.

El control físico de los florecimientos se puede efectuar mediante la

aplicación de aireación mecánica la cual aumenta la turbulencia y provoca

102
daño físico a las células, dependiendo de las adaptaciones de la especie a

la agitación mecánica. La turbulencia afecta la fisiología de las células, la

asimilación de nutrientes, la depredación, etc. (Kiorboe, 1997).

Los factores a considerar en la aplicación de estos métodos de

remediación son: el tipo, talla y número de células que forman la marea

roja, el grado de toxicidad y peligrosidad, el tipo de cuerpo de agua

afectado, si tiene o no comunicación con el mar y su hidrodinámica. Por

otro lado, se deben considerar también las características de la especie en

cultivo y los posibles daños que puede provocar la cantidad de arcillas

administrada. Por último debe conocerse el destino que tendrán las

células si forman quistes que provocan mareas rojas recurrentes o si se

debe considerar solamente el consumo de oxígeno que necesitará durante

la descomposición de la materia orgánica. La aplicación de arcillas es un

método prometedor en la reducción de los impactos de las mareas rojas

en la acuacultura sobre todo en sistemas de baja energía. Es necesario

investigar los diferentes factores que intervienen en una buena eficiencia

de este tipo de técnicas a nivel laboratorio, previo a su aplicación en el

ambiente de manera experimental, y desde luego, antes de implementarla

103
como una medida de remediación a una mayor escala, en los casos en los

que la técnica resulte útil.

104
 Heterocapsa niei

Cylindrotheca closterium
Cochlodinium polykrikoides
=Nitzschia closterium

Marea roja formada por Cochlodinium polykrikoides. en los

estanques de cultivo de camarón en el CIBNOR, La Paz, B.C.S.,
Septiembre, 2000.
Prorocentrum minimum

Lámina 1. Especies formadoras de mareas rojas en la costa y en estanques de

cultivo de camarón en La Paz. B.C.S.

105
 A B C D

E F G H

I J K L M

(1) Dinoflagelados tecados; (A) Alexandrium sp., (B) Alexandrium monilatum, (C)
Ceratium balechii, (D) Ceratium furca, (E) Dinophysis caudata, (F) Dinophysis fortii, (G)
Ensiculifera sp., (H) Gonyaulax digitalis, (I) Prorocentrum compressum, (J) Prorocentrum
minimum, (K) Prorocentrum rhathymum, (L) Scrippsiella trochoidea (WEB), (M)
Protoperidinium conicum.

Lámina 2. Especies formadoras de mareas rojas en la zona costera de B.C.S.

continua

106
 N O P Q R

S U V
T

(2) Dinoflagelados desnudos; (N) Akashiwo sanguinea (WEB), (O) Cochlodinium

polykrikoides (P) Gymnodinium catenatum. (3) Ciliados fotosintéticos; (Q) Mesodinium
rubrum. (4) Diatomeas; (R) Biddulphia alternans, (S) Chaetoceros debilis, (T)
Cylindrotheca closterium, (U) Pseudonitzschia pungens, (V) Proboscia alata, (W)
Rhizosolenia debyana. (5) Cianobacterias; (X) Trichodesmium erythraeum.

Lámina 2. continuación
107
 Cianobacterias

Anabaena aequalis

Anabaenopsis elenkinii
Oscillatoria limnetica

Schizothrix calcicola Diatomea

Dinoflagelados desnudos pennada

Gymnodinium Anabaena flos-aquae

incoloratum

Dinoflagelado tecado

Prorocentrum minimum
Cylindrotheca
Gyrodinium spirale closterium
a) Especies nocivas y/o tóxicas en estanques de cultivo en el noroeste de México escala
10 mm.Modificados de Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna (2003).

Lámina 3. Especies formadoras de mareas rojas en estanques de cultivo.

continua
108
 Cianobacterias Dinoflagelados desnudos

Gymnodinium
simplex

Trichodesmium
thiebautii Gymnodinium pulchellum

Diatomea pennada
Spirulina
subsalsa

Nitzschia navis-varingica
Dinoflagelados tecados

Alexandrium tamarense
Protoperidinium balechi Pyrodinium bahamense
var. compresumm
b) Especies nocivas y/o tóxicas para el camarón adulto o en estadios larvarios en el
mundo. Detalles en el texto. Re-dibujado de la literatura citada en el texto.

Lámina 3. continuación
109
 fijado

en vivo

Amylax triacantha= Gonyaulax triacantha Ceratium dens= C. balechi solo o en

35-45 micras largo y 17-30 micras ancho cadenas 140-206 micras de largo

en vivo

en vivo en vivo

Cochlodinium polykrikoides 30-40 micras largo

Ceratium furca 125-230 micras de largo, y 20-30 micras de ancho cadenas de hasta 16
28-38 micras de ancho células.

en vivo en vivo

Gymnodinium sanguineum (=Akashiwo

sanguinea) 40-70 micras de largo y 38-53
micras de ancho Gyrodinium instriatum= Gymnodinium instriatum
30-75 micras de largo y 20-57 micras de ancho

Lámina 4. Especies formadoras de mareas rojas en la costa de Sonora,

Sinaloa y Nayarit. (Modificado deAlonso-Rodríguez, 2003). continua
110
 Fibrocapsa japonica= Chatonella japonica
30 x 25 micras de ancho

en vivo
en vivo
en vivo
Mesodinium rubrum 20-50 micras de diámetro
Pseudo-nitzschia spp. 33-160 micras
largo y 4 a 8 micras de ancho.

fijado

en vivo Noctiluca scintillans 200-1000 micras de

diámetro
Gymnodinium catenatum 40-63 de diámetro fijado
forma cadenas de hasta de 64 células.

Prorocentrum balticum 14-20 micras de diámetro

en vivo

en vivo

Oscillatoria erythraea=Trichodesmium erythaeum

las células miden de 11 a 19 micras de ancho y forman
largos filamentos de apariencia granulosa.
Peridinium quinquecorne 23-40 micras
de largo y 20-36 micras de ancho
Lámina 4. continuación continua

111
 en vivo

WEB
Prorocentrum mexicanum 39 micras
de largo y 29 micras de ancho
Porocentrum dentatum 17-20 micras de
largo
en vivo

en vivo

Prorocentrum micans 35-70 micras de largo y Prorocentrum minimum 14-19 micras de

20-50 micras de ancho largo

WEB

en vivo

Prorocentrum triestinum 18-22 micras de largo y

6-11 micras de ancho Scrippsiella trochoidea 21-29 micras
de largo y 18 a 22 micras de ancho

Fotos: A. sanguinea cortesía de Lourdes Morquecho, P. dentatum y P. triestinum obtenidas

del Web, el resto son de los autores.
Lámina 4. continuación
112
Agradecimientos

Este trabajo fue realizado en las instalaciones de la Unidad

Académica Mazatlán, ICML-UNAM y fue financiado
parcialmente por el proyecto SEMARNAT-2002-C01-0161. El
primer autor es ex-becario CONACyT No. 86906. Agradecemos
a Germán Ramírez Reséndiz por el trabajo de diseño y edición
del manuscrito. A Clara Ramírez-Jáuregui por la provisión del
acervo bibliográfico. IGL es becario COFFA, EDI (P-DEGEPI
200203333) y ex-becario CONACyT (138138). AAída Martínez
(CICIMAR) y a Samuel Gómez Noguera (UA-Mazatlán) por las
facilidades en el uso del procesador de imágenes. Gracias a
CESASIN, ISAy a los productores por su confianza y apoyo en la
investigación de la problemática tratada.

113
114
Anexo 1

Problemas en la observación, identificación, fijación y

recuento de microalgas benéficas o dañinas.

El monitoreo de especies benéficas, tóxicas o formadoras de florecimientos

algales se lleva a cabo mediante los recuentos fitoplanctónicos y la
identificación de las especies en muestras naturales o de cultivo (agua de
abastecimiento y estanques).

Para varias especies que forman florecimientos, la observación del material

vivo sigue siendo indispensable para una identificación confiable al utilizar
microscopio de luz.

No hay un fijador universal, que sea adecuado para todos los tipos de
microalgas y todos los propósitos. Algunas especies se pueden fijar sin
perder la mayoría de sus atributos de estructura, volumen y color como son
la mayoría de las diatomeas.

Los fijadores más comunes para el fitoplancton son el acetato lugol o

solución de lugol y el formol o formalina. Los métodos de recuento,
identificación y fijación se encuentran ampliamente tratados en Cortés-
Altamirano (1998) yAlveal et al. (1995).

115
tratados en Cortés-Altamirano (1998) yAlveal et al. (1995).

El lugol puede resultar un buen fijador para flagelados en general, solo que
obscurece las estructuras internas de la célula y en ocasiones resulta difícil
hacer una correcta identificación ya que el material necesita ser clareado. Es
importante vigilar la concentración final del lugol aplicado a la muestra,
reflejado por el tono ámbar que resulta cuidando que el tono no sea
demasiado obscuro ya que puede ser que no se obtengan los resultados
deseados para el tipo de microalga que se trata, este fijador es ideal para
células pequeñas y para conservar flagelos o estructuras muy finas.

El formaldehído (2-4%) resulta un fijador fuerte para muchas especies de

flagelados, tales como las prasinofiseas, dinoflagelados desnudos, este
fijador puede blanquear los pigmentos fotosintéticos que pueden ser
importantes para la identificación de una especie (Throndsen, 1993).

Algunos dinoflagelados como Gymnodinium spirale, G. catenatum y la

prasinofícea Nephoselmis sp, se ven severamente dañados con este fijador.
Este fijador es ideal para fijar dinoflagelados.

A las rafidofíceas es necesario identificarlas en vivo, ya que no se pueden

reconocer si son fijadas (Band et al., 2004). Una ligera cantidad de lugol
permitirá su fijación con fines de recuento.

Un ejemplo de casos que se deforman con los fijadores en aguas mexicanas

116
Algunos dinoflagelados como Gymnodinium spirale, G. catenatum y la
prasinofícea Nephoselmis sp., se ven severamente dañados con este fijador.
Este fijador es ideal para fijar dinoflagelados.

A las rafidofíceas es necesario identificarlas en vivo, ya que no se pueden

reconocer si son fijadas (Band et al., 2004). Una ligera cantidad de lugol
permitirá su fijación con fines de recuento.

Un ejemplo de casos que se deforman con los fijadores en aguas mexicanas

es el de Cochlodinium polykrikoides, del cual no se tienen muchos registros
en el Golfo de California pero muy probablemente es debido a la fijación.
Cuando las células de esta especie se fijan con formol se destruyen
completamente, sin embargo cuando se fijan con unas pocas gotas de lugol,
se dañan solo ligeramente (Osorio-Tafall 1943, Figueroa-Torres y Zepeda-
Esquivel 2001; Gárate-Lizárraga et al. 2004).

El lugol no es un buen fijador para los cocolitofóridos ya que disuelve las

estructuras formadas de carbonato de calcio.

Estas son algunas de las razones por las cuales es necesario realizar
observaciones en vivo de las muestras para su apropiada identificación.

La comparación morfológica se puede hacer mediante bibliografía general y

especializada. Dentro de la literatura general y mundial se cuenta con guías
taxonómicas para identificar diatomeas, dinoflagelados, fitoflagelados,

117
El lugol no es un buen fijador para los cocolitofóridos ya que disuelve las
estructuras formadas de carbonato de calcio. Los cocolitofóridos son muy
exigentes en el pH para su conservación por lo cual se realiza sin
preservativo, solamente llevando el pH a 8.5-9 con una solución de amonio.

Estas son algunas de las razones por las cuales es necesario realizar
observaciones en vivo de las muestras para su apropiada identificación.

La comparación morfológica se puede hacer mediante bibliografía general y

especializada. Dentro de la literatura general y mundial se cuenta con guías
taxonómicas para identificar diatomeas, dinoflagelados, fitoflagelados,
cianobacterias, clorofíceas, etc. (Cupp, 1943; Tomas, 1996; Faust y
Gulledge, 2002). Debido a que el fitoplancton de estanques de cultivo de
camarón se compone de especies de microalgas dulceacuícolas, salobres y
marinas, residentes principalmente de las zonas costeras, es necesario contar
con literatura de apoyo de estos tipos de agua. En la actualidad se cuenta con
guías para identificación de dinoflagelados y diatomeas del Golfo de
California (Licea et al., 1995; Moreno et al., 1996). Se cuenta también, con
una basta bibliografía especializada, desarrollada por investigadores de los
centros de educación e investigación en el noroeste de México. Actualmente
se está desarrollando por los autores un catálogo de identificación de las
microalgas de las lagunas de Sinaloa para el apoyo en estas tareas.

118
Referencias

Alcaráz, G., Chiapa-Carrara, X., Espinoza, V. y Vanegas, C. 1999a. Acute toxicity

of ammonia and nitrite on respiration of Penaeus setiferus postlarvae under

different oxygen levels. Journal of the World Aquaculture Society, 31: 98-106.

Alcaráz, G., Chiapa-Carrara, X., Espinoza, V. y Vanegas, C. 1999b. Acute toxicity

of ammonia and nitrite to white shrimp Penaeus setiferus postlarvae. Journal of

the World Aquaculture Society, 31: 90-97.

Allan, G.F., G.B. Maguire y Hopkins, S.J. 1990. Acute and chronic toxicity

of ammonia to juvenile Metapenaeus macleayi and Penaeus monodon

and the influence of low dissolved oxygen levels. Aquaculture 91: 263-

280.

Alongi, M.D., Dixon, P., Johnston, D.J., Van-Tien, D. y Thanh-Xuan, T. 1999.

Pelagic process in extensive shrimp ponds of the Mekong delta, Vietnam.

Aquaculture, 175(1-2): 121-141.

Alonso-Rodríguez, R. 2003. Breve guía de identificación de especies formadoras

de mareas rojas en la zona costera de Sinaloa. CESASIN-UNAM (Eds). Díptico

4 pp. Mayo de 2003.

119
Alonso-Rodríguez, R. y Páez-Osuna, F. 2001. La presencia de fitoplancton en los

estanques de cultivo de camarón: composición, abundancia y variación: pp.

137-155. En: Federico Páez-Osuna (ed). Camaronicultura y Medio Ambiente.

México: Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica

Mazatlán, Universidad Nacional Autónoma de Sinaloa, Colegio de Sinaloa y

Programa Universitario deAlimentos, 450 p.

Alonso-Rodríguez R. y Páez-Osuna, F. 2003. Nutrients, phytoplankton and

harmful algal blooms in shrimp ponds: a review with special reference to the

situation in the Gulf of California.Aquaculture, 219(1-4): 317-336.

Alonso-Rodríguez, R., Gárate-Lizárraga, I., Luckas, B., Reinhardt, K. y Bustillos-

Guzmán, J. 2004. Mortalidad de larvas y camarón en cultivo en Sinaloa,

México, asociado a mareas rojas de Gymnodinium catenatum. pp. 54-55. En:

XIII Reunión Nacional de la Sociedad Mexicana de Planctología, A. C. VI

Reunión Internacional de Planctología, del 25 al 28 de abril del 2004 en Nuevo

Vallarta, Nayarit, México.

Archambault, M.C., Grant, J. y Bricelj, B.M. 2003. Removal efficiency of

dinoflagellate Heterocapsa triquetra by phosphatic clay, and implications for

the mitigation of harmful algal blooms. Marine Ecology Progress Series, 253:

120
 97-109.

Báez-Dueñas, M.C., López-Elías, J.A., Bringas-Alvarado, L. y Galavíz-Moreno,

S. . 1992. Nutrición. pp. 119-159. En : Martínez-Córdova (ed.)

Camaronicultura: Bases técnicas y científicas para el cultivo de penaeidos.

México:A.G.T. Editor, S.A., 233 p.

Band-Schmidt, C.J., L. Morquecho, D.U. Hernández-Becerril, A. Reyes-Salinas y

Bravo-Sierra, E. 2004. Raphidophyceans on the coasts of Mexico.

Hidrobiología. 515: 79-89.

Blanco-Blanco, M. Aguilar-Olguin, S. y Morales-Blake, A. 1999. Caracterización

de una marea roja en la bahía de Manzanillo, Colima, México. pp. 338-339. En:

Tresierra-Aguilar, A.E. y Culquichón-Malpica, Z.G. (Eds.). Memorias del VII

Congreso Latinoamericano sobre Ciencias del Mar, 17-21 de octubre de 1999.

Trujillo, Perú.

Boyd, C.E. 1990. Aquatic Plants. pp. 100-130. En: Water quality in ponds for

aquaculture. Alabama: Agriculture Experiment Station. Auburn University

482 p.

Boynton, W.R., Kemp, W.M. y Keefe, C.W. 1982. A comparative analysis of

nutrients and other factors influencing estuarine phytoplankton production.

121
 En: Kennedy, V.S. (ed.). Estuarine comparisons.Academic Press, New York, p.

69-90.

Brown, R.M., Jeffrey, J.K. y Dunstan, G.A. 1997. Nutritional properties of

microalgae for mariculture.Aquaculture, 151(1-4): 315-331.

Burford, M. 1997. Phytoplankton dynamics in shrimp ponds. Aquaculture

Research, 28(5): 351-360.

Burford, M.A., Thompson, P.J., McIntosh, R.P., Bauman, R.H. y D.Pearson, D.C.

2003. Nutrient and microbial dynamics in high-intensity, zero-exchange

shrimp ponds in Belize.Aquaculture, 219(1-4): 393-411.

Cavalli, R.O., W.J. Wasielesky, C.S. Franco y K. F. Miranda. 1996.

Evaluation of the short-term toxicity of ammonia, nitrite and nitrate to

Penaeus paulensis (Crustacea, Decapada) broodstock. Arquivos de

Biologia e Tecnologia 39: 567-575.

CEDIA 1988. Manual de cría de camarones penaeidos en estanques de agua

salobre. Centro de Documentación e Información de Acuicultura, CEDIA-

Santiago de Veraguas, Dirección Nacional deAcuicultura, Panamá 54 pp.

Chen, J.C. y Tu, C.C. 1990. Acute toxicity of nitrite to larval Penaeus

japonicus. Journal of Fisheries Society of Taiwan. 17: 227-237.

122
Chen, J.C., Tu, C.C. y Yang, W.S. 1989. Acute toxicity of ammonia to larval

Penaeus japonicus. Journal of Fisheries Society of Taiwan 16: 261-270.

Conley, D.J., Schelske, C.L. y Stoermer, E.F. 1993. Modification of the

biogeochemical cycle of silica with eutrophication. Marine Ecology

Progress Series 101. 179-192.

Cortés-Altamirano, R. 1994. Microalgas dañinas en estanques de cultivo de

camarón. En: Páez-Osuna, F., Hendrickx-Reners, M. y Cortés-

Altamirano, R. (Coordinadores). Efecto de la calidad del agua y

composición biológica sobre la producción en granjas camaronícolas.

Informe Final, Proyecto CONACYT 0625-N9110, p. 219-230.

Cortés-Altamirano, R. 1998. Las mareas rojas. AGT (Ed.). México, D.F.

161.

Cortés-Altamirano, R. y Núñez-Pastén, A. 1992. Doce años (1979-1990) de

registros de mareas rojas en la bahía de Mazatlán, Sinaloa, México.

Anales de Ciencias del Mar y Limnología. Universidad Nacional

Autónoma de México, 19(1): 113-121.

Cortés-Altamirano, R. y Agraz, H.C.M. 1994. Presencia de Prorocentrum

minimum (Pav.) Schiller in shrimp culture ponds. Ciencias del Mar,

123
 UAS, 13: 11-16.

Cortés-Altamirano, R. y Alonso-Rodríguez, R. 1997. Mareas rojas durante

1997 en la bahía de Mazatlán, Sinaloa, México. Ciencias del Mar, UAS,

15: 29-35.

Cortés-Altamirano, R. y Licea-Durán, S. 1999. Florecimientos de

microalgas nocivas en estanques para cultivo semi-intensivo de camarón

en México. Revista Latinoamericana de Microbiología, 41: 157-166

Cortés-Altamirano, R., Nuñez-Pastén, A., Esparza-Leal, H.M. y Barraza-

Guzmán, I. 1994. Variación y abundancia del fitoplancton de estanques

semi-intensivos para cultivo de camarón en Sinaloa, México. Efecto de

la calidad del agua y composición biológica sobre la producción en

granjas camaronícolas. Informe final Proyecto CONACYT 0625-

N9110, p. 177-245.

Cortés-Altamirano, R., Manrique A.F. y Luna Soria, R. 1997a. Harmful

phytoplankton blooms in shrimp farms from Sinaloa Mexico. p. 56. En:

VIIIth International Conference on Harmful Algae. Vigo, España, June

2529 (1997) Abstract Book, Xunta de Galicia, Spain-IOC-UNESCO. p.

56.

124
Cortés Altamirano, R. Alonso-Rodríguez, R. y Peña-Ramírez, I. 1997b.

Primer registro de marea roja debida a Mesodinium rubrum (Protozooa:

Ciliata) en Bahía Banderas, México. 44(3): 675-676.

Cortés-Altamirano, R. S. Licea, S. y Gómez-Aguirre, S. 1999. Evidencias

del aumento de microalgas nocivas en la Bahía de Mazatlán, Sin.,

México. pp. 343-345. En: Tresierra-Aguilar, A.E. y Culquichón-

Malpica, Z.G. (Eds.). Memorias del VII Congreso Latinoamericano

sobre Ciencias del Mar, 17-21 de octubre de 1999. Trujillo, Perú.

Cortés-Lara, M.C. 2002a. Informe del fenómeno de marea roja en bahía de

Banderas, Jalisco-Nayarit, octubre-noviembre de 2001. Revista

Biomédica, 13. 73-75.

Cortés-Lara, M.C. 2002b. Primer registro de marea roja del 2002. Bahía de

Banderas, Jalisco-Nayarit (Enero de 2002). Revista Biomédica, 13: 229-

230.

Cortés-Lara, M. C. Cortés-Altamirano, R. y Cupul-Magaña, A. 2003. First

record of Fibrocapsa cf. japonica in Matanchen Bay, Nayarit, Mexican

Pacific Coast. HarmfulAlgae News, 24: 1-4.

Chamberlain, G.W. y Lawrence, A. L. 1981. Maturation, reproduction and

125
 growth of penaeus vannameia and P. stylirostris fed natual duietas.

Journal of the World Marine Socyety 12: 208-224.

Chen, J.C. y Chin, T.S. 1988. Acute toxicity of nitrite to tiger prawn Penaeus

monodon larvae.Aquaculture, 69: 253-262.

Chen, J.C. y Nan, F.H. 1991. Lethal effects of nitrite on Metapenaeus ensis

larvae. Journal of the WorldAquaculture Society, 22: 51-55.

Chen, J.C., Liu, P.C. y Lei, S.C. 1990b. Toxicity of ammonia and nitrite to

Penaeus monodon adolescents.Aquaculture, 89: 127-137.

Chen, J.C., Liu, P.C. y Nan, F.H. 1991. Acute toxicity of ammonia o larval

Metapenaeus ensis.Asian Fisheries Science, 4: 41-51.

Chen, J.C., Ting, Y.Y., Lin, J.N. y Lin, M.N. 1990a. Lethal effects of

ammonia and ntirite on Penaeus chinensis juveniles. Marine Biology,

107: 427-431.

Chen, Y. Q. y Gu, X. G. 1993. An ecological study of red tides in the East

China Sea. , pp. 217-222. En: Toxic Phytoplankton Blooms in the Sea.

Smayda, T. and Y. Shimizu (Eds.). Amsterdam, Elsevier, 952 p.

Chin, T.S. y Chen, J.C. 1987. Acute toxicity of ammonia to larvae of the

tiger prawn, Penaeus monodon, Aquaculture, 66: 247-253.

126
Chong, V.C., Low, C.B. y Ichikawa, T. 2001. Contribution of mangrove

detritus to juvenile prawn nutrition: a dual stable isotope study in

Malaysian mangrove forest. Marine Biology, 138: 77-86.

Dall, W., Hill, B.J., Rothlisberg, P.C. y Sharples, D.J. 1990. The biology of

the Penaidae. Vol. 27, Advances in Marine Biology. Series (Eds.) J. H. S.

Blaxter y A.J. Blaxter y A. J. Southard, Academic Southward. Academic

Press, San Diego, CA, USA, 489 pp.

Davidovich, N.A. y Bates, S.S.. 2002. Pseudo-nitzschia life cycle and the

sexual diversity of clones in diatom populations, p. 31-36, 201. En: E.

Garcés, A. Zingone, B. Dale, M. Montresor, and B. Reguera (Eds.)

Proceedings of the LIFEHAB Workshop: Life history of microalgal

species causing harmful algal blooms. Commission of the European

Community.

Delgado, G., Arencibia, G., De-La Paz, L. y Nodar, R.E. 1996. Marea roja

en un estanque de cultivo de camarón en Cuba. Revista Cubana de

Investigaciones Pesqueras, 20(1): 23-24.

Dortch, Q. y Whitledge, T.E. 1982. Does nitrogen or silicon limit

phytoplankton production in the Mississippi river plume and nearby

127
 regimes?. Continental Shelf Research 12:1293-1309.

El Hag, E.A. 1984. Food and food selection of the penaeid prawn Penaeus

monodon. (Fabricius). Hydrologia, 110:213-217.

Eyre, B.P. 2000. Regional evolution of nutrient transformation and

phytoplankton growth in nine river-dominated subtropical East

Australian estuaries. Marine Ecology Progress Series 205:61-83.

Faust, A. M. y Gulledge, R.A. 2002. Identifying Harmful Marine

Dinoflagellates. Contributions from the United States National

Herbarium Smithsonian Institution, Washington, D.C. 42: 1-144.

Feng, G. Lingfeng, H., Junmin, L. y Guoying, S. 2001. A survey on a

Gymnodinium simplex Lohmann red tide in a shrimp pond in Pantu,

Xiamen J. Xiamen Univ. Xiamen Daxue Xuebao. 40, 1: 98-102.

Fisher, T. R. Peele, E.R. Ammerman, J.W. y Harding, L.W. 1992. Nutrient

limitation of phytoplankton in Chesapeake Bay. Marine Ecology

Progress Series 82:51-63.

Focken, U., Groth, A., Coloso, R.M y Becker, K. 1998. Contribution of

natural food and supplemental feed to the gut content of Penaeus

monodon Fabricius in a semi-intensive pond systems in the Philippines.

128
 Aquaculture, 164(1-4): 105-116.

Frías-Espericueta, M.G. y Páez-Osuna, F. 2001. Toxicidad de los

Compuestos del Nitrógeno en camarones. pp. 224-242. En: Federico

Páez-Osuna (Ed.). Camaronicultura y Medio Ambiente. México:

Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica

Mazatlán, Universidad Nacional Autónoma de Sinaloa, Colegio de

Sinaloa y Programa Universitario deAlimentos, 450 p.

Frías-Espericueta, M.G., Harfush-Meléndez, M. y Páez-Osuna, F. 2000.

Effects of ammonia on mortality and feeding of postlarvae shrimp

Litopenaeus vannamei. Bulletin of Environmental Contamination and

Toxicology, 65: 98-103.

Frías-Espericueta, M.G., Harfush-Melendez, M., Osuna-Lopez, J.I. y

Páez-Osuna, F. 1999. Acute toxicity of ammonia to juvenile shrimp

Penaeus vannamei Boone. Bulletin of Environmental Contamination

and Toxicology, 62: 646-652.

Gárate-Lizárraga, I. y Siqueiros-Beltrones, D. A.. 1998. Time Variation in

Phytoplankton Assemblages in a Subtropical Lagoon System after the

1982-83 "El Niño" event (1984 to 86). Pacific Science 1:79-97.

129
Gárate-Lizárraga, I., Band-Schmith, C.J.., Bustillos-Guzmán, J.J. y Reyes-

Caballero, H. 1999a. Dinámica de las huellas pigmentarias del

fitoplancton durante una marea roja ocurrida en un estanque de cultivo

de camarón. En: Resúmenes del III Congreso Mexicano de Ficología,

Sociedad Ficológica Mexicana, La Paz, B.C.S., 25-29 de Octubre de

1999. p.24.

Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J. y Band-Schmith, C.J. 1999b.

Características morfológicas y pigmentarias de las células causantes de

una marea verde en un estanque de cultivo de camarón. En: Resúmenes

del III Congreso Mexicano de Ficología, Sociedad Ficológica

Mexicana, La Paz, B.C.S., 25-29 de Octubre de 1999. p. 47

Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J., Morquecho, L.M. y Lechuga-

Deveze, C.H. 2000. First Outbreak of Cochlodinium polykrikoides in the

Gulf of California. Harmful Algae News, (21): 7.

Gárate-Lizárraga, I., Hernández-Orozco, M.L., Band-Schmidt, C.J. y

Serrano-Casillas, G. 2001. Red tides along the coasts of Baja California

Sur, México (1984 to 2001). Oceánides, 16: 127-134.

Gárate-Lizárraga, I. Bustillos-Guzmán, J.J. y Alonso-Rodríguez, R. 2002a.

130
 Gymnodinium catenatum Graham, in a coastal waters of México.

Harmful Algae News, 23: 1-2.

Gárate-Lizárraga, I. Band-Schmidt, C., Cervantes-Duarte, R., y Escobedo-

Urías, D. 2002b. Mareas rojas de Mesodinium rubrum (Lohmann)

Hamburger y Buddenbrock en el Golfo de California (Invierno de 1998).

Hidrobiológica 12(1): 15-20.

Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J., Hummert, B.L. y López-

Cortés, D. 2002c. Seasonal variation of PSP toxins in the catarina scallop

(Argopecten ventricosus) from Bahía Concepción, Gulf of California. p.

101. En: Xth International Conference on Harmful Algae, St. Pete

Beach, Florida, October 21-25, 2002.

Gárate-Lizárraga, I., D.A. Siqueiros-Beltrones y V. Maldonado-López.

2003. First record of a Rhizosolenia debyana bloom in the Gulf of

California, México. Pacific Science, 57(2):141-145.

Gárate-Lizárraga, I., D.J. López-Cortes, J.J., Bustillos-Guzmán, y

Hernández-Sandoval, F. 2004. Blooms of Cochlodinium polykrikoides

Margalef in the Gulf of California, México. Revista de Biología

Tropical. 52(Supl.1): 51-58.

131
Gárate-Lizárraga, I., Bustillos-Guzmán, J.J, Alonso-Rodríguez, R., y

Luckas, B. 2004b. Comparative paralytic shellfish toxin profiles in two

marine bivalves during outbreaks of Gymnodinium catenatum

(Dinophyceae) in the Gulf of California. Marine Pollution Bulletin, 48,

397-402.

Gautier, D. Bastidas, M. Aragón, L. Urango, W, Ramos, C. García, S,

Pastrana, J.A. y Newmark, F. 2001. The relative importance of natural

food and pelleted feed on the gut content of Litopenaeus vannamei raised

in semi-intensive ponds. Aquaculture 2001. Book of Abstracts, World

Aquaculture Society, 143. J. M. Parker Coliseum Louisiana State

University Baton Rouge L.A. USA, 247 p.

Glibert , P.M. y Terlizzi, D.E. 1999. Cooccurrence of elevated urea levels

and dinoflagellate blooms in temperate estuarine aquaculture ponds.

Applied and Environmental Microbiology, 65(12): 5594-5596.

Gómez-Aguirre, S. y Martínez-Córdova, L.R. 1998. El Fitoplancton. En:

Martínez- Córdova, L.R. (Ed.). Ecología de los sistemas acuícolas. AGT

Editor, S.A., México, D.F. p. 77-94.

Granéli, E. y Moreira, M.O. 1990. Effects of river water of different origin

132
 on the growth of marine dinoflagellates and diatoms in laboratory

cultures. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 136(2):

89-106.

Guerrero-Galván, S.R., Páez-Osuna, F. y Ruiz-Fernández, A.C. 1999.

Seasonal variation in the water quality and chlorophyll a of semi-

intensive shrimp ponds in a subtropical environment. Hydrobiologia,

391(1-3): 33-45.

Guoying, S. y Junmin, L. 1992. On the primary productivity and it's

significance in prawn ponds during the early cultural stage. Journal of

Xiamen University. Natural Science/Xiamen Daxue Kuebao, 31(2):

188-193.

Hallegraeff, M.G. 2002. Aquaculturist´s Guide to harmful Australian

Microalgae. Hobart, Tasmania, Australia. School of Plant Science,

University of Tasmania. 136 pp.

Haraldson, C. y Granéli, E. 1995. Trace metal as nutrients. pp. 269-275. En:

Hallegraeff, G.M., Anderson, D.M., Cembella, A.D. (Eds.). Manual on

Harmful Marine Microalgae. IOC Manuals and Guides 33. France.

UNESCO, 551 p.

133
Harfush-Meléndez, M.R., M.G. Frías-Espericueta y Páez-Osuna, F. 1994.

Estudio sobre la toxicidad del amonio en postlarvas y juveniles de

Penaeus vannamei. En: Efecto de la calidad del agua y composición

biológica sobre la producción en granjas camaronícolas. Informe final

proyecto CONACYT 0625-N9110. Págs. 104-115.

Huei-Meei, Su, I-Chiu, L. y Young-Men, C. (1993). Mass mortality of

prawn caused by Alexandrium tamarense blooming in a culture pond in

southern Taiwan. En: Smayda, T.J. y Shimizu, Y. (Eds.). Toxic

Phytoplankton Blooms in the Sea. Elsevier Science Publications, New

York, p. 329-333.

Jamu, M.D., Lu, Z. y Piedrahita H.R. 1999. Relationship between Secchi

disk visibility and chlorophyll a in acuaculture ponds. Aquaculture, 170:

205-214.

Jayasankar, P. y M.S. Muthu. 1983. Toxicity of nitrite to the larvae of

Penaeus indicus H. Milne Edwards. Indian Journal of Fisheries 30: 231-

240.

Jiménez, R. 1993. Ecological factors related to Gyrodinium instriatum

bloom in the inner estuary of Gulf of Guayaquil. pp. 257-262. En:

134
 Smayda, T.J. y Shimizu, Y. (Eds). Toxic Phytoplankton Blooms in the

Sea. New York, Elsevier Science Publications. 952 p.

Jing, L., Deshang, L. y Shualing, D. 2000. The impact of stocking density on

plankton community in shrimp pond. Journal of Fisheries of China

Shuichan Xuebao. Shangai 24(3): 240-246.

Johnston, D., Lourney, M. Van tien, D. Luu, T.T. y Xuan, T.T. 2002. Water

quality and plankton densities in mixed shrimp-mangrove forestry

farming systems in Vietnam.Aquaculture Research, 33: 785-798.

Jory, E.D. 1995. Feed Management practices for healthy pond environment.

pp. 118-143 pp. En: Proceedings of special session on shrimp farming.

C.L. Browdy y J.S. Hopkins (Eds). Aquaculture'95. World Aquaculture

Society, Baton Rouge, Louisiana, USA,

Kiefer, D. y Lasker, R. 1975. Two blooms of Gymnodinium splendens an

unarmored dinoflagellate. Fishery Bulletin, 73(1): 675-678.

Kim, H. G., Park, J. S., Lee, S. G. y An. K. H. 1993. Toxic Phytoplankton

Blooms in the sea. Amsterdam, Holanda, pp. 769-774, Dev. Mar. Biol.,

Vol. 3

Kim, H.G. 1997a. Recent harmful algal blooms and mitigation strategies in

135
 Korea. Ocean Res. (Seoul) 19 (1997), pp. 185192.

Kim, H.G. 1997b. Cochlodinium polykrikoides blooms in Korean coastal

waters and their mitigation. p. 227-228. En: Reguera B., Blanco J.,

Fernández T., & Wyatt (Eds.). Harmful Algae. VIII International

Conference. Vigo 1997. Xunta de Galicia. UNESCO. Intergovernmental

Oceanographic Commission. 635 p.

Kiorboe, T. 1997. Small-scale turbulence, marine show formation, and

planktivorous feeding. Sientia Marina 61 Suppl. 1:141-158.

Kotaki, Y., Koike, K, Yoshida, M., Van, T.C., Thi, M.H.N., Chu, H.N.,

Fukuyo, Y. y Kodama, M. 2000. Domoic acid production in Nitzschia sp.

(Bacilliarophyceae) isolated from a shrimp-culture pond in Do Son,

Vietnam. Journal of Phycology, 36(6): 1057-1060.

Kuban, D.F., Lawrence, A.L. y Wilkenfeld, J.S. 1985. Survival,

metamorphosis and growth of larvae from four penaeid species fed six

food combinations. Aquaculture, 47(2-3): 151-162.

Lam, N.N., y Hai, D.N., 1996. Harmful Marine Phytoplankton in Vietnam

Waters. pp. 45-48. En: T. Yasumoto, Y. Oshima e Y. Fukuyo (Eds.)

Harmful and Toxic Algal Blooms. Japan. UNESCO. Intergovernmental

136
 Oceanographic Commission, 586 p.

Lightner,D.V. 1978. Possible toxic effects of the marine blue-green alga,

Spirulina subsalsa, on the blue shrimp, Penaeus stylirostris J. Invertebr.

Pathol., 32(2), 139-150.

Lin, H., P. Thuet, J.P. Trilles, R. Mounet-Guillaume y G. Charmantier, G.

1993. Effects of ammonia on survival and osmoregulation of various

developmental stages of the shrimp Penaeus japonicus. Marine Biology

117: 591-598.

López-Cortés., A. 1999. Population changes of benthic cianobacteria during

a shrimp production operation.Algological Studies, 94: 245-248.

Manrique, A.F. y Molina, R.E.. 1997. Presencia de mareas rojas en la bahía

de Bacochibampo, Guaymas, Sonora, México. Hidrobiológica 7: 81-85.

Martínez-Córdoba, L.R., Ezquerra-Brauer, M., Bringas-Alvarado, L.,

Aguirre-Hinojosa, E. y Garza-Aguirre, M.C., 2002. Optimización de

alimentos y prácticas de alimentación en el cultivo de camarón en el

Noroeste de México. En: L. E. Cruz-Suárez, D. Ricque-Marie, M. Tapia-

Salazar, M.G. Gaxiola-Cortés y N. Simopes (Eds). Avances en nutrición

acuícola VI. Memorias del VI Simposium Internacional de Nutrición

137
 Acuícola, del 3 al 6 de septiembre de 2002. Cancún, Quintana, Roo,

México.

Martínez-Córdoba, L.R., Porchas-Cornejo, M.A. Villareal-Colmenares, H.,

Calderón-Pérez, J.A. y Naranjo-Páramo, J. 1998. Evaluation of three

feeding strategies on the culture of white shrimp Penaeus vannamei

Boone 1931 in low water exchange ponds.Aquacultural Engineering, 17:

21-28.

Massaut, L. Y Ortiz, J. 2003. Aislamiento y cultivo de cianobacterias con

potencial toxicidad sobre postlarvas de Litopenaeus vannamei. El

MundoAcuícola, 9(1):15-18.

Matsuyama, Y. 1999. Harmful effect of dinoflagellate Heterocapsa on

shellfish aquaculture in Japan. Japan Agriculture Research Quartely, 33.

283-293.

McIntosh, D. Collins, C., McKeon, C. y Huntsinger, C. 2001. Phytoplankton

biomass and community progression in an inland, low-salinity shrimp

pond. Aquaculture 2001. Book of Abstracts, World Aquaculture Society,

143. J. M. Parker Coliseum Louisiana State University Baton rouge L.A.

USA, 422 p.

138
Millán-Núñez, E., 1988. Marea roja en Bahía de Los Angeles. Ciencias

Marinas 14(1): 51-55.

Miller, D.C., Poucher, S.L. y Coiro, L. 2002. Determination of lethal

dissolved oxygen levels for selected marine and estuarine fishes,

crustaceans and bivalve. Marine Biology, 140: 287-296.

Millero, F. J. 1996. Chemical Ocenaography. CRC, Boca Ratón, Florida,

USA, 469 pp.

Morales-Blake, A. y Hernández-Becerrill, D., 2001. Unusual HABs

Manzanillo Bay, Colima, Mexico. Harmful Algae News,

Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, 22, 6 pp.

Morquecho, E. L. y Lechuga, D. C.H. 2001. Sinergismo de procesos

ambientales relacionados con la presencia de eventos algales nocivos.

En: K. Alveal y T. Antesana (Eds.). Sustentabilidad de la Biodiversidad

Universidad de Concepción-Chile, 281-292.

Muller-Feuga, A. 2000. The role of microalgae in aquaculture: situation and

trends. Journal ofApplied Phycology 12: 527-534.

Nunes,A.J.P., Goddard, S. y Gesteira, T.C.V. 1996. Feeding activity patterns

of the Southern brown shrimp Penaeus subtilis under semi-intensive

139
 culture in NE Brazil.Aquaculture 144: 371-386.

Ochoa, J.L.; Sánchez-Paz, A., Cruz-Villacorta, A., Nuñez-Vázquez, E. y

Sierra-Beltrán,A. 1997. Toxic events in the northwest Pacific coastline of

Mexico during 1992-1995: origin and impact. Hydrobiologia, 352:195-

200.

Ochoa, J.L., Hernández-Becerril, D.U., Lluch-Cota, S. Arredondo-Vega,

B.O. Núñez-Vázquez, E, Heredia Tapia, A., Pérez-Linares, J. y Alonso-

Rodríguez, R. 2002. Marine Biotoxins and harmful algal blooms in

Mexico's Pacific litoral. pp. 119-128. En: Harmful Algal Blooms in the

PICES region of the North Pacific. F.J.R. “Max” Taylor y Vera L. Trainer

(Eds.). Canada North Pacific Marine Science Organization (PICES). 152

p.

Ochoa, J.L., Núñez-Váquez, E. y Saad, J. 2003. Diferentes términos

utilizados para describir las “mareas rojas”. Revista de Biología Tropical

5(3-4):621-628.

Ostrensky, A. y L.H. Poersh. 1992. Toxicidade aguda do nitrito na

larviculturado camarao-rosa Penaeus paulensis Pérez-Farfante. 1967.

Nerítica Curitibe7: 101-107.

140
Ostrensky, A. y Wasielesky, W. 1995. Acute toxicity of ammonia to various

life stages of the Sao Paulo shrimp Penaeus paulensis Perez-Farfante,

1967.Aquaculture, 132: 339-347.

Paerl, H.W. 1988. Nuisance phytoplankton blooms in coastal, estuarine, and

inland waters. Limnology and Oceanography, 33(4, Pt. 2): 823-847.

Páez-Osuna, F. 2001. The environmental impact of shrimp aquaculture:

causes, effects and mitigating alternatives. Environmental Management,

28(1): 131-140.

Páez-Osuna, F. 2001. The environmental impact of shrimp aquaculture: a

global perspective. Environmental Pollution, 112: 229-231.

Páez-Osuna, F., S.R. Guerrero-Galván, A.C. Ruiz-Fernández y R. Espinoza-

Angulo. 1997. Fluxes and mass balances of nutrients in a semi-intensive

shrimp farm in Northwestern Mexico. Marine Pollution Bulletin. 34(5):

290-297.

Páez-Osuna, F. Gracia, A., Flores-Verdugo, F. Lyle-Fritch, L.P., Alonso-

Rodríguez, R. Roque, A. y Ruiz-Fernández, A.C. 2003. Shrimp

aquaculture development and the environment in the Gulf of California

ecoregion. Marine Pollution Bulletin, 46: 806-815.

141
Pastén-Miranda, N., 1983. Composición, abundancia y variación del

fitoplancton del estero de Urías, Sinaloa, México (1980-1981). Tesis

Profesional. UniversidadAutónoma del Estado de Morelos. 70 p.

Pérez-Linares, J. Cadena, M., Rangel, C., Unzueta-Bustamante, M. y

Ochoa, J.L. 2003. Effects of Schizothrix calcicola on white shrimp

Litopenaeus vannamei (Penaeus vannamei) postlarvae. Aquaculture,

218(1-4): 55-65.

Pearl, H. W. 1988. Nuisance phytoplankton blooms in coastal, estuarine and

inland waters. Limnology and Oceanography 33: 823-847.

Pitta, P., Karakassis, I. Tsapakis, M. y Zivanovic, S. 1999. Natural vs

mariculture induced variability in nutrients and plankton in the eastern

Mediterranean. Hydrobiologia, 391; 181-194.

Preston, N.P., Burford, M.A. y Stenzel. D. J. 1998. Effects of

Trichodesmium spp. blooms on penaeid prawn larvae. Marine Biology,

131: 671-679.

Qi, D., Huang, Y. y Wang, X. 1993. Toxic dinoflagellate red tide by a

Cochlodinium sp. along the coast Fujian, China pp. 235-238. En: Toxic

Phytoplankton Blooms in the Sea. Smayda, T.J. y Y. Shimizu, (Eds.)

142
 Amsterdam, Elsevier, 952 p.

Raymont, E.G.J. 1980. The algae of the phytoplankton. p. 133-201. En:

Raymont, J.E.G. (Ed.). Plankton and productivity in the oceans. 2nd

Edition Vol. 1 Phytoplankton. Oxford. Pergamon International Library.

489 p.

Redfield, A.C., Ketchum, B.H. y Richards, F.A. 1963. The influence of

organisms on the composition of sea-water. En: Hill, M. N. (Ed.). The

Sea. Vol 2. The composition of sea-water comparative and descriptive

Oceanography. Interscience Publishers, New Cork, p. 26-77.

Robertson, A.I. 1988. Abundant, diet and predatores de of juvenil banana

prawns Penaeus, Penaesus merguiensis in a tropical mangrove estuary,

Australian of Marine and Freshwater Research 39:467-478.

Rothlisberg, P. 1998. Aspects of penaeid biology and ecology of relevante to

aquaculture: a review.Aquaculture 164:49-65.

Ruello, N. V. 1973. Burrowin, feeding, and spatial distribution of school

prawn Metapenaeus macleayi (Haswell) in the Hunter river region,

Australia. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 13:

189-206.

143
Ruiz-Fernández, A.C. y Páez-Osuna, F. 2004. Comparative survey of

influent and effluent water quality of shrimp ponds on Mexican farms.

Water Environment Research, 76(1): 5-14.

Santoyo, R.H. 1994. Fitoplancton y productividad. pp. 222-245. En: de La

Lanza, G. y Cáceres-Martínez (Eds.). Lagunas Costeras y el litoral

Mexicano. México: Universidad Autónoma de Baja California Sur, 525

p.

Schuur, M.A. 2003. Evaluation of biosecurity applications for intensive

shrimp farming.Aquaculture Engineering, 28: 3-20.

Shigueno, K. 1975. Shrimp culture in Japan. Association for International

Technical Promotion. 15-17: 38-39.

Shimizu, Y. 2003. Microalgal metabolites. Current Opinion in

Microbiology 6: 236-243.

Shishehchian, F., Yusoff, F.M., Omar, H. y Kamarudin, M.S. 1999.

Nitrogenous excretion on Penaeus monodon postlarvae fed with

different diets. Marine Pollution Bulletin (1-2): 224-227.

Smith, D.W. 1985. Biological control excessive phytoplankton growth and

enhancement of aquacultural production. Canadian Journal of Fisheries

144
 andAquatic Science, 42: 1940-1945.

Smith, P. T. 1996. Toxic effects of blooms of marine species of

Oscillatoriales on farmed prawns (Penaeus monodon, Penaeus

japonicus) and brine shrimp (Artemia salina) Toxicon, 34: 857-869.

Smith, V. H. 1983. Low nitrogen to phosphorous ratio favors dominance by

blue-green algae in lake phytoplankton. Science, 221: 669-671.

Smith, V.H., Tilman, G. D. y Nekola, J.C. 1999. Eutrophication: impact of

exceso nutrient inputs on freshwater, marine and terrestrial ecosystems.

Environmental Pollution 100:179-196.

Soderberg, R. W. y Meade J. W. 1991. The effects of ionic strength on un-

ionized ammonia concentration. The Progresive Fish culturis 53: 118-

120.

Sogawa, K. Kodama, E., Matsuda, M., Shigeta, S. y Okutani, K. 1998.

Marine microalgal polissacaride induces apoptosis in human linphoid

cells. Journal of Marine Biotechnology, 6: 35-38.

Sournia, 1995. Red tide and toxic marine phytoplankton of the world ocean:

an inquiry into biodiversity. En: Harmful Marine Algal Blooms. Lassus,

P., G. Arzul, E. Erard-Le Denn, P. Gentien y C. Marcaillou-Le Baut.

145
 (Eds.). France: Lavoisier Publishing. 878 p.

Steidinger, K.A., Landsberg, J.H., Truby, E.W. y Roberts, B.S., 1998. First

report of Gymnodinium pulchellum (Dinophyceace) in North America

and associated fish kills in the Indian River, Florida. Journal of

Phycology, 34(3): 431-437.

Tett, P. 1987. The ecophysiology of exceptional blooms. Rapport et Procés-

Verbaux des Reunions, Conseil International pour l´Exploration de la

Mer, 187, 47-60.

Tookwinas, S. y Songsangjinda, P. 1999. Water quality and phytoplankton

communities in intensive shrimp culture ponds in Kung Krabaen Bay,

Eastern Thailand. Journal of the World Aquaculture Society, 30(1): 36-

45.

Tsai, S. y Chen, J. 2002. Acute toxicity of nitrate on Penaeus monodon

juveniles at different salinity levels.Aquaculture 213: 163-170.

UNESCO, 2001. Potentially harmful microalgae of the Western Indian

Ocean-A guide based on preliminary survey. Manual Guides 41, Paris,

France UNESCO. Intergovernmental Oceanographic Commission, 105

pp.

146
Villamar, D.F. y Landgdon, C.J. 1992. Complex microparticles for penaeid

shrimp larvae. Aquaculture'92. Growing toward the 21st Century, p. 224.

Whitfield, M. 1978. The hydrolysis of ammonium ions in seawater-

experimental confirmation of predicted constants at one atmosphere

pressure. Journal Marine and Biological Assessment, U.K. 58: 781-787.

Whyte, J.N.C., Haigh, N., Ginther N.G. y Keddy, L.J. 2001. First record of

blooms of Cochlodinium sp. (Gymnodiniales, Dinophyceae) causing

mortality of net-pen reared salmon on the west coast of Canada.

Phycologia, 40(3): 298-304.

Xiwu, Y. y Zhihui, H. 1997. Studies on primary production of phytoplankton

in shrimp ponds. Journal of Fisheries of China/Suchian Xuebao, 21(3):

288-295

Xuemei, Z. y Zhinan, Z. 1999. The pelagic submodel of shrimp pond

ecosystem. Journal of Ocean University of Quingdao, 29(1): 94-100.

Yao, S. Shufang, Z, Jufa, C. y Yunli, S. 2001. Supplement and consumption

od dissolved oxygen and their seasonal variations in shrimp pond.

Marine Science Bulletin, 3(2): 89-96.

Yoshida, M., Ogata, T. Thuoc, C.V., Matsuoka, K. Fukuyo, Y. Hoy, N.C. y

147
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