Revista de Ecología de Polinización, 14(25), 2014, págs.

261-269

LAS ABEJAS SIN AGUIJÓN MEJORAN AÚN MÁS LA

POLINIZACIÓN Y PRODUCCIÓN DE MANZANAS.
Blandina Felipe Viana1*, Jeferson Gabriel da Encarnação Coutinho1, Lucas Alejandro
Garibaldi2, Guido Laercio Bragança Gastagnino3, Katia Peres Gramacho4, Fabiana Oliveira da
Silva1 1Universidade Federal da Bahia, Programa de Pós-graduação em Ecologia e
Biomonitoramento, Instituto de Biologia, Av. Ademar de Barros, 500, Ondina, CEP 40170110,
Salvador, BA, Brasil 2Sede Andina, Universidad Nacional de Río Negro (UNRN) y Consejo
Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Mitre 630, CP 8400, San Carlos de
Bariloche, Río Negro, Argentina 3Universidade Federal da Bahia, Escola de Medicina
Veterinária, Departamento de producción animal, Av. Ademar de Barros, 500, Ondina, CEP
40170110, Salvador, BA, Brasil 4Universidade Tiradentes, Centro de Ciências Biológicas e da
Saúde. AV. Murilo Dantas, Farolandia, CEP 49032-490, Aracaju, SE, Brasil.

Resumen —El uso de la abeja africanizada (Apis mellifera scutellata Lepeletier) las colmenas
para aumentar el éxito de la polinización en los huertos de manzanos es una práctica muy
extendida. Sin embargo, este estudio es el primero en investigar el número de colmenas de
abejas ha-1 necesarias para aumentar la producción de frutos y semillas, así como la
contribución potencial de la abeja sin aguijón Mandaçaia (Melipona quadrifasciata
anthidioides Lepeletier). Realizamos pruebas en un huerto de manzanos de 43 ha ubicado en
el municipio de Ibicoara (13º24’50.7’’S y 41º17’7.4’’W) en Chapada Diamantina, Estado de
Bahía, Brasil. En 2011, los frutos de la variedad Eva produjeron en promedio seis semillas, y ni
un mayor número de colmenas (de 7 a 11 colmenas ha-1) ni un mayor número de recolectores
de polen en las colmenas de abejas mostraron efectos generales sobre el número de semillas.
Sin polinizadores silvestres, siete colmenas de abejas africanizadas ha-1 con recolectores de
polen son actualmente la mejor opción para los productores de manzanas porque no se
observó un mayor aumento en el número de semillas con densidades de colmena más altas.
En 2012, la suplementación con abejas sin aguijón (12 colmenas ha-1) y abejas africanizadas (7
colmenas ha-1) proporcionó una mayor producción de semillas y frutos que la suplementación
con abejas melíferas (7 colmenas ha-1) sola. Por lo tanto, la abeja sin aguijón puede mejorar el
desempeño de la abeja melífera como polinizadora de las flores de manzano, ya que la
presencia de ambas abejas da como resultado un aumento en el número de frutos y semillas
de las manzanas.

Palabras clave: Déficit de polinización, Apis mellifera scutellata Lep., Melipona quadrifasciata
anthidioides Lep., Malus domestica, Brasil.

INTRODUCCIÓN

La intensificación de la producción agrícola provoca la expansión de los límites agrícolas hacia

áreas naturales. Reportes en la literatura indican que el uso intensivo del suelo por parte de la
agricultura convencional es uno de los principales factores que causan la disminución de la
riqueza y abundancia de polinizadores en todo el mundo (Tilman et al.

2002; Taki et al. 2011; Klein et al. 2012; Viana et al. 2012). La disminución actual de las
poblaciones de abejas gestionadas (Potts et al. 2010a; Potts et al. 2010b) y la pérdida de
polinizadores nativos (Cameron et al. 2011) amenazan la producción de cultivos al aumentar
los déficits de polinización (Kremen et al. 2002; Garibaldi et al. . 2013; Kennedy et al. 2013).
Para compensar el déficit de polinización, la gestión de los polinizadores se ha centrado en
complementar los campos de cultivo con colonias de abejas para mejorar la producción de
frutas y semillas dentro de las granjas. Estas colonias administradas son principalmente abejas
sociales del género Apis (Kevan 1997; Delaplane & Mayer 2000). En muchos cultivos
brasileños, el manejo de colmenas de abejas (Apis m ellifer a s cutella a t a Lepeletier) es una
práctica ampliamente utilizada y eficiente para la polinización. Sin embargo, esta práctica está
infrautilizada entre las abejas silvestres solitarias (Roubik 1989; Freitas & Oliveira-Filho 2001;
Bosch & Kemp 2002) y sociales (Venturieri 2008), en gran parte debido a la actual falta de
conocimiento de los aspectos básicos de la biología. de especies nativas, métodos de cría e
impedimentos taxonómicos (Imperatriz-Fonseca et al. 2012).

A pesar del uso generalizado de las abejas para la polinización de cultivos, no se conocen bien
los aspectos relacionados con el número adecuado de colmenas y la posible interacción
positiva con las abejas silvestres. Algunos autores han sugerido que la densidad recomendada
de colmenas depende del atractivo del cultivo focal para los polinizadores (Paranhos et al.
1998; Delaplane & Mayer 2000; Finta 2004). Además, la abundancia de abejas silvestres en el
cultivo está relacionada con una combinación del paisaje circundante (Taki et al. 2011;
Kennedy et al. 2013) y las prácticas agrícolas amigables con los polinizadores (Kremen & Miles
2012; Kremen et al. 2012). Otros factores importantes que pueden influir en la actividad de
búsqueda de alimento de las abejas silvestres en los cultivos incluyen las interacciones
interespecíficas y las condiciones climáticas durante la temporada de floración (Brittain et al.
2012; Brittain et al. 2013).

La especie de abeja A. mellifera scutellata Lepeletier es más efectiva en la polinización de

manzanas cuando recolecta polen porque estas abejas exhiben un comportamiento de
caminar al recolectar néctar (Silva FO, com. pers.), lo cual se ve favorecido por la morfología
floral externa y ha sido previamente registrado en flores de manzano (Degrandi-Hoffman et al.
1987). Sin embargo, existe una necesidad de información consistente sobre el uso de
dispositivos, como recolectores de polen, en las colmenas de abejas para mejorar la
recolección y transferencia de polen entre las flores en los cultivos (Manning et al. 2010).
Loper et al. (1985) informaron que los recolectores eliminan cerca del 16% del polen
recolectado por las abejas, y esto incrementó la recolección de polen en un factor de 1,8 en los
almendros. Debido a una reducción en la cantidad de granos de polen almacenados en la
colonia, los recolectores de polen pueden aumentar la recolección de polen por parte de las
abejas (Nelson et al. 1987; Delaplane & Mayer 2000).

Además, los recolectores de polen pueden influir en el desarrollo de la colmena al reducir la

construcción de panales de cría (Loper et al. 1985), provocar la muerte de abejas individuales,
disminuir el almacenamiento de polen dentro de las colmenas (Manning et al. 2010) y cambiar
el comportamiento y intensidad de la búsqueda de alimento de las abejas, especialmente en
colmenas débiles (con menos de cuatro cajas de cría) que contienen menos obreras que las
colmenas fuertes (Hoopingarner & Waller 1993; Delaplane & Meyer 2000; Dag et al. 2003).
Basándose en estos resultados, los mismos autores también recomiendan que el número de
cajas de cría en las colmenas de abejas utilizadas para la polinización de cultivos sea superior a
cuatro. Estos hallazgos subrayan la importancia de un manejo adecuado con un recolector de
polen para promover condiciones adecuadas de polinización.

En Chapada Diamantina (estado de Bahía, Brasil), en el huerto estudiado se cultivan juntas las
variedades de manzanas Eva y Princess (“polinizadoras”). En 2010, el número de semillas fue
significativamente menor en los frutos polinizados naturalmente (media = 4 semillas/fruto)
que en los frutos cruzados manualmente (media = 8 semillas/fruto) y se tomó como indicativo
de déficit de polinización en el huerto de manzanos estudiado, aunque el huerto se
complementó con 5 colmenas de abejas ha-1 (Silva et al. datos no publicados). En el mismo
año, la productividad fue de 10 toneladas ha-1, inferior a la observada en la región SE del país,
donde la productividad puede alcanzar niveles de hasta 50 toneladas ha-1 (Petri et al. 2011;
BRASIL 2012 ).

Los datos de productividad de los manzanos en la región nos llevaron a investigar si un mayor
número de abejas y recolectores de polen en la colmena disminuiría el déficit de polinización.
Sin embargo, la eficiencia de los recolectores de polen en A. mellifera scutellata manejadas
para la polinización de cultivos nunca han sido probadas experimentalmente. Basándonos en
observaciones anteriores, esperábamos que los recolectores de polen pudieran mejorar la
búsqueda de polen entre los manzanos y, a su vez, la polinización exitosa.

También investigamos si las colmenas de abejas africanizadas ( A. mellifera scutellata ) junto

con colmenas gestionadas de la abeja sin aguijón Melipona quadrifasciata anthidioides
Lepeletier “Mandaçaia” (Meliponini) reduciría el déficit de polinización en el huerto de
manzanos. Se espera que nuestro estudio proporcione información que ayude a los
productores de manzanas a gestionar con éxito las abejas polinizadoras para mejorar el
rendimiento. Además, la generación de datos empíricos sobre la eficacia de las abejas nativas
como polinizadores puede contribuir a mejorar las prácticas agrícolas amigables dentro de los
huertos de manzanos y sus alrededores que conservarán las poblaciones naturales de
polinizadores silvestres.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio Nuestro estudio de dos años se realizó en un huerto de manzanos

perteneciente a la Compañía Bagisa de Agricultura y Comercio, Sudamérica (13º24'5.7''S y
41º17'7.4''W), ubicado en una región de tierra agrícola irrigada entre los municipios de
Ibicoara y Mucugê, Estado de Bahía, Brasil (Figura 1). El área limita con el Parque Nacional
Chapada Diamantina, la vegetación natural dominante en la región es de tipo arbóreo de
sabana y el área incluye elementos de pastizales de altura que crecen a una altitud de casi
1.100 m. La temperatura media anual es de 21 ºC, variando entre 26 ºC y 16 ºC. La temporada
de lluvias es de noviembre a marzo y la precipitación media anual es de 757 mm (datos
obtenidos de la estación meteorológica de la granja Bagisa).

El huerto de manzanos y su diseño

El huerto de 43 ha consta de 36 parcelas de 1,2 ha cada una, las cuales se organizan en tres
bloques ubicados a 10 m de distancia entre sí (Figura 2). Los manzanos fueron plantados en
2006 y 2007 (18 parcelas cada uno), y los árboles plantados cada año corresponden al 50% de
la superficie del huerto. Cada parcela contenía 14 filas y la distancia entre dos filas
consecutivas es de 4 m. En cada hilera, los manzanos están separados por 1,5 m entre sí y
están dispuestos en una proporción de cinco árboles productores por cada árbol “polinizador”
(5 Eva:1 Princess). Sin embargo, en algunas hileras, esta proporción varía porque el agricultor
utilizó de 7 a 8 árboles de Eva por cada Princess, de modo que este último representa el 10-
12% de los árboles dentro del huerto. Las características que hacen de los árboles Princess un
“polinizador” adecuado para los árboles Eva son la compatibilidad con el polen, la coincidencia
en el período de floración, el número de anteras/flores, el número de granos de polen/anteras
y un mayor nivel de germinación del polen en comparación con otras variedades polinizadoras
(Albuquerque-Junior). et al. 2010).
El granjero se aplica hormonas sintéticas durante junio; los árboles florecen entre julio y
principios de agosto y la floración dura aproximadamente de diez a quince días. La aplicación
de hormonas se realizó cada ocho a diez días en seis parcelas a la vez, de modo que dos
parcelas en cada bloque florecieran secuencialmente. Por lo tanto, de acuerdo a la ubicación y
número de parcelas en floración, se establecieron áreas experimentales rectangulares de 50 m
× 25 m de tamaño alineadas a lo largo de las hileras y colocadas a una distancia de 10 m del
borde de la parcela del huerto entre las hileras 5 a 12 (Figura 2). El conjunto de datos sobre
densidad de flores y número de semillas y frutos utilizados en este estudio se recopiló en
cuatro parcelas compuestas por dos árboles de cada variedad marcadas dentro de las áreas
experimentales siguiendo el método descrito por Vaissière et al. (2011). Debido a la
disposición espacial de las variedades, pudimos marcar árboles Eva adyacentes, pero no
árboles Princess adyacentes, que en su lugar se marcaron en filas adyacentes.

LAS ABEJAS SIN AGUIJÓN MEJORAN AÚN MÁS LA POLINIZACIÓN

FIGURA 1. Ubicación del huerto de manzanos estudiado en la región de Chapada Diamantina.

El estado de Bahía está ubicado en el noreste de Brasil (a), y Chapada Diamantina está en la
parte central del estado de Bahía (b). Panel derecho, imagen satelital (SPOT) de alta resolución
(píxeles de 5 m por lado) obtenida en septiembre de 2008 (c); El huerto de manzanos
estudiado está ubicado en el polo de agricultura irrigada entre los municipios de Ibicoara y
Mucugê (190.000 ha o aproximadamente 470.000 acres) y está bordeado por el Parque
Nacional Chapada Diamantina.

FIGURA 2. Imagen satelital de alta resolución (píxeles de 5 m por lado) (SPOT) obtenida en
septiembre de 2008 que muestra el área de estudio de 43 ha, que constituye un huerto de
manzanos en la finca de la Compañía Bagisa (X: 238,519.993 UTM; Y: 8.531.325,085 UTM) en el
municipio de Ibicoara (Estado de Bahía, Brasil). El huerto de manzanos se divide en tres
bloques (A, B y C) que comprenden 36 parcelas (1,2 ha o 60 × 200 m cada una); cada bloque
tiene 12 parcelas. La superficie del huerto se divide en dos cuadrículas de 18 parcelas (Glebe
500 05 y Glebe 500 06) según la edad de los árboles.

TABLA 1. Colonia de abejas y manejo probado en el huerto de manzanos en 2011 y 2012

utilizando colmenas de Apis mellifera escutellata Lepeletier y Melipona quadrifasc iata
anthidioides Lepeletier para mejorar la polinización de cultivos en Chapada Diamantina, Estado
de Bahía, Brasil.

Densidad floral

La densidad floral puede influir en el atractivo y la visita de las abejas a las flores de manzano.
Por tanto, siguiendo el método descrito por Vaissière et al. (2011), registramos el número de
flores de ocho árboles de muestreo que se agruparon en cuatro parcelas marcadas en las
hileras interiores de cada área experimental. Para estimar la producción de flores por árbol, se
seleccionaron dos ramas opuestas (ancho mínimo de base de 3 cm) para registrar el número
de flores abiertas. Luego, el número promedio de flores de estas dos ramas se multiplicó por el
número total de ramas del árbol.

En cada parcela, la densidad de flores de ambas variedades (n = 48 Eva y n = 48 Princess) se

analizó sólo una vez por temporada durante el experimento de densidad de colonias de abejas
para obtener un total de 96 puntos de datos cada año. En 2011, se tomaron muestras de
árboles de seis parcelas, lo que resultó en un total de 32 árboles para cada densidad de colonia
de abejas analizada (Tabla 1), mientras que en 2012, el recuento de flores se realizó con 48
árboles en tres parcelas con colmenas sin aguijón y africanizadas. colmenas de abejas
melíferas y seis parcelas con colmenas de abejas africanizadas únicamente (Tabla 1). Luego,
estimamos el número de flores en la parcela multiplicando el número total de árboles (n =
2800 árboles por parcela) por la densidad floral media de los árboles individuales.

Densidad de colonias de abejas

Para las pruebas realizadas en 2011 y 2012, el número de colonias de abejas africanizadas y de
abejas sin aguijón se incrementó secuencialmente para controlar el nivel de densidad en
relación con el número de parcelas en flor. En ambos años las colmenas se colocaron
únicamente en parcelas florecidas. Por lo tanto, el número de colmenas de abejas necesarias
para las densidades probadas de 7, 9 y 11 colmenas ha-1 fueron, respectivamente, 84, 162 y
264 (Tabla 1). Para obtener un conjunto de datos independiente y evitar sesgar los resultados
de los experimentos, cada conjunto de dos áreas de muestreo tenía diferentes niveles de
densidad de colonias de abejas sin superposición en el tiempo.

Las colmenas de abejas fueron transportadas al huerto durante la noche durante el pico de
floración y 24 horas antes del inicio de la prueba de densidad controlada. Dentro de las
parcelas, las colmenas se organizaron a una distancia de 10 m del borde, separadas entre sí
por una distancia de 8 m en los tratamientos con 7 y 9 colmenas ha-1 y por una distancia de 4
m en los tratamientos con 11 colmenas ha-1, y se dejaron allí hasta el final de la floración.

Las colmenas se colocaron sobre un soporte metálico para evitar ataques de depredadores a
una altura aproximada de 0,5 m sobre el suelo. El modelo de recolector de polen utilizado en
este estudio consistió en una pantalla de material plástico que contenía orificios de 4,5 mm de
diámetro que retiraban parte del polen transportado en la corbícula de la abeja al ingresar a la
colmena. El polen se recogía debajo en un receptáculo que no permitía su recuperación por
abejas u hormigas. Uno de los autores inspeccionó las colmenas en el apiario para igualar la
fuerza de la colonia de abejas en función del número de cajas de cría (entre las filas 3 y 4) y el
estado de salud (por ejemplo, presencia de una reina nueva y activa, actividad de búsqueda de
alimento y no señales de enfermedades).

Debido a que teníamos un número limitado de colmenas de abejas sin aguijón disponibles
para las pruebas (n = 36 colonias), realizamos las pruebas de densidad en tres parcelas en flor.
Para lograr la densidad de colonias de abejas deseada, utilizamos 21 colmenas de abejas
melíferas (7 colmenas ha-1 con recolectores de polen) y 36 colonias de abejas sin aguijón (12
colonias ha-1) (Tabla 1). Más tarde, cuando seis parcelas estaban en flor, retiramos las colonias
de abejas sin aguijón para probar la densidad de colonias de abejas africanizadas utilizando
solo 42 colmenas (7 colmenas ha-1 con recolectores de polen). Antes de comenzar el
experimento de densidad, las abejas sin aguijón se dejaron en el huerto durante cinco días
para que buscaran alimento antes de introducir las colmenas de abejas africanizadas en el
huerto. Las colmenas de abejas sin aguijón se dejaron en el huerto durante nueve días
consecutivos durante el período de mayor floración.

Las colmenas de abejas africanizadas se colocaron en hileras alternas a una distancia de 10 m

del borde de la parcela, mientras que las colmenas de abejas sin aguijón ( M. q u a d rif a s c i a
t a anthidioides ) se colocaron en el centro de la parcela en 12 colmenas ha-1. grupos de cuatro
colonias por hilera, y la distancia entre las colonias dentro de la hilera fue de 3 m. Las colmenas
de abejas sin aguijón se mantuvieron sobre soportes de madera a 0,8 m del suelo.

Las colmenas de abejas sin aguijón se obtuvieron de un meliponario ubicado a 410 km del
huerto. Cada colonia tenía aproximadamente 300-400 abejas obreras y era sensible a los
cambios en las condiciones climáticas (Nogueira-Neto 2007). Debido a la distancia de
transporte y las diferentes condiciones climáticas entre su lugar original y el área del huerto, se
permitió que las colonias se aclimataran durante 30 días. Durante ese período, las colonias se
mantuvieron en un patio de abejas ubicado en la región de estudio y buscaron polen y néctar
de plantas y cultivos nativos, como berenjenas, giloh y calabazas.

Número de semillas y frutos

Siguiendo el método descrito por Vaissière et al. (2011), marcamos y embolsamos dos yemas
de dos inflorescencias diferentes en cada manzano de las pruebas de polinización de 2011 y
2012. Para cada variedad, marcamos un total de 24 yemas en el centro de la inflorescencia
(“king Blossom”) . En 2011, las flores abiertas fueron desembolsadas y expuestas para la visita
de los polinizadores potenciales durante 24 h cuando los recolectores de polen no estaban en
las colmenas (dos flores/árbol/paquete) y cuando los recolectores de polen estaban presentes
(dos flores/árbol/paquete) . Por lo tanto, en cada parcela se marcaron ocho árboles de la
variedad Eva y ocho árboles de la variedad Princess. En total, se utilizaron 48 manzanos (n = 24
árboles para cada tipo de densidad de colonia probada) para cada variedad de manzana (total
= 96 árboles). En 2012, se eligieron al azar tres flores por árbol marcado (es decir, 288 flores en
total) para registrar la cantidad de semillas en los frutos formados. Al igual que en 2011,
también se embolsaron las flores y treinta días después se contaron las semillas y los frutos.

En 2011 sólo se evaluaron estadísticamente los datos de los árboles de Eva, mientras que en
2012 se analizaron los datos de ambas variedades. El número de semillas se estimó para los
dos años del estudio, mientras que los frutos se contaron recién en 2012 debido a la gran
pérdida de muestras provocada por su remoción accidental durante la poda por parte del
agricultor.

Análisis estadístico

Para los datos de 2011, estimamos un modelo lineal general de efectos mixtos (GLMM) de las
influencias de la suplementación con colmenas de abejas (predictor cuantitativo: 7, 9 y 11
colmenas ha-1), recolector de polen (predictor categórico con dos niveles : sí, no), y sus
interacciones como efectos fijos sobre el número de semillas por fruto de la variedad Eva
(distribución de error gaussiano). Para los datos de 2012, estimamos un GLMM de las
influencias de la suplementación con 12 colmenas de Melipona quadrifasciata ha-1 (predictor
categórico con dos niveles: sí, no), variedad de manzana (Eva o Princess), y sus interacciones
como efectos fijos sobre la número de semillas por fruto y número de frutos por árbol
(distribución de error gaussiano). Todas las parcelas durante el año 2012 se complementaron
con 7 colmenas de A. mellifera ha-1 como recolectoras de polen.

Para los dos modelos (2011 y 2012), incluimos el número de flores por ha como una covariable
de efecto fijo y la parcela como un efecto aleatorio (modelo de intersección aleatoria) para
tener en cuenta el hecho de que los árboles individuales estaban espacialmente anidados
dentro de las parcelas ( Los tratamientos se aplicaron a parcelas segregadas espacial y
temporalmente, ver Tabla 1). La significancia se probó mediante análisis de varianza (ANOVA;
los supuestos fueron válidos en todos los casos). Los modelos se estimaron utilizando la
función lme del paquete nlme (Pinheiro, Bates, DebRoy, Sarkar & Team, 2012) en el software R
(R Development Core Team, 2011).

RESULTADOS

En 2011, los manzanos de la variedad Eva produjeron una media de seis semillas por fruto
(producción de semillas). Un mayor número de colmenas (de 7 a 11 colmenas ha-1; F1,3 =
0,83, P = 0,43) o la adición de recolectores de polen (F1,52 = 1,7, P = 0,19) no produjeron
efectos generales en la producción de semillas. (Figura 3). Sin embargo, encontramos una
interacción marginalmente significativa entre los efectos del número de abejas africanizadas y
los recolectores de polen (F1,52 = 3.6, P = 0.064) asociada con una mayor producción de
semillas (ocho semillas en promedio) de los árboles sin recolectores de polen en las parcelas.
con 11 colmenas ha-1 (Figura 3). No hubo ningún aumento significativo adicional en la
producción de semillas que pudiera estar relacionado con los recolectores de polen más allá de
la densidad de 7 colmenas ha-1 porque el número promedio de semillas bajo el tratamiento de
7 colmenas ha-1 + recolectores de polen fue similar al obtenido con el tratamiento con 11
colmenas ha1. El número de flores por ha no afectó la producción de semilla (F1,3 = 1.3, P =
0.34).

En 2012, la suplementación con la abeja sin aguijón

( M eli p o n a q u a d rif a s c i a n t h i d i oides ) y las abejas africanizadas (7 colmenas ha-1)
produjeron una mayor producción de semillas y de frutos que la suplementación con abejas
africanizadas (7 colmenas ha-1) sola (Figura 4). Sin embargo, la magnitud de este aumento
dependió de la variedad de cultivo (interacción M. quadrifasciata × variedad: producción de
semillas F1,86 = 7,9, P = 0,0062; producción de frutos F1,86 = 6,2, P = 0,015). Para la variedad
Eva (producción), la adición de M. quadrifasciata aumentó la producción de semillas y de
frutos en un 67% (de tres a cinco semillas) y un 44% (de 64 a 92 frutos), respectivamente.En
cambio, para la variedad Princess (polinizadora), la adición de M. quadrifasciata no afectó la
producción de semillas (siete semillas por fruto en promedio) ni la producción de frutos (80
frutos por árbol en promedio). En general, los árboles de parcelas con mayor número de flores
por ha producen más semillas (F1,86 = 9,6, P = 0,0026), pero no se encontraron diferencias en
la producción de frutos (F1,86 = 0,33, P = 0,57).

FIGURA 3. Número de semillas por fruto (producción de semillas) de árboles de Eva en 2011 en
relación con el número de colmenas de abejas africanizadas ha-1 sin recolectores de polen
(barra gris oscuro) y con recolectores de polen (barra gris claro).

FIGURA 4. Producción de frutos (4a) y semillas (4b) en manzanos Eva (barra gris oscuro) y
Princess (barra gris claro) (n = 24 árboles para cada densidad probada). El conjunto de datos
obtenido en 2012 procedía de tres parcelas densamente pobladas tanto con abejas sin aguijón
(n = 12 colonias ha-1) como con abejas africanizadas (7 colmenas ha-1 con recolectores de
polen) y tres parcelas pobladas únicamente con abejas africanizadas (7 colmenas ha-1). 1 con
recolectores de polen).

DISCUSIÓN

El déficit de polinización en el huerto de estudio fue detectado mediante experimentos de

suplementación, en los que se obtuvo una mayor producción de semillas y de frutos con la
adición de polinizadores. Nuestro estudio también destacó el hallazgo de que la productividad
del cultivo de manzana en Chapada Diamantina depende de la suplementación con colmenas
de abejas africanizadas, con densidades mucho mayores que las utilizadas tradicionalmente
para este cultivo, que oscilan entre 1 y 5 colmenas ha-1 (Degrandi-Hoffman et al. 1987;
Delaney y Tarpy 2008; Khan y Khan 2004; Paranhos et al. 1998). En el estado de Minas Gerais,
los huertos con variedad Eva requieren sólo 0,5 colmenas ha-1 para una polinización eficiente
(Comunicación del Agricultor, Sr. José Lázaro, propietario de la Finca Corredor (X: 0597793
UTM; Y: 7627415 UTM), Piedade do Rio Grande, MG).

Una explicación para esta diferencia es la fuerza de las colonias utilizadas en nuestros
experimentos. La mayoría de los investigadores utilizan colmenas fuertes con un gran número
de abejas obreras en las que el número de cajas de cría varía entre cuatro y seis (Hoopingarner
y Waller 1993) y entre seis y 10 (Delaplane y Meyer 2000; Dag et al. 2003). Se utilizaron
colmenas de abejas intermedias o débiles con entre tres y cuatro panales de cría, lo que podría
explicar las diferencias en las densidades encontradas. La observación cuidadosa de los
criterios óptimos de las colmenas para fines de polinización en la región está apenas en su
infancia. Por tanto, se debe mejorar su manejo incorporándolos a las prácticas actuales del
apicultor.

Sin embargo, el número necesario de colonias en el huerto sigue siendo elevado. Nuestros
datos indican que la eficiencia de complementar el huerto de manzanos con colmenas de
abejas manejadas adicionales se nivela, lo que sugiere un umbral en la densidad de abejas de 7
colmenas ha-1. Las densidades más altas no dieron como resultado una mejor polinización.
Además, puede resultar imposible gestionar densidades más altas debido a la alta agresividad
de las abejas africanizadas (Dietz 1982).

Descubrimos que, sin polinizadores silvestres, la polinización no mejora añadiendo

recolectores de polen a las colmenas de abejas africanizadas (Rashad & Parker 1958; Thomson
& Goodell 2002; Manning et al. 2010). Dos posibles explicaciones son que la densidad de la
colmena de abejas es más importante que el recolector de polen para promover el flujo de
polen dentro de un huerto de manzanos y que las densidades de las abejas eran demasiado
altas, siete colmenas por ha, lo que resultó en que los recolectores de polen no tuvieran
ningún efecto detectable.

Una alternativa adecuada para aumentar el éxito de la polinización en los manzanos y

complementar el uso de abejas africanizadas es la adición de colmenas de la abeja nativa sin
aguijón Melipona quadrifasciata anthidioides. Según nuestros datos, cuando añadimos las
colmenas de abejas sin aguijón, la producción de semillas y frutos en la variedad Eva fue mayor
que la obtenida con la suplementación solo con abejas africanizadas. Otros autores ya han
notado el vínculo entre la presencia de abejas nativas y una mayor polinización debido a
interacciones interespecíficas a través de un aumento en los movimientos entre hileras por
parte de las subespecies de A. mellifera, que favorecen la producción de frutos en cultivos
dioicos y autoincompatibles (Greenleaf & Kremen 2006). ; Carvalheiro et al. 2011; Brittain et al.
2013). Esto posiblemente explica por qué la densidad floral resultó ser una covariable
importante que favorecía la polinización exitosa cuando la diversidad de visitantes era alta en
el huerto estudiado. Nuestros datos también coinciden con registros de cultivos importantes a
nivel mundial, que muestran que los servicios de polinización realizados por especies nativas
no pueden ser sustituidos por especies exóticas manejadas, principalmente A. mellifera
(Garratt et al. 2014; Garibaldi et al. 2013). Frund et al. (2013) destacaron la importancia de la
diversidad funcional de las abejas para la reproducción de las comunidades de plantas y la
necesidad de identificar rasgos de complementariedad para predecir con precisión los servicios
de polinización de las comunidades de abejas y evaluar si esto surge a través de interacciones
de facilitación o competitivas o del comportamiento de una especie de forma aislada
(Cardinale et al. 2002; Casula et al. 2006; Ashton et al. 2010).

La productividad de las manzanas en el huerto de manzanas de Chapada Diamantina aumentó

de 10 toneladas ha-1 en 2010 a 22 toneladas ha-1 y 27 toneladas ha-1 en 2011 y 2012,
respectivamente (BRASIL 2012), lo que es un aumento significativo en un contexto regional
pero representa solo 50% de la productividad de la variedad Eva en la Finca Corredor en
Piedade do Rio Grande (Estado de Minas Gerais, Brasil), que produjo 40 ton ha-1 (BRASIL
2012). Esta evidencia indica que la edad de los manzanos es insuficiente para explicar el
cambio anual en la productividad tanto en Chapada Diamantina como entre los manzanos
porque ambos comparten similitudes en la edad de los árboles, el tamaño del área plantada, el
sistema de manejo convencional y las condiciones climáticas. La menor productividad de las
manzanas en la región de Chapada Diamantina podría explicarse por el bajo porcentaje de
hábitats naturales y seminaturales que rodean el huerto de manzanos (23% medido en un
radio de 2 km desde el centro del huerto) (Coutinho JGE, comunicación personal ).
Observamos que muy pocas abejas silvestres visitaban las flores del manzano. Melipona
quadrifasciata anthidioides y otras abejas sin aguijón ya no se encuentran naturalmente en la
región (Silva FO, comunicación personal). La pérdida de especies de insectos nativos en
paisajes dominados por matrices agrícolas probablemente influirá tanto en la vegetación
natural como en los cultivos agrícolas aislados de áreas naturales (Ricketts et al. 2008; Watson
et al. 2011). En consecuencia, la fructificación disminuye considerablemente en lugares con
menor abundancia de insectos silvestres que visitan las flores del cultivo objetivo (Klein et al.
2007; Carvalheiro et al. 2011; Garibaldi et al. 2013).

owers.

Al resaltar la importancia de las abejas nativas como polinizadores de las manzanas, este
estudio se suma a los argumentos para la adopción de prácticas amigables para conservar a los
polinizadores nativos y la difusión de iniciativas para valorar la biodiversidad local y desarrollar
técnicas de manejo de abejas nativas para la polinización. La falta de técnicas apropiadas para
el manejo de abejas nativas para la polinización en Brasil se debe en parte a la legislación
brasileña que regula el manejo de especies nativas y afecta el uso comercial generalizado de
abejas nativas para la polinización (Imperatriz-Fonseca et al. 2013). En este contexto, tanto
agricultores como apicultores requieren de apoyo técnico e información para tomar conciencia
de los beneficios económicos, sociales y ambientales de incorporar estas prácticas. Estas
prácticas deberían incluir la conservación y/o restauración de áreas naturales y seminaturales
dentro de áreas de cultivo, la promoción de la diversidad, incluidos los policultivos, que
proporcionan una variedad de recursos florales y de anidación para los polinizadores, y el uso
más prudente de productos químicos agrícolas tóxicos.

AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen la ayuda financiera brindada por el Consejo Nacional de Desarrollo
Científico y Tecnológico, CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico, CNPq), el Fondo para el Medio Ambiente Mundial (GEF), la Organización de las
Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura ( FAO), el Programa de las Naciones
Unidas para el Medio Ambiente (PNUMA) y el Fondo Brasileño para la Biodiversidad (Fundo
Brasileiro para a Biodiversidade, FUNBIO. Los autores agradecen a la Empresa Bagisa para la
Agricultura y el Comercio (Companhia Bagisa S/A Agropecuária e Comércio) por el apoyo
logístico y acceso a los huertos, al Profesor Dr. Pedro Luis Bernardo da Rocha por su
contribución al diseño experimental, y a Marina Siqueira de Castro (Empresa Bahiana de
Desarrollo Agrícola/Universidad Estatal de Feira de Santana, EBDA/UEFS) y su equipo por su
ayuda con el transporte y manejo de las colonias de abejas sin aguijón utilizadas en los
experimentos Blandina F. Viana agradece la beca de productividad en investigación del CNPq.
Fabiana O. da Silva reconoce a la Agencia Nacional de Apoyo y Evaluación de la Educación de
Posgrado (CAPES) de Brasil por las becas de posdoctorado, y Antonio da Costa Diakos reconoce
la beca de maestría otorgada por GEF/FAO/UNEP/FUNBIO.