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COMPARACIÓN HISTOLÓGICA DEL OJO COMPUESTO EN PEPSIS SP.

(HYMENOPTERA: POMPILIDAE) Y RHODNIUS PROLIXUS (STÅL, 1859)
(HEMIPTERA: REDUVIIDAE)

Article in Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa · April 2020

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Steeven Flórez Abreu Alexander García García

National University of Colombia Universidad Distrital Francisco José de Caldas
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Aleidy Galindo
Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul
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Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa (S.E.A.), nº 64 (30/06/2019): 223–227. ISSN: 1134-6094

COMPARACIÓN HISTOLÓGICA DEL OJO COMPUESTO EN PEPSIS SP. (HYMENOPTERA:

POMPILIDAE) Y RHODNIUS PROLIXUS (STÅL, 1859) (HEMIPTERA: REDUVIIDAE)
Steeven Flórez-Abreu1, Aleidy Maritza Galindo-Cuervo 2 & Alexander Garcia Garcia1

1
Grupo de investigación en artrópodos KUMANGUI. Departamento de Biología, Universidad Distrital Francisco José de Caldas,
Bogotá, Colombia.
2
Grupo de investigación en Neurociencias GINUD. Departamento de Biología, Universidad Distrital Francisco José de Caldas,
Bogotá, Colombia.

Resumen: Se determinaron las diferencias y semejanzas entre los sistemas ópticos de Pepsis sp. y R. prolixus (Stål, 1859). Se re-
alizaron cortes histológicos transversales y longitudinales con un micrótomo manual Leica RM2125 RTS a 11 µm, tinción hematox-
ilina-eosia y plata argéntica. El registro fotográfico se obtuvo con un fotomicroscopio Zeiss DM 750. En ambos individuos se de-
scribe la organización estructural del ojo de aposición donde el aparato dióptrico tiene contacto directo con el rabdómero. El ojo de
Pepsis sp. resulta estructuralmente similar al descrito en Apis mellifera Linnaeus,1758, con pequeñas variaciones en el tamaño y
forma del rabdómero, mientras que el ojo de R. prolixus muestra especialización en el rabdómero y abundancia de pigmentos
secundarios. Se evidencia que la estructuración del ojo de estos insectos es consecuencia de presiones ambientales, actividad
comportamental e influencia de la dieta.
Palabras clave: Hymenoptera, Pompilidae, Pepsis, Hemiptera, Reduviidae, Rhodnius prolixus, ojo compuesto, histología.

Histological comparison of the compound eye in Pepsis sp. (Hymenoptera: Pompilidae) and Rhodnius prolixus (Stål, 1859)
(Hemiptera: Reduviidae)
Abstract: This study determined the differences and / or similarities that appear in the optical system of Pepsis sp. and R. prolixus
(Stål, 1859). Transverse and longitudinal histological sections were performed with a Leica RM2125 RTS manual microtome at 11
μm, hematoxylin-eosia staining and silver. Photographs were taken with a Zeiss DM 750 photomicroscope. In both individuals, the
structural organisation of the apposition eye is described, where the dioptric apparatus has direct contact with the rhabdomer. The
eye of Pepsis sp. is structurally similar to that described for Apis mellifera Linnaeus, 1758, with small variations in the size and
shape of the rhabdomer, while the eye of R. prolixus shows specialisation in the rhabdomer and abundance of secondary pigments.
It is evident that the structuring of the eye of these insects is a consequence of environmental pressures, behavioural activity and in-
fluence of the diet.
Key words: Hymenoptera, Pompilidae, Pepsis, Hemiptera, Reduviidae, Rhodnius prolixus, compound eye, histology.

Introducción
El ojo compuesto de los insectos es una estructura compleja
formada por la agrupación numerosa de diferentes unidades
fotorreceptoras denominadas omatidios. Cada omatidio consta
de un aparato dióptrico, una unidad nerviosa y dependiendo
del caso se puede encontrar empaquetamiento celular por
diferentes pigmentos (Paulus, 1979). El ojo juega un papel
importante en el comportamiento de insectos, permite la dis-
tinción de elementos presentes en el medio, ubicación espa-
cial, reconocimiento de pareja y alimento entre otros (Ohly,
1975; Douglass & Strausfeld, 1998; Flórez- Abreu et al.,
2018a).
Los estudios histológicos en este órgano son escasos,
aun cuando este tipo de investigaciones brindan información
sobre su estructura celular y pueden predecir las bases funcio-
nales del mismo, además generan una herramienta útil para
comprender comportamientos tales como la polinización, el
parasitismo y la reproducción (Kirchhoffer, 1908; Kral, 2013;
Flórez- Abreu et al., 2018b). Por ello, se hace necesario reali-
zar estudios de la estructura del ojo compuesto en insectos
con particular biología, que permitan identificar similitudes y
variaciones estructurales en este órgano.
Las avispas del género Pepsis Fabricius, 1804 común-
mente son conocidas como cazadoras de arañas, son hime-
nópteros de la familia Pompilidae que parasitan a este grupo
de arácnidos actuando como reguladoras de sus poblaciones,
además de intervenir en procesos de polinización sirven como
fuente de alimento para otros animales (Fernández, 2000;
Hanson & Wasbauer, 2006). El chinche Rhodnius prolixus
(Stål, 1859) es un hemíptero que pertenece a la familia Redu-
viidae, es de gran importancia médica puesto que es el vector
del protozoario Trypanosoma cruzi causante de la enferme-
dad de chagas (Quijano & Dumonteil, 2011). Múltiples estu-
dios en diferentes áreas han tratado de contribuir a la com-
prensión del comportamiento de infección de este individuo
pero aún se requiere de más información para tal fin (Villegas
et al., 2002).
Por lo anteriormente expuesto, esta investigación tiene
como objetivo describir y comparar la estructura histológica
del ojo compuesto en dos organismos Pepsis sp. y Rhodnius
prolixus, con el propósito de evidenciar posibles variaciones
estructurales y contribuir al conocimiento de los sistemas
sensoriales en insectos, brindando información de la arquitec-
tura tisular de este órgano.
Metodología
Para este estudio se utilizaron 20 individuos (10 por cada
orden). Los himenópteros se obtuvieron a partir de colectas
realizadas entre diciembre del 2017 y enero del 2018 en la
reserva Las Palmeras con latitud 4° 59′ 58″ Norte, longitud
74° 20′ 24″ Oeste y altitud de 1230 m.s.n.m., municipio de
Cubarral, departamento del Meta, Colombia.

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 Los hemípteros proceden de una cepa del Centro de In-
vestigaciones en Microbiología y Parasitología de la Univer-
sidad de los Andes sede Bogotá, donados para la realización
de esta investigación.
Los insectos fueron transportados al laboratorio de en-
tomología del Grupo de investigación en artrópodos
KUMANGUI de la Universidad Distrital, en viales sumergi-
dos en formol bufferizado al 10%. Para la respectiva determi-
nación taxonómica se emplearon los trabajos de Rengifo-
Correa & González (2015) y Benetti et al. (2003).
Una vez determinados, los individuos se trasladaron al
laboratorio de neurociencias de la Universidad Distrital
GINUD, donde los cerebros de los organismos se disecciona-
ron bajo el protocolo estipulado por Strausfeld & Blest
(1969). A continuación, el tejido se lavó en agua destilada y
se deshidrató en alcoholes graduales a concentraciones de
50%, 60%,70%, 80%, 90%, 100% (30 minutos por alcohol) y
xilol (10 minutos), protocolo adaptado de Agarwal (1996).
Luego el tejido fue embebido en cuatro cambios de parafina:
xilol con las siguientes proporciones: 25:75, 50:50, 75:25,
100:0. Los cortes histológicos se efectuaron con micrótomo
de rotación Leica RM2125 RTS a 11 µm de espesor, se tiñe-
ron con hematoxilina-eosina alcohólica y tinción de plata
argéntica específica para sistema nervioso, finalmente se
montaron en placas portaobjetos con resina sintética.
La identificación y descripción del tejido se realizó con
microscopio Leica DM750 empleando como guía los trabajos
de neuroanatomía en insectos propuestos por Strausfeld
(1998), el registro fotográfico se llevó a cabo mediante el
programa Leica aplicattion suite y para las mediciones se hizo
uso del programa imagineJ.
Resultados
Histología del ojo compuesto en Pepsis sp.
Los omatidios en Pepsis sp. son prominentes y ocupan un
volumen considerable.
En este ojo se observa una córnea con una longitud de
116,8 µm, un cono cristalino de forma redonda, eucónico en
donde las células dan origen a un lente verdadero (fig. 1,2)
está compuesto por cuatro células homogéneas (fig. 2),
posee un diámetro de 65,32 µm y una longitud de 79,3 µm, se
separa de la faceta corneal por un espacio citoplasmático
estrecho que contiene los núcleos de las células pigmentarias
distales rodeando el cono cristalino (fig. 2A) y las células
pigmentarias proximales que rodean al rabdómero (fig. 2B).
El rabdómero se encuentra estructurado por ocho células que
se organizan proyectando una imagen irregular en forma de
asterisco, posee una longitud de 1,45 mm y un diámetro de
60,4 µm (fig.2C).
Histología del ojo compuesto de Rhodnius prolixus.
Se destaca un ojo en donde el aparato dióptrico se encuentra
separado del rabdómero por una espacio mínimo (fig.3,4), la
córnea presenta una longitud de 275,6 µm, es curvada tanto
en el exterior como en el interior, el cono cristalino es eucóni-
co con forma elíptica, cuenta con una medida de 112,123 µm
de longitud y 79,94 µm de diámetro (fig.4A), el rabdómero se
encuentra formado por 8 células visibles (R8) en forma de
estrella, en donde un anillo de células de la R1-6 rodea un par
central de células (R7-8), estas ultimas se fusionan y en con-
junto dan estructura a la unidad fototraductora que posee un
diámetro de 80,34 µm y una longitud de 1,45 mm (fig.4D).
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Comparación histológica
El ojo compuesto de Pepsis sp. y R. prolixus son del tipo de
aposición, ambos presentan empaquetamiento por células
pigmentarias tanto en el cristalino como en el rabdómero,
difieren en la forma de la córnea y cristalino siendo en R.
prolixus mas redondos y menos extendidos. El rabdómero es
simple y lineal en Pepsis sp. pero en R. prolixus se especializa
en la parte apical expandiéndose, generando una estructura
más ancha y larga.
Transversalmente el rabdómero de Pepsis está formado por
ocho células que se fusionan y originan una estructura en
forma de asterisco, mientras que en R. prolixus son igualmen-
te ocho células las que se juntan pero proyectan un rabdómero
en forma de anillo, en donde 6 células rodean a dos células
centrales, que se encuentran fusionadas ubicadas justo en el
centro de dicha estructura (fig.5). Se destaca la gran cantidad
de pigmentos secundarios en el ojo de R. prolixus que es muy
escaso en el ojo de Pepsis.
Discusión
El ojo compuesto del himenóptero Pepsis sp. corresponde al
modelo de aposición similar al descrito en la abeja de la miel
Apis mellifera (Villalobos et al., 2011), este tipo de ojo tiende
a estar presente en organismos con exposición constante a la
luz y que requieran un sistema de enfoque de nivel superior
(Diesendorf & Horridge, 1973), reportes de la biología de esta
avispa corroboran que su índice de actividad como la búsque-
da de pareja y alimento son mayores en el día que en la noche
(Fernández, 2000). Sin embargo, la razón más importante que
podría influir en la adopción de este modelo ocular, resulta ser
el comportamiento parasitoide típico de estas avispas, las
cuales usan a las arañas como medio de ovoposición para que,
una vez eclosione el huevo, las larvas se alimenten del cuerpo
del arácnido. Un sistema de enfoque eficiente típico del ojo de
aposición, no solo permite a este himenóptero la identifica-
ción de alimento, pareja y peligro, sino además contribuye a
la localización del hospedero para continuar con su progenie,
el cual está caracterizado por poseer movilidad y exhibir
resistencia, un ojo que construye una imagen de manera efi-
ciente y con un destacable nivel de calidad como lo hace el
ojo de aposición (Exner, 1891), podría proveer un sistema de
alerta y percepción mejor equipado contra el ataque defensivo
de la araña que lucha constantemente hasta que logra ser
paralizada.
Por su parte, el ojo compuesto de R. prolixus resulta ser
igualmente del tipo de aposición. En este hemíptero cuyo pico
de actividad es mayor en la noche que en el día (Gamboa,
1974), se esperaría que exhiba un modelo del tipo de superpo-
sición que tiende a desarrollarse en organismos con este com-
portamiento, y cuya disposición estructurar permite aumentar
la sensibilidad visual capturando de manera más eficiente
fotones, desencadenando una respuesta menos exigente com-
parada con la vía que se da en la estructura de aposición (Me-
yer & Gal, 2004; Flórez-Abreu et al., 2018b). El ojo de R.
prolixus poseen en la parte apical del rabdómero, cerca del
aparato dióptrico, una expansión lateral que le permite apro-
vechar de manera más eficiente aquellos fotones que logran
ser articulados al sistema de cascada visual, además se desta-
ca abundante presencia de pigmentos secundarios, que se
debe más a la necesidad de proteger a la retina de daños
químicos que de brindar protección a daños físicos, este insec-
to es hematófago, y su de digestión de sangre trae como
Fig. 1. Corte longitudinal ojo compuesto de Pepsis sp. A, hematoxilina y eosina, B, tinción argéntica. Ca, córnea; Cr, cristalino; Rb, rab-
dómero transversal; Flecha negra rabdómero longitudinal; Fecha blanca, células pigmentarias proximales.
Fig. 2. Corte histológico de ojo compuesto de Pepsis sp. Hematoxilina y eosina, A y C corte transversal, B corte longitudinal. Cr crista-
lino; Rb, rabdómero; Fecha blanca, célula del rabdómero; Fecha negra, células pigmentarias proximales.
Fig. 3. Corte histológico longitudinal de ojo compuesto en Rhodnius prolixus. A, tinción hematoxilina y eosina, B, tinción plata argéntica.
Oi, ojo izquierdo; Od, ojo derecho.

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como resultado la acumulación elevada del grupo hemo en el
sistema, el cual reacciona con oxígeno y se asocia a daños en
los sistemas biológicos a través de la oxidación de lípidos,
proteínas y ADN (Vincent, 1989). Insausti y colaboradores
(2013) demostraron el deterioro causado en la retina de insec-
tos por la acumulación de este grupo químico, de ahí la im-
portancia de establecer en el sistema visual de R. prolixus un
pigmento que proteja a la retina no solo del daño natural cau-
sado por la luz, sino además del desgate de proteínas y lípidos
consecuencia de una dieta hematófaga.
Aun cuando el modelo es el mismo, los ojos de Pepsis
sp y R. prolixus presentan variaciones tales como el tamaño y
forma del aparato dióptrico, la estructuración y extensión del
rabdómero entre otras, secciones que en R. prolixus al ser más
grandes aumentan el diámetro de exposición a la luz mitigan-
do la deficiencia que tiene el ojo de aposición a la hora de
capturar fotones y de este modo, evita la adopción del modelo
de superposición, pero la diferencia más destacable en este
organismo resulta ser el elevado contenido de pigmentos
secundarios, que son escasos en Pepsis sp., los cuales están
encargados no solo de la filtración de luz, que en grandes
intensidades puede causar daños severos, sino también de
proteger al ojo de la oxidación natural que se da en las proteí-
nas estructurares del mismo a causa de la presencia de foto-
nes, oxígeno y grupos químicos potencializados por su dieta
hematófaga (Jarvilehto & Zettler, 1973).
Esta investigación denota cómo el sistema visual en in-
sectos se estructura, de tal modo que, se optimice la disposi-
ción de recursos como luz, para ejecutar una cascada visual
que satisfaga las necesidades del organismo y maximice su
sensibilidad, tomando en consideración características am-
bientales, dieta y otros comportamientos para establecer su
organización celular y brindar al insecto una herramienta
visual útil a sus requerimientos.
Agradecimiento
Los autores agradecen a Jenny Johanna Rodríguez por su acompa-
ñamiento y apoyo permanente en el desarrollo de este trabajo, al
Grupo de investigación en artrópodos KUMANGUI por la ayuda
prestada en la determinación de los organismos, al profesor Jorge
Molina y al Centro de Investigaciones en Microbiología y Parasito-
logía de la Universidad de los Andes por la donación de los hemípte-
ros empleados en este trabajo, a la Profesora Carmen Helena Mo-
reno y a su grupo de investigación en neurociencias GINUD, por
permitir el uso de sus equipos para la realización de esta investiga-
ción.
Bibliografía
CORRO, P. & R. CAMBRA 2001. Diversidad de avispas (Hymenopte-
ra: Pompilidae) cazadoras de arañas del parque nacional da-
rién, República de Panamá. Tecnociencia, 13: 77-90.
DIESENWRF, M.O. & G.A. HORRIDGE 1973. Two models of the
partially focused clear-zone compound eye. Proceedings of
the Royal Society (London) B, 183: 141-158.
DOUGLASS, J. & N. STRAUSFELD 1998. Functionally and Anatomi-
cally Segregated Visual Pathways in the Lobula Complex of a
Calliphorid Fly. The Journal of comparative neurology, 396:
84-104.
EXNER, S. 1891. Die Physiologie der facettirten Augen von Krebsen
und Insecten: eine Studie. Leipzig Wien: Franz Deuticke.
226
FERNÁNDEZ, F. 2000. Avispas cazadoras de arañas (Hymenopte-
ra:Pompilidae) de la Región Neotropical. Biota Colombiana,
1(1): 3-24.
FLÓREZ-ABREU, S., A.M. GALINDO-CUERVO & A. GARCÍA 2018a.
Histología del cerebro del escarabajo buceador Gyretes (Bru-
llé, 1835) (Coleoptera: Gyrinidae). Boletín de la Sociedad En-
tomológica Aragonesa (S.E.A.), 63: 248-252.*
FLÓREZ-ABREU, S., A.M. GALINDO-CUERVO & A. GARCÍA 2018b.
Comparación histológica del ojo compuesto de Gyretes (Bru-
llé, 1835) (Coleoptera: Gyrinidae) y Photuris (Leconte, 1851)
(Coleoptera: Lampiridae). Boletín de la Sociedad Entomoló-
gica Aragonesa (S.E.A.), 63: 229-234.*
GAMBOA, J. 1974. Ecología de la tripanosomiasis americana (enfer-
medad de Chagas) en Venezuela. Bol. Inf. Dir. Malariol. San.
Amb., 14: 3-20.
HANSON, P. E. & M. S. WASBAUER 2006. Familia Pompilidae. Págs.
594-606. En: Hanson, P.E. y Gauld, I. D. (eds.). Hymenoptera
de la Región Neotropical. Memoirs of the American Entomo-
logical Institute, 77: 1-994.
INSAUSTI, T. C., M.L. GALL, & C. R. LAZZARI 2013. Oxidative stress,
photodamage and the role of screening pigments in insect
eyes. The Journal of Experimental Biology, 216: 3200-3207.
JARVILEHTO, M. & F. ZETTLER 1973. Electrophysiological-Histo-
logical Studies on Some Functional Properties of Visual Cells
and Second Order Neurons of an Insect Retina. Z. Zellforsch,
136: 291-306.
KIRCHHOFFER, O. 1908. Untersuchungen uber die Augen pentamerer
Kafer. Archiv fur Biontologie, 2: 237-287.
KRAL, K. 2003. Vision in the mantispid: a sit-and-wait and stalking
predatory insect. Physiological Entomology, 38: 1-12.
MEYER-ROCHOW, V. & J. GAL 2004. Dimensional limits for arthro-
pod eyes with superposition optics. Vision Research, 44:
2213–2223.
OHLY, K. 1975. The Neurons of the First Synaptic Region of the
Optic Neuropil of the Firefly, Phausis splendidula L. (Coleop-
tera). Cell and Tissue Research, 158: 89-109.
PAULUS, H. F. 1979. Eye structure and the monophyly of the arthro-
poda, pp. 299-384. In A. P. Gupta, (Ed), Arthropod Phylo-
geny. Van Nostrand Reinhold Co., New York, NY.
QUIJANO I. & E. DUMONTEIL 2011. Advances and challenges toward
a vaccine against Chagas disease. Hum vaccine, 11: 1184-
1191.
RENGIFO-CORREA, L.R. & L. GONZÁLEZ 2015. Clave ilustrada para
la identificación de las familias de pentatomomorpha (hemip-
tera-heteroptera) de distribución neotropical. Bol. cient. mus.
hist. nat, 15(1): 168-218.
STRAUSFELD, N.J. 1976. Atlas of an insect brain. Berlin: Springer
Verlag, 10-27.
STRAUSFELD, N. J. 1998. The insect mushroom body: A uniquely
identifiable neuropil. In: Identified neurons in model systems.
Cambridge, MA: Harvard University Press.
STRAUSFELD, N. J. & A. D. BLEST 1969. Golgi studies on insects.
Part I. The optical lobes of Lepidoptera. Phil. Trans. R. Soc.
Lond., 2858: 81-134.
VILLALOBOS, M.A., J.C. AGUDELO & P.D. ARRIETA 2011. Histología
de Apis mellifera Linnaeus, 1758 (Hymenoptera) como aporte
entomológico, Parte I: Regiones corporales, organización ana-
tómica e integumento. Bol. cient. mus. hist.n at., 14(2): 201-
214.
VILLEGAS, J., M.D. FELICIANGELI & J.P. DUJARDIN 2002. Wing
shape divergence between Rhodnius prolixus from Cojedes
(Venezuela) and Rhodnius robustus from Mérida (Venezue-
la). Infection, Genetics and Evolution, 2(2): 121-8.
VINCENT, S. H. 1989. Oxidative effects of heme and porphyrins on
proteins and lipids. Semin. Hematol, 26:105-113.
* Referencias disponibles en www.sea-entomologia.org
 Fig. 4. Corte histológico omatidio de Rhodnius prolixus. Tinción hematoxilina y eosina; Ca, córnea; Cpd: células pigmentarias distales;
Cpp, células pigmentarias proximales; Re, retina; Cr, cristalino; Rb, rabdómero; Lm, lamina óptica.
Fig. 5. Esquematización A, Pepsis sp.; B, Rhodnius prolixus. Ca, Córnea; Cr, cristalino; Rb, rabdómero; Cpp, Células pigmentarias pro-
ximales; Cpd Células pigmentaras distales.

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