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Manuscrito del autor
Miembro del Instituto Oswaldo Cruz. Manuscrito del autor; disponible en PMC 2016 el 15 de abril.
Autor Manuscrito
Publicado en forma editada final como:

Miembro del Instituto Oswaldo Cruz. Agosto de 2011; 106 (Suplemento 1): 223–238.
Especies vectoras de malaria en Colombia - Una revisión
James Montoya Lerma1,+,Yezid A Solarte2,3,Gloria Isabel Giraldo Calderón1,Martha L

Quiñones4,Freddy Ruiz López5,Richard Wilkerson5, yRanulfo González1
1Departamento de Biología, Universidad del Valle, Cali, Colombia
2Instituto de Inmunología del Valle, Universidad del Valle, Cali, Colombia
3Consorcio para la Investigación Científica Caucaseco, Cali, Colombia

Autor Manuscrito
4Departamento de Salud Pública, Facultad de Medicina, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá,

Colombia
5División de Entomología, Instituto de Investigación del Ejército Walter Reed del Instituto Smithsonian, Centro
de Apoyo al Museo, Suitland, MD, EE. UU.
Abstracto
Aquí presentamos una revisión exhaustiva de la literatura sobre la importancia vectorial de las principales
Anofelesvectores de malaria en Colombia. Proporcionamos información básica sobre la distribución geográfica,
rango altitudinal, hábitats inmaduros, comportamiento de los adultos, preferencias alimentarias y tasas de
antropofilia, endofilia e infectividad. Adicionalmente revisamos información sobre el ciclo de vida, longevidad y
fluctuación poblacional de los colombianos.Anofelesespecies. Se hizo hincapié en los vectores primarios que
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han sido epidemiológicamente incriminados en la transmisión de la malaria:Anopheles darlingi,Anofeles

albimanusyAnopheles nuneztovari. El papel de una selección de vectores locales, regionales o secundarios (p.
ej.,Anopheles pseudopunctipennisy Anopheles neivai) también se discute. Destacamos la importancia de
combinar datos biológicos, morfológicos y moleculares para la correcta determinación taxonómica de una
especie determinada, particularmente para los miembros de los complejos de especies. Asimismo, enfatizamos
la importancia de estudiar la bionomía de los vectores primarios y secundarios junto con un examen de las
condiciones locales que afectan la transmisión de la malaria. La presencia y propagación de los principales
vectores y la aparición de especies secundarias capaces de transmitir a los humanosplasmodiosson de gran
interés. Al seleccionar medidas de control, se debe considerar la diversidad de anofelinos en la región. La
variación en las condiciones macroclimáticas en el área de distribución geográfica de una especie debe
entenderse bien y orientarse para planificar medidas de control efectivas basadas en la dinámica poblacional de
la zona local. Anofelesespecies.
Autor Manuscrito
Palabras clave
Anofeles; Colombia; revisar
+
Autor para correspondencia: james.montoya@correounivalle.edu.co .
Montoya-Lerma et al. Página 2
Informes recientes sobre malaria revelan que en las Américas la morbilidad por malaria disminuyó en un
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32%, de 1,1 millones de casos en 2000 a 775.000 casos en 2007 (OMS 2008, Sinka et al. 2010). La
morbilidad en Colombia específicamente siguió la misma tendencia, pero con menor intensidad. Para los
años 2000 y 2007, las cifras de morbilidad fueron 144.432 y 128.462, respectivamente, con una
disminución del 11%, contrastando con datos de países vecinos a excepción de Venezuela (OMS 2010).
Varios factores han limitado los esfuerzos para controlar la malaria humana en Colombia, incluida la falta
de conocimiento adecuado sobre las actividades de control de vectores y la mala aplicación de
insecticidas (generalmente debido a una frecuencia inadecuada), así como la resistencia a los
medicamentos de algunosPlasmodiopoblaciones a los tratamientos disponibles (Olano et al. 1997,
Carmona-Fonseca 2003, 2004). Estos factores permiten que los parásitos de la malaria mantengan su
virulencia y su importancia como patógeno humano. Además, las condiciones socioeconómicas, políticas
y de seguridad pública complican la vigilancia de pacientes y vectores (Beyrer et al. 2006). La situación se
ha vuelto más crítica con el desarrollo de la transmisión urbana en algunas regiones (Méndez &
Carrasquilla 1995, Porras et al. 2001, Ochoa & Osorio 2006), la presencia de nuevas especies (González et
Autor Manuscrito
al. 2010, Ruiz et al. 2010 ) y la presencia de complejos de especies (Brochero et al. 2010, Gutiérrez et al.
2010a).
La comprensión de la biología y la ecología de los mosquitos vectores derivada de la investigación de

campo y los estudios de laboratorio se dirigió hacia la comprensión de la bionomía deAnofelesvectores y
fue útil como determinante para diseñar medidas adecuadas para controlar la malaria (Gabaldón 1983) y
para establecer un marco estratégico global para el manejo integrado de vectores (MIV) (OMS 2004).
Aunque el uso de pesticidas facilitó la supresión de la malaria en muchas áreas y su control en otras
(Enserink 2002), generó falsas expectativas sobre su eficacia y resultó en su mal uso y, en algunos casos,
el desarrollo de resistencia a los pesticidas (Fonseca- González et al.2010). Actualmente, para cumplir con
las metas del Plan de Acción Global contra la Malaria (RBM 2008), el Ministerio de Protección Social de
Colombia ha asumido el desafío de definir e implementar una estrategia de control de base amplia. Las
Autor Manuscrito
perspectivas de liberar especies de vectores de malaria transgénicas y refractivas son lejanas debido a
limitaciones económicas y al conocimiento limitado de la bionomía de las principales especies de
vectores. Por lo tanto, una estrategia sostenida e integrada de control de vectores (Rojas et al. 2001,
Snow et al. 2008) representa la alternativa más factible y económica.
El control eficaz de los vectores se ha visto limitado por la insuficiencia de información sobre las especies
deAnofelesmosquitos que sirven como vectores de malaria; algunas de ellas ahora se reconocen como
complejos de especies, que incluyen especies vectoras y no vectoras con diferentes biologías,
distribuciones y respuestas a las medidas de control (Brochero & Quiñones 2008). Además, las
incertidumbres sobre el impacto de los cambios ambientales antropogénicos en la dinámica de la
transmisión del parásito de la malaria y la disponibilidad limitada de herramientas efectivas para el MIV
Autor Manuscrito
han impactado el éxito del control de vectores. El objetivo del Centro Latino Americano de Investigación
en Malaria con respecto a la biología de los vectores es abordar las principales lagunas en nuestra
comprensión de la ecología, el comportamiento, el potencial de los vectores y el control deAnofeles
vectores de malaria para guiar el desarrollo y la implementación de estrategias de MIV más efectivas en
Colombia y América Latina.
Recientemente, Sinka et al. (2010) desarrollaron una serie de mapas predictivos de distribución de especies mediante la
recopilación de datos contemporáneos sobre la aparición de las especies dominantes de vectores de malaria y
las variables ambientales y climáticas relevantes para la ecología de los anofelinos. Aunque era tentador
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utilizar el mismo enfoque aquí, la ausencia de bases de datos confiables para los actores dominantes (sentido
Sinka et al. 2010) las especies vectoras colombianas obstaculizaron el uso de este enfoque. Por lo tanto, para
esta revisión, optamos por la designación conservadora de las especies de vectores primarios y secundarios.
Revisamos y resumimos la información existente sobre las características bioecológicas de las principales
especies vectoras de malaria en Colombia. Se analizan y discuten las distribuciones geográficas, los hábitats de
reproducción, los hábitos alimentarios, las actividades de búsqueda de huéspedes y los patrones de descanso
de los vectores primarios y secundarios.
Características de los vectores.
Según Donnelly et al. (2002), una especie anofelina es un vector primario si posee las siguientes
características ecológicas y fisiológicas: (i) amplia distribución geográfica, (ii) abundancia local alta,
aunque frecuentemente estacional, (iii) capacidades significativas de dispersión y colonización, ( iv)
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adaptaciones para explotar diferentes entornos y productos creados por el hombre (por ejemplo,
edificios, áreas cultivadas y vehículos), (v) hematofagia, principalmente de humanos (antropofilia) y
(vi) susceptibilidad a laplasmodiosque afectan a los humanos. Además, la longevidad también fue
un criterio crucial para la transmisión (Dalla Bona y Navarro-Silva 2010). En general, la vida útil de
un vector primario es más larga que la de uno secundario, lo que aumenta su probabilidad de
infectarse e infectarse. Además, se ha demostrado que la capacidad de transmisión de un vector se
ve afectada por su nivel de respuesta de inmunidad frente al ciclo esporogónico dePlasmodio
(Arévalo-Herrera et al. 2011).
En las Américas, pocas especies deAnofelesCumplen todas las características de un vector

primario. ElAnofeles(nisorrinco)cariñoRoot, 1926 destaca por su marcada antropofilia y
endofilia, seguida deAnofeles(nisorrinco)nuñeztovari Gabaldón, 1940 yAnofeles(nisorrinco)
Autor Manuscrito
albimanoWiedemann, 1920. Sin embargo, utilizando un enfoque novedoso (es decir, el de

Sinka et al. 2010) que caracteriza las especies vector dominantes basándose en varios
aspectos bionómicos que son útiles para dirigir las medidas de control, es plausible incluir
especies comoAnofeles(Anofeles)pseudopunctipennisteobaldo
SL,Anofeles(Anofeles)cuadrimaculadoDecir,Anofeles(Anofeles)libreborniAitken,
Anofeles(nisorrinco)aquasalisCurry, anofeles(nisorrinco)marajoaraGalvão &
Damasceno yAnofeles(nisorrinco)albitarsisLynch-ArribálzagaSLcomo vectores
primarios.
Especies de vectores primarios de malaria
Colombia tiene una gran cantidad de especies de mosquitos en comparación con los países
vecinos y es un posible punto crítico de endemicidad de la malaria (Foley et al. 2008). Según
Autor Manuscrito
González y Carrejo (2007), cinco subgéneros deAnofeles, con entre 40 y 47 especies, se encuentran
en Colombia (Cuadro I). De ellos, sólo tresnisorrinquioespecies (Un. querida,Un. albimano yUn.
nuñeztovari) son vectores primarios de la malaria (Tabla II). Sin embargo, a la luz de los criterios
propuestos por Sinka et al. (2010), especies comoUn.(Un.)pseudopunctipennisy Anofeles(Kerteszia)
neivai(Howard, Dyar & Knab, 1917) presentan características ecológicas y epidemiológicas en
Colombia (Cuadro II) que concuerdan con la definición de vector primario y no secundario.
Un.(Nueva York.)cariño
Autor Manuscrito
Esta especie, habitante de ambientes selváticos y forestales, se distribuye principalmente en

regiones a menos de 500 m sobre el nivel del mar (msnm), en zonas con alta humedad relativa,
precipitaciones superiores a 1.000 mm y temperaturas entre 21-28°C (Rubio- Palis y Zimmerman
1997). Geográficamente, su población se extiende a lo largo y ancho de los Andes, desde
Argentina-Colombia, donde también se encuentra al oeste de esta cordillera. Reaparece en
Panamá (Loaiza et al. 2009) y se extiende hacia el norte en Honduras, El Salvador, Guatemala y
Belice, llegando al sur de México (Manguin et al. 1996, 1999). Existe una variación biológica
considerable de un país a otro (Quiñones y Suárez 1990, Manguin et al. 1999). Por ejemplo, en el
norte de Colombia,Un. (Nys) cariñose encuentra entre las estribaciones y la zona costera en áreas
con más de 4.000 mm de precipitación anual (Suarez et al. 1990) (Fig. 1), mientras que en
Venezuela se encuentra en áreas con menor precipitación (1.276 mm) en el sur, cerca de la
frontera con Brasil y Guyana (Moreno et al. 2007). No puede sobrevivir en zonas secas o áridas
Autor Manuscrito
(Sinka et al. 2010).
En Venezuela, la abundancia alcanza su punto máximoUn.(Nueva York.)cariñoLas poblaciones y la

transmisión de la malaria se produjeron después de la precipitación máxima (Magris et al. 2007). Por el
contrario, la transmisión ocurrió durante los períodos secos en Brasil (Camargo et al. 1996, Galardo et
al. 2009). En Perú su mayor abundancia está asociada a sitios deforestados y está relacionada con la
disponibilidad de sitios de reproducción. Las picaduras infecciosas anuales aumentan en proporción al
aumento de la deforestación y se reducen cuando hay máxima precipitación y cuando la temperatura
baja (Vittor et al. 2006).
En toda su gama,Un.(Nueva York.)cariñomuestra una gran variabilidad morfológica, cromosómica,

isoenzimática y genética hasta el punto de que puede considerarse parte de un complejo de especies
(Manguin et al. 1995, Charlwood 1996). Se reconocen al menos seis grupos poblacionales principales
Autor Manuscrito
(Pedro & Sallum 2009). Sin embargo, un análisis reciente de toda la subunidad I (COI) de la citocromo c
oxidasa del genoma mitocondrial no respalda un proceso de especiación enUn. (Nueva York.)cariño
(Moreno et al. 2010). Por ejemplo, en Colombia, los análisis de microsatélites y COI mostraron una
diferenciación genética baja y moderada, respectivamente (Gutiérrez et al. 2010b), y apoyaron
poblaciones panmícticas (González et al. 2007) en esta especie.
En entornos naturales,Un.(Nueva York.)cariñoOcupa diversos hábitats, pero casi siempre se limita a cuerpos de
agua dulce pequeños y no contaminados, como arroyos, orillas de arroyos y lagunas ubicadas en áreas
sombreadas que contienen plantas acuáticas flotantes (p. ej.,estratiotes de pistia) (Olano et al. 2001, Brochero et
al. 2005, Rubio-Palis et al. 2005) o esteras flotantes de trozos de madera, hojas muertas y restos de flores y
semillas (Manguin et al. 1996). En áreas perturbadas, cisternas, zanjas, canalones, pozos artificiales y estanques
de acuicultura se explotan como sitios de reproducción, independientemente de si estos sitios están parcial o
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totalmente sombreados, contienen un nivel sustancial de basura o son pobres en vegetación y nutrientes (Tadei
et al. 1998), pero requiere un pH de entre 6,0 y 8,0. En la Amazonía peruana,Un.(Nueva York.)cariñolas larvas se
encontraron en sitios de reproducción ubicados en pastizales asociados a arbustos o bosques secundarios (Vittor
et al. 2006). Aunque comparte su nicho ecológico con otros anofelinos, generalmente es la especie predominante
dondequiera que se encuentre (Rubio-Palis y Zimmerman 1997).
A pesar deUn.(Nueva York.)cariñoSe asocia con asentamientos cercanos a selvas y ambientes forestales,
Autor Manuscrito
se ha encontrado en ambientes más semiurbanos. Este es el caso de la zona periurbana de la ciudad de

Quibdó (Chocó, Colombia), sitio de infecciones urbanas de malaria, yUn.(Nueva York.)cariño, Juntos con
Un.(Nueva York.)nuñeztovari, se considera involucrado en la transmisión de la malaria (Ochoa y Osorio
2006).
Otro aspecto importante respecto aUn.(Nueva York.)cariñoes la plasticidad de su patrón de actividad de

mordida. Esto varía según su ubicación geográfica. Por ejemplo, en las áreas amazónicas de Surinam,
Colombia, Venezuela, Perú y Brasil, las picaduras típicamente alcanzan un pico único antes de la
medianoche (Elliot 1972, Hudson 1984, Rozendaal 1989, Quiñones et al. 1992, Vittor et al. 2006, Magris et
al. otros 2007). Sin embargo, en otras regiones de Brasil (Charlwood & Wilkes 1979, Forattini 1987,
Roberts et al. 1987, Lourenço-de-Oliveira et al. 1989, Tadei et al. 1998) y Colombia (Rodríguez et al. 2009),
la actividad de picaduras mostró un pico bimodal: un pico al inicio de la noche y otro pico al amanecer.
Por el contrario, en la Guyana Francesa (Pajot et al. 1977) y en otros lugares de Brasil (Freitas-Sibajev et al.
Autor Manuscrito
1995), la actividad de picaduras alcanzó tres picos (atardecer, medianoche y amanecer).
El otro tema esencial a mencionar son los hábitos de mordida variables deUn.(Nueva York.)cariño. Un
estudio clásico de Rachou (1958) (citado por Zimmerman et al. 2006) demostró que el índice sanguíneo
humano (HBI) para esta especie oscilaba entre 0,120 y 0,853 en el estado de Pará (Brasil). El HBI para
bolivianos y colombianosUn.(Nueva York.)cariñoestaba dentro de este rango (OMS 1960). Con base en
estas observaciones, Linthicum (1988) planteó la hipótesis de que una de las principales características de
Un.(Nueva York.)cariñoes su marcada antropofilia, aspecto constatado por Oliveira-Ferreira et al. (1992) y
Zimmerman (1992). Sin embargo, en un estudio comparativo, Zimmerman et al. (2006) encontraron que
los hábitos antropofílicos pueden variar según la disponibilidad del huésped y el sitio de captura. De
hecho, encontraron queUn.(Nueva York.)cariñoparecía ser altamente antropofílico, con tasas variables
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entre 0,131 y 0,405 cuando las capturas se realizaron de humanos en tres aldeas ribereñas brasileñas del
estado de Amapá (AP). Sorprendentemente, el análisis de inmunoabsorción ligado a enzimas (ELISA)
reveló una tasa más alta de sangre bovina positiva (56,9%) que de sangre humana positiva (11,7%).
Oliveira-Ferreira et al. (1992) registraron esta especie como un mosquito capaz de alimentarse tanto de
humanos como de ganado.
Un.(Nueva York.)cariñoha sido implicado como vector de malaria en varias localidades de América del
Sur (Mirabello et al. 2008). Sus tasas de infección oscilan entre el 0,5% y el 2,5% (Oliveira-Ferreira et al.
1990, Tadei & Dutary-Thatcher 2000, Magris et al. 2007). En la Región Amazónica, al igual que en el
Orinoco venezolano, su abundancia se ha correlacionado positivamente con los casos de malaria (Magris
et al. 2007). Recientemente, en Perú, se observó que el vector estaba naturalmente infectado con
Plasmodium vivaxyPlasmodium falciparum(Flores-Mendoza et al. 2004) y en Venezuela conPlasmodium
malariae(Magris et al. 2007), mientras que en AP se encontró que albergaba las tres especies humanas
Autor Manuscrito
de malaria (Galardo et al. 2007). En Colombia, Un.(Nueva York.)cariñoes el principal vector deP.
falciparumen el bosque tropical húmedo del Chocó, en las estribaciones occidentales de los Andes
(Suárez et al. 1990, Rubio-Palis & Zimmerman 1997) y en los Llanos Orientales (Brochero et al. 2005). En
Puerto Leguizamo, estado de Putumayo, está presente y se considera el vector local deP. falciparum
(Quiñones et al. 2006). Más recientemente, en el departamento de Córdoba,Un.(Nueva York.)cariñose
observó que era
infectado naturalmente conP. vivax(Gutiérrez et al. 2009).Un.(Nueva York.)cariñotambién es un

vector en Quibdó aunque tiene baja abundancia (Ochoa & Osorio 2006).
Autor Manuscrito
En resumen,Un.(Nueva York.)cariñoes, sin duda, el vector de malaria más eficiente en Colombia

(Brochero et al. 2005, Quiñones et al. 2006), como lo es en el resto del Neotrópico (Foote & Cook
1959, Manguin et al. 1999, Galardo et al. 2007), con excepción de una región de la Amazonía
brasileña, donde su papel como vector primario puede ser reemplazado porUn.(Nueva York.)
marajoaracomo consecuencia de cambios en el uso de la tierra (Conn et al. 2002). Esta eficiencia se
debe a su alto grado de antropofilia, sus diversos hábitos de endofilia y endofagia, su
adaptabilidad a los ambientes domésticos y su dispersión, en combinación con su alto grado de
susceptibilidad natural (1%) y experimental (23%) a la infección ( Flores-Mendoza et al. 2004, Bharti
et al. 2006) con humanosplasmodiosespecies.
Un. (Nueva York) albimanus

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Este es uno de los anofelinos más estudiados porque es uno de los principales vectores de
transmisión humana.plasmodiosen Centroamérica, norte de Sudamérica y el Caribe. Además, es el
más representado denisorrincoespecies en colonias de laboratorio. Frederickson (1993)
proporciona una excelente revisión de su distribución geográfica, características ecológicas e
importancia epidemiológica. Esta especie se ha encontrado principalmente en tierras costeras
bajas a menos de 400 msnm y tiene una marcada preferencia por áreas por debajo y hasta 100
msnm (Frederickson 1993), aunque se ha reportado en elevaciones más altas (Guatemala a 1,372 y
1,200 msnm, México a 1.941 msnm y Colombia a 1.000 msnm) (Vargas & Martínez-Palacios 1955,
Frederickson 1993, González & Martínez 2006). Se encuentra en Texas-Venezuela y en la mayoría de
las islas del Caribe (Faran 1980). Su ausencia es notable en Trinidad y las Antillas Menores (Rubio-
Palis 2000), así como en Brasil. En la costa del Pacífico, se encuentra desde México (Rubio-Palis &
Zimmerman 1997) hasta el norte de Perú (Calderón et al. 1995). Su distribución geográfica coincide
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con áreas que tienen dos temporadas de lluvias con precipitaciones mayores a 1,000 mm (aunque
hay una excepción en Guatemala) (Ogata et al. 1992), alta humedad relativa y una variación
mensual de temperatura de entre 22-29°C. (Ogata et al. 1992, Rubio-Palis & Zimmerman 1997,
Loaiza et al. 2010).
A nivel nacional, con pocas excepciones, estoAnofelesLa especie es predominante en localidades a lo

largo de la costa del Pacífico (Olano et al. 2001) y, en menor grado, a lo largo de la costa del Caribe,
extendiéndose hasta la Isla Fuerte (Bejarano 2003) y el Archipiélago de San Andrés (Olano et al. 2001). . Su
distribución (Fig. 2) y abundancia parecen estar determinadas por la disponibilidad de sitios de
reproducción. A lo largo del río Naya (Valle del Cauca), se encuentra principalmente a lo largo de la costa,
pero desaparece por completo entre los 100 y 200 msnm, probablemente debido a la ausencia de sitios
de reproducción (Solarte et al. 1994). Sin embargo, ha colonizado algunas zonas de mayor altitud, como
Autor Manuscrito
las reportadas en Cauca (González & Martínez 2006) y Valle (R González, observaciones no publicadas),
alrededor de los 1.000 msnm. A pesar de la aparente plasticidad deUn.(Nueva York.)albimanopoblaciones,
son citológica y morfológicamente homogéneas (Keppler et al. 1973, Faran 1980, Frederickson 1993,
Molina-Cruz et al. 2004) con flujo genético entre poblaciones. Sin embargo, la variación morfológica enUn.
(Nueva York.)albimanoSe han observado larvas en Ecuador (R Wilkerson, observaciones no publicadas).
Recientemente, la evidencia de análisis de ADN utilizando núcleos y mitocondriales
Los marcadores apoyan una sola especie deUn.(Nueva York.)albimanoen toda su distribución geográfica
Autor Manuscrito
(Loaiza et al. 2010) en Centro y Sudamérica. Sin embargo, en Colombia se observaron dos linajes distintos
en las regiones del Caribe y el Pacífico utilizando secuencias COI (Gutiérrez et al. 2009).
Un.(Nueva York.)albimanoLos sitios de reproducción generalmente están expuestos al sol, pero las larvas
pueden tolerar cierto grado de sombra (Faran 1980, Frederickson 1993) y salinidad (hasta 37% de agua de mar)
(Frederickson 1993). Las poblaciones de larvas comúnmente aumentan con las lluvias y disminuyen durante los
períodos secos, durante los cuales sobreviven en manglares, lagunas y canales costeros (Frederickson 1993). En
Colombia, esta especie se ha encontrado en una gran variedad de hábitats acuáticos (lagos, arroyos, pozos) y
semiacuáticos (canalones, huellas de animales y vehículos, cavidades en troncos de árboles, rocas o animales en
manglares) (Marten et al. 1996).
A menudo, su presencia se ha asociado directamente con la presencia de hidrófitos, como Pistia

Autor Manuscrito
sp.,Naiaissp.,charasp. yUtriculariasp. (Torres-Estrada et al. 2005), y con Dalbergia,Costarnos,

Cípero,Wedelia,Desmodio,Orizam,abutilón,Calateay Utricularia(Solarte et al. 1994, Torres-Estrada
et al. 2005). También se ha observado en zonas urbanas (Olano et al. 1997) y zonas perturbadas
por la actividad humana. En varias localidades del suroeste de Colombia, sus principales sitios de
reproducción consistieron en excavaciones mineras, pozas y lagunas de acuicultura (Quiñones et
al. 1987, Olano et al. 1997), así como excavaciones dejadas por pozos de ladrillos (González &
Martínez 2006).
En algunas zonas de la costa del Pacífico colombiano, la actividad antropofílica deUn.(Nueva York.) albimanofue
variable, con al menos dos picos: uno hacia la medianoche y un segundo de menor intensidad antes del
amanecer tanto en zonas intra como peridomiciliarias (Olah & Montoya 1985, Quiñones et al. 1987, Frederickson
1993, Solarte et al. 1996, Rubio-Palis 2000). Solarte et al. (1996) establecieron que en el río Naya cerca del 19% de
Autor Manuscrito
los mosquitos entraban a las casas para alimentarse, comportamiento confirmado posteriormente por Olano et
al. (1997) para el área urbana de Buenaventura. En esta zona, el pico de mayor actividad hematofágica se sitúa
fuera de las casas entre las 18.00 y las 21.00 horas. Luego, a medianoche, se produce un segundo pico en el
interior de las casas. Finalmente, entre las 05:00 y las 06:00 horas, esta actividad volvió a aumentar en las zonas
peridomiciliarias (Olano et al. 1997). Sin embargo, en Perú, se encontró que el período de máxima actividad era
entre las 8:00 y las 10:00 p. m. (Calderón et al. 1995), extendiéndose hasta las 11:00 p. m. en México y Nicaragua
(Frederickson 1993).
La abundancia adulta deUn.(Nueva York.)albimanoestuvo, con pocas excepciones, directamente relacionada con
las altas precipitaciones (Frederickson 1993) y casi desapareció durante la estación seca (Dieguez et al. 2002). Sin
embargo, en las zonas urbanas de Buenaventura, donde se considera el vector más importante, el aumento en la
tasa de picaduras estuvo relacionado con la reducción de las precipitaciones (Olano et al. 1997). Hubo una
Autor Manuscrito
disminución simultánea en los casos de malaria y una reducción en la tasa de mordeduras en Buenaventura.
Este hallazgo contrasta con el brote de malaria en La Guajira (Porras et al. 2001), donde se encontró una relación
directa entre una reducción de las precipitaciones y un aumento de los casos de malaria. Estudios recientes han
relacionado el evento El Niño-Oscilación del Sur, que afecta las condiciones climáticas globales cada dos siete
años, con el aumento de los casos de malaria transmitida porUn.(Nueva York.)albimanoa lo largo de la costa del
Pacífico colombiano (Poveda et al. 2001).
Adultos deUn.(Nueva York.)albimanotienen un rango de vuelo corto y son endofágicos y exofágicos,

Autor Manuscrito
siendo esta última la característica predominante (Solarte et al. 1996, Olano et al. 1997). En El Salvador,
estudios de marcación, liberación y recaptura demostraron que los adultos recorren 3 km en 6,5 días,
aunque (Curry 1925) se ha estimado un rango de dispersión mayor en Panamá (19 y 32 km),
posiblemente ayudado por el viento. Olano et al. (1997) establecieron que en Buenaventura esta especie
presenta baja exofilia en corrales y establos en una zona donde la disponibilidad de ganado era escasa;
en cambio, mostró hábitos antropofílicos. Este hallazgo contrasta con la literatura que informa que los
burros, los caballos, las vacas y los perros son los más preferidos (Frederickson 1993). La actividad
mordaz deUn.(Nueva York.)albimanoentre las 7:00 y las 11:00 p. m. (principalmente al aire libre) es
posiblemente de mayor importancia epidemiológica en el área porque muchas personas están al aire
libre y están expuestas a las picaduras durante este intervalo. En muestras de campo recolectadas en
países centroamericanos, la proporción de hembras grávidas obtenidas varía entre 37,8 y 70%. Se cree
que las hembras grávidas, propensas a transmitir infecciones, están relacionadas con este rango (OPS
1996).
Autor Manuscrito
Un.(Nueva York.)albimanoSe ha observado que está naturalmente infectado con ambos.P. falciparum
(Herrera et al. 1987, Mekuria et al. 1991, Arredondo-Jiménez et al. 1995) y conP. vivax (Calderón et al.
1995, Gutiérrez et al. 2008), aunque sus poblaciones varían considerablemente en cuanto a su
competencia vectorial, hábitos de mordida y preferencias alimentarias a lo largo del rango geográfico de
la especie. Es el principal vector de la malaria en el sur de México (Arredondo-Jiménez et al. 1995) y en
varios países de Centro y Sudamérica (Faran 1980, Frederickson 1993, Rubio-Palis & Zimmerman 1997),
incluyendo Colombia, donde es el vector principal de la malaria. principal vector en zonas rurales y
periurbanas de la costa del Pacífico y, posiblemente, en la costa del Caribe (Gutiérrez et al. 2008).
Un. (Nys.) nuneztovari

Autor Manuscrito
Un.(Nueva York.)nuñeztovariestá ampliamente distribuido en el este de Panamá y el norte de América del

Sur, principalmente en las estribaciones orientales de la Cordillera de los Andes, en el Amazonas y en los
pastizales de las llanuras colombo-venezolanas (Faran 1980, Rubio-Palis & Zimmerman 1997, Sierra et al.
2004 ) (Fig. 3).
En Colombia se encontró que los estanques de acuicultura son uno de los sitios de reproducción más
frecuentes de esta especie (López & González 1994). Por ejemplo, en Cimitarra (Departamento de
Santander), los estanques representaron aproximadamente el 81% de los criaderos que, además de ser
permanentes, eran peridomiciliarios, completamente expuestos al sol y contenían vegetación emergente,
particularmente pastos (Brochero et al. 2006). López y González (1994) encontraron que el fitoplancton y
la interfase agua-vegetación de los estanques de acuicultura eran fundamentales para la supervivencia
de las larvas de esta especie. También se ha observado que la deforestación producida por los
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monocultivos favorece la presencia de estos sitios de reproducción (Brochero et al. 2006). Lagunas y
pozas de agua de lluvia son sitios que alberganUn.(Nueva York.) nuñeztovarilarvas en Quibdó y
Buenaventura (Valle del Cauca) (Olano et al. 2001, Sierra et al. 2004, Ochoa & Osorio 2006).
Un.(Nueva York.)nuñeztovari slmuestra variación en sus patrones de comportamiento: en Surinam es una

especie exófila y muerde a los humanos al atardecer (Panday 1977); En Brasil, es más zoofílico y exofágico,
con una asociación más fuerte con el atardecer y los hábitos peridomiciales que en Brasil.
Venezuela, donde exhibe marcada antropofilia, endofagia y endofilia (Gabaldón 1981, Olano et al. 1997,
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Brochero et al. 2006). En el valle del río Ene, una región hiperendémica del Perú, se encontró que estaba
activo entre las 11:00 pm y las 04:00 am, con un pico entre las 03:00 y las 04:00 am (Hayes et al. 1987). En
un estudio pionero en el norte de Colombia, Fleming (1986) observó poblaciones de esta especie que
exhibían patrones intradomiciliarios con alta antrofilia y un pico de actividad a altas horas de la noche. En
estudios recientes, Parra-Henao y Alarcón-Pineda (2008) registraron un comportamiento exofágico en
Córdoba, en contraste con Brochero et al. (2006) en Cimitarra, quienes observaron un patrón endofágico.
Los diferentes patrones de comportamiento determinados para esta especie se han relacionado con los
tres citotipos. Escribe un [Anofeles(nisorrinco)goelddiRozeboom & Gabaldón], presente en Brasil, es
zoofílico y exofágico, mientras que los tipos B y C, que se encuentran tanto en Colombia como en
Venezuela, son predominantemente antropofílicos y endófagos (Scarpassa & Tadei 2000). Las diferencias
endofágicas-exófilas en el área de distribución geográfica de la especie influyen en el uso de insecticidas
residuales para controlar la malaria. En Venezuela se encontró que la abundancia adulta deUn.(Nueva
York.)nuñeztovariaumentó dos meses después de los picos de lluvia y además estuvo relacionado con la
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lluvia acumulada durante ese período (Scorza et al. 1981). En Bajo Calima, Colombia, los adultos
mostraron un patrón bimodal similar, con un pico alto entre junio-julio y uno secundario entre enero-
febrero (Fajardo et al. 1983).
Un.(Nueva York.)nuñeztovariDesde hace tiempo se reconoce que es un vector importante

en Colombia, Perú y Venezuela (Elliot 1972, Hayes et al. 1987, Rubio-Palis et al. 1992). Se ha
observado que está naturalmente infectado conP. vivax(Rubio-Palis et al. 1992) yP.
falciparum(de Arruda et al. 1986). Es una de las especies que transmitePlasmodioen Bajo
Calima y Citronella (Buenaventura) (Rey & Rengifo 1950, Fajardo et al. 1983, Fajardo &
Alzate 1987), áreas donde es dominante tanto en forma adulta como inmadura (Olano et al.
1997). También es vector en Tierralta (Córdoba) (Gutiérrez et al. 2009) y Tibú (Norte de
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Santander). Además, por su marcada antropofilia y endofilia, así como por su abundancia y
trasfondo vectorial en otros lugares, se sospecha que sea vector junto conUn. (Un.)
pseudopunctipennis slyUn.(Nueva York.)cariñoen Cimitarra (Posso et al. 2003, Brochero et
al. 2006).
Elliot (1972) propuso que estas poblaciones eran alopátricas después de considerar diferencias en las
preferencias de hospedadores y patrones de mordida entreUn.(Nueva York.)nuñeztovaripoblaciones de
Colombia y Venezuela en comparación con las de la Amazonia brasileña. Esta propuesta fue confirmada
por varios estudios morfológicos, cromosómicos, moleculares, conductuales y de flujo genético (Fritz et
al. 1994, Hribar 1994, Linley et al. 1996, Conn et al. 1998, Tadei et al. 1998, Scarpassa et al. 1999 ,
Scarpassa y Tadei 2000). Más recientemente, se estimó queUn. (Nueva York.)nuñeztovarirepresenta un
complejo de al menos cinco linajes (Mirabello & Conn 2008), como se sugirió hace algunos años (Conn
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1990, Conn et al. 1993, Sierra et al. 2004, Brochero et al. 2006).
A menudo hay una identificación errónea deUn.(Nueva York.)nuñeztovari,Anofeles(nisorrinco) dunhamiy

Un.(Nueva York.)goelddidebido a la ausencia de claves morfológicas de alta calidad. En la actualidad, el
Un. (Nys.) nuneztovaricomplejo está compuesto por lo siguiente:Un.(Nueva York.) goeldii, (Un.(Nueva
York.)nuñeztovariun yUn.(Nueva York.)nuñeztovariC (Sierra et al. 2004). Según Sierra et al. (2004),Un.(
Nueva York.)nuñeztovaripoblaciones ubicadas a lo largo del
El margen oriental de la Cordillera de los Andes en Norte de Santander y el margen occidental en Chocó y
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Valle del Cauca corresponden a una especie genética única. Esto es a pesar de las diferencias en su
cariotipo reportadas por Conn et al. (1993). Recientemente, Ruiz et al. (2010) informaron la presencia de
especies relacionadasUn.(Nueva York.)dunhamien el Amazonas y Calado et al. (2008) pudieron identificar
Un.(Nueva York.)goeldiien AP basado en la similitud con Un.(Nueva York.)nuñeztovari. Ambas especies
fueron identificadas previamente comoUn.(Nueva York.)nuñeztovari utilizando la morfología femenina.
En otras regiones colombianasUn.(Nueva York.)nuñeztovariha sido identificado erróneamente como
variosAnofelesespecies (Ramos et al. 2008), a saberAnofeles (nisorrinco)oswaldoiPeryassúSL, An.(Nueva
York.)Nuñeztovari, An.(Nueva York.)Aquasalis, Anopheles(nisorrinco)benarrochiGabaldón, Cova-García &
Lópezsl, anofeles (nisorrinco)evasae, Anopheles(nisorrinco)strodeiyAnofeles
(nisorrinco)trinkae.La variación bionómica enUn.(Nueva York.)nuñeztovarireportado en

Sudamérica requiere aclaración para establecer la verdadera distribución de la especie.
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Especies vectoras secundarias de malaria
Otras siete especies de anofelinos,Un. (An.) pseudopunctipennis,Anofeles(Anofeles) punctimacula

Dyar y KnabSL,Anofeles(Anofeles)calderoni(Wilkerson 1991) Anofeles(Anofeles)neomaculipalpo
(Curry 1933),Anofeles(Kerteszia)lepidoto (Zavortink 1973),Un.(Ker.)neivai, anofeles(nisorrinco)
rangelGabaldón, Cova-García & Lópes yUn.(Nueva York.)oswaldoi(Carvajal et al. 1989, Quiñones et
al. 2006) actúan como vectores secundarios, se sospecha que están asociados con la transmisión o
se les ha identificado que tienen importancia regional o local (Olano et al. 2001, Moreno et al.
2005, Quiñones et al. 2006). al. 2006, Gutiérrez et al. 2008). Con la excepción deUn.(Nueva York.)
rangel, ahora se reconoce que todas las especies anteriores son miembros de complejos de
especies, lo que dificulta asociar información previa sobre su estado bionómico o vectorial con una
sola especie dentro de cada complejo de especies. La lista de especies (y vectores) se reconstruye y
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actualiza constantemente a medida que avanza el género.Anofelestiene varios complejos de

especies hermanas (Krzywinski & Besansky 2003), algunas de las cuales se encuentran en
Colombia, por ejemplo,Un. (Nueva York.)benarrochi(Quiñones et al. 2001, Ruiz et al. 2005),Un.(
Nueva York.)marajora sl (Brochero y Quiñones 2008) yUn.(Nueva York.)oswaldoi(Ruiz et al. 2005).
Un.(Un.)pseudopunctipennis
Análisis y cruces bioquímicos, moleculares establecieron que esta especie es un complejo
compuesto por al menos tres “especies”: una del sur de Estados Unidos, México y Guatemala, otra
de Centroamérica, Belice y Sudamérica y la tercera de la isla Granada (Dantur et al. . 2010). Sin
embargo, Manguin et al. (1995) argumentaron que existe una sola especie con tres poblaciones
ampliamente distribuidas: una en Estados Unidos, México, Guatemala y Belice, otra en Colombia,
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Ecuador, Perú, Chile y Argentina y, finalmente, una localidad tipo presente en Granada. Isla. El
neotipo fue descrito por Rueda et al. (2004). Para fijar el nombre nominotípico se realizó una
redescripción que modificó tanto la localidad tipo como el neotipo.
Un. pseudopunctipenisSe ha observado que ocupa ambientes forestales y antrópicos y prefiere

áreas de transición y regiones cercanas a las selvas en Salta (Argentina) (Dantur et al.
2005). En Perú, es altamente antropofílico tanto en el ambiente intra-domicilio como en el peridomicilio,

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con un pico de actividad entre las 6:00-12:00 pm y las 04:00-06:00 am (Calderón et al. 1995), mientras
que en Venezuela es Está activo tanto de día como de noche y exhibe un comportamiento antropofílico
facultativo (Elliot 1972, Fleming 1986, Olano et al. 2001). En Venezuela,Un. (An.) pseudopunctipennis
prefiere morder a los animales en lugar de a los humanos (Berti et al. 1998).
En México, las larvas deUn.(Un.)pseudopunctipennis slson abundantes a lo largo de las riberas de los ríos
durante la estación seca (Fernández-Salas et al. 1994). En cambio, durante la época de lluvias, parece que
el río se los lleva y los elimina (Savage et al. 1990, Rejmánkova et al. 1991); se encontró correlación entre
el número de larvas y las precipitaciones del mes anterior. Las larvas se asociaron positivamente con el
verde (espirogira) y algas filamentosas (Savage et al. 1990, Rejmánkova et al. 1991) a lo largo de las
riberas de los ríos, específicamente donde había corrientes muy lentas o en pequeños charcos
resultantes del desbordamiento de los ríos (Berti et al. 1998).
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Un.(Un.)pseudopunctipennis slSe ha observado que está naturalmente infectado conP. vivax (Hayes
et al. 1987). Infección conP. vivaxha sido establecido por ELISA en el Valle del Bajo Chira, en las
localidades de Salitral y Querecotillo en Perú (Calderón et al. 1995), y conP. falciparumen Panamá
(Loaiza et al. 2008). Además, se sospecha que es un vector deP. falciparumen zonas donde la costa
se transforma abruptamente en montañas como ocurre en las estribaciones occidentales de la
Cordillera de los Andes en Perú, en Chiapas, México (Hoffman 1932) y en las estribaciones de
menor altitud (< 1.000 m) de Colombia-Argentina (Rubio-Palis & Zimmerman 1997). En estas zonas,
a altitudes superiores a los 600 m, suele ser el único vector presente (Manguin et al. 1995). Esta es
también la situación en zonas cercanas a Cali (Valle del Cauca), dondeUn.(Un.)pseudopunctipennis
slse ha asociado incidentalmente con brotes epidémicos (Ocampo et al. 2000).
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Un. (An.) punctimacula sl

Esta especie ha sido considerada un vector secundario en las regiones costeras de
Centroamérica y el norte de Colombia (Rubio-Palis & Zimmerman 1997). Estudios en Colombia y
Ecuador han demostrado que la mayoría de las incidencias reportadas deUn.(Un.)punctimacula
fueron de hechoUn.(Un.)calderoni, miembro de laUn.(Un.)punctimacula slgrupo.Anofeles (
Anofeles)malhechorDyar y Knab (Wilkerson 1990) yAnofeles(Anofeles) shanonniDavis (Wilkerson
et al. 1997, González et al. 2010) son las otras dos especies de este grupo y pueden estar
presentes en Colombia. Se desconoce el papel de cada una de estas especies en la transmisión
de la malaria.Un.(Un.)calderoniha sido identificada en varias ecorregiones maláricas (costa,
estribaciones y valles altos) de América del Sur, incluidas áreas de Ecuador, Perú, Venezuela y
Colombia (González et al. 2010). En Perú se encontró desde zonas costeras hasta los 1.080
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msnm; en algunos casos, compitió en abundancia conUn. (Nueva York.)albimanoyUn.(Un.)

pseudopunctipennis. Un.(Un.)calderoniha sido incriminado como vector secundario deP. vivax
(Calderón et al. 1995).
Un.(Un.)calderonies una especie válida (González et al. 2010) independiente deUn.(Un.)

punctimaculayUn.(Un.)malhechor(Wilkerson 1991). Es probable que una gran parte de los
datos deUn.(Un.)puntimaculade Colombia (Olano et al. 2001), Ecuador (Levi-Castillo 1949) y
Perú en realidad corresponde aUn.(Un.)calderoni.
Montoya-Lerma et al. Pagina 12
En Perú, el ciclo reproductivo de esta especie está asociado con canales de agua de riego y
piscifactorías en cultivos en la Amazonía peruana (Vittor et al. 2006). En Colombia,Un. (Un.)
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calderoniPresenta un comportamiento nocturno y antropofágico. Tanto las capturas peri como

extradomiciliares produjeron un pico unimodal en las primeras horas de la noche, aunque este
pico fue variable en otras localidades (7:00-8:00 pm y 10:00-11:00 pm) (Lucumí et al. 2009 ).
Un.(An.) neomaculipalpus
Esta especie está ampliamente distribuida desde México-Argentina (Knight & Stone 1977), pero
se sabe poco sobre su bionomía y ecología debido a su escasez. En Venezuela se ha reportado
que tiene un alto índice antropofílico (50%) en áreas dondeUn. nuñeztovarifue el principal vector
(Rubio-Palis et al. 1994), y en Cimitarra se registró que fue atraído por una trampa Shannon en
baja densidad en el ambiente extradomiciliario (Brochero et al. 2006).
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Un. (An.) neomaculipalpusde Venezuela se observó que estaba infectado conP. vivaxcon una tasa de
esporozoíticos mayores que los registrados paraUn. (Nueva York) marajoara(0,84 frente a 0,82) o para
Un. (Nueva York) cariño(0,27), el principal vector en la zona (Moreno et al. 2005). En Colombia se observó
que se infectaba naturalmente conP. falciparum(Herrera et al. 1987). De manera similar, Gutiérrez et al.
(2009) registraron dos muestras positivas para infección porP. falciparumen Turbo.
Un.(Ker.)lepidoto
En Colombia esta especie fue confundida conAnofeles (Kerteszia) boliviensispor Bates (1943), quien
registró que, en el Departamento del Meta, era un mosquito muy común con picos de actividad matutino
y vespertino y que se limitaba a las copas de los árboles. Bates (1943, 1944) encontró que esta especie
tenía diversos hábitos de mordida, observando que atacaba a los humanos durante el día, pero a los
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caballos durante la noche. Hallazgos posteriores revelaron que esta especie es muy común en zonas
húmedas de bosque premontañoso del Tolima que se caracterizan por tener abundantes epífitas, entre
ellas la bromelia.Vriesea capituligera, que sirve como sitio de reproducción (Quiñones et al. 1984). Según
estos autores, la especie tenía hábitos diurnos con picos poblacionales entre enero y junio y un máximo
de hematofagia y marcada exofagia entre las 15:00 y las 18:00 horas. Con base en evidencia
epidemiológica, los autores afirmaron queUn.(Ker.)lepidoto cumple varios de los requisitos para ser
considerado como un vector importante en la transmisión deP. vivaxen Tolima. Sin embargo, el nombre
de la especie ha sido cuestionado recientemente y es objeto de estudios morfológicos y moleculares en
curso (Escobar et al. 2010, Bruce Harrison, RC Wilkerson, observaciones no publicadas).
Un. (Ker.) neivai

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Esta especie se encuentra principalmente asociada con bromelias epífitas y terrestres:Vrieséa (

Vriesea gladioliflora,Vriesea sanguinolenta)yGuzmanía(Guzmania sanguinea, Guzmania
sherzerianavar. sherzerianayGuzmania musaica) (Murillo et al. 1988a, Solarte et al. 1994), aunque
también se encontró en huecos de árboles. En Panamá, Trapido y Galindo (Zavortink 1973)
observaron que esta especie ocupa áreas arbóreas del bosque lluvioso y el nivel del suelo en
bosques caducifolios.
Dos estudios realizados en la costa del Pacífico colombiano demostraron que era abundante en bosques
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perturbados predominantemente poblados de manglares (mangle de Rhizophora,Avicena nítidaymora

megistosperma), donde hubo un aumento característico de bromelias (Astaiza et al. 1988, Solarte et al.
1994). Solarte et al. (1994) establecieron su presencia en áreas de transición entre manglares y bosques
dondeEuterpe cuatrecasana,Pterocarpus officinalis,Symphonia globuliferaymegistospermapredominó y
donde se encontró el mayor número de bromelias (1,1–2,2 por m2) fueron encontrados. Es interesante
observar que el 87% de las larvas se encontraron entre 0 y 5 m del suelo y el mayor índice de larvas se
encontró entre 0 y 2 m (Solarte et al. 1994). En estas zonas, que se caracterizan por la ausencia de
establos o animales domésticos, la especie suele estar activa durante todo el día (Solarte et al. 1996); sin
embargo, al anochecer la población se dispersa hacia pueblos cercanos donde hay presencia humana.
Debido a su marcada exofilia y a la falta de sitios adecuados de descanso y oviposición en los pueblos, la
mayoría de los individuos regresan posteriormente a los manglares, donde abundaban los sitios de
reproducción (Astaiza et al. 1988).
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Un. (Ker.) neivaiSe pensaba que era antropófilo, pero sus preferencias alimentarias no se han demostrado de
manera inequívoca. Sin embargo, en Charambirá, ColombiaUn. (Ker.) neivaiSe descubrió que se siente atraído
por los humanos y que su actividad de picadura alcanza su punto máximo durante el crepúsculo, entre las 05:30
y las 06:30 a. m. y entre las 6:00 y las 7:00 p. m. Además, hay un bajo nivel de actividad intradomiciliaria que se
extiende durante toda la noche. En Charambirá se estableció queUn. (Ker.) neivaila actividad comenzó a 10
unidades lux (es decir, equivalente a 1 lumen/m2), alcanzó un máximo de alrededor de tres unidades y finalizó
cuando la luminosidad descendió a 0,1 unidades lux (Murillo et al. 1988b). El primer pico estuvo dominado por
hembras longevas, generalmente multíparas (es decir, más de 3 veces), con mayor oportunidad de transmitir
Plasmodio(Astaiza et al. 1988). Esta observación fue validada por Murillo et al. (1988b), quienes además
analizaron la estructura de rangos de edad de esta especie con base en el estado gonadotrópico de las hembras
capturadas en el campo. Estos autores postularon que las hembras tenían una larga vida útil basándose en el
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ciclo gonadotrópico múltiple observado.
Un. (Ker.) neivaino presentó actividad intradomiciliaria pero exhibió un pico de actividad
extradomiciliaria entre las 6:00 y las 8:00 p.m. en otras localidades de la costa pacífica colombiana como
en Zacarias (un pueblo cerca de Buenaventura) (González et al. 1997) y marcada actividad diurna dentro
de los bosques cercanos a los manglares donde predominan sus sitios de reproducción, como en el
área del río Naya (Solarte et al. 1996).
Varios estudios epidemiológicos de campo apuntan aUn. (Ker.) neivaicomo un vector potencialmente
importante de malaria humana en varios sitios entre Buenaventura-Chocó a lo largo de la costa del
Pacífico colombiano (Lee & Sanmartin 1967, Muñoz & Parra 1984, Olah & Montoya 1985, Hurtado &
Solarte 1986, Astaiza et al. 1988). Esta posibilidad se ha visto reforzada por la observación de mosquitos
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naturalmente infectados con ambosP. vivaxyP. falciparum simultáneamente (Herrera et al. 1987, Carvajal
et al. 1989, Gutiérrez et al. 2008) así como por los resultados de infecciones experimentales con
plasmodios(Carvajal et al. 1989) y los resultados de estudios sociológicos (Sevilla-Casas 1993).
Un.(Nueva York.)rangel
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Esta especie se distribuye al este de los Andes desde Colombia hasta Bolivia, incluyendo Venezuela y
Brasil (Hayes et al. 1987, Póvoa et al. 2001, Fritz et al. 2004, Brochero et al. 2005). En Colombia, se han
encontrado larvas en estanques de piscicultura, arroyos,morichales(palmeras mirity), lagos y arroyos
(Brochero et al. 2005). La actividad de picaduras se produjo alrededor de las casas entre las 6:00 y las 7:00
p. m. (Brochero et al. 2005). Aunque en Perú se encontró que estaba infectado naturalmente con una
enfermedad no especificadaPlasmodioespecie (0,4%) (Hayes et al. 1987) y estar infectado conP. malariae
en Brasil (Póvoa et al. 2001), su estatus vectorial en Colombia ha sido cuestionado. Mientras que Brochero
et al. (2005) no lo consideraron un vector importante, Quiñones et al. (2006) observaron que esta especie
estaba naturalmente infectada conP. vivax(8,7%) en el sur de Colombia y concluyeron que esta especie
estaba involucrada en la transmisión de malaria en esta región.Un. rangelmuestra, en general,
características morfológicas discriminantes tanto en sus estadios inmaduros como en la hembra adulta.
Sin embargo, en algunos casos, y particularmente cuando esta especie se encuentra simpátrica conUn.
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nuñeztovari, su correcta determinación utilizando únicamente la morfología de hembras adultas puede

resultar difícil. En la región de San Pedro de Urabá (Antioquia, Colombia) (Zapata et al. 2007), los
mosquitos fueron identificados a partir de características morfológicas como “posiblemente”Un. oswaldoi
,Un. rangelyUn. strodei, pero los patrones de polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción del
espaciador-2 transcrito interno (ITS-2) de especímenes tipo confirmaron que todos eranUn. nuñeztovari.
Debido a la alta similitud interespecífica entreUn. rangelyUn. nuñeztovari, es necesario el uso de una
herramienta molecular para la correcta determinación taxonómica de estas especies.
Un.(Nueva York.)oswaldoi sl
Se trata de un complejo de especies bien reconocido (Marrelli et al. 1999). Estos autores informaron
cuatro especies de Brasil y Perú basándose en datos de las secuencias ITS-2. En Colombia,Un. (Nueva
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York) oswaldoies un complejo de al menos dos especies (F Ruiz, observaciones no publicadas). Uno de
estos, es decir,Un. (Nueva York) oswaldoi B, se observó que estaba naturalmente infectado conP. vivaxen
el sur de Colombia, en el estado de Putumayo, con una tasa de infección del 0,27% (Quiñones et al. 2006),
y en Brasil conP. falciparum(tasa de infección 3,41%) (Branquinho et al. 1993).
Un. (Nys.) oswaldoi slha sido registrada como una especie común en la Amazonia colombiana, donde es la
principal especie que pica al aire libre, mientras queUn.(Nueva York.)cariñofue la principal especie que pica en
interiores (Rodríguez et al. 2009).
Observaciones finales
En este resumen, presentamos una revisión de las principales características biológicas de las tres
especies principales de vectores de malaria humana en Colombia y concluimos que deben considerarse
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de máxima prioridad para la vigilancia epidemiológica. Sin embargo, además de estas tres principales
especies vectoras, nuestra revisión también busca dirigir la atención al monitoreo de otras especies
anofelinas que, aunque descuidadas, cumplen muchos de los parámetros ecológicos y epidemiológicos
requeridos para ser consideradas vectores primarios en lugar de secundarios. Coincidimos con Sinka et
al. (2010) que es necesario realizar más estudios de la bionomía de los vectores primarios y secundarios
junto con el estudio de las condiciones locales que afectan la transmisión de la malaria. Los resultados de
la investigación deben entonces ser efectivamente
incorporados en las nuevas políticas para la eliminación de la malaria (Moonen et al. 2009). Sigue
siendo una necesidad colmar la brecha entre la información ecológica y la epidemiológica. Las
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observaciones bionómicas relativamente simples que no requieren el uso de tecnologías

sofisticadas ayudarán a llenar este vacío.
Aquí se describe la ubicación geográfica de Colombia y las múltiples condiciones ecológicas que
favorecen la diversidad de especies de anofelinos. Desde un punto de vista epidemiológico, tres especies
de lanisorrincosubgénero,Un. (Nueva York) cariño,Un. (Nys.) nuneztovariy Un. (Nueva York) albimanus, se
consideran los principales responsables de la transmisión de plasmodiosa los humanos en el país. Las
restantes especies también pueden presentar características de abundancia, infección esporozoótica y
hábitos de picadura suficientemente compatibles con la capacidad de transmitir el parásito al hombre; sin
embargo, las incertidumbres en su categorización e identificación taxonómica deben resolverse antes de
que se pueda establecer su papel como vectores en apoyo de estudios posteriores de su bionomía y sus
respuestas a las actividades de medidas de control. Otra consideración es que el número de especies
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sospechosas de transmisión podría aumentar y debería preverse la posibilidad de nuevos vectores

primarios en el contexto de la transformación del medio ambiente por diversas actividades humanas. Es
evidente que no se puede subestimar el impacto de la intervención humana a medida que aprendemos
más sobre la complejidad de la transmisión de la malaria.
Es claro que existen dinámicas específicas que afectan a cada área y esto debe tenerse en cuenta desde el
punto de vista administrativo al considerar si se dispone de información suficiente y adecuada para el
diseño de medidas de control de las especies vectoras primarias. Es esencial que la presencia de
complejos de especies hermanas siga siendo un factor clave a considerar al planificar la posibilidad de
resistencia y reaparición. Estos factores pueden desencadenar un fuerte ciclo en el uso de insecticidas
residuales (Brochero & Quiñones 2008). De hecho, el estudio más reciente sobre resistencia realizado en
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Colombia, que abarcó 12 departamentos con al menos tres localidades en cada uno, reveló que las dos
especies principales ya presentan cierto grado de resistencia a algunos de los insecticidas utilizados en
los programas de salud pública (ins. gov.co/?idcategoria=8508#).
Además, debido a diversos factores socioeconómicos (extensión de la frontera agrícola, desplazamientos

masivos, enfrentamientos armados, movimientos de tropas, etc.), gran parte del territorio de la nación
avanza hacia un escenario con condiciones epidemiológicas variables que favorecen la re- aparición de
malaria y otras enfermedades transmitidas por vectores. A estos fenómenos sociales hay que sumar los
ambientales que permiten que especies de otros subgéneros (p. ej.,Anofeles,Kerteszia) comiencen a
adquirir importancia como vectores regionales o locales, por ejemplo,Un.(Un.)pseudopunctipennis, An.
(Ker.) neivai sl,Un. (Nueva York) marajoara. Estas especies exhiben adaptabilidad y, por lo tanto, se
adaptarán a las perturbaciones de sus hábitats (por ejemplo, áreas boscosas) y/o pueden domesticarse
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en áreas urbanas. Sería interesante estudiar estas dinámicas (especialmente las de reemplazo de
especies) a lo largo del tiempo y a la luz de los cambios que se están presentando en las diferentes zonas
biogeográficas, en el entendido de que, como expresan Brochero y Quiñones (2008): “…las especies son
organismos complejos, dinámicos y en permanente adaptación…”.
Por estos motivos, los responsables de la salud pública deben prestar más atención a las
interacciones específicas que se producen entre los distintos participantes en el ciclo de
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transmisión (parásitos, vector y huésped). Estas interacciones deben revisarse desde una
perspectiva ecológica y evolutiva. Se debe cuestionar la idea de una “bala mágica” rápida y eficaz y
explicar las condiciones basándose en datos científicos sólidos. El entorno natural es una red
activa de interacciones complejas que reaccionan, a veces de forma inesperada, a los
“tratamientos” (insecticidas y parasiticidas) que se le aplican. Nuestra esperanza es que los
estudios aquí descritos arrojen luz sobre la ecología (por ejemplo, hábitos alimentarios, sitios de
reproducción y ciclos nictamerales) de la especie y sean una contribución útil para la clarificación
de la identificación taxonómica, sistemática y vectorial. En su conjunto, contribuirán al diseño,
implementación y establecimiento de medidas de control precisas y fundamentadas, cuyo coste-
beneficio pueda medirse en términos ecológicos y socioeconómicos y, sobre todo, garantizar la
sostenibilidad espacio-temporal. Finalmente, esperamos que esta revisión, por sí sola,,Fomentar el
estudio de la bionomía de lasAnofelesen Colombia.
Autor Manuscrito
Expresiones de gratitud
Apoyo financiero: NIAID/NIH para el establecimiento de un ICEMR/CLAIM (U19AI089702)
Al Departamento de Biología de la Universidad del Valle y al Instituto de Inmunología del Valle, por el tiempo asignado
a JML, RG y YAS para esta revisión, al Dr. R Dillon, por una revisión de una versión preliminar, y a los evaluadores
anónimos, quienes enriquecieron altamente la calidad de la revisión con sus comentarios y recomendaciones.
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Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Figura 1.
distribución en Colombia deAnofeles(nisorrinco)albimano: Llanos Orientales, Amazonía,

Orinoquia, Urabá, Bajo Cauca y Magdalena Medio. Se ha registrado a menos de 500 m en
Autor Manuscrito
regiones con altas precipitaciones.

Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Figura 2.
distribución en Colombia deAnofeles(nisorrinco)cariño: Costas Atlántica y Pacífica, registros

específicos de Nariño, Cauca y Antioquia y en la Isla de San Andrés e Isla Fuerte,
generalmente por debajo de los 500 m.
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Fig. 3.
distribución en Colombia deAnofeles(nisorrinco)nuñeztovari: Norte de Santander (Sarare y
Catatumbo), Bajo Cauca-Nechi, Urabá, Magdalena Medio. Se ha registrado hasta los 900 m y
en zonas de alta pluviosidad.
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
TABLA I
Lista de losAnofelesespecies en Colombia agrupadas en subgénero y por condición vectorial

Autor Manuscrito
Subgénero Especies
Anofelesmeigen Un.(Un.)pseudopunctipennisteobaldob(Un. pseudopunctipennis sl),
Un.(Un.)punctimaculaDyar y Knabb(Un. punctimacula sl),Un. (An.) apicimáculaDyar y Knab,

Un. (An.) bifoliataOsorno Mesa y Muñoz Sarmiento,Un. (An.) eisenyo coquillet,
Un.(Un.)foratiniiWilkerson y Sallum,Un.(Un.)mattogrossensisLutz y Neiva,

Un.(Un.)mediopunctatus(Lutz),Un.(Un.)neomaculipalpoCurry,Un.(Un.)peryassuiDyar y Knab,
Un.(Un.)pseudomaculipes(Peryassú),Un.(Un.)vestitipennisDyar y Knab
Kertesziateobaldo Un.(Ker.)lepidotoZavortinkb,Un.(Ker.)neivaiHoward, Dyar y Knabb(Un. neivai sl),

Un.(Ker.)bambusicolusCompañero,Un.(Ker.)boliviensisteobaldo,Un.(Ker.)cruziDyar y Knab,
Un.(Ker.)homúnculoCompañero,Un.(Ker.)bellator
nisorrincoBlanchard Un.(Nueva York.)cariñoRaíza,Un.(Nueva York.)albimanoWiedemanna,Un.(Nueva York.)nuñeztovariGabaldóna,

Autor Manuscrito
Un.(Nueva York.)benarrochiGabaldón, Cova-García y López (Un. benarrochi sl. &Un. benarrochiB),
Un.(Nueva York.)oswaldoi(Peryassú)b(Un. oswaldoiA,Un. oswaldoiB),Un.(Nueva York.)rangolib,
Un. (Nueva York) aquasalisCurry,Un.(Nueva York.)albitarsis slLynch-Arribálzaga (Un. albitarsis F),
Un. (Nys.) argiritarsisRobineau-Desvoidy,Un.(Nueva York.)braziliensisChagas,
Un.(Nueva York.)marajoaraGalvão y Damasceno,Un.(Nueva York.)parvus(Chaga),Un.(Nueva York.)strodeiRaíz,
Un.(Nueva York.)trianulado(Neiva y Pinto) (Un. triannulatus sl),Un.(Nueva York.)trinkaéfarán
LofopodomiaAntunes Un.(l.)gilesi(Peryassú),Un.(l.)oiketorakrasOsorno-Mesa,Un. (l.)escamafémurAntunes

estetomiateobaldo Un.(S.)kompiEdwards,Un.(S.)nimboteobaldo,Un.(S.)tomásshannon
avector principal;
bvector secundario;
Cvector sospechoso.
Autor Manuscrito
Detalles sobre las principales especies del texto. Fuentes: Gast (1943), Olano et al. (2001), González y Carrejo (2009) Quiñones et al. (2006).
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito Autor Manuscrito Autor Manuscrito Autor Manuscrito
TABLA II
Características biológicas de las principales especies deAnofelesde importancia epidemiológica en la transmisión de malaria en Colombia
Especies Preferencia de anfitrión ciclo de mordida Estado taxonómico infección natural Estado vectorial Referencias
Plasmodium vivax Plasmodium falciparum

Montoya-Lerma et al.
Un. (Nueva York) cariño Humanos bimodal Homogéneo Puerto Libertador (Córdoba) Chocó, Putumayo, oriente Primario González et al. (2007),
llanuras Rodríguez et al. (2009),
Gutiérrez et al. (2010b)
Un. (Nys.) nuneztovari Humanos bimodal Complejo de especies Tierralta y Montelíbano Tibú (Norte de Santander) Primario Fajardo et al. (1983),
(Córdoba), Buenaventura Fajardo y Alzate
(Valle) (1987), Olano et al.
(1997), Posso et al.
(2003), Brochero et al.
(2006)
Un. (Nueva York) albimanus animales bimodal Homogéneo Nuquí (Chocó), Buenaventura Buenaventura (Valle) Primario Herrera et al. (1987),
(Valle) Quiñones et al. (1987),
Solarte et al. (1996),
Gutiérrez et al. (2008,
2009)
Un. (Nueva York) rangeli Humanos bimodal Complejo de especies sur de colombia - Secundario Quiñones et al. (2006),
Zapata et al. (2007)
Un. (Nueva York) oswaldoi animales NIA Complejo de especies sur de colombia - Secundario Quiñones et al. (2006)
Un. (An.) pseudopunctipennis animales NIA Incierto Observaciones circunstanciales - Secundario Ocampo et al. (2000)
Un. (An.) punctimacula NIA NIA ¿Complejo de especies? NIA NIA Secundario Olano et al. (2001),
González et al. (2010)
Un. (An.) calderoni Humanos Unimodal Complejo de especies NIA NIA Secundario Olano et al. (2001),
Lucumí et al. (2009)
Un. (An.) neomaculipalpus Humanos NIA - NIA Turbo Secundario Gutiérrez et al. (2009)
Un. (Ker.) lepidoto Humanos Unimodal ¿Complejo de especies? NIA Secundario (comoUn. lepidoto)
Incriminación circunstancialb
Un. (Ker.) neivai Humanosa bimodal ¿Complejo de especies? Charambirá (Chocó) Charambirá (Chocó), Secundario Gutiérrez et al. (2008),
Buenaventura (Valle) Herrera et al. (1987),
Astaiza et al. (1988),
Carvajal et al. (1989)
aYA Solarte, R González, J Montoya-Lerma, observaciones no publicadas;
bML Quiñones, observaciones no publicadas;
NIA: no hay información disponible.

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Especies vectoras de malaria en Colombia - Una revisión

James Montoya Lerma1,+,Yezid A Solarte2,3,Gloria Isabel Giraldo Calderón1,Martha L

2Instituto de Inmunología del Valle, Universidad del Valle, Cali, Colombia

3Consorcio para la Investigación Científica Caucaseco, Cali, Colombia

4Departamento de Salud Pública, Facultad de Medicina, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá,

han sido epidemiológicamente incriminados en la transmisión de la malaria:Anopheles darlingi,Anofeles

Anofeles; Colombia; revisar

La comprensión de la biología y la ecología de los mosquitos vectores derivada de la investigación de

de los vectores primarios y secundarios.

Características de los vectores.

En las Américas, pocas especies deAnofelesCumplen todas las características de un vector

albimanoWiedemann, 1920. Sin embargo, utilizando un enfoque novedoso (es decir, el de

Especies de vectores primarios de malaria

Esta especie, habitante de ambientes selváticos y forestales, se distribuye principalmente en

(Sinka et al. 2010).

En Venezuela, la abundancia alcanza su punto máximoUn.(Nueva York.)cariñoLas poblaciones y la

En toda su gama,Un.(Nueva York.)cariñomuestra una gran variabilidad morfológica, cromosómica,

dondequiera que se encuentre (Rubio-Palis y Zimmerman 1997).

se ha encontrado en ambientes más semiurbanos. Este es el caso de la zona periurbana de la ciudad de

Otro aspecto importante respecto aUn.(Nueva York.)cariñoes la plasticidad de su patrón de actividad de

1995), la actividad de picaduras alcanzó tres picos (atardecer, medianoche y amanecer).

infectado naturalmente conP. vivax(Gutiérrez et al. 2009).Un.(Nueva York.)cariñotambién es un

En resumen,Un.(Nueva York.)cariñoes, sin duda, el vector de malaria más eficiente en Colombia

Un. (Nueva York) albimanus

A nivel nacional, con pocas excepciones, estoAnofelesLa especie es predominante en localidades a lo

manglares) (Marten et al. 1996).

A menudo, su presencia se ha asociado directamente con la presencia de hidrófitos, como Pistia

sp.,Naiaissp.,charasp. yUtriculariasp. (Torres-Estrada et al. 2005), y con Dalbergia,Costarnos,

Pacífico colombiano (Poveda et al. 2001).

Adultos deUn.(Nueva York.)albimanotienen un rango de vuelo corto y son endofágicos y exofágicos,

Un. (Nys.) nuneztovari

Un.(Nueva York.)nuñeztovariestá ampliamente distribuido en el este de Panamá y el norte de América del

Un.(Nueva York.)nuñeztovari slmuestra variación en sus patrones de comportamiento: en Surinam es una

Un.(Nueva York.)nuñeztovariDesde hace tiempo se reconoce que es un vector importante

A menudo hay una identificación errónea deUn.(Nueva York.)nuñeztovari,Anofeles(nisorrinco) dunhamiy

(nisorrinco)trinkae.La variación bionómica enUn.(Nueva York.)nuñeztovarireportado en

Especies vectoras secundarias de malaria

Otras siete especies de anofelinos,Un. (An.) pseudopunctipennis,Anofeles(Anofeles) punctimacula

actualiza constantemente a medida que avanza el género.Anofelestiene varios complejos de

Un. pseudopunctipenisSe ha observado que ocupa ambientes forestales y antrópicos y prefiere

2005). En Perú, es altamente antropofílico tanto en el ambiente intra-domicilio como en el peridomicilio,

Un. (An.) punctimacula sl

msnm; en algunos casos, compitió en abundancia conUn. (Nueva York.)albimanoyUn.(Un.)

Un.(Un.)calderonies una especie válida (González et al. 2010) independiente deUn.(Un.)

calderoniPresenta un comportamiento nocturno y antropofágico. Tanto las capturas peri como

Un. (Ker.) neivai

Esta especie se encuentra principalmente asociada con bromelias epífitas y terrestres:Vrieséa (

perturbados predominantemente poblados de manglares (mangle de Rhizophora,Avicena nítidaymora

ciclo gonadotrópico múltiple observado.

nuñeztovari, su correcta determinación utilizando únicamente la morfología de hembras adultas puede

interiores (Rodríguez et al. 2009).

observaciones bionómicas relativamente simples que no requieren el uso de tecnologías

sospechosas de transmisión podría aumentar y debería preverse la posibilidad de nuevos vectores

Además, debido a diversos factores socioeconómicos (extensión de la frontera agrícola, desplazamientos

Apoyo financiero: NIAID/NIH para el establecimiento de un ICEMR/CLAIM (U19AI089702)

estado Sucre, Venezuela. Bol Entomol Venez. 1998; 13:1–15.

Brochero H, Li C, Wilkerson R, Conn JE, Ruiz-García M. Estructura genética deAnofeles

goeldiide sinonimia conAnopheles nuneztovari(Diptera, Culicidae) y un nuevo registro para

tierra. Soy J Trop Med Hyg. 2002; 66:18–22. [PubMed: 12135261]

Dantur MJ, Zaidenber M, Almirón W. Distribución de espacioAnopheles pseudopunctipennisen las