Está en la página 1de 859

Edith G.

Estrada Venegas, Editor General


Sociedad Mexicana de Entomología, Producción y Finanzas

Agustín Aragón García Humberto Quiroz Martínez


Armando Burgos Solorio Jesús A. Acuña Soto
Armando Equihua Martínez Juan Manuel Vanegas Rico
Gabriel Antonio Lugo García M. Patricia Chaires Grijalva
Haidel Vargas Madriz Manuel Darío Salas Araiza

Andrés O. Angulo, Chile


Lérida Almaguel Rojas, Cuba
Andrew R. Moldenke, EUA
Magaly Quiroz de Gonzalez, Venezuela
Denise Navia, Brasil
María Casanueva, Chile
Gilberto Jose De Moraes, Brasil
Mayra Ramos Lima, Argentina
Héctor Rodríguez Morell, Cuba
Naomi Cuervo Pineda, Cuba
José O. Combita Heredia, Colombia
Pedro E. de la Torre Santana, Cuba
Juli Pujade Villar, España

PARA LA PRESENTE EDICIÓN:

Responsable Editorial:
M. Patricia Chaires Grijalva
Academia Entomológica de México.
Presidente
Foto de la Portada:
Jesús Alberto Acuña Soto Chrysina psittacina (Coleoptera: Rutelidae)
Vicepresidente Erick Gálvez® 2012
Alfonso Pescador Rubio
Segundo Vicepresidente Diseñador Editorial:
Diana C. Montoya Contreras
Agustín Aragón García
Secretario Entomología Mexicana, Volumen 4
María Magdalena Ordoñez Reséndiz
Tesorero

Juana María Coronado Blanco


Vocal de publicaciones
WEB:
www.sociedad-mexicana-entomologia.org
Colegio de Postgraduados
Carretera México Texcoco Km 35, Montecillos Texcoco Estado de México C.P. 56230

Entomología Mexicana Número 4, julio 2017. Es una publicación anual, editada por la Academia Entomológica de México A. C, a través
de la Sociedad Mexicana de Entomología. Carretera México-Texcoco km 36.5, Montecillo, Texcoco, estado de México. C.P. 56230. Tel.
95 202 96. http://sociedad-mexicana-entomologia.org/ Editor responsable: Edith G. Estrada Venegas. Reserva de Derechos al Uso
Exclusivo 04-2015-032713415700-102, ISSN: 2448-475X, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor. Responsable de la
última actualización de este número: Jesús Alberto Acuña Soto. Fecha de la última modificación julio de 2017. Las opiniones expresadas
por los autores no necesariamente reflejan la postura del editor de la publicación. Queda estrictamente prohibida la reproducción total o
parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización de la Academia Entomológica de México A. C.
Entomología mexicana 4, 2017
ÍNDICE
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA

Daniela Blé-Carrasco, Margarita Ojeda, Juan Bibiano Morales-Malacara, Dadilaer Beltrán-Ontiveros y Santiago
Vergara-Pineda ÁCAROS ASOCIADOS A LA DESCOMPOSICIÓN DE Sus scrofa domestica (Linnaeus)
1-7
(ARTIODACTYLA: SUIDAE) EN LA CIUDAD DE QUERÉTARO.
Associated Mites to decomposition process of Sus scrofa domestica (Linneus) carcass in Queretaro City.

Ricardo D. Hernández-Zaragoza, Ricardo J. Flores-Canales, Nestor Isiordia-Aquino, Agustín Robles-Bermúdez,


Mariano G.-López y Anacelia M. Sotelo-Montoya. TEMPERATURA Y HUMEDAD RELATIVA EN
POBLACIONES DE ÁCAROS FITÓFAGOS ASOCIADOS AL CULTIVO DE LIMÓN (Citrus limon
8-14
Burm) EN XALISCO, NAYARIT.
Temperature and relative humidity in phytophages mite population associated with lemon cultivated (Citrus limon
Burm) in Xalisco, Nayarit.

Griselda Santiago-Pacheco, Miguel Ángel García-García y Laura Martínez-Martínez. DIVERSIDAD DE


ARAÑAS (CHELICERATA: ARANEAE) EN CULTIVOS DE MAÍZ EN SAN ANDRÉS HUAYAPAM,
15-20
OAXACA MÉXICO
Diversity of spiders (Chelicerata: Araneae) in corn crops in San Andres Huayapam, Oaxaca Mexico.

José Guadalupe Baldazo-Monsivaiz, Rolando Teruel, Antonio Juan Cortés-Guzmán e Israel Canché-Aguilar. LOS
ESCORPIONES (ARACHNIDA: SCORPIONES) DEL MUNICIPIO DE CHILPANCINGO DE LOS
21-27
BRAVO, ESTADO DE GUERRERO, MÉXICO.
The scorpions (Arachnida: Scorpiones) of the Chilpancingo de los Bravo Municipality, Guerrero State, Mexico.

Fernando Villagomez, Ricardo Iglesias y José. G. Palacios-Vargas. LOS ÁCAROS ORIBÁTIDOS (ACARI:
ORIBATEI) DE LOS ESTRATOS EDÁFICOS Y ARBÓREOS DE LA SELVA ALTA PERENNIFOLIA
DE LOS TUXTLAS, VERACRUZ 28-34
Oribatid mites (Acari: Oribatei) from the edaphic stratum and canopy from the tropical rainforest of Los Tuxtlas,
Veracruz.

Alejandro Navarrete-Jiménez, María del Carmen Herrera-Fuentes, José Alejandro Zavala-Hurtado, Mercedes
Guadalupe López-Campos, Mauro Ignacio Vázquez-Rojas y Ricardo Iglesias-Mendoza. ÁCAROS EDÁFICOS
35-39
DEL JARDÍN BOTÁNICO “HELIA BRAVO HOLLIS” DEL VALLE DE ZAPOTITLÁN, PUEBLA.
Edaphic mites of the botanical garden “Helia Bravo Hollis” of the Zapotitlan Valley, Puebla.

Jesús Campos-Serrano, María del Carmen Herrera-Fuentes y José Alejandro Zavala-Hurtado. ARAÑAS
ASOCIADAS A EPÍFITAS FITOTELMATA. 40-45
Spiders associated whit phytotelmata epiphytes

José Miguel Flores-Calvillo, Sandra Joyce Ramírez-Muñoz, María del Carmen Herrera-Fuentes, Jorge Orendain-
Méndez y Jesús Campos-Serrano. SISTEMATIZACIÓN DE MUESTRAS BIOLÓGICAS Y
46-51
ELABORACIÓN DE LA COLECCIÓN ENTOMOLÓGICA DEL CENCROPAM.
Systematization of biological samples and elaboration of the entomological collection of CENCROPAM.

AGROECOLOGÍA

Julio Lozano-Gutiérrez, Martha Patricia España-Luna, Alfredo Lara-Herrera, Fernando Álvarez-Robles y Cesar A.
Martínez-Contreras. LA CHICHARRITA Empoasca kraemeri (Ross y Moore) (HEMIPTERA:
CICADELLIDAE) Y SU PARASITOIDE NATIVO Anagrus sp. Haliday, 1833 (HYMENOPTERA:
52-55
MYMARIDAE) EN EL CULTIVO DE FRIJOL EN ZACATECAS.
The leafhopper Empoasca kraemeri Ross and Moore (Hemiptera: Cicadellidae) and its native parasitoid Anagrus
sp. Haliday, 1833 (Hymenoptera: Mymaridae) in the bean crop in Zacatecas.
Cesar Adolfo Martínez-Contreras, Julio Lozano-Gutiérrez, Fernando Álvarez-Robles, Martha Patricia España-
Luna y Alfredo Lara-Herrera. BIODIVERSIDAD DE HEXÁPODOS EN EL CULTIVO DEL FRIJOL EN
56-60
ZACATECAS.
Hexapodes biodiversity in beans crop at Zacatecas, Mexico.

Fernando Álvarez-Robles, Julio Lozano-Gutiérrez, Cesar A. Martínez-Contreras, Martha Patricia España-Luna y


Alfredo Lara-Herrera. INSECTOS PRESENTES EN EL CULTIVO DE FRIJOL EN ZACATECAS. 61-66
Insects present in the crop bean in Zacatecas.

José Francisco Cervantes-Mayagoitia y Aurea Hilda Huacuja-Zamudio. ÁCAROS E INSECTOS


CARPÓFAGOS DE IMPORTANCIA AGRÍCOLA Y FORESTAL EN MÉXICO. UNA REVISIÓN
67-71
GENERAL.
Carpophagous mites and insects of agricultural and forestry importance in Mexico a general revision.

Andrea Luna-Sámano, Víctor López-Martínez, Nidia Bélgica Pérez de la O, Dagoberto Guillén-Sánchez, Porfirio
Juárez López e Irán Alía-Tejacal. DISPONIBILIDAD AMBIENTAL DE Rhagoletis pomonella Walsh
(DIPTERA: TEPHRITIDAE), E INTERACCIÓN GEOGRÁFICA CON ÁREAS CULTIVADAS CON
72-78
TEJOCOTE (Crataegus mexicana Mo‡. & Sess‚ ex DC.) (ROSACEAE), EN MÉXICO.
Environmental suitability of Rhagoletis pomonella Walsh (Diptera: Tephritidae), and its geographic interaction
with the Mexican hawthorn (Crataegus mexicana Mo‡. & Sess‚ ex DC.) (Rosaceae) crops in Mexico.

Emmanuel Rodríguez-Palma, Agustín Aragón-García, Miguel Aragón-Sánchez, Betzabeth Cecilia Pérez Torres y
Jesús Francisco López Olguín. EFECTOS DEL EXTRACTO VEGETAL DE HIGUERILLA (Ricinus
communis L.) SOBRE LARVAS DEL DEPREDADOR NATURAL Chrysoperla carnea Stephens
79-84
(Neuroptera: Chrysopidae)
Effects of the extract of castor (Ricinus communis L.) on larvae of the natural predator of Chrysoperla carnea
Stephens (Neuroptera: Chrysopidae).

BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL

María P. González-Castillo, David Ramírez-Noya, Salvador Acosta-Castellanos, Martha Rosales-Castro y Sandra


J. Alvarado-Aguilar. CARACTERIZACIÓN PALINOLÓGICA DE MIEL COLECTADA POR Apis
mellifera Linnaeus, (HYMENOPTERA: APIDAE) EN TRES LOCALIDADES DEL MUNICIPIO DE
85-89
DURANGO, DGO., MÉXICO.
Palynological characterization of honey collected by Apis mellifera Linnaeus, 1758 (Hymenoptera: Apidae) in
three localities of the municipality of Durango, Dgo., Mexico

Erick Omar Martínez-Luque, Viviana Martínez-Mandujano y Francisco Javier González-Martínez. PRIMER


REGISTRO DE Podagrion mantis Ashmead (CHALCIDOIDEA: TORYMIDAE) COMO PARASITO DE
OOTECAS DE Stagmomantis limbata Hahn (MANTODEA: MANTIDAE) PARA EL ESTADO DE
90-95
ZACATECAS, MÉXICO
First record of Podagrion mantis Ashmead (Chalcidoidea: Torymidae) as a parasite of oothecas by Stagmomantis
limbata Hahn (Mantodea: Mantidae) to Zacatecas, Mexico

José. G. Palacios-Vargas y Blanca E. Mejía-Recamier. ARTRÓPODOS DE LA CANOPIA EN LA SELVA


TROPICAL HÚMEDA DE LOS TUXTLAS, VERACRUZ CON ÉNFASIS EN COLLEMBOLA. 96-101
Conapy Arthropoda from the tropical rain forest of Los Tuxtlas, Veracruz with emphasis on Collembola

Francisco Acosta-González, Juan G. Colli-Mull1 y Juan P. Morales-Castorena. DIVERSIDAD DE


COLEÓPTEROS EN DOS ESTACIONES DEL AÑO EN LA SIERRA DE PÉNJAMO, GUANAJUATO. 102-109
Diversity of Coleoptera in two seasons of the year in Sierra de Pénjamo, Guanajuato.

Luis Damián Ramírez-Guillén y Erick Omar Martínez-Luque. PRIMER REGISTRO DE Neoptilia imitatrix
Cameron (HYMENOPTERA: ARGIDAE) EN EL ESTADO DE QUERÉTARO, MÉXICO. 110-113
First record of Neoptilia imitatrix Cameron (Hymenoptera: Argidae) in the state of Queretaro, Mexico.
José Guadalupe Granados-Ramírez, A. Karen Rueda-Gómez y Karla A. Vázquez Servín. ENTOMOFAUNA
ACUÁTICA PREDOMINANTE EN CINCO RÍOS DE LA PARTE ALTA DEL BALSAS, ENTRE
114-120
MORELOS Y PUEBLA, MÉXICO.
Aquatic entomofauna predominant in five rivers of high part of Balsas basin, between Morelos and Puebla, Mexico

Miriam Serrano-Muñoz, Uriel Sánchez-Vega, Gabriel A. Villegas-Guzmán y Juli Pujade-Villar. ARAÑAS


(ARACHNIDA: ARANEAE) ASOCIADAS A AGALLAS DE CINÍPIDOS (HYMENOPTERA:
CYNIPIDAE) EN ENCINOS (FAGACEA: Quercus) DEL BOSQUE DE TLALPAN EN LA CUIDAD DE
121-125
MÉXICO.
Spiders (Arachnida: Araneae) associated to cinipids galls (Hymenoptera: Cynipidae) on oak (Fagaceae: Quercus)
from a Bosque de Tlalpan in Mexico City

CONTROL BILÓGICO

Olga Hernández-Quintero, Samuel Pineda-Guillermo, Juan M. Chavarrieta-Yáñez, Sinue I. Morales-Alonso, José


Isaac Figueroa de la Rosa y Ana Mabel Martínez-Castillo. CAPACIDAD DE CONSUMO DE Engytatus varians
(Distant) (HEMIPTERA: MIRIDAE) SOBRE LARVAS DE Spodoptera exigua (Hübner) (LEPIDOPTERA:
126-130
NOCTUIDAE).
Consumption capacity of Engytatus varians (Distant) (Hemiptera: Miridae) on larvae of Spodoptera exigua
(Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae).

Julio Medal, Mrittunjai Srivastava, Andrew Santa Cruz, Danielle Wolaver, Eric Rohrig y Amy Howe. PRUEBAS
DE ALIMENTACIÓN EN LABORATORIO CON EL DEPREDADOR Euthyrhynchus floridanus (L.) CON
LA CHINCHE DEL KUDZU Megacopta cribraria (F.) (HEMIPTERA: PLATASPIDAE). 131-136
Laboratory feeding tests with the predator Euthyrhynchus floridanus (L.) and the kudzu bug Megacopta cribraria
(F.) (Hemiptera: Plataspidae).

Gabriela Castruita-Esparza, Teodulfo Aquino-Bolaños y Jaime Ruiz-Vega. NEMATODOS 137-142


ENTOMOPATÓGENOS, UN CONTROL BIOLÓGICO PARA EL MANEJO DEL GUSANO
COGOLLERO (Spodoptera frugiperda J. E. Smith) (LEPIDOTERA: NOCTUIDAE EN MAÍZ, EN LOS
VALLES DE OAXACA, MÉXICO.
Entomopathogenic nematodes, one a biological control for the management of the fall army worm cogollero
(Spodoptera frugiperda J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) in maize corn in the valley of Oaxaca, Mexico.

Brenda M. Morán-Aceves, Humberto Martínez-Montoya, Rodolfo Torres-De los Santos, G. Karina Guillén-
Navarro, Azucena Oropeza-Cabrera y Jorge Toledo. PREVALENCIA DE Wolbachia EN HEMBRAS DE
143-148
Anastrepha serpentina Wied. (DIPTERA: TEPHRITIDAE) DE MÉXICO
Prevalence of Wolbachia in Anastrepha serpentina Wied. (Diptera: Tephritidae) females from Mexico.

Liliana Aguilar-Marcelino, Edgar Villar-Luna, Olga Gómez-Rodríguez, Jesús Antonio Pineda Alegría, Iván
Morales-Soto y Pedro Mendoza-de-Gives. DEPREDACIÓN in vitro DEL ÁCARO Sancassania mycophaga
(=Caloglyphus mycophagus) Berlesei (ACARI: ACARIDAE) CONTRA EL NEMATODO
149-154
FITOPATÓGENO Nacobbus aberrans (J2).
In vitro depredation of Sancassania mycophaga (=Caloglyphus mycophagus) (Acari: Acaridae) against
phytopathogenic nematode Nacobbus aberrans (J2)

Sinue I. Morales-Alonso, Ana M. Martínez-Castillo, José I. Figueroa-De la Rosa, Fernando Tamayo-Mejía, Esteban
Rodríguez-Leyva, Juan M. Chavarrieta-Yáñez y Samuel Pineda-Guillermo. PARASITISMO Y
ALIMENTACIÓN DE HEMBRAS DE Tamarixia triozae (Burks) (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
155-160
PROVENIENTES DE LARVAS Y PUPAS TRATADAS CON DISTINTOS INSECTICIDAS.
Parasitism and host-feeding of Tamarixia triozae (Burks) (Hymenotera: Eulophidae) females derived from larvae
and pupae treated by different insecticides

Jaime Ruiz-Vega, Carlos I. Cortés-Martínez y María E. Silva-Rivera. EFECTOS DE LA APLICACIÓN DE


HONGOS Y NEMATODOS ENTOMOPATÓGENOS SOBRE LA MORTALIDAD DE LARVAS DE
Tenebrio molitor L. (COLEOPTERA: TENEBRIONIDAE). 161-165
Effects of different application times of entomopathogenic fungi and nematodes on Tenebrio molitor L.
(Coleoptera: Tenebrionidae) larvae.
Iris Morales-Ortiz, José Lino Zumaquero-Ríos, Edwin Jovanni Hernández-López, Cesar Sandoval-Ruíz y Gabriel
Manrique. EDAD Y CONDUCTA SEXUAL EN Triatoma pallidipennis Stal (HEMIPTERA: REDUVIIDAE)
166-171
EN CONDICIONES DE LABORATORIO.
Age and sexual behavior in Triatoma pallidipennis Stal (Hemiptera: Reduviidae) in laboratory conditions.

Carolina, Sánchez-Chopa y Lilian R. Descamps. EFECTIVIDAD DE ACEITES ESENCIALES Y


MONOTERPENOS EN EL CONTROL DE Tribolium castaneum (Herbst) (COLEOPTERA:
TENEBRIONIDAE. 172-178
Effectiveness of essentials oils and monoterpenes against Tribolium castaneum (Herbst) (Coleoptera:
Tenebrionidae).

David Emanuel Reyes-Guerrero, Liliana Aguilar-Marcelino, María Eugenia López-Arellano, Ricardo Daniel Díaz-
Yáñez, Carlos Ramón Bautista Garfias, Pedro Mendoza de Gives.mAMPLIFICACIÓN DE LA REGIÓN DEL
GEN ITS2 POR PCR PARA LA IDENTIFICACIÓN DEL ÁCARO NEMATÓFAGO Caloglyphus
179-184
mycophagus (ACARI: ACARIDAE).
Amplification of the ITS2 gen region through the PCR technique for the identification of nematophage male
Caloglyphus mycophagus (Acari: Acaridae).

Mariel Guadalupe Rosas-Herrera, Alicia Fonseca-González, Adriana Gabriela Trejo-Loyo, Laura Patricia Lina-
García, Víctor Manuel Hernández-Velázquez y Verónica Obregón-Barboza.HALLAZGO DE UN CYPOVIRUS
EN UNA COLONIA DE Diatraea magnifactella Dyar, 1911 (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE)
185-190
ESTABLECIDA EN LABORATORIO.
Finding out a Cypovirus in a colony of Diatraea magnifactella Dyar, 1911 (Lepidoptera: Crambidae) established
in laboratory

D. Jhasua Rubio-Ugalde, Víctor Hugo Cambrón-Sandova y Santiago Vergara-Pineda. COLEÓPTEROS


DEPREDADORES ASOCIADOS AL SISTEMA DE MONITOREO DE ESCARABAJOS
DESCORTEZADORES (CURCULIONIDAE: SCOLYTINAE) EN EL TEPOZÁN, ARROYO SECO,
191-196
QUERÉTARO.
Associated predatory beetles to monitoring system of the bark beetles (Curculionidae: Scolytinae) at El Tepozan,
Arroyo Seco, Queretaro.

Omar Francisco Sánchez-Ríos, Lenys L. Sánchez-Ríos, Katy G. Gutiérrez-López, Edilberto Aragón-Robles y


Gabriel Córdova-Gámez. CONTROL BIOLÓGICO DE LARVAS DE Rhynchophorus palmarum L., 1758
(COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) EN CONDICIONES DE LABORATORIO. 197-202
Biological control of larvae of Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) under laboratory
conditions.

Sandra Yazmín Jiménez-Hernández, Víctor Manuel Carrasco-Baeza, Luis Flores-García, Luis Jorge García-
Márquez, Mauricio Valencia-Posadas, César Andrés Ángel-Sahagún. EVALUACIÓN DE CEPAS DE Bacillus
thuringiensis Berliner (BACILLALES: BACILLACEAE) EN POBLACIÓN DE LARVAS DE Musca
203-207
domestica Linneo (DÍPTERA: MUSCIDAE) DE PUEBLO NUEVO, GUANAJUATO.
Evaluation of strains of Bacillus thuringiensis Berliner (Bacillales: Bacillaceae) in larva population of Musca
domestica Linneo (Díptera: Muscidae) from Pueblo Nuevo, Guanajuato

Juan Pérez-Salgado, María Divina Angel-Rios y Erika. Ivonne Pérez-Ángel. ACTIVIDAD INSECTICIDA DE
POLVOS VEGETALES CONTRA GORGOJO DE MAIZ Sitophilus zeamais Motchulsky (COLEOPTERA:
CURCULIONIDADE). 208-212
Insecticide activity of vegetable powders against maize weevil Sitophilus zeamais Motchulsky (Coleoptera:
Curculionidade).

D Rutilio Gustavo Hernández-García, Margarita Vargas-Sandoval, Refugio Lomelí-Flores, José de Jesús Ayala-
Ortega, Ma. Blanca Nieves Lara-Chávez y Salvador Aguirre-Paleo. PARASITOIDES ASOCIADOS A
213-217
CÍTRICOS DE TRASPATIO EN URUAPAN Y ZIRACUARETIRO, MICHOACÁN.
Parasitoid associated with backyard citrics in Uruapan and Ziracuaretiro, Michoacán.
Manuel Rivera-Cervantes, Margarita Vargas-Sandoval, Mayra Ramos-Lima, José de Jesús Ayala-Ortega, Ma.
Blanca Nieves Lara-Chávez, Teresita del Carmen Ávila-Val y Maribel Gutierrez-Contreras. ACCIÓN DE
Metarhizuim anisopliae (Metschnikoff) EN Rhipicephalus (B.) microplus (Canestrini) (ACARI: IXODIDAE)
214-220
SOBRE GANADO BOVINO EN COALCOMÁN, MICHOACÁN.
Action of Metarhizium anisopliae (Metschnikoff, 1883) in Rhipicephalus (B.) microplus (Canestrini, 1888) (ACARI:
IXODIDAE) on bovine cattle in Coalcomán, Michoacán,

ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA

Marcia Rodríguez-Palomera, Jhonathan Cambero-Campos, Gregorio Luna-Esquivel, Agustín Robles-Bermúdez y


Kevin Gerardo Cambero-Nava. ENTOMOFAUNA ASOCIADA AL CULTIVO DE YACA (Artocarpus
221-226
heterophyllus Lam.) EN NAYARIT, MÉXICO.
Entomofauna associated to jackfruit (Artocarpus heterophyllus Lam.) in Nayarit, Mexico.

Ma. Teresa Valdés-Perezgasga, Fabián García-Espinoza, Cecilia Salazar-Flores, Javier López-Hernández y Sergio
Hernández-Rodríguez. Talipariti tiliaceum (L.) FRYXELL (MALVACEAE), POTENCIAL HOSPEDERA
ALTERNATIVA DE Anthonomus grandis Boh. (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) EN LA COMARCA
227-232
LAGUNERA DE COAHUILA.
Talipariti tiliaceum (L.) Fryxell (Malvaceae), potencial alternative host of Anthonomus grandis Boh. (Coleoptera:
Curculionidae) in the Comarca Lagunera of Coahuila.

Fabián García-Espinoza, Ma. Teresa Valdés-Perezgasga y Cecilia Salazar-Flores. PRIMER REGISTRO DE LA


MOSCA BLANCA DEL ESPIRAL, Aleurodicus sp. DOUGLAS (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE), EN LA
233-238
COMARCA LAGUNERA.
First report of spiraling whitefly, Aleurodicus sp. (Hemiptera: Aleyrodidae), in the Comarca Lagunera.

Braulio Alberto Lemus-Soriano, Daniel Alberto Pérez-Aguilar, Alejandro Romero-García. EVALUACIÓN DE


INSECTICIDAS VEGETALES SOBRE LA MOSCA DEL VINAGRE DE ALAS MANCHADAS
Drosophila suzukii Matsumara (DIPTERA: DROSOPHILIDAE). 239-243
Evaluation of vegetable insecticides on the spotted wing drosophila Drosophila suzukii Matsumara (Diptera:
Drosophilidae.

Sabino Honorio Martínez-Tomás, Cesáreo Rodríguez-Hernández, Gustavo RamírezValverde, Jesús Romero-


Nápoles, Felipe de Jesús Ruiz-Espinoza, Rafael Perez-Pacheco y Felipe Florean Méndez. OBTENCIÓN DE
FRUTOS DE Capsicum annuun L. SIN Anthonomus eugenii Cano, (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE),
244-252
CON HOMEOPÁTICOS DE PLANTAS INSECTICIDAS EN MICROTUNEL.
Obtaining fruits of Capsicum annuun L. without Anthonomus eugenii Cano (Coleoptera: Curculionidae), with
homeopathics of insecticided plants in microtunel.

Karla Paulina Ortiz-García, Agustín Aragón-García y Betzabeth Cecilia Pérez-Torres. DIAGNÓSTICO DEL
COMPLEJO ‘‘GALLINA CIEGA’’ (COLEOPTERA: SCARABAEOIDEA) ASOCIADO AL CULTIVO
DE Amaranthus hypochondriacus L. EN EL MUNICIPIO DE SAN FELIPE TEOTLALCINGO, PUEBLA 253-259
Diagnosis of the white grubs (Coleoptera: Melolonthidae) associated to corn of Amaranthus hypochondriacus
Linneo, in the municipaly of San Felipe Teotlalcingo, Puebla.

Arturo Peláez-Arroyo, Mateo Vargas-Hernández, Sergio Ayvar-Serna, José Francisco Díaz-Nájera, Marcelo
Acosta-Ramos y Manuel Alejandro Tejeda-Reyes. EVALUACIÓN DE LA EFECTIVIDAD BIOLÓGICA DE
DOS EXTRACTOS VEGETALES PARA EL CONTROL DE Aphis gossypii (Glover) (HEMIPTERA:
260-265
APHIDIDAE) EN UN SISTEMA ABIERTO DE JITOMATE.
Evaluation of the biological effectiveness of two vegetable extracts for the control of Aphis gossypii (Glover)
(Hemiptera: Aphididae) in an open tomato system.

Benjamín Barrios-Díaz, Sonia Reyes-Simón, Gloria Vázquez-Huerta, Juan Manuel Barrios-Díaz, Numa Pompilio
Castro-González, Raúl Berdeja-Arbeu y Jesús Mao Estanislao Aguilar-Luna.
PATOGENICIDAD IN VITRO DE Beauveria bassiana SOBRE Hypsipyla grandella Zeller
266-271
(LEPIDOPTERA: PYRALIDAE) BARRENADOR DEL CEDRO ROJO.
Pathogenicity in vitro of Beauveria bassiana about Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) red cedar
shoot borer.
Francisco Antonio Reyes-Soria, Ludivina Barrientos-Lozano, Alfredo Sánchez-González, Víctor Hugo Chan-Pech.
EVALUACIÓN DE EXTRACTOS FRUTALES DE Casimiroa pubescens (Ramírez) COMO ATRAYENTE
DE LA MOSCA MEXICANA DE LA FRUTA, Anastrepha ludens (Loew), (DIPTERA: TEPHRITIDAE). 272-277
Evaluation of fruit extracts of Casimiroa pubescens (Ramírez) as an attractant of Mexican fruit fly, Anastrepha
ludens (Loew), (Diptera: Tephritidae).

Anacleto Sosa-Baldivia, Guadalupe Ruiz-Ibarra, Gerardo Gordillo-Sobrino, Heather West, Maneesh Sharma,
Xiaozhong Liu y Raul Rene Robles-de la Torre. FECHA DE SIEMBRA: UN MÉTODO PARA EVADIR EL
ATAQUE DE Diabrotica speciosa Germar (COLEOPTERA: CHRYSOMELIDAE) Y AUMENTAR EL
278-285
RENDIMIENTO DE SEMILLA EN CHÍA (Salvia hispanica L.).
Planting date: a method to evade the attack of Diabrotica speciosa Germar (Coleoptera: Chrysomelidae) and
increasing the seed yield in Chia (Salvia hispanica L.)

Vicente Aceves Núñez, Pedro Posos-Ponce, Javier Carreón-Amaya, Benito Monroy-Reyes, Enrique Pimienta-
Barrios, José Enciso Cabral y Omar Alejandro Posos-Parra. EFECTIVIDAD BIOLÓGICA DE
CLORANTRANILIPRO 20 SC EN EL CONTROL DEL GUSANO TELARAÑERO (Amorbia emigratella
286-290
Busck) (LEPIDOPTERA: TORTRICIDAE) EN AGUACATE.
Biological effectiveness of crorantraniliprole 20 sc in control of telarañero worm (Amorbia emigratella Busck)
(Lepidoptera: Tortricidae) in avocado.

Manuel Darío Salas-Araiza y Marcos Antonio González-Márquez. PRIMER REPORTE DE Distichona auriceps
e Hypovoria discalis (DIPTERA: TACHINIDAE) PARASITANDO Spodoptera frugiperda (LEPIDOPTERA:
NOCTUIDAE) EN EL ESTADO DE GUANAJUATO, MÉXICO.
291-295
First record of Distichona auriceps e Hypovoria discalis (Diptera: Tachinidae) parasiting Spodoptera frugiperda
(Lepidoptera: Noctuidae) in the State of Guanajuato, Mexico.

Manuel Darío Salas-Araiza, Oscar Alejandro Martínez-Jaime, Rafael Guzmán-Mendoza, Juan José Guzmán-
González, Eduardo Salazar-Solís y Diana Sanzón-Gómez. FLUCTUACIÓN POBLACIONAL DEL PULGÓN
AMARILLO DE LA CAÑA DE AZÚCAR Melanaphis sacchari (Zehntner) (HOMOPTERA: APHIDIDAE)
296-300
EN IRAPUATO, GUANAJUATO.
Population fluctuation of the yellow sugarcane aphid Melanaphis sacchari (Zehntner) (Homoptera: Aphididae) en
Irapuato, Guanajuato.

Oscar Alejandro Martínez-Jaime, Manuel Darío Salas-Araiza, José Antonio Díaz-García2, Diana Sanzón-Gómez
y Rafael Guzmán-Mendoza. RELACIÓN DE Plutella xylostella L. (LEPIDOPTERA: PLUTELLIDAE) CON
LA TEMPERATURA Y SU PARASITOIDE Diadegma insulare (HYMENOPTERA:
301-306
ICHNEUMONIDAE) EN BRÓCOLI (Brassica oleracea var. italica) EN EL BAJÍO GUANAJUATENSE.
Relationship of Plutella xylostella L. (Lepidoptera: Plutellidae) with the temperature and its parasitoid Diadegma
insulare (Hymenoptera: Ichneumonidae) in broccoli (Brassica oleracea var. italica) in “el Bajío”.

Roberto-Miguel Johansen-Naime, Áurea Mojica-Guzmán y Elizabeth Mejorada-Gómez. PRIMER


REGISTRO DE Frankliniella shultzei (Trybom) (THYSANOPTERA, TEREBRANTIA: THRIPIDAE) EN
307-310
MÉXICO.
First record of Frankliniella schultzei (Trybom, 1910) (Thysanoptera, Terebrantia: Thripidae) in Mexico.

Braulio Alberto Lemus-Soriano, María Belén Alonso-Buenaventura, Marco Antonio Oseguera-Alonso y Daniel
Alberto Pérez-Aguilar. EFECTIVIDAD BIOLÓGICA DE GRANDEVO® (Chromobacterium subtsugae)
SOBRE Tetranychus urticae Koch (PROSTIGMATA: TETRANYCHIDAE) Y Frankliniella occidentalis
Pergande (THYSANOPTERA: THRIPIDAE) EN ZARZAMORA. 311-315
Biological effectiveness of Grandevo© (Chromobacterium subtsugae) on Tetranychus urticae Koch, 1836
(Prostigmata: Tetranychidae) and Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 (Thysanoptera: Thripidae) in
zarzamora.

Braulio Alberto Lemus-Soriano, Jesús García-Barajas, Daniel Alberto Pérez-Aguilar y Alejandro Romero-García.
CONTROL DEL ÁCARO DE DOS MANCHAS Tetranychus urticae Koch (PROSTIGMATA:
TETRANYCHIDAE) CON OXIMATRINA EN FRESA. 316-320
Control of twospotted spider mite Tetranychus urticae Koch, 1836 (Prostigmata: Tetranychidae) with oxymatrine
in strawberry.
Nara Jenifer de-Lima, Fabrício Simone Zera e Leticia Serpa dos Santos. CONTROLE QUÍMICO DAS NINFAS
Mahanarva fimbriolata (Stal) (HEMIPTERA: CERCOPIDAE) NA CULTURA DA CANA-DE-AÇÚCAR.
321-326
Chemical controlo f nymphs (Mahanarva fimbriolata) (Hemiptera: Cercopidae) in the plantation of sugarcane.

Leticia Serpa dos Santos, José Carlos Barbosa, Oniel Jeremias Aguirre-Gil, Leandro Aparecido de Souza, Daniela
De Lima Viana, Antonio Carlos Busoli. FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DE LAGARTAS DE Anticarsia
gemmatalis Hübner (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) NA CULTURA DA SOJA. 327-331
Population fluctuation of larvae of Anticarsia gemmatalis hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) in soybean
crop.

Heverton Henrique Custódio, Paulo Roberto Pala Martinelli, Leticia Serpa dos Santos. CONTROLE QUÍMICO
E BIOLÓGICO DE Sphenophorus levis Vaurie (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) NA CULTURA DA
CANA-DE-AÇÚCAR. 332-338
Chemical and biological control of Sphenophorus levis Vaurie, 1978 (Coleoptera: Curculionidae) in the sugar
cane.

Armando Montejo-Nango, Carlos J. Morales-Morales, Eduardo Aguilar-Astudillo, Julio C. Gómez-Castañeda y


José M. Cena-Velázquez. CHRYSOMELIDAE ASOCIADOS AL CULTIVO DE Canavalia ensiformis L.
(FABALES: FABACEAE) EN VILLAFLORES, CHIAPAS, MÉXICO. 339-341
Beetles (Coleoptera: Chrysomelidae) associates to the cultivation of Canavalia ensiformis L. en Villaflores,
Chiapas, México.

Santa Mayra Alcantar-Acosta, Azucena Rivera-Colín, Martha Elena Mora-Herrera, Sotero Aguilar-Medel y Jaime
Mejía-Carranza. INCIDENCIA DE Trialeurodes vaporariorum West. (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) Y
SU RELACIÓN CON EL CONTENIDO DE FENOLES TOTALES EN HÍBRIDOS DE GERBERA. 342-347
Incidence of Trialeurodes vaporariorum West. (Hemiptera: Aleyrodidae) and its relationship to the content of total
phenols in gerbera hybrids

Eloi Ferreira Diniz Evangelista, Leticia Serpa-dos-Santos, Fabrício Simone-Zera, Bruna e Regina Galvão da Cruz.
CONTROLE QUÍMICO DE Sphenophorus levis Vaurie (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) NA
348-353
CULTURA DA CANA-DE-AÇUCAR.
Chemical control of Sphenophorus levis (Coleoptera: Curculionidae) in the culture of sugar cane.

Edgardo Cortez-Mondaca, Martín Montoya-Leyva, Álvaro Ortíz-Osuna, Jesús Pérez-Márquez y Fernando Alberto
Valenzuela Escoboza. EVALUACIÓN DE LA MEZCLA INSECTICIDA ABAMECTINA MÁS ACEITE
MINERAL SOBRE Diaphorina citri K. (HEMIPTERA: LIVIIDAE), PREVIO A LA APLICACIÓN EN
354-358
ARCOs.
Evaluation of the insecticide mixture Abamectin more mineral oil on Diaphrorin citri K. (Hemiptera: Liviidae),
previous to the application in regional control areas.

Jesús Huerta-Pérez, Juan Fernando Solís-Aguilar, Manuel Alejandro Tejeda-Reyes, Samuel Ramírez-Alarcón, José
Luna-García, Laura Alonso-Hernández y José Francisco Díaz-Nájera.. EFECTIVIDAD DE ACARICIDAS
359-363
PARA EL CONTROL DE ARAÑA ROJA EN ROSA EN CHIAUTZINGO, PUEBLA.
Effectiveness of acaricides for the control of two-spotted spider mite in rose in Chiautzingo, Puebla.

Fabián García-Espinoza, Cecilia Salazar-Flores, Ma. Teresa Valdés-Perezgasga, Javier López-Hernández y Vicente
Hernández-Hernández. PRESENCIA DE PIOJO HARINOSO (HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE) EN
Talipariti tiliaceum (L.) Fryxell (MALVACEAE) EN LA COMARCA LAGUNERA DE COAHUILA. 364-369
Presence of mealybug (Hemiptera: Pseudococcidae) in Talipariti tiliaceum (L.) Fryxell (Malvaceae) in the
Comarca Lagunera of Coahuila.

Nallely Acevedo-Reyes, Héctor Enrique Vega-Ortiz, Edith Blanco-Rodríguez y Clemente de Jesús García-Ávila.
DISTRIBUCIÓN DE LA PALOMILLA GUATEMALTECA DE LA PAPA Tecia solanivora Povolný,
(LEPIDOPTERA: GELECHIIDAE) EN MÉXICO.
370-374
Distribution of the Guatemalan potato tuber moth, Tecia solanivora Povolný, (Lepidoptera: Gelechiidae) in
Mexico.
Luis Martín Hernández-Fuentes, Jesús Márquez-Gómez y Mario Alfonso Urías-López. CONTROL REGIONAL
DEL PSILIDO ASIÁTICO DE LOS CÍTRICOS Diaphorina citri Kuwayama (HEMIPTERA: LIVIIDAE)
EN LIMÓN PERSA Citrus latifolia Tanaka (SAPINDALES: RUTACEAE) EN NAYARIT. 375-378
Wide control of the Asiatic psilid citrus Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) in persian lime Citrus
latifolia Tanaka (Sapindales: Rutaceae) in Nayarit State.

Mario Alfonso Urías-López, Luis Martín Hernández-Fuentes, Nadia Carolina García Álvarez y Jesús Ascensión
González-Carrillo. POBLACIONES DE ESCAMA BLANCA Aulacaspis tubercularis (HEMIPTERA:
DIASPIDIDAE) EN HUERTOS DE MANGO CON DIFERENTES TEMPERATURAS. 379-384
Populations of the white mango scale, Aulacaspis tubercularis Newstead (Hemiptera: Diaspididae) in orchards
with different temperatures.

Nicolás G. Martínez-Jacinto, Ismael Delgadillo Villanueva, Rubén Hernández-Rivero, José Abel López-Buenfil,
Rigoberto González-Gómez. ESTRATEGIAS DE DETECCIÓN PARA PALOMILLA GITANA ASIÁTICA
(Lymantria dispar asiatica) (LEPIDOPTERA: LYMANTRIIDAE) Y GORGOJO KHAPRA Trogoderma
385-390
granarium (Everts) (COLEOPTERA: DERMESTIDAE).
Detecction strategies for Asian gypsy moth Lymantria dispar asiatica (Linnaeus) (Lepidoptera: Lymantriidae) and
khapra beetle Trogoderma granarium (Everts).

Carlos A. Granados-Echegoyen, Nancy Alonso-Hernández, Benjamín Ortega-Morales, Manuela Reyes-


Estébanez3, Manuel Chan-Bacab, Juan Carlos Camacho-Chab. POLVOS BOTÁNICOS DE Senecio salignus
(Asteraceae) y Solanum diversifolium (Solanaceae) COMO ALTERNATIVA ECOLOGICA DE CONTROL
391-396
DE Sitophilus zeamais (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE).
Botanicals powders of Senecio salignus (Asteraceae) and Solanum diversifolium (Solanaceae) as an ecological
alternative to Sitophilus zeamais (Coleoptera: Curculionidae) control.

Gabriel A. Lugo-García, Laura D. Ortega-Arenas, Jesús F. López-Mora y Bardo H. Sánchez-Soto.


DESCRIPCIÓN DEL PSÍLIDO DEL PALO COLORADO Freysuila dugesii Aleman, (HEMIPTERA:
PSYLLOIDEA) Y SUS PLANTAS HOSPEDANTES EN EL NORTE DE SINALOA, MÉXICO 397-401
Description of the psyllid Freysuila dugesii Aleman (Hemiptera: Psylloidea) and hosts plants on the North of
Sinaloa, Mexico.

Alejandro Rodríguez-Ortega, Armando Equihua-Martínez, Celina Llanderal-Cázares, Leodan Tadeo Rodríguez-


Ortega, Arturo Pro-Martínez, José Manuel Pino-Moreno, Rosario Melina Barrón-Yánez, José Alberto García-Melo.
402-408
INFESTACIÓN DE GUSANO BLANCO EN MAGUEY DE CERRO (Agave lechuguilla Torrey).
Infestation of white worm in maguey of hill (Agave lechuguilla Torrey).

Omar Hernández-Romero, María Irene Hernández Zul, Ma. del Rocío Jimenez-Martinez, Cirenia Aramis Nava-del
Castillo, Ruben Hernández-Rivero, José Abel López-Buenfil y Rigoberto González-Gómez. USO DE
IMÁGENES NDVI COMO HERRAMIENTA EN EL MONITOREO DE LA LANGOSTA
409-414
CENTROAMERICANA, Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker) (ORTHOPTERA: ACRIDIDAE).
Use of NDVI satellite images as a tool for monitoring of Central American locust, schistocerca piceifrons piceifrons
(Walker) (Orthoptera: Acrididae).

ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO

Diana Flores-Vera, América Paola Juárez-Ramírez, Ángel Alonso Romero-López y Salvador Galicia-Isasmendi.
DIVERSIFICACIÓN DE SEÑALES ESTRIDULATORIAS EN POBLACIONES ALOPÁTRICAS DE
415-420
Gryllus sp. (ORTHOPTERA: GRYLLIDAE)
Diversification of stridulatory signals in allopatric populations of Gryllus sp. (Orthoptera, Gryllidae).

Fatima Magdalena Sandoval-Becerra, Santiago Niño-Maldonado, Uriel Jeshua Sánchez-Reyes, Jorge Víctor Horta-
Vega1, Crystian Sadiel Venegas-Barrera e Itzcóatl Martínez-Sánchez, RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE
CHRYSOMELIDAE (COLEOPTERA) A LA VARIACIÓN MICROCLIMÁTICA EN UN FRAGMENTO
DE BOSQUE DE ENCINO DEL NORESTE DE MÉXICO. 421-427
Community response of Chrysomelidae (Coleoptera) to microclimatic variation in an oak forest fragment from
Northeastern Mexico.
Edmar Meléndez-Jaramillo, César M. Cantú-Ayala, Andrés E. Estrada-Castillón, José I. Uvalle-Sauceda, Jesús
García-Jiménez y Uriel J. Sánchez-Reyes. MARIPOSAS DIURNAS (RHOPALOCERA: PAPILIONIDAE Y
PIERIDAE) EN UNA SELVA BAJA ESPINOSA CADUCIFOLIA DE CONDICIÓN PRIMARIA Y
428-434
SECUNDARIA EN VICTORIA, TAMAULIPAS, MÉXICO.
Butterflies (Rhopalocera: Papilionidae and Pieridae) in a low deciduous forest of primary and secondary condition
in Victoria, Tamaulipas, Mexico.

Uriel Jeshua Sánchez-Reyes, Santiago Niño-Maldonado, Ludivina Barrientos-Lozano, Fatima Magdalena


Sandoval-Becerra e Itzcóatl Martínez-Sánchez. VALOR INDICADOR DE LAS ESPECIES DE
CHRYSOMELIDAE (COLEOPTERA) EN UN GRADIENTE ELEVACIONAL DEL NORESTE DE 435-443
MÉXICO.
Indicator value of Chrysomelidae (Coleoptera) within an elevation gradient in Northeastern Mexico.

Sarai Cristina García-Canales y Angel Alonso Romero-López. RESPUESTA DE MACHOS Macrodactylus


mexicanus Burmeister (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) EN PRUEBAS DE OLFATÓMETRO Y
EXTRACCIÓN DE COMPUESTOS CON POSIBLES IMPLICACIONES QUÍMICO-ECOLÓGICAS. 444-450
Male response of Macrodactylus mexicanus Burmeister, 1855 (Coleoptera: Melolonthidae) in olfactometer tests
and extraction of compounds with possible chemical-ecological implications.

Maribel Ortiz-Domínguez, Juana Isamar Solares-del Ángel, José Luis Alanís-Méndez y Jorge Luis Chagoya-
Fuentes. EFECTO DE LA CALIDAD DEL ALIMENTO EN LA NIDIFICACIÓN DE Canthon cyanellus
cyanellus LeConte (COLEÓPTERA: SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE) EN CONDICIONES DE
451-455
LABORATORIO.
Effect of quality of food in the nidification of Canthon cyanellus cyanellus LeConte (Coleóptera: Scarabaeidae:
Scarabaeinae) in laboratory conditions.

Itzel Rubí Rodríguez-deLeón, Jorge Víctor Horta-Vega, Crystian Sadiel Venegas-Barrera, Miguel Vásquez-
Bolaños2. Alfonso Correa-Sandoval. ACTIVIDAD DIURNA DE LA FAMILIA FORMICIDAE
(HYMENOPTERA) EN UN GRADIENTE DE PERTURBACIÓN EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA
456-462
“EL CIELO”, TAMAULIPAS.
Daytime activity of the family Formicidae (Hymenoptera) in a gradient of disturbance at the Reserve of the
Biosphere "El Cielo", Tamaulipas.

Josué Francisco García-Guevara y Santiago Vergara-Pineda. PRIMER REGISTRO DE Opuntiaspis javanensis


Green, 1905 (HEMIPTERA: DIASPIDIDAE) SOBRE Beaucarnea recurvata Lem, 1861
(ASPARAGACEAE) EN QUERÉTARO. 463-567
First report of Opuntiaspis javanensis Green (Hemiptera: Diaspididae) on Beaucarnea recurvata Lem
(Asparagaceae) in Queretaro.

Javier Emmanuel Hernández-Camargo, Esteban Jiménez-Sánchez y Jorge Padilla-Ramírez. ACTIVIDAD


DIURNA Y NOCTURNA DE COLEÓPTEROS (INSECTA: COLEOPTERA) CAPTURADOS CON
TRAMPA DE INTERCEPCIÓN DE VUELO EN TONATICO, ESTADO DE MÉXICO, MÉXICO.
468-473
Diurnal and nocturnal activity of beetles (Insecta: Coleoptera) captured with flight intercept trap in Tonatico,
Estado de Mexico, Mexico.

Sandra López-Gutiérrez, Adriana Gabriela Trejo-Loyo, Alejandro Flores-Morales, Milagros Córdova-


Athanasiadis, Juan Carlos Sandoval-Manrique. LISTADO DE MARIPOSAS DIURNAS (LEPIDOPTERA:
474-479
RHOPALOCERA) DEL ZOOLÓGICO ZOOFARI EN AMACUZAC, MORELOS, MÉXICO.
List of butterflies (Lepidoptera: Rhopalocera) from Zoofari Zoo in Amacuzac, Morelos, México.

María de Jesús García-Ramírez y Enrique Antonio-Hernández. INTERACCIÓN DE Anastrepha spp. Schiner


(DÍPTERA: TEPHRITIDAE), EN LA RELACIÓN PLANTA-FITÓFAGO-PARASITOIDE EN
TRASPATIO, CAMPECHE, MÉXICO.
480-486
Interaction of Anastrepha spp. Schiner, 1868 (Díptera: Tephritidae), in the relation host plant-phytophagous-
parasitoid backyard orchard, Campeche, Mexico.
Enrique Antonio-Hernández y María de Jesús García-Ramírez. PRIMER REGISTRO DE Anastrepha canalis
Stone (DIPTERA: TEPHRITIDAE) EN Turpinia occidentalis (Sw.) G. Don (STAPHYLEACEAE) EN 487-490
MÉXICO.
First record for Anastrepha canalis Dtone (Diptera: Tephritidae) in Turpinia occidentalis (Sw.) G. Don
(Staphyleaceae) in Mexico.

Hugo Álvarez-García, Jorge Servín y Jesús Sánchez-Robles. MARIPOSAS DIURNAS (LEPIDOPTERA:


PAPILIONOIDEA) DEL PARQUE NACIONAL SIERRA DE ÓRGANOS, ZACATECAS, MÉXICO. 491-498
Butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea) of the National Park Sierra de Organos, Zacatecas, Mexico

Edith Jiménez-Galván, Álvaro Castañeda-Vildózola, Jesús Ricardo Sánchez-Pale y Sotero Aguilar Medel.
ESTUDIO BIOLÓGICO Pterourus multicaudatus W. F. Kirby (LEPIDOPTERA: PAPILIONIDAE) EN
DOS LOCALIDADES DEL ESTADO DE MÉXICO. 499-503
Biological study of Pterourus multicaudatus W. F. Kirby (Lepidoptera: Papilionidae) in two localities of Mexico
State.

Oliva Ramírez-Segura y Robert Wallace-Jones. LEPIDÓPTEROS DIURNOS DE ÁREAS VERDES


URBANAS DE QUERÉTARO, MÉXICO. 504-509
Diversity of diurnal Lepidoptera of urban green areas of Queretaro, México.

ENTOMOLOGÍA FORESTAL
Imelda V. López-Sánchez, Salvador Ordaz-Silva, Jorge L. Delgadillo-Ángeles, José G. Pedro-Méndez, Laura
Denisse Carrazco-Peña y Gonzalo De León-Girón. MOSCA SIERRA, UN PROBLEMA CRECIENTE EN EL
510-513
PARQUE NACIONAL SIERRA DE SAN PEDRO MÁRTIR, BAJA CALIFORNIA NORTE.
Sawfly, an Increasing Problem in The National Park Sierra de San Pedro Martir, Baja California Norte.

Itzcóatl Martínez-Sánchez, Jesús Romero-Nápoles, Santiago Niño-Maldonado, Uriel Jeshua Sánchez-Reyes4,


Fatima Magdalena Sandoval-Becerra4 y Alejandro Ventura-Maza. BRÚQUIDOS (BRUCHIDAE)
514-518
COLECTADOS EN EL CAÑÓN EL NOVILLO Y LA LIBERTAD EN EL NORESTE DE MÉXICO.
Bruchids (Bruchidae) collected at el Novillo and la Libertad canyon in the Mexican Northeast.

Rafael Guzmán-Mendoza, Josefina Calzontzi-Marín, Manuel Darío Salas-Araiza, Luis Pérez-Moreno, Luis Felipe
Ramírez-Santoyo y Oscar Alejandro Martínez-Jaime. DIFERENCIACIÓN TRÓFICA DE LAS
COMUNIDADES DE ARAÑAS E INSECTOS EN BOSQUES REFORESTADOS DEL CENTRO DE 519-525
MÉXICO.
Throphic differences in spiders and insect communities in reforested forest from central Mexico.

Guillermo Hernández-Muñoz, José Carmen Soto-Correa, Víctor Hugo Cambrón-Sandoval e Irma Avilés-Carrillo.
EXPLOSIÓN DE LA ABUNDANCIA DE DESCORTEZADORES, UN ACONTECIMIENTO
526-531
ADELANTADO A LA PRIMAVERA EN EL BOSQUE DE PINO EN HIDALGO.
Explosion of the abundance of Bark beetles, an event forwarded of spring in the pine forest in Hidalgo.

Ulises Hernández-Hernández, Arcángel Molina-Martínez, Agustín Aragón-García y Betzabeth Cecilia Pérez-


Torres. DIVERSIDAD DE LARVAS DE COLEÓPTEROS (INSECTA: COLEOPTERA) ASOCIADAS A
532-537
UN BOSQUE DE PINO CON APROVECHAMIENTO FORESTAL EN ZACATLÁN, PUEBLA, MÉXICO.
Diversity of beetle larvae (Insecta: Coleoptera) associated to a managed forest in Zacatlán, Puebla, Mexico.

Benjamín Barrios- Díaz, Lorena Sánchez-García, Armando Equihua–Martínez, Gloria Vázquez- Huerta y Juan
Manuel Barrios-Díaz. IDENTIFICACIÓN DE LEPIDÓPTEROS ASOCIADOS AL FOLLAJE DE ENCINO
(Quercus spp.), EN EL MUNICIPIO DE TETELA DE OCAMPO, PUEBLA 538-544
Identification of the lepidoptera phytophagous associated to oak (Quercus spp.), in the municipality of Tetela
Ocampo, Puebla.

Adelfa Lizbeth Hernández-Pérez, Ramiro Pérez-Miranda, Victor Javier Arriola Padilla, Martín Enrique Romero- 545-550
Sánchez y Antonio González-Hernández. MODELACIÓN ESPACIAL DE Andricus quercuslaurinus Melika
& Pujade-Villar (HYMENOPTERA: CYNIPIDAE) EN BOSQUES DE ENCINO BAJO ESCENARIOS DE
CAMBIO CLIMÁTICO EN MÉXICO.
Spatial modeling of Andricus quercuslaurinus Melika and Pujade-Villar in Mexican oak forests under climate
change scenaries.
ENTOMOLOGÍA MÉDICA Y FORENSE

Mónica Remedios-De León, Manuel Castro y Enrique Morelli. ARTROPODOFAUNA CADAVÉRICA SOBRE
MODELOS EXPERIMENTALES PORCINOS Sus scrofa Linnaeus, 1758 (MAMMALIA:
ARTIODACTYLA) EN CUATRO PERIODOS ESTACIONALES. 551-556
Cadaveric arthropod fauna on experimental porcine models Sus scrofa Linnaeus, 1758 (Mammalia: Artiodactyla)
in four seasonal periods.

Karla Carmelita Pérez-Treviño, Zinnia Judith Molina-Garza y Lucio Galaviz-Silva. EVALUACIÓN DE LA


ACTIVIDAD ANTI-TRYPANOSOMAL DE EXTRACTOS METANÓLICOS DE PLANTAS CON USO
557-560
MEDICINAL.
Evaluation of anti-trypanosomal activity of methanolic extract from plants with medicinal use.

Juan Pablo Dávila-Vega, Héctor Enrique Duarte-Martínez, Carlos Alberto López-Aguirre, Eduardo Pérez-Arteaga,
Alejandro Amhed Zagal-Salinas, Guillermo Elías-Fernández y Karla Stephanie Martínez-Elizalde. EFECTO
ANTIPROLIFERATIVO DEL EXTRACTO METANÓLICO DE Ulomoides dermestoides Chevrolat
561-566
(COLEOPTERA: TENEBRIONIDAE) EN LINFOCITOS HUMANOS.
Antiproliferative effect of the methanol extract of Ulomoides dermestoides Chevrolat (Coleoptera: Tenebrionidae)
in human lymphocytes.

Oliva Castro-Tenorio, Marisol González-Trejo, Eva María Molina-Trinidad; José Luis Imbert Palafox, María del
Rosario Tovar-Tomás y Marco A. Becerril-Flores. LA ENTOMOFAGIA EN EL ESTADO DE HIDALGO
567-573
COMO UN MECANISMO PARA LA ADQUISICIÓN DE LA ENFERMEDAD DE CHAGAS.
The entomophagy in Hidalgo State as a mechanism for the acquisition of Chagas disease

Santiago Vergara-Pineda y Jesús Gabriel Ramírez Sánchez. MIASIS POR Dermatobia hominis (DIPTERA:
OESTRIDAE), ESTUDIO DE CASO EN LA CIUDAD DE QUERÉTARO. 574-578
Miasis by Dermatobia hominis (Diptera: Oestridae), A Case Study in Queretaro City.

Guillermina Vences-Velázquez, Luis Roberto Trujillo-Zavaleta, Elvia Rodríguez-Bataz, María Cristina Santiago-
Dionisio, Juan Sánchez-Arriaga y Ady Yuzeb Castrejón-Peñaloza. Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus)
(DIPTERA: CULICIDAE): CONOCIMIENTO, CRIADEROS FRECUENTES Y DISTRIBUCIÓN
579-586
GEOGRÁFICA EN LA POBLACIÓN DE MOCHITLÁN, GUERRERO; MÉXICO.
Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus) (Diptera: Culicidae): knowledge, frequent hatcheries and geographical
distribution in the population of Mochitlán, Guerrero; México.

ENTOMOLOGÍA URBANA Y LEGAL

Javier López- Hernández, Sergio Hernández-Rodríguez, Ma. Teresa Valdés-Perezgasga y Fabián García Espinoza.
CHINCHES DE CAMA (HEMIPTERA: CIMICIDAE) DE IMPORTANCIA URBANA EN EL
MUNICIPIO DE GÓMEZ PALACIO, DURANGO, MÉXICO. 587-591
Bed bugs (Hemiptera: Cimicidae) of urban importance in Gómez Palacio, Durango, Mexico.

Sergio Hernández-Rodríguez, Ma. Teresa Valdés-Perezgasga, Javier López- Hernández, Fabián García Espinoza y
Saraí Monserrat Cueto Medina. CUCARACHAS (HEXAPODA: BLATTODEA) DE IMPORTANCIA
592-597
URBANA EN VIESCA, COAHUILA, MÉXICO.
Cockroaches (Hexapoda: Blattodea) of urban importance in Viesca, Coahuila, Mexico.

Juan Maldonado-Carrizales y Javier Ponce-Saavedra. ARAÑAS SALTARINAS (ARANEAE: SALTICIDAE)


EN DOS SITIOS CONTRASTANTES EN GRADO DE ANTROPIZACIÓN EN MORELIA
MICHOACÁN, MÉXICO.
598-604
Jumping Spiders (Araneae: Salticidae) in two contrasting sites in anthropization degree in Morelia, Michoacán,
México.
Ana F. Quijano-Ravell y Javier Ponce-Saavedra. GÉNEROS DE SALTICÍDOS URBANOS (ARANEAE:
SALTICIDAE) DE CIUDAD CAUCEL, COMISARÍA DE MÉRIDA, YUCATÁN, MÉXICO.
605-610
Genus of urbans jumping spiders (Araneae: Salticidae) of Ciudad Caucel, Commissariat of Mérida, Yucatán,
Mexico.

ENTOMOLOGÍA VETERINARIA

César Arturo Castro-León, José Francisco Cervantes-Mayagoitia, Beatriz Sofía Schettino-Bermúdez y Norma
Nogueda-Hernández. COMPARACIÓN DE CINCO DIETAS ALIMENTICIAS EN LA CRÍA DE Tenebrio
606-610
molitor L. (COLEOPTERA: TENEBRIONIDAE).
Comparison of five diets in breeding Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae).

Irene María Castillo-Pérez, José Juan Lira-Amaya, Roberto Omar Castañeda-Arriola, Antonio Cantú-Covarrubias,
Félix Mejía-Estrada, Diego Jesús Polanco-Martínez, Jesús Antonio Álvarez-Martínez, Carmen Rojas-Martínez y
Julio Vicente Figueroa-Millán. COMPARACIÓN DE PRUEBAS SEROLÓGICAS PARA EL
611-616
DIAGNÓSTICO EPIDEMIOLÓGICO DE BABESIOSIS BOVINA TRANSMITIDA POR
GARRAPATAS.
Comparison of serologic tests for epidemiological diagnosis of tick-borne bovine babesiosis.

José Juan Lira-Amaya, Diego Jesús Polanco-Martínez, Roberto Omar Castañeda-Arriola, Juan Alberto Ramos-
Aragón, Emigdio de Jesús Lara-Hernández, Jesús Francisco Preciado-de la Torre, Carmen Rojas-Martínez, Jesús
Antonio Álvarez-Martínez, Carlos Ramón Bautista-Garfias y Julio Vicente Figueroa-Millán. PREVALENCIA
SEROLÓGICA Y MOLECULAR DE Babesia bovis, Babesia bigemina Y Anaplasma marginale EN 617-622
BÚFALOS DE AGUA MANTENIDOS EN ZONAS DE ALTA INCIDENCIA DE GARRAPATAS.
Serological and molecular prevalence of Babesia bovis, Babesia bigemina and Anaplasma marginale in water
buffaloes raised in areas of high incidence of ticks.

Iván Corona-Guerrero, Minerva Camacho-Nuez, Bertha Isabel Carbajal-Gámez y Juan Mosqueda.


CARACTERIZACIÓN MOLECULAR DEL GEN DEL CANAL DE ANIONES DEPENDIENTE DE
VOLTAJE (VDAC) EN Rhipicephalus sanguineus Latreile, 1806 (IXODIDA: IXODIDAE) Y Rhipicephalus
annulatus Say (IXODIDA: IXODIDAE). 623-628
Molecular caracterization of the Rhipicephalus sanguineus Latreile, 1806 (Ixodida: Ixodidae) and Rhipicephalus
annulatus Say, 1821 (Ixodida: Ixodidae) voltage dependent anion channel (VDAC) gene.

FISIOLOGÍA, TOXICOLOGÍA Y BIOLOGÍA MOLECULAR

Ana Loren Hernández-Moreno, Pedro Iván Ventura-Medina, Moisés Rzepka-Briones y Salvador Galicia-
Isasmendi. CARACTERIZACIÓN DE LA RESPUESTA A ESTÍMULOS SONOROS DEL ÓRGANO
CERCAL EN Acheta domesticus Linnaeus, 1758 (ORTHOPTERA: GRYLLIDAE). 629-633
Characterization of the response to sound stimuli of the cercal organ in Acheta domesticus Linnaeus, 1758
(Orthoptera: Gryllidae).

Sotero Aguilar-Medel, J. Concepción Rodríguez-Maciel, Jaime Mejía-Carranza, J. Luis Martínez-Carrillo, Anayely


Rosales-Juárez y Martha Elena Mora-Herrera. MONITOREO DE LA SUSCEPTIBILIDAD DE Spodoptera
exigua Hübner (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) A PROTEÍNAS DE Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki
634-640
Berliner.
Monitoring susceptibility of Spodoptera exigua Hubner (Lepidoptera: Noctuidae) to proteins of Bacillus
thuringiensis subsp. Kurstaki.

J. M. Pino-Moreno, A. García-Flores, J. León-Pérez †, A. García-Pérez y S. C. Ángeles. C. ANÁLISIS QUÍMICO


PROXIMAL DE LOS “TORITOS” (Umbonia reclinata G. 1835) Y DEL “PERIQUITO DEL AGUACATE”
(Hoplophorion (Metcalfiella) monograma G. 1835), (HEMIPTERA: HOMOPTERA: MEMBRACIDAE),
EMPLEADOS COMO ALIMENTO EN EL ESTADO DE TLAXCALA, MÉXICO.
641-645
Proximal chemical analysis of the “toritos” (Umbonia reclinata G. 1835) and the “periquito of avocado
(Hoplophorion (Metcalfiella) monograma G. 1835), (Hemiptera: Homoptera: Membracidae), employed as food in
the estate of Tlaxcala.
Jonathan Martínez-Hernández José Manuel Pino-Moreno y Fernando Ramírez-López. COSMOVISIÓN DE DOS
COMUNIDADES: MIRADOR SALTILLO Y OCOZOTEPEC, MUNICIPIO DE SOTEAPAN
VERACRUZ, MÉXICO EN RELACIÓN A LOS INSECTOS COMESTIBLES Y MEDICINALES. 646-652
Cosmovision of two communities: Mirador Saltillo and Ocozotepec, Municipality of Soteapan, Veracruz, Mexico
in relation to edible and medicinal insects.

J. M. Pino-Moreno, I. Guerrero-Mayorga, M. E. Flores-Ramírez y Y. Galán-Ángeles. PRESENCIA DE LOS


INSECTOS COMESTIBLES EN LA MUESTRA GASTRONÓMICA DE SANTIAGO DE ANAYA
653-658
HIDALGO, MÉXICO.
Presence of Eating Insects in the Gastronomic Sample of Santiago de Anaya Hidalgo, Mexico.

SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA

Macotulio Soto-Hernández. LOS GÉNEROS DE BARIDINAE (COLEPTERA: CURCULIONIDAE) EN


MÉXICO. 659-675
The Genera of Baridinae (Coleoptera: Curculionidae) in México.

Macotulio Soto-Hernández. NUEVOS REGISTROS DE ATTELABIDAE Y CURCULIONIDAE PARA


MÉXICO (COLEOPTERA: CURCULIONOIDEA). 676-680
New Records of Weevils Attelabidae and Curculionidae for Mexico (Coleoptera: Curculionoidea).

Wilbert Andrés Pérez-Pech, Roberto Guidetti, Abril Anguas-Escalante, Leopoldo Querubín Cutz-Pool y Alberto
Blanco-Piñon. PRIMER REGISTRO GENÉRICO DE TARDÍGRADOS PARA PACHUCA HIDALGO,
681-687
MÉXICO Y ÁREAS CIRCUNDANTES.
First generic record of tardigrades in Pachuca Hidalgo, Mexico and surrounding areas.

Yasmin Juarez-Ortiz y Miguel Ángel Morón-Ríos. CURCULIÓNIDOS EDAFÍCOLAS (COLEOPTERA:


CURCULIONOIDEA) EN UNA PLANTACIÓN DE ÁRBOLES DE NAVIDAD EN LA REGIÓN DE LAS
VIGAS, VERACRUZ, MÉXICO. 688-693
Subterranean weevils (Coleoptera: Curculionoidea) in a Christmas trees planting in the region of Las Vigas,
Veracruz, México.

Carlos J. Morales-Morales, Eduardo Aguilar-Astudillo, Antonio Gutiérrez-Martínez, Julio C. Gómez-Castañeda y


Jorge A. Espinosa Moreno. NUEVOS REGISTROS DE ESPECIES DE LA FAMILIA DISTENIIDAE
694-697
(COLEOPTERA: CHRYSOMELOIDEA) PARA EL ESTADO DE CHIAPAS Y MÉXICO.
New species registers of the family Disteniidae (Coleoptera: Chrysomeloidea) for the state of Chiapas and México.

Hugo Alejandro-Álvarez, Hortensia Carrillo-Ruiz y Jorge Alejandro Cebada-Ruiz. ESTUDIO DEL SISTEMA
REPRODUCTIVO DE Corydalus bidenticulatus Contreras-Ramos (MEGALOPTERA: CORYDALIDAE). 698-702
Study of the reproductive system of Corydalus bidenticulatus Contreras-Ramos (Megaloptera: Corydalidae).

Christian Eduardo Jiménez-Vargas, Javier Martínez-Toledo y Esteban Jiménez-Sánchez. HORMIGAS


(HYMENOPTERA: FORMICIDAE) CAPTURADAS CON TRAMPAS NTP-80 EN UN BOSQUE DE
703-708
ENCINO EN CHAPA DE MOTA, ESTADO DE MÉXICO.
Ants (Hymenoptera: Formicidae) captured with NTP-80 traps in oak forest from Chapa de Mota, State of Mexico.

Oscar Angel Sanchez-Flores, Vicente Emilio Carapia-Ruíz y Oswaldo García-Martínez. REGISTRO DE


Paraleyrodes minei Iaccarino (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) EN Ficus EN MÉXICO. 709-712
Records of Paraleyrodes minei Iaccarino (Hemiptera: Aleyrodidae) in Ficus in Mexico.

Omar Kareem Martínez-Bonilla, Salvador Galicia-Isasmendi, Agustín Aragón-García y Angel Alonso Romero-
López. IDENTIFICACIÓN DE ESTRUCTURAS RELACIONADAS CON EL SISTEMA OLFATIVO DE
Macrodactylus nigripes (Bates) (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE).
713-718
Identification of structures related to the olfactory system of "white grubs" (Coleoptera: Melolonthidae) of a species
distributed in Mexico.
Jaret Irais Martínez-López, María del Pilar Villeda-Callejas, Héctor Barrera-Escorcia, Gustavo Domínguez-Rocha,
José Ángel Lara-Vázquez y G. E. Daleth Guedea-Fernández. DESCRIPCIÓN HISTOLÓGICA DE OJOS
COMPUESTOS DE Orthemis ferruginea (Fabricius) (ANISOPTERA: LIBELLULIDAE) Y DE Enallagma
719-724
civile (Hagen) (ZYGOPTERA: COENAGRIONIDAE).
Histologic description of the compound eyes of Orthemis ferruginea (Fabricius) (Anisoptera: Libellulidae) and
Enallagma civile (Hagen) (Zygoptera: Coenagrionidae).

Kenedy A. Cortez-Isiordia, Néstor Isiordia-Aquino, Miguel Á. Moron, Ricardo J. Flores-Canales, Octavio J.


Cambero-Campos, Miguel Díaz-Heredia. ESPECIES DE “GALLINA CIEGA” (COLEOPTERA:
MELOLONTHIDAE) ASOCIADAS A CAÑA DE AZUCAR (Saccharum officinarum L.) EN EL CENTRO
725-730
DE NAYARIT, MÉXICO.
White grubs” species (Coleoptera: Melolonthidae) associated to sugar cane (Saccharum officinarum L.) in the
center of Nayarit, México.

Lizeth Berenice Cedillo-Salinas, Ludivina Barrientos-Lozano, Aurora Y. Rocha-Sánchez, Pedro Almaguer-Sierra


y Alfonso Correa-Sandoval. REVISIÓN DE Conocephalus Thunberg (ORTHOPTERA) DEPOSITADOS EN
LA COLECCIÓN DE ORTÓPTEROS DEL INSTITUTO TECNOLÓGICO DE CD. VICTORIA,
731-736
TAMAULIPAS, MÉXICO.
Review of the genus Conocephalus Thunberg (Orthoptera) deposited in the Orthoptera collection-Instituto
Tecnológico de Cd. Victoria, Tamaulipas, Mexico.

Luis D. Barrientos-Cruz, Lázaro Ríos-Rincón, Carlos J. Morales-Morales, Eduardo Aguilar-Astudillo, Julio C.


Gómez-Castañeda y José M. Cena-Velázquez. LA SUBFAMILIA ASOPINAE (HETEROPTERA:
737-740
PENTATOMIDAE) EN CHIAPAS, MÉXICO.
The subfamily Asopinae (Heteroptera: Pentatomidae) in Chiapas, Mexico.

Oscar Ángel Sánchez-Flores, Vicente Emilio Carapia-Ruiz, Oswaldo García Martinez, Antonio Castillo-Gutiérrez,
Irving Eduardo Lima Sánchez y Roberto Lagunes Espinoza. MOSCAS BLANCAS DEL GÉNERO Aleuroplatus
QUAINTANCE Y BAKER (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) DE MÉXICO. 741-744
Whiteflies of the genus Aleuroplatus Quaintance y Baker (Hemiptera: Aleyrodidae) of Mexico.

Roberto-Miguel Johansen-Naime, Áurea Mojica-Guzmán y Elizabeth Mejorada-Gómez. LOS GÉNEROS


NEOTROPICALES Acallurothrips Bagnall Y Pygothrips Hood (THYSANOPTERA, TUBULIFERA) EN
DOS REGIONES DE LA REPÚBLICA MEXICANA. 745-751
The Neotropical genera Acallurothrips Bagnall and Pygothrips Hood (Thysanoptera, Tubulifera) in two regions
of the Mexican Republic.

Juli Pujade-Villar, Irene Lobato-Vila y Mar Ferrer-Suay. RESTABLECIMIENTO DEL GÉNERO Dros Kinsey
(HYMENOPTERA: CYNIPIDAE: CYNIPINI) COMO GÉNERO VÁLIDO PARA ESPECIES
752-758
AMERICANAS.
Re-establishment of Dros Kinsey (Hymenoptera: Cynipidae: Cynipini) as a valid genus for American species

Juana María Coronado-Blanco, Enrique Ruíz-Cancino, Zoila Reséndiz-Ramírez, Orlando Estrada-Virgen y Octavio
Jhonathan Cambero-Campos. ICHNEUMONOIDEA (HYMENOPTERA) COLECTADOS EN MAÍZ EN
759-764
LOCALIDADES DE JALISCO, NAYARIT Y TAMAULIPAS, MÉXICO.
Ichneumonoidea (Hymenoptera) collected in corn fields in localities of Jalisco, Nayarit and Tamaulipas, Mexico.

Enrique Ruíz-Cancino, Juana María Coronado-Blanco, Andrey Ivanovich Khalaim, Jacinto Treviño Carreón y
Agustín Robles Bermúdez. ICHNEUMONIDAE (HYMENOPTERA) EN EL EJIDO LLANO DE AZÚA,
765-769
PALMILLAS, TAMAULIPAS, MÉXICO.
Ichneumonidae (Hymenoptera) in Ejido Llano de Azua, Palmillas, Tamaulipas, Mexico.

Svetlana Nikolaevna Myartseva, Enrique Ruíz-Cancino y Juana María Coronado-Blanco. PRIMER REGISTRO
DE Diversinervus elegans Silvestri (HYMENOPTERA: ENCYRTIDAE) EN EL ESTADO DE
TAMAULIPAS, MÉXICO, Y OTROS PARASITOIDES DE LA ESCAMA Parasaissetia nigra (Nietner)
770-773
(HEMIPTERA: COCCIDAE).
First record of Diversinervus elegans Silvestri (Hymenoptera: Encyrtidae) in the State of Tamaulipas, Mexico, and
other parasitoids of the scale Parasaissetia nigra (Nietner) (Hemiptera: Coccidae).
Pedro González-Julián, Ana Lilia Muñoz-Viveros, Ezequiel Carlos Rojas-Zenteno, Silvia Romero-Rangel y Liliana
Elizabeth Rubio-Licona. PARASITISMO DE Encarsia spp. (HYMENOPTERA: APHELINIDAE), EN LA
MOSCA BLANCA DEL FICUS Singhiella simplex (Singh) (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE), EN
774-778
TLALNEPANTLA DE BAZ, ESTADO DE MÉXICO.
Parasitism of Encarsia spp. (Hymenoptera: Aphelinidae), in the Ficus whitefly Singhiella simplex (Singh, 1931)
(Hemiptera: Aleyrodidae), in Tlalnepantla de Baz, State of México.

Ricardo Alan Cruz-Cuevas y Luis Javier Víctor-Rosas. REVISIÓN DE LA FAMILIA CERAMBYCIDAE


(INSECTA: COLEOPTERA) EN LA COLECCIÓN ENTOMOLÓGICA DE LA ESCUELA NACIONAL
DE CIENCIAS BIOLÓGICAS. 779-784
Revision of the family Cerambycidae (Insecta: Coleoptera) in the entomological collection of the National School
of Biological Sciences.

Cándido Luna-León, Víctor Manuel Domínguez-Márquez, María Magdalena Ordoñez-Reséndiz, Laura Chávez-
Díaz1 y Cesario Catalán-Heverástico. DIVERSIDAD DE ESCARABAJOS (COLEOPTERA:
785-790
MELOLONTHIDAE) DE TAXCO EL VIEJO, GUERRERO
The beetles (Coleptera: Melolonthidae) of Taxco el Viejo, Guerrero.

José Antonio Sánchez-García, Roselia Jarquín-López, Héctor Miguel Guzmán-Vásquez, Fernando Ruiz-Ortiz, Elia
Jirón-Pablo, Laura Martínez-Martínez y Hansen Duvan Meneses-Agudelo. LISTADO DE ESPECIES DE
CIGARRAS (HEMIPTERA: CICADIDAE) EN EL ESTADO DE OAXACA, MÉXICO Y NOTAS SOBRE
791-795
LA BIOLOGÍA DE Quesada gigas (OLIVIER).
Checklist of cicadas (Hemiptera: Cicadidae) from Oaxaca, Mexico and notes on biology of Quesada gigas
(Olivier).

Laura Verónica Mena-Mociño, Samuel Pineda-Guillermo, Ana Mabel Martínez-Castillo, Juan Manuel Chavarrieta
Yañez, José Antonio Sánchez-García y José Isaac Figueroa-De la Rosa. CAPTURA DE BRACÓNIDOS CON
PLATOS-TRAMPA DE COLOR AMARILLO, AZUL, CREMA Y VERDE, EN EL ÁREA NATURAL
796-800
PROTEGIDA “CERRO PUNHUATO”, MORELIA, MICHOACÁN.
Capture of braconid wasps with yellow, blue, cream and green pan traps, in the natural protected area "Cerro
Punhuato", Morelia, Michoacan.

Héctor M. Guzmán-Vásquez, José Antonio Sánchez-García y Julián Hernández-Cruz. EL GÉNERO Cyclocephala


Dejean (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE: DYNASTINAE: CYCLOCEPHALINI) EN MÉXICO. 801-805
The genus Cyclocephala Dejean, 1821 (Coleoptera: Melolonthidae: Dynastinae: Cyclocephalini) in Mexico.

Sergio G. Stanford-Camargo, Marcela P. Ibarra-González, Karina Solis-Juárez, Gerardo R. Medina-Ortiz y Saharay


G. Cruz-Miranda. INVENTARIO DE LARVAS DE TRICÓPTEROS DE LOCALIDADES DEL EJE
NEOVOLCÁNICO TRANSVERSAL DE LA COLECCIÓN DE ARTRÓPODOS (FES IZTACALA-
806-811
UNAM).
List of caddisflies larvae of some areas of Transverse Neovolcanic belt of the arthropods collection (FES Iztacala-
UNAM).

María Magdalena Ordóñez-Reséndiz y Gustavo Bautista-Alatriste. RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN


ALTITUDINAL Y COMPOSICIÓN DE TENEBRIONIDAE (INSECTA: COLEOPTERA) DE LA
SIERRA DE TAXCO, GUERRERO. 812-818
Diversity, altitudinal distribution and composition of Tenebrionidae (Insecta: Coleoptera) from Sierra de Taxco,
Guerrero.

María Magdalena Ordóñez-Reséndiz y Yazmín Martínez-Ramos. DIVERSIDAD Y FENOLOGÍA DE


CERAMBYCIDAE (INSECTA: COLEOPTERA) EN BOSQUES DE LA SIERRA DE TAXCO, MÉXICO. 819-824
Diversity and fenology of Cerambycidae (Insecta: Coleoptera) in forests of Sierra de Taxco, Mexico.

Ana María Tapia-Rojas, Jesús López-Olguín, Betzabeth Cecilia Pérez-Torres, Daniel Jiménez-García, Dionicio
Juárez-Ramón y María Amelia Tapia- Rojas. IMPORTANCIA DE LA COLECCIÓN ENTOMOLÓGICA
825-829
DEL INSTITUTO DE CIENCIAS DE LA BENEMÉRITA UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE PUEBLA.
Entomological Collection of the Institute of Sciences of the Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.
Acarología y
Aracnología
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ÁCAROS ASOCIADOS A LA DESCOMPOSICIÓN DE Sus scrofa domestica


(Linnaeus) (ARTIODACTYLA: SUIDAE) EN LA CIUDAD DE QUERÉTARO

Daniela Blé-Carrasco¹, Margarita Ojeda², Juan Bibiano Morales-Malacara³, Dadilaer Beltrán-


Ontiveros4 y Santiago Vergara-Pineda 5

⁵Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro. Av. De las Ciencias s/n Juriquilla, Del.
1, 4,

Santa Rosa Jáuregui, C. P. 76230 Querétaro, México.


²Colección Nacional de Ácaros, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad
Universitaria, Circuito Exterior s/n, Coyoacán, Cd. Universitaria, C. P. 04510 Ciudad de México, México.
³Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación, Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de
Ciencias, Campus Juriquilla. Boulevard Juriquilla 3001. C. P. 76230 Juriquilla, Querétaro, México.
Autor de correspondencia: vpinedas@yahoo.com.mx

RESUMEN. Los ácaros presentan características específicas a ser analizadas en casos de investigación forense,
aportando información para la estimación del intervalo post-mortem. Se pueden encontrar presentes durante todo el
proceso de descomposición cadavérica, siendo indicios valiosos en ausencia de otros artrópodos indicadores. Sin
embargo, para México hay pocos estudios enfocados a la sucesión de ácaros en la descomposición cadavérica. El
presente trabajo tiene como objetivo conocer la acarofauna asociada al cadáver de un cerdo en descomposición. El
estudio se llevó a cabo en la Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Autónoma de Querétaro, durante
septiembre de 2016. Se utilizó un cadáver de Sus scrofa domestica L. el cual permaneció durante seis días en contacto
directo con el suelo, de donde posteriormente se tomaron las muestras. Para la extracción de ácaros se usaron embudos
tipo Berlese-Tullgren y el método de flotación de Ladell. Los ejemplares se montaron en laminillas con medio
semipermanente para su identificación con ayuda de literatura especializada. Los ácaros colectados pertenecen a 13
superfamilias, 15 familias y 12 géneros. Los métodos empleados en esta investigación y el protocolo desarrollado
pueden servir como antecedente en estudios posteriores y la información utilizada como evidencia en la resolución de
casos en investigaciones forenses en condiciones geográficas similares.

Palabras clave: Sucesión cadavérica, suelo, acarología forense.

Associated Mites to decomposition process of Sus scrofa domestica (Linneus, 1758) carcass
in Queretaro City

ABSTRACT. Due to its specific characteristic mites shall be taken in to account in forensic investigation, they can
bring information in order to estimate the post-mortem interval. They can be present almost at all corpse decomposition
process becoming valuable evidence in the absence of other arthropod traces. However in Mexico there are few studies
focused on mites succession in corpse decomposition. The aim of this work is to know the mite associated to a pig
carcass decomposition process. The study was performed at .Natural Sciences Faculty from Autonomous University
of Queretaro, during September 2016. A pig carcass Sus scrofa domestica L. was used, and left lying on the soil surface
during six days, from where soil samples were taken. Mite extraction was performed using Berlese-Tullgren funnels
and the flotation Ladell method. Semipermanet microscope slides were made and specimens identified with specialized
literature. Mites collected belong to 13 superfamilies, 15 families and 12 genera. The methods used in this research
and the protocol developed here can be used as antecedent in forensic investigations resolution under similar
geographic conditions.

Keywords: Cadaveric succession, soil, forensic acarology.

INTRODUCCIÓN
Los ácaros participan en la resolución de casos legales debido a sus características, tales como
su diversidad, su ecología en general y su especificidad de microhábitats. La acarología forense
estudia a los ácaros que aportan evidencia principalmente en la estimación del intervalo post-
mortem, identificando sus periodos de actividad en el proceso de descomposición cadavérica (Goff,

1
Blé-Carrasco et al.: Ácaros asociados a la descomposición de Sus scrofa domestica.

2009). Los ácaros de interés forense arriban al cadáver principalmente con sus asociados foréticos,
en donde tienen una sucesión de generaciones con altas tasas de reproducción (Saloña-Bordas y
Perotti, 2014). Debido a la gran variedad de hábitos alimenticios participan en la descomposición
del cadáver como necrófagos, saprófagos, depredadores y parásitos, utilizando al cadáver como
una extensión de su hábitat con condiciones favorables en recursos, así como, para repoblar el suelo
ante nuevas condiciones (Braig y Perotti, 2009).
Braig y Perotti (2009) reconocen la presencia de ácaros en las diferentes etapas de
descomposición de cadáveres animales. Los registros sobre ácaros relacionados con el quehacer
forense, mencionan más de 100 especies de 60 familias de ácaros en cadáveres animales y 75
especies incluidas en 20 familias en cadáveres humanos. Dentro de estos, los Mesostigmata
(Parasitiformes), son el grupo más diverso en el proceso de descomposición. Por su parte, los
Prostigmata (Acariformes: Trombidiformes), se presentan en las primeras etapas del proceso y los
Astigmatina (Acariformes: Sarcoptiformes), se mencionan como abundantes en las últimas etapas
de descomposición. Pocos estudios toman en cuenta la fauna encontrada en el suelo relacionado
con el cadáver y la mayoría de éstos, menciona a los ácaros en el periodo colicuativo y en el último
de reducción esquelética (Bornemissza, 1957; Hewadikaram y Goff, 1991; Richards y Goff, 1997;
Saloña et al., 2010; Silahuddin et al., 2015).
Por otro lado, lo estudios enfocados a la sucesión de ácaros en el proceso de descomposición
pueden aportar información valiosa en la investigación forense, sobre todo en ausencia de otros
indicadores. En algunos casos, inclusive en ausencia del cadáver debido a la permanencia de los
ácaros en el entorno (Saloña-Bordas et al., 2010; Saloña-Bordas y Perotti, 2014). El presente
trabajo tiene como objetivo conocer los géneros de la acarofauna asociada al cadáver de un cerdo
en descomposición y la sucesión de ácaros presentes en el suelo dentro de un hábitat terrestre en
Juriquilla, Querétaro.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó en un área de matorral-mezquital y pastizal (20° 41´ 59.1´´ N, 100° 26´
33.8´´ O, 1914 msnm), con un suelo tipo vertisol pélico, dentro de las instalaciones de la Facultad
de Ciencias Naturales (FCN) de la Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ), Campus
Juriquilla. El periodo del experimento fue de inicios de septiembre a mediados de octubre de 2016.
Se utilizó el cadáver de un cerdo doméstico (Sus scrofa domestica L.) debido a sus ventajas
conocidas, como modelo (Catts y Goff, 1992). El cadáver se colocó dentro de una jaula de metal
de 2 x 1.6 x 1.6 m. el 7 de septiembre, en donde permaneció durante seis días en contacto directo
con el suelo, al séptimo día fue sepultado a 20 m del lugar original y al día número 42 fueron
exhumados los restos. Se tomaron muestras de 400 cm3 del suelo debajo del cadáver, del suelo
circundante como control y del suelo en donde fue sepultado, tomando en cuenta el suelo
superficial y hasta diez centímetros de profundidad. Las distancias entre cada muestra fueron
tomadas y se colocaron banderillas indicando el sitio preciso de cada una. Las muestras fueron
colocadas en bolsas de papel para su transporte al laboratorio de Entomología de la FCN.
Se realizaron cinco muestreos, para delimitar las etapas de aparición de la fauna (Carter et al.,
2006), abarcando los cuatro periodos de descomposición cadavérica, según Gisbert (1991). Periodo
(etapa); colorativo (fresca), enfisematoso (hinchazón), colicuativo (decaimiento activo y post-
decaimiento) y de reducción esquelética (seca o de restos). La delimitación de cada etapa sigue lo
establecido por Bornemissza (1957) y Gill (2005), en el que se menciona la etapa fresca de cero a
dos días, la etapa enfisematosa de dos a cuatro días, la etapa de decaimiento activo de cuatro a ocho
días, el decaimiento avanzado de ocho a 12 días y la de restos secos de 13 a más días. Los muestreos
iniciaron el día cinco (periodo enfisematoso) y terminaron el día 42 (periodo de reducción

2
Entomología mexicana, 4: 1−7 (2017)

esquelética). El periodo colorativo se definió desde que se puso el cadáver, hasta la primera
evidencia del periodo enfisematoso (cadáver hinchado).
En el primer muestreo, se tomó suelo debajo del área cefálica y de la parte posterior del cadáver,
junto con dos muestras control, abarcando los periodos colorativo y enfisematoso. Posteriormente,
se realizaron tres muestreos del suelo en donde estuvo el cadáver, contemplando todo el periodo
colicuativo. En el segundo, se tomaron seis muestras de suelo abarcando la silueta del cadáver y
dos muestras control a 2 m del cadáver. En el tercero, se tomaron quince muestras alrededor de la
silueta del cadáver; entre cada muestra, se consideró una distancia de medio metro como se muestra
en la figura 1. En el cuarto se tomaron diez muestras, una de la parte de la cabeza, una de la parte
posterior, cuatro dorsales y cuatro ventrales, con una distancia de 30 cm. En el quinto muestreo, el
periodo de reducción esquelética; se tomaron nueve muestras del suelo donde fue sepultado el
cadáver, una de la parte del cráneo, dos de la parte posterior, una del vientre, dorso, tórax y una del
centro pero inferior, una muestra del suelo superficial en donde fue sepultado a 15 cm y una del
suelo profundo a 30 cm. Se tomaron cuatro muestras control a 2 m de distancia de los restos, a 15
y 30 cm de profundidad, para tener una comparación entre las muestras.

Figura 1. Segundo y tercer muestreos. Seis muestras (1-6) y quince


muestras (7-21) respectivamente.

Las muestras se refrigeraron a 6.5 °C por 1-3 días, para mantener a los ácaros inactivos mientras
se procesaba cada una de ellas. Para la extracción de ácaros, se usaron embudos tipo Berlese-
Tullgren, bajo luz amarilla de 50 W durante dos días y medio debido a la intensidad de la luz y al
calentamiento de la muestra por la fuente de luz, asimismo se utilizó el método de flotación de
Landell (Martin, 1977), como un complemento para mitigar el tiempo de refrigeración (Lakly y
Crossley, 2000). Para este método, se usaron gotas de jabón tween y papel absorbente para
recuperar el sustrato flotante. Con ayuda de un pincel los ácaros se colocaron en tubos eppendorf
conteniendo alcohol al 70 %. Se hicieron laminillas de los diferentes grupos de ácaros, utilizando
CMCP9 como medio de montaje semipermanente (Vergara-Pineda, com, pers.; Stehr, 1987).
Todas las laminilla se secaron durante 10 días en una estufa a 45 °C y se etiquetaron con fecha de
colecta y número de sitio. La identificación de los ejemplares se realizó con un microscopio de
contraste de fases (AxioLab® -A1), utilizando claves especializadas (Dindal, 1990; Fletchmann,
1977; Hoffmann y López-Campos, 2000; Hughes, 1961; Krantz y Walter, 2009; Skvarla et al.,
2014).

3
Blé-Carrasco et al.: Ácaros asociados a la descomposición de Sus scrofa domestica.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se establecieron cinco tiempos de muestreo para fines comparativos según la literatura sobre
sucesión de artrópodos, abarcando las cinco etapas mencionadas en la mayoría de los estudios
(Goff, 2009). En donde se obtuvieron ácaros incluidos en 13 superfamilias, 15 familias y 12
géneros. Las familias y los géneros encontrados en cada periodo de descomposición se presentan
en el Cuadro 1. La presencia de Acariformes fue mayor sobre los Parasitiformes en general durante
todo el proceso de descomposición, en donde se mantuvo una proporción de 3:2. La predominancia
del superorden Acariformes está relacionada con la ecología y el hábitat de las familias de
Prostigmata y Astigmatina. Estas además de mantener diferentes biorelaciones con diversos
artrópodos (depredación, parasitismo y foresía), tienen amplia gama de hábitos alimentarios
(saprófagos, micófagos, necrófagos) por lo que pueden habitar cadáveres de invertebrados y
vertebrados y pueden encontrarse en una gran variedad de suelos. Por otro lado, los Parasitiformes
estuvieron representados únicamente por los gamásinos, se ha registrado por Hoffmann y López-
Campos (2000) que estos ácaros son predominantemente depredadores de artrópodos y tienen
asociaciones foréticas con diversos insectos relacionados con la descomposición de materia
orgánica.
De los ácaros obtenidos en las muestras control, se presentaron en mayor cantidad los oribátidos.
También se encontraron algunos prostigmados de la familia Scutacaridae del género Scutacarus
sp. y astigmatados de la familia Chaetodactylidae del género Chaetodactylus sp., estas dos familias
solo se encontraron presentes en las muestras control. Por otro lado, los hipopodios del género
Histiostoma sp. de la familia Histiostomatidae, presentes en la mayor parte del proceso de
descomposición, en el suelo que abarcó la parte central del cadáver, alrededor del mismo abarcando
la silueta, en la parte de la cabeza y la parte posterior del cuerpo, así como en la superficie del suelo
en donde fue sepultado el cadáver, estos ácaros también estuvieron presentes en las muestras
control, sin embargo, la presencia en estos fue de un 10 % en comparación con los encontrados en
las del cadáver, por lo que esto sugiere la influencia del cadáver al generar un microhábitat con
condiciones adecuadas para esta abundancia.
El periodo con más diversidad es el colicuativo, especialmente en la fase tardía representada
alrededor de los días 13 y 14, que implica las últimas etapas del proceso, siendo estos resultados
acordes con lo reportado en la mayoría de los trabajos de sucesión de artrópodos. Parte de esta
etapa tardía, la diversidad de escarabajos aumenta y trae consigo un aumento de sus depredadores
y parásitos, siendo el grupo de los gamásinos los principales depredadores (Goff, 2009); así como
también algunos prostigmados de las familias Erythraeidae y Ereynetidae. Por otro lado, debido a
la presencia de hongos en los últimos periodos de descomposición, el grupo de los Astigmatina
principalmente de la familia Acaridae e Histiostomatidae, pueden estar alimentándose de estos
hongos y por ello, que las abundancias de estos ácaros sean elevadas en este periodo (Braig y
Perotti, 2009).
Los géneros presentes en todos los periodos de descomposición fueron Macrocheles
(Macrochelidae) y Tyrophagus (Acaridae), los que se observaron en un mayor número de muestras,
seguidos por hipopodios de Histiostoma (Histiostomatidae). Macrocheles se encuentra durante
todo el proceso de descomposición, lo que sugiere su relación con los primeros insectos necrófagos
que llegan al cadáver y con algunas familias de coleópteros que llegan posteriormente, registrados
por Hoffmann y López-Campos (2000), además de lo mencionado por Perotti y Braig (2009),
respecto a las estrategias de reproducción que permiten una rápida colonización de los ácaros, lo
cual es apoyado con la presencia de ambos sexos en los últimos periodos de descomposición. Su
dominancia observada en este trabajo, coincide con algunos estudios (Richards y Goff, 1997;

4
Entomología mexicana, 4: 1−7 (2017)

Silahuddin et al., 2015), en donde se mencionan en todo el proceso de descomposición y en los


últimos dos periodos (Hewadikaram y Goff, 1991).

Cuadro 1. Familias y géneros de Parasitiformes (I) y Acariformes (II), en cada uno de los periodos de descomposición.
PERIODOS
Familia Géneros
P 1, 2 3 3 3 4
A día día día día día
R Monogynaspida
1-5 6-8 9-12 13-14 15-42
A
SI Macrochelidae (Vitzthum, 1930) Macrocheles (Latreille, 1829) X X X X
TI Ologamasidae (Ryke, 1962) Gamasiphis (Berlese, 1904) X
F Laelapidae (Berlese, 1892) Olaolaelaps (Berlese, 1904) X
O Rhodacaridae (Oudemans, 1902) X
R Phytoseiidae (Berlese, 1916) Typhlodromus (Scheuten, 1857) X X
M
Melicharidae (Hirschmann, 1962) X X
E
S Parasitidae (Oudemans, 1901) Parasitus (Latreille, 1795) X X
Prostigmata
A Erythraeidae (Oudemans, 1902) Balaustium (Von Heyden, 1826) X X
C Ereynetidae (Schrank, 1776) Ereynetes (Berlese, 1883) X X X
A Pygmephoridae (Cross, 1965) Ultrasiteroptes (Livshits,
R X
Mitrofanov y Sharonov, 1986)
IF
Cunaxidae (Thor, 1902) Pulaeus (Den Heyer, 1979) X
O
R Tetranychidae (Donnadieu, 1876) Eutetranychus (Banks, 1917) X
M Eupodidae (Strandtmann, 1967) X
E Oribatida (cohorte Astigmatina)
S Acaridae (Latreille, 1802) Tyrophagus (Oudemans, 1924) X X X X
Histiostomatidae (Berlese, 1897) Histiostoma (Kramer, 1876) X X X X

Con respecto a los ácaros del género Tyrophagus (Acaridae), su presencia en el sitio puede ser
explicada también por presentar ciclos de vida muy cortos con generaciones abundantes (OConnor,
2009). Particularmente, estos astigmados han sido encontrados en cantidades abundantes sobre
todo en los últimos periodos de descomposición (Hewadikaram y Goff, 1991), en tiempos mayores
a los 48 días (Silahuddin et al., 2015) e inclusive hasta año y medio (Perotti y Braig, 2009).

CONCLUSIONES
Este estudio da a conocer el registro de ácaros asociados al proceso de descomposición
cadavérica de un cerdo doméstico Sus scrofa domestica L., en México. Los resultados indican la
presencia de 15 familias y 12 géneros de ácaros. Entre los que destacan: Macrocheles sp.
Tyrophagus sp. e Histiostoma sp. a partir del sexto día y al día 42. Los resultados muestran una
lista de géneros como evidencia potencial en el proceso de descomposición, por otro lado, las
muestras control evidencian la diferencia en la diversidad de ácaros encontrados relacionados con
el cadáver. La presencia de Histiostoma sp. en las muestras control en menor abundancia con
respecto a las tomadas en el sitio de deposición del cadáver, indican que el nicho temporal es
adecuado para su incremento poblacional. En el caso de los géneros Ereynetes sp. y Tyrophagus
sp. pueden ser utilizados para datar la muerte en casos donde se sospeche de muchos días de
exposición del cadáver, ya que son de los últimos que se encontraron en este estudio. Se observó
el desarrollo de los ácaros en grandes cantidades cuando el cadáver estuvo sepultado, esto puede
ayudar en el procesamiento de indicios de fosas clandestinas, para lo que es necesario realizar más
investigación.

5
Blé-Carrasco et al.: Ácaros asociados a la descomposición de Sus scrofa domestica.

Este trabajo abren las puertas a la participación de la acarofauna en la investigación forense, de


tal manera que esta información pueda ser utilizada como base en la investigación de casos forenses
en condiciones geográficas similares.

Agradecimientos
Al CONCYTEQ y a la UAQ por el financiamiento para la realización y presentación de este
proyecto.

Literatura citada
Bornemissza, G. F. 1957. An Analysis of Arthropod Succession in Carrion and the Effect of Its
Decomposiion on the Soil Fauna. Australian Journal of Zoology, 5(1): 1–12.
Braig, R. H. and M. A. Perotti. 2009. Carcases and Mites. Experimental and Applied Acarology, 49(1-2):
45–84.
Carter, D., Yellowlees, D. and Tibbett, M. 2006. Cadaver Decomposition in Terrestrial Ecosystems.
Naturwissenschaften, 94(1): 12–24.
Catts, E. P. and M. L. Goff. 1992. Forensic Entomology in Criminal Investigations. Annual Review of
Entomology, 37(1): 253–272.
Fletchmann, C. H. 1977. Ácaros de importancia agrícola. 2a edición. Livraria Nobel. Brasil, 189 pp.
Gill, G. J. 2005. Decomposition and arthropod succession on above ground pig carrion in rural Manitoba.
Tesis, Mag., University of Manitoba, Canada, 178 pp.
Gisbert, J. A. 1991. Medicina Legal y Toxicología. Masson S. A., Barcelona. 1062 pp.
Goff, M. L. 2009. Early Post-Mortem Changes and Stages of Decomposition in Exposed Cadavers.
Experimental and Applied Acarology, 49(1-2): 21–36.
Hewadikaram, K. A. and M. L. Goff. 1991. Effect of Carcass Size on Rate of Descomposition and Arthropod
Succession Patterns. The American Journal of Forensic Medicine and Pathology, 3(12): 235–240.
Hoffmann, A. and G. López-Campos. 2000. Biodiversidad de los ácaros en México. Universidad Nacional
Autónoma de México, México, 230 pp.
Hughes, A. M. 1961. The Mites of Stored Food. Ministry of Agriculture, Fisheries and Food. Cornell
University, New York. 400 pp.
Dindal, D. 1990. Soil Biology Guide. New York: Wiley and Sons.Krantz, G. and D. Walter. (EDS). 2009.
A Manual of Acarology. Third Edition. Texas Tech University Press, Lubbock, Texas. 807 pp.
Krantz, G. and D. Walter. (EDS). 2009. A Manual of Acarology. Third Edition. Texas Tech University
Press, Lubbock, Texas. 807 pp.
Lakly, M. B. and D. A. Crossley. 2000. Tullgren Extraction of Soil Mites (Acarina): Effect of Refrigeration
Time on Extraction Efficiency. Experimental and Applied Acarology, 24(2): 135 −40.
Martin, J. E. 1977. The insects and arachnids of Canada part 1: Collecting, Preparing, and Preserving
Insects, Mites, and Spiders. Agriculture Canada; available from Print. and Pub., Supply and Services
Canada. Hull, Quebec, Ottawa, 182 pp.
OConnor, B. M. 2009. Astigmatid mites (Acari: Sarcoptiformes) of forensic interest. Experimental and
Applied Acarology, 49(1-2): 125–133.
Perotti, M. A. and R. H. Braig. 2009. Phoretic mites associated with animal and human decomposition.
Experimental and Applied Acarology, 49(1-2): 85–124.
Richards, E. N. and M. L. Goff. 1997. Arthropod Succession on Exposed Carrion in Three Contrasting
Tropical Habitats on Hawaii Island, Hawaii. Journal of Medical Entomology, 34(3): 328–339.
Saloña-Bordas, M. and M. A. Perotti. 2014. First Contribution of Mites (Acari) to the Forensic Analysis of
Hanged Corpses: A Case Study from Spain. Forensic Science International, 244: e6 e11.
Saloña-Bordas, M., Moraza, M., Carles-Tolrá, M., Iraola, Bahillo, P. V., Yélamos, Outerelo, R. T. and R.
Alcaraz. 2010. Searching the Soil: Forensic Importance of Edaphic Fauna After the Removal of a
Corpse: Case report advanced stage decomposition edaphic fauna. Journal of Forensic Sciences,
55(6): 1652–1655.

6
Entomología mexicana, 4: 1−7 (2017)

Silahuddin, S., Latif, Kurahashi, H. B., Walter, D. and C. Heo. 2015. The Importance of Habitat in the
Ecology of Decomposition on Rabbit Carcasses in Malaysia: Implications in Forensic Entomology.
Journal of Medical Entomology, 52(1): 9–23.
Skvarla, M., Fisher, J. and Dowling, A. 2014. A Review of Cunaxidae (Acariformes, Trombidiformes):
Histories and Diagnoses of Subfamilies and Genera, Keys to World Species, and Some New
Locality Records. ZooKeys, 418: 1–103.
Stehr-Frederic, W. 1987. Immature Insects. First Edition. Kendall Hunt publisher. 754 pp.

7
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

TEMPERATURA Y HUMEDAD RELATIVA EN POBLACIONES DE ÁCAROS


FITÓFAGOS ASOCIADOS AL CULTIVO DE LIMÓN (Citrus limon Burm) EN
XALISCO, NAYARIT

Ricardo D. Hernández-Zaragoza1, Ricardo J. Flores-Canales 1, Nestor Isiordia-Aquino1, Agustín


Robles-Bermúdez1, Mariano G.-López1 y Anacelia M. Sotelo-Montoya1

1
Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit; Km 9, carretera Tepic-Compostela,
colonia centro, Xalisco, Nayarit, México. C. P. 63780
Autor de correspondencia: ricardo_flores_uan@hotmail.com

RESUMEN. Este estudio tuvo como objetivo principal conocer la fluctuación poblacional de Eutetranychus banski y
Brevipalpus spp, en 10 árboles de limón persa los cuales se seleccionaron aleatoriamente, se realizaron 15 muestreos
los cuales consistieron en tomar dos hojas de cada punto cardinal y dos de la parte del medio dando un total de 100
hojas con una frecuencia semanal durante los meses comprendidos de marzo a junio del 2015. Se aplicó el análisis de
varianza en las variables número de ácaros, prueba de medias por el método de Duncan (α = 0.05) calculó la correlación
de número de ácaros con temperatura y humedad relativa con prueba de Pearson para lo anterior se utilizó el programa
estadístico SAS. Hubo diferencias significativas en las variables utilizadas para medir la fluctuación poblacional de
los ácaros Eutetranychus banksi y Brevipalpus spp en el cultivo del limón, en el municipio de Xalisco Nayarit. El
muestreo efectuado el 28 de mayo arrojó una media de 4.30 ácaros de Eutetranychus banksi. El 20 de mayo se encontró
el mayor número de ácaros del género Brevipalpus con un promedio de cuatro ácaros La fluctuación poblacional de
las especies de ácaros presentó una correlación positiva con temperatura y correlación negativa con humedad relativa.
E. banksi y Brevipalpus spp. Con base a los datos obtenidos en los diferentes periodos de muestreo es posible planear
liberación de enemigos naturales y/o reducir aplicaciones de productos químicos, decisión sustentada en los niveles
determinados como bajos, medios o altos de la plaga.

Palabras clave: Eutetranychus banski, Brevipalpus spp. condiciones ambientales, biología de ácaros.

Temperature and relative humidity in phytophages mite population associated with lemon
cultivated (Citrus limon Burm) in Xalisco, Nayarit

ABSTRACT. This study had as main objective to know the population fluctuation of Eutetranychus banski and
Brevipalpus spp, in ten persian lemon trees which were selected randomly, 15 samples were taken which consisted of
taking two leaves of each cardinal point and two of the Part of the medium giving a total of 100 leaves with a weekly
frequency during the months from March to June 2015, analysis of variance was applied on the number of mites, test
of means by the Duncan method (α = 0.05), it was calculated the correlation of number of mites with temperature and
relative humidity with Pearson test for the above was used The SAS statistical program. There were significant
differences in the variables used to measure the population fluctuation of the mites Eutetranychus banksi and
Brevipalpus spp, in the lemon crop, in the municipality of Xalisco Nayarit. Sampling on 28 May yielded an average
of 4.30 mites of Eutetranychus banksi. On May 20 the largest number of mites of the genus Brevipalpus was found
with an average of 4 mites. The population fluctuation of mite species had a positive correlation with temperature and
negative correlation with relative humidity. E. banksi and Brevipalpus spp. Based on the data obtained in the different
sampling periods, it is possible to plan the release of natural enemies and or to reduce applications of chemical products,
a decision based on the low, medium or high levels of the pest.

Keywords: Eutetranychus banski, Brevipalpus spp, environmental conditions, biology of mites.

INTRODUCCIÓN
En México la producción de limón Citrus limon Burm se encuentra en las 170 mil hectáreas,
esto ocurre por el crecimiento del 23 % de la superficie dedicada a este cultivo en los últimos diez

8
Hernández-Zaragoza et al.: Temperatura y humedad relativa en ácaros fitófagos asociados al cultivo de limón.

años. Cerca de un 50 % de la fruta se destina al mercado nacional para su consumo en fresco, un


cuarto de la producción nacional, alrededor de 500 mil toneladas, son exportadas principalmente a
EEUU (90 %). Más del 85 % de estas exportaciones corresponden a limón persa. El resto de la
cosecha se envía a la industria para la extracción de subproductos como el aceite esencial, producto
del que nuestro país es el mayor exportador En el estado de Nayarit, la producción de este frutal
se dispone en una superficie de 2,300 hectáreas con una aportación en la producción anual de
16,987 toneladas (SIAP, 2013) Las principales regiones productoras de limón persa en México son
Veracruz, Tabasco, Oaxaca, Chiapas, Tamaulipas, Morelos, Michoacán, Jalisco, Yucatán, Estado
de México y Colima.
En el cultivo de limón se conocen a las familias Tenuipalpidae y Tetranychidae como ácaros de
importancia económica debido a que estas plagas ocasionan enfermedades como el virus de la
leprosis de los cítricos en el caso de las especies Brevipalpus spp (Acari: Tenuipalpidae) y
principalmente la alimentación del follaje que causa amarillamiento, defoliación y pérdida de vigor
del árbol causado por Eutetranychus banksi (Acari: Tetranychidae) (Flores et al., 2011).
La leprosis de los cítricos es una enfermedad viral transmitida por ácaros del género
Brevipalpus, la cual afecta de forma severa hojas, ramas y frutos de cítricos, y reduce la producción
y el valor comercial del cultivo, con pérdidas económicas que pueden ascender a varios millones
de dólares al año y provocar la muerte de plantas cuando no se toman medidas de control del ácaro
vector (Rodríguez, 2000; Goes et al., 2002; Bastianel et al., 2010). Esta enfermedad de los cítricos
se detectó por primera vez en México en 2004, en ocho municipios del sur del estado de Chiapas.
En el estado de Tabasco se detectó en 2006 en algunas plantas de naranja del municipio de
Huimanguillo, donde fue erradicada oportunamente; sin embargo, la aparición de varios brotes en
2007 en toda la zona citrícola de este municipio condujeron a declarar a dicho estado bajo
cuarentena (Robles, 2010).
Eutetranychus banksi se distribuye en los Estados Unidos de América, México, Argentina, Perú,
Italia, Israel, Egipto, Sudáfrica y la India; algunos autores opinan que este ácaro se ha dispersado
por todo el mundo con el traslado de cítricos y probablemente plantas ornamentales, Bolland et al.
(1998) asignan a E. banksi una amplia distribución en el Continente Americano, con una lista de
84 especies de plantas hospedantes. En nuestro país, se encuentra localizada en los estados de
Veracruz, Sonora y Nuevo León. Las poblaciones de esta especie en Nayarit son bajas, por lo que
carece de importancia económica. Rodríguez et al. (2013), mencionan que debido a la magnitud
de la superficie cultivada con limones en México, cualquier problema fitosanitario que represente
una afectación de la producción representa una grave amenaza a la estabilidad económica de las
personas que dependen de ese sector productivo. Por lo anterior descrito, es necesario conocer la
biología y comportamiento de las especies plagas que afectan los cultivos agrícolas. Las plagas en
los cítricos representan un obstáculo para la movilización y/o comercialización, en el caso de los
ácaros dañan la calidad estética del fruto y para el manejo de las plagas el productor aplica un gran
número de moléculas químicas que provocan los desequilibrios ecológicos, eliminación de
enemigos naturales y contaminación en matos freáticos y salud de las personas. Por lo tanto, el
objetivo pretende conocer la fluctuación poblacional de Eutetranychus banksi y Brevipalpus sp. y
su relación con la temperatura y humedad relativa en el cultivo de limón persa en el municipio de
Xalisco, Nayarit.

MATERIALES Y MÉTODO
El experimento se llevó a cabo en la Unidad Académica de Agricultura de la Universidad
Autónoma de Nayarit, ubicada en el kilómetro 9 de la carretera Tepic-Puerto Vallarta, con las
coordenadas: latitud de 21º 25` 36” N, longitud de 104º 53` 8” W y una altura sobre el nivel del

9
Entomología mexicana, 4: 8−14 (2017)

mar de 922 m (INEGI, 2000). Se utilizaron hojas de limón persa, procedentes de una huerta de 15
años de edad aproximadamente y una altura promedio de 3 metros. Se realizaron 15 muestreos
durante los meses de marzo a julio del 2015 a intervalos de una semana. Se seleccionaron
aleatoriamente 10 árboles. A cada árbol seleccionado, se le colocó un listón rojo como distintivo y
una etiqueta con su respectivo número. Después, se dividió en cinco áreas de muestreo: una central
y una por cada punto cardinal, todas a una altura de 1.50 m del nivel del suelo.
De cada área de muestreo se seleccionaron dos hojas al azar (10 por árbol =100 por muestreo),
las cuales se colocaron en bolsas de polietileno transparente con una capacidad de 0.500 kg,
previamente marcadas con los datos del árbol y se colocaron en una hielera para inhibir el
movimiento de los ácaros. Finalmente, se trasladaron al laboratorio de Parasitología Agrícola de la
Unidad Académica de Agricultura.
En el cuadro 1 se presentan los tratamientos evaluados, los cuales consistieron en diferentes
fechas de muestreos durante el periodo de estudio.

Cuadro 1. Tratamientos evaluados


No. Fechas (2015) No. Fechas (2015)
1. 25 marzo 9. 20 mayo
2. 01 abril 10. 28 mayo
3. 08 abril 11. 03 junio
4. 14 abril 12. 11 junio
5. 22 abril 13. 17 junio
6. 29 abril 14. 24 junio
7. 07 mayo 15. 01 julio
8. 13 mayo

Se utilizó un diseño fue completamente al azar con 10 repeticiones. Cada unidad experimental
estuvo formada de un árbol. Las variables evaluadas fueron temperatura y humedad relativa. Los
datos temperatura y humead relativa se obtuvieron y registraron directamente en la huerta de limón,
con una frecuencia diaria, ambas variables con un termo-higrómetro digital. Al material biológico
recolectado se le determinó el número de ácaros de cada hoja (haz y envés), se utilizó un
microscopio estereoscopio con un aumento de 30 x (Fig. 4). Para la variable número de ácaros se
aplicó el análisis de varianza y la prueba de medias por el método de Duncan (α = 0.05), con el
objeto de conocer las diferencias entre poblaciones. Para las variables ambientales se aplicó la
prueba de correlación de Pearson. Para esto se utilizó el programa estadístico SAS (Castillo, 2011),
análisis realizado con el objeto de conocer el efecto de las condiciones ambientales descritas en la
población de las dos especies de ácaros.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el cuadro 2 se presentan los resultados del análisis de varianza aplicado a las variables
utilizadas para medir la fluctuación poblacional de los ácaros Eutetranychus banksi y Brevipalpus
spp. en el cultivo del limón, en el municipio de Xalisco Nayarit. Se observa que ambas variables
tuvieron diferencias significativas, lo que indica un comportamiento diferencial de los tratamientos
para estas características. Nótese que la Pr > F en número de ácaros E. banksi es de 0.0434 y en
número de ácaros Brevipalpus spp. es de 0.0001, es decir, la probabilidad de equivocarse al
rechazar la hipótesis nula de que los tratamientos tienen el mismo efecto, es de 0.0434 y 0.0001,
respectivamente. En lo referente al coeficiente de variación (C. V.), el cual nos determina el grado
de error que se comete al medir cada una de las variables evaluadas, en ambas se obtuvieron valores

10
Hernández-Zaragoza et al.: Temperatura y humedad relativa en ácaros fitófagos asociados al cultivo de limón.

altos, situación aceptable en experimentos donde se trabaja con organismos vivos, los cuales se
encuentran en constante movimiento y ocasionan este tipo de errores en el muestreo. En este
mismo cuadro se presenta el coeficiente de determinación (R2), el cual indica que el modelo
estadístico utilizado fue adecuado, ya que los valores van de 0.61 a 0.73, lo que significa que dicho
modelo explica entre el 61-73 % de la variabilidad generada en el experimento.

Cuadro 2. Análisis de varianza de las variables evaluadas.


Variables Pr > F C. V. (%) R2
Número de ácaros de Eutetranychus banksi 0.0426* 152.85 0.61
Número de ácaros de Brevipalpus spp 0.0001** 155.09 0.73
Cuando la Pr > F es mayor de 0.05, no existen diferencias significativas.

En el cuadro 3 se observa que la prueba de medias para E. Banski arrojó tres grupos estadísticos,
sobresaliendo en el primero (A) el muestreo efectuado el 28 de mayo con una media de 4.30 ácaros;
aunque es estadísticamente igual a nueve fechas más. Las fechas que manifestaron estadísticamente
igual el menor número de ácaros fueron la 1, 3 y 2 (25 de marzo, 08 y 01 de abril); cuyas diferencias
numéricas son muy pequeñas.

Cuadro 3. Prueba de medias (Duncan α = 0.05) para número de Eutetranychus banksi.


No. Tratamientos/fechas Medias* Grupos estadísticos
10 28 de mayo 4.30 A
9 20 de mayo 3.30 A B
5 22 de abril 2.70 A B C
13 17 de junio 2.60 A B C
11 03 de junio 2.40 A B C
14 23 de junio 2.20 A B C
12 12 de junio 2.00 A B C
8 13 de mayo 2.00 A B C
7 07 de mayo 1.80 A B C
15 01 de julio 1.70 A B C
6 29 de abril 1.30 B C
4 14 de abril 0.60 B C
2 01 de abril 0.30 C
3 08 de abril 0.20 C
1 25 de marzo 0.10 C
* Medias con la misma letra, son estadísticamente iguales.

Para esta variable, la prueba de medias (Cuadro 4) manifestó tres grupos estadísticos, siendo el
muestreo realizado el 20 de mayo del primer grupo, el que presentó el mayor número de ácaros del
género Brevipalpus, ya que se encuentra sin ninguna competencia con el resto de las 14 fechas. En
el segundo grupo se encuentran ubicadas seis fechas, sobresaliendo numéricamente el muestreo
efectuado el 12 de junio con un valor de 0.70 ácaros. En el tercer grupo se presentan las fechas que
manifestaron el menor número de ácaros durante el desarrollo de la investigación, destacando la
del 9 de abril con 0 (cero) ácaros capturados, aunque numéricamente igual a siete fechas, las cuales
presentan valores menores a 1.
Los resultados de la prueba de Pearson aplicada a las variables evaluadas se presentan en el cuadro
5. Para los conteos de E. banksi y temperatura (°C) se obtuvo un valor del coeficiente de correlación
de Pearson positivo bajo (r = 0.28485), con una probabilidad de Pr > r de 0.3035 por lo que la
correlación entre estas variables no es estadísticamente significativa. Sin embargo es notable la
tendencia en el aumento de la población de E. banksi conforme la temperatura aumenta. Al

11
Entomología mexicana, 4: 8−14 (2017)

incremento de la temperatura diversas especies de ácaros incrementan sus poblaciones, esto se debe
principalmente a que el ciclo se acorta e incrementa su dinámica poblacional, biológicamente
acortan al ciclo y dan lugar a un mayor número de generaciones por año.

Cuadro 4. Prueba de medias (Duncanα=0.05) para número de Brevipalpus spp.


No. Tratamientos/fechas Medias* Grupos estadísticos
9 20 de mayo 4.00 A
11 03 de junio 2.00 B
10 28 de mayo 1.20 B C
14 23 de junio 1.10 B C
13 17 de junio 0.80 B C
8 13 de mayo 0.80 B C
12 12 de junio 0.70 B C
15 01 de julio 0.60 C
5 22 de abril 0.50 C
7 07 de mayo 0.50 C
2 01 de abril 0.40 C
1 25 de marzo 0.40 C
4 14 de abril 0.20 C
3 08 de abril 0.10 C
6 29 de abril 0.00 C
* Medias con la misma letra, son estadísticamente iguales.

Sin embargo, es necesario analizar las condiciones óptimas de desarrollo del ácaro, cuya
temperatura óptima de desarrollo se ubica entre los 32 y 25 oc y la HR entre 10 a 30 %, lo que
significa que se sometió a condiciones desfavorables, por lo que no se reporta una correlación alta
y positiva Jeppson (1977). Por otro lado French (1994), menciona que en Texas se favorece el
desarrollo de esta especie a temperaturas de 27 °C con periodos de 8 a 10 horas por día, mientras
que la presencia de lluvias intensas ejerce un efecto adverso sobre las poblaciones del ácaro.
En las variables conteo y humedad relativa (HR), el coeficiente de correlación fue bajo y
presentó un valor negativo (r = -0.278391), con una probabilidad de Pr > r de 0.3150, por lo que la
correlación entre estas variables no es estadísticamente significativa. El valor negativo de la
correlación indicó que al disminuir la humedad relativa se incrementó la población de E. banksi.
Al respecto, Jeppson (1977) reporta que el desarrollo de E. banksi se ve favorecido por la humedad
relativa baja (10-30 %) y temperaturas cercanas a los 32 °C. Browning (1983) reporta que las
condiciones de clima caluroso y seco son más propicias para el desarrollo de E. banksi. En
Brevipalpus spp. el valor del coeficiente de correlación de Pearson para las variables conteos y
temperatura fue positivo y bajo (r = 0.00646), con una probabilidad de Pr > r de 0.9818, por lo que
la correlación de estas variables no fue estadísticamente significativa.
Solano et al. (2008) demostraron que la fluctuación poblacional de Brevipalpus spp. es
directamente proporcional al aumento de la temperatura, ya que entre 24 y 33 °C favorecen el
desarrollo poblacional. El coeficiente de correlación entre las variables conteo y humedad relativa
presentó un valor bajo y negativo (r = -0.17303) y no significativo estadísticamente (Pr > r =
0.5375), por lo tanto, existe una correlación muy baja entre estas variables y nos muestran que la
presencia de humedad relativa alta es desfavorable para la población de Brevipalpus spp. Estudios
al respecto en otras regiones han demostrado que la fluctuación poblacional de Brevipalpus spp. es
inversamente proporcional a este factor climático que afecta el desarrollo poblacional de la especie,
la que es más abundante en el período más seco del año (Chiavegato y Kharfan, 1993).
En la figura 7 se observa que E. banksi presentó picos poblacionales, uno del 14 al 29 de abril
con un máximo de 25 ácaros en el muestreo y el otro del 13 de mayo al 03 de junio con un

12
Hernández-Zaragoza et al.: Temperatura y humedad relativa en ácaros fitófagos asociados al cultivo de limón.

máximo de 38 ácaros. La temperatura fluctuó desde los 27.3 hasta 34.7 °C, mientras que la
humedad relativa varió entre el 28 y 70 %. En la figura 8 se observa que ácaros Brevipalpus spp.
tuvieron un pico poblacional ente las fechas del 13 al 28 de mayo con un máximo de 40
individuos en el muestreo.
Cuadro 5. Correlación de Pearson para los factores ambientales en Brevipalpus spp. y Eutetranychus banksi.
Ácaros No. Ácaros y temperatura No. Ácaros y humedad relativa
E. banksi
C. de Correlación 0.2848 -0.2783
Pr > r 0.3035 0.3150
B. spp
C. de Correlación 0.0064 -0.1730
Pr > r 0.9818 0.5375

La temperatura fluctuó desde los 27.3 hasta 34.7 °C, mientras que la humedad relativa varió
entre el 28 a 70 %. En la figura 8 se observa que ácaros Brevipalpus spp. tuvieron un pico
poblacional ente las fechas del 13 al 28 de mayo con un máximo de 40 individuos en el muestreo.
La temperatura fluctuó desde los 27.3 hasta 34.7 °C, mientras que la humedad relativa varió entre
el 28 a 70 %.

Figura 1. Fluctuación poblacional de Eutetranychus banksi en relación a temperatura y humedad relativa.

Figura 2. Fluctuación poblacional de Brevipalpus spp. con relación a temperatura y humedad relativa.

13
Entomología mexicana, 4: 8−14 (2017)

CONCLUSIONES
Los resultados indicaron diferencias significativas en las variables utilizadas para medir la
fluctuación poblacional de los ácaros E. banksi y B. spp. en el cultivo del limón, en el municipio
de Xalisco, Nayarit. El muestreo efectuado el 28 de mayo arrojó una media de 4.30 ácaros de E.
banksi. El 25 de marzo, 08 y 01 de abril, se encontraron el menor número de ácaros. El 20 de mayo
se encontró el mayor número de ácaros del género Brevipalpus con una media de cuatro ácaros. El
9 de abril no se encontraron individuos capturados. La fluctuación poblacional de las especies de
ácaros presentó una correlación positiva con temperatura y correlación negativa con humedad
relativa. Eutetranychus banksi y Brevipalpus spp. estuvieron presentes durante los cuatro meses de
estudio en el huerto de limón, de la Unidad Académica de Agricultura.

Literatura citada
Bastianel, M.; Novelli, V. M.; Kitajima, E. W.; Kubo, K. S.; Bassanezi, R. B.; Machado, M. A. and J.
Freitas. 2010. Citrus leprosis: Centennial of an Unusual Mite-Virus Pathosystem, Plant Disease, 94
(3): 284−292.
Bolland, H. R.; Gutierrez, J. and C. H. W. Flechtman. 1998. World catalogue of the spider mite family
(Acari: Tetranychidae). Brill Academic Publishers, Leiden. 392 pp.
Browning, H. W. 1983. Spatial and temporal distribution of phytoseiid mites in Texas citrus groves.
Proceedings of the Florida State Horticultural Society, 96: 50−54.
Castillo, M. L. E. 2011. Introducción al SAS para Windows. Universidad Autónoma Chapingo.
Departamento de Parasitología Agrícola. Tercera edición. Primera reimpresión. ISBN 978-968-02-
0439-7. Chapingo, Estado de México.
Chiavegato, L. G. e P. R. Kharfan. 1993. Comportamento do ácaro da lepros Brevipalpus phoenicis (G.)
(Acari: Tenuipalpidae) em citros, Anais da Sociedad de Entomologica do Brasil, 22(2): 355−359.
Flores, C. R. J., Isiordia, A. N., Robles, B. A., Ortega, A. O., Pérez, G. R. y Q. A. Ramos, Q. A. 2011.
Ácaros fitófagos asociados a frutales en la zona centro de Nayarit. Revista Fuente, 7: 25−31.
French, J. V. 1994. Mites on Texas Citrus. Texas A & I University. Texas Citrus Center. Welasco, Texas.
Circ. N° 6. 35 pp.
Goes, A., Souza, P. S. e K. C. Kupper. 2002. Controle das doenças causadas por vírus e similares na cultura
dos citros. Pp. 421−442. In: Manejo integrado: fruteiras tropicais - doenças e pragas. Universidad
de Federal de Viçosa, Minas Gerais, Brasil,
Gómez, C. M., Schwentesius, R. R. y G. A. Barrera. 1994. El limón persa en México. Una opción para el
trópico. SARH. CIESTAAM. UACH, 202 pp.
Instituto Nacional de Geografía y Estadística (INEGI). 2000. Atención .usuarios@inegi.org.mx
Jeppson, L. R. 1977. Bionomics and Control of Mite Attakin Citrus. Proceedings of the International Society
of Citriculture, 2: 445−451.
Robles, P. L. 2010. Manual técnico para el manejo de la leprosis de los cítricos. Servicio Nacional de
Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA); Dirección General de Sanidad
Vegetal (DGSV); Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación
(SAGARPA). México.
Rodríguez, J. C. V. 2000. Relações patógeno-vetor-plantas no sistema leprose dos citros. Tese de
Doutororado, Universidades de São Paulo, Piracicaba, São Paulo, Brasil.
Rodríguez, L., Santillán, O. C., Robles, B. A., Isiordia, A. N. y C. M. Ortiz, C. M. Insecticidas de bajo
impacto ambiental para el control de Diaphorina citri (hemiptera: psyllidae) en limón persa en “La
Fortuna”, Nayarit, México. Pp. 10-14.
Sistema de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP, 2013). Anuario estadístico de producción
agrícola. Disponible en: Infosiap.siap.gob-mx/aagricola_siap_gb/icultivo.

14
Hernández-Zaragoza et al.: Temperatura y humedad relativa en ácaros fitófagos asociados al cultivo de limón.

Solano, D. A., Álvarez, J. G. y J. A. Rodríguez. 2008. Distribución espacial de Brevipalpus phoenicis, vector
de la leprosis de los cítricos en el cultivo de naranja valencia (Citrus sinenesis) en Yopal, Casanare
(Colombia), Agronomía Colombiana, 26(3): 399−410.

15
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

DIVERSIDAD DE ARAÑAS (CHELICERATA: ARANEAE) EN CULTIVOS DE


MAÍZ EN SAN ANDRÉS HUAYAPAM, OAXACA MÉXICO

Griselda Santiago-Pacheco1 y 2, Miguel Ángel García-García1 y Laura Martínez-Martínez1


1
Instituto Politécnico Nacional, CIIDIR Unidad Oaxaca. Calle Hornos 1003, col. Noche Buena, Santa Cruz Xoxocotlán,
C. P. 71230, Oaxaca, Oaxaca. México.
2
Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. Ex Hacienda Nazareno, Santa Cruz Xoxocotlán, C. P. 71230, Oaxaca,
Oaxaca. México.
Autor de correspondencia: lamartinez@ipn.mx

RESUMEN. El objetivo de este estudio fue determinar la diversidad de arañas en cultivos de maíz en la comunidad
de San Andrés Huayapam, Oaxaca, México. Se muestreo una parcela de maíz en asociación con calabaza y una parcela
de monocultivo de maíz. Se realizaron colectas diurnas y nocturnas durante cinco meses utilizando tres métodos de
colecta: manual, trampas Pit-Fall y agitación de follaje. Los organismos colectados se colocaron en viales individuales
con alcohol al 80 % y se identificaron a nivel de género. Se obtuvieron 263 individuos, en 18 familias y 40 géneros.
Las familias con mayor número de individuos fueron Araneidae, Lycosidae y Oxyopidae. La parcela de maíz-calabaza
presentó mayor abundancia, riqueza de familias y géneros, comparándola con la parcela de maíz. El índice de Shannon-
Wiener fue mayor en la parcela maíz-calabaza. El índice de Simpson fue mayor en la parcela de maíz. En la parcela
maíz-calabaza el gremio con mayor cantidad de individuos fue el de redes orbiculares, seguido por las acechadoras.
La parcela de maíz tuvo un mayor número de corredoras de suelo, seguido por redes orbiculares.

Palabras clave: Calabaza, policultivo, Araneidae, Lycosidae, Oxyopidae.

Diversity of spiders (Chelicerata: Araneae) in corn crops in San Andres Huayapam,


Oaxaca Mexico

ABSTRACT. The objective of this study was to determine the spider diversity in corn crops in the community of San
Andres Huayapam, Oaxaca Mexico. A plot of maize was sampled in association with pumpkin and a plot of corn
monoculture. We done day and night collections for five months using three methods of collection: manual, pitfall
traps and foliage shaking. The organisms placed in vials with 80% alcohol, and then identified at the genus level. We
obtained 263 individuals, in 18 families and 40 genera. The families with the highest number of individuals were
Araneidae, Lycosidae and Oxyopidae. The plot of maize-pumpkin presented greater abundance, richness of families
and genera, comparing it with the plot of maize. The Shannon-Wiener index was higher in the corn-pumpkin plot. The
Simpson index was higher in the maize plot. In the corn-pumpkin plot, the guild with the largest number of individuals
was orbicular net, followed by the stalkers. The maize plot had a greater number of soil runners, followed by orbicular
orbweaver.

Keywords: Pumpkin, polyculture, Araneidae, Lycosidae, Oxyopidae.

INTRODUCCIÓN
México es uno de los países del mundo con mayor diversidad biológica y cultural, se ubica entre
los cinco primeros países llamados “megadiversos”, que albergan entre 60 y 70 % de la diversidad
biológica conocida del planeta (CONABIO, 2006). Ocupa el cuarto lugar en el mundo en el total
de especies (2,500 especies están protegidas por la legislación mexicana) (SRE, 2013). Oaxaca es
el estado de mayor diversidad biológica y cultural del país, registra una compleja heterogeneidad
ambiental de ahí su alta biodiversidad, gran riqueza de ecosistemas y más de 12,500 especies de
flora y fauna (Ordoñez y Rodríguez, 2008).
Las arañas cumplen un importante papel como reguladoras de la comunidad de artrópodos
puesto que son depredadoras obligadas de insectos y hasta de pequeños vertebrados (Romo y
Flores, 2008). La función de las arañas como agentes reguladores de las poblaciones de insectos

15
Santiago-Pacheco et al.: Diversidad de arañas en cultivos de maíz en Oaxaca.

ha sido poco estudiada en comparación con los grupos de insectos depredadores; no obstante, en
las últimas décadas se han realizado estudios encaminados a evaluar el impacto de diferentes
especies o comunidades de arañas sobre los insectos asociados con diferentes cultivos (Pérez et al.,
2007). De igual forma, las arañas son un grupo importante en los estudios ecológicos, ya que la
presencia de sus comunidades en determinados hábitats son un indicador ambiental del uso de la
tierra y de la disposición de la vegetación, que entre más compleja en su estructura permite mayor
abundancia y diversidad de sus familias (Suarez-Forero et al., 2012).
En el país, las arañas están representadas por 66 familias (59.1 %), 534 géneros (13.8 %) y 2,295
especies (5.36 %); 218 de esas especies son cosmopolitas (9.50 %) y el resto son de Norte América;
un alto porcentaje son endémicas del país (Francke, 2014).
En los cultivos de maíz de Oaxaca se han encontrado una gran diversidad de depredadores como
arañas, catarinas, carábidos, cicindélidos, chinches, crisopas, avispas, moscas y tijerillas, estos
depredadores pueden alimentarse de una gran variedad de especies (presas) que afectan a las
plantas de maíz (Martínez-Martínez, 2016).
A pesar de la importancia que tienen las arañas como controladores de insectos plaga, se han
hecho pocos estudios sobre estos organismos en cultivos de maíz, por lo que la finalidad del
siguiente estudio es determinar la diversidad de arañas en cultivos de maíz bajo diferentes formas
de cultivo.

MATERIALES Y MÉTODO
Los sitios estudiados se encuentran en el estado de Oaxaca en la comunidad de San Andrés
Huayapam, que se ubica a 5 kilómetros de la ciudad de Oaxaca con coordenadas 96° 40' longitud
oeste, 17° 06' latitud norte y a una altitud de 1,710 metros sobre el nivel del mar, en donde el clima
es seco de estepa y caluroso con lluvias en verano.
Para analizar la diversidad de arañas en cultivos de maíz se muestreo en dos parcelas, una de
maíz asociado con calabaza (Parcela M-C). La siembra del cultivo se realizó el 4 de junio del 2016,
posteriormente se realizó el deshierbe. En esta parcela no se aplicaron fertilizantes químicos, solo
se aplicó abono orgánico bocashi. Esta parcela cuenta con un sistema de riego para las épocas de
sequía y se encuentra en una zona con poca perturbación. Los muestreos se empezaron una semana
después de la siembra, el 11 de junio, el sitio muestreado.
La segunda parcela sólo tenía maíz (Parcela M), esta parcela esta distante un kilómetro de la
Parcela M-C. Se sembró el 20 de julio del 2016, se aplicó urea y se realizó el deshierbe un mes
después. El cultivo no cuenta con un sistema de riego y la vegetación circundante es escasa. Esta
parcela se encuentra en una zona con mayor perturbación. Los muestreos se comenzaron una
semana después de la siembra, es decir el 27 de julio.
El estudio abarcó un periodo de cinco meses, de junio a noviembre del 2016 durante los cuales
se realizaron muestreos semanales, diurnos y nocturnos.
Se realizó un muestreo sistemático en el cual se seleccionaron plantas aleatoriamente hasta
completar una muestra de 30 plantas en cada parcela, la colecta manual y consistió en la
identificación visual de las arañas, en las ramas, el follaje, y la hojarasca acumulada en las parcelas
de maíz para después capturarlos con la mano. También se realizó la agitación de follaje, la cual
consistió en colocar una manta blanca y agitar las plantas del maíz para que cayeran las arañas.
Además se emplearon métodos indirectos mediante trampas de caída o Pit-Fall, estas trampas
consisten en enterrar un recipiente plástico de un litro de capacidad con un diámetro de 12 cm al
ras del suelo que contiene agua con jabón. En cada parcela se colocaron 6 trampas en puntos
aleatorios.

16
Entomología mexicana, 4: 15−20 (2017)

Los ejemplares colectados fueron trasladados al laboratorio de Control Biológico de Plagas del
CIIDIR, Unidad Oaxaca, IPN, donde se llevó a cabo la separación de los arácnidos de otros
animales que cayeron en las trampas. Los organismos se depositaron en viales con alcohol al 80
%. Los ejemplares fueron identificados con ayuda de un microscopio estereoscopio Stemi 2000-C,
marca ZEISS y con base en la clave de identificación de Ubick et al. (2005). Los datos obtenidos
se registraron en una base datos. Para el análisis de datos se obtuvo la riqueza de especies, la
abundancia relativa, diversidad Alfa mediante el índice de Shannon-Wiener e índice de Simpson y
diversidad Beta, así como también se obtuvo la curva de acumulación de especies. También se
realizó la clasificación de las arañas mediante gremios de acuerdo a la clasificación propuesta por
Uetz et al. (1999).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En total se obtuvieron 263 arácnidos incluyendo juveniles y adultos en los dos sitios de
muestreo. De estos individuos, 173 son adultos, 113 hembras y 60 machos. Los arácnidos
pertenecen a 18 familias y 40 géneros (Cuadro 1); 96 de los ejemplares colectados no se pudieron
identificar a nivel de género puesto que en las primeras colectas la mayoría de los ejemplares eran
juveniles y para la identificación se toman en cuenta las estructuras sexuales.
Las familias mejor representadas en las parcelas de maíz-calabaza y de maíz, fueron Araneidae
30.4 % (79 individuos) de los individuos colectados, seguida por Lycosidae con 23.29 % (61
individuos), Oxyopidae con 13.68 % (36 individuos), Teridiidae con 9.88 % (26 individuos) y
Thomisidae con 6.84 % (18 individuos) (Cuadro 1).
En la Parcela M-C se obtuvieron 174 arácnidos y en la Parcela M se colectaron 89 individuos.
El obtener un menor número de arácnidos en la Parcela M, pudo deberse a que es un monocultivo
se presenta una menor diversidad de nichos para las arañas. Además de que durante el estudio se
presentaron pocas lluvias, un tercio de lo habitual, y como esta parcela no contaba con un sistema
de riego, el cultivo no se desarrolló adecuadamente.
La Parcela M-C presentó mayor riqueza de familias y géneros con 18 familias y 34 géneros. Lo
anterior posiblemente se deba al hecho de que el maíz al estar asociado con la calabaza, existía una
mayor diversidad de vegetación que servía como refugio y proporcionaba un mejor hábitat para las
arañas.
Tomando en cuenta los valores de diversidad alfa calculados mediante el índice de Shannon-
Wiener la Parcela M-C presentó mayor diversidad pero, de acuerdo al índice de Simpson la Parcela
M obtuvo mayor valor. Considerando que ambos índices reflejan propiedades diferentes de las
comunidades de arañas, el índice de Shannon-Wiener nos dice que la Parcela M-C presenta mayor
equidad de especies, es decir la distribución de los géneros es uniforme, caso contrario ocurre con
la Parcela M, donde el índice de Simpson nos dice que existe mayor dominancia por alguno de los
géneros registrados sobre los demás (Cuadro 2).
De acuerdo con la clasificación propuesta por Uetz et al. (1999) en la Parcela M-C el gremio
con mayor cantidad de individuos es el de redes orbiculares, seguido del gremio de las acechadoras,
esto gracias a que esta parcela tenía asociación de maíz-calabaza, por lo tanto la vegetación en esta
parcela es más diversa y las arañas podían construir sus redes con mayor facilidad. A diferencia
de la Parcela M que tiene un mayor número de individuos de corredoras de suelo, seguido por redes
orbiculares. En las dos parcelas se muestra un número menor de individuos en el gremio de redes
tubulares (Fig. 1).
En este estudio se encontró que la parcela de asociación maíz-calabaza presentó mayor riqueza
de familias y géneros de arañas, así como un valor mayor de diversidad alfa mediante el índice de
Shannon-Wiener. Los resultados encontrados en este estudio concuerdan con los reportados por

17
Santiago-Pacheco et al.: Diversidad de arañas en cultivos de maíz en Oaxaca.

Martínez-Martínez y colaboradores (2016) en la región de valles centrales de Oaxaca, donde


analizaron la riqueza de familias y géneros en dos parcelas de maíz, una en asociación maíz-frijol-
calabaza y una en monocultivo de maíz, obteniendo valores mayores en la parcela de cultivos
asociados.

Cuadro 1. Familias y géneros de Araneae colectados en cultivos de maíz-calabaza y


maíz en San Andrés Huayapam, Oaxaca, México.
Familia Género Núm. individuos
Agelenidae Agelenopsis 3
Anyphaenidae Hibana 11
Araneidae Araneus 2
Eriophora 47
Eustala 3
Larinia 16
Mastophora 1
Verrucosa 1
no identificado 9
Corinnidae Meriola 2
Filistatidae Kukulcania 1
Gnaphosidae Cesonia 2
Liocronidae Liocranoeca 1
Lycosidae Allocosa 6
Pardosa 4
no identificado 51
Miturgidae Strotrachus 2
Oxyopidae Oxyopes 28
Hamataliwa 5
Peucetia 3
Philodromidae Philodromus 5
Salticidae Chinattus 1
Lyssomanes 1
Naphrys 6
Pellenes 1
Thiodina 1
Scytodidae Scytodes 1
Sparassidae Olios 1
Tetragnatidae Leucauge 2
Tetragnatha 1
Thengellidae Liocranoides 1
Theridiidae Achaeranea 1
Coleosoma 2
Dipoena 1
Nesticoides 1
Tidarren 2
No identificado 19
Thomisidae Diaea 1
Misumena 7
Misumenoides 1
Misumenops 1
Ozyptila 2
Xysticus 4
No identificado 2

18
Entomología mexicana, 4: 15−20 (2017)

Cuadro 2 Valores de riqueza de especies y diversidad alfa para las familias de Araneae en
cultivos de maíz-calabaza y maíz en San Andrés Huayapam, Oaxaca, México.
Riqueza
Parcela Índice de Shannon Índice de Simpson
Familias Géneros
M-C 18 34 2.696 0.869
M 10 19 2.535 0.886

Figura 1. Comparación de gremios de Araneae colectados en cultivos de maíz-calabaza (Parcela 1) y maíz (Parcela
2) en San Andrés Huayapam, Oaxaca, México.

Con este estudio se reafirma la importancia de seguir conservando e implementando cultivos en


asociación, ya que proporcionan mayor vegetación que sirve de refugio para las arañas,
beneficiando así la riqueza y diversidad de este grupo de artrópodos que son importantes agentes
naturales de control biológico.

CONCLUSIONES
Se colectaron 263 ejemplares de arañas representadas en 18 familias y 40 géneros. Las familias
mejor representadas fueron Araneidae 30.4 % (79 individuos) seguida por Lycosidae con 23.29 %
(61 individuos), Oxyopidae con 13.68 % (36 individuos), Teridiidae con 9.88 % (26 individuos) y
Thomisidae con 6.84 % (18 individuos).
La parcela de maíz-calabaza presentó mayor abundancia con 174 individuos, mayor riqueza de
familias y géneros con 18 familias y 34 géneros; comparándola con la parcela de maíz. El índice
de Shannon-Wiener fue mayor en la Parcela M-C, es decir la distribución de los géneros es
uniforme. El índice de Simpson fue mayor en la Parcela M donde existió una mayor dominancia
por alguno de los géneros.
En la Parcela M-C el gremio con mayor cantidad de individuos fue el de redes orbiculares,
seguido del gremio de las acechadoras. A diferencia de la Parcela M que tuvo un mayor número
de individuos de corredoras de suelo, seguido por redes orbiculares.

Agradecimientos
A los Srs. Gilberto Lino Hernández Pacheco, Elías Santiago López y Ezequiel Santiago López,
de San Andrés Huayapam, que gentilmente proporcionaron sus parcelas para este estudio.
Se agradece el financiamiento de este estudio al Instituto Politécnico Nacional, mediante el
proyecto “Evaluación del daño por gusano cogollero del maíz, Spodoptera frugiperda
(Lepidoptera: Noctuidae) en Oaxaca”, con clave SIP20161210.

19
Santiago-Pacheco et al.: Diversidad de arañas en cultivos de maíz en Oaxaca.

Literatura citada
CONABIO. 2006. Capital Natural y bienestar social. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la
Biodiversidad, México. 71 pp.
Francke, O. F. 2014. Biodiversidad de Artrophoda (Chelicerata: Arachnida ex Acari) en México. Revista
Mexicana de Biodiversidad, 85: S408−S418.
Martínez-Martínez, L. 2016. Redes de bichos en el maíz. El espulguero, 5: 15−18.
Martínez-Martínez, L., Colón-García, E. M., García-García, M. A., Jarquín-López, R. y J. A. Sánchez-
García. 2016. Riqueza de especies y gremios de arañas (Chelicerata: Araneae) en mono y policultivo
de maíz, en Reyes Mantecón, Oaxaca. Entomología mexicana, 3: 64−69.
Ordoñez, M. de J. y P. Rodríguez. 2008. Oaxaca, el estado con mayor diversidad biológica y cultural de
México, y sus productores rurales. Centro Regional de Investigaciones Interdisciplinarias.
Universidad Nacional Autónoma de México.
Pérez-de la Cruz, M., Sánchez-Soto, S., Ortiz-García, C. F., Zapata-Mata, R. y A. De la Cruz-Pérez. 2007.
Diversidad de insectos capturados por arañas tejedoras (Arachnida: Aranea) en el Agroecosistema
cacao en Tabasco, México. Neotropical Entomology, 36(1): 90−101.
Romo, M. I. y E. Flores. 2008. Comunidad de arañas orbiculares (Araneae: Orbiculariae) Asociada al
Bosque Altoandino del santuario Flora y Fauna Galeras, Nariño, Colombia. Boletín Científico
Museo de Historia Natural, 13(1): 114−126.
SRE, Dirección General de Comunicación Social. 2013. México país megadiverso. Disponible en:
https://embamex.sre.gob.mx/dinamarca/images/pdf/ meganota.pdf.
Suárez-Forero, D. A., Correa-Ramírez, M. M. y R. Álvarez-Zagoya. 2012. Gremios ecológicos de arañas
(Arachnida: Araneae) asociadas a cultivos y su vegetación de borde en el estado de Durango y
Zacatecas, México. 11 p.
Ubick, D., Paquin, P., Cushing, P. E. and V. Roth. 2005. Spiders of North America, an identification manual.
American Arachnological Society. 377 pp.
Uetz, G. W., Halaj, J. and A. B. Cady. 1999. Guild structure of spiders in major crops. The Journal of
Arachnology, 27(1): 270–280.

20
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

SISTEMATIZACIÓN DE MUESTRAS BIOLÓGICAS Y ELABORACIÓN DE LA


COLECCIÓN ENTOMOLÓGICA DEL CENCROPAM

Jose Miguel Flores-Calvillo1 , Sandra Joyce Ramírez-Muñoz1, María del Carmen Herrera-
Fuentes2, Jorge Orendain-Méndez2 y Jesús Campos-Serrano2
1
Centro Nacional de Conservación y Registro del Patrimonio Artístico Mueble (CENCROPAM). Calle San Ildefonso
Número 62, colonia Centro, Centro Histórico, C. P. 06000, Ciudad de México, México.
2
Laboratorio de Biología y Ecología de Artrópodos Universidad Autónoma Metropolitana –Iztapalapa. Av. San Rafael
Atlixco 186, Vicentina, C. P. 09340 Iztapalapa, Ciudad de México, México.
Autor de correspondencia: miguelfloresbio@gmail.com

RESUMEN. De los factores causantes de biodeterioro, los insectos conforman el grupo con más importancia pues
producen alteraciones en diferentes materiales constitutivos de obras, representando un peligro latente para la
conservación del patrimonio. En este trabajo se sistematizó la colección entomológica compuesta por muestras de
diferentes obras infestadas, se les dio tratamiento en el laboratorio de biodeterioro del CENCROPAM. Se examinaron
1,108 muestras, ordenándolas de acuerdo a su composición en orgánicas e inorgánicas; las muestras de origen orgánico
fueron separadas, se eligieron únicamente las muestras para identificar biodeterioro originado por insectos. Se integró
una base de datos de referencia con la información de los principales taxa causantes de biodeterioro, siendo Coleoptera
el orden de mayor representación con siete familias. La base de datos cuenta hasta el momento con 27 familias, 20
géneros y 20 especies, la identificación se complica debido a que es difícil obtener ejemplares completos. Los
artrópodos relacionados a obras son arácnidos, crustáceos, quilópodos y ácaros. Las obras que sufren un mayor daño
se componen de materiales orgánicos. La dificultad para generar una colección entomológica de referencia radica en
que las muestras no se obtienen de forma sistemática, generalmente solo se obtiene fragmentos que dificultan la
determinación taxonómica.

Palabras clave: Biodeterioro, obra, taxa, determinación.

Systematization of biological samples and elaboration of the entomological collection of


CENCROPAM

ABSTRACT. Of the factors that cause biodeterioration, insects are the group with the most importance because they
produce alterations in different materials constituting artwork, representing a latent danger for the conservation of the
heritage. In this work the entomological collection composed of samples of different infested works was systematized,
they were given treatment in the biodeterioration laboratory of CENCROPAM. 1,108 samples were examined,
according to their composition in organic and inorganic. The samples of organic origin were separated, only samples
were selected to identify insect-borne biodeterioration. A reference database was integrated with information on the
main causes of biodeterioration, with Coleoptera being the most represented order with seven families. The database
has so far 27 families, 20 genera and 20 species, identification is complicated because it is difficult to obtain complete
copies. Arthropods related to works are arachnids, crustaceans, centipedes and mites. The works that suffer greater
damage are composed of organic materials. The difficulty to generate an entomological collection of reference is that
the samples are not obtained in a systematic way, generally only fragments are obtained that hinder the taxonomic
determination.

Keywords: Biodeterioration, Artwork, taxa, determination.

INTRODUCCIÓN
En la actualidad, existe un interés creciente y una mayor concienciación, en la salvación de
nuestro Patrimonio, y ello supone un paso en el reconocimiento de nuestras propias raíces, es decir,
de nuestra cultura y filosofía (Martiarena, 1992), siendo las obras de arte un ejemplo de ello. En
una obra de arte, específicamente sobre los materiales que la constituyen, se pueden producir

46
Flores-Calvillo et al.: Sistematización y elaboración de la colección entomológica del CENCROPAM .

diferentes alteraciones que se clasifican por el tipo ya sea físico, químico e incluso biológico. Una
de las principales alteraciones es el biodeterioro, que se define como el conjunto de daños o
cambios no deseados en los materiales que conforman una obra de arte debidos a la acción de
agentes biológicos (Valgañon, 2008). Estos agentes biológicos pueden ser tanto microorganismos
u organismos más complejos como los insectos, los cuales son de una alta incidencia en las obras
artísticas debido al material constitutivo de estas.
El laboratorio de Biodeterioro del Centro Nacional de Conservación y Registro del Patrimonio
Artístico Mueble (CENCROPAM) del Instituto Nacional de Bellas Artes y Literatura, se encarga
de la conservación del patrimonio artístico mexicano, realizando y proponiendo tratamientos a las
obras afectadas directa o indirectamente por agentes biológicos (RED, 2014).
Existen diversos materiales sirviendo como base o sostén en la realización de una obra de arte,
la madera es la más presente en las estructuras de los monumentos de interés artístico e histórico,
así como en soportes de la obra artística (Martiarena, 1992), este hecho resulta ser un factor de
riesgo para el biodeterioro del patrimonio artístico. Los insectos son el principal agente de
biodeterioro, los órdenes que más se relacionan con este proceso son: Coleoptera (escarabajos,
carcomas), Isoptera (termitas), Lepidoptera (polillas), Thysanura (pescaditos de plata),
Hymenoptera (hormigas, avispas) y otras de menor importancia. Los que producen daños
considerables a estructuras de madera y bienes muebles de madera son los insectos del orden
Coleoptera e Isoptera (CONAFOR, 2010), por lo que es importante contar con una colección
bilógica de referencia para optimizar los tiempos de determinación de las especies.
Las colecciones biológicas se constituyen por medio de inventarios que implican la recolección
de especímenes, su identificación y preservación, y en el caso de especies nuevas para la ciencia,
el describirlas y nombrarlas, además de someter los ejemplares a un cuidadoso proceso curatorial
para preservarlos a largo plazo. De esta forma, constituyen uno de los acervos más completos de
la biodiversidad y representan recursos de importancia primaria para la investigación biológica
(Plascencia et al., 2011).
Las técnicas de colecta entomológica tradicionales y su estudio, no pueden realizarse en los
bienes culturales, ni en la obra artística, por lo que contar con ejemplares completos de los
organismos es muy difícil y poco frecuente, normalmente se trabaja con las evidencias de estos.
Sin embargo, en el laboratorio se han conservado distintas muestras a lo largo de los nueve años
de su creación y considerando que el estudio de estas plagas requiere de recolecta, almacenaje e
investigación basada en los ejemplares, el presente estudio tiene como objetivo sistematizar las
muestras biológicas y elaborar la colección entomológica del CENCROPAM.

MATERIALES Y MÉTODO
Se examinaron 1,108 muestras del laboratorio de Biodeterioro del CENCROPAM, las muestras
se ordenaron de acuerdo a su composición en orgánicas (maderas, fibras, insectos, plantas etc.) e
inorgánicas (temples, piedra, mármol etc.); las muestras de origen orgánico fueron separadas y se
eligieron únicamente las muestras para identificar biodeterioro originado por insectos. Las
muestras de insectos se almacenaron en frascos con alcohol al 70 %. Las excretas se almacenaron
en sobres de papel, debido a que no contienen estructuras frágiles, las cuales son necesarias para la
identificación; los sobres fueron almacenados en una caja de cartón. Las mudas y pupas fueron
almacenadas en seco de acuerdo a Murillo y Lezama (2008) y ordenadas en: excretas, mudas, pupas
y adultos, incluyendo restos de insectos e insectos completos (Figura 1).
Se descartaron las muestras que no contenían datos o se encontraban muy deterioradas para ser
conservadas e identificadas adecuadamente, los restos de insectos fueron incluidos, ya que la

47
Entomología mexicana, 4: 46−51 (2017)

mayoría de veces solo es posible colectar fragmentos del cuerpo y rara vez insectos completos,
estos fueron identificados hasta donde lo permitían sus características.

b
d
a c

Figura 1. Ejemplo de muestras almacenadas: (a) excretas, (b) muda, (c)


restos de insectos e (d) insecto completo. Foto: Hilario Granados.

Las bases digitales del laboratorio contienen los datos de las obras: ficha técnica, tipo de
tratamiento, solicitud de ingreso al laboratorio, número de expediente en el archivo y año de
registro fotográfico. Sin embargo, carecían de la información completa del agente causante del
biodeterioro; se complementaron los datos de los dictámenes de obra con los datos de las muestras.
La base de datos se organizó tomando en cuenta los datos de la obra (Número de identificación
en el Sistema General de Registro de Obra Artística [SIGROA], titulo, autor, técnica, medidas etc.)
así como la descripción del agente causante del biodeterioro, determinación taxonómica y nombre
común.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se integró una base de datos con 599 muestras de artrópodos, de las cuales 530 corresponden a
la clase Insecta y 69 a artrópodos de diferentes clases. El 29.5 % de las muestras corresponden a
los órdenes: Lepidoptera, Isoptera, Diptera, Blattodea, Hymenoptera, Psocoptera, Zygentoma.
Hemiptera, Thysanoptera, Dermaptera, Orthoptera y Phthiraptera (Fig. 2).
El 70.5 % restante está dividido entre distintas familias del orden Coleoptera como: Anobiidae,
Bostrichidae (Lyctinae), Dermestidae, Curculionidae, Cerambycidae, Tenebrionidae y
Staphylinidae (Fig. 3).
La presencia de los órdenes Coleoptera, Lepidoptera, Isoptera, Zygentoma y Psocoptera
obedece a que algunos de ellos, en alguna fase de su ciclo de vida se alimentan directamente de los
materiales, principalmente orgánicos (madera, textiles y papel), que constituyen las obras (marcos,
muebles, estructuras, vestimenta, archivos, libros, etc.). Los órdenes Dermaptera, Orthoptera y
Phthiraptera están representados por un solo individuo.
Podemos observar que la familia Anobiidae es la más abundante con 153 muestras seguida de
las familias Bostrichidae, Dermestidae, Curculionidae, Cerambycidae, Tenebrionidae y
Staphylinidae.

48
Flores-Calvillo et al.: Sistematización y elaboración de la colección entomológica del CENCROPAM .

Figura 2. Ordenes de insectos encontrados en las muestras del laboratorio de Biodeterioro.

Figura 3. Familias del Orden Coleoptera encontradas en las muestras del laboratorio.

La base de datos cuenta hasta el momento con 27 familias, 20 géneros y 20 especies, la


identificación se complica debido a que es difícil obtener ejemplares completos, es raro encontrar
representantes de cada etapa del ciclo, y en el caso de insectos sociales no siempre se obtienen
todas las castas.
Entre los artrópodos relacionados a las obras se encuentran arácnidos de los órdenes: Araneae,
Opiliones y Scorpiones, dentro de los crustáceos el orden Isopoda; además de las clases Chilopoda
y Acari. De los cuales el 73.4 % de las muestras pertenecen al orden Araneae, mientras que el
restante se divide en diferentes clases y órdenes (Fig. 4).
Se concluye que los taxa encontrados están asociados a bienes pero no son agentes de
biodeterioro, el orden más abundante fue Araneae (Arañas) y su aparición es indicativa de falta de
mantenimiento en las áreas (Fig. 4). Foelix (1982) expone que la presencia de arañas implica
formación de cadenas tróficas “Todas las arañas son carnívoras (depredadoras), muchas están
especializadas en la construcción de trampas (tela de araña) y otras son cazadoras activas; los
insectos constituyen la mayor fuente de alimento para las arañas, aunque también otros artrópodos
son a menudo consumidos”. Artrópodos como isópodos (cochinillas de humedad) o chilopodos
(ciempiés) son indicativos de alta humedad.

49
Entomología mexicana, 4: 46−51 (2017)

Figura 4. Artrópodos encontrados en las muestras del laboratorio de Biodeterioro.

La revisión de las muestras permitió observar que los causantes de biodeterioro sobre los bienes
directamente son los insectos. De estos, los más abundantes en las muestras del laboratorio y más
importantes por el daño que ocasionan en la obra son coleópteros (familias Anobiidae,
Dermestidae, Bostrichidae, son las llamadas carcomas) y termitas (Rinotermitidae y
Kalotermitidae), estos insectos realizan perforaciones en la madera provocando fragilidad en
marcos y estructuras poniendo en riesgo integridad de la obra, en el caso de Lepidópteros
(principalmente polillas de la familia Tineidae) se alimentan de fibras textiles realizando orificios
en vestimentas y papel provocando perdida de la estructura, esto concuerda con lo reportado en
varios trabajos, y de acuerdo a Valentín (2005) “Los insectos que afectan con mayor intensidad a
los archivos y bibliotecas, se incluyen dentro de los grupos de Coleópteros, Isópteros y
Lepidópteros”.
Algunos otros insectos migran a las zonas donde se exhiben o resguardan las obras debido a que
encuentran buenos parámetros de humedad y temperatura para su desarrollo y reproducción,
funcionando como indicadores de cambios ambientales que causan un deterioro en los bienes
(Zygentoma, Diptera etc.). Otros insectos pueden ser indicadores de falta de mantenimiento
(Blattodea) o pueden ser de carácter casual y provenir de jardines cercanos (Orthoptera), e inclusive
otros insectos pueden ser transportados por la gente (Hemiptera, Phthiraptera).
Insectos como los pececillos de plata son buenos indicadores de temperatura y humedad, ya que
el adulto y la ninfa se esconden en lugares húmedos, fríos y buscan la oscuridad, causando deterioro
directo ya que se alimentan de encolados y aprestos que se usan en el acabado de los papeles y
textiles, que son de origen vegetal y animal (CNCT, 2002).

CONCLUSIONES
El orden Coleoptera fue el más abundante dentro de la colección, la familia Anobiidae es la
mejor representada. Las obras que sufren un mayor daño se componen de materiales orgánicos
como madera, textiles y papel. La dificultad para generar una colección entomológica de referencia
en bienes culturales, radica en que las muestras no se obtienen de forma sistemática, ya que
generalmente solo se obtiene fragmentos y pocos individuos completos, que no facilitan la
determinación taxonómica.
Los artrópodos asociados, son importantes en la colección debido a que funcionan como
indicadores de parámetros ambientales y otros nos indican el estado de conservación de los bienes
culturales. La formación, sistematización y actualización constante de la colección biológica del

50
Flores-Calvillo et al.: Sistematización y elaboración de la colección entomológica del CENCROPAM .

CENCROPAM es importante para identificar los agentes biológicos en este caso insectos, que
causan un daño importante en el patrimonio nacional, las plagas de insectos afectan muchos
materiales constitutivos y su proliferación ocasiona una perdida gigantesca de riqueza cultural y
recursos económicos.
En México, debido a su gran capital cultural, es prioritario favorecer la investigación y el
desarrollo de técnicas preventivas y combativas que sean inocuas para el ser humano pero capaces
de controlar las plagas de insectos causantes de deterioro, es necesario implementar métodos de
diagnóstico preciso y en el menor tiempo posible para evitar re infestaciones y controlar la
vulnerabilidad. Para cumplir con esto es necesario la formación de especialistas, actualización
continua del personal y la promoción del trabajo multidisciplinario.

Agradecimientos
Al CENCROPAM y al laboratorio de Biología y Ecología de Artrópodos de la UAM-I por el
apoyo brindado para la realización de este trabajo. A Hilario Granados del taller de fotografía.

Literatura citada
Comisión Nacional Forestal (CONAFOR) y Facultad de Ingeniería en Tecnología de la Madera de la
Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. 2010. Manual para la protección contra el
deterioro de la madera. México: SEMARNAT. 90 pp.
Comité Nacional de Conservación Textil (CNCT)-Dirección de Bibliotecas, Archivos y Museos-Fundación
Andes. 2002. Patrimonio Textil Chileno. Chile: Informe Catastro del Patrimonio Textil Chileno. 53
pp.
Foelix, R. F. 1982. Biology of spiders. U.S.A.: Harvard University Press-Cambridge. 323 pp.
Martiarena, X. 1992. Conservación y restauración. Pp. 177-224. Cuadernos de Sección. Artes Plásticas y
Documentales 10.
Murillo-Hiller, L. R. y U. J. H. Lezama. 2008. Materiales y técnicas para la confección y preservación de
colecciones entomológicas. Costa Rica: Congreso Nacional de Museos-Museos y comunidades.
Costa Rica.
Plascencia, L. R., Castañón, B. A. y A. Raz-Guzmán. 2011. La biodiversidad en México, su conservación
y las colecciones biológicas. Ciencias, 101: 36−43.
Red de Ciencias Aplicadas a la Investigación y Conservación del Patrimonio Cultural. 2014. Laboratorio
de Biodeterioro, Centro Nacional de Conservación y Registro del Patrimonio Artístico Mueble,
Instituto Nacional de Bellas Artes. Universidad Nacional Autónoma de México. Disponible en:
http://www.fisica.unam.mx/externos/RedCAICPC/laboratorio-de-biodeterioro-centro-nacional-de-
conservacion-y-registro-del-patrimonio-artistico-mueble-instituto-nacional-de-bellas-artes-4/.
Valentín, R. N. 2005. Biodeteriorode los materiales de archivos y museos. Conservación y prevención.
Revista del Instituto del Patrimonio Histórico Español, 5: 30−33.
Valgañon, V. 2008. Biología aplicada a la conservación y restauración. Editorial síntesis, S. A. Madrid,
España. 256 pp.

51
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

LOS ÁCAROS ORIBÁTIDOS (ACARI: ORIBATEI) DE LOS ESTRATOS


EDÁFICOS Y ARBÓREOS DE LA SELVA ALTA PERENNIFOLIA DE LOS
TUXTLAS, VERACRUZ

Fernando Villagomez , Ricardo Iglesias y José. G. Palacios-Vargas

Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de


México. C. P. 04510, Ciudad de México, México.
Autor de correspondencia: lfvillagomez@gmail.com

RESUMEN. Los ácaros oribátidos son una parte fundamental de la mesofauna, intervienen en el buen funcionamiento
de los ecosistemas edáficos, sin embargo, también suelen habitar estratos arbóreos en donde su composición específica
suele ser muy diferente a la que se encuentra en el suelo o la hojarasca. En este artículo se presenta la riqueza específica
de los ácaros oribátidos por medio de un listado faunístico con base en recolectas de suelo, hojarasca y fumigaciones
localizadas con piretrinas naturales en la selva alta perennifolia de Los Tuxtlas, Veracruz. En total se encontraron 3919
oribátidos pertenecientes a 26 superfamilias, 46 familias, 57 géneros y 80 especies, la mayor riqueza y abundancia se
encontró en la hojarasca con 57 especies y 2,200 ejemplares, seguida del suelo con 49 especies y 1,364 individuos y
por último el dosel con 26 especies y 355 ejemplares. Se pudo observar que la composición específica entre el sustrato
de suelo-hojarasca se comparte en un 58 %, mientras que entre el suelo-dosel y hojarasca-dosel solamente se comparte
en un 5 % para ambos casos.

Palabras clave: Oribatida, riqueza específica, registró faunístico, abundancia, dosel.

Oribatid mites (Acari: Oribatei) from the edaphic stratum and canopy from the tropical
rainforest of Los Tuxtlas, Veracruz

ABSTRACT. Oribatid mite fauna is a fundamental part of the mesofauna, they are involved in the proper functioning
of edaphic ecosystems, nevertheless, also they can inhabit the forest canopy where they specific composition use to be
very different to what is present in the soil or litter. In this article we present the specific richness of oribatid mites by
a faunistic list based on samples of soil, litter and focalized fogging with natural pyrethrins in the tropical rain forest
of Los Tuxtlas, Veracruz. A total, 3919 mites belonging to 26 superfamilies, 46 families, 57 genera and 80 species
were found. The greatest richness and abundance were found in litter with 57 species and 2,200 specimens, followed
by soil with 49 species and 1,364 specimens, canopy presented 26 species and 355 specimens. It was observed that the
specific composition between the soil/litter substrates is shared in 58%, whereas between the soil/canopy and leaf
litter/canopy in only shared in 5% for both cases.

Keywords: Oribatida, specific richness, faunistic records, abundance, canopy.

INTRODUCCIÓN
A nivel mundial las selvas altas perennifolias ocupan aproximadamente el 7% de la superficie
terrestre, sin embargo son sitios que poseen una gran diversidad biológica, albergando poco más
de la mitad de todas las especies conocidas en el planeta (Wilson, 1988), siendo una razón por la
cual su conservación posee una alta prioridad a nivel mundial (FAO, 2015).
La selva Tropical de Los Tuxtlas en el estado de Veracruz, se caracteriza por una amplia
dominancia vegetal de ciertos grupos de palmas como Astrocaryum mexicanum Liebm.
(Arecaceae) que junto con Guarea glabra Vahl. (Meliaceae) pueden constituir hasta el 60 % de la
densidad total de plantas (Bongers et al., 1998; Ibarra-Manríquez et al., 1997; Piñero et al., 1977).
En el proceso de descomposición de la materia orgánica en suelo y hojarasca, los microartrópodos
juegan un papel importante, ya que se les considera organismos fragmentadores, dentro de éstos,
los ácaros oribátidos son los más diversos, ocupando distintos ambientes como plantas epífitas,

28
Villagomez et al.: Ácaros oribátidos de los Tuxtlas, Veracruz.

musgos, líquenes, follaje y suelos suspendidos que son parte del dosel (Lindo y Winchester, 2006;
Norton y Palacios-Vargas, 1987; Palacios-Vargas e Iglesias, 2004). La riqueza específica y su
densidad puede variar de acuerdo al substrato, siendo generalmente en el suelo, hojarasca y humus
en los que sus poblaciones pueden alcanzar las mayores densidades (Covarrubias, 2008), aunque
también se ha visto que el dosel de los bosques alberga comunidades de oribátidos con niveles de
diversidad muy altos (Valencia-Cuevas y Tovar-Sánchez, 2015). La riqueza de ácaros oribátidos
en el dosel de los bosques de México ha sido poco explorada en relación a la diversidad potencial
que poseen.
Existen cerca de 15 trabajos que citan o describen ácaros oribátidos de dosel o de plantas epífitas
en México, en su mayoría realizados por Palacios-Vargas. Entre los más importantes por el número
de especies citadas o descritas se encuentran los de Iglesias et al. (2001), Norton y Palacios-Vargas
(1987), Palacios-Vargas y Norton (1984), Palacios-Vargas y Ríos (1998), Palacios-Vargas et al.
(2003) y Ríos y Palacios-Vargas (1998), Se ha observado que la comunidad de ácaros oribátidos
del dosel suele ser muy característica (Lindo y Winchester, 2006) y comparte únicamente el 40 %
de especies con otros biotopos del mismo ecosistema (Wunderle, 1992). Aquí se presenta la riqueza
específica de los ácaros oribátidos de la selva alta perennifolia de Los Tuxtlas Veracruz por medio
de un listado faunístico con base en recolectas de suelo, hojarasca y fumigaciones localizadas con
piretrinas naturales.

MATERIALES Y MÉTODO
El material analizado fue recolectado mensualmente de febrero a julio de 2016, tomando cinco
muestras de suelo y cinco muestras adicionales de hojarasca asociadas a G. glabra, el mismo
procedimiento se realizó con A. mexicanum para un total de 20 muestras mensuales. Las muestras
fueron tomadas con un nucleador de 11 cm de diámetro y 5 cm de profundidad para estandarizar
los tamaños de muestra. Posteriormente fueron procesadas in situ en embudos de Berlese-Tullgren
por seis días (los últimos tres días con un foco de 25 watts). Las fumigaciones se realizaron con
ayuda de una fumigadora Dyna Fog Black Hawk (model 2620, series 2) cargada con un insecticida
a base de piretrinas naturales que se degradan con la luz solar, por lo que este procedimiento tuvo
que llevarse a cabo antes del amanecer cerca de las 4:00 am. Se realizaron dos fumigaciones
focalizadas en cinco plantas de G. glabra y A. mexicanum en los meses de marzo y octubre de
2016, los ejemplares fueron recolectados en mantas plásticas y lavados con alcohol al 75 %. Todos
los organismos fueron separados y cuantificados manualmente, los ácaros oribátidos fueron
montados en preparaciones semipermanentes en líquido de Hoyer para lo cual fueron previamente
aclarados y macerados en ácido láctico durante tres a 15 días, en algunos individuos fue necesario
realizar microdisecciones para poder realizar una correcta identificación. Las determinaciones
fueron basadas en los trabajos de Balogh y Balogh, 1992 y literatura especializada en cada uno de
los grupos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se obtuvieron un total de 3,919 ejemplares pertenecientes 46 familias, 57 géneros y 80 especies.
La mayor riqueza y abundancia se encontró en el sustrato de hojarasca, seguido por el suelo y el
dosel (Fig. 1). En hojarasca se encontraron 57 especies y 2,200 individuos, las familias más
abundantes en este estrato fueron Epactozetidae (41.8 %), Galumnidae (17.2 %), Microtegeidae
(16.72 %) Protoribatidae (16.3 %) y Scheloribatidae (14.6 %).
En el sustrato de suelo se encontraron 49 especies y 1,364 individuos, las familias más
dominantes fueron Scheloribatidae (16.2 %), Protoribatidae (14. 8%), Oppiidae (10.48 %),
Arceremaeidae (9.9 %) y Galumnidae (7.3 %). Para el dosel se identificaron 26 especies y 355

29
Entomología mexicana, 4: 28−34 (2017)

ejemplares, las familias más abundantes fueron Cymbaeremaeidae (21.9 %), Oribatellidae (15.5
%), Scheloribatidae (14.6 %) y Galumnidae (9 %).

Figura 1. Abundancia de las familias de ácaros oribátidos más representativas para los estratos de suelo,
hojarasca y dosel en la selva alta perennifolia de Los Tuxtlas, Veracruz.

En este trabajo fue posible observar la preferencia de biotopos por parte de algunos grupos de
ácaros oribátidos, las faunas con mayor similitud se encontraron en los sustratos de suelo/hojarasca,
compartiendo un 58 % de especies, mientras que entre el suelo/dosel y hojarasca/dosel solamente
se comparte en un 5 % para ambos casos, por lo cual se infiere que las especies que componen este
porcentaje son especies generalistas o errantes, mientras que el 95 % restante corresponde a
especies exclusivamente arborícolas (Cuadro 1). Únicamente tres especies se encontraron en los
tres biotopos, por lo cual el resto de la comunidad de ácaros oribátidos posee una marcada
preferencia por los estratos edáficos o arbóreos, siendo más evidente esta diferenciación en el dosel,
en donde se presentaron familias que no habitan el suelo o la hojarasca como Cymbaeremaeidae y
Scutoverticidae, en total 21 especies fueron exclusivamente arbóreas.

Cuadro 1. Listado faunístico de los ácaros oribátidos presentes en el suelo, hojarasca y dosel de la selva alta perennifolia
de Los Tuxtlas, Veracruz.
Categorías taxonómicas Suelo Hojarasca Dosel
Enarthronota
Hypochthoniidae
Eohypochthonius (Eohypochthonius)becki Balogh y Mahunka, 1979 X X
Lohmanniidae
Torpacarus ommitens Grandjean, 1950 X X
T. sp. X X
Mesoplophoridae
Mesoplophora sp. X X
Mixonomata
Epilohmanniidae
Epilohmannia minuta Berlese, 1920 X X
E. sp. 1
Euptyctima
Euphthiracaridae
Euphthiracarus sp. X X

30
Villagomez et al.: Ácaros oribátidos de los Tuxtlas, Veracruz.

Cuadro 1. Continuación
Categorías taxonómicas Suelo Hojarasca Dosel
Phthiracaridae
Hoplophorella (Hoplophorella) vitrina (Berlese, 1913) X X X
H. sp. 1 X X
H. sp. 2 X X
Holosomata
Malaconothridae
Tyrphonothrus (Tyrphonothrus) ca. canopeus (Iglesias, Palacios- Vargas X
y Mahunka, 2001)
T. (T.) sp. X
Crotoniidae
Camisia sp. X
Brachypylina
Pycnonoticae
Nanhermanniidae
Cyrthermannia sp. 1 X X
C. sp. 2 X
Hermannielloidea
Hermanniellidae
Sacculobates horologiorum Grandjean, 1962 X
S. sp. X X
Neoliodidae
Teleioliodes madininensis Grandjean, 1934 X X
Neoliodes sp. X
Damaeidae
Damaeus sp. X X
Compactozetidae
Cepheus sp. X X
Ceratoppiidae
Ceratorchestes baloghi Mahunka, 1983 X X
Liacaridae
Liacarus sp. X X
Eremulidae
Eremulus rigidisetus Balogh y Mahunka, 1969 X X
Heterobelbidae
Heterobelba oxapampensis Beck, 1962 X X
Basilobelbidae
Basilobelba sp. X X
Arceremaeidae
Tecteremaeus cornutus Hammer, 1961 X X
Oppiidae
Multioppia sp. X X
Sternoppiidae
Sternoppia sp. X X
Dampfiellidae
Dampfiella procera Sellnick, 1931 X X
Tetracondylidae
Flagellocepheus sp. X X
Carabodidae
Cubabodes sp. X X
C. verrucatus Balogh y Mahunka, 1980 X X
Carabodes (Phyllocarabodes) sp. X X
Klapperiches sp. X

31
Entomología mexicana, 4: 28−34 (2017)

Cuadro 1. Continuación
Categorías taxonómicas Suelo Hojarasca Dosel
Microtegeidae
Microtegeus borhidii Balogh y Mahunka, 1974 X X X
Charassobatidae
Charassobates tuberosus Balogh y Mahunka, 1981 X X
Cymbaeremaeidae
Scapheremaeus tonatiuh Palacios-Vargas, Ríos y Vázquez, 1998 X
S. ca. balazsi Mahunka, 1983 X
S. sp. 1 X
S. sp. 2 X
Poronotica
Micreremidae
Phylloribatula sp.1 X
P. sp. 2 X
Licneremaeidae
Licneremaeus discoidalis Willmann, 1930 X
Scutoverticidae
Arthrovertex sp. X
Phenopelopidae
Eupelops suramericanus (Hammer, 1961) X
Eremaeozetidae
Eremaeozetes dividipeltatus Mahunka, 1985 X X
Microzetidae
Berlesezetes peruensis (Hammer, 1961) X X
Kalyptrazetes desaussurei Mahunka, 1983 X X
Schalleria ca. mexicana Mahunka y Palacios-Vargas, 1996 X X
Tegoribatidae
Tectoribates sp. X
Epactozetidae
Epactozetes setosus Balogh y Mahunka, 1969 X X
Oribatellidae
Oribatella (Monoribatella) szaboi Balogh y Mahunka, 1979 X X
O. (Monoribatella) ca. serrula Pérez-Íñigo y Baggio, 1985 X
O. sp. X
Ceratokalummidae
Ceratokalummidae gen. nov. X
Ceratozetidae
Fuscozetes sp. X X
Hemileiidae
Dometorina sp. X
Scheloribatidae
Scheloribates (Perscheloribates) sp. X X
S. sp. 1 X X X
S. sp. 2 X
S. sp. 3 X X
Oripodidae
Oripoda lobata Mahunka, 1985 X
O. ca. scissurata (Balogh y Mahunka, 1980) X
Benoibates sp. X X X
Protoribatidae
Protoribates (Protoribates) capucinus Berlese, 1908 X X
P. (Triaunguis) sp. X
P. sp. X X

32
Villagomez et al.: Ácaros oribátidos de los Tuxtlas, Veracruz.

Cuadro 1. Continuación
Categorías taxonómicas Suelo Hojarasca Dosel
Haplozetidae
Nasobates spinosus Woolley, 1966 X
Peloribates sp. X
Rostrozetes ovulum (Berlese, 1908) X
R. ca. dimorphochaites Higgins, 1996 X
Parakalummidae
Parakalummidae gen. nov. X
Galumnidae
Pergalumna dactylaris Palacios-Vargas y Villagomez, 2017 X X
P. hypergranulosa Palacios-Vargas y Villagomez, 2017 X X
P. obsidiana Palacios-Vargas y Villagomez, 2017 X X
P. sp. nov. X X
Notogalumna sp. nov X
Taeniogalumna sp. nov. X X
Orthogalumna sp. nov. X
Galumnellidae
Galumnopsis sp. nov. X X

CONCLUSIONES
Fue posible observar la preferencia de hábitat de algunos grupos y la similitud de especies entre
biotopos. Se puede resaltar que más de la mitad de las especies se comparten entre suelo y
hojarasca, pero al mismo tiempo existen especies que solamente se encuentran en la hojarasca y no
atraviesan al suelo profundo, únicamente Hoplophorella (H.) vitrina, Scheloribates sp. 1 y
Benoibates sp. habitan en los tres biotopos. La fauna arborícola de ácaros oribátidos en la selva de
Los Tuxtlas, Veracruz, es más específica que la reportada en otros estudios. Finalmente se
registraron 3 géneros nuevos de las familias Cymbaeremaeidae, Galumnidae y Parakalummidae
con seis especies nuevas que se encuentran en proceso de descripción.

Agradecimientos
Este proyecto fue apoyado por el proyecto PAPIIT (UNAM) IN214816: Ecología de
Microartrópodos de la selva de Los Tuxtlas, Veracruz a cargo del Dr. José G. Palacios Vargas. A
la estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas y la Biol. Rosamond Coates por la ayuda en la
logística y desarrollo de este proyecto. Agradecemos al Dr. Ignacio Castellanos Sturemark (UAEH)
por el préstamo de su nebulizadora Dyna Fog.

Literatura citada
Balogh, J. and P. Balogh. 1992. The oribatid mites genera of the world. Vol. 1. Hungarian National Museum
Press, Budapest. 263 pp.
Bongers, F., Popma, J., Meave, J. and J. Carabias. 1988. Structure and floristic composition of the lowland
rain forest of Los Tuxtlas, Mexico. Vegetatio, 74: 55−80.
Covarrubias, R. 2008. Grado de asociación entre plantas estructuradoras de suelo y Microartrópodos
edáficos, en especies con repartición latitudinal amplia. Avances de Investigación. Santiago. 20:
142−432.
FAO. 2015. Evaluación de los recursos forestales mundiales 2015. Roma. Disponible en: www.fao.org/
forest-resources-assessment/es.
Ibarra-Manríquez, G., Martínez-Ramos, M., Dirzo. R. y J. Núñez-Farfán. 1997. La vegetación. Pp. 61−85.
In: E. Gónzalez-Soriano, R. Dirzo y R.C. Vogt. (Eds.). Historia Natural de los Tuxtlas. Universidad
Nacional Autónoma de México, México D.F.

33
Entomología mexicana, 4: 28−34 (2017)

Iglesias, R., Palacios-Vargas, J. G. and S. Mahunka. 2001. New species of Trimalaconothrus from Mexico
(Acari: Oribatei: Malaconothridae). Folia Entomologica Mexicana, 40: 67−81.
Lindo, Z. and N. N. Winchester. 2006. A comparison of microartrhopod assemblages with emphasis on
oribatid mites in canopy suspended soils and forest floors associated with ancient western redcedar
trees. Pedobiologia, 50: 31−41.
Palacios-Vargas, J. G. y R. Iglesias. 2004. Oribatei (Acarida: Cryptostigmata). Pp. 431−468. In: J. Llorente
Bousquets y J. J. Morrone (Eds.). Biodiversidad, Taxonomía y Biogeografía de Artrópodos de
México: Hacia una síntesis de su conocimiento. Universidad Autónoma México. 4(16):
Palacios Vargas, J. G., Iglesias, R. and G. Castaño-Meneses. 2003. Mites from mexican oaks canopies.
Insect Science and its application, 23(4): 287−292.
Palacios-Vargas, J. G. y R. Norton. 1984. Dos nuevas especies de Trichoribates (Oribatei: Ceratozetidae)
del volcán Popocatépetl, México. Folia Entomológica Mexicana, 62: 89−109.
Palacios Vargas, J. G. and G. Ríos. 1998. A new Scapheremaeus (Oribatei: Cymbaeremaeidae) from Central
America. Revista Nicaraguense de Entomología, 44: 33−39.
Piñero, D., Sarukhán, J. y E. González. 1977. Estudios demográficos en plantas. Astrocaryum mexicanum
Liebm. I. Estructura de las poblaciones. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 37: 69−118.
Norton, R. A. and J. G. Palacios-Vargas. 1987. A new arboreal Scheloribatidae, with ecological notes on
epiphytic oribatid mites of Popocatépetl, México. Acarología. 28: 75−89.
Ríos, G. y J. G. Palacios-Vargas. 1998. Especies nuevas de Scapheremaeus (Oribatei: Cymbaeremaeidae)
de México. Annales del Instituto de Biología. UNAM. Serie Zoológica, 69: 43−77.
Valencia-Cuevas, L. and E. Tovar-Sánchez. 2015. Oak canopy arthropod communities: wich factors shape
its structure?. Revista Chilena de Historia Natural, 88(1): 1−22.
Wilson, E. O. 1988. The current state of biological diversity. Pp. 3−18. In: E. O. Wilson and F. M. Peter.
(Eds.). BioDiversity. National Academy Press, New York.
Wunderle, I. 1992. Arboricolous and edaphic oribatids (Acari) in the lowland rainforest of Panguana, Peru.
Amazoniana, 12: 119−142.

34
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ÁCAROS EDÁFICOS DEL JARDÍN BOTÁNICO “HELIA BRAVO HOLLIS” DEL


VALLE DE ZAPOTITLÁN, PUEBLA

Alejandro Navarrete-Jiménez 1 , María del Carmen Herrera-Fuentes1, José Alejandro Zavala-


Hurtado1, Mercedes Guadalupe López-Campos2, Mauro Ignacio Vázquez-Rojas2 y Ricardo Iglesias-
Mendoza2.
1
Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Iztapalapa. Departamento de Biología. División de Ciencias Biológicas
y de la Salud. San Rafael Atlixco 186, Col. Vicentina, Del. Iztapalapa, C.P. 09360, CDMX.
2
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Ciencias. Circuito Exterior s/n, Coyoacán, Cd. Universitaria,
04510. Ciudad de México, CDMX.
Autor de correspondencia: ale1703nj@gmail.com

RESUMEN. Los ácaros juegan un papel importante en el funcionamiento de los procesos edáficos en las zonas áridas
y semiáridas. El conocimiento de la diversidad de estos organismos es importante para establecer el rol que tienen
dentro de las comunidades. El trabajo se realizó en el Jardín Botánico Helia Bravo Hollis en Zapotitlán, Puebla. Se
realizaron cuatro colectas a lo largo de un año, de septiembre de 2013 a junio de 2014 utilizando trampas de caída. Se
contabilizaron un total de 4160 ácaros pertenecientes a 28 familias de los cuales se determinaron 20 géneros y 15
morfos. Los géneros mejor representados fueron Cocceupodes, Eupodes y Speleorchestes. Estos organismos cumplen
con diferentes roles tróficos en las comunidades de microartrópodos edáficos.

Palabras clave: Ácaros, zona árida, fauna edáfica.

Edaphic mites of the botanical garden “Helia Bravo Hollis” of the Zapotitlan Valley, Puebla

ABSTRACT. The mites play an important role in the functioning of soil processes in arid and semiarid zones. The
knowledge of the diversity of these organisms are important to establish the role they have within communities. The
work was performed in the Helia Bravo Hollis Botanic Garden in Zapotitlan, Puebla.Four collections were made over
a year. Four collections were made over a year, from september 2013 to june 2014 using pit fall trap. We recorded a
total of 4160 mites belonging to 23 families of which were determined 20 genera and 15 morfos. The most represented
genera were Cocceupodes, Eupodes and speleorchestes. These organisms fulfill different trophic roles in edaphic
microarthropods communities.

Keywords: Mites, arid zone, soil fauna.

INTRODUCCIÓN
Las zonas áridas y semiáridas son ecosistemas altamente heterogéneos, esta característica es
causada en parte, por las plantas arbóreas/arbustivas ya que generan microhábitats (costras
biológicas) bajo su copa donde las condiciones microclimáticas y las comunidades son diferentes
a las del área que las rodean (Flores et al., 2004). Las costras biológicas que se encuentra bajo la
copa de estas plantas son un sistema importante para el funcionamiento de este tipo de ecosistemas
ya que en ellas se llevan a cabo importantes procesos vitales como la descomposición de la materia
orgánica y el flujo de nutrientes que son controlados por factores bióticos y abióticos (Fragoso et
al., 2011). Uno de los componentes bióticos más importantes son los microartrópodos entre los que
destacan los ácaros, que viven en los poros llenos de aire y en capas del mantillo y que mantienen
diferentes roles tróficos (herbívoros, bacteriófagos, fungívoros, saprófagos y depredadores) según
la especie (Wurst et al., 2012). Los ácaros representan uno de los grupos de artrópodos más diversos
y abundantes, se han registrado cerca de 54 617 especies a nivel mundial (Zhang, 2011). En México
se tiene el registro de 2,343 especies pertenecientes a 809 géneros y 264 familias (Hoffman y
López-Campos, 2000).

35
Navarrete-Jiménez et al.; Ácaros edáficos del jardín botánico “Helia Bravo Hollis”.

El conocimiento que se tiene de la diversidad de ácaros de las zonas áridas del país es muy escaso,
se han realizado algunos trabajos en los que se da a conocer la composición de las comunidades a
nivel taxonómico de orden o familia (Neher et al., 2009; de la Cruz, et al., 2016). El objetivo del
presente trabajo es dar a conocer la diversidad, a nivel de género, de este grupo de artrópodos
colectados en el Jardín Botánico “Helia Bravo Hollis”.

MATERIALES Y MÉTODO
Sitio de Estudio. Dentro de la Biosfera de Tehuacán-Cuicatlán, en Zapotitlán, Puebla, se
encuentra el Jardín Botánico Helia Bravo Hollis (Fig. 1) (18° 20’ N y 97° 28’ O a una elevación
de 1507 msnm). Esta zona semiárida se caracteriza por presentar una vegetación del tipo matorral
xerófilo descrito por Rzedowski (1978), una precipitación media anual de 380-400 mm y una
temperatura media anual de 18°- 22° C (Zavala-Hurtado, 1982).
Recolecta. Se realizaron cuatro colectas a lo largo de un año, una cada tres meses, a partir de
septiembre de 2013 a junio de 2014. Se seleccionaron seis arbustos y debajo de la copa de cada
uno y a ras del suelo se colocaron cuatro trampas de caída (pit-fall trap) durante 24 horas (Fig. 2).
Los organismos colectados fueron separados y cuantificados en el laboratorio de Biología y
Ecología de Artrópodos de la UAM-I y determinados al nivel taxonómico más bajo posible en el
laboratorio de acarología “Anita Hoffman” de la Facultad de Ciencias de la UNAM. Los datos
obtenidos se organizaron en tablas y gráficas para representar las abundancias de cada grupo.

Figura 1. Sitio de estudio, Jardín Botánico “Helia Bravo Figura 2. Trampa de caída colocada debajo de un
Hollis” arbusto.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se cuantificaron 4 160 individuos pertenecientes a tres órdenes y 28 familias. Se identificaron
20 géneros y 15 morfos. En el cuadro 1 se representa el listado de las familias, géneros y morfos
encontrados.
La familia Eupodidae está representada por dos géneros: Cocceupodes, Eupodes y un morfo sin
identificar, el primero destaca por tener la mayor abundancia (2326 individuos). Las familias
representadas con dos géneros son Smarididae, Tydeidae, Caligonellidae y Oribatulidae, el resto
de las familias solo están representadas por un género (Cuadro 1).
La familia más abundante fue Eupodidae (3264 individuos), seguida de Nanorchestidae (423),
Tydeidae (129), Trombidiidae (72) y Anystidae (70), el resto de las familias está representado por
1 a 40 individuos (Fig. 1).

36
Entomología mexicana, 4: 35−29 (2017)

Cuadro 1. Géneros y familias de ácaros encontrados en el Jardín Botánico “Helia Bravo Hollis”
Orden Familia Género
Mesostigmata - Morfo 1

Bdellidae Morfo 1
Trombidiformes Eupodidae Eupodes (Koch, 1835)
Cocceupodes (Thor, 1934)
Morfo 1
Tydeidae Tydeus (Koch, 1836)
Morfo 1
Caeculidae Morfo 1
Adamystidae Adamystis (Cunliffe, 1957)
Anystidae Anystis (von Heyden, 1826)
Paratydeidae Paratydeus (Baker, 1949)
Smarididae Smaris (Latreille, 1796)
Calorema (Southcott, 1963)
Erythraeidae Leptus (Latreille, 1795)
Trombidiidae Morfo1
Tetranychiidae Morfo 1
Tenuipalpidae Morfo1
Eupalopsellidae Morfo 1
Camerobidae Morfo1
Caligonellidae Coptocheles (Summers and Schlinger, 1955)
Morfo 1
Cheyletidae Morfo 1
Scutacaridae Morfo 1

Sarcoptiformes Alycidae Amphialycus (Zakhvatkin, 1949)


Nanorchestidae Speleorchestes (Trägardh, 1909)
Neonanorchestes ( McDaniel & Bolen, 1981)
Oribatellidae Oribatella (Banks, 1895)
Cymbaeremaeidae Scapheremaeus (Berlese, 1910)
Scutoverticidae Morfo 1
Oribatulidae Jornadia (Wallworl &Weems, 1984)
Zygoribatula (Berlese, 1917)
Oripodidae Oripoda (Banks, 1904)
Passalozetidae Passalozetes (Grandjean, 1932)
Eremaeozetidae Eremaeozetes (Berlese, 1913)
Galumnidae Morfo 1
Acaridae Morfo 1

Comparando los resultados obtenidos con lo reportado por Neher (2009) en el desierto
Chihuahuense, se observa cierta similitud con algunas familias como Eupodidae, Nanorchestidae,
Tydeidae, Cymbaeremaeidae, Oribatulidae, Scutoverticidae, Adamystidae, Anystidae y
Caligonellidae. La presencia de ciertos géneros ya han sido reportados en otras zonas semiáridas,
Nanorchestes y Tydeus en el desierto Chihuahuense (Neher, 2009; Brantley y Shepherd, 2004); y
Eupodes, Nanorchestes, Speleorchestes en zonas semiáridas del este de Australia (Noble et al.,
1996).
Otro factor que puede explicar la presencia de estas familias es la composición de las costras
biológicas y las preferencias alimenticias de los ácaros. La mayoría de las organismos determinados
son zoófagos (Adamystis, Anystis, Smaris, Calorema, Leptus, Amphialychus, Coptocheles,
Dinotrombium, y organismos no determinados de las familias Bdellidae, Scutacaridae,
Paratydeidae, Tenuipalpidae, Caecullidae, Eupalopsellidae, Cheyletidae, Camerobidae,

37
Navarrete-Jiménez et al.; Ácaros edáficos del jardín botánico “Helia Bravo Hollis”.

Galumnidae, y del orden Mesostigmata); algunos otros son depredadores facultativos (Eupodes,
Cocceupodes, Speleorchestes, Neonanorchestes, Tydeus, Jornadia y Zygoribatula);
microfitófagos (Scapheremaeus, Scutoverticidae, Oribatella, Eremaeozetes, Passalozetes y
Oripoda); y saprófagos (Acaridae).

Figura 1. Número total de individuos obtenidos por familia.

CONCLUSIONES
Por su abundancia, los ácaros juegan un papel importante manteniendo diversos roles tróficos
en las comunidades de microartrópodos que se encuentran bajo la copa de los arbustos en este tipo
de ecosistemas.
El presente estudio representa uno de los primero trabajos en los que se realiza una lista de los
géneros de ácaros de una zona árida. Se recomienda seguir realizando trabajo de campo e
incrementar la zona de muestreo para incrementar el número de registros.

Agradecimientos
A Jorge Orendain Méndez y Pedro Miranda por su apoyo logístico durante el trabajo de campo.

Literatura citada
Brantley, S. L. and U. L. Shepherd. 2004. Effect of cryptobiotic crust type on microarhtropod assemblages
in pinion-juniper woodland in central New Mexico. Western North American Naturalist, 64:
155−165
De la Cruz, M. J., Herrera-Fuentes, M. C., Garcia-Sanchez, R. y N. M. Montaño-Arias. 2016. Diversidad
de microinvertebrados en costras biológicas y suelo del valle de Zapotitlán, Puebla. Entomología
mexicana. 3: 549−554.
Flores, Gustavo E., Lagos, Susana J. y S. Roig-Juñent. 2004. Artrópodos epígeos que viven bajo la copa del
algarrobo (Prosopis flexuosa) en la reserva Telteca (Mendoza, Argentina). Multequina, 13(2):
71−90.
Fragoso, C., Reyes Castillo, P. Y. y P. Rojas. 2011. La importancia de la biota edáfica en méxico. Acta
Zoológica Mexicana (n. s.), 1: 1−10.
Hoffman, A. y G. López-Campos. 2000. Biodiversidad de los ácaros en México. Comisión Nacional para
el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad y Universidad Nacional Autónoma de México, México.

38
Entomología mexicana, 4: 35−29 (2017)

Neher-Deborah, A., Lewis, S. A., Weicht, T. R. and B. J. Darby. 2009. Microarthropod communities
associated with biological soil crusts in the Colorado Plateau and Chihuahuan deserts. Journal of
Arid Environments, 73: 672−677.
Noble, J. C., Whitford, W. G. and M. Kaliszweski. 1996. Soil and litter microarthropod populations from
two contrasting ecosystems in semi-arid eastern Australia. Journal of Arid Environments, 32:
329−246.
Rzedowski, J. 1983. Vegetación de México. Limusa. México.
Wurst, S., De Deyn, G. and K. Orwin. 2012. Soil Biodiversity and Functions. Pp. 28−44. In: Diana H. Wall,
Richard D. Bardgett, Valerie Behan-Pelletier, Jeffrey E. Herrick and T. Hefin Jones. (Eds). Soil
Ecology and Ecosystem Service. Oxford University Press. 406 pp.
Zavala-Hurtado, J. A. 1982. Estudios ecológicos en el valle semiárido de Zapotitlán, Puebla. I. Clasificación
numérica de la vegetación basada en atributos binarios de presencia o ausencia de las especies.
Biótica, 7: 99−120.
Zhang, Z. Q. 2011. Phylum Arthropoda von Siebold, 1848. Pp. 99-103. In: Z. Q. Zhang (Ed.). Animal
biodiversity: an outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness, Zootaxa
(Special issue).

39
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ARAÑAS ASOCIADAS A EPÍFITAS FITOTELMATA

Jesús Campos-Serrano , María del Carmen Herrera-Fuentes y José Alejandro Zavala-Hurtado

Universidad Autónoma Metropolitana-Unidad Iztapalapa. Laboratorio de Biología y Ecología de Artrópodos.


Departamento de Biología, Av. San Rafael Atlixco 186, Col. Vicentina, Del. Iztapalapa. C. P. 09360, Ciudad de México,
México.
Autor de correspondencia: gsuscamposserrano@gmail.com

RESUMEN. Las plantas epífitas fitotelmata se consideran como un elemento importante de los ecosistemas, ya que
cumplen un papel fundamental para el establecimiento de comunidades de artrópodos. Entre los artrópodos más
conspicuos que podemos ver asociados a estas plantas están las arañas, depredadores representativos de los ecosistemas
áridos. Sin embargo, estudios en México enfocados en este grupo son escasos, por lo que nuestro objetivo es contribuir
al conocimiento de estos organismos. El trabajo se realizó en el Valle de Zapotitlán en el Estado de Puebla, México.
Se elaboraron 72 plantas artificiales abarcando diversos tipos morfométricos semejando la arquitectura de una epífita
de tanque natural, éstas fueron colocadas sobre Beaucarnea gracilis. Se realizaron muestreos cada tres meses,
colectando al azar 18 plantas artificiales y tres plantas naturales. Se registraron 8,788 artrópodos, de los cuales 172
fueron arañas, agrupadas en 10 familias y 27 morfoespecies. La familia mejor representada fue Salticidae con 89
individuos, seguida de Theriididae con 42, sin embargo la más diversa fue Gnaphosidae con ocho morfoespecies. La
planta artificial resultó ser favorable y logró ser colonizada, ya que en epífitas naturales solo se encontraron individuos
de cuatro familias mientras que en las epífitas artificiales se encontraron nueve. Los estudios ecológicos con modelos
artificiales para fauna asociada a epífitas constituyen una opción viable, además que permiten la conservación de estas.

Palabras clave: Ecosistemas, depredadores, colonización, epifitas artificiales.

Spiders associated whit phytotelmata epiphytes

ABSTRACT. Phytotelmata epiphytic plants are considered as an important element of ecosystems, play a fundamental
role for the establishment of arthropod communities. The most conspicuous arthropods we can find associated with
these plants are the spiders, they are representative predators of the arid ecosystems. However, studies on this group
in Mexico are scarced, so our main aim is contribute to the knowledge of these organisms. This work was carried out
in the Zapotitlán Valley in the State of Puebla, México. We made 72 artificial plants embracing different morphometric
types resembling the architecture of a natural tank epiphyte, these were placed on Beaucarnea gracilis. Sampling was
done every three months, collecting 18 artificial plants and three natural plants randomly. 8,788 arthropods were
collected, which 172 were spiders of 10 families and 27 morpho-species. The family Salticidae was the best represented
with 89 individuals, followed by Theridiidae with 42, however, Gnaphosida was the most diverse with 8 morpho-
species. Artificial plants provided a favorable microhabitats to be colonized, as in natural epiphytes only specimens of
four families were found whereas in the artificial epiphytes nine families were found. The ecological studies using
artificial models for fauna associated to epiphytes constitute a viable option, in addition that allow the conservation of
these.

Keywords: Ecosystems, predators, colonization, artificial epiphytes.

INTRODUCCIÓN
Las plantas epífitas fitotelmata se consideran como un elemento muy importante de los
ecosistemas, debido a que cumplen un papel fundamental para el establecimiento de comunidades
de invertebrados, principalmente artrópodos. Esto porque tienen una estructura muy compleja que
les permite almacenar agua y materia orgánica dada por el arreglo de sus hojas, creando así un
ambiente hospitalario para los artrópodos y para otros grupos de animales (Campos-Serrano et al.,
2009). La complejidad estructural de un ambiente limita el espacio físico que puede ser ocupado
por las especies. Además está determinada en gran medida por el número de microhábitats
disponibles para el establecimiento de las mismas, encontrando mayor variedad y cantidad de

40
Campos-Serrano et al.: Arañas asociadas a epífitas fitotelmata.

microhábitats, por lo que al representarse una estructura compleja al interior de una epífita
fitotelmata, se favorece la formación de microhábitats (Benavides y Flórez, 2007).
Las múltiples relaciones que se establecen entre epífitas y artrópodos han sido objeto de estudio
para diversos investigadores. Esto ha permitido obtener información sobre el grado de interacción
y el beneficio que representan las epífitas para la artrópodofauna, así como la influencia que éstas
tienen sobre la diversidad y abundancia de los artrópodos al incrementar la disponibilidad de
espacio y nichos ecológicos para los animales que ocupan su ambiente (Castaño-Meneses, 2002).
De acuerdo con Frank y Lounibos (2008), la fauna asociada a epífitas, principalmente
artrópodos, pueden aprovechar a las fitotelmata de cuatro posibles formas: i) Como un acuario para
los insectos que tienen estadios larvarios acuáticos y así completar su desarrollo hasta el estado
adulto. ii) Como terrario para aquellos artrópodos que viven en el sustrato que se acumula en las
axilas de sus hojas. iii) Ocasionalmente como refugio, para esconderse de sus depredadores, poner
sus huevos, mudar o proveerse de humedad, y por consiguiente como lugar para que algunos
depredadores consigan alimento. iv) Muchos artrópodos terrestres la utilizan como fuente de
alimento directamente.
Dentro de los artrópodos más característicos que se asocian a las epífitas fitotelmata se
encuentran las arañas, éstas integran un grupo muy abundante y diverso en todos los ecosistemas
terrestres del planeta. Debido en gran parte a sus hábitos depredadores generalistas así como a la
facilidad que tienen para dispersarse y colonizar diferentes hábitats, lo cual las convierte en un
buen grupo de estudio para llevar a cabo estimaciones de diversidad (Benavides y Flórez, 2007).
Específicamente para el caso de los ecosistemas áridos Polis y McCormick (1986) consideran a las
arañas y otros arácnidos como los depredadores más importantes. Por todo lo anterior, es necesario
iniciar estudios orientados a conocer la composición de la araneofauna de la vegetación de las
regiones áridas y semiáridas de México para contribuir a su conocimiento, ya que contrario a lo
que se piensa, estos sitios albergan una alta diversidad biológica, y sobre todo de artrópodos que
están asociados a bromelias epífitas.

MATERIALES Y MÉTODO
El trabajo se realizó en el Valle semiárido de Zapotitlán en el Estado de Puebla. Este Valle es
una cuenca local ubicada dentro de la región de Tehuacán-Cuicatlán formando parte de la Reserva
de la Biosfera del mismo nombre. El clima en este Valle corresponde, de acuerdo a la clasificación
de Köppen modificada por García (1973), a BSohw (w)(e)g, que es un clima seco con régimen de
lluvia en verano, con dos máximos de lluvias separados por dos estaciones secas y una precipitación
promedio anual de 380-400 mm. Es semicálido con una temperatura media anual entre 18 y 22°C
(Zavala-Hurtado, 1982). En el Valle de Zapotitlán existen varias especies de epífitas fitotelmata
principalmente del género Tillandsia, tales como: T. atroviridipetala, T. circinatoides, T.
dasyliriifolia, T. makoyana y T. califanii. Estas a su vez se encuentran asociadas a ciertos tipos de
forofitos, algunas con selección altamente específicas y otras como T. recurvata que puede
establecerse en diferentes forofitos (García, 2007).
Muestreo. Se elaboraron 72 plantas artificiales tratando de semejar la arquitectura de una
bromelia fitotelmata, tomando como referencia la morfología de T. makoyana y T. califanii. Las
variables morfométricas de la planta son tamaño (longitud de la planta: medida de la base de la
planta a la punta de la hoja más larga, y volumen de agua que pueden almacenar) y número de
hojas. Así, se elaboraron plantas de dos tamaños diferentes (20 y 30 centímetros) y cada tamaño
tres variaciones en el número de hojas (10, 15 y 20 hojas). Cada tipo tuvo tres réplicas lo que nos
da un resultado de 18 plantas y como se programaron muestreos cada tres meses a lo largo de un
año, dando un total de cuatro muestreos, el total de plantas laboradas fue de 72. Dentro del sitio de

41
Entomología mexicana, 4: 40−45 (2017)

estudio, se seleccionaron al azar 27 individuos de Beaucarnea gracilis de al menos 2 m de altura


donde se colocaron las epífitas artificiales (Fig. 1), cuidando ubicarlas, dentro de lo posible a una
misma altura y, consistentemente, en el lado Norte de la planta. En el fondo de cada planta artificial
se colocaron 20 g de suelo estéril, proveniente de la misma localidad y 10 ml de agua como
condiciones iniciales del sustrato. Cada tres meses, a partir de la ubicación inicial del experimento,
se extrajeron 18 plantas artificiales seleccionadas al azar y tres tillandsias naturales (para conocer
la estructura de la comunidad de artrópodos en cada muestreo), al final se obtuvieron cuatro
muestreos a lo largo de un año. Asimismo, durante cada muestreo se recolectaron los registros de
la estación meteorológica de la localidad para integrarlos a la base de datos a analizar. Las plantas
muestreadas fueron introducidas en bolsas de plástico y transportadas al laboratorio para
posteriormente ser disectadas. El suelo encontrado en las plantas se procesó en embudos de
Berlese-Tullgren para extraer la fauna asociada. Los organismos se preservan en alcohol al 70 %,
se cuantificaron y determinaron con base en las claves de Ubick et al. (2005) y Jocqué (2006).

Figura 1.- Ejemplo de una epífita artificial (izquierda) y su colocación sobre un árbol
de B. gracilis en el sitio de estudio (derecha). En la fotografía de la izquierda se indica
la presencia de un receptáculo interno, marcado con un contorno rojo.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se registraron un total de 8,788 artrópodos distribuidos en 16 órdenes. El órden mejor
representado en todos los muestreos fue Araneae con 181 individuos con 10 familias y 25
morfoespecies (Cuadro 1). Como se puede observar en la figura 2, la familia mejor representada
fue Salticidae con 79 individuos (52 %), seguida de Theriididae con 43 individuos (24 %), pero la
más diversa fue Gnaphosidae con ocho morfoespecies (6 %). El diseño de la planta artificial resultó
favorable y logró simular las condiciones ambientales necesarias para que pudiera ser colonizada
por artrópodos.
Algo muy notorio fue el hecho de que la representación de las familias de Araneae fue distinta
en cada uno de los muestreos y también, en epífitas naturales con respecto a plantas artificiales.
Los valores de diversidad del índice de Shannon-Wiener, muestran que en plantas naturales los
valores de menor y mayor diversidad se presentaron en los muestreos IV y I, respectivamente, para
el caso de plantas artificiales, se presentaron en los muestreos II y III.
Se puede observar que en las epífitas naturales solo se encontraron individuos de cuatro familias
siendo Theridiidae la más abundante mientras que en epífitas artificiales se encontraron nueve
familias y en este caso la más abundante fue Salticidae (Figs. 3 y 4). Las familias Gnaphosidae y
Salticidae fueron las que agruparon el mayor número de especies, resultado similar a lo reportado
por Jiménez y Navarrete (2010) y diversos trabajos citados por ellos, los cuales reportan que estas
familias están bien representadas en las zonas áridas del mundo.

42
Campos-Serrano et al.: Arañas asociadas a epífitas fitotelmata.

Cuadro 1. Número de individuos registrados por familias del órden Araneae encontrados en
los cuatro muestreos realizados tanto en epífitas artificiales “A” como en epífitas “N”.
11/07/2009 09/10/2009 15/01/2010 26/03/2010
MI MII MIII MIV
FAMILIAS A N A N A N A N Total
Anyphaenidae
Morfo 1 1 1 2
Clubionidae
Clubiona 1 1
Elaver 2 1 3
Morfo 1 1 1
Dictynidae
Morfo 1 1 1
Filistatidae
Kukulcania 1 1
Gnaphosidae
Litopyllus 1 1
Herpyllus 1 1
Nodocion 1 1
Parasyrisca 1 1
Cesonia 2 1 1 3 1 11 19
Morfo 1 2 2
Morfo 2 1 1
Morfo 3 1 1
Miturgidae
Morfo 1 3 3
Theridiidae
Robertus 1 3 1 5 5 11 3 14 43
Thomisidae
Mecaphesa 8 8
Salticidae
Sitticus 1 3 3 7
Pelegrina 3 11 10 2 26
Morfo 1 6 1 7
Morfo 2 3 3 1 9 1 17
Morfo 3 19 19
Morfo 4 2 1 3
Selenopidae
Selenops 1 3 4
Morfo 1 7 1 8
TOTAL 29 7 28 7 33 15 45 17 181
H´ 1.73 1.27 1.28 0.79 2.12 0.95 1.95 0.58

Figura 2. Porcentaje de representación de cada una de las familias de arañas recolectadas.

43
Entomología mexicana, 4: 40−45 (2017)

Figura 3. Familias presentes en epífitas naturales y su Figura 4. Familias presentes en epífitas artificiales y su
abundancia. abundancia.

Además, se realizó un análisis de similitud de Jaccard para determinar si existía una similitud
entre la comunidad de arañas que se encontraron en epífitas naturales y en epífitas artificiales. Se
Se encontró que para ningún muestreo hubo relación en la comunidad establecida (JMI = 0.11, JMII
= 0.11, JMIII = 0.25 y JIV = 0.4), aunque los valores muestran que conforme pasa el tiempo las
comunidades comienzan a tener una semejanza.

CONCLUSIONES
Las arañas fueron muy abundantes y diversas principalmente en las epífitas artificiales lo que
indica la gran afinidad que tienen por ambientes con una gran complejidad estructural y la gran
capacidad de colonización que presentan considerándose como individuos pioneros. Las familias
Gnaphosidae y Salticidae resultaron ser las más diversas, mientras que Anyphaenidae, Dictynidae,
Miturgidae, Thomisidae, y Filistatidae solo están representadas por una especie, la última solo un
individuo. El diseño del microcosmos artificial resultó favorable, ya que se pudieron establecer
distintos organismos y estructurar una comunidad. Los estudios ecológicos con modelos artificiales
para fauna asociada a plantas epífitas constituyen una opción viable, pues en ellas encontramos
mayor diversidad de familias y especies, además que permiten la conservación de estas plantas
pues juegan un rol importante y fundamental en los ecosistemas, en particular en los semiáridos.

Literatura citada
Benavides, L. y E. Flórez 2007. Comunidades de arañas (Arachnida: Araneae) en microhábitats de dosel en
bosques de tierra firme e Igapo de la Amazonía Colombiana. Revista Ibérica de Aracnología, 14:
49−62.
Campos-Serrano, J., Herrera-Fuentes, M. C., Zavala-Hurtado, J. A. y M. Flores-Cruz. 2009. Diversidad de
artrópodos asociados a Tillandsia brachycaulos en una selva baja y una zona cafetalera en San
Miguel del Puerto, Oaxaca. Pp. 283−287. In: E. G. Estrada-Venegas, A. Equihua-Martinez, M. P.
Chaires-Grijalva, J. A. Acuña-Soto, J. R. Padilla-Ramírez y A. Mendoza-Estrada. (Eds.).
Entomología Mexicana Vol. 8. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de Entomología,
Texcoco, estado de México.
Castaño-Meneses, G. 2002. Estructura de la comunidad de artrópodos epifitos y su papel en el crecimiento
de Tillandsia violacea (Bromeliaceae) en un bosque templado de Hidalgo. Tesis Doctoral. Facultad
de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México. 113 pp.
Frank, J. H. and L. P. Lounibos. 2008. Insects and allies associated with bromelias: a review. Terrestrial
Arthropod Reviews, 1: 125−153.

44
Campos-Serrano et al.: Arañas asociadas a epífitas fitotelmata.

García, E. 2004. Modificaciones al Sistema de clasificación climática de Köppen. Instituto de Geografía


UNAM. 5ta edición. México. 98 pp.
García, S. M. D. 2007. Estudio ecofisiológico de Tillandsia dasyliriifolia Baker (Bromeliaceae) en el valle
de Zapotitlán, Puebla. Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de
México. México. 175 pp.
Jiménez, M. L. y J. G. Navarrete. 2010. Fauna de arañas del suelo de una comunidad árida-tropical en Baja
California Sur, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 81: 417−426.
Jocqué, R. and A. S. Dippenaar-Schoeman. 2006. Spider families of the World. Royal Museum for Central
Africa. Africa. 336 pp.
Méndez, I. M. 1998. Ecología de arañas. Boletín de la Sociedad Entomologica Aragonesa, 21: 53−55.
Polis, G. A. and S. J. McCormick. 1986. Scorpions, spiders and solpugids: predation and competition among
distantly taxa. Oecologia, 71: 111−116.
Ubick, D., Paquin, P., Cushing, P. E. and V. Roth. 2005. Spiders of North America: an identification manual.
American Arachnological Society. 337 pp.
Zavala-Hurtado, J. A. 1982. Estudios Ecológicos en el valle semiárido de Zapotitlán, Puebla. I. Clasificación
numérica de la vegetación basada en atributos binarios de presencia o ausencia de las especies.
Biotica, 7: 99−119.

45
ACAROLOGÍA Y ARACNOLOGÍA ISSN: 2448-475X

SISTEMATIZACIÓN DE MUESTRAS BIOLÓGICAS Y ELABORACIÓN DE LA


COLECCIÓN ENTOMOLÓGICA DEL CENCROPAM

Jose Miguel Flores-Calvillo1 , Sandra Joyce Ramírez-Muñoz1, María del Carmen Herrera-
Fuentes2, Jorge Orendain-Méndez2 y Jesús Campos-Serrano2
1
Centro Nacional de Conservación y Registro del Patrimonio Artístico Mueble (CENCROPAM). Calle San Ildefonso
Número 62, colonia Centro, Centro Histórico, C. P. 06000, Ciudad de México, México.
2
Laboratorio de Biología y Ecología de Artrópodos Universidad Autónoma Metropolitana –Iztapalapa. Av. San Rafael
Atlixco 186, Vicentina, C. P. 09340 Iztapalapa, Ciudad de México, México.
Autor de correspondencia: miguelfloresbio@gmail.com

RESUMEN. De los factores causantes de biodeterioro, los insectos conforman el grupo con más importancia pues
producen alteraciones en diferentes materiales constitutivos de obras, representando un peligro latente para la
conservación del patrimonio. En este trabajo se sistematizó la colección entomológica compuesta por muestras de
diferentes obras infestadas, se les dio tratamiento en el laboratorio de biodeterioro del CENCROPAM. Se examinaron
1,108 muestras, ordenándolas de acuerdo a su composición en orgánicas e inorgánicas; las muestras de origen orgánico
fueron separadas, se eligieron únicamente las muestras para identificar biodeterioro originado por insectos. Se integró
una base de datos de referencia con la información de los principales taxa causantes de biodeterioro, siendo Coleoptera
el orden de mayor representación con siete familias. La base de datos cuenta hasta el momento con 27 familias, 20
géneros y 20 especies, la identificación se complica debido a que es difícil obtener ejemplares completos. Los
artrópodos relacionados a obras son arácnidos, crustáceos, quilópodos y ácaros. Las obras que sufren un mayor daño
se componen de materiales orgánicos. La dificultad para generar una colección entomológica de referencia radica en
que las muestras no se obtienen de forma sistemática, generalmente solo se obtiene fragmentos que dificultan la
determinación taxonómica.

Palabras clave: Biodeterioro, obra, taxa, determinación.

Systematization of biological samples and elaboration of the entomological collection of


CENCROPAM

ABSTRACT. Of the factors that cause biodeterioration, insects are the group with the most importance because they
produce alterations in different materials constituting artwork, representing a latent danger for the conservation of the
heritage. In this work the entomological collection composed of samples of different infested works was systematized,
they were given treatment in the biodeterioration laboratory of CENCROPAM. 1,108 samples were examined,
according to their composition in organic and inorganic. The samples of organic origin were separated, only samples
were selected to identify insect-borne biodeterioration. A reference database was integrated with information on the
main causes of biodeterioration, with Coleoptera being the most represented order with seven families. The database
has so far 27 families, 20 genera and 20 species, identification is complicated because it is difficult to obtain complete
copies. Arthropods related to works are arachnids, crustaceans, centipedes and mites. The works that suffer greater
damage are composed of organic materials. The difficulty to generate an entomological collection of reference is that
the samples are not obtained in a systematic way, generally only fragments are obtained that hinder the taxonomic
determination.

Keywords: Biodeterioration, Artwork, taxa, determination.

INTRODUCCIÓN
En la actualidad, existe un interés creciente y una mayor concienciación, en la salvación de
nuestro Patrimonio, y ello supone un paso en el reconocimiento de nuestras propias raíces, es decir,
de nuestra cultura y filosofía (Martiarena, 1992), siendo las obras de arte un ejemplo de ello. En
una obra de arte, específicamente sobre los materiales que la constituyen, se pueden producir

46
Flores-Calvillo et al.: Sistematización y elaboración de la colección entomológica del CENCROPAM .

diferentes alteraciones que se clasifican por el tipo ya sea físico, químico e incluso biológico. Una
de las principales alteraciones es el biodeterioro, que se define como el conjunto de daños o
cambios no deseados en los materiales que conforman una obra de arte debidos a la acción de
agentes biológicos (Valgañon, 2008). Estos agentes biológicos pueden ser tanto microorganismos
u organismos más complejos como los insectos, los cuales son de una alta incidencia en las obras
artísticas debido al material constitutivo de estas.
El laboratorio de Biodeterioro del Centro Nacional de Conservación y Registro del Patrimonio
Artístico Mueble (CENCROPAM) del Instituto Nacional de Bellas Artes y Literatura, se encarga
de la conservación del patrimonio artístico mexicano, realizando y proponiendo tratamientos a las
obras afectadas directa o indirectamente por agentes biológicos (RED, 2014).
Existen diversos materiales sirviendo como base o sostén en la realización de una obra de arte,
la madera es la más presente en las estructuras de los monumentos de interés artístico e histórico,
así como en soportes de la obra artística (Martiarena, 1992), este hecho resulta ser un factor de
riesgo para el biodeterioro del patrimonio artístico. Los insectos son el principal agente de
biodeterioro, los órdenes que más se relacionan con este proceso son: Coleoptera (escarabajos,
carcomas), Isoptera (termitas), Lepidoptera (polillas), Thysanura (pescaditos de plata),
Hymenoptera (hormigas, avispas) y otras de menor importancia. Los que producen daños
considerables a estructuras de madera y bienes muebles de madera son los insectos del orden
Coleoptera e Isoptera (CONAFOR, 2010), por lo que es importante contar con una colección
bilógica de referencia para optimizar los tiempos de determinación de las especies.
Las colecciones biológicas se constituyen por medio de inventarios que implican la recolección
de especímenes, su identificación y preservación, y en el caso de especies nuevas para la ciencia,
el describirlas y nombrarlas, además de someter los ejemplares a un cuidadoso proceso curatorial
para preservarlos a largo plazo. De esta forma, constituyen uno de los acervos más completos de
la biodiversidad y representan recursos de importancia primaria para la investigación biológica
(Plascencia et al., 2011).
Las técnicas de colecta entomológica tradicionales y su estudio, no pueden realizarse en los
bienes culturales, ni en la obra artística, por lo que contar con ejemplares completos de los
organismos es muy difícil y poco frecuente, normalmente se trabaja con las evidencias de estos.
Sin embargo, en el laboratorio se han conservado distintas muestras a lo largo de los nueve años
de su creación y considerando que el estudio de estas plagas requiere de recolecta, almacenaje e
investigación basada en los ejemplares, el presente estudio tiene como objetivo sistematizar las
muestras biológicas y elaborar la colección entomológica del CENCROPAM.

MATERIALES Y MÉTODO
Se examinaron 1,108 muestras del laboratorio de Biodeterioro del CENCROPAM, las muestras
se ordenaron de acuerdo a su composición en orgánicas (maderas, fibras, insectos, plantas etc.) e
inorgánicas (temples, piedra, mármol etc.); las muestras de origen orgánico fueron separadas y se
eligieron únicamente las muestras para identificar biodeterioro originado por insectos. Las
muestras de insectos se almacenaron en frascos con alcohol al 70 %. Las excretas se almacenaron
en sobres de papel, debido a que no contienen estructuras frágiles, las cuales son necesarias para la
identificación; los sobres fueron almacenados en una caja de cartón. Las mudas y pupas fueron
almacenadas en seco de acuerdo a Murillo y Lezama (2008) y ordenadas en: excretas, mudas, pupas
y adultos, incluyendo restos de insectos e insectos completos (Figura 1).
Se descartaron las muestras que no contenían datos o se encontraban muy deterioradas para ser
conservadas e identificadas adecuadamente, los restos de insectos fueron incluidos, ya que la

47
Entomología mexicana, 4: 46−51 (2017)

mayoría de veces solo es posible colectar fragmentos del cuerpo y rara vez insectos completos,
estos fueron identificados hasta donde lo permitían sus características.

b
d
a c

Figura 1. Ejemplo de muestras almacenadas: (a) excretas, (b) muda, (c)


restos de insectos e (d) insecto completo. Foto: Hilario Granados.

Las bases digitales del laboratorio contienen los datos de las obras: ficha técnica, tipo de
tratamiento, solicitud de ingreso al laboratorio, número de expediente en el archivo y año de
registro fotográfico. Sin embargo, carecían de la información completa del agente causante del
biodeterioro; se complementaron los datos de los dictámenes de obra con los datos de las muestras.
La base de datos se organizó tomando en cuenta los datos de la obra (Número de identificación
en el Sistema General de Registro de Obra Artística [SIGROA], titulo, autor, técnica, medidas etc.)
así como la descripción del agente causante del biodeterioro, determinación taxonómica y nombre
común.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se integró una base de datos con 599 muestras de artrópodos, de las cuales 530 corresponden a
la clase Insecta y 69 a artrópodos de diferentes clases. El 29.5 % de las muestras corresponden a
los órdenes: Lepidoptera, Isoptera, Diptera, Blattodea, Hymenoptera, Psocoptera, Zygentoma.
Hemiptera, Thysanoptera, Dermaptera, Orthoptera y Phthiraptera (Fig. 2).
El 70.5 % restante está dividido entre distintas familias del orden Coleoptera como: Anobiidae,
Bostrichidae (Lyctinae), Dermestidae, Curculionidae, Cerambycidae, Tenebrionidae y
Staphylinidae (Fig. 3).
La presencia de los órdenes Coleoptera, Lepidoptera, Isoptera, Zygentoma y Psocoptera
obedece a que algunos de ellos, en alguna fase de su ciclo de vida se alimentan directamente de los
materiales, principalmente orgánicos (madera, textiles y papel), que constituyen las obras (marcos,
muebles, estructuras, vestimenta, archivos, libros, etc.). Los órdenes Dermaptera, Orthoptera y
Phthiraptera están representados por un solo individuo.
Podemos observar que la familia Anobiidae es la más abundante con 153 muestras seguida de
las familias Bostrichidae, Dermestidae, Curculionidae, Cerambycidae, Tenebrionidae y
Staphylinidae.

48
Flores-Calvillo et al.: Sistematización y elaboración de la colección entomológica del CENCROPAM .

Figura 2. Ordenes de insectos encontrados en las muestras del laboratorio de Biodeterioro.

Figura 3. Familias del Orden Coleoptera encontradas en las muestras del laboratorio.

La base de datos cuenta hasta el momento con 27 familias, 20 géneros y 20 especies, la


identificación se complica debido a que es difícil obtener ejemplares completos, es raro encontrar
representantes de cada etapa del ciclo, y en el caso de insectos sociales no siempre se obtienen
todas las castas.
Entre los artrópodos relacionados a las obras se encuentran arácnidos de los órdenes: Araneae,
Opiliones y Scorpiones, dentro de los crustáceos el orden Isopoda; además de las clases Chilopoda
y Acari. De los cuales el 73.4 % de las muestras pertenecen al orden Araneae, mientras que el
restante se divide en diferentes clases y órdenes (Fig. 4).
Se concluye que los taxa encontrados están asociados a bienes pero no son agentes de
biodeterioro, el orden más abundante fue Araneae (Arañas) y su aparición es indicativa de falta de
mantenimiento en las áreas (Fig. 4). Foelix (1982) expone que la presencia de arañas implica
formación de cadenas tróficas “Todas las arañas son carnívoras (depredadoras), muchas están
especializadas en la construcción de trampas (tela de araña) y otras son cazadoras activas; los
insectos constituyen la mayor fuente de alimento para las arañas, aunque también otros artrópodos
son a menudo consumidos”. Artrópodos como isópodos (cochinillas de humedad) o chilopodos
(ciempiés) son indicativos de alta humedad.

49
Entomología mexicana, 4: 46−51 (2017)

Figura 4. Artrópodos encontrados en las muestras del laboratorio de Biodeterioro.

La revisión de las muestras permitió observar que los causantes de biodeterioro sobre los bienes
directamente son los insectos. De estos, los más abundantes en las muestras del laboratorio y más
importantes por el daño que ocasionan en la obra son coleópteros (familias Anobiidae,
Dermestidae, Bostrichidae, son las llamadas carcomas) y termitas (Rinotermitidae y
Kalotermitidae), estos insectos realizan perforaciones en la madera provocando fragilidad en
marcos y estructuras poniendo en riesgo integridad de la obra, en el caso de Lepidópteros
(principalmente polillas de la familia Tineidae) se alimentan de fibras textiles realizando orificios
en vestimentas y papel provocando perdida de la estructura, esto concuerda con lo reportado en
varios trabajos, y de acuerdo a Valentín (2005) “Los insectos que afectan con mayor intensidad a
los archivos y bibliotecas, se incluyen dentro de los grupos de Coleópteros, Isópteros y
Lepidópteros”.
Algunos otros insectos migran a las zonas donde se exhiben o resguardan las obras debido a que
encuentran buenos parámetros de humedad y temperatura para su desarrollo y reproducción,
funcionando como indicadores de cambios ambientales que causan un deterioro en los bienes
(Zygentoma, Diptera etc.). Otros insectos pueden ser indicadores de falta de mantenimiento
(Blattodea) o pueden ser de carácter casual y provenir de jardines cercanos (Orthoptera), e inclusive
otros insectos pueden ser transportados por la gente (Hemiptera, Phthiraptera).
Insectos como los pececillos de plata son buenos indicadores de temperatura y humedad, ya que
el adulto y la ninfa se esconden en lugares húmedos, fríos y buscan la oscuridad, causando deterioro
directo ya que se alimentan de encolados y aprestos que se usan en el acabado de los papeles y
textiles, que son de origen vegetal y animal (CNCT, 2002).

CONCLUSIONES
El orden Coleoptera fue el más abundante dentro de la colección, la familia Anobiidae es la
mejor representada. Las obras que sufren un mayor daño se componen de materiales orgánicos
como madera, textiles y papel. La dificultad para generar una colección entomológica de referencia
en bienes culturales, radica en que las muestras no se obtienen de forma sistemática, ya que
generalmente solo se obtiene fragmentos y pocos individuos completos, que no facilitan la
determinación taxonómica.
Los artrópodos asociados, son importantes en la colección debido a que funcionan como
indicadores de parámetros ambientales y otros nos indican el estado de conservación de los bienes
culturales. La formación, sistematización y actualización constante de la colección biológica del

50
Flores-Calvillo et al.: Sistematización y elaboración de la colección entomológica del CENCROPAM .

CENCROPAM es importante para identificar los agentes biológicos en este caso insectos, que
causan un daño importante en el patrimonio nacional, las plagas de insectos afectan muchos
materiales constitutivos y su proliferación ocasiona una perdida gigantesca de riqueza cultural y
recursos económicos.
En México, debido a su gran capital cultural, es prioritario favorecer la investigación y el
desarrollo de técnicas preventivas y combativas que sean inocuas para el ser humano pero capaces
de controlar las plagas de insectos causantes de deterioro, es necesario implementar métodos de
diagnóstico preciso y en el menor tiempo posible para evitar re infestaciones y controlar la
vulnerabilidad. Para cumplir con esto es necesario la formación de especialistas, actualización
continua del personal y la promoción del trabajo multidisciplinario.

Agradecimientos
Al CENCROPAM y al laboratorio de Biología y Ecología de Artrópodos de la UAM-I por el
apoyo brindado para la realización de este trabajo. A Hilario Granados del taller de fotografía.

Literatura citada
Comisión Nacional Forestal (CONAFOR) y Facultad de Ingeniería en Tecnología de la Madera de la
Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. 2010. Manual para la protección contra el
deterioro de la madera. México: SEMARNAT. 90 pp.
Comité Nacional de Conservación Textil (CNCT)-Dirección de Bibliotecas, Archivos y Museos-Fundación
Andes. 2002. Patrimonio Textil Chileno. Chile: Informe Catastro del Patrimonio Textil Chileno. 53
pp.
Foelix, R. F. 1982. Biology of spiders. U.S.A.: Harvard University Press-Cambridge. 323 pp.
Martiarena, X. 1992. Conservación y restauración. Pp. 177-224. Cuadernos de Sección. Artes Plásticas y
Documentales 10.
Murillo-Hiller, L. R. y U. J. H. Lezama. 2008. Materiales y técnicas para la confección y preservación de
colecciones entomológicas. Costa Rica: Congreso Nacional de Museos-Museos y comunidades.
Costa Rica.
Plascencia, L. R., Castañón, B. A. y A. Raz-Guzmán. 2011. La biodiversidad en México, su conservación
y las colecciones biológicas. Ciencias, 101: 36−43.
Red de Ciencias Aplicadas a la Investigación y Conservación del Patrimonio Cultural. 2014. Laboratorio
de Biodeterioro, Centro Nacional de Conservación y Registro del Patrimonio Artístico Mueble,
Instituto Nacional de Bellas Artes. Universidad Nacional Autónoma de México. Disponible en:
http://www.fisica.unam.mx/externos/RedCAICPC/laboratorio-de-biodeterioro-centro-nacional-de-
conservacion-y-registro-del-patrimonio-artistico-mueble-instituto-nacional-de-bellas-artes-4/.
Valentín, R. N. 2005. Biodeteriorode los materiales de archivos y museos. Conservación y prevención.
Revista del Instituto del Patrimonio Histórico Español, 5: 30−33.
Valgañon, V. 2008. Biología aplicada a la conservación y restauración. Editorial síntesis, S. A. Madrid,
España. 256 pp.

51
Agroecología
AGROECOLOGÍA ISSN: 2448-475X

LA CHICHARRITA Empoasca kraemeri (Ross y Moore) (HEMIPTERA:


CICADELLIDAE) Y SU PARASITOIDE NATIVO Anagrus sp. Haliday, 1833
(HYMENOPTERA: MYMARIDAE) EN EL CULTIVO DE FRIJOL EN ZACATECAS

Julio Lozano-Gutiérrez , Martha Patricia España-Luna, Alfredo Lara-Herrera, Fernando


Álvarez-Robles y Cesar A. Martínez-Contreras.

Universidad Autónoma de Zacatecas, Unidad Académica de Agronomía, Carretera Zacatecas- Guadalajara, km 15


Cieneguillas, Zacatecas., C. P. 98170, Zacatecas, México.
Autor de correspondencia: jlozano_75@yahoo.com.mx

RESUMEN. La chicharrita del frijol Empoasca kraemeri es una plaga de importancia agrícola en el cultivo del frijol
debido a que se presenta durante todas las etapas fenológicas del cultivo. Sin embargo, en las etapas de floración y
desarrollo de vainas el ataque es más severo, esto aunado a que se presenten climas secos condición que aumenta la
reproducción y ataque de este insecto plaga. Durante los años 2015 y 2016 en el campo agrícola de la Unidad
Académica de Agronomía de la Universidad Autónoma de Zacatecas se tomaron muestras de campo para determinar
las poblaciones de la chicharrita y su relación con la precipitación, así como de su parasitoide nativo Anagrus sp. Las
poblaciones del año 2015 son altas en comparación con las que se presentaron en el año 2016 debido a la presencia y
distribución de la lluvia.

Palabras clave: Precipitación, población, plaga.

The leafhopper Empoasca kraemeri Ross and Moore (Hemiptera: Cicadellidae) and its
native parasitoid Anagrus sp. Haliday, 1833 (Hymenoptera: Mymaridae) in the bean crop
in Zacatecas

ABSTRACT. The leafhopper Empoasca kraemeri is a pest of agricultural importance in bean crop because it occurs
during all the phenological stages of bean cultivation. However, in the stages of flowering and development of pods
the attack is more severe, this coupled with the presence of dry climates condition that increases the reproduction and
attack of this insect pest. During the years 2015 and 2016 in the agricultural field of the Agriculture School of the
Autonomous University of Zacatecas field samples were taken to determine the populations of the leafhopper and its
relation with the precipitation, as well as of its native parasitoid Anagrus sp. The populations of the year 2015 are high
in comparison to those that were presented in the year 2016 due to the presence and distribution of the rain.

Keywords: Rain, population, pest.

INTRODUCCIÓN
La chicharrita Empoasca kraemeri (Ross y Moore, 1957) se considera una de las plagas más
importantes que afecta el género Phaseolus debido a que puede atacar en cualquier fase fenológica,
su incidencia causa mermas considerables en los rendimientos y a veces pérdidas totales (Ross y
Moore, 1957). Las ninfas como los adultos de la chicharrita al alimentarse de las plantas además
de succionar la savia de las plantas inyectan toxinas que originan amarillamiento en las hojas
(Boica et al., 2000), además del síntoma conocido como encrispamiento del follaje (Castillo y
González, 2008). El ataque es más severo en épocas secas y cálidas y la situación se agrava cuando
la humedad del suelo es insuficiente, a medida que aumenta la precipitación disminuyen las
poblaciones de chicharritas (CIAT, 1989). El ataque de chicharrita es severo durante todo el ciclo,
aunque el período de las dos semanas previas a la floración es el más crítico, seguido en importancia
por el lapso de floración y formación de vainas. Si las poblaciones altas de chicharrita se presentan

52
Lozano-Gutiérrez et al.: Empoasca kraemeri y su parasitoide nativo Anagrus sp. en el cultivo de frijol.

a fines del ciclo de cultivo, las etapas de floración y formación de vainas son las más sensible al
daño (Mena y Velázquez, 2010).
Es ampliamente conocido que la mayoría de los insectos son hospederos de uno o más
parasitoides, ya sea en el estado de huevo, larva, pupa o adulto. Los parasitoides de huevo son
especies de himenópteros especializados en la búsqueda, localización y parasitismo de huevos
puestos recientemente. Son organismos idiobiontes (impiden el desarrollo del huésped después del
parasitismo inicial), donde las larvas del parasitoide se desarrollan dentro del huevo del hospedero,
se alimenta de la yema del huevo, lo cual limita en gran medida el tamaño del adulto. Debido a que
el sistema inmunológico del embrión del insecto aún no está bien desarrollado, los huevos son
especialmente vulnerables al ataque de los parasitoides (Beckage, 1985).
Las pequeñas avispas del género Anagrus (Haliday, 1833) de la familia Mymaridae
(Hymenoptera), son parasitoides de huevecillos de chicharritas (Bosco y Arzone, 1991), Chiappini
et al. (1996) reportan la existencia de 68 especies. Estos parasitoides se han utilizado en programas
de control biológico clásico, al introducir especímenes que son reproducidos bajo condiciones de
laboratorio para mantener a las poblaciones de insectos plaga a niveles no dañinos, además se han
liberado en programas de control en agostaderos o en ecosistemas naturales (Chiappini et al.,
2015). El objetivo de este trabajo fue determinar las poblaciones de la chicharrita Empoasca
kraemeri y el parasitoide Anagrus sp., en el cultivo de frijol en Zacatecas.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo de investigación se desarrolló en el campo experimental de la Unidad
Académica de Agronomía de la Universidad Autónoma de Zacatecas ubicado en el km 14.5 de la
carretera Zacatecas-Guadalajara, durante el ciclo de cultivo primavera-verano 2015 y 2016. En el
cultivo de frijol variedad Flor de Junio se tomaron 100 muestras semanales a la parcela mediante
la red de golpe, el producto de la muestra se depositó en bolsas de plástico con capacidad de 1 kg
con alcohol al 70 % y se trasladaron al Laboratorio de Entomología y Control Biológico para su
posterior análisis. Los datos de precipitación se tomaron de la estación climática ubicado en el
campo agrícola de la Unidad Académica y que se encuentra en la red de monitoreo agroclimático
INIFAP-Zacatecas. Para identificar la especie parasitoide de la familia Mymaridae se utilizó la
clave de Gibson et al. (1997) mientras que se utilizaron las claves de Segnini y Montagne (1989)
para ubicar a Empoasca kraemeri. El material se encuentra depositado en la colección de la Unidad
Académica de Agronomía-UAZ, Zacatecas, México.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La precipitación pluvial de los años en estudio fue variable como se muestra en la figura 1, se
presentó mayor cantidad de lluvia en la etapa de desarrollo vegetativo, floración y desarrollo de
vaina en el año 2016. En la figura 2 se muestran las poblaciones de chicharritas colectadas en cada
muestreo.
La precipitación pluvial en los años 2015 y 2016 fue diferente como se muestra en la figura 1
donde en los meses de julio, agosto y septiembre del año 2015 la precipitación es reducida, a
diferencia del año 2016 donde se mantienen las lluvias afectando las poblaciones de los insectos.
La abundancia de insectos está ligada a las variaciones en la temporada de lluvia, en algunas
especies son más abundantes en la temporada de seca (Speight et al., 2008), la fluctuación
poblacional de los cicadélidos, varía con la temperatura y la humedad. Sin embargo, la aparición
de brotes coincide con épocas de baja precipitaciones (Hernández et al., 2009). Estos resultados
concuerdan con Murguido (1995) quien demuestra que la dinámica poblacional de E. kraemeri
sobre cada una de las variedades analizadas, depende de las variables climáticas. Las poblaciones

53
Entomología mexicana, 4: 52−55 (2016)

de la chicharrita tienden a incrementarse hacia el final de cultivo una vez que va terminando el
ciclo de cultivo y las precipitaciones disminuyen. Murguido et al. (2000) describen como las
poblaciones de esta plaga presenta tendencia a incrementarse después de fase de floración (R6).
Durante el ciclo de cultivo de frijol del año 2015 se presentó una población de 45 avispas del género
Anagrus sp. (Haliday, 1833) parasitoides de huevos de la chicharrita del frijol (Bosco y Arzone,
1991) mientras que en el año 2016 solo se colectaron tres avispas del mismo género. Los enemigos
naturales son capaces de modificar su estrategia de ataque en función de la densidad del
huésped/presa principalmente tomando como base una respuesta funcional, que se refiere a la
respuesta en el comportamiento de los parasitoides o depredadores en función de los cambios en la
densidad del huésped o presa; una respuesta positiva significa un mayor consumo al aumentar el
número de huéspedes/presa (Rodríguez-del Bosque, 2007).

Figura 1. Precipitación media (mm) en el campo experimental de la Unidad Académica de Agronomía.

Figura 2. Número de chicharritas colectadas por muestreo durante los meses de


mayo a junio de los años 2015 y 2016.

CONCLUSIÓN
La precipitación que se presentó en los años 2015 y 2016 impactó en las poblaciones de
Empoasca kraemeri así como en Anagrus sp., parasitoide nativo del cicadélido. En el año 2015 las
poblaciones fueron altas en virtud que el temporal fue escaso, a diferencia del año 2016 donde la

54
Lozano-Gutiérrez et al.: Empoasca kraemeri y su parasitoide nativo Anagrus sp. en el cultivo de frijol.

precipitación fue mayor y distribuida durante el ciclo de cultivo de frijol, reduciendo las
poblaciones de chicharrita y su enemigo natural.
Agradecimientos
Se agradece a la Universidad Autónoma de Zacatecas el apoyo para el desarrollo del presente
trabajo de Investigación.

Literatura Citada
Beckage, N. E. 1985. Endocrine interactions between endoparasitic insects and their hosts. Annual Review
of Entomology, 30: 371−413.
Boica, A. L. Jr., Santos, T. M. and M. J. Mucoucah. 2000. Adubac¸a˜o e inseticidas no controle de Empoasca
kraemeri e Bemisia tabaci, em cultivares de feijoeiro semeados no inverno. Scientia Agriculture,
57: 635–641.
Bosco, D. and A. Arizone, 1991. Indagini sui parassitoidi oofagi di Lindbergina aurovittata (Douglas) e L.
spoliata (Horvat) (Homoptera Auchenorryncha) Redia, 74: 47−162.
Castillo, N. y C. González. 2008. Comportamiento poblacional de insectos fitófagos en el cultivo de frijol
(Phaseolus vulgaris L.) y en la asociación con maíz (Zea mays L.). Revista Protección Vegetal, 23
(3): 154−159.
Centro Internacional de Agricultura Tropical. 1989. El lorito verde del frijol (Empoasca kraemeri Ross y
Moore) y su control. Guía de estudio para ser usado como complemento de la Unidad Audiotutorial
sobre el mismo tema. Contenido científico: Cesar Cardona M., María Luisa Cortés. Producción:
Carlos A. Valencia, Héctor F. Ospina. Cali Colombia CIAT 49 p. Serie (04SB-05.04).
Chiappini, E., Berzolla, A. and A. Oppo. 2015. Anagrus breviphragma Soyka short distance search stimuli.
BioMed Research International, 2015: 1‒8. doi.org/10.1155/2015/727098.
Chiappini, E., Triapitsyn, S. V. and A. Doney. 1996. Key to the Holarctic species of Anagrus (Hymenoptera:
Mymaridae) with a review of the Nearctic and Palearctic species and description of new taxa.
Journal of Natural History, 30: 551‒595.
Gibson, A. P., Huber, J. T., and J. B. Woolley. 1997. Annotated keys to the genera of Nearctic Chalcidoidea
(Hymenoptera). NRC Research Press. 794 pp.
Hernández, Á., Figueroa, D., Moisés, L. y J. García. 2009. Fluctuación poblacional de los cicadélidos
“Saltahojas” del café y su importancia. Anacafé- CEDICAFÉ. Revista El Cafetal, 3. 34−45.
Mena, C. J. y R. V. Velázquez, 2010. Manejo integrado de plagas y enfermedades de frijol en Zacatecas.
Folleto Técnico No. 24. Campo Experimental Zacatecas. CIRNOC-INIFAP. 83 pp.
Murguido, C. A. 1995. Biología, Ecología y lucha contra el saltahojas Empoasca kraemeri Ross y Moore
(Homoptera: Cicadellidae) en el frijol (Phaseolus vulgaris L.). Tesis Doctor en Ciencias Agrícolas.
INISAV. Ciudad de La Habana. 98 pp.
Rodríguez-del Bosque. L. A. 2007. Fundamentos Ecológicos del Control Biológico. Pp. 19−32. In: L. A.
Rodríguez-del. Bosque, y H. C. Arredondo. (Eds.). Teoría y Aplicación del Control Biológico.
Sociedad Mexicana de Control Biológico, México. 303 pp.
Ross, H. H. and T. E. Moore. 1957. New species in the Empoasca fabae complex (Hemiptera: Cicadellidae).
Annual Entomological Society America, 50: 118–122.
Segnini, S. y A. Montagne. 1989. Biología y ecología poblacional de Empoasca kraemeri Ross y Moore
(Homoptera: Cicadellidae) en Carota Phaseolus vulgaris L. reconocimiento taxonómico de
Empoasca kraemeri y de otras especies relacionadas. Boletin Entomológico Venezolano N. S., 5(2):
18−27.
Speight, M. R., Hunter, M. D. and A. D. Watt. 2008. Ecology of Insects. Concepts and Applications. Sec
Edition. Wiley Black, 628 p.

55
AGROECOLOGÍA ISSN: 2448-475X

BIODIVERSIDAD DE HEXÁPODOS EN EL CULTIVO DEL FRIJOL EN


ZACATECAS

Cesar Adolfo Martínez-Contreras, Julio Lozano-Gutiérrez , Fernando Álvarez-Robles, Martha


Patricia España-Luna y Alfredo Lara-Herrera

Universidad Autónoma de Zacatecas, Unidad Académica de Agronomía, Car. Zacatecas-Guadalajara, km 15,


Cieneguillas, Zac. C. P. 98170, Zacatecas, México.
Autor de correspondencia: jlozano_75@yahoo.com.mx

RESUMEN. Se establecieron tres parcelas de estudio, dos en la Unidad Académica de Agronomía de la Universidad
Autónoma de Zacatecas y una en la comunidad de Hacienda Nueva; se tomaron 100 muestras por parcela cada semana
durante los meses de mayo a septiembre con el objetivo de determinar la biodiversidad de insectos presente en cada
parcela. Cada muestreo consto de 100 redazos en cada una de las parcelas, utilizando la red de golpe. La entomofauna
capturada se depositó en bolsas de 1 kg con alcohol al 70 %. Los individuos capturados se identificaron posteriormente
en el laboratorio de entomología y control biológico. Se encontró una mayor diversidad de insectos en la parcela de
frijol de riego UA1 en la Unidad Académica de Agronomía, y una menor diversidad en la comunidad de Hacienda
Nueva de acuerdo a los índices de Shannon-Weiner.

Palabras clave: Diversidad, riqueza, insectos.

Hexapodes biodiversity in beans crop at Zacatecas, Mexico.

ABSTRACT. Two study plots were established in the Agronomy Academic Unit at Zacatecas University campus and
one at Hacienda Nueva community. 100 samples per week were taken at each plot of during the months of May to
September with the objective of determining the biodiversity of insects corresponding to each plot. Each sampling
consisted of 100 net-strokes using the blow net depositing 1 kg of sample in bags with 70% alcohol. The insects were
identified to family in the laboratory of entomology and biological control, a greater biodiversity was found in the
parcels of irrigation bean UA1 in the Academic Unit of Agronomy, and the smallest diversity in the community of
Hacienda Nueva according to Shannon–Weiner Index.

Keywords: Diversity, richness, insects.

INTRODUCCIÓN
Los insectos son el grupo de animales más diverso del mundo, constituyendo más del 58 % de
la biodiversidad mundial conocida. Habitan todos los tipos de hábitat y juegan un papel importante
en la función y estabilidad de los ecosistemas terrestres y acuáticos (Foottit y Adler, 2009). Desde
el punto de vista del hombre los insectos son animales extremadamente importantes; Algunos son
muy destructivos, y muchos son beneficiosos. Los insectos pueden dañar o contaminar los
alimentos almacenados y otros productos, y pueden atacar al hombre o los animales y morder, picar
o actuar como vectores de diversas enfermedades (Borror y White, 1970). La mayoría de los
insectos tienen una capacidad reproductiva enorme, y si no fuera por los muchos controles de su
población (enemigos, condiciones ambientales adversas, y similares) pronto seríamos invadidos
por ellos (Borror y White, 1970). Nuestro conocimiento de la biodiversidad de los insectos está
lejos de ser completo, apenas se ha descrito el 65 % de la fauna de insectos norteamericanos. Sólo
unas pocas especies de insectos han sido estudiadas en profundidad. Necesitamos explorar y
describir urgentemente la biodiversidad de los insectos y comprender mejor la biología y la
ecología de los insectos si los ecosistemas deben ser manejados de manera sostenible y si el efecto
del cambio ambiental global debe ser mitigado (Foottit y Adler, 2009).

56
Martínez-Contreras et al., Diversidad de hexápodos en el cultivo de frijol.

Uno de los componentes que muestran la mayor riqueza de especies de la fauna de artrópodos
comprende los insectos herbívoros, un grupo taxonómicamente diverso, con una variedad de
historias de vida (Basset et al., 2001).
El frijol tiene la característica de que su biodiversidad entomológica es escasa, sobre todo
cuando se establece como monocultivo (Castillo y González, 2008). Se ha considerado que la
presencia de diferentes especies de arvenses dentro del cultivo tiene un profundo impacto en la
composición e interacciones de la entomofauna; a tal punto sucede que, los predadores y
parasitoides son más efectivos en los hábitats complejos y los insectos benéficos tienen mayores
posibilidades de encontrar presas alternativas, abrigo, sitios para reproducción y refugios para
dormancia. (Blanco y Leyva, 2013). Así el objetivo del presente trabajo de investigación fue
determinar la biodiversidad de la entomofauna asociada al cultivo del frijol en dos localidades del
municipio de Zacatecas

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo de investigación se desarrolló durante los meses de mayo a septiembre de
2016. Para lo cual se tomaron muestras de frijol en dos parcelas (UA1 Flor de junio UAZ-L77 y
UA2 Flor de junio UAZ-L10) establecidas bajo condiciones de riego en el campo agrícola de la
Unidad Académica de Agronomía localizadas en la comunidad de Cieneguillas y en una parcela
de frijol sembrado bajo condiciones de temporal (criollo de la región) en la comunidad de Hacienda
Nueva (HN), ubicadas en el municipio de Zacatecas. Las parcelas establecidas durante el mes de
mayo en Agronomía se fertilizaron con la fórmula 40-60-20 y se realizó una aplicación de
plaguicida para el control de la conchuela del frijol Epilachna varivestis (Mulsant, 1850), se le
agregaron cuatro riegos y se realizaron dos escardas. En la parcela de Hacienda Nueva el cultivo
fue de frijol criollo establecido durante el mes de junio, bajo condiciones de temporal y donde el
manejo del cultivo se desarrolló sin aplicación de fertilizantes y se dejaron las malezas después de
la escarda. En todas las parcelas se desarrollaron muestreos semanales a partir del mes de mayo
hasta el mes de septiembre. Cada muestreo constó de 100 redazos mediante la red de golpe, la
muestra se depositó en bolsas de plástico con capacidad de 1 kg con alcohol al 70 %, esto debido
a que en las muestras se encontró la entomofauna, así como hojas de frijol producto del golpe.
Dichas muestras se trasladaron al laboratorio de entomología y control biológico para eliminar los
restos de hojas y ubicar taxonómicamente los insectos colectados. Se utilizaron diversas claves
principalmente la de Triplehorn y Johnson (2005).
La riqueza absoluta se determinó a través del número total de individuos presentes en la
unidades de muestreo, mientras que el índice que empleado para medir la biodiversidad fue:
Shannon-Weiner, que varía de 0 a logaritmo natural de las especies, determinadas por el número
de especies presentes en cada unidad de muestreo y basándose en la escala logarítmica escogida.
H´= -∑pi lnpi, donde H´= índice de Shannon–Weiner, ln = logaritmo natural, pi = ni/N, ni =
porcentaje de individuos de cada especie y N = número total de individuos (Martella, et al., 2012).
Con este índice se cuantificó la biodiversidad a nivel de familia en las unidades de muestreo y
cuando se encontraron dos o más individuos diferentes dentro de la misma familia, se señalaron
con un subíndice 1, 2. Para determinar la homogeneidad entre las poblaciones de insectos se utilizó
la prueba de Ji cuadrada.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectó un total de 444 Hexápodos, pertenecientes a seis órdenes. El muestreo en el que se
presentó una mayor riqueza de Hexápodos fue en el cultivo de frijol criollo HN con un total de 209
individuos colectados (Cuadro 1).

57
Entomología mexicana, 4: 56−60 (2016)

Cuadro 1. Entomofauna colectada en tres parcelas de frijol en el municipio de Zacatecas.


UA 1 UA 2 HN
Ni Pi Pi lnPi Ni Pi Pi lnPi Ni Pi Pi lnPi
Hemiptera
Cicadellidae (Latreille, 1825) 3 0.02 -0.08 24 0.30 -0.36 21 0.10 -0.23
Miridae (Hahn, 1831) 8 0.05 -0.15 1 0.01 -0.06 2 0.01 -0.04
Anthocoridae 1(Fieber, 1837) 19 0.12 -0.26 9 0.11 -0.25 4 0.02 -0.08
Anthocoridae 2 (Fieber, 1837) 12 0.08 -0.20 8 0.10 -0.23 2 0.01 -0.04
Nabidae (Costa, 1853) 1 0.01 -0.03 1 0.01 -0.06 0 0.00 0.00
Geocoridae (Baerensprung, 1860) 0 0.00 0.00 5 0.06 -0.17 0 0.00 0.00
Aphididae (Latreille, 1802) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 124 0.59 -0.31
Aleyrodidae (Westwood, 1840) 12 0.08 -0.20 0 0.00 0.00 17 0.08 -0.20
Diptera
Syrphidae (Latreille, 1802) 1 0.01 -0.03 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00
Sciomyzidae (Fallen, 1820) 24 0.15 -0.29 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00
Otitidae (Macquart, 1835) 7 0.04 -0.14 2 0.03 -0.09 3 0.01 -0.06
Agromyzidae (Fallen, 1810) 26 0.17 -0.30 16 0.20 -0.32 2 0.01 -0.04
Oestridae (Rodhain, 1924) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 2 0.01 -0.04
Chloropidae (Rondani, 1856) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 1 0.00 -0.03
Culicidae (Meigen, 1818) 2 0.01 -0.06 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00
Coleoptera
Curculionidae (Latreille, 1802) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 14 0.07 -0.18
Tenebrionidae (Latreille, 1802) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 3 0.01 -0.06
Cantharidae (Imhoff 1856) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 3 0.01 -0.06
Mordellidae (Latreille, 1802) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 1 0.00 -0.03
Coccinelidae 1 (Latreille, 1807) 14 0.09 -0.22 0 0.00 0.00 2 0.01 -0.04
Coccinelidae 2 (Latreille, 1807) 2 0.01 -0.06 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00
Melyridae (Leach, 1815) 1 0.01 -0.03 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00
Chrysomelidae 1 (Latreille, 1802) 2 0.01 -0.06 1 0.01 -0.06 0 0.00 0.00
Chrysomelidae 2 (Latreille, 1802) 5 0.03 -0.11 3 0.04 -0.12 3 0.01 -0.06
Scarabaeidae (Latreille, 1802 0 0.00 0.00 1 0.01 -0.06 0 0.00 0.00
Thysanoptera
Thripidae 1 (Stevens, 1829) 17 0.11 -0.24 8 0.10 -0.23 0 0.00 0.00
Thripidae 2 (Stevens, 1829) 0 0.00 0.00 0 0.00 1 0.00 -0.03
Hymenoptera
Apidae (Fabricius, S/F) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 1 0.00 -0.03
Formicidae (Latreille, 1809) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 1 0.00 -0.03
Lepidoptera
Noctuidae (Latreille, 1809) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 1 0.00 -0.03
Gelechiidae (Stainton, 1854) 0 0.00 0.00 0 0.00 0.00 1 0.00 -0.03
Sumatoria individuos 156 1.00 79 1.00 209 1.00
Sumatoria de familias presentes 17 12 21
Índice de Shannon 2.44 2.01 1.65

Para determinar significancia entre parcelas se desarrolló la pruebe de homogeneidad a


través de Ji cuadrada (Cuadro 2).

Cuadro 2. Valores proporcionales de la entomofauna presente en tres parcelas de frijol.


No. Familias No. Individuos
UA1 17 (16.6) 156 (148)
UA2 12(16.6) 79 (148)
HN 21 (16.6) 209 (148)
Totales 50 444

58
Martínez-Contreras et al., Diversidad de hexápodos en el cultivo de frijol.

El estadístico del contraste fue:


X2 = (17-16.6)2 / 16.6 + (12-16.6)2 / 16.6 + (21-16.6)2 / 16.6 + (156-16.6)2 / 16.6 + (79-16.6)2 /
16.6 + (209-16.6)2 = 60.22
En tanto que:
X2 0.95(2) = 5.99
El valor estadístico Ji cuadrado es mayor que el valor de significancia del 5% por lo tanto
debemos concluir que no existe homogeneidad y por lo tanto hay diferencias entre las poblaciones
de insectos en estudio.
Asimismo, la muestra relacionada a la parcela de UA1 fue la que presento el mayor índice de
diversidad con un 2.44, seguida de la parcela UA2 con un índice de 2.01. Ambas parcelas
establecidas bajo condiciones de riego y fertilizantes, en tanto que la parcela HN resulto con un
índice de 1.65 parcela que se estableció bajo condiciones de temporal, sin fertilizante y sembrada
un mes después que las parcelas de riego (UA1 y UA2), dentro de los factores que causan cambios
en la preferencia y por ende en las poblaciones de insectos, es la estacionalidad en que se
desarrollan las plantas hospederas, así como el tamaño corporal, disponibilidad de recursos en el
área y características fenológicas y químicas de las plantas (Pérez, 1999).
Con respecto a la riqueza la parcela de temporal fue la que presentó mayor número de insectos
(209), sin embargo entre dos familias (Cicadellidae = chicharritas) y (Aphididae=áfidos)
comprenden 145 insectos cerca del 70 % de la población total. Presenta la mayor riqueza en cuanto
al número de insectos colectados, pero su diversidad es la más baja. Los monocultivos tienen
niveles muy bajos de Diversidad y, por consiguiente, están sujetos a mayores pérdidas de cosechas
debido a insectos y plagas (Matson et al., 1997). Por el contrario, se considera que los sistemas
diversificados, estimulan la biodiversidad de artrópodos, expandiendo el hábitat por la
combinación de especies de plantas y a su vez disminuye la concentración de recursos, provocando
una menor abundancia de herbívoros en estos sistemas. (Castillo y González, 2008).
La parcela UA1 presentó el mayor número de familias e insectos entomófagos (Anthocoridae,
Nabidae, Syrphidae, Coccinellidae, Melyridae). La diversidad de especies es importante para el
control de plagas, ya que la presencia de enemigos naturales es un elemento esencial en la
funcionalidad de los mismos, originando una mayor supresión de herbívoros (Letourneau et al.,
2009). La abundancia de insectos benéficos proporciona un método de control biológico,
importante fuente de alimento para otros organismos de la comunidad proporcionando estabilidad
en el agroecosistema (Musgrave, 2013).
Las condiciones en que se desarrollaron las parcelas de estudio, fue distinto entre ellas, variando
el material genético, la fertilización, el manejo de agua, de plantas silvestres, etc. Las
modificaciones en el hábitat y las prácticas de manejo que alteren la comunidad de plantas pueden
tener un gran impacto en los procesos ecológicos que en ellos ocurren (Matienzo, 2011). Por otra
parte, dos plantas nunca son idénticas químicamente, nutricionalmente siempre están en un estado
de flujo, hay cientos de miles de metabolitos secundarios presentes. Incluso dentro de una especie
de planta dichos compuestos presentan diferencias tanto cualitativas como cuantitativas. Se ha
encontrado variación genética intraespecífica para la producción de sustancias químicas donde
quiera que se ha buscado (Pérez, 1999).

CONCLUSIÓN
La diferencia en material genético utilizado así como el manejo de cultivo, además de la
estacionalidad de los cultivos impacta en la diversidad de insectos presente en las parcelas
analizadas.

59
Entomología mexicana, 4: 56−60 (2016)

Agradecimientos
Se agradece a la Universidad Autónoma de Zacatecas el apoyo otorgado para desarrollar el
presente trabajo de investigación.

Literatura Citada
Basset, Y., Charles, E., Hammond, D. S. and V. K. Brown. 2001. Short-term effects of canopy openness on
insect herbivores in a rain forest in Guyana. Journal of Applied Ecology, 38: 1045–1058.
Blanco, Y. y A. Leyva. 2013. Las arvenses y su entomofauna asociada en el cultivo del frijol (Phaseolus
vulgaris, L.) posterior al periodo crítico de competencia. Avances en Investigación Agropecuaria,
17(3): 51–65.
Borror, D. J. and R. E. White. 1970. Insects. Peterson field guides. Peterson Field Guide. Series. Houghton
Mifflin, NY. 404 pp.
Castillo, N. y C. González. 2008. Comportamiento poblacional de insectos fitófagos en el unicultivo de
frijol (Phaseolus vulgaris L.) y en la asociación con maíz (Zea mays L.). Protección Vegetal, 23(3):
154–159.
Collette, L., Jiménez, J. y N. Azzu. 2007. La importancia de la biodiversidad agrícola para la seguridad
alimentaria, la nutrición y la calidad de vida en América Central. Disponible en:
ftp://ftp.fao.org/docrep/fao/010/k0094s/k0094s02.pdf.
Foottit, R. G. and P. H. Adler. 2009. Insect biodiversity Science and Society. Blackwell Publishing. 640 p.
Harrison, S. and H. Cornell. 2008. Toward a better understanding of the regional causes of local community
richness. Blackwell Publishing, 11: 969–979.
Letourneau, D., Jedlicka, J., Bothwell, S. and C. Moreno. 2009. Effects of natural enemy biodiversity on
the suppression of arthropod herbivores in terrestrial ecosystems. Annual Review of Ecological
Evolution, 40: 573–592.
Martella, M. B., Trumper, E. V., Bellis, L. M., Renison, D., Giordano, P. F., Bazzano, G. y R. M. Gleiser.
2012. Manual de Ecología. Evaluación de la biodiversidad. Reduca (Biología). Serie Ecología, 5
(1): 71–115.
Matienzo, B. Y., Veitía, M. M. R. y G. Alayón. 2011. Composición y riqueza de insectos y arañas asociados
a plantas florecidas en sistemas agrícolas urbanos. Fitosanidad, 15 (1): 25–29.
Matson, P., Parton, W., Power, A. and M. Swift. 1997. Agricultural intensification and ecosystem properties.
Science, 227(5325): 504–509.
Musgrave, E. 2013. An Ecological Assessment of Insect Diversity at Organic Central Coast Vegetable
Farms on Two Spatial Scales. Master's Theses. 4298 p.
Pérez, C. T. 1999. La especialización de los insectos fitófagos. Una regla más que una excepción. Evolución
y Filogenia de Arthropoda. Sección V. Ecología Evolutiva. Boletin S.E.A, 26: 759–776.
Triplehorn, C. A. and N. F. Johnson. 2005. Borror and DeLong’s Introduction to the study of insects.
Thomson Brooks/Cole EUA. 864 pp.

60
AGROECOLOGÍA ISSN: 2448-475X

INSECTOS PRESENTES EN EL CULTIVO DE FRIJOL EN ZACATECAS

Fernando Álvarez-Robles, Julio Lozano-Gutiérrez , Cesar A. Martínez-Contreras, Martha


Patricia España-Luna y Alfredo Lara-Herrera

Universidad Autónoma de Zacatecas, Unidad Académica de Agronomía, Carr. Zacatecas- Guadalajara, km 15


Cieneguillas, Zac., C. P. 98170, Zacatecas, México.
Autor de correspondencia: jlozano_75@yahoo.com.mx

RESUMEN. En dos parcelas de frijol establecidas en el campo agrícola de la Unidad Académica de Agronomía una
bajo condiciones de riego y otra de temporal se tomaron muestras semanales desde el mes de mayo hasta el mes de
septiembre. El muestreo consistió en 100 golpes con la red entomológica a cada parcela y el producto de la muestra se
depositó en bolsas de plástico con capacidad de 1 kg con alcohol al 70 %. Las muestras se trasladaron al laboratorio
de entomología y control biológico de la propia Unidad Académica para la ubicación taxonómica de los insectos
colectados. Se colectaron ocho especies de herbívoros, seis especies de entomófagos y cuatro especies consideradas
como visitantes. Las poblaciones de herbívoros son distintas a las reportadas para este cultivo en el Estado.

Palabras clave: Herbívoros, entomófagos, visitantes.

Insects present in the crop bean in Zacatecas

ABSTRACT. In two bean plots established in the agricultural field of the Academic Unit of Agronomy one under
irrigation conditions and another of temporal one weekly samples were taken from the month of May until the month
of September. Sampling consisted of 100 blows with the entomological network to each plot and the product of the
sample was deposited in plastic bags with capacity of 1 kg with 70% alcohol. The samples were transferred to the
laboratory of entomology and biological control of the Academic Unit itself for the taxonomic location of the collected
insects. Eight herbivores, six entomophagous insects and four visiting insects were collected. The populations are
different to reported for this crop in the state.

Keywords: Herbivorous, entomofagous, visitors.

INTRODUCCIÓN
El cultivo de frijol en el estado de Zacatecas es una piedra angular en el sector agropecuario por
ser el cultivo en el que se siembra la mayor superficie, siendo el estado el primer productor de
grano a nivel nacional, y por la gran cantidad de productores que se dedican a esta actividad. Las
plagas son un factor limitante que se presenta año con año e incrementan el riesgo de pérdidas, ya
sea por el daño directo que ocasionan al cultivo, o bien, por la cantidad de recursos económicos
que el productor debe invertir para su control, especialmente si el cultivo es bajo condiciones de
temporal. En México se han registrado 60 artrópodos plaga en fríjol: 59 insectos, y un ácaro, en
Zacatecas solamente 12 alcanzan el nivel de plaga de importancia económica para este cultivo
(Mena y Velázquez, 2010). El frijol es considerado como un producto cultural y estratégico para
el desarrollo rural del estado y del país. Además participa con 30 % del valor generado en la
agricultura y con 41% de la superficie agrícola del estado (INEGI, 2010).
Los insectos tienen hábitos alimenticios muy variados, se alimentan de una variedad infinita de
alimentos y de maneras diferentes. Miles de especies se alimentan de plantas, y prácticamente todo
tipo de planta (en tierra o en agua dulce) es alimento de algún tipo de insecto, alimentándose de
cualquier parte de la planta. Escarabajos y saltamontes se alimentan de las hojas, áfidos de los
tallos, las larvas blancas se alimentan en las raíces, ciertas larvas del gorgojo y de la polilla se
alimentan de los frutos y así sucesivamente. Estos insectos pueden alimentarse del exterior de la

61
Álvarez-Robles et al.: Insectos presentes en el cultivo del frijol.

planta como del interior (Triplehorn y Johnson, 2005). La planta de frijol es altamente susceptible
al ataque de plagas durante los primeros 60 días de desarrollo, periodo en el cual se deben controlar
adecuadamente. Corrales y Schwartz (1994) citan como plagas de importancia en el cultivo de
frijol en América Latina, los siguientes insectos: Gusano de la semilla o larvas cortadoras: Delia
platura (Meigen, 1826), Agrotis sp. (Ochsenheimer, 1816), Spodoptera exigua (Hübner, 1808),
Phyllophaga mentriesi (Moser, 1918), Gryllus assimilis (Fabricius, 1775), Elasmopalpus
lignosellus (Zeller, 1852), Diabrotica sp. (Chevrolat, 1837), Cerotoma spp. (Chevrolat, 1837),
Estigmene acrea (Drury, 1773), Urbanus proteus (Hubner, 1813), Epilachna varivestis (Mulsant,
1850), Liriomyza spp. (Blanchard, 1823), Empoasca kraemeri (Ross y More, 1957), Bemisia tabaci
(Genndius, 1889), Aphis spp. (Linneo, 1758), Acrosternum marginatum (Palisot, 1811), Apion
godmani (Wagner,1912), Heliothis spp. (Ochsenheimer, 1816) y Acanthoscelides obtectus (Say,
1831). En tanto Mena y Velázquez (2010), citan a los siguientes insectos como plagas de mayor
importancia económica para el cultivo de frijol en Zacatecas: minador del frijol, Xenochalepus
signaticollis (Baly, 1885), conchuela del frijol, E. varivestis, chicharrita del frijol, E. kraemeri,
chapulín gordiflón, Brachystola magna (Girard, 1854) y Brachystola mexicana (Bruner, 1904)
gusano occidental trozador del frijol, Striacosta albicosta (Smith, 1888) y gallina ciega,
Phyllophaga sp. El objetivo del presente trabajo fue identificar la entomofauna presente en el
cultivo de frijol en una localidad representativa de la región centro del estado de Zacatecas.

MATERIALES Y MÉTODO
El trabajo se realizó en el campo experimental de la Unidad Académica de Agronomía de la
Universidad Autónoma de Zacatecas en una parcela de frijol bajo condiciones de riego y una
parcela bajo condiciones de temporal. Con las siguientes coordenadas 22° 43’ 34” N y 102° 41’12”
W y 22°43´35’’ N y 102° 41’ 08’’ W respectivamente. En cada parcela se tomaron muestras
semanales desde el mes de junio hasta el mes de septiembre del año. Dichas muestras se colectaron
mediante red entomológica de golpe, y consistieron en 100 golpes de red por parcela, el producto
se depositó en bolsas de plástico con capacidad de 1 kg con alcohol al 70 %, posteriormente se
trasladaron al laboratorio de entomología y control biológico de dicha Unidad Académica para su
posterior ubicación taxonómica, para lo cual se empleó principalmente las claves descritas en
Triplehorn y Johnson (2005). Los ejemplares se encuentran depositados en el insectario de la
Unidad Académica de Agronomía.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los insectos colectados se agruparon de acuerdo a sus hábitos alimenticios de la siguiente


manera:
a) Herbívoros.
Empoasca kraemeri (Roos y More, 1957). La chicharrita se presenta durante todo el ciclo de
desarrollo vegetativo del frijol. El principal daño lo ocasionan tanto las ninfas como los adultos al
succionar la savia en las hojas, lo que origina clorosis y necrosis en ellas (King y Saunders, 1984).
Reduce el crecimiento de las plantas, se caen las flores y no existe una adecuada formación del
fruto (Carrillo y Rodríguez, 1982). Cuando el ataque es muy intenso la planta muere (Andrew y
Quezada, 1989).
Epilachna varivestis (Mulsant, 1850). Coccinélido donde el adulto es de color amarillento con
ocho pequeños puntos oscuros en cada élitro, tanto la larva como el adulto son plagas severas que
se alimentan de hojas (Borror y White, 1970).

62
Entomología mexicana, 4: 61−66 (2016)

Lygus lineolaris (Palisot, 1818). Estos insectos usan sus partes bucales de aguja para extraer
los jugos de las plantas. Su alimentación provoca que el crecimiento terminal sea amarillento o
distorsionado, reduciendo así el crecimiento de las plantas y haciendo que parezcan desmesuradas.
Las hojas de los brotes dañados son a veces ásperas y descoloridas. Flores de los brotes dañados a
veces no se desarrollan en un lado o el brote completo aborta (Dixon, 2001).
Epitrix cucumeris (Harris, 1851). Los daños más importantes los hace el adulto cuando se
alimenta de hojas y brote tiernos, dejando agujeros típicos conocidos comúnmente como tiros de
munición, el ataque de esta plaga es de mayor impacto en almácigos o en plantas recién
trasplantadas (Anaya-Rosales, 1999).
Liriomyza trifoli (Burgess, 1880). La principal forma de daño es la extracción de hojas por las
larvas, lo que resulta en la destrucción del mesófilo foliar. La mina se hace notar entre tres y cuatro
días después de la oviposición y se hace más grande a medida que madura la larva. El patrón de
minería es irregular. Tanto la extracción de las hojas como el punteado pueden deprimir mucho el
nivel de fotosíntesis en la planta. La minería extensa también causa la caída prematura de la hoja,
que puede dar lugar a la falta del sombreado y del escaldar del sol de la fruta. La herida del follaje
también permite la entrada de enfermedades bacterianas y fúngicas (Capinera, 2001).
Thrips tabaci (Lindeman, 1889). Es una especie cosmopolita, que se encuentra en casi todas
las plantas cultivadas, especialmente en las flores y en el envés de las hojas, entre las escamas de
los bulbos, etc. Las cebollas y los ajos suelen ser sus hospedantes más frecuentes, citándosele
también en crisantemos, tomate, lino, vid, etc. Su desarrollo como el de muchos otros trips, es
obstaculizado por copiosas lluvias o abundantes riegos, acusándose principalmente sus daños en
periodos y terrenos secos (Moreno, 2005).
Diabrotica undecimpunctata (Mannerheim, 1843). Es una especie polífaga que ataca a
cultivos tales como: alfalfa, berenjena, betabel, algodón, cacahuate, cacao, calabaza, sorgo, soya,
tabaco, col, chicharos, cebolla, espárragos, frijol, maíz, melón, rábano, sandía y tomate cáscara. El
daño que causan los adultos pueden ser bastante severos, sobre todo cuando inciden en almácigos
o cultivos en estado de plántula y cuando diseminan enfermedades (Anaya-Rosales, 1999).
Trialeurodes vaporariorum (Westwood, 1856). El daño directo lo causan las ninfas y los
adultos por succión de nutrientes, principalmente aminoácidos y azúcares de transporte, a la planta
a través de su aparato bucal. Esta actividad ocasiona el amarillamiento de la hospedera, la cual
detiene su crecimiento e incluso puede llegar a morir cuando la población del insecto es muy alta
(Ortega-Arenas, 1999).

a) Entomófagos
Orius insidiosus (Say, 1832). Es un importante depredador tanto en estado adulto como en
estado ninfal. Consume principalmente trips, aunque también ácaros, mosca blanca, huevos de
lepidópteros, pulgón y otros pequeños insectos. En ausencia de presas se puede alimentar de polen
(Bermejo, 2011).
Anthocoris sp. (Fallen, 1814). Es un depredador generalista de ácaros, pulgones, thrips, psílidos
(psila del peral, del eucalipto) y otros pequeños insectos (Bermejo, 2011).
Hippodamia convergens (Guérin-Méneville, 1842). Los áfidos son el alimento principal para
H. convergens, también comen larvas y huevos de ácaros, polillas y escarabajos, así como plantas,
materiales como el polen y el néctar (Loomis, y Stone, 2007).
Chrysoperla sp. (Stephens, 1836) A la crisopa se le considera como el depredador más
completo que existe en la naturaleza debido a que la mayoría de los insectos son alimento de sus
larvas, funciona en cultivos anuales y perennes, en arbustos, árboles frutales, en campo e
invernadero y son efectivos desde el nivel del mar hasta lugares localidades de gran altura. Entre

63
Álvarez-Robles et al.: Insectos presentes en el cultivo del frijol.

los insectos plagas que más comúnmente devora tenemos a diversos gusanos, palomilla dorso de
diamante, pulgones, escamas, arañas rojas, psilidos, piojos harinosos, mosquita blanca, trips,
chicharritas (Mena, 2008).
Aphidius colemani (Viereck, 1912). Es un himenóptero de color oscuro y delgado su tamaño
es variable dependiendo del tamaño del hospedero aunque generalmente miden de 2 a 3 mm de
longitud. Poseen antenas largas y una venación alar notable. Su principal hospedero es el complejo
de pulgones mismo que localiza a larga distancia gracias a determinadas sustancias de alarma que
secretan las plantas infestadas (Clausen, 1942).
Anagrus sp (Haliday, 1833). El adulto es una avispa delicada que mide alrededor de 0.5 mm
de longitud. Tiene como características distintivas la ausencia de venas en las alas con bordes de
pelos largos en cada una de ellas y las posteriores son muy pequeñas y muy estrechas. La antena
es larga y en forma de hilo en ocasiones con una clava prominente, el color es variable pero
generalmente es café oscuro. Son parasitoide de huevecillos de chicharritas alcanzando para
estímulos superiores el 25 % (Beers, 1993).

b) Visitantes
Bradisya sp. (Steffan, 1966). La mayoría de las especies de gusanos fungosos (Sciaridae) se
alimentan de hongos y de la materia orgánica en descomposición y no se consideran problemas
económicos (Mead, 2001).
Thaumatomyia glabra (Meigen, 1830). Son insectos pequeños de colores oscuros, grises,
amarillos o de una coloración verduzca, las larvas de este insecto son saprófagas y los adultos son
visitantes florales (Triplehorn y Johnson, 2005).
Apis mellifera (Linnaeus, 1758). Himenópteros de pronoto corto, como collar, con un lóbulo
redondeado en cada lado que no alcanza la tégula. Cuerpo algo peludo o plumoso. El primer
segmento de los tarsos alargado y aplanado. Es un grupo de insectos muy valioso por el rol que
juegan en la polinización de plantas, los cuales incluyen frutas, muchos vegetales e importantes
cultivos de campo como el algodón, tabaco y trébol (Borror y White, 1970).
Notoxus monocerus (Geoffroy, 1762). Pertenece al género mejor conocido como Anticidos
cornudos. Los lados antero laterales del pronoto están redondeados, carecen de algunos tubérculos,
tienen grupo de setas cercanos al cérvix del pronoto, patas robustas, tarsos cortos. El último
metatarsomero corto aplanado y más o menos bilobado apicalmente. Se alimentan principalmente
de polen y pequeñas flores (Kejval, 2011).
A continuación y en base a la descripción anterior, se muestra la relación que guarda los insectos
presentes en el cultivo de frijol en el municipio de Zacatecas (Fig. 1).

Figura. 1 Relación de Entomófagos y Fitófagos presentes en el cultivo de frijol.

64
Entomología mexicana, 4: 61−66 (2016)

La mayoría de los insectos fitófagos de cuerpo suave como mosca blanca, trips, chicharritas,
pequeñas moscas minadora, son presa fácil de los insectos depredadores generalistas, representados
por 3 órdenes Hemiptera, Coleoptera y Neuroptera, de los seis Ordenes y 32 Familias reportadas
por (Infante, 2012). También se presentaron insectos coleópteros con hábitos de fitófago E.
varivestis que presenta pocos enemigos naturales. Diez especies de parasitoides son frecuentes en
fijol soya durante las etapas vegetativas, pero sólo la mosca tachinida Paradexodes epilachnae
(Landis, 1904) y la avispa eulofida Pediobius foveolatus (Crawford, 1912) parecen ser
prometedoras en la reducción del número de escarabajos de frijol (Sanchez-Arroyo, 1997).
Se colectaron similar número especies de insectos fitófagos que los reportados para el cultivo
de frijol por Mena y Velázquez (2010), sin embargo no son los mismos individuos, así X.
signaticollis que originalmente es reportada por Sifuentes (1985) como plaga del frijol en los
Estados de Puebla y Tlaxcala, luego se encontró en la regio norte del Estado de Zacatecas, mas no
en el centro del estado donde se realizó el presente trabajo. De igual manera, en contraste con lo
reportado por Corrales y Schwartz (1994) como plagas del frijol para América Latina el número
de especies de insectos herbívoros es menor.

CONCLUSIÓN
Se cuenta con relaciones contrastantes de insectos presentes en el cultivo de frijol, sin embargo
estas varían acorde a cada región de estudio.

Agradecimientos
Se agradece el apoyo otorgado a la Universidad Autónoma de Zacatecas para la realización del
presente trabajo de investigación.

Literatura Citada
Anaya-Rosales, S. 1999. Catarinitas y picudos que atacan a las hortalizas en México. Pp. 218−251. In: S.
Anaya-Rosales, A. N. y J. Romero-Nápoles. (Eds.). Hortalizas: plagas y enfermedades. Colegio de
Postgraduados. Texcoco. México, 544 pp.
Andrew, K. L. y J. R. Quezada. 1989. Manejo Integrado de Plagas Insectiles en la Agricultura: Estado
Actual y Futuro. Escuela Agrícola Panamericana. El Zamorano, Honduras. 623 pp.
Beers, E. 1993. Anagrus sp. (Hymenoptera: Mymaridae). Tree Fruit Research and Extension Center.
Whashington state university. Disponible en: http://Jenny.tfrec.wsu.edu.
Bermejo, J. 2011. Autodiagnóstico de plagas. Agrológica. España. Disponible en:
http://www.agrologica.es/informacion-plaga/chinche-depredador-orius-spp/.
Borror, D. J. and R. E. White. 1970. Insect. Peterson field guides and Peterson field guides series. Houghton
Mifflin company. EUA. 404 pp.
Capinera L. J. 2001. Entomology & Nematology. University of Florida. Disponible en:
http://entnemdept.ufl.edu/creatures/veg/leaf/a_serpentine_leafminer.htm#damage. (Fecha de
consulta: 1-III-2017.
Carrillo, R. H. y A. Rodríguez. Combate de las plagas del frijol en suelos mecanizables de Quintana Roo.
Folleto para productores No.7. SARH. INIA. Campo experimental Chetumal. México. 9 pp.
Clausen, C. P. 1942. The relation of taxonomy to biological control. Journal economic entomology, 35:
744−748.
Corrales, M. P. y Schwartz F. H. 1994. Problemas de Producción del Frijol en los Trópicos. Centro
Internacional de Agricultura Tropical. 805 pp.
Dixon, W. N. 2001. Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry,
and T.R. Fasulo, University of Florida. Disponible en: http://entnemdept.ufl.edu/ creatures/trees/
tarnished_plant_bug.htm#damage. (Fecha de consulta 1-III-2017).

65
Álvarez-Robles et al.: Insectos presentes en el cultivo del frijol.

INEGI, 2010. Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática. Sistema para la consulta del anuario
estadístico de Zacatecas 2010. México. Disponible en: http://www.inegi.mx. (Fecha de consulta:
27-II-2017).
Infante, F. 2012. Uso de parasitoides y depredadores en el manejo integrado de plagas. Pp. 93−104. In: J.
Toledo y F. Infante. (Eds.). Manejo Integrado de Plagas. Ed. Trillas. México.
Kejval, Z. 2011. Taxonomic revision of the oriental species of Notoxus (Colehoptera: Anthicidae). Acta
entomologica musei nationalis pragae, 51(2): 627−673.
King, A. B. S. y J. L. Saunders. 1984. Plagas invertebradas de cultivos anuales alimenticios en América
Central. Tropical Development and Research Institute. Overseas Development Administration,
London, England. Centro Agronómico de Investigación y Enseñanza. Turrialba, Costa Rica. 182
pp.
Loomis, J. and H. Stone, 2007. Lady Beetle Hipodamia convergens. Oregon State University. Disponible
en: http://ir.library.oregonstate.edu/xmlui/bitstream/handle/1957/19819/ec1604.pdf.
Mead, F. W. 2001. Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry,
and T. R. Fasulo, University of Florida.
Mena, C. J. 2008. Manual para hacer liberaciones de Chrysopa contra insectos plaga. Publicación especial
No. 12. SAGARPA, INIFAP, Campo Experimental Zacatecas. 28 pp.
Mena, C. J. y R. V. Velázquez, 2010. Manejo integrado de plagas y enfermedades de frijol en Zacatecas.
Folleto Técnico No. 24. Campo Experimental Zacatecas. CIRNOC-INIFAP. 83 pp.
Moreno, A. A. 2005. Entomología agraria: Los parásitos animales de las plantas cultivadas. Edición
póstuma. Universidad de Córdoba, Soria, 299 pp.
Ortega-Arenas, L. D. 1999. Mosquita blanca vectora de virus en hortalizas. Pp. 149−176. In: S. Anaya-
Rosales, A. N. y J. Romero-Nápoles. (Eds.). Hortalizas: plagas y enfermedades. Colegio de
Postgraduados. Texcoco. México, D.F.
Sánchez-Arroyo, H. 1997. Featured creatures. Mexican Bean Beetle. Publication Number: EENY-15.
University Florida. Latest revision: January 2015.
Sifuentes, A. J.A. 1985. Plagas del Frijol. INIA Chapingo, Edo Mex. 28 pp.
Triplehorn, Ch. A. and N. F. Johnson 2005. Boor and Delong´s introduction to the study of insects. 7th
edition. Thompson Brooks/Cole. USA. 864 pp.

66
AGROECOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ÁCAROS E INSECTOS CARPÓFAGOS DE IMPORTANCIA AGRÍCOLA Y


FORESTAL EN MÉXICO. UNA REVISIÓN GENERAL

José Francisco Cervantes-Mayagoitia y Aurea Hilda Huacuja-Zamudio

Insectario, DPAA, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco. Calzada del Hueso, 1100, Col. Villa
Quietud, C. P. 04960, Ciudad de México, México.
Autor de correspondencia: jfcervan@correo.xoc.uam.mx

RESUMEN. . Los ácaros e insectos herbívoros, juegan un papel muy importante en todo tipo de sistemas ecológicos
productivos, tanto en los agrícolas como en los forestales. Una relación específica de herbivoría es la carpofagía que
efectúan los ácaros e insectos que se alimentan de los frutos de plantas herbáceas, arbustos y árboles, llegando a causar
daño e impacto negativo en la calidad y cantidad de la producción. La bibliografía cita como artrópodos que provocan
pérdidas económicas en los frutos de cultivos agrícolas y forestales en México, a la Subclase Acari (cinco familias),
mientras que en la clase Insecta, varia el número de familias: ortópteros (3), hemípteros (12), tisanópteros (2),
coleópteros (10), lepidópteros (7), dípteros (7) e himenópteros (1).

Palabras clave: Herbívoros, carpófagos, plagas agrícolas, plagas forestales, México.

Carpophagous mites and insects of agricultural and forestry importance in Mexico a


general revision

ABSTRACT. The herbivorous mites and insects, play very important role in all productive agricultural or forestry
systems. One special relation of herbivory is the carpophagy, carried out by mites and insects that eat on fruits of
plants. This damage impacts negatively the quality and quantity of agricultural and forestry production. Arthropods
causing economic loses citen on literature from Mexico are: five families of Acari Subclass, while in Insect class
quotes three families of orthopterans, 12 of hemipterans, two of thrips, 10 of beetles, 7 of butterflies or moths, seven
of flies and one of hymenopterans.

Keywords: Herbivores, carpophagous, agricultural pests, forestry pests, Mexico.

INTRODUCCIÓN
La última información en formato de listado de ácaros e insectos de importancia agrícola en
México, data del catálogo que editaron Deloya y Valenzuela (1999), en el cual colaboró un grupo
de especialistas biosistemáticos en grupos de importancia económica, miembros de la Sociedad
Mexicana de Entomología auspiciados por el Consejo Nacional Consultivo Fitosanitario; el
objetivo del presente trabajo fue actualizar el listado de plagas existente, dado que estos
conocimientos son de suma importancia para mostrar la distribución geográfica y las plantas
hospedantes de dichas especies en México, además de proporcionar una herramienta para las
estrategias de manejo de estos organismos herbívoros como plagas potenciales en los sistemas
agrícola y forestal.

MATERIALES Y MÉTODO
Para la elaboración del listado, fue necesario realizar una extensa revisión bibliográfica, dando
inicio con la información contenida en el catálogo mencionado anteriormente, aunado a la guía de
MacGregor y Gutiérrez (1983), proseguido en textos sobre entomología agrícola y forestal tales
como: Pacheco-Mendívil (1985; 1994); Morón y Terrón (1988); Cibrián et al. (1995); Morón et al.
(1997); Saunders et al. (1998); Anaya-Rosales y Romero-Nápoles (1999); Pacheco-Mendívil y

67
Cervantes-Mayagoitia y Huacuja-Zamudio. Ácaros e insectos carpófagos de importancia agrícola y forestal.

Pacheco-Covarrubias (1999); Salas-Araiza et al. (2002); Bautista (2006) y Arredondo-Bernal y


Rodríguez-del Bosque (Eds.) (2008).
Además de revisar publicaciones en: Acta Zoológica Mexicana, Agricultura Técnica en México,
Agroecología, Entomología Mexicana, Folia Entomológica Mexicana, las memorias de los
Simposios Nacionales de Parasitología Agrícola y Forestal y textos publicados por el INIFAP,
entre los años 1985 y 2016. Se revisó la información en línea de SENASICA, SAGARPA,
actualizada.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se enlistan a continuación a los principales ácaros e insectos que se alimentan de los frutos de
plantas cultivadas en sistemas agrícolas y forestales en alguna etapa de su ciclo biológico.
Acari. De entre los ácaros que afectan frutales la “roña del cocotero” (Aceria guerreronis
Keifer, 1965) (Acari: Eriophyidae), que se encontró por primera vez en México en la costa de
Guerrero, sólo se alimenta del fruto de la palma de coco; este ácaro se distribuye en México por la
costa del Pacífico desde Sinaloa hasta Chiapas y en el Golfo de México desde Veracruz a
Campeche. Este eriófido se encuentra en el fruto de los 30 días a los cinco meses de formación,
causándole grietas fibrosas y duras que provocan la caída prematura del fruto, estos daños llegan a
causar pérdidas hasta de una tercera parte de la producción, estimándose mermas de 4 a 5 kg de
copra de los 12 a 15 kg que produce una palma sana. (Yáñez-Álvarez, 1988; Rosas-Acevedo y
Sampedro-Rosas, 2008).
Otro ácaro, el “arador de la cáscara de la naranja” o “negrilla de los cítricos” (Phyllocoptruta
oleivora (Ashmead, 1879) (Acari: Eriophyidae), antes de la llegada del psílido asiático de los
cítricos (Diaphorina citri, Hemiptera: Liviidae), era considerado como el principal artrópodo plaga
de los cítricos a nivel mundial. Su origen es asiático y se ha distribuido en todas las áreas citrícolas
del mundo, en México se ubica en todas las zonas citrícolas. Las ninfas y adultos se alimenta de
las células epidermales de brotes tiernos, follaje y frutos de las diversas especies de cítricos (Citrus
spp. Rutaceae) extrayendo su contenido, el daño en los frutos en ataques severos llega a afectar de
un 90 a 100% de la cosecha total (Yáñez-Álvarez, 1988; Ruiz-Cancino et al., 2008).
Hemiptera. El nogal pecanero (Carya illinoensis (Wangenh) K. Koch: Juglandaceae), es
atacado por um complejo de chinches (Hemiptera), en la fase de llenado y madurez del fruto (nuez).
Brochymena sulcata, Chlorochroa ligata, Euschistus servus, (Pentatomidae) y Leptoglossus
zonatus, L. clypealis (Coreidae), se distribuyen en el norte de México (Sonora, Chihuahua,
Coahuila) donde se ubican las huertas de nogales. Las chinches al succionar savia del ruezno,
produce manchas en el fruto y causan un sabor amargo en la almendra (Tarango-Rivero y
González-Hernández, 2008).
Coleoptera. La “broca del café” Hypotenemus hampei (Ferrari, 1867) (Coleoptera:
Curculionidae: Scolytinae), fue por primera vez localizada en México en Chiapas en la región
cafetalera del Soconusco (SENASICA, 2016a), esta especie provenía de Guatemala que
anteriormente procedía del Brasil. Los estados por los cuales se ha diseminado la broca del café a
lo largo de su primera introducción han sido: Chiapas (1978), Oaxaca (1989), Veracruz, Puebla y
Guerrero (1991), Hidalgo (1995), Nayarit (1998), San Luis Potosí (2000), Querétaro (2002),
Tabasco (2004), Jalisco (2005) y Colima y Morelos (2006). A lo largo de 734,291 hectáreas de
café establecidas en 489 municipios de 16 estados, en noviembre de 2016 se determinó que el
promedio de infestación nacional fue del 1.5 %, esto fue el resultado de muestrear 8,971 ha, con
trampas artesanales en predios cafetaleros en los estados antes mencionados. Los resultados de la
campaña contra la “broca del café” protegen a un valor de la producción nacional de $5,340, 761.16
(SENASICA, 2016a).

68
Entomología mexicana, 4: 67−71 (2016)

En las zonas forestales 10 especies del género Conophthorus (Coleoptera: Curculionidae:


Scolytinae), barrenan conos y semillas de 20 especies del género Pinus (Pinaceae), algunas de ellas
causan pérdidas por daños de las estructuras reproductivas. Estos insectos se distribuyen en todas
las zonas boscosas de coníferas en el país (Cibrián et al., 1995).
El “picudo del chile” (Anthonomus eugenii Cano, 1894) (Coleoptera: Curculionidae), es un
insecto oligófago, ya que se alimenta sólo de plantas solanáceas, con preferencia de todas las
especies de chile (Capsicum spp.), y de algunas especies de Solanum. El adulto se alimenta de
hojas e inflorescencias, mientras que las larvas de los botones florales y de los frutos. Las pérdidas
por daños al fruto pueden variar de 6 a 7 ton/ha, que equivale al 50-60 % del promedio del
rendimiento nacional. Su origen es en México y se dispersó a Estados Unidos, Centro América y
el Caribe. En México se presenta en todas las zonas productoras de chile (22 estados), con
excepción de Zacatecas (Cortez-Mondaca, 2008).
El “barrenador grande del hueso” o “picudo grande del hueso” (Heilipus lauri Boheman, 1845)
(Coleoptera: Curculionidae) es un insecto nativo de México y monófago, ya que sólo se alimenta
del fruto del aguacatero. Se distribuye en (17 estados en el país) todas las zonas productoras de
aguacate. Camp, Coah, Gro, Gto, Hgo, Jal, Mex, Mich, Mor, Nay, Oax, Pue, Qro, SLP, Tab,
Tamps, Ver (Domínguez-Ruiz, 1988; CNRF-DGSV, 2012).
El “picudo de la bellota del algodonero” (Anthonomus grandis (Boheman, 1843) (Coleoptera:
Curculionidae), es uno de los insectos que causan más daños en el cultivo del algodonero
(Gossypium hirsutum L.), ya que se alimenta tanto de los cuadros o bellotas (fruto), como de los
botones florales y del polen de la yema floral no abierta. Además del algodonero el picudo se
alimenta de varias especies de malváceas de los géneros Gossypium, Hampea, Cienfuegosia e
Hibiscus. Este insecto ocasiona pérdidas estimadas en el 40 % del rendimiento del cultivo e
incrementa los costos en un 20 % debido al uso intensivo de insecticidas. Esta especie es originaria
del sur de México y Guatemala, se encuentra en 26 estados, desde Baja California hasta Chiapas
en zonas algodoneras (Loera-Gallardo et al., 2008b).
Lepidoptera. La larva de Helicoverpa zea (Boddie, 1850), es conocida comúnmente como
“gusano elotero” (maíz), “gusano bellotero” (algodonero) y “gusano del fruto del tomate”
(jitomate), es polífaga (más de 70 especies diferentes), puede alimentarse del follaje pero el daño
que produce es mayor al atacar a los frutos. Considerada como la plaga de mayor ocurrencia en el
maíz, causa pérdidas de hasta el 15 % de rendimiento. En este cultivo las larvas se alimentan
inicialmente de los estigmas y posteriormente de los granos de elote, pudiéndose alimentarse hasta
la porción media de la mazorca. Es originaria de México, se encuentra en todos los estados y se
distribuye por toda América. (Loera-Gallardo et al., 2008a).
Diptera. Las moscas de las frutas pertenecientes al género Anastrepha (Diptera: Tephritidae),
son moscas nativas del continente americano las cuatro especies que tienen mayor importancia
económica son: A. obliqua (Macquart, 1835), conocida también como “mosca de la fruta de las
Antillas” o “mosca de la ciruela”, está distribuida en 24 estados del país, se encuentra en 19
hospederos de 10 familias botánicas; A. striata Schiner, 1868 o “mosca de la guayaba”, está
distribuida en 17 estados del país, ocurre en pocos hospederos de tres familias vegetales,
Anacardiaceae (mango), Myrtaceae (guayabo) y Rosaceae (duraznero); A. serpentina
(Wiedemann, 1830), mosca de las zapotáceas, está distribuida en 21 estados del país, sus
principales hospederas son el chicozapote (Manilkara zapota) y el mamey (Pouteria sapota), de la
familia Sapotaceae, pudiéndose encontrar en otras 20 hospederas de otras ocho familias de plantas;
A. ludens (Loew, 1873), la “mosca mexicana de la fruta” está distribuida en 29 estados del país, es
considerada la más polífaga de las especies de Anastrepha con 23 hospederos, sus hospedantes
naturales son el mango, varias especies de cítricos (Citrus) y ocasionalmente en duraznero y en

69
Cervantes-Mayagoitia y Huacuja-Zamudio. Ácaros e insectos carpófagos de importancia agrícola y forestal.

especies de mirtáceas, las cuatro especies de Anastrepha están distribuidas principalmente por la
región centro hasta el sureste del país. La importancia económica de estas especies radica en que
en México se dedican 1, 300,000 ha de 32 cultivos de frutales, con una producción de 10, 000,000
de toneladas, en los cultivos de mango, cítricos y guayabo, pueden haber de 10 a 25% de pérdidas
por los daños causados por estas moscas. Los cultivos de naranja y mango abarcan la mayor parte
de frutales en México y en conjunto alcanzan un valor de 7, 862,232 mdp. (Hernández-Ortiz, 2007;
SENASICA, 2016b).
Un insecto de reciente ingreso a México, es la “mosca del vinagre de alas manchadas”
Drosophila suzukii (Matsumura, 1934) (Diptera: Tephritidae), se ubicaron por primera vez en el
país en los municipios de Los Reyes en Michoacán y Cuauhtémoc en Colima (SENASICA, 2016c).
Su distribución en la actualidad va desde el noroeste (Baja California) al centro-norte (Coahuila),
del occidente (Colima y Jalisco) al centro (Michoacán, Aguascalientes, Guanajuato y Edo de
México). Sus hospederos son cultivos con frutos de epicarpio delgado y pulpa suave
(CESAVESON, 2013). Los principales cultivos hospederos pertenecen a la familia Rosaceae,
Arándano (Rubus fruticosus), frambuesa (R. idaeus), zarzamora (R. ulmifolius), cereza (Prunus
avium), ciruela (P. domestica), durazno (P. pérsica), peral (Pyrus communis), manzano (P. malus)
y fresa (Fragaria sp.) y la uva (Vitis vinífera) de la familia Vitaceae (INTAGRI, 2015). Con fines
de monitorear a las poblaciones de este insecto, en el 2016c (SENASICA), se colocaron trampas
en seis estados (BC, Coah, Col, Gto, Jal, Mich),
Hymenoptera. La “avispa cubana de la semilla de las anonaceas” (Bephratelloides cubensis
(Ashmead, 1894) (Hymenoptera: Eurytomidae), es un insecto oligófago ya que se alimenta del
fruto y semillas especies de planta de la familia Annonaceae. Esta avispa es la principal plaga de
las anonáceas. El daño directo es sobre las semillas y perforaciones en el fruto de los guanábanos
y es menor económicamente con respecto a la pudrición de los frutos causado por patógenos
(antracnosis causada por Colletotrichum gloesporioides). En Nayarit cuando se realiza la cosecha
de frutos, la infestación de semillas va del 5 al 25 %, y el porcentaje de frutos infestados oscila de
40 al 70 %. Se distribuye desde Estados Unidos, México Centroamérica, El Caribe hasta la región
norte de América del Sur. (Hernández-Fuentes et al., 2013; Hernández-Fuentes et al., 2014). En
México se encuentra en la costa del Pacífico, de Nayarit a Guerrero, en el centro en Morelos, y en
el Golfo, en Veracruz y Tabasco.

CONCLUSIÓN
Los frutos de los cultivos perennes en México son afectados principalmente por insectos
holometábolos (Coleoptera, Lepidoptera y Diptera), siendo los picudos (Coleoptera:
Curculionidae), los que afectan a diversos cultivos muy importantes en la producción agrícola y
forestal, como son el chile (A. eugenii), algodonero (A. grandis), cafeto (Hypotenemus hampei)
aguacatero (H. lauri) las especies del género Conophthorus en las coníferas. También las moscas
de la fruta del género Anastrepha (Diptera: Tephritidae), es un grupo de gran importancia como
plagas de los cítricos, mango, guayabo, ciruelos y especies de sapotáceas.

Literatura Citada
CESAVESON (Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Sonora). (2013). Ficha Técnica No. 7 Mosca del
vinagre de alas manchadas Drosophila suzukii Matsumura. Disponible en:
http://www.cesaveson.com/files/5f38648cf56c972708845af676756449.pdf. (Fecha de consulta:
27-II-2017).

70
Entomología mexicana, 4: 67−71 (2016)

Cibrián, T., D., Méndez, M. J. T., Campos, B. R., Yates, III. H. O. y J. L. Flores. 1995. Insectos forestales
de México / Forest insects of Mexico. Chapingo, México. UACh; SFFS, SARH; USDA FS USA;
NR Canada y CFAN NAFC FAO.
CNRF-DGSV. 2012. Ficha técnica El barrenador grande de la semilla del aguacate Heilipus lauri Boheman
(Coleoptera: Curculionidae). Laboratorio de Entomología y Acarología, Disponible en:
https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/155685/Ficha_T_cnica_Helipus_lauri_EPF_201
6_1_.pdf. (Fecha de consulta: 26-II-2017).
Cortez-Mondaca, E. 2008. Picudo del chile Anthonomus eugenii (Coleoptera: Curculionidae). Pp. 127−135.
In: H. C. Arredondo-Bernal y L. A. Rodríguez-del Bosque. (Eds.). Casos de control biológico en
México. México. Mundi Prensa.
Domínguez-Ruiz, B. 1988. Barrenadores de frutos. Pp. 223−240. In: H. Bravo M., H. González H. y J.
López C. Plagas de frutales. México. CENA, Colegio de Postgraduados.
Hernández-Fuentes, L. M., Gómez-Jaimes, R. y J. Andrés-Agustín. 2013. Importancia, plagas insectiles y
enfermedades del cultivo del guanábano. Libro Técnico No. 1. Santiago Ixcuintla, Nayarit. INIFAP,
CIRPC, CESI.
Hernández-Fuentes, L. M., Gómez-Jaimes, R. y M. Orozco-Santos. 2014. El barrenador de las semillas
Befratelloides cubensis y su manejo en el cultivo de la guanábana. Libro Científico No. 1. Santiago
Ixcuintla, Nayarit. INIFAP, CIRPC, CESI.
Hernández-Ortiz, V. 2007. Diversidad y biogeografía del género Anastrepha en México. Pp. 53−76. In: V.
Hernández-Ortiz. (Ed.). Moscas de la fruta en Latinoamérica (Diptera: Tephritidae): Diversidad,
biología y manejo. México. S y G editores.
INTAGRI (Instituto para la Innovación Tecnológica en Agricultura). 2015. La mosca del vinagre de alas
manchadas (Drosophila suzukii en Berries. Disponible en: http://www.intagri.com/articulos/fitosanidad/
la-mosca-vinagre-alas-manchadas-berries#. (Fecha de consulta: 28-II-2017).
Loera-Gallardo, J., López-Arroyo J. I. y M. A. Reyes-Rosas. 2008a. Complejo Heliothis virescens y
Helicoverpa zea (Lepidoptera: Noctuidae). Pp. 57−74. In: H. C. Arredondo-Bernal y L. A.
Rodríguez-del Bosque (Eds.). Casos de control biológico en México. México. Mundi Prensa.
Loera-Gallardo, J., Reyes-Rosas, M. A. y J. I. López-Arroyo. 2008b. Picudo del algodonero Anthonomus
grandis (Coleoptera: Curculionidae). Pp. 75−87. In: H. C. Arredondo-Bernal y L. A. Rodríguez-del
Bosque (Eds.). Casos de control biológico en México. México. Mundi Prensa.
Rosas-Acevedo, J. L. y L. Sampedro-Rosas. 2008. Roña del cocotero Aceria guerreronis (Acari:
Eriophyidae). Pp. 121−126. In: H. C. Arredondo-Bernal y L. A. Rodríguez-del Bosque. (Eds.).
Casos de control biológico en México. México. Mundi Prensa.
Ruiz-Cancino, E., Coronado-Blanco, J. M., Varela-Fuentes, S. E. y J. F. Luna-Salas. 2008. Negrilla de los
cítricos, Phyllocoptruta oleivora (Acari: Eriophyidae). Pp. 315−322. In: H. C. Arredondo-Bernal y
L. A. Rodríguez-del Bosque (Eds.). Casos de control biológico en México. México. Mundi Prensa.
SENASICA. 2016a. Décimoprimer informe mensual broca del café noviembre de 2016. Disponible en:
http://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/172929/11_Informe_Noviembre_Broca_Cafe_20
16.pdf. (Fecha de consulta: 24-II-2017).
SENASICA. 2016b. Fichas técnicas moscas nativas de la fruta. Disponible en: http://www.gob.mx/senasica/
documentos/fichas-tecnicas-moscas-nativas-de-la-fruta (Fecha de consulta 24-II-2017).
SENASICA. 2016c. Mosca del vinagre de alas manchadas. Disponible en: http://www.gob.mx/senasica/
acciones-y-programas/mosca-del-vinagre-de-alas-manchadas-52869. (Fecha de consulta: 26-II-2017).
Tarango-Rivero, S. H. y A. Gónzalez-Hernández. 2008. Chinches (Hemiptera: Pentatomidae, Coreidae) del
nogal pecanero. Pp. 245−252. In: H. C. Arredondo-Bernal y L. A. Rodríguez-del Bosque. (Eds.).
Casos de control biológico en México. México. Mundi Prensa. (
Yáñez-Álvarez, G. 1988. Ácaros de importancia frutícola. Pp. 25−49. In: H. Bravo M., H. González H. y J.
López C (Eds.). Plagas de frutales. México. CENA, Colegio de Postgraduados.

71
AGROECOLOGÍA ISSN: 2448-475X

DISPONIBILIDAD AMBIENTAL DE Rhagoletis pomonella Walsh (DIPTERA:


TEPHRITIDAE), E INTERACCIÓN GEOGRÁFICA CON ÁREAS CULTIVADAS
CON TEJOCOTE (Crataegus mexicana Mo‡. & Sess‚ ex DC.) (ROSACEAE), EN
MÉXICO

Andrea Luna-Sámano , Víctor López-Martínez, Nidia Bélgica Pérez de la O


Dagoberto Guillén-Sánchez, Porfirio Juárez López e Irán Alía-Tejacal

Facultad de Ciencias Agropecuarias, UAEM, Av. Universidad 1001, Chamilpa, Cuernavaca, Morelos, C. P. 62209
Autor de correspondencia: lunasam89@gmail.com

RESUMEN. Los tefrítidos, constituyen un grave problema fitosanitario para diversas especies de frutales. Para
México el género Rhagoletis está representado por 35 especies reunidas en 10 grupos, de los cuales el grupo
"pomonella" tiene un gran impacto económico en tejocote y manzana. Dada la importancia de Rhagoletis pomonella,
se calculó la disponibilidad ambiental de la especie, así como la interacción geográfica con áreas cultivadas de tejocote
(Crataegus mexicana Mo‡. & Sess‚ ex DC.) (Rosaceaae) en México, para determinar su distribución y diseñar en
dónde se implementarían programas de monitoreo, trampeo, inspección, y/o cuarentena. Se emplearon 244 datos de
distribución de R. pomonella en el país y se calculó la disponibilidad ambiental con el algoritmo de Máxima Entropía,
19 variables bioclimáticas y una topográfica. La mayor disponibilidad ambiental de R. pomonella en México fue
proyectada en áreas de las provincias biogeográficas del Eje Volcánico Transmexicano (centro), Sierra Madre del Sur,
al centro-sur del Altiplano Mexicano, y parte de la Veracruzana. Las variables que influyeron en la distribución
potencial de la especie: Isotermalidad (27.5 %), Altitud (24.9 %) y Media del rango diurno (9.1 %). La distribución de
este tefrítido comprende todas las áreas de producción comercial del tejocote, por lo que futuras medidas de manejo
deberán aplicarse en estos espacios y en los alrededores si se desea regular las poblaciones de R. pomonella.

Palabras clave: Distribución potencial, mosca de la fruta, manejo integrado de plagas.

Environmental suitability of Rhagoletis pomonella Walsh (Diptera: Tephritidae), and its


geographic interaction with the Mexican hawthorn (Crataegus mexicana Mo‡. & Sess‚ ex
DC.) (Rosaceae) crops in Mexico.

ABSTRACT. Tepritid fruiflies, are considered as a main phytosanitary concern for fruit crops. In Mexico, 35 species
included in 10 species groups in the Rhagoletis genus are reported, but “pomonella” species group has a significative
importance as pest in Mexican hawthorn and apples. Due to its economic importance as pest, the environmental
suitability for Rhagoletis pomonella, and its geographic interaction with Mexican hawthorn (Crataegus mexicana Mo‡.
& Sess‚ ex DC.) (Rosaceaae) crops was calculated. Our goal is to determine its geographical distribution for future
sampling, trapping, inspection and quarantine programs. 244 sampling distribution points of R. pomonella in Mexico
were analyzed using the maximun entropy algorithtm, 19 environmental and one topographic variable. Higher
environmental suitability for R. pomonella was projected into the center of Transmexican Volcanic Belt, Sierra Madre
del Sur, center-south of Mexican Plateu, and part of Veracruzana biogeographic provinces. The environmental
variables that deeply influenced in the species potential distribution were Isothermality (27.5%), Altitude (24.9%), and
Diurnal Range Mean (9.1%). Distribution of this tephritid fly in Mexico match with all the Mexican hawthorn
commercial crop production areas, future management strategies must be directed to this orchards and surrounded
areas for a potential regulation of R. pomonella populations.

Keywords: Potential distribution, fruitfly, integrated pest management.

INTRODUCCIÓN
Rhagoletis pomonella Walsh (Diptera: Tephritidae) es una especie de mosca de la fruta que se
asocia a frutales nativos y comerciales de la familia Rosaceae. En el país se encuentra asociada
principalmente al tejocote (Crataegus spp.) y manzano (Malus pumila Mill.) (Bush, 1966; Feder,

72
Luna-Sámano et al.: Disponibilidad ambiental de Rhagoletis pomonella e interacción con tejocote.

1995; Hernández-Ortiz et al., 2004; Rull et al., 2009). Aunque de acuerdo a Yee y Goughnour
(2008), poblaciones geográficamente aisladas de este díptero han evolucionado para explotar
diferentes hospedantes.
El tejocote es un cultivo de importancia económica en ciertas regiones del centro de México, y
en zonas de pequeña producción en donde no se tienen sistemas de manejo de esta plaga, es común
que se presenten pérdidas cercanas al 100 % de los frutos (Hernández-Ortíz et al., 2004).
Debido la importancia de R. pomonella surge la necesidad de investigar su distribución
potencial, y conocer las variables ambientales que pueden beneficiar su presencia, así como la
interacción geográfica de esta especie con su hospedero. Existen herramientas que pueden ayudar
a realizar estos análisis, como son los Sistemas de Información Geográfica, estos modelos pueden
identificar áreas adecuadas para el desarrollo de una especie (Peterson et al., 2011). Por lo que
facilitaría implementar programas de monitoreo, trampeo e inspección a nivel regional, estatal y/o
nacional.
Actualmente no se han establecido patrones de distribución en México de R. pomonella y su
hospedero, por lo que ésta investigación tiene como objetivo determinar las variables ambientales
que favorecen su distribución y determinar las áreas más susceptibles para que esta plaga prolifere.

MATERIALES Y MÉTODO
Registros de ocurrencia. Se obtuvieron datos de distribución de Rhagoletis pomonella a partir
de colecciones entomológicas (Colección Nacional de Insectos CNIN-Instituto de Biología
UNAM), bases de datos mundiales de diversidad (Global Biodiversity Information Facility, GBIF;
www.gbif.org; Integrated Digitized Biocollections, IDigBio, www.idigbio.org) y publicaciones
científicas (Michel et al., 2007; Muñiz et al., 2011 y Rull et al., 2006). Con la información obtenida
se realizó una base de datos con la estructura siguiente: especie, país, estado, localidad, latitud,
longitud, hospedera, fuente de información. Para el análisis de la interacción geográfica (López-
Martínez et al., 2016) se construyó un archivo tipo shapefile de municipios de México que cultivan
Crataegus mexicana, de acuerdo con SIAP (2016).
Elaboración de modelo de distribución. La distribución potencial de R. pomonella fue
calculada mediante el algoritmo de máxima entropía MaxEnt version 3.3.3 (Phillips et al., 2006).
Se utilizaron las 19 variables bioclimáticas y una topográfica procedentes de la base de datos de
WorldClim (disponible en www.worldclim.com) y descritas por Hijmans et al. (2005), con una
resolución de 2.5 min. El producto del modelo es la cuantificación de la disponibilidad de hábitat
de la especie como una función de las variables ingresadas.
Evaluación del modelo. 244 puntos de distribución fueron integrados a MaxEnt, los parámetros
del software para la elaboración del nicho ecológico fueron los siguientes: número máximo de
interacciones (500), umbral de convergencia (0.00001), ejecución tipo replicado (10 % de puntos
de validación), selección de característica de clases (auto feature), puntos de fondo (10,000) y
valores de regularización (1), así como el rechazo de datos duplicados de ocurrencia en las celdas
de las variables ambientales. El programa genera las curvas respuesta de la especie a las variables
evaluadas, y considera la importancia de cada una de éstas en la distribución de la especie (Phillips,
2006).
El modelo de nicho generado fue evaluado con la prueba Receiver Operating Characteristics
(ROC) (Hernández et al., 2006; Phillips and Dudík, 2008), ésta es considerada una medida válida
del desempeño relativo del modelo (Phillips y Dudík, 2008). Para evaluar el desempeño del
modelo, se consideró lo establecido por Sweets (1988): AUC 0.9-1 = excelente; 0.8-0.9 = bueno;
0.7-0.8 = aceptable; 0.6-0.7 = pobre; 0.5-0.6 = no adecuado. El Optimal Cutoff Point (PCO) fue

73
Entomología mexicana, 4: 72−78 (2016)

determinado con base al umbral más estricto (dentro de 10 percentiles). La importancia de los
factores ambientales para el desarrollo del modelo fue evaluada con Jackknife.

Cuadro 1. Variables ambientales bioclimáticas1 empleadas en el modelado del nicho ecológico de R. pomonella en
México.
Variable
ALT Altitud
BIO1 Temperatura media anual
BIO2 Media del rango diurno (media de no.ly (temp max- temp min))
BIO3 Isotermalidad (B2/B7)(*100)
BIO4 Temporalidad de la temperatura (desviación estándar*100)
BIO5 Temperatura máxima del mes más cálido
BIO6 Temperatura mínima del mes más frío
BIO7 Rango de temperatura anual (P5-P6)
BIO8 Temperatura media del cuartil más húmedo
BIO9 Temperatura media del cuartil más seco
BIO10 Temperatura media del cuartil más cálido
BIO11 Temperatura media del cuartil más frío
BIO12 Precipitación anual
BIO13 Precipitación del mes más húmedo
BIO14 Precipitación del mes más cálido
BIO15 Temporalidad de la precipitación (coeficiente de variación)
BIO16 Precipitación del cuartil más húmedo
BIO17 Precipitación del cuartil más seco
BIO18 Precipitación del cuartil más cálido
BIO19 Precipitación del cuartil más frío
1
version 1.4 (release 3), fuente: www.worldclim.org; Hijmans et al., 2005.

Mapas de Predicción y Distribución. Las capas ambientales a nivel mundial fueron


proyectadas para la República Mexicana siguiendo las condiciones requeridas para los modelos de
nichos ecológicos y se realizó la interpretación del ecosistema modelado (Guisan y Thuiller, 2005).
Los mapas de distribución potencial y interacción geográfica de R. pomonella fueron elaborados
con ArcMap® 10.3.1 (Esri, Redlands, CA). Las provincias biogeográficas utilizadas fueron las
establecidas por Morrone (2005, 2014).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La mayor disponibilidad ambiental de R. pomonella en México fue concentrada en la parte
centro y comprende áreas de las provincias biogeográficas del Eje Volcánico Transmexicano
(centro), Sierra Madre del Sur, al centro-sur del Altiplano Mexicano, y parte de la Veracruzana.
Mediana disponibilidad fue calculada en la Costa Pacífica Mexicana, Sierra Madre Occidental,
Altiplano Mexicano, a lo largo de la Sierra Madre Oriental, este y oeste del Eje Volcánico
Transmexicano, parte de la Sierra Madre del Sur, Cuenca del Balsas y Chiapas (Fig. 1).
Probabilidad de disponibilidad ambiental baja fue proyectado en Baja California y Yucatán (Fig.
1). No se calculó disponibilidad ambiental para las provincias biogeográficas California, Sonora y
Tamaulipeca.
La distribución potencial de R. pomonella coincide con lo reportado para dos de los tres grupos
de Crataegus por Nuñez-Colin et al. (2008) en México. Esto indicaría que R. pomonella comparte
espacios geográficos y similitudes ambientales con su hospedero, como resultado de una relación

74
Luna-Sámano et al.: Disponibilidad ambiental de Rhagoletis pomonella e interacción con tejocote.

coevolutiva. La distribución afín de asociaciones planta hospedera-fitófago parece ser algo común
en México, ya que se ha demostrado situación similar para el picudo del nopal, Cactophagus
spinolae (Gyllenhal) y áreas cultivadas con nopal verdura (Opuntia ficus-indica (L.) Mill.) (López-
Martínez et al., 2016), y para cinco plagas del aguacate (Persea americana Mill.) y este frutal
(Luna et al., 2017).

Fig. 1. Distribución potencial de R. pomonella en México, de acuerdo a provincias biogeográficas:


1 = California, 2 = Baja California, 3 = Sonora, 4 = Sierra Madre Occidental, 5 = Altiplano Mexicano, 6 =
Tamaulipeca, 7 = Costa Pacífica Mexicana, 8 = Eje Volcánico Transmexicano, 9 = Sierra Madre Oriental,
10 = Veracruzana, 11= Cuenca del Balsas, 12 = Sierra Madre del Sur, 13 = Chiapas, 14 = Yucatán (Morrone
2005, 2014).

Evaluación del modelo ambiental de R. pomonella. Las variables que influyeron en la


distribución potencial de la especie fueron Isotermalidad (27.5 %), Altitud (24.9 %) y Media del
rango diurno (9.1 %). El valor obtenido de AUC fue de 0.992, de acuerdo con lo establecido por
Sweets (1988) es considerado excelente. En el país, Crataegus spp. se distribuye principalmente
entre los 1000 y 2800 m de altitud, en regiones donde los niveles de precipitación pluvial se estiman
entre los 500 y 1500 mm anuales y que están ocupadas por bosques de pino-encino (Rzedowski,
1988). Este posiblemente es el ambiente de desarrollo de R. pomonella.
Importancia económica. En México, el tejocote tiene una producción nacional estimada en
4,335.91 toneladas anuales, cultivado principalmente en Puebla, quien aporta el 93.85 % de la
producción (SIAP, 2016). Hernández-Ortiz et al., 2004, menciona que pese a las pérdidas
económicas atribuidas a R. pomonella, no existe un protocolo regular para evaluar sus poblaciones,
o en su caso, se utilizan los mismos protocolos (tanto biológicos como de detección) establecidos
para otras moscas de la fruta (i.e., Anastrepha spp.). Rhagoletis pomonella muestra distribución
amplia que comprende todas las zonas productoras de tejocote en México (Fig. 2), inclusive su
presencia es proyectada en zonas en donde posiblemente se desarrolla en hospederos silvestres o
de traspatio.

75
Entomología mexicana, 4: 72−78 (2016)

Los mapas que ubican la disponibilidad ambiental de insectos de importancia agrícola son
de vital importancia para los responsables en las unidades agrícolas y para quienes toman
decisiones políticas (Kumar et al., 2014), bajo este contexto, los resultados reportados aquí
permitirán definir geográficamente en dónde aplicar esquemas de manejo integrado de plagas.
Proteger las áreas de tejocote en México contra R. pomonella deberá comprender los espacios
geográficos que las rodean, con la finalidad de regular poblaciones silvestres de este tefrítido.

Figura 2. Interacción geográfica de las zonas agrícolas de los municipios productores

CONCLUSIÓN
Rhagoletis pomonella presenta una amplia distribución potencial en México, incluye la parte
central del país en las zonas biogeográficas: Eje Volcánico Transmexicano, Sierra Madre del Sur,
al centro-sur del Altiplano Mexicano, y parte de la Veracruzana. Las variables que mayor aportaron
al modelo de distribución de R. pomonella son Isotermalidad, Altitud y Media del rango diurno.
Las áreas productoras de tejocote en México se encuentran dentro de las áreas de disponibilidad
ambiental del tefrítido. Esta información permite establecer que las zonas de producción de tejocote
están rodeadas por ambiente propicio para el desarrollo de R. pomonella.

Agradecimientos
A la Colección Nacional de Insectos por el acceso a los registros de colecta. Andrea Luna
Sámano recibe apoyo de CONACyT para realizar estudios de posgrado (CONACyT No. 780604).

Literatura Citada
Bush, G. L. 1966. The taxonomy, cytology and evolution of the genus Rhagoletis in North America (Diptera:
Tephritidae). Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, 134: 438−443.
Feder, J. L. 1995. The effects of parasitoids on sympatric host races of Rhagoletis pomonella. Ecology, 76:
801–813.

76
Luna-Sámano et al.: Disponibilidad ambiental de Rhagoletis pomonella e interacción con tejocote.

Guisan, A. and W. Thuiller. 2005. Predicting species distribution: offering more than simple habitat models.
Ecology Letters, 8: 993−1009.
Hernández-Ortiz. V., Morales, I. y C. Vergara. 2004. Detección de poblaciones de Rhagoletis pomonella
(Diptera: Tephritidae) durante la fructificación de Crataegus mexicana (Rosaceae) en Puebla,
México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 20: 119−129.
Hernández, P. A., Graham, C. L., Master, L. and D. L. Albert. 2006. The effect of sample size and species
characteristics on performance of different species distribution modelling methods. Ecography, 29:
773−785.
Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, P. G. and A. Jarvis. 2005. Very high resolution
interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology, 25:
1965−1978.
Hood, G., Wee, Y., Goughnour, R., Sim, S., Egan, S., Arcella, T., Saint-Jean, G., Powell, T., Xu, C. and J.
Feder. 2013. The Geographic Distribution of Rhagoletis pomonella (Diptera: Tephritidae) in the
Western United States: Introduced Species or Native Population. Annals of the Entomological
Society of America, 106(1): 59−65.
Kumar, S., Graham, J., West, A. M. and P. H. Evangelista. 2014. Using districtlevel occurrences in MaxEnt
for predicting the invasion potential of an exotic pest in India. Computers and Electronics in
Agriculture, 103: 55–62.
López-Martínez, V., Sánchez-Martínez, G., Pérez-De la O, N. B., Jiménez-García, D. and T. W. Coleman.
2016b. Environmental suitability for Agrilus auroguttatus (Coleoptera: Buprestidae) in Mexico
using Maxent and database records of four Quercus (Fagaceae) species. Agricultural and Forest
Entomology, 18(4): 409−418.
Luna, A., López-Martínez, V., Pérez-De la O, N. B., Jiménez-García, D., Jones, R., Castañeda-Vildozola,
Á. and C. Ruiz-Montiel. 2017. Actual and potential distribution of five avocado regulated pests
across Mexico, using the maximum entropy algorithm. Florida Entomologist, 100(1). 92−100
Michel, A. P., Rull, J., Aluja, M. and J. L. Feder. 2007. The genetic structure of hawthorn-infesting
Rhagoletis pomonella populations in Mexico: Implications for sympatric host race information.
Molecular Ecology, 16: 2867−2878.
Morrone, J. J. 2005. Hacia una síntesis biogeográfica de México. Revista. Mexicana de Biodiversidad, 76:
207−252.
Morrone, J. J. 2014. Biogegraphical regionalisation of the Neotropical region. Zootaxa, 3782: 1−110.
Muñiz-Reyes E., Lomelí-Flores, J. R. y J. Sánchez-Escudero. 2011. Parasitoides nativos de Rhagoletis
pomonella Walsh (Diptera: Tephritidae) en tejocote Crataegus spp. en el centro de México. Acta
Zoológica Mexicana (n. s.), 27(2): 425−440.
Núñez-Colín, C. A., Nieto-Ángel, R., Barrientos-Priego, A., Segura, F., Sahagún-Castellanos, S. y F.
González-Andrés. 2008. Distribución y caracterización eco–climática del género Crataegus L.
(Rosaceae, SUBFAM. Maloideae) en México. Revista Chapingo Serie Horticultura, 14(2):
177−184.
Phillips, S. J., Anderson R. P. and R. E. Schapire. 2006. Maximum entropy modeling of species geographic
distributions. Ecological Modelling, 190: 231−259.
Phillips, S. J. and M. Dubik. 2008. Modelling of species distribution with Maxent: new extensions and a
comprehensive evaluation. Ecography, 31: 161−175.
Peterson, A. T., Soberón, J., Pearson, R. G., Anderson, R. P., Martínez-Meyer, E., Nakamura, M. and M. B.
Araújo. 2011. Ecological Niches and Geographic Distributions. Princeton University Press. 328 p.
Rull, J., Aluja, M., Feder, J. and S. Berlocher. 2006. Distribution and host range of Hawthorn-infesting
Rhagoletis (Diptera: Tephritidae) in Mexico. Annals of the Entomological Society of America,
99(4): 662−672.
Rull, J., Wharton, R., Feder, J. L., Guillén, L., Sivinski, J., Forbes A. and M. Aluja. 2009. Latitudinal
Variation in parasitoid guild composition and parasitism rates of North American hawthorn
infesting Rhagoletis. Environmental Entomology, 38: 588−599.
Rzedowski, J. 1988. Vegetación de México. Edit. Limusa, Cuarta reimpresión. México, 432 pp.

77
Entomología mexicana, 4: 72−78 (2016)

Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP). 2016. Atlas Agroalimentario 2016. Servicio
de Información Agroalimentaria y Pesquera, México.
Sweets, J. A. 1988. Measuring the accuracy of diagnostic systems. Science, 240: 1285–1293
Yee, L. W. and R. B. Goughnour. 2008. Host plant use by and new host records of apple maggot, western
cherry fruit fly, and other Rhagoletis species (Diptera: Tephritidae) in western Washington state.
Pan-Pacific Entomologist, 84: 179−193.

78
AGROECOLOGÍA ISSN: 2448-475X

EFECTOS DEL EXTRACTO VEGETAL DE HIGUERILLA (Ricinus communis L.,


1753) SOBRE LARVAS DEL DEPREDADOR NATURAL Chrysoperla carnea Stephens
(Neuroptera: Chrysopidae)

Emmanuel Rodríguez-Palma , Agustín Aragón-García, Miguel Aragón-Sánchez, Betzabeth Cecilia


Pérez Torres y Jesús Francisco López Olguín

Centro de Agroecología, Maestría en Manejo Sostenible de Agroecosistemas, Instituto de Ciencias, Benemérita


Universidad Autónoma de Puebla. Calle 14 sur, 6301, Col. San Manuel, Puebla, C. P. 72570, Puebla, México.
Autor de correspondencia: oportunitychanz@hotmail.com1

RESUMEN. En el marco de una estrategia de protección de cultivos se deben considerar varias técnicas para
minimizar los efectos de los insecticidas en los organismos benéficos, asimismo se desconoce el efecto que los
extractos vegetales utilizados en el control de plagas tienen sobre los enemigos naturales de las mismas. Chrysoperla
carnea es un depredador generalista en sistemas agrícolas, presenta un amplio intervalo de presas y es efectivo como
agente de control biológico. El objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto de los extractos vegetales a base de
higuerilla (acuoso y aceitoso) sobre larvas (L2) de C. carnea en laboratorio. Se realizaron tres tipos de ensayos en
laboratorio para evaluar el efecto de extractos vegetales a base de higuerilla sobre larvas del depredador C. carnea: a)
Mortalidad por inmersión, donde la mayor mortalidad de larvas la presento el extracto acuoso de R. communis con un
13.3 %, b) Elección donde el potencial de consumo en los tratamiento se vio disminuido un 50 % y c) Efecto letal por
contacto directo, donde la mayor mortalidad de larvas la presentó el tratamiento aceitoso de higuerilla tras 24 horas
(10.86 %) y 72 horas (25.31 %) de exposición con respecto al testigo.

Palabras clave: Agroecología, control biológico, chrysopa.

Effects of the extract of castor (Ricinus communis L.) on larvae of the natural predator of
Chrysoperla carnea Stephens (Neuroptera: Chrysopidae)

ABSTRACT. In the context of a crop protection strategy, several techniques must be considered to minimize the
effects of insecticides on beneficial organisms, as well as the effect that plant extracts used in pest control have on
natural enemies. Chrysoperla carnea is a generalist predator in agricultural systems, presents a wide range of prey and
is effective as a biological control agent. The objective of this study was to evaluate the effect of vegetable extracts of
castor (aqueous and oily) on larvae (L2) of C. carnea in laboratory. Three laboratory es trials were carried out to
evaluate the effect of extracts of castor on larvae of the C. carnea predator: a) Mortality by inmersion, where the
highest mortality of larvae was presented by the aqueous extract of R. communis with 13.3% , B) Choice, where
potential consumption was reduced by 50% with the aqueous and Oily treatment and c) Direct contact mortality, where
the highest mortality of larvae was due to the oily treatment after 24 hours (10.86%) and 72 hours (25.31%) of exposure
with respect to the control.

Keywords: Agroecology, biological control, chrysopa.

INTRODUCCIÓN
El uso indiscriminado de los insecticidas sintéticos, ha generado diferentes efectos secundarios
que incluyen contaminación del ambiente, residuos en los productos cosechados, intoxicación en
las personas que aplican estos productos y eliminación de especies de enemigos naturales (Medina
et al., 2002). La utilización de enemigos naturales para mantener poblaciones de insectos dentro
de los umbrales económicamente rentables, ha contribuido a la reducción del uso de insecticidas
sintéticos y por lo tanto de sus efectos indeseables (Preetha et al., 2009). En el marco de una
estrategia de protección de cultivos se debe considerar implementar varias tácticas para minimizar

79
Rodríguez-Palma et al.: Efectos del extracto vegetal de higuerilla sobre larvas de Chrysoperla carnea.

los efectos de los insecticidas en los organismos benéficos, así como en el ambiente (Cerna et al.,
2012).
Los enemigos naturales de los insectos plaga son afectados por el uso de los insecticidas en los
sistemas agropecuarios (Desneux et al., 2007; Zotti et al., 2013). En los insectos depredadores el
proceso de bioacomulacion de las substancias químicas se da a través de las cadenas tróficas, al
consumir grandes cantidades de presas, las concentraciones de estos contaminantes aumentan a
medida que se sube en el nivel trófico causando mortalidad y afectando su desarrollo (Newman,
2015).
Los insecticidas generalmente interrumpen las relaciones tróficas de éstas especies benéficas,
ocasionando incrementos poblacionales de las plagas a niveles que en algunas situaciones, rebasan
los niveles poblacionales previos al implemento del control. Debido a similitudes fisiológicas
básicas entre las plagas y los insectos benéficos, los plaguicidas pueden incurrir en severa
mortalidad en ambos grupos de organismos. Esto se da principalmente con insecticidas que afectan
al sistema nervioso, que comprenden la mayoría de productos actualmente utilizados. Los
insecticidas también influyen en la biología de los enemigos naturales de los insectos plaga de una
manera más sutil. Estas especies pueden experimentar efectos subletales en su desarrollo y
comportamiento. La fertilidad, fecundidad, desarrollo y supervivencia pueden ser alteradas, al igual
que la capacidad de búsqueda de hospederos y presas y la movilidad en general (Croft, 1989).
Chrysoperla carnea es un depredador generalista y voraz en sistemas agrícolas (Tauber et al.,
2000), presenta amplio intervalo de presas (McEwen et al., 2001) y es efectivo como agente de
control biológico (Hagley y Miles, 1987). Es necesario conocer la toxicidad de los llamados
bioinsecticidas sobre los enemigos naturales y en especial con la especie antes mencionada, con el
propósito de seleccionar los de menor toxicidad que puedan ser utilizados de manera conjunta con
el Control Biológico. El objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto de los extractos
vegetales (acuoso y aceitoso) a base de higuerilla sobre las larvas (L2) del depredador natural C.
carnea a nivel de laboratorio.

MATERIALES Y MÉTODO
La cría de C. carnea, fue adquirida a través de la empresa Biobest Sustentable Crop
Management (Bélgica), como fuente de alimento se le suministraron huevos de Ephestia kuehniella
Z; los recipientes utilizados, tanto para larvas como para los adultos, se colocaron en la cámara de
cría con temperatura controlada (24 ± 1 °C), humedad relativa (60 ± 5 %) y un fotoperiodo de 16:8
(L:O). Se probaron cuatro tratamientos: a) extracto acuoso de higuerilla, b) extracto aceitoso de
higuerilla, c) aceite vegetal de semilla de girasol y d) agua (como tratamiento testigo) bajo un
diseño de bloques al azar.
Para la extracción de los extractos vegetales a base de higuerilla (acuoso y aceitoso) se siguió la
metodología propuesta por Aragón y Tapia (2009), la cual consiste en, colecta el fruto de R.
communis, transporte al laboratorio de entomología, del Instituto de Ciencias de la BUAP, y secado
a la sombra durante 25 días hasta su deshidratación total; una vez seco el material vegetal se
pulverizó con un molino eléctrico (Nixtamatic). Para el extracto acuoso, el polvo vegetal obtenido
del fruto seco, se colocó en agua por 24 horas (30 g del polvo vegetal en un litro de agua) y se filtró
para separar los sólidos (obtención de compuestos hidrosolubles); para el extracto aceitoso, el polvo
vegetal resultante de la pulverización, se macero por un mes colocando 500 g del polvo vegetal en
un litro de aceite vegetal de semilla de girasol. Posteriormente se filtraron los sólidos para así
obtener el extracto aceitoso; para el tratamiento de aceite vegetal, se compró en el supermercado
aceite a base de semilla de girasol.

80
Entomología mexicana, 4: 79−84 (2016)

Ensayos de inmersión del alimento (Efecto de mortalidad por ingestión de los extractos de
R. communis sobre C. carnea). Se utilizaron en total 60 organismos (larvas L2), para cada uno de
los cuatro tratamientos, se seleccionaron 15 organismos al azar para conformar las 15 repeticiones
de cada tratamiento, posteriormente se les suministro el alimento (huevos de E. kuehniella de
acuerdo a cada tratamiento), el alimento se sumergió por 1 minuto en 5 ml de cada tratamiento,
posteriormente se puso a secar a temperatura ambiental por 45 minutos, con un pincel se les
suministro a cada una de las larvas correspondientes de cada tratamiento. Los parámetros evaluados
fueron la mortalidad de organismos a las 24, 48 y 72 horas.
Ensayos de potencial de consumo (choice). Se probaron tres tratamientos extracto acuoso de
higuerilla, extracto aceitoso de higuerilla y aceite de girasol, cada tratamiento contó con 10
repeticiones, cada repetición contó con 3 recipientes cilíndricos de 5 cm de alto por 10 cm de
diámetro, con un total de 90 unidades experimentales, en cada una se depositaron 10 larvas (L2)
de C. carnea y seis rectángulos de cartulina color amarillo de 3 cm de ancho por 5 cm de largo, en
cada rectángulo se colocaron 10 huevos de E. kuehniella, los cuales se fijaron con un pincel y se
pegaron con goma tragacanto. Los tratamientos se colocaron en los huevos, para esto los huevos
se sumergieron por un minuto en 5 ml de cada tratamiento y se secaron a temperatura ambiental
por 45 minutos, el primer recipiente cilíndrico fue suministrado con alimento no tratado (testigo),
el segundo recipiente con alimento tratado (tratamiento previamente establecido), y el tercer
recipiente conto con tres rectángulos con alimento no tratado y tres con alimento tratado. Los
ensayos concluyeron cuando el 50 % del alimento en los tratamientos testigo fue consumido,
posteriormente se contabilizó el número de huevos consumidos así como los no consumidos de
cada recipiente.
Ensayos de efecto letal por contacto directo. Se probaron los cuatro tratamientos con cinco
repeticiones. Estos ensayos se realizaron bajo la metodología descrita por (Jacas y Viñuela, 1994),
se utilizaron dos placas de vidrio de 12 cm2 de área por 0.5 cm de grosor, cada uno de los
tratamientos se aplicó con un atomizador (4 aspersiones). Una vez aplicado cada tratamiento a la
base de cristal, se dejó secar a temperatura ambiental bajo sombra durante 50 minutos, esto para
evitar la menor evaporación de los compuestos bajo el sol, posteriormente se colocó un cilindro de
PVC de 7.5 cm de largo por 6 cm de diámetro, a este cilindro se le realizaron cuatro perforaciones
de 1 cm de diámetro para el intercambio de aire, en una de las perforaciones se colocó una
manguera conectada a un matraz de Erlenmeyer que contenía agua, la salida de aire de una bomba
de pecera se conectó al matraz, de este modo se mantuvo un ambiente saturado de humedad
necesario dentro del cilindro para los organismos. En cada unidad experimental se colocaron 20
larvas (L2) y se les suministro como alimento huevos de E. kuehniella, cada unidad experimental
se selló con ligas por los cuatro lados de ambos cristales.
El objetivo de este ensayo fue evaluar la toxicidad directa de los residuos de los extractos
vegetales acuso y aceitoso de R. communis, sobre larvas (L2) de C. carnea, los parámetros a evaluar
fueron la mortalidad de las larvas a las 24, 48 y 72 horas posteriores al establecimiento del
experimento, con estos datos se estableció el nivel de toxicidad de acuerdo con los criterios de la
OILB (Organisation Internationale de Lutte Biologique et intégrée) (Hassan, 1994; Sterk et al.,
1999).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Mortalidad por inmersión. Los extractos vegetales a base de higuerilla (R. communis)
presentan un efecto sobre las larvas (L2) del depredador C. carnea, presentando diferencias
significativas entre el efecto de los tratamientos respecto al testigo a las 24 horas de exposición de
las larvas. La mortalidad más alta se presentó con el extracto acuoso a base de higuerilla con un

81
Rodríguez-Palma et al.: Efectos del extracto vegetal de higuerilla sobre larvas de Chrysoperla carnea.

13.3 %, seguida por el extracto aceitoso de higuerilla con 6.6 % y se presentó una mortalidad nula
del aceite de girasol y del tratamiento testigo (agua). A las 72 horas de exposición de las larvas, la
mortalidad de los extractos vegetales no aumentó, sin embargo, el tratamiento a base de aceite de
girasol aumentó 6.6 %, el tratamiento testigo presentó una mortalidad nula al finalizar el
experimento. La mortalidad debida a los extractos vegetales a base de higuerilla, puede deberse a
la presencia de ricinina presente en la semilla de higuerilla (Ramos et al., 2011).
Ensayos de potencial de consumo (Choice). En el cuadro 1 se presenta el potencial de consumo
del depredador C. carnea. Independientemente que sea el extracto a base de agua o de aceite, el
consumo se ve disminuido al 50 % en casi todos los casos. Cuando se utiliza solamente aceite,
también se reduce el consumo de este depredador, no presentando diferencia significativa entre el
efecto de los tratamientos, por lo que el efecto del tratamiento no altera el consumo de alimento de
C. carnea.

Cuadro 1. Potencial de consumo de larvas (L2) de Chrysoperla carnea (Stephens)


sobre alimento tratado y no tratado, bajo condiciones de laboratorio.
Potencial de consumo (%) ± EE
Tratamiento Elección No Elección
control Extracto control Extracto
Acuoso 44.4 ± 1.82 22.2 ± 0.95 36.5 ± 2.19 18.6 ± 1.33
Aceitoso 42.1 ± 0.72 21.8 ± 1.94 42.0 ± 2.07 21.2 ± 1.89
Aceite G. 31.0 ± 1.43 22.9 ± 1.23 40.3 ± 1.54 20.0 ± 1.39
No se presentaron diferencias significativas (P = 0.05) entre el efecto de los tratamientos.

Efecto letal por contacto directo. A las 24 horas de exposición de las larvas (L2) se presentaron
diferencias significativas entre el efecto de los tratamientos respecto al testigo, donde el extracto
aceitoso de R. communis fue el que presentó una mayor mortalidad de 10.86 %, mientras que el
extracto acuoso de R. communis, el aceite de girasol y el testigo (agua) presentan una mortalidad
casi similar durante este tiempo de exposición (0 %, 1.08 % y 0 % respectivamente). Croft (1989)
encontró que la mortalidad promedio de C. carnea causada por el efecto de los insecticidas
botánicos y biológicos generalmente es de 10 % o menos, lo cual concuerda con los datos obtenidos
a las 24 horas posteriores al montaje del experimento en esta investigación, la mortalidad
acumulada, posterior a las 72 horas de exposición aumentó considerablemente para el extracto
aceitoso de higuerilla con un 25.31 % mientras que el extracto acuoso y el aceite de girasol
presentaron una mortalidad de 13.92 % y 12.65 % respectivamente, el tratamiento testigo (agua)
no presentó mortalidad alguna (cuadro 2), esta información concuerda con los datos obtenidos por
Jaramillo y Armijos (2015), quienes demostraron que el extracto vegetal a base de higuerilla en
diferentes concentraciones es eficaz en el control de diferentes insectos perjudiciales así como
benéficos, Guevara y colaboradores (2015), demostraron que el extracto de higuerilla presentó una
mortalidad mayor al 70 % en insectos perjudiciales en comparación con otros extractos vegetales,
Iannacone y Lamas (2002) encontraron que la rotenona y la azadiractina (extractos botánicos)
provocaron mortalidades en larvas (L2-L3) de Chrysoperla externa, estadísticamente diferentes
respecto al testigo a las 48 horas posteriores al establecimiento del experimento, por su parte Vogt
y colaboradores (1998) reportan una mortalidad del 59.4 % en larvas (L2) de C. carnea por contacto
directo con extractos botánicos a base de neem (Azadirachta indica).
Al establecer el nivel de toxicidad propuesto por la OILB, todos los tratamientos dan el
nivel mínimo (1), por lo que estos productos son catalogados inocuos al estar en contacto con las
larvas del depredador natural C. carnea, lo cual concuerda con lo reportado por Viñuela y

82
Entomología mexicana, 4: 79−84 (2016)

colaboradores (1996), quienes encontraron que dos plaguicidas de origen botánico (piretrina
natural y un extracto de neem) no tuvieron diferencias significativas entre las medias de los
tratamientos respecto al testigo, ambos productos fueron catalogados inocuos para larvas de C.
carnea, y se clasificaron como categoría (1) de la OILB.

Cuadro 2. Toxicidad de los bioinsecticidas a base de higuerilla sobre larvas


(L2) de Chrysoperla carnea (Stephens) en condiciones de laboratorio.
Tratamiento Mortalidad (%) ± EE
24 horas 72 horas
Acuoso 0±0a 13.92 ± 0.05 b
Aceitoso 10.86 ±1.52 b 25.31 ± 1.64 c
Aceite G. 1.08 ± 1.30 a 12.65 ± 1.30 b
Agua 0±0a 0±0a
Promedios con la misma letra no difieren significativamente a
P = 0.05.

CONCLUSIÓN
En el ensayo de mortalidad por inmersión, la mortalidad más alta la presentó el tratamiento
acuoso de higuerilla con un 13.3 % a las 24 horas de exposición, a las 72 horas de exposición la
mortalidad por los extractos de higuerilla tanta acuoso como de aceite no aumento.
En los ensayos de potencial de consumo (choice) de C. carnea, no se presentaron diferencias
significativas entre las medias de los tratamientos con respecto al testigo, el consumo del alimento
se vio reducido a un 50 % para todos los tratamientos incluyendo el testigo.
En los ensayos de efecto letal por contacto directo, el extracto aceitoso de R. communis es quien
presentó una mayor mortalidad a las 24 horas de exposición con un 10.86 %, a las 72 horas de
exposición, la mortalidad del extracto aceitoso aumentó a 25.31 %, mientras que el extracto acuoso
y el aceite girasol presentaron una mortalidad menor, de 13.92 % y 12.65 % respectivamente.
Al establecer el nivel de toxicidad propuesto por la OILB, tres de los tratamientos dan el nivel
mínimo (1) por lo que estos productos son inocuos al estar en contacto con C. carnea, excepto por
el extracto aceitoso de R. communis que presento una mortalidad mayor al 20 %.

Agradecimientos
Al CONACyT por el apoyo económico, por medio de una beca otorgada al primer autor para
realizar los estudios de la maestría en Manejo Sostenible de Agroecosistemas del Instituto de
Ciencias de la BUAP.

Literatura Citada
Aragón, G. A. y A. M. Tapia R. 2009. Amaranto Orgánico: Métodos alternativos para el control de plagas y
enfermedades. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Alternativas y procesos de participación
Social A. C. Puebla, México. 63 pp.
Cerna, E., Ail, C., Landeros, J., Sánchez, S., Bahii, M., Aguirre, L., Ochoa. 2012. Comparación de la
toxicidad y selectividad de insecticidas para la plaga Bactericera cockerelli y su depredador
Chrysoperla carnea. Agrociencia, 46: 783−793.
Croft, B. 1989. Arthropod Biological Control Agents and Pesticides. Corvallis, Oregon, United States of
America. 723 pp.
Desneux, N., Decourtye, A. and J. Delpuech M. 2007. The sublethal effects of pesticides on benefical
arthropods. Annual Review of Entomology, 52: 81−106.
Guevara, L., Andrio E., Cervantes F., Rodríguez D., Robles R., Mondragón W. y D. Pérez. 2015. Efecto
bioinsecticida de extracto etanolico de higuerilla (Ricinus communis L.) y lantana (Lantana camara

83
Rodríguez-Palma et al.: Efectos del extracto vegetal de higuerilla sobre larvas de Chrysoperla carnea.

L.) sobre mosca blanca (Bemisia tabici Genn) en tomate. Revista de Ciencias Naturales y
Agropecuarias. 2(3): 428−434.
Hagley, E. A. C. and Miles N. 1987. Release of Chrysoperla carnea Stephen (Neuroptera: Chrysopidae)
for control of Tetranychus urticae Koch (Acarina: Tetranychidae) on peach grown in a protected
environment structure. The Canadian. Entomologist, 119: 119−205.
Hassan, S. A. 1994. Activities of the IOBC/WPRS Working Group “Pesticides and Beneficial Organisms”.
IOBC/WPRS Bulletin, 17(10): 1−5.
Iannacone, J. y G. Lamas. 2002. Efecto de dos extractos botánicos y un insecticida convencional sobre el
depredador Chrysoperla carnea. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología (Costa Rica). 65:
92−101.
Jacas, J. and E. Viñuela. 1994. Analysis of a method to test the effects of pesticides on adult females of
Opius concolor Szepl. (Hym., Braconidae), a parasitoid of the olive fruit fly, Bactrocera oleae
(Gmelin) (Dip., Tephritidae). Biochemestry, Science and. Technology, 4: 147−174.
Jaramillo, C. G. M. y J. Armijos. 2015. Efecto insecticida del extracto acuoso de la semilla de higuerilla
(Ricinus communis) en tres tipos de insectos (cucarachas, moscas y mosquitos). Revista semestral
de investigación de la Corporación Internacional para el Desarrollo Educativo- CIDE. Ecuador,
1(15): 106−110.
McEwen, P. K., New T. R. and A. Whittington. 2001. Lacewing in the Crop Management. Cambridge
University Press. 546 pp.
Medina, P., Budia, F., Vogt, H., Del Estal, P., y Viñuela, E. 2002. Influencia de la ingestión de presa
contaminada con tres modernos insecticidas en Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera:
Chrysopidae). Boletín Sanidad Vegetal Plagas, 28: 375−384.
Newman, C. M. 2014 Fundamentals of ecotoxicology. The Science of Pollution. Fourth edition. CRC Press.
Boca Raton, London, New York. 680 pp.
Preetha, G., Stanley J., Manoharan T., Chandrasekaran S. and S. Kuttalam. 2009. Toxicity of imidacloprid
and diafenthiuron to Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae) in the laboratory
conditions. Revista de investigacion de proteccion de plantas, 49: 290−296.
Ramos, L. M. A., Rodríguez, C. H., Pérez, G. S., Zavala, S. M. A. y S. L. García. 2011. Efecto del extracto
de higuerilla Ricinus communis en el desarrollo larval del gusano cogollero del maíz Spodoptera
frugiperda. Pp. 65−74. In: H. C. Rodríguez, J. F. O. López y A. G. Aragón. (Eds.) Alternativas
ecológicas contra plagas. Colegio de postgraduados y Benemérita Universidad Autónoma de
Puebla.
Sterk, G., Hassan, S. A., Baillod, M., Bakker, F., Bigler, F., Blümel, S., Bogenschüzt, H., Boller, E.,
Bromand, B., Brun, J., Calis, J. N. M., Coremanspelseneer, J., Duso, C., Garrido, A., Grove, A.,
Heimbach, U., Hokkanen, H., Jacas, J., Lewis, G. B., Moreth, L., Polgar, L., Roversti, L., Samsøe-
Petersen, L., Sauphanor, B., Schaub, A., Stäubli, A., Tuset, J. J., Vainio, A., van de Veire, M.,
Viggiani, G., Viñuela, E. and V. H. Vogt. 1999. Results of the seventh joint pesticide testing
programme carried out by the IOBC/WPRS-Working Group ‘Pesticides and Beneficial Organisms’.
BioControl, 44(1): 99−117.
Tauber, M. J., Tauber, A. C., Daane, M. K. and K. Hagen S. 2000. Commercialization of predators: recent
lessons from green lacewings (Neuroptera: Chrysopidae: Chrysoperla). American Entomologist,
46: 26−38.
Vogt, H., Gonzales M., Adán A., Smagghe G. y E. Viñuela. 1998. Efectos secundarios de la azadiractina,
vía contacto residual, en larvas jóvenes del depredador Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera,
Chrysopidae). Boletín Sanidad Vegetal Plagas, 24: 67−78.
Viñuela, E., Händel U. y H. Vogt. 1996. Evaluación en campo de los efectos secundarios de dos plaguicidas
de origen botánico, una piretrina natural y un extracto de neem, sobre Chrysoperla carnea Steph.
(Neuroptera: Chrysopidae). Boletín Sanidad Vegetal Plagas, 22: 97−106.
Zotti, J. M., Grutzmacher, D. A., Lopes, H. I. and G. Smagghe. 2013. Comparative effects of insecticides
with different mechanisms of action on Chrysoperla externa (Neuropetra: Chrysopidae): Lethal,
sublethal and dose response effects. Insect Science, 20: 743−752.

84
Biología e
Historia Natural
BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X

CARACTERIZACIÓN PALINOLÓGICA DE MIEL COLECTADA POR Apis


mellifera Linnaeus (HYMENOPTERA: APIDAE) EN TRES LOCALIDADES DEL
MUNICIPIO DE DURANGO, DGO., MÉXICO

María P. González-Castillo1 , David Ramírez-Noya1, Salvador Acosta-Castellanos2, Martha


Rosales-Castro1 y Sandra J. Alvarado-Aguilar1
1
Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, U. Durango. Instituto Politécnico
Nacional (CIIDIR-IPN, Unidad Dgo.) Sigma 119, Fracc. 20 de Noviembre II, Durango, Dgo. C. P. 34220.
2
Departamento de Botánica, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional, México.
Becarios de la COFAA-IPN.
Autor de correspondencia: gcmary01@hotmail.com

RESUMEN. El objetivo de presente estudio fue una caracterización botánica a través del análisis polínico de la miel
de Apis mellifera del municipio de Durango. Se realizó un análisis melisopalinológico en tres muestras de miel de la
temporada de primavera de 2015 de tres localidades de Durango. Se identificaron 22 tipos polínicos pertenecientes a
15 familias botánicas. Por su origen botánico, las muestras a) Colonia Hidalgo y c) Ejido Montemorelos se
caracterizaron como miel monofloral de mezquite (Prosopis laevigata), la muestra b) Ejido Felipe Ángeles
corresponde a una miel bifloral con una dominancia de P. laevigata (38 %) y Eucalyptus sp. (20 %). Considerando la
cantidad total de granos de polen, la miel monofloral fue de la clase IV y la miel bifloral de clase III. Este estudio,
demuestra una amplia variedad de fuentes florales para las abejas de la región central del estado lo que puede contribuir
a mantener y desarrollar nuevos tipos de miel.

Palabras clave: Melisopalinología, tipo polínico, flora apícola.

Palynological characterization of honey collected by Apis mellifera Linnaeus


(Hymenoptera: Apidae) in three localities of the municipality of Durango, Dgo., Mexico

ABSTRACT. The aim of the present study was a botanical characterization through the pollen analysis of Apis
mellifera honey in the municipality of Durango. The melisopalinological analysis was achieved in three samples of
honey of spring season of 2015 from three localities of Durango. Twenty two pollen types belonging to 15 botanical
families were identified. By its botanical origin, samples a) Colonia Hidalgo and c) Ejido Montemorelos the honeys
were characterized as monofloral honey of mesquite (Prosopis laevigata), the sample b) Ejido Felipe Angeles was
bifloral honey with a dominance of P. laevigata (38%) and Eucalyptus sp. (20%). Considering the total amount of
pollen grains, Monofloral honey was of class IV and bifloral honey of class III. This study shows a wide range of floral
sources for bees in the central region of the state and demonstrates the potential to maintain and develop new types of
honey.

Keywords: Melissopalynology, pollen type, honeybee flora.

INTRODUCCIÓN
Los análisis polínicos aplicados a la miel de abeja (Apis mellifera L.) son un método importante
para determinar las especies vegetales visitadas por estos himenópteros, también contribuyen en el
proceso de control de calidad de la miel y la estandarización de sus productos (Neves et al., 2009).
Lo anterior se realiza con base a la dominancia de las especies vegetales (Wilson, 2004),
pudiéndose distinguir las miles monoflorales y las multiflorales, dicha clasificación se obtiene de
acuerdo al origen botánico, las características melisopalinológicas y el grado de comercialización
(Saínz-Laín y Gómez-Ferreras, 2000).
El estado de Durango es uno de los principales productores de miel de abeja, los municipios de
Durango, Canatlán y Nombre de Dios concentran aproximadamente el 40 %, de la producción, de

85
González-Castillo et al.: Caracterización palinológica de miel colectada por Apis mellifera en Durango.

la cual se exportan 1,036,619 ton anuales (SIAP, 2016). En contraste con su capacidad productora,
en Durango se conocen pocos trabajos de flora apícola (Reyes y Valdez, 1981; Ramírez y Chávez,
1991; Ramírez, 1994 y 2001) y ninguno incluye análisis cuantitativo y cualitativos de tipo
melisopalinológico. Por ello, el objetivo del presente estudio fue realizar la caracterización botánica
a través del análisis polínico de la miel de Apis mellifera en la región central del municipio de
Durango y proporcionar una guía útil a la apicultura de la región.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio. Las muestras de miel se obtuvieron de tres apiarios del municipio de Victoria
de Durango: a) Colonia Hidalgo (24° 09’ 19.1” N, 104° 30’ 54.1” O, 1865 msnm), b) ejido Felipe
Ángeles (23° 56’ 33.72” N, 104° 32’ 55.93” O, 1881 msnm) y c) ejido Montemorelos (24° 00’
41.56” N, 104° 26’ 45.23” O, 1861 msnm) (INEGI, 2015). En cada uno se colectó, en un frasco de
vidrio, una muestra de 200 ml de miel por apicultor, y con fecha de cosecha de primavera de 2015.
Las muestras de miel se transportaron al laboratorio de Palinología de la Escuela Nacional de
Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional (ENCB-IPN). De cada muestra se pesó 10
ml de miel y se diluyó en 100 ml de agua acidulada caliente y se agregó una pastilla de esporas
marcadoras de Lycopodium clavatum L. a dos muestras. Los granos de polen contenidos en la miel
se concentraron por centrifugación, luego se procedió a realizar la técnica de acetólisis propuesta
por Erdtman (1960). Posteriormente se elaboraron dos laminillas permanentes con gelatina
glicerinada para el análisis al microscopio y su posterior incorporación a la colección palinológica
de ENCB-IPN.
Análisis melisopalinológico. Para la identificación de los granos de polen se empleó un
microscopio óptico (Zeiss). La determinación de los granos de polen fue lo más exacto posible a
especie, género y familia con la ayuda con la ayuda de literatura especializada y de la colección de
referencia de polen de la ENCB-IPN.
Análisis cuantitativo del polen. Los porcentajes de cada tipo polínico se calcularon a partir del
conteo de 500 granos de polen por muestra, adicionalmente se cuantificaron las esporas de L.
clavatum para obtener la cantidad absoluta de granos de polen por gramo de miel (Stockmarr,
1971). Se tomaron fotografías de los granos de polen con cámara fotográfica NIKON Coolpix
s8200 y un microscopio óptico.
Para los porcentajes de polen en las muestras de miel, se utilizó la clasificación: polen dominante
(D), más del 45 %; polen secundario (S), entre 16 y 45 %; polen de menor importancia (M), entre
3-15 %; polen en traza (T), menos del 3 % (Louveaux et al., 1978).
Caracterización botánica de mieles. Las muestras de miel se clasificaron en monoflorales
(cuando se mostraba polen de una especie vegetal dominante ≥ 45 %), oligoflorales cuando se
presentaban dos o más especies de una sola familia con porcentajes secundarios de polen entre 16-
45 %; biflorales cuando se distinguían dos especies secundarias de diferentes familias y
multiflorales, cuando ninguna especie alcanza a ser dominante y tres o más tipos de polen se
registraron con porcentajes ≥ 10 % (Louveaux et al.,1978; Ramírez-Arriaga et al., 2011).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En las tres muestras de miel, se determinaron 22 tipos pertenecientes a 15 familias y una
indeterminada, de las cuales el 93 % se determinó a familia y el 86 % a especie, el 14 % restante
corresponden a especies indeterminadas.
El número de tipos polínicos son semejantes a los reportados por Acosta-Castellanos y Palacios-
Chávez (2001) quienes determinaron 31 tipos polínicos en el Estado de Hidalgo; mientras que

86
Entomología mexicana, 4: 85−89 (2017)

González-Sandoval et al. (2016) identificaron 25 tipos polínicos de 35 muestras de miel


provenientes de siete apiarios de cuatro municipios del estado de Guerrero.
Las familias mejor representadas fueron Fabaceae (4 tipos polínicos), Asteraceae (3),
Brassicaceae (2) y Myrtaceae, que con un tipo polínico alcanzó una abundancia relativa de polen
secundario. Las asteráceas son plantas de importancia necta-polinífera que han sido registrados en
diversos trabajos melisopalinológicos en los estados de Chiapas (Ramírez-Arriaga, 1989), Yucatán
(Villanueva, 2002), Morelos (Quiroz-García y Arreguín-Sánchez, 2008), Zacatecas (Acosta-
Castellanos et al., 2011) y Tabasco (Castellanos-Potenciano et al., 2012) entre otros.
En la muestra de miel a) Colonia Hidalgo, fueron identificadas 12 especies, donde P. laevigata
presentó el mayor aporte polínico (65.4 %), considerada como miel monofloral de clase IV. Como
polen de menor importancia se observaron además de Fabaceae a tres familias y siete tipos
polínicos representantes de seis familias se observaron cómo polen Traza.
La muestra b) del Ejido Felipe Ángeles, presentó 17 tipos polínicos, de las cuales el mezquite
(Prosopis laevigata (H. & B.) Jonhst y el eucalipto (Eucalyptus sp.) presentaron las mayor
frecuencia (38 y 20 % respectivamente), por lo que resultó ser una miel bifloral, con contenido
intermedio de polen por lo que se considera de clase III. Eucalyptus sp. se considera como una
planta exótica y en algunos países como Argentina, Australia, sur de Florida, California, es una
fuente importante de néctar y polen para las abejas melíferas (Roubik y Moreno, 1995).
Las familias Brassicaceae, Loganiaceae, Asteraceae y Resedaceae resultaron de menor
importancia. Mientras que Fagaceae, Onagraceae, Malvaceae y Juglandaceae se consideraron
como presentes (polen Traza) por presentar polen menor al 3 %.
La muestra de miel c) Ejido Montemorelos, mostró 8 tipos polínicos y fue una miel monofloral
donde el polen dominante fue el mezquite (84.5 %). Este último, se considera como buen productor
de polen y se ha reconocido que es fuente importante de néctar y polen (Villegas et al., 2003;
Andrada y Telleria, 2015). Cabe hacer mención que en esta muestra ya no fue posible cuantificar
los granos de polen por gramo de miel por falta de pastilla de L. clavatum (Cuadro 1).

Cuadro 1. Total y porcentaje de granos de polen encontrados en la miel de A. mellifera en el municipio de Durango,
Dgo. GPT = Granos de polen totales.
Muestra a), Colonia Muestra b), Ejido Muestra c), Ejido
Hidalgo Felipe Ángeles Montemorelos
Familia Tipos polínicos GPT % GPT % GPT %
Fabaceae Prosopis laevigata 447 65.4 (D) 300 38.3 (S)* 333 84.5 (D)
Mimosa sp. 3 0.4 (T)
Eysenhardtia polystachya 7 0.9 (T)
Acacia schaffneri 21 3.1 (M) 2 0.5 (T)
Brassicaceae Brassica rapa 39 5.7 (M) 39 5 (M) 7 1.8 (T)
Eruca sativa 3 0.4 (T) 22 2.8 (T)
Loganiaceae Buddleja sp. 53 7.7 (M) 61 7.8 (M)
Asteraceae Ambrosia sp. 1 0.1 (T)
Taraxacum officinale 4 0.5 (T)
Bidens sp. 16 2.3 (T) 56 7.1 (M) 2 0.51 (T)
Resedaceae Reseda luteola 26 3.3 (M) 1 0.3 (T)
Anacardiaceae Rhus sp. 51 6.5 (M)
Fagaceae Quercus sp. 78 11.4 (M) 1 0.1 (T)
Myrtaceae Eucalyptus sp. 162 20.7 (S) 26 6.6 (M)
Onagraceae Oenothera rosea 1 0.1 (T)
Malvaceae Sphaeralcea angustifolia 1 0.1 (T)
Juglandaceae Carya illinoinensis 4 0.5 (T)

87
González-Castillo et al.: Caracterización palinológica de miel colectada por Apis mellifera en Durango.

Cuadro 1. Continuación.
Muestra a), Colonia Muestra b), Ejido Muestra c), Ejido
Hidalgo Felipe Ángeles Montemorelos
Familia Tipos polínicos GPT % GPT % GPT %
Agavaceae Agave sp. 3 0.4 (T)
Scrophulariaceae sp. 7 no det. 18 2.6 (T) 1 0.3 (T)
Salicaceae Salix sp. 4 0.6 (T) 37 4.7 (M) 22 5.6 (M)
Portulacaceae Portulaca sp. 1 0.1 (T)
Indeterminada sp. 9 no det. 9 1.1 (T)
Total 684 100 784 100 394 100
Conc. no. 61267 23408
polen/gr miel
Clase IV III - -
* Frecuencia de clases de polen: dominante (D): más del 45%; polen secundario (S), entre 16 y 45 %; polen de menor importancia
(M), entre 3-15 %; polen en traza (T), menos del 3%.

De los tipos polínicos identificados, el 59 % pertenece a flora nativa, 27 % como flora exótica
y 14 % como de origen indeterminado. Esto indica la importancia de las plantas nativas en
apicultura de Durango.
Se determinó que un 55 % de los tipos polínicos se consideran como polen traza (T), por lo que
estas plantas se consideran una fuente alimenticia en ausencia de plantas importantes, lo que
diversifica el espectro polínico (González-Sandoval et al., 2016). Estos datos son valiosos para los
apicultores, ya que proporcionan información sobre los recursos existentes y la región geográfica
a la que pertenece, con esto se puede planificar y asegurar las fuentes de polen y néctar para la
producción de miel regional.

CONCLUSIÓN
Este estudio es un aporte sobre melisopalinología para el estado de Durango, que refleja la
diversidad de plantas (22 especies) y que son fuente de polen y néctar, donde la mayoría de tipos
polínicos provienen de vegetación primaria y secundaria. Las familias Fabaceae y Asteraceae
fueron las más diversas.
Se espera que este tipo de investigación continúe y concientice a los apicultores sobre la
necesidad de conocer los recursos vegetales. Lo cual podría aumentar la producción de miel al
realizar movimiento de colmenas hacia lugares con mayor abundancia de plantas necta-poliníferas
o implementar cultivos de determinadas especies vegetales que sean de importancia nutricional
para las abejas.

Agradecimientos
A la SIP-IPN por el apoyo económico para la realización del proyecto clave: 20151194 y
20161358. A los productores cooperantes por la donación de las muestras de mieles.

Literatura Citada
Acosta-Castellanos, S. and R. Palacios-Chávez. 2001. Plants of apicultural interest in the Pluma Hidalgo
zone, Oaxaca, Mexico. Pp. 459−469. In: O. K. Goodman and R. T. Clarke. (Eds.), Proceedings of
the IX International Palynological Congress. Houston, Texas, U.S.A. College Station, TX:
American Association of Stratigraphic Palynologists.
Acosta-Castellanos, S., Quiroz-García, L., Arreguín-Sánchez, M. L. y R. Fernández-Nava. 2011. Análisis
polínico de tres muestras de miel de Zacatecas, México. Polibotánica, 32: 179−191.
Andrada, A. C and M. C. Telleria. 2015. Pollen collected by honey bees (Apis mellifera L.) from south of
Caldén district (Argentina): botanical origin and protein content. Grana, 44(2): 115−122.

88
Entomología mexicana, 4: 85−89 (2017)

Castellanos-Potenciano, B. P., Ramírez-Arriaga, E y J. M. Zaldívar-Cruz. 2012. Análisis del contenido


polínico de mieles producidas por Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) en el estado de Tabasco,
México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 28(1): 13−36.
Erdtman, G. 1960 “The acetolysis method”. Svensk. Bot. Tidskr. 54, Pp. 561−564. In: P. D. Moore, J. A.
Webb y M. E. Collinson. 1991. “Pollen Analysis”. Second Edition, Blackwell Science, USA.
González-Sandoval, R., Catalán, C. H., Domínguez, M. V. M., Luna, L. C., Hernández, C. E., Damián N.
A., Cruz, L. B. y F. P. Alberto. 2016. Análisis palinológico de los recursos naturales utilizados por
Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) en cuatro municipios del estado de Guerrero, México.
Tropical and Subtropical Agroecosystems, 19: 19−28.
INEGI (Instituto Nacional de Estadística y Geografía). 2015. Anuario estadístico y geográfico de Durango.
INEGI, México. 446 p. Disponible en: http://www.datatur.sectur.gob.mx/ITxEF_Docs/DGO_
ANUARIO_PDF15.pdf. (Fecha de consulta: 02-III-2017).
Louveaux, J., Maurizio, A. and G. Vorwhol. 1978. Methods of Melissopalynology by International
Commission for Bee Botany of IUBS. Bee World, 59: 139−157.
Neves, L. C., Alencar, S. M. e S. T. Carpes. 2009. Determinação da atividade antioxidante e do teor de
compostos fenólicos e flavonoides totais em amostras de pólen apícola de Apis mellifera. Brazilian
Journal Food Technology, 8: 107−110.
Quiroz-García, D. L. y M. L. Arreguín-Sánchez. 2008. Determinación Palinológica de los recursos florales
utilizados por Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) en el estado de Morelos, México.
Polibotánica, 26: 159−173.
Ramírez-Arriaga, E. 1989. Explotación de recursos florales por Plebeia sp. (Apidae) en dos zonas con
diferente altitud y vegetación en el Soconusco, Chiapas. Tesis de Licenciatura, Facultad de Ciencias
de la Universidad Nacional Autónoma de México, 159 pp.
Ramírez-Arriaga, E., Navarro-Calvo, L. A and E. Díaz-Carbajal. 2011. Botanical characterisation of
Mexican honey from a subtropical region (Oaxaca) based on pollen analysis. Grana, 50: 40−54.
Ramírez, N. D. y M. Chávez. 1991. Resultados preliminares del estudio de la flora apícola en el municipio
de Vicente Guerrero, Dgo., Méx. Pp. 91−92. In: Memorias del V Seminario Americano de
Apicultura. UNAPI-SARH. Guadalajara, Jal., Méx.
Ramírez, N. D. 1994. Contribución al conocimiento de la flora apícola de importancia apícola del área
municipal de Calvillo, Ags., Méx. In: Memorias del VIII Seminario Americano de Apicultura.
UNAPI-SARH. Villahermosa. Tabasco, México.
Ramírez, N. D. 2001. Contribución al conocimiento de la familia Compositae de Vicente Guerrero. Dgo.
México. Polibotanica, 12: 41−50.
Reyes, J. L. and M. T. Valdez, 1981. Beekeeping in the Comarca Lagunera a heavy pesticide-use area in
the Northern part of Mexico. American Bee Journal, 121 (9):653−655.
Roubik, D. W. and J. E. Moreno P. 1991. Pollen and spores of Barro Colorado Island. Monographs in
Systematic Botany, Vol. 36. Missouri Botanical Garden, 270 pp.
Saínz-Laín, C. y C. Gómez-Ferreras. 2000. Mieles Españolas. Características e identificación mediante el
análisis de polen. Mundi Prensa Libros S.A. España, 105 pp.
SIAP. 2016. Producción pecuaria. Dispobible en: http://www.siap.gob.mx/ganaderia-avance-de-la-
produccion-pecuaria-por-estado/. (Fecha de Consulta: 18-I-2016).
Stockmarr, J. 1971. Tablets with spores used in absolute pollen analysis. Pollen et Spores, 13: 615−621.
Villanueva, G. R. 2002 Polliniferous plants and foraging strategies of Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae)
in the Yucatan Peninsula, Mexico. Revista de Biología Tropical, 50(3-4): 1035−1043.
Villegas, D. G., Bolaños, M. A., Miranda, S. J. A., García, A. J. y O. M. Galván G. 2003. Flora nectarífera
y Polinífera en el estado de Tamaulipas. Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural,
Pesca y Alimentación. México, 109 pp.
Wilson, B. 2004. The Hive: The Story of the Honeybee and Us. Thomas Dunne, St. Martin’s Griffin, New
York, USA, 308 pp.

89
BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO DE Podagrion mantis Ashmead (CHALCIDOIDEA:


TORYMIDAE) COMO PARASITO DE OOTECAS DE Stagmomantis limbata Hahn
(MANTODEA: MANTIDAE) PARA EL ESTADO DE ZACATECAS, MÉXICO

Erick Omar Martínez-Luque1 , Viviana Martínez-Mandujano2 y Francisco Javier González-


Martínez3
1
Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Av. de las Ciencias
s/n, Juriquilla. C. P. 76230 Santa Rosa Jáuregui, Querétaro, México.
2
Av. de los Fresnos 232 Int. 32. Santa Isabel, Rancho San Pedro, Querétaro, México.
3
Laboratorio de Sanidad Forestal, Departamento de Ecología, Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma
de Querétaro, Av. de las Ciencias s/n, Juriquilla. C. P. 76230 Santa Rosa Jáuregui, Querétaro, México.
Autor de correspondencia: erickmtzluque@gmail.com

RESUMEN. Se presenta el hallazgo de Podagrión mantis A. y de Stagmomantis limbata H. corroborando su relación


de parasitismo. Ambos representan nuevos registros para el estado de Zacatecas. Ampliando con esto el conocimiento
sobre la distribución de ambas especies en el centro norte de la República Mexicana.

Palabras clave: Avispas parasitoides, mantis, distribución.

First record of Podagrion mantis Ashmead (Chalcidoidea: Torymidae) as a parasite of


oothecas by Stagmomantis limbata Hahn (Mantodea: Mantidae) to Zacatecas, Mexico

ABSTRACT. There is an important finding about Podagrion mantis A. and Stagmomantis limbata H. therefore
corroborates its parasitism correlation. Both represent new records for Zacatecas. In addition, this finding expands
knowledge about distribution in both species on the North Central portion of the Mexican Republic.

Keywords: Wasp parasitoids, mantis, distribution.

INTRODUCCIÓN
La superfamilia Chalcidoidea representa uno de los grupos de avispas con mayor distribución y
diversidad biológica (González, 2000). Krombein et al. (1979) reconocieron 17 familias
distribuidas en 409 géneros y 2,267 especies para América del Norte. Gibson (1993) considera 20
familias de calcidoideos presentes en México con excepción de Rotoitidae que solo está en Chile
y Nueva Zelanda.
Aunque la mayoría son parasitoides especializados, existen individuos que son fitófagos
(Loiácono et al., 2006) por ejemplo, las especies de la familia Agaonidae se desarrollan solamente
en higos (Janzen, 1979; Serrato–Díaz y Oyama-Nakagawa, 2012). También se han registrado otros
fitófagos en las familias Eurytomidae, Eulophidae, Pteromalidae, Tanaostigmatidae y Torymidae
(Noyes, 2001).
Los calcidoideos integran cuatro de las familias de Himenóptera (Aphelinidae, Encyrtidae,
Eulophidae y Trichogrammatidae) más utilizadas en los programas de control biológico (Ruiz-
Cancino et al., 2004), debido a que pueden parasitar y en algunos casos depredar estados inmaduros
y adultos de 339 familias de insectos, distribuidas en 15 órdenes incluyendo endopterigotos, varios
exopterigotos, algunos arácnidos (como pseudoescorpiones, garrapatas y ácaros) y una familia de
nematodos (Anguinidae) (Gibson, 1993; Noyes, 2001).
En México ésta superfamilia está representada principalmente por las familias Aphelinidae,
Chalcididae y Encyrtidae quienes tienen 13, 11 y 63 géneros descritos respectivamente. Así mismo,

90
Martínez-Luque et al.: Primer registro de Podagrion mantis como parasito de ootecas de Stagmomantis limbata.

los géneros con mayor número de especies descritas son Aphytus (9), Spilochalcis (27),
Metaphycus (6), Leucospis (6), Gonatocerus (12), Spalangia (5) y Torymus (7) (González, 2000).
Una de las familias de Chalcidoidea con mayor diversidad de especies es Torymidae (Grissell,
1995). Comprende a las subfamilias Megastigminae y Toryminae que agrupan 45 géneros y cerca
de 900 especies de distribución mundial (Loiácono et al., 2006). Para América se registran siete
géneros y 33 especies, las cuales poseen representantes que se comportan como parasitoides o
fitófagos (Ruiz-Cancino et al., 2004).
Con base en los registros de los hospederos identificados, aproximadamente el 85 % de los
torimidos son entomófagos y el 15 % restante son considerados fitófagos. Ambos tipos de
desarrollo ocurren en cada subfamilia, sin embrago, es Megastigminae quien posee la mayoría de
las especies que se alimentan de plantas y sólo algunos individuos depredadores (Grissell, 1995).
Por el contrario, la mayor parte de los individuos entomófagos se encuentran en Toryminae. Estas
especies han sido asociadas a 8 órdenes de insectos, siendo Himenóptera y Díptera los hospederos
predominantes; Lepidóptera y Coleóptera conforman un considerable pero pequeño grupo de
hospederos y alrededor del 10 % de las especies conocidas han sido reportadas como parasitoides
de ootecas y huevos de mantis (Grissell, 1995; Fagan y Folarin, 2001).
El género Podagrion perteneciente a la subfamilia Toryminae, ha llamado la atención por su
capacidad de parasitar diferentes especies de mantis como Tenodera angustipenis Saussure, T.
ardifolia sinensis Saussure (Gurney, 1959), Archimantis latistyla (Serville) (Coombs, 1994) y
Stagmomantis limbata Hahn (Williams, 1914; Breland, 1941; Grissell y Goodpasture, 1981; Fagan
y Folarin, 2001). En México este grupo representa el segundo lugar con cuatro especies descritas,
apenas detrás de Torymus que cuenta con siete documentadas (González, 2000).
La distribución de especies en el país se encuentra en las regiones Centro, Bajío, Occidente,
Noreste, Noroeste, Sureste y Suroeste del territorio nacional (Cuadro 1) (González, 2000).

Cuadro 1. Distribución de las especies del género Podagrion en México. Tomado de González (2000).
Especie Estado
P. mantis Ashmead 1893 Aguascalientes, Guerrero, Jalisco,
Michoacán, Nuevo León.
P. mantidiphagum Girault 1917 Estado de México, Yucatán.
P. crassiclava Gahan 1922 Nuevo León, Yucatán.
P. brasiliense Howard 1894 Sonora.

Exceptuando los estudios realizados por Fagan y Folarin (2001) y Ries y Fagan (2003), la
mayoría de los trabajos en el país se han enfocado en especies de importancia económica
principalmente por su uso en programas de control biológico o su asociación con diversos cultivos
como la caña de azúcar (Sánchez, 1999) y cítricos (Sandoval del Ángel, 1999).
Es aún desconocido el potencial biológico que representan las especies del género Podagrion,
como en el caso de P. mantis Ashmead, estudios acerca de su distribución, así como el tipo de
hospedero y vegetación a la que se asocian se vuelven imprescindibles para aumentar y contribuir
al conocimiento de esta especie. Por lo que el presente estudio tiene como objetivo aumentar la
distribución conocida de P. mantis Ashmead para México, así como realizar el primer registro de
la especie para el estado de Zacatecas.

MATERIALES Y MÉTODO
Se colectaron 3 ootecas durante los días 15 y 16 de diciembre del 2014, de la localidad de
Malpaso a la zona arqueológica de “La Quemada” con una altitud de 2000 a 2066 msnm, en el
municipio de Villanueva, Zacatecas, México (carretera federal 54 de Villanueva a Zacatecas). Esta

91
Entomología mexicana, 4: 90−95 (2017)

zona presenta una vegetación predominante en pastos naturales, matorral desértico micrófilo y
algunos elementos presentes de los géneros Opuntia sp., y Prosopis sp., con algunos campos de
cultivo temporal a las orillas de la carretera (Fig. 1). Las ootecas colectadas se encontraban en la
vegetación a una altura de 70 a 80 cm del suelo, las cuales se colocaron en contenedores de crianza.
Se trasladaron a la Ciudad de México para llevar a cabo el cuidado y mantenimiento de las ootecas
y lograr la exitosa eclosión de las mantis.

Figura 1. Zona arqueológica de “La Quemada” con vegetación predominante en pastos naturales y matorral desértico
micrófilo.

El proceso de eclosión de las mantis se dividió en siete fases (Cuadro 2). De manera alterna
entre la eclosión de las ninfas emergieron pequeñas avispas, las cuales se colectaron en un frasco
con alcohol al 70 %, y después se montaron en puntas de papel opalina, etiquetados con los datos
de colecta (País, municipio, localidad, tipo de vegetación, tipo de colecta, fecha de colecta y fecha
de eclosión y colectores). La determinación taxonómica se realizó con la ayuda de las claves
taxonómicas (Grissel, 1979; Grissel y Goodpasture, 1981). En el caso de las mantis se criaron hasta
llegar a adultas para poder determinarlas taxonómicamente, mediante (Battiston et al., 2005; Otte
et al., 2012).

Cuadro 2. Se muestran las fechas del proceso de eclosión de la ooteca, con el número de
individuos de S. limbata y el número de individuos de P. mantis.
Fecha de eclosión Stagmomantis limbata h. Podagrion mantis a.
3 Marzo 33 -
4 Marzo 24 -
5 Marzo 17 -
6 Marzo - -
7 Marzo 7 8
8 Marzo - 15
9 Marzo - 11

El material se encuentra depositado en la Colección de Insectos (UAQE), de la Facultad de


Ciencias Naturales (FCN) en la Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ), y la colección del
autor (EOML).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectaron tres ootecas, de las cuales dos fueron infértiles. De la ooteca restante lograron
eclosionar 81 ninfas, que posteriormente se criaron en contenedores separados como parte de un
estudio alterno (Fig. 2). Las mantis que lograron alcanzar su etapa reproductiva fueron identificadas
como Stagmomantis limbata Hahn, 1835. Este hallazgo representa el primer registro de esta especie

92
Martínez-Luque et al.: Primer registro de Podagrion mantis como parasito de ootecas de Stagmomantis limbata.

para el estado de Zacatecas, lo cual amplía su distribución en el territorio mexicano (Cuadro 3), y
corrobora la predicción de Battiston et al. (2005), que menciona que esta especie puede encontrarse
en pastos largos, arbustos y plantas espinosas.
Por otro lado, se obtuvieron 34 avispas que se determinaron como Podagrion mantis Ashmead,
1886, y representa también un nuevo registro para el estado de Zacatecas (Cuadro 4). Cabe
mencionar que se observaron conductas ajenas a las que menciona Breland (1941) con respecto al
sitio de la eclosión del género Podagrion en la ooteca, ya que refiere que los orificios de salida se
ubican cerca o por debajo de la línea media-lateral de la ooteca, por su parte Rau y Rau (1913),
muestra evidencia de la eclosión de estos parásitos por arriba y abajo de la media-lateral, a lo que
Breland comenta que en estos casos, los orificios superiores a la media-lateral son realizados por
el género Eupelmus Dalman 1820. En el presente trabajo se encontró evidencia (Figura 1), que
apoya lo descrito por Rau y Rau (1913) en donde los orificios se encuentran por debajo de la media-
lateral, como por arriba de esta, y de la cual solo se obtuvieron organismos del género Podagrion.

Cuadro 3. Datos de distribución para Stagmomantis limbata Hahn, 1835, en México. Se marca con (*) el nuevo registro.
Estado (localidad) Autores
Tamaulipas (ciudad victoria) Battiston et al., 2005
Nayarit (Ixtlán del Río) Battiston et al., 2005
Jalisco (guadalajara) Battiston et al., 2005
Hidalgo (ixmiquilpan) Battiston et al., 2005
Querétaro (querétaro) Battiston et al., 2005
San luis potosí (Martin de Abajo y San Nicolas Battiston et al., 2005
Tolentino)
Guerrero (huamuxtitlán) Álvarez et al., 2017
Morelos (atlatlahucan) Álvarez et al., 2017
Puebla (Atlixco, Metepec, Pahuatlan, Puebla, Álvarez et al., 2017
Tepeaca, Tlatlauquitepec, Tochimilco y Xochitlán)
*Zacatecas (villanueva, “la quemada”) Martínez-luque et al., 2017

Figura 2. Se muestra la ooteca de Stagmomantis limbata Hahn, 1835. 1) y 2) vista lateral con orificios de eclosión de
Podagrion mantis Ashmead, 1886; 3) vista dorsal con presencia de orificios de eclosión de P. mantis; 4) vista ventral
con la presencia de la línea de eclosión de S. limbata.

93
Entomología mexicana, 4: 90−95 (2017)

Cuadro 4. Datos de distribución para Podagrion mantis Ashmead, 1886, en México. Se marca con (*) el nuevo registro.
Estado (localidad) Autores
Aguascalientes González (2000)
Guerrero González (2000)
Jalisco González (2000)
Michoacán González (2000)
Nuevo león González (2000); Ruiz-Cancino y Coronado-
Blanco (2002)
*Zacatecas (villanueva, “la quemada”) Martínez-luque et al., 2017

CONCLUSIÓN
El estudio amplía el rango de distribución de P. mantis y S. limbata en México y registra por
primera vez ambas especies para el estado de Zacatecas. Así mismo se confirma a P. mantis como
parasitoide de ootecas de mantis (S. limbata). Como otras regiones del país, la localidad de
muestreo es un área poco estudiada, esto puede deberse al poco interés que se le ha puesto a lo
largo de la historia a las zonas de matorrales, zacatonales, zonas de desierto y semidesierto los
cuales presentan condiciones aparentemente poco atractivas para la investigación. Sin embargo, el
potencial que estas zonas pueden tener en cuanto a nuevos hallazgos científicos que nos permitan
una mejor interpretación de las proyecciones de distribución de las especies y el potencial que
tienen para comprender las interacciones con los demás elementos de la naturaleza, como el
parasitismo, la simbiosis, el mutualismo y las adaptaciones que presentan las especies.

Agradecimientos
Los autores agradecen a Juana María Coronado Blanco (UAT), Hugo Álvarez García (UAM-
X) y Hortensia Carrillo Ruiz (BUAP) por la facilitación de literatura para la realización de este
trabajo y a la Lic. en Lenguas Eunice López Rivera por su contribución como revisora y correctora
de estilo en el idioma inglés, a Robert W. Jones (UAQ) por el espacio y las facilidades brindadas
para este proyecto. A la Facultad de Ciencias Naturales (UAQ) por su apoyo.

Literatura Citada
Battiston, R., Fontana, P., Agabiti, B. and P. L. García-García. 2005. Mantodea collected in Mexico during
an 8800 km orthopterological trip (Insecta Mantodea). Atti Accademia Roveretana degli Agiati, 5:
199-215.
Breland, O. P. 1941. Podagrion mantis Ashmead and other parasites of praying mantid egg cases (Hym.:
Chalcidoidea; Dipt.: Chloropidae). Annals of the Entomological Society of America, 34: 99−113.
Coombs, M. 1994. Seasonality and host relationships of insects associated with oothecae of Archimantis
latistyla (Serville) (Mantodea: Mantidae). Journal of the Australian Entomological Society, 33:
295–298.
Fagan, W. F. and A. Folarin. 2001. Contrasting scales of oviposition and parasitism in praying mantids.
Population ecology, 43(1): 87−96.
Gibson, G. A. P. 1993. Hymenoptera of the World: an identification guide to families. Chapter, 16. 668 pp.
González, A. 2000. Chalcidoidea (Hymenoptera). Pp. 649−659. In: J. Llorente B., E. Gonzáez S. y N.
Papavero. (Eds.). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: Hacia una
síntesis de su conocimiento, Vol. 2. México.
Grissell, E. E. 1979. Family Torimidae. Catalogue of Hymenoptera in America North of Mexico. Pp.
748−769. In: K. V. Krombein, P.D., Hurd, D. R., Smith and B. D. Burks. (Eds.). Smithsonian
Institution Press, Washington, D. C.
Grissell, E. E. and C. E. Goodpasture. 1981. A review of the Nearctic Podagrionini, with description of
sexual behavior of Podagrion mantis (Hymenoptera: Torymidae). Annals Entomological Society
America, 74: 226–241.

94
Martínez-Luque et al.: Primer registro de Podagrion mantis como parasito de ootecas de Stagmomantis limbata.

Grissell, E. E. 1995. Toryminae (Hymenoptera: Chalcidoidea: Torymidae): a redefinition, generic


classification and annotated world catalog of species. Memoirs on Entomology, International, 2:
1−470.
Gurney, A. B. 1950. Praying mantids of the United States, native and introduced. Annual Report of the
Smithsonian Institution, United States National Museum, 1950: 339–362.
Janzen, D. H. 1979. How to be a Fig. Annual Review of Ecology and Systematics, 10: 13−51.
Krombein, K. V., Hurd Jr. P. D., Smith, D. R. and B. D. Buks. 1979. Catalog of Hymenoptera in America
north of Mexico. Washington, DC. Smithsonian Institution Press. (3): 1469−1522.
Loiácono, M. S., Margaría, C. B., Aquino, D. A. y A. L. Gaddi. 2006. Los tipos de Chalcididae,
Eucharitidae, Eurytomidae, Leucospidae, Tanaostigmatidae y Torymidae (Hymenoptera:
Chalcidoidea) depositados en el museo de La Plata, Argentina. Acta zoológica mexicana, 22(3):
75−84.
Noyes, J. S. 2001. Interactive Catalogue of World Chalcidoidea. Journal of the New York Entomological
Society, 111(1): 61−63.
Otte, D., Spearman, L. and M. B. D. Stiewe. 2012. Mantodea species. Disponible en:
http://mantodea.speciesfile.org. (Fecha de consulta: 10-II-2017).
Rau, P. and N. Rau. 1913. The biology of Stagmomantis carolina. Transactions of the Academy of Science
of Saint Louis, 22: 99−113.
Ries, L. and W. F. Fagan. 2003. Habitat edges as a potential ecological trap for an insect predator. Ecological
entomology, 28(5): 567−572.
Ruiz-Cancino, E. y J. M. Coronado-Blanco. 2002. Artrópodos Terrestres de los estados de Tamaulipas y
Nuevo León, México. Serie de publicaciones científicas No. 4. CIDAFF-UAT. 377 pp.
Ruiz-Cancino, E., Coronado-Blanco, J. M., Myartseva. S. N. y J. F. Luna S. 2004. Adenda a Chalcidoidea
(Hymenoptera). pp. 725-734. En: J. Llorente Bousquets, J.J. Morrone, O- Yáñez-Ordoñez e I.
Vargas Fernández (Eds.) Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: Hacia
una síntesis de su conocimiento, Vol. IV. Facultad de Ciencias, UNAM, México, D.F.
Sánchez, M. J. 1999. Himenópteros asociados al cultivo de la caña de azúcar en el municipio de Tuxpan,
Veracruz. Tesis de Licenciatura. Universidad Veracruzana. 65 pp.
Sandoval del Ángel, M. Y. 1999. Himenópteros asociados al cultivo de cítricos en el municipio de Tuxpan,
Veracruz. Tesis de Licenciatura. Universidad Veracruzana. 71 pp.
Serrato-Díaz, A. y K. Oyama-Nakagawa. 2012. Ficus y las avispas Agaonidae: Un mutualismo clave de los
ecosistemas tropicales. Contactos, 85: 5−10.
Williams, C. B. 1914. Notes on Podagrion pachymerum, a chalcid parasite of mantid eggs. Entomologist,
47: 262–266.

95
BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X

ARTRÓPODOS DE LA CANOPIA EN LA SELVA TROPICAL HÚMEDA DE LOS


TUXTLAS, VERACRUZ CON ÉNFASIS EN COLLEMBOLA

José. G. Palacios-Vargas y Blanca E. Mejía-Recamier

Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad


de Ciencias, UNAM. Av. Universidad No. 3000, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad de México, C.
P. 04510.
Autor de correspondencia: bemrecam@gmail.com

RESUMEN. Se estudiaron los artrópodos que viven en la canopia de la selva tropical húmeda de Los Tuxtlas,
Veracruz, por medio de dos colectas realizadas en el 2016, una en marzo y otra en octubre. Los ejemplares se
obtuvieron realizando nebulizaciones con piretrinas naturales de dos especies arbóreas: Astocarium mexicanum y
Guarea glabra. Los resultados indican que en la época de secas el grupo con mayor abundancia fueron los colémbolos
y en la época de lluvias los ácaros. Se analizan en particular los colémbolos a nivel de familia y género y se compararon
con estudios realizados en la selva tropical seca de Chamela, Jalisco.

Palabras clave: Canopia, Collembola, artrópodos, los Tuxtlas, Veracuz.

Conapy Arthropoda from the tropical rain forest of Los Tuxtlas, Veracruz with
emphasis on Collembola

ABSTRACT. Arthropods living in the canopy of the tropical rain rainforest of Los Tuxtlas, Veracruz, were studied
through two collections made in 2016, one in March and another in October. The specimens were obtained by fogging
with natural pyrethrin two tree species: Astocarium mexicanum and Guarea glabra. The results indicate that in the dry
season the group with the highest abundance were sprigtails and in the rainy season the mites. Collembola were
analyzed at family and genera level and were compared with studies carried out in the tropical dry forest of Chamela,
Jalisco.

Keywords: Canopy, Collembola, arthropods, Los Tuxtlas, Veracuz.

INTRODUCCIÓN
Las comunidades de los artrópodos que viven en el dosel de la selva tienen una riqueza,
abundancia y biomasa relevante (Southwood, et al., 1982; Stork y Hammond 1997) cuya función
en los ecosistemas ha comenzado tomarse en cuenta hasta en fechas recientes. Últimamente se han
realizado trabajos relevantes de los artrópodos del dosel de encinos mexicanos por Tovar-Sanchez
et al. (2003) y Tovar-Sanchez y Oyama (2006).
Nuevas investigaciones han demostrado que los colémbolos son uno de los grupos más
abundantes, frecuentes y diversos en los ambientes arbóreos de las selvas tropicales (Palacios-
Vargas et al., 1998, 1999; Paoletti et al., 1991; Palacios-Vargas y Castaño-Meneses, 2003) y que
las poblaciones pueden llegar a contener más de un millón de ejemplares por hectárea (Palacios-
Vargas y González, 1995), es por tales razones que el estudio del a fenología, diversidad,
interacciones y papeles funcionales que las poblaciones de estos organismos juegan en los
ambientes arbóreos es fundamental para comprender el funcionamiento integral de los medios
tropicales (Watanabe, 1997; Nadkarni y Longino, 1990). En la selva seca del trópico mexicano se
han encontrado que los colémbolos del suelo son más diversos, pero menos abundantes que los que
viven en la canopia (Palacios-Vargas y Gómez Anaya, 1993.

96
Palacios-Vargas y Mejía-Recamier: Artrópodos de la canopia en los Tuxtlas, Veracruz.

La dinámica de la caída de hojarasca en la selva húmeda de Los Tuxtlas y su intercepción por


la palma Astrocaryum mexicanum fue estudiada por Álvarez y Guevara (1993, 1999) y su
relevancia en la liberación de nitrógeno por Álvarez et al. (2006). Dicha palma es importante para
la regeneración natural y diversidad de los árboles en las selvas mexicana tropicales; sin embargo,
otras están en peligro por diversos factores antropogénicos (Turner y Nesom, 1998). Sánchez et al.
(1998), hicieron un trabajo preliminar de (quitar) microartrópodos del dosel de Astrocarium
mexicanum, y estimaciones preliminares de la descomposición de hojarasca de 4 especies arbóreas.
Por otro lado, sólo se conoce un trabajo que reúne información sobre los colémbolos de la selva
tropical húmeda de Los Tuxtlas, y sus preferencias de biotopos, pero sin datos fenológicos
(Palacios-Vargas, 2003). Se requieren estudios sistemáticos que permitan hacer una adecuada
valoración de la variación de las comunidades de microartrópodos del dosel, así como su
importante función dentro del ecosistema. Por tal motivo, el objetivo de este trabajo es dar a
conocer los microartrópodos y en particular a los colémbolos que están asociados al dosel de
Astrocaryum mexicanum y Guarea glabra en los Tuxtlas, Veracruz.

MATERIALES Y MÉTODO
Durante marzo y octubre de 2016 se realizó la fumigación (nebulizaciones) de dos especies
arbóreas de la selva de Los Tuxtlas, Veracruz: en cinco arboles (A1-A5) de Guarea glabra
(Meliaceae) y cinco (A1-A5) de Astrocarium mexicanum (Arecaceae) que son muy abundantes e
importantes en el sotobosque de la selva de Los Tuxtlas. Las fumigaciones se llevaron a cabo de
manera dirigida y con piretrinas naturales. El trabajo de campo se llevó a cabo antes del amanecer
(4:00 am), los organismos que cayeron en mantas plásticas de 2 x 2 metros en los meses de marzo
y octubre del 2016, los ejemplares |fueron recuperados tres horas después de realizada la aplicación
con el insecticida natural, en frascos de plástico con alcohol al 70 %.
En el laboratorio de separaron y cuantificaron todos los artrópodos a nivel de orden. Se
seleccionaron los colémbolos, mismos que fueron previamente aclarados y montados en líquido de
Hoyer para su identificación. Las preparaciones fueron secadas en estufas durante una semana.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El total de artrópodos recolectados en el dosel de la selva tropical húmeda de Los Tuxtlas
Veracruz, durante el 2016 fue de 6,366 en Astrocarium mexicanum, 610 durante la época seca (9.6
%) y 5,756 en la de lluvias (90.4). Mientras que en Guarea glabra sólo se encontraron 972
ejemplares, con 168 en la época de secas (17.3 %) y 972 en la de lluvias (82.7 %). Destaca la mayor
abundancia de artrópodos sobre A. mexicanum en la época de lluvias.
Con relación a los distintos grupos que se han obtenido, en A. mexicanum durante la época de
secas el grupo más abundante son los Collembola con un 39.8 % seguido de los Thysanopera
(16.3), Psocoptera (14.2), Diptera (9.7), Prostigmata (2.7) y en sexto lugar los Coleoptera e
Hymenoptera (2.5 cada uno) (Fig. 1A). Sin embargo, en la época de lluvias se tiene un panorama
completamente diferente, los Collembola son poco abundantes (2.3) y el primer lugar lo obtienen
los Formicidae (41.2 %), seguido de Cryptostigmata (12.8), Psocoptera (8.9), Aranae (4.7),
Hymenoptera y Homoptera (4.5% cada uno) y Diptera (4.04) (Fig. 1B).
En Guarea glabra, los Collembola también son los más abundantes en la época de secas (18.2
%), seguidos de Diptera e Hymenoptera (15.6 y 15.5 % respectivamente), Psocoptera (11.5 %),
Coleoptera (7.0 %) y Thysanoptera (6.3). En la época de lluvias los Cryptostigamta ocupan en
primer lugar con 30.2 %, seguidos por Diptera e insectos inmaduros (8.6 y 8.5 % respectivamente),
Aranae (8.1), Mesostigmata (6.7 %), Hymenoptera (6.0 %) y Formicidae (5.6) (Fig. 1C). Estos

97
Entomología mexicana, 4: 96−101 (2017)

resultados son contrastantes con las abundancias que hemos obtenido en la selva tropical seca de
Chamela, Jalisco, que son mucho mayores ya que se obtuvieron más de un millón de colémbolos
y 13,691 ácaros (Palacios-Vargas et al., 1999). Sin embargo, de los microartrópodos, los
colémbolos continúan siendo los más abundantes en la época seca y los ácaros en la época de
lluvias (Fig. 1D).

A B

C D
Figura 1. Graficas de la Abundancia y porcentaje de los artrópodos encontrados en los meses de marzo y octubre
2016 de la fumigación realizada en Los Tuxtlas, Veracruz. Astrocarum mexicanum, A: (Otros: Araneae, Astigmata,
Blattodea, Chilopoda, Formicidae, Hemiptera, Insectos inmaduros, Lepidoptera) y B, (Otros:Archaeognatha,
Chilopoda, Opilionida, Diplura, Symphyla, Insectos inmaduros); Guarea glabra, C (Archaeognatha, Astigmata,
Chilopoda, Homoptera, Insectos inmaduros, Lepidoptera, Neuroptera, Opilionida, Orthoptera) y D (Archaeognatha,
Chilopoda, Chilopoda, Insectos inmaduros, Orthoptera).

Con relación a los Collembola en particular, se encontraron 14 familias representadas por 34


géneros en el dosel; pero algunos de ellos tuvieron un porcentaje muy bajo, menor del 1 % del total
de ejemplares recolectados en ambas épocas. En el cuadro 1 se presentan aquellos géneros que
tuvieron un porcentaje mayor: Se destaca por su mayor abundancia Salina y Willowsia, que tiene
un 48.5 y 22.8 %, seguido por Americabrya y Lepidocyrtus (los tres Entomobryidae) y Arlesia

98
Palacios-Vargas y Mejía-Recamier: Artrópodos de la canopia en los Tuxtlas, Veracruz.

(Neanuridae) que tuvieron poco más del 3 %. Sturmius (Sturmiidae) tuvo en 3.5 %, y hay que
señalar que este género sólo que conocía de la canopia de Colombia, Brasil y Panamá y es la
primera vez que se encuentra en el dosel de la selva de Veracruz. Los géneros Pseudachorutes
(Neanuridae) y Folsomides (Isotomidae) están representados por un 2.8 y 2.1 % respectivamente.
Si se analiza por familias los miembros de Paronellidae y Entomobryidae alcanzan el 49 y 34 %
respectivamente de todos los colémbolos y los Neanuridae el 10 % y las familia Isotomidae (3.6)
y Sturmiidae (3.4), constituyendo entre estas cinco familias el 89 % de los colémbolos de la
canopia. Esto es completamente diferente a lo encontrado en la selva tropical seca de Chamela,
Jalisco, donde Palacios et al. (1998) citan como los más abundante en la canopia a los miembros
de la Familia Paronellidae con un 89.58 % del total de los colémbolos, seguida por Entomobryidae
(8.3 %) y las demás familias son porcentajes menos al 1 %.

Cuadro 1. Abundancia y porcentaje de los colémbolos encontrados en los meses de marzo y octubre de la fumigación
en Los Tuxtlas, Veracruz. A = Árbol.
Astrocarum mexicanum Guarea glabra
Marzo Octubre Marzo Octubre
FUMIGACIÓN
16 16 16 16
A1-3 A 1 A 2 A 3 A 1 A3 A1 A 2 A 3 Total %
Entomobryidae
Entomobrya 4 1 2 1 1 9 1.5
Lepidocyrtoides 3 1 1 6 11 1.8
Americabrya 3 4 6 5 3 2 23 3.8
Willowsia 7 2 23 94 8 4 138 22.8
Lepidocyrtus 13 3 2 1 2 1 22 3.6
Hypogastruridae
Xenylla 2 1 1 2 1 7 1.2
Isotomidae
Folsomides 2 4 2 1 2 2 13 2.1
Isotomurus 3 2 5 0.8
Katiannidae
Sminthurinus 1 1 2 1 1 1 2 9 1.5
Neanuridae
Friesea 2 4 1 2 1 10 1.7
Pseudachorutes 3 3 2 7 2 17 2.8
Arlesia 23 23 3.8
Neotropiella 8 1 1 10 1.7
Paronellidae
Salina 249 27 5 1 294 48.5
Sminthuridae 2 2 0.3
Sminthurus 4 4 0.7
Sturmidae
Sturmius 1 2 4 3 11 21 3.5
Total 249 27 29 65 32 132 22 39 11 606 100

CONCLUSIÓN
La mayor abundancia de artrópodos recolectada fue durante el mes de octubre, de las
fumigaciones realizadas en Astocarium mexicanum; sin embargo, el total obtenido de esa especie
y de Guarea glabra durante los dos meses, marzo y octubre de 2016 sólo llega 7,091 ejemplares.
Este número es muy bajo, comparado con lo obtenido en la selva tropical seca de Chamela, Jalisco,
donde se encontraron 1, 098,248 ejemplares.

99
Entomología mexicana, 4: 96−101 (2017)

En la época de secas Collembola es el grupo más abundante en ambas especies arbóreas, pero
durante la época de lluvias, en A. mexicanum lo son las hormigas y en G. glabra los ácaros y en
particular los Cryptostigmata.
La cantidad de familias y géneros representados en las recolectas por fogging en la selva tropical
húmeda es mayor que lo obtenido por trampas pitfall; sin embargo, la abundancia por el segundo
método fue mucho mayor, ya que sólo se obtuvieron 361 ejemplares por fumigación y 4,291 por
trampas pitfall.

Agradecimientos
Se agradece el apoyo del personal de la estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas, Biólogas
Rosamond Coates y Martha Madora, así como a Santiago Sinaca y Jesús I. Cruz Leal, quienes
participaron en el trabajo de campo. Los alumnos de la Facultad de Ciencias, Fernando Villagomez,
Adrián Gómez, Ariel Quintero, Janeth Hernández, Erika Rivero, Jair D. Páez y María F. Hernández
quienes participaron en el trabajo de campo, así como en la cuantificación de los ejemplares
obtenidos por las fumigaciones. Dr. Ignacio Castellanos de la Universidad Autónoma del Estado
de Hidalgo nos prestó la nebulizadora para el trabajo de campo. Este trabajo se llevó a cabo con el
apoyo del proyecto PAPIIT IN214816 (DGAPA-UNAM): “Ecología de Microartrópodos de la
Selva de Los Tuxtlas, Veracruz”.

Literatura Citada
Álvarez-Sánchez, J. and S. Guevara. 1993. Litter fall dynamics in a Mexican lowland tropical rain forest.
Tropical Ecology, 34: 127−142.
Álvarez-Sánchez, J. and S. Guevara. 1999. Litter interception on Astrocaryum mexicanum Liebm. (Palmae)
in a tropical rain forest. Biotropica, 31: 89−92.
Álvarez-Sánchez, J., Barajas-Guzmán, G., Campo, J. and R. León. 2006. Inorganic nitrogen and phosphorus
in stemflow of the palm Astrocarium mexicanum Liebm. located in Los Tuxtlas, Mexico. Tropical
Ecology, 57(1): 45−55.
Nadkarni, N. M. and J. T. Longino. 1990. Invertebrates in canopy and ground organic matter in a
Neotropical montane forest, Costa Rica. Neotropical, 22: 286−289.
Palacios-Vargas, J. G. 2003. Los microartrópodos (Collembola) de la selva tropical húmeda. Pp. 217−225.
In: J. Alvarez-Sánchez y E. Naranjo-García. (Eds.). Ecología del suelo de la Selva Tropical Húmeda
de México. Instituto de Ecología, A. C., Instituto de Biología y Facultad de Ciencias, UNAM.
Xalapa, México, D.F.
Palacios-Vargas, J. G. and G. Castaño-Meneses. 2003. Seasonality and community composition of
springtails in Mexican forest. Pp. 159−169. In: Y. Basset, V. Novotny, S. E. Miller and R. L.
Kitching (Eds.). Arthropods of Tropical Forests. Spatio-temporal dinamics and resource use in the
canopy. Cambridge University Press. U. K.
Palacios-Vargas, J. G., Castaño Meneses, G. and J. A. Gómez Anaya. 1998. Collembola from the canopy
of a Mexican tropical deciduous forest. Pan Pacific Entomologist, 74(1): 47−54.
Palacios-Vargas, J. G., Castaño-Meneses, G. and A. Pescador Rubio. 1999. Phenology of canopy arthropods
of a tropical deciduous forest in Western Mexico. Pan Pacific Entomologist, 75(4): 200−211.
Palacios-Vargas, J. G. y J. A. Gómez-Anaya. 1993. Los Collembola (Hexapoda: Apterygota) de Chamela,
Jalisco, México (Distribución Ecológica y claves). Folia Entomológica Mexicana, 89: 1−34.
Palacios-Vargas, J. G. and V. González. 1995. Two new species of Deuterosminthurus (Bourletiellidae),
epiphytic Collembola from the neotropical region with a key for the American species. Florida
Entomologist, 78(2): 19−32.
Paoletti, M. G., Taylor, R. A., Stimer, B. R. Stimer, D. H. and D. Benzing. 1991. Diversity of soil fauna in
the canopy and forest floor of a Venezuela cloud forest. Journal of Tropical Ecology, 7: 373−783.

100
Palacios-Vargas y Mejía-Recamier: Artrópodos de la canopia en los Tuxtlas, Veracruz.

Sánchez M. A. V., Ríos, G. A. S., García, J. A., Palacios-Vargas, J. G., Alvarez, J. S., Gómez, R. V. y M.
Vargas, G. 1998. Microartrópodos del dosel de Astrocarium mexicanum, y estimaciones
preliminares de la descomposición de hojarasca de 4 especies arbóreas, en una selva tropical. XXXIII
Congreso Nacional de Entomología, 551−555.
Stork, N. E. and P. M. Hammond. 1997. Sampling arthropods from tree-crowns by fogging with knockdown
insecticides: lessons from studies of oak tree beetle assemblages in Richmond Park, UK. Pp. 3−26.
In: N. E. Stork, Adis, J. and Didham, R. K. (Eds.). Canopy arthropods. London: Chapman and Hall.
Southwood, T. R. E., Moran, V. C. and C. E. J. Kennedy. 1982. The richness, Abundance y biomass of the
arthropod community on trees. Journal of Animal Ecology, 51:635−649.
Tovar-Sánchez, E., Cano-Santana, Z. and K. Oyama. 2003. Canopy arthropod communities on Mexican
oaks at sites with different disturbance regimes. Biological Conservation, 115: 79−87.
Tovar-Sánchez, E. and K. Oyama, K. 2006. Community structure of Canopy arthropods associated to
Quercus crassifolia X Quercus crassipes complex. Oikos, 112: 370−381.
Turner, L. B. y G. L. Nesom. 1998. Biogeografía, diversidad y situación de peligro o amenaza de Asteraceae
de México. Pp. 545−562. In: T. P. Ramamoorthy, Lot, A. y Fe J. (Eds.). Diversidad Biológica de
México. Orígenes y Distribución. México. Instituto de Biología, UNAM.
Watanabe, H. 1997. Estimation of arboreal and terrestrial arthropod densities in the forest canopy as
measured by insecticide smoking. Pp. 401−414. In: N. E. Stork, Adis, J. and Didham, R. K. (Eds.).
Canopy Arthropods. London: Chapman and Hall.

101
BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X

DIVERSIDAD DE COLEÓPTEROS EN DOS ESTACIONES DEL AÑO EN LA


SIERRA DE PÉNJAMO, GUANAJUATO

Francisco Acosta-González1 , Juan G. Colli-Mull1 y Juan P. Morales-Castorena2


1
Instituto Tecnológico Superior de Irapuato. Carretera Irapuato - Silao km 12.5, El Copal, Irapuato. C. P. 36821,
Guanajuato, México.
2
Grupo ITAB, San Flavio Norte No. 136, Las Águilas, Irapuato. C. P. 36526, Guanajuato, México.
Autor de correspondencia: franciscoacosg@gmail.com

RESUMEN. Recientemente ha crecido el interés por conocer la biodiversidad en el estado de Guanajuato. En este
estudio se presenta un análisis de la diversidad de coleópteros en una porción de bosque tropical caducifolio en la
Sierra de Pénjamo, Guanajuato, decretada en el 2012 en la categoría de Área de Uso Sustentable. El estudio se realizó
de marzo del 2016 a febrero del 2017. Los métodos de muestreo incluyeron trampas de caída (pitfall), trampas aéreas
y trampas de luz. En total se capturaron 2,373 organismos, agrupados en 22 familias, 98 géneros y 108 morfoespecies.
Los estimadores no paramétricos Chao 2 y Bootstrap indican una completitud del inventario del 85 % y 87 %
respectivamente. Las familias con mayor abundancia fueron Scarabaeidae, Nitidulidae y Gyrinidae. La familia
Scarabaeidae fue la mejor representada con 30 morfoespecies. La mayoría de las familias estuvieron representadas por
pocas morfoespecies. Julio fue el mes que presentó el mayor número de morfoespecies con 58. La época de lluvias
presentó una diversidad H’ de 3.468 mientras que la época de secas un valor H’ de 2.836, indicando una alta diversidad.

Palabras clave: Coleópteros, diversidad, lluvias, secas.

Diversity of Coleoptera in two seasons of the year in Sierra de Pénjamo, Guanajuato

ABSTRACT. Interest in biodiversity in the state of Guanajuato has recently increased. This study presents an analysis
of the diversity of beetles in a portion of tropical deciduous forest in the Sierra de Pénjamo, Guanajuato, decreed in
2012 in the Sustainable Use Area category. The study was conducted from March 2016 to February 2017. Sampling
methods include fall traps, aerial traps and light traps. A total of 2,373 organisms were collected, grouped into 22
families, 98 genera and 108 morphospecies. The non-parametric estimators Chao 2 and Bootstrap indicate an inventory
completeness of 85% and 87% respectively. The families with the greatest abundance were Scarabaeidae, Nitidulidae
and Gyrinidae. The Scarabaeidae family was the best represented with 30 morphospecies. Most families were
represented by few morphospecies. July was the month with the largest number of morphospecies with 58. The rainy
season had a diversity H’ of 3.468 while the dry season an H value of 2.836, indicating a high diversity.

Keywords: Coleoptera, diversity, rains, drought.

INTRODUCCIÓN
Entre los insectos, los escarabajos representan casi un cuarto de todas las especies descritas, a
nivel mundial se conocen alrededor de 392 415 especies agrupadas en 211 familias (Bouchard et
al., 2011). Para México se reconocen 114 familias de escarabajos, lo que equivale al 88.37% de las
conocidas para Latinoamérica y al 69 % del total a nivel mundial (Navarrete-Heredia y Fierros-
López, 2000). Sin embargo, a pesar de esta riqueza, el trabajo taxonómico es todavía muy pobre
ya que no existen suficientes especialistas parar cubrir su estudio y los ambientes donde se
desarrollan (Morón, 1997).
Para el estado de Guanajuato se han realizado listados sobre cinco familias de escarabajos:
Buprestidae registró cuatro subfamilias, siete tribus, 10 géneros y 57 especies (Toledo-Hernández
y Corona-López, 2012); Cerambycidae con dos subfamilias, 12 tribus, 23 géneros y 28 especies
(Toledo y Corona, 2006); Hydrophilidae registró 10 géneros y 21 especies (Arce-Pérez y Morón,

102
Acosta-González et al.: Diversidad de coleópteros en la sierra de Pénjamo, Guanajuato.

2011); Coccinellidae contó con 19 géneros y 38 especies (Flores-Mejía y Salas-Araiza, 2004) y


Curculionidae con 17 subfamilias, 42 tribus, 73 géneros y 125 especies (Salas-Araiza et al., 2001).
Recientemente Colli-Mull et al. 2015, determinaron la diversidad de familias de coleópteros en
la Sierra Gorda de Guanajuato, comparando su diversidad en el bosque de Pino-Encino y un bosque
de Cedro, mostrando que el bosque de pino-encino posee una mayor riqueza. Entre las familias de
insectos más abundantes se encontró Curculionidae, Nitidulidae y Carabidae.
El objetivo del presente estudio fue estimar la riqueza y diversidad de escarabajos en el bosque
tropical caducifolio dentro de la Sierra de Pénjamo, Guanajuato.

MATERIALES Y MÉTODO
Zona de estudio. La Sierra de Pénjamo decretada en 2012 en la categoría de Área de Uso
Sustentable, se ubica en la región del Bajío, en las coordenadas 20° 24’ 30” - 20° 40’ 00” de latitud
norte y 101° 38’ 12” - 101° 57’ 20” longitud oeste y se encuentra al suroeste del estado de
Guanajuato ocupando parte de los municipios de Cuerámaro, Manuel Doblado y Pénjamo con un
área total de 83,314 ha de superficie. La zona de muestreo presenta un clima de tipo Acw1
semicálido del grupo C (húmedo medio), según la clasificación de Köppen modificada por
Enriqueta García (García 2004), con una temperatura media anual de 18 °C. Presenta lluvias en
verano (entre mayo y octubre), siendo julio y agosto los meses más lluviosos (Vidal-Zepeda, 2005).
Trabajo de campo. Se realizaron doce muestreos en un año de colecta, iniciando el trabajo de
campo en marzo del 2016 y finalizando en febrero del 2017. Para la colecta de insectos se colocaron
cinco transectos lineales de 100 m, dentro de estos se colocaron seis trampas aéreas y seis trampas
de caída cada 20 m. También se colocó una trampa de luz en un sitio ubicado al azar (Colli-Mull
et al., 2015).
Identificación taxonómica. Los escarabajos colectados fueron determinados taxonómicamente
hasta el nivel más profundo posible usando la siguiente bibliografía: White (1983), Morón et al.
(1997) y Morón (2003). Los organismos identificados fueron finalmente montados y depositados
en la colección de insectos del Instituto Tecnológico Superior de Irapuato (ITESI).
Análisis de datos. Se realizaron análisis de diversidad Shannon-Wiener (H’). Para medir la
proporción de la diversidad observada, en relación con la máxima diversidad esperada, se utilizó
el índice de equidad de Pielou (J’). Para predecir el número de especies de coleópteros que
potencialmente se pueden registrar, se utilizaron dos estimadores no paramétricos: Chao 2 y
Bootstrap basados en incidencia, ya que estos no se ajustan a un modelo matemático determinado
(Ibarra-Polesel, 2015; Trujillo-Miranda, 2016). Los valores de los estimadores se calcularon
mediante el programa Estimates v 9.1.0 (Colwell, 2013). Con los resultados obtenidos, se elaboró
una curva de acumulación de especies, siendo la unidad de muestreo el número de muestras
obtenidas. Se utilizaron índices de similitud cualitativos y cuantitativos para comparar la
composición de especies en las dos épocas de estudio, en este trabajo se utilizó el índice de
Sorensen cualitativo y el índice de Bray Curtis cuantitativo.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Esfuerzo de muestreo. La eficiencia del trabajo de muestreo de escarabajos fue evaluada
mediante curvas de acumulación de especies (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003). El estimador
Bootstrap predice que el número máximo de especies de coleópteros por encontrar es de 123 (Fig.
1). Este modelo es el que estima un menor número de especies en el área de estudio, y los datos
obtenidos en este trabajo se aproximan más a los que predice este estimador. El resultado del
estimador Chao 2 es de 126 especies esperadas en el sitio de muestreo (Fig. 1). Considerando los

103
Entomología mexicana, 4: 102−109 (2017)

valores calculados por estos estimadores, las 108 morfoespecies colectadas corresponden al 87 %
y 85% del total de especies que se estiman en el lugar, faltando teóricamente entre 15 y 18 especies
por capturar.

Figura 1. Estimación de la riqueza de morfoespecies a través de dos modelos no paramétricos,


con respecto a las morfoespecies colectadas durante 12 meses de muestreo.

Abundancia de individuos. Se colectaron 2,373 individuos, de los cuales 1,635 (69 %) se


colectaron en la época de lluvias y 738 (31 %) en la época de secas. La familia con mayor
abundancia fue Scarabaeidae con 768 ejemplares, seguida de Nitidulidae con 468 (Fig. 2). El hecho
de que Scarabaeidae haya sido la familia más abundante se puede atribuir inicialmente, al menos a
escala poblacional, al tipo de muestreo, el cual favoreció a este grupo y, además de ser una de las
familias más diversas dentro del orden Coleoptera y al basto rango de hábitos, preferencias
ecológicas y comportamientos de reproducción (Martínez et al., 2001; Morón, 2003). La familia
Nitidulidae a pesar de solo presentar dos morfoespecies, fue la segunda familia con mayor
abundancia, esto pudo ser favorecido por los métodos de muestreo ya que sus hábitos alimenticios
son principalmente saprófagos (Neumann y Elzen, 2004).

Figura 2. Número de individuos de las 10 familias de coleópteros más abundantes registradas en los 12 meses de
muestreo.

104
Acosta-González et al.: Diversidad de coleópteros en la sierra de Pénjamo, Guanajuato.

Riqueza de morfoespecies. Se colectaron 108 morfoespecies de coleópteros que pertenecen a


22 familias. Las familias con mayor riqueza de morfoespecies fueron Scarabaeidae con 30,
Chrysomelidae con 13, Carabidae y Cerambycidae, ambas con 10 morfoespecies (Fig. 3). Más de
la mitad de las familias de coleópteros estuvieron representadas por 5 o menos morfoespecies.
Respecto a este punto, se ha señalado que la abundancia de las especies en un sitio determinado
responde a factores ambientales y bióticos (como las interacciones con otros organismos) y, por lo
tanto, puede variar enormemente dentro del área de distribución (Piñol y Martínez-Vilalta, 2006).

Figura 3. Familias con mayor riqueza de morfoespecies, considerando solo las que tienen más
de 3 taxa en la Sierra de Pénjamo, Guanajuato.

Diversidad. La diversidad varió entre las dos épocas. La época de lluvias presento un valor de
H’ = 3.468, mientras que la época de secas obtuvo un valor de H’ de 2.836 (Cuadro 1), ambos
valores representan una alta diversidad ya que este índice toma valores de 0 a 5, considerándose
valores cercanos a 5 con alta diversidad. En la época de lluvias existe una mayor disponibilidad de
recursos alimenticios y mayor cobertura vegetal que produce sombra, creando microambientes que
pudieran ser más propicios para los escarabajos, y existen las condiciones de humedad necesarias
para que los adultos emerjan y vuelen. Estos resultados concuerdan con lo encontrado en diversos
trabajos (Percino-Figueroa y Morón, 2013; Pérez-Torres et al., 2013; Trujillo-Miranda, 2016),
donde la mayoría de las especies inician actividades con la temporada de lluvias. De igual forma
se encontró que la época de lluvias presentó un valor de J’ = 0.77 y 0.69 para secas, lo que significa
que la época de lluvias tuvo una mayor equidad en cuanto a la abundancia de los escarabajos
encontrados.

Cuadro 1. Valores de abundancia, riqueza de morfoespecies (S), índice de diversidad de Shannon-


Wiener (H’), e índice de equidad de Pielou (J’) en la época de lluvias y época de secas.
Lluvia Secas
Abundancia 1635 738
S 90 61
H' 3.468 2.836
J' 0.77 0.69

105
Entomología mexicana, 4: 102−109 (2017)

Entre ambas estaciones se comparten 18 familias (Cuadro 2). Elateridae, Erotylidae y Silphidae
estuvieron representadas únicamente en la época de lluvias, de igual manera Hydrophilidae solo se
encontró en la época de secas. Trejo (1998) menciona que la heterogeneidad del bosque tropical
caducifolio disminuye la posibilidad de recolectar especies que solo se encuentran en hábitats muy
específicos o que están fuertemente asociadas con recursos poco representados en el ecosistema lo
que puede mostrar porque solo se encontró una única especie de hábito micófago correspondiente
al género Gibbifer de la familia Erotylidae.

Cuadro 2. Número de familias de coleópteros totales, únicas y compartidas para las dos épocas.
Época Familias totales Familias únicas Familias compartidas
Lluvia 21 3
18
Secas 19 1
TOTAL *Familias únicas + Familias compartidas = 22

Temporalmente la época de lluvia fue la que presentó mayor riqueza de morfoespecies con 90
y la época de secas tuvo 61 morfoespecies (Fig. 4), autores como Márquez (1998) han estudiado la
riqueza y abundancia comparando periodos de lluvias y de secas y han encontrado valores más
altos para estos en la época de lluvias argumentando que se debe a una mayor disponibilidad de
recursos alimenticios disponibles. Al comparar el número de morfoespecies colectadas en cada
mes, se aprecia que el número de morfoespecies alcanza los valores más altos en los meses de
mayo a octubre que representan la época de lluvias en la Sierra de Pénjamo (Fig. 5).

Figura 4. Porcentaje de morfoespecies encontradas por época.

Figura 5. Riqueza de morfoespecies por mes.

106
Acosta-González et al.: Diversidad de coleópteros en la sierra de Pénjamo, Guanajuato.

Curvas de rango abundancia de las familias. Scarabaeidae ocupa el primero y segundo lugar
de dominancia en ambas épocas a lo que se le puede atribuir a que es una familia rica en especies
dentro del orden coleóptera y tiene representantes de hábitos diurnos y nocturnos, habitan en la
vegetación y sus hábitos alimenticios son variados (Solís, 2002), sin embargo, Gyrinidae es la más
dominante en la época de secas mientras que en la época de lluvias se encuentra escasamente
representada. En las curvas de rango-abundancia de la figura 6, se graficaron las familias
encontradas en cada época y se observó que existe una diferencia muy marcada entre cada estación,
ya que las familias dominantes en cada época son distintas de una a otra.

Figura 6. Curvas de rango-abundancia para las familias encontradas para la época de lluvia (Ll) y de secas (Se). A:
Scarabaeidae, B: Nitidulidae, C: Chrysomelidae, D: Carabidae, E: Cerambycidae, F: Tenebrionidae, G: Cantharidae,
H: Coccinellidae, I: Staphylinidae, J: Elateridae, K: Silphidae, L: Curculionidae, M: Lycidae, N: Histeridae, O:
Gyrinidae, P: Lampyridae, Q: Passalidae, R: Meloidae, S: Buprestidae, T: Dytiscidae, U: Erotylidae y V:
Hydrophilidae.

CONCLUSIÓN
Conocer la diversidad biológica de un determinado grupo de insectos, como el de los
coleópteros, hoy en día es imprescindible e impostergable dado el acelerado deterioro de sus
hábitats y la contaminación ambiental que han llegado a extremos nunca sospechados. Por lo que
este trabajo da a conocer un panorama general de la diversidad de coleópteros en la Sierra de
Pénjamo recientemente decretada como área de manejo sustentable, generando el listado de la
fauna de coleópteros y contribuyendo a completar los escasos inventarios coleopterofaunisticos en
el estado de Guanajuato.

Agradecimientos
Al Instituto Tecnológico Superior de Irapuato por las facilidades para llevar acabo la presente
investigación.

Literatura Citada
Arce-Pérez, R. y M. A. Morón. 2011. Sinopsis de los Hydrophiloidea de México (Coleoptera: Polyphaga.
Hydrophilidae, Helophoridae, Epimetopidae, Georissidae, Hydrochidae). Revista Mexicana de
Biodiversidad, 82: 491−514.

107
Entomología mexicana, 4: 102−109 (2017)

Bouchard, P., Bousquet, Y., Davies, A. E., Alonso, M. A., Lawrence, J. F., Lyal, C. H. C., Newton, A. F.,
Reid, C. A. M., Schmitt, M., Ślipiński, S. A. and A. B. T. Smith. 2011. Family-group names in
Coleoptera (Insecta). ZooKeys, 88: 1−972.
Colli-Mull, J. G., De la Riva-De la Riva, G. A., Hernández-Hernández, V. y R. Hernández-Mata. 2015.
Diversidad de coleópteros en la comunidad “El Ocotero” Xichú, parte de la reserva de la Biósfera
Sierra Gorda de Guanajuato. Revista de Ciencias Naturales Y Agropecuarias, 2(3): 415–422.
Colwell, R. K. 2013. EstimateS: Statistical estimation of species richness andshared species from samples.
Versión 9. Disponible en: http://purl.oclc.org/estimates. (Fecha de consulta: 15-III-2017).
Flores-Mejía, S. y M. D. Salas-Araiza. 2004. Coccinélidos (Coleoptera: Coccinellidae) del estado de
Guanajuato en la colección Leopoldo Tinoco Corona de la Universidad de Guanajuato. Acta
Universitaria, 2: 8−16.
García, E. 2004. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen. (5a ed.). Instituto de
Geografía, UNAM, México.
Ibarra-Polesel, M. G., Damborsky, M. P. y E. Porcel. 2015. Escarabajos copronecrófagos (Scarabaeidae:
Scarabaeinae) de la Reserva Natural Educativa Colonia Benítez, Chaco, Argentina. Revista
Mexicana de Biodiversidad, 86: 744−753.
Jiménez-Valverde, A. y J. P. Hortal. 2003. Las curvas de acumulación de especies y la necesidad de evaluar
la calidad de inventarios biológicos. Revista Ibérica de Aracnología, 8: 151−161.
Márquez, J. 1998. Staphylinidae (Insecta: Coleoptera) necrófilos del municipio de Tlayacapan, Morelos.
Tesis de Maestría en Ciencias. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México,
México, D. F. 166 pp.
Martínez, M. I., Deloya, C. and M. Dellacasa. 2001. Anatomical and functional data on female and male
reproductive system of some dung beetle species of Aphodiinae and Eupariinae of Mexico
(Coleoptera: Scarabaeoidea: Aphodiidae). Proceedings of the Entomological Society of
Whashington, 103(1): 227−248.
Morón, M. A. 1997. Inventarios faunísticos de los Coleoptera: Melolonthidae neotropicales con potencial
como bioindicadores. Giornale Italiano di Entomologia, 8: 265−274.
Morón, M. A. 2003. Familia Scarabaeidae (sensu estricto). In: Morón, M. A (Ed.). Atlas de los escarabajos
de México. Coleoptera: Lamellicornia. Vol. II Familias Scarabaeidae, Trogidae, Passalidae y
Lucanidae. Argania editio, Barcelona.
Morón, M. A., Ratcliffe, B. C., y L. A. C. Deloya. 1997. Atlas de los escarabajos de México: Coleoptera:
Lamellicornia, Sociedad Mexicana de Entomología. Xalapa.
Navarrete-Heredia, J. L. y H. E. Fierros-López. 2000. Silphidae (Coleoptera). Pp. 404−412. In: Llorente-
Bousquets, J., González-Soriano, E. y N. Papavero (Eds.). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía
de artrópodos de México: hacia una síntesis de su conocimiento Vol. 2. Facultad de Ciencias,
UNAM, CONABIO, México, D. F.
Neumann, P. and P. J. Elzen. 2004. The biology of the small hive beetle (Aethina tumida Murray,
Coleoptera; Nitidulidae): Gaps in our knowledge of an invasive species. Apidologie, 35(3):
229−247.
Percino-Figueroa, S. M. y M. A. Morón. 2013. Región de Zacatlán. Pp. 189−206. In: M. A. Morón, Aragón,
A. y H. Carrillo-Ruiz (Eds.). Fauna de escarabajos del Estado de Puebla. Morón M. A., Coatepec.
Pérez-Torres, B. C., Aragón, A. y A. M. Tapia. 2013. Región del valle de Puebla. Pp. 55−82. In: M. A.
Morón, Aragón, A. y H. Carrillo-Ruiz (Eds.). Fauna de escarabajos del estado de Puebla. Morón
M. A., Coatepec.
Piñol, J. y J. Martínez-Vilalta. 2006. Ecología con números. Una introducción a la ecología con problemas
de simulación. Lynx Edicions, Barcelona.
Salas-Araiza, M. D., O’Brien, C. W. y J. Romero-Nápoles. 2001. Curculionoidea (Insecta: Coleoptera) from
the state of Guanajuato, Insecta Mundi, 1: 45−57.
Solís, A. 2002. Escarabajos de Costa Rica: las familias y subfamilias más comunes. 2a Edición. Instituto
Nacional de Biodiversidad, Costa Rica, 132 pp.

108
Acosta-González et al.: Diversidad de coleópteros en la sierra de Pénjamo, Guanajuato.

Toledo, V. H. y A. M. Corona. 2006. Patrones de Distribución de la Familia Cerambycidae (Coleoptera).


Pp. 425−474. In: J. J. Morrone y J. Llorente Bousquets (Eds.). Componentes bióticos principales de
la entomofauna mexicana. Las Prensas de Ciencias, UNAM, México.
Toledo-Hernández, V. H. y A. M. Corona-López. 2012. Buprestidae y Cerambycidae (Coleoptera). Pp.
177−182. In: La Biodiversidad en Guanajuato: Estudio de Estado vol. II. Comisión Nacional para
el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio)/Instituto de Ecología del Estado de
Guanajuato (IEE), México.
Trejo, I. 1998. Distribución y diversidad de selvas bajas de México: relaciones con el clima y el suelo (tesis
doctoral). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad de México.
Trujillo-Miranda, A. L., Carillo-Ruiz, H. y S. P. Rivas-Arancibia. 2016. Estructura y composición de la
comunidad de escarabajos (Coleoptera: Scarabaeoidea) en el cerro Chacateca, Zapotitlán, Puebla,
México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 87: 109−122.
Vidal-Zepeda, R. 2005. Las regiones climáticas de México. Instituto de Geografía, UNAM, México.
White, R. E. 1983. A filed guide to the beetles of North America. Houghton Mifflin. Boston, New York.

109
BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO DE Neoptilia imitatrix Cameron (HYMENOPTERA:


ARGIDAE) EN EL ESTADO DE QUERÉTARO, MÉXICO

Luis Damián Ramírez-Guillén y Erick Omar Martínez-Luque

Universidad Autónoma de Querétaro, Facultad de Ciencias Naturales. Avenida de las Ciencias s/n, Juriquilla, Santa
Rosa Jáuregui, Querétaro. C. P. 76230, Querétaro, México
Autor de correspondencia: i-love-crap@hotmail.com

RESUMEN. Se presenta el hallazgo de Neoptilia imitatrix Cameron, 1883, el cual representa un nuevo registro para
el estado de Querétaro. Ampliando con esto el conocimiento del género, y arroja nuevos datos sobre su distribución en
México.

Palabras clave: Avispas, nuevo registro, distribución, México.

First record of Neoptilia imitatrix Cameron (Hymenoptera: Argidae) in the state of


Queretaro, Mexico

ABSTRACT. We present the finding of Neoptilia imitatrix Cameron, 1883, which represents a new record for the
state of Querétaro. Extending with this the knowledge of the genre, and throws new data on its distribution in Mexico.

Keywords: Wasps, new record, distribution, Mexico.

INTRODUCCIÓN
Hymenoptera es el segundo lugar dentro de los cuatro grandes grupos de insectos, junto a
Coleóptera, Lepidóptera y Díptera, los cuales constituyen la mayor diversidad de insectos descritos
(Goulet y Huber, 1993). En el caso de Hymenoptera se reconocen 147,198 especies (Fernández-
Gayubo y Pujade, 2015). De las cuales en México se registran un total 5,974 especies en 1440
géneros (Ruiz-Cancino, et al., 2010).
Dentro del suborden Symphyta se encuentra la familia Argidae la cual es una familia
cosmopolita, sin embargo la mayor diversidad se encuentra en la región neotropical, exceptuando
la subfamilia Zenarginae, la cual es representada por especies en su mayoría fitófagas y que en
estado larval se alimentan de forma gregaria (Smith, 1992). Fernández-Gayubo y Pujade (2015)
reconocen cerca de 812 especies registradas para esta familia. Uno de los géneros con menor
cantidad de especies es Neoptilia, Ashmead, 1898, se conocen solo diez especies en la región
neotropical, de las cuales cinco se distribuyen en México (Cuadro 1) (Smith 1992).
La distribución de especies que comprenden el género Neoptilia, se encuentra en las regiones
del centro, sureste, suroeste, noreste y noroeste del territorio nacional. Aunque la gran parte de
estos datos forman parte de trabajos de más de 100 años como el trabajo de Smith (1992). Hasta el
momento se desconoce el papel biológico que desarrolla este grupo, sin embargo estudios sobre su
distribución, así como posibles asociaciones se vuelven indispensables para aumentar y contribuir
al conocimiento de este género. Por lo que el presente estudio tiene como objetivo aumentar la
distribución conocida de género Neoptilia para México, así como realizar el primer registro del
género para el estado de Querétaro.

MATERIALES Y MÉTODO
Se logró colectar un ejemplar en una zona urbana al sur del municipio de Santiago de Querétaro,
Querétaro; con las coordenadas 20° 56' 79.4" N -100° 39' 73.2" O a una altitud de 1800 msnm.

110
Ramírez-Guillén y Martínez-Luque. Primer registro de Neoptilia imitatrix en Querétero.

Esta zona se caracteriza por tener un clima semiseco-semicalido con inviernos frescos, con
temperaturas máximas de entre 23 °C y 31 °C y mínimas de 6 °C a 15 °C y una precipitación
promedio anual de 551 mm. La vegetación dominante para Querétaro es bosque espinoso de
mezquite y en la periferia de bosque caducifolio secundario (Luna-Soria y Suzán-Azpiri, 2016).

Cuadro 1. Distribución de las especies del genero Neoptilia (Smith, 1992).


Especies Distribución
N. biramosa (Klug) Costa Rica, Guatemala, Honduras, Panamá, El Salvador y México
(Aguascalientes, Chiapas Ciudad de México, Guerrero, Jalisco, Michoacán,
Morelos, Nayarit, Oaxaca, San Luis Potosí, Sinaloa, Veracruz y Yucatán)
N. imitatrix (Cameron) Guatemala y México (Tamaulipas)
N. liturata (Konow) Ecuador
N. malvacearum (Cockerell) Estados Unidos (Arizona, Nuevo México y Texas) y México (Chihuahua y
Tamaulipas)
N. nyvsa (Smith) Guatemala
N. opulesa (Smith) Panamá? y Venezuela
N. palla (Smith) Honduras y México (Yucatán)
N. stata (Smith) Guatemala
N. tora (Smith) Estados Unidos (Texas)
N. xicana (Smith) México (Colima, San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz)

El ejemplar se colectó de manera manual el 3 de junio del 2016, el cual se encontraba reposando
sobre un árbol del género Ficus L., en una zona urbana al sur del municipio de Santiago de
Querétaro. Posteriormente se colecto en un frasco con alcohol al 70 %, para montarse en un alfiler,
utilizando la técnica de la punta de opalina y etiquetándolo (País, municipio, localidad, tipo de
vegetación, tipo de colecta, fecha de colecta y colectores). Para las fotografías y la observación del
ejemplar se utilizó un estereoscopio digital de la marca Leica EZ4 HD (Fig. 1).

Figuras 1- 6. Neoptilia imitatrix Cameron, 1883. Habito del macho. 1) Vista frontal de la cabeza; 2) Vista lateral de la
cabeza y tórax; 3) Ala anterior; 4) Ala posterior; 5) Vista ventral primer par de patas y 6) Vista dorsal del tórax.

111
Entomología mexicana, 4: 110−113 (2017)

Mientras que para la identificación se utilizaron las claves taxonómicas (Goulet y Huber, 1993)
y (Smith, 1992). El material se encuentra depositado en la Colección de Insectos (UAQE), de la
Facultad de Ciencias Naturales (FCN) en la Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colecto un ejemplar que fue identificado como Neoptilia imitatrix Cameron, 1883 utilizando
los caracteres mencionados en la claves antes señaladas, y basandonos principalmente en las
antenas bifucardas presentes en el macho como carácter diagnostico. De acuerdo con los trabajo
previos de Smith (1992), N. imitatrix solo se registra en Mexico para el estado de Tamaulipas y
solo se cuenta con un ejemplar de esta especie. Es importante señalar que este registro cuenta con
mas de 100 años, y que desde entonces esta especie no se habia registrada a lo largo de la republica
mexicana. El presente estudio representa un nuevo registro para el estado de Querétaro. La falta de
información a lo largo del tiempo en este grupo puede deberse al escaso numero himenopterologos
presentes en el país, seguido de la grandes dimeniones con las que cuenta el país, lo cual hace que
algunos especialistas se concetren en zonas especificas para realizar sus estudios, dejando gran
parte del territorio nacional sin explorar. Por otro lado es importante mensionar que gran parte del
material que se encuentran en las colecciones entomologicas a lo largo del país, se encuentra sin
determinar, y que muchos de esos organismos pueden repreentar potenciales nuevos registros o
quiza potenciales nueva especies, que ayuden a comprener mejor estos grupos escasamente
estudiados.

CONCLUSIÓN
El estudio amplia el rango de distribución de N. imitatrix C. en México y representa un nuevo
registro para el estado de Querétaro. Este hallazgo sin duda es imprescindible para el conocimiento
de esa especie, de la cual se cuenta con pocos trabajos, los existentes son principalmente
taxonómicos, y se desconoce totalmente su biología, etología, ecología y su potencial distribución.
Cabe señalar que este hallazgo es muy importante ya que solo se contaba con un ejemplar para esta
especie en el país. Por otro lado puede ser relevante el sitio de muestreo, ya que hasta el momento
se desconoce si pueda tener una relación a las zonas perturbadas o a las zonas conurbanas, y el
papel que pueda desempeñar en las cadenas tróficas en las que pueda estar interactuando con otras
especies. En consecuente se puede hacer una revaloración de las zonas conurbadas en cuanto al
papel ecológico y biológico que puedan desempeñar al servir de hábitat para las especies nativas.
Esto puede ser de suma importancia por el nivel acelerado con el que se están urbanizando gran
parte de territorio nacional, del cual se desconoce gran parte de la entomofauna que en ella habita,
y por consecuente el potencial que estas zonas pueden tener en cuanto a nuevos hallazgos
científicos que nos permitan una mejor interpretación de las interacciones que en ellas se estén
efectuando. Sin embargo este nuevo registro nos brinda herramientas actuales para poder visualizar
estrategias y herramientas para el futuro estudio del género y de las especies que lo comprenden.

Agradecimientos
Los autores agradecen a Juana María Coronado Blanco (UAT) por la facilitación de literatura
especializada para la realización de este trabajo. De igual manera agradecen a Robert W. Jones
(UAQ) por el espacio y las facilidades brindadas para este proyecto. Damián Ramírez agradece al
coordinador Dr. Marco Antonio Sánchez Ramos Coordinador de la licenciatura de Biología
(UAQ), al Dr. Santiago Vergara Pineda (UAQ) por el apoyo otorgado.

112
Ramírez-Guillén y Martínez-Luque. Primer registro de Neoptilia imitatrix en Querétero.

Literatura Citada
Goulet H. 1993. Superfamilie Tenthredinoidea Pp. 104−107. In: H. Goulet and J. T. Huber. (Eds.).
Hymenoptera of the world: An indentification guide to families. Canada Communication Group,
Centre for Land and Biological Resources Research Ottawa, Canada.
Krobein, K. V., Hurd Jr, P. D., Smith, D. R. and B. D. Burks. 1979. Pp. 20−26. In: Catalog of hymenoptera
in America North of Mexico. Smithsonian Institution Press, Washington D.C., United State.
Fernandez-Gayubo, S. y J. Pujade-Villar. 2015. Orden Hymenoptera. Sociedad Entomológica Aragonesa,
España, 56: 1–36.
Luna-Soria, H. y H. Suzan-Azpiri. 2016. En clima actual en el estado de Querétaro. Pp. 56−60. In: R. W.
Jones y V. Serrano-Cárdenas. (Eds.) Historia natural de Querétaro. Editorial Universaria,
Universidad Autónoma de Querétaro, México.
Nieves-Aldrey, J. L. y F. M. Fontal-Cazalla. 1999. Filogenia y evolución del orden hymenoptera. Pp.
459−474. In: Sociedad Entomológica Aragonesa, Zaragoza, España.
Ruíz-Cancino, E., Kasparyan, D. R., Coronado-Blanco, J. M., Myartseva, S. N., Trjapitzin, V. A.,
Hernández-Aguilar. S. G. y J García-Jiménez. 2010. Himenópteros de la Reserva “El Cielo”,
Tamaulipas, México. Dugesiana, 17(1): 53−71.
Smith, D. R. 1992. A synopsis of the sawflies (Hymenoptera: Symphyta) of America South of the United
States: Argidae. Memoirs of the American Entomological Society, Number 39, Washington D.C.,
United States.

113
BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X

ENTOMOFAUNA ACUÁTICA PREDOMINANTE EN CINCO RÍOS DE LA


PARTE ALTA DEL BALSAS, ENTRE MORELOS Y PUEBLA, MÉXICO

José Guadalupe Granados-Ramírez , A. Karen Rueda-Gómez y Karla A. Vázquez Servín


1
Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Facultad de Ciencias Biológicas-Laboratorio de Invertebrados. Av.
Universidad 1001 Col. Chamilpa, Cuernavaca, Morelos, México. C. P. 62210. E-mail.
Autor de correspondencia: jgranados@uaem.mx.

RESUMEN. El estudio de los insectos acuáticos es aun insipiente en su conocimiento general y específico, su recién
uso como indicadores de los cambios ambientales que experimentan actualmente los recursos acuáticos tanto lénticos
como lóticos. El presente muestra un análisis comparativo de su similitud y disimilitud entre la riqueza de familias
predominantes de insectos acuáticos registrados en cinco ríos tributarios de la cuenca del río Balsas. En la recolecta de
los insectos acuáticos se utilizaron las redes convencionales y el material fue preservado en alcohol al 70 % para su
posterior análisis en laboratorio. Los resultados muestran una riqueza total de 58 familias, registrando en el río Atila39
familias y en el río Apatlaco 38 familias; con valores de similitud entre los ríos de un 26 % a un 48 %; valores de
disimilitud promedio entre estos ríos variaron de un 23 % a un 40 %; se registra al orden Diptera con la mayor riqueza
y a los órdenes Lepidoptera, Megaloptera y Plecoptera con sólo una o dos familias; de las familias más abundantes
podemos citar a Baetidae (Ephemeroptera), Hydropsychidae (Trichoptera), Leptohyphidae (Ephemeroptera),
Leptophlebiidae (Ephemeroptera), y Vellidae (Hemiptera), por sus abundancias y frecuencias concluimos que los cinco
ríos presentan un grado de alteración ambiental.

Palabras clave: Insectos acuáticos, riqueza, familias, similitud, ríos.

Aquatic entomofauna predominant in five rivers of high part of Balsas basin, between
Morelos and Puebla, Mexico

ABSTRACT. The study of aquatic insects is still insipid in its general and specific knowledge despite its current use
as indicators of the environmental changes currently experienced by aquatic resources as lotic as lentic. This paper
presents a comparative analysis of their similarity and dissimilarity between the richness of predominant families of
aquatic insects recorded in five tributary rivers of the Balsas river basin. In the collection of aquatic insects, the
conventional nets were used and the material was preserved in 70% alcohol for later laboratory analysis. The results
have shown a total richness of 58 families, registering in the Atila river 39 families and in the Apatlaco river 38
families; with similarity values between rivers of 26% to 48%; values of average dissimilarity between these rivers
ranged from 23% to 40%; to the order Diptera with the highest richness and to the orders Lepidoptera, Megaloptera
and Plecoptera with only one or two families. One of most abundant families we can mention Baetidae
(Ephemeroptera), Hydropsychidae (Trichoptera), Leptohyphidae (Ephemeroptera), Leptophlebiidae (Ephemeroptera),
and Vellidae (Hemiptera), by their abundances and frequencies we can concluided that five rivers present a degree of
environmental alteration.

Keywords: Aquatic insects, richness, families, similarity, rivers.

INTRODUCCIÓN
Dentro de un ambiente lótico, los insectos acuáticos se encuentran en el segundo eslabón del
nivel trófico después del zooplancton y el fitoplancton, son los encargados de que la energía se
transmita de los organismos más pequeños a los organismos más grandes, pues forman parte de la
dieta de animales acuáticos como peces y de animales terrestres relacionados con los cuerpos de
agua, como anfibios, aves, reptiles e incluso mamíferos como el hombre, siendo una fuente de
alimento (Hernández, 2015).

114
Granados-Ramírez et al.: Entomofauna acuática predominante en cinco ríos entre los estados de Morelos y Puebla.

Los insectos acuáticos cambian su estructura y funcionamiento al modificarse las condiciones


ambientales de su hábitat (Alonso y Camargo, 2005). De modo que es posible usar algunas
características o propiedades estructurales y funcionales de los diferentes niveles de organización
biológica para evaluar en forma comparativa el estado de la biota acuática, cuya condición es el
reflejo del estado ecológico del cuerpo de agua (Segnini y Chacón, 2005; Prat et al., 2009). Por lo
tanto, el estudio de toda la fauna de invertebrados acuáticos es importante para detectar el grado de
perturbación que pueden sufrir los cuerpos de agua por actividades agrícolas, industriales y
humanas. Su uso representa una gran herramienta con ventajas dada la sensibilidad que ellos tienen,
no obstante, el estudio de los parámetros fisicoquímicos del ambiente río también nos muestra la
influencia que estos tienen sobre la riqueza a diferentes niveles espaciales y algunas veces la falta
de este conocimiento dificulta la identificación de los patrones de distribución en el espacio-tiempo
que presentan los organismos acuáticos.
La mayoría de los insectos acuáticos viven sobre algún tipo de sustrato, ya sea en el fondo
(bentos), bajo las rocas, sobre la arena, enterrados en el fango o en los tallos de plantas acuáticas o
troncos sumergidos (Wallace y Webster, 1996). Conociendo la heterogeneidad ambiental y
altitudinal de la Cuenca del Balsas en su parte alta esperaríamos encontrar una mayor diversidad
morfológica en su entomofauna, ya que son organismos que pasan parte o todo su ciclo de vida
dentro del ambiente acuático, algunos viven en la superficie del agua (neuston) mientras que otros
permanecen suspendidos en la columna (plancton) o bien nadan activamente (necton). Por lo tanto,
el presente trabajo tiene como objetivo analizar comparativamente la estructura de la comunidad
de los insectos acuáticos de cinco ríos que fueron estudiados, pertenecientes a la parte alta de la
Cuenca del Rio Balsas, así como aplicar los índices de Similitud y Disimilitud y registrar sus
gremios tróficos para conocer el predominio de los grupos dominantes durante este periodo de
estudio.

MATERIALES Y MÉTODO
Se muestrearon 18 sitios entre los cinco ríos estudiados durante los periodos primavera-verano
y otoño-invierno del 2011 al 2015 (64 recolectas entre estos años de muestreo); los ambientes a
examinados los encontramos ubicados en: Tramo Peña Colorada, río Mixteco estado de
Puebla(subcuenca del río Mixteco)y río Atila que pertenece a la subcuenca del río Nexapa; y los
tres restantes en el estado de Morelos (río Tembembe, río Apatlaco y río Cuautla) que pertenecen
a la subcuenca del río Amacuzac (Fig. 1).

Figura 1. Ubicación de las áreas de estudio dentro de las subcuencas del alto Balsas, Zona Hidrológica 18 (Tomado de
INEGI, 2010).

115
Entomología mexicana, 4: 114−120 (2017)

En el cuadro 1 podemos apreciar el nombre del río, la ubicación, la altitud y el número de sitios
de colecta, de cada uno de estos ambientes, resaltando que entre todos se tiene un gradiente de más
1000 metros de altitud, entre la parte alta del río Apatlaco y la parte baja del río Cuautla, ubicando
en la parte media a los ríos del estado de Puebla; también hay que hacer notar que el recorrido
década uno de los ambientes incluye áreas industriales, urbanas y agrícolas de constante actividad.

Cuadro 1. Se muestra el nombre de los ríos, las coordenadas, las altitudes y el número de sitios de colecta entre los
puntos de referencia.
Número de puntos
Nombre del río Coordenadas Altitud
muestreados
Río Mixteco 18º 35`36” N 937 msnm a Tramo
98º 33`06” W 920 msnm Peña Colorada
18º 40`48” N Tres sitios
98º 43`42” W
Río Atila 18º 40`12.5” N 1319 msnm a Tramo Tlapanala-
98º 32`1.9” W 1272 msnm Tilapa
18º 35`54.1” N Cuatro sitios
98º 33`34.4” W
Río Tembembe 18°52’2.60’’ N 1461 msnm a Tramo
99°19’52.70’’ W 1254 msnm Cuentepec
18°50’53.6’’ N Cuatro sitios
99°19’20.1’’ W
Río Apatlaco 18º 58`25.7” N 1800 msnm a Tramo Cuernavaca-
99º 16`12.8” W 880 msnm Jojutla
18º 38`21.9” N Cuatro sitios
99º 11`35.9” W
Río Cuautla 18º 45`56.422” N 1889 msnm a Tramo Barranca el
98º 58`29.55” W 850 msnm Hospital-
18º 32`54.24” N Tlaquiltenango
99º 6`29.7” W Tres sitios

Las recolectas se realizaron con la red Surber, la red triangular y rectangular, todas con abertura
de poro de 500 µm, se hicieron recorridos de 40 m sobre los márgenes y cubriendo la mayor parte
de los diferentes nichos en cada río. Los organismos recolectados se preservaron en alcohol al 70
%, se utilizaron tamices con diferente abertura para separar materia orgánica y rocas de diferente
tamaño (Fig. 2). Las muestras de cada sitio fueron trabajadas e identificadas en el Laboratorio de
Invertebrados de la Facultad de Ciencias Biológicas de la UAEM, utilizando las claves
especializadas para estos grupos de insectos acuáticos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se hace una descripción de los resultados por río, con el fin de enfatizar más su riqueza y
predominancia (Cuadro 2): para el río Mixteco tramo Peña Colorada se identificaron un total de
nueve órdenes, con 33 familias; el orden Diptera fue el que registró el mayor número de familias
aunque en abundancia ocupó el segundo lugar, mientras que los órdenes Coleoptera y Hemiptera
obtuvieron el registro de solo cinco familias con escasa abundancia, con cuatro familias
encontramos a los órdenes Odonata y Trichoptera; no obstante el orden Ephemeroptera fue de los
más abundantes pero sólo fue representado por tres familias, por último con dos familias se registró
al orden Lepidoptera y con sólo una familia los órdenes Megaloptera y Plecoptera. Walsh et al.
(2007) consideran que la identificación taxonómica a nivel de familia es también un buen estimador
de la riqueza y de las condiciones ambientales.

116
Granados-Ramírez et al.: Entomofauna acuática predominante en cinco ríos entre los estados de Morelos y Puebla.

b c d
Figura 2. Se muestra el esquema y su colocación para la colecta de organismos de la red Surber (a), el uso de tamices
(b), separación en campo del material colectado (c) y una vista del ambiente río.

Cuadro 2. Número de familias registradas por cada uno de los órdenes de los cinco ríos estudiados.
Ríos
Orden/ No de Familias Mixteco Atila Cuautla Apatlaco Tembembe
Ephemeroptera 3 3 3 4 6
Odonata 4 6 3 8 4
Plecoptera 1 0 0 0 1
Hemiptera 5 7 1 2 5
Megaloptera 1 1 1 1 1
Coleoptera 5 3 2 4 5
Trichoptera 4 7 3 10 6
Lepidoptera 2 2 1 1 2
Diptera 8 8 5 9 7

Para el río Atila se recolectaron un total de 39 familias pertenecientes a ocho órdenes de la clase
Insecta. El orden con mayor abundancia en los cuatro sitios fue Ephemeroptera. Las familias más
numerosas fueron Baetidae del orden Ephemeroptera con el 27 % de la abundancia,
Hydropsychidae del orden Trichoptera con el 19 % y Leptohyphidae del orden Ephemeroptera con
el 14 %; con menor porcentaje de predominancia encontramos a las familias Leptophlebiidae (8%),
Vellidae (6 %), Calopterygidae y Chironomidae (4 %), por último, registramos a las familias
Coenagrionidae y Simullidae con el 3 %. Juárez (2012) reporta dentro de la entomofauna más
abundante a las familias Baetidae y Chironomidae dentro del río Papaloapan. Con los resultados
de las abundancias relativas se elaboró la estructura de los gremios tróficos predominantes para el
río Atila (Fig. 3). Flores (2016), reporta también a los Efemerópteros y Tricópteros como
predominantes del arroyo San Andrés de la Cal, señalando que su abundancia y frecuencia definen
un estado de salud de bajo impacto ambiental.
El río Tembembe también registró un total de 8 órdenes con 35 familias; los órdenes con mayor
abundancia fueron Coleoptera aportando el 32 % del total y Ephemeroptera con el 25 %; le siguen
Diptera con el 13 % y Hemiptera con el 11 % del promedio general. Coleoptera y Diptera
registraron la mayor riqueza al tener 12 familias como representantes, mientras que Megaloptera y

117
Entomología mexicana, 4: 114−120 (2017)

Plecoptera, sólo se identificó una familia como representante. La estructura trófica estuvo integrada
por 8 gremios de los clasificados por Merrittet al. (2008). Los gremios tróficos que predominaron
estuvieron conformados por depredadores con un 32.8 %; colectores con el 14.2 %; fragmentadores
con un 11.4 %, considerando los criterios ya citados por Pérez et al. (2008).

Figura 3. Gremios tróficos predominantes para el río Atila, durante el presente estudio.

La entomofauna descrita para el río Apatlaco la encontramos representada por nueve órdenes
con 38 familias. Los órdenes con mayor número de familias y alta predominancia en los sitios de
colecta fueron Trichoptera y Dipteracon 10 y nueve familias respectivamente, el orden Diptera es
el más representativo con las mayores abundancias y predominancias en las muestras de recolecta,
es importante señalar que las familias de dípteros generalmente se ven asociadas a los altos
contenidos de materia orgánica acumulada en el ambiente río (Roldán, 2003); los odonatos sólo
registraron 6 familias, mientras que los coleópteros y efemerópteros obtuvieron cutro familias, este
último orden tuvo una predominancia importante en los sitios de recolecta; finalmente los órdenes
Hemiptera, Lepidoptera, Megaloptera y Plecoptera con menos de dos familias, por lo que fueron
sus familias las menos abundantes durante este estudio. Huerto et al. (2005) reportan para los ríos
Amacuzac y Balsas un total de 41 y 20 familias de insectos acuáticos respectivamente, en estos
ecosistemas considerados como de buena calidad.
Para la parte baja del río Cuautla se recolectaron un total de 8 órdenes con 19 familias. El primer
punto de recolecta (Barranca Hospital) registró cinco familias, predominando del orden Diptera
con la familia Chironomidae con el 41 %; el segundo punto (San Vicente) con mayor riqueza al
registrar 15 familias, también predominando la familia Hydropsychidae con el 36 % y para la
estación tres (en Tlaquiltenango) se reconocieron 17 familias, siendo más abundante la familia
Leptophlebiidae con el 29 %.Perez y Pineda (2005) y Pérez et al. (2008) señalan que el grupo
Insecta en el ecosistema río dominan las relaciones sinérgicas. Alonso y Camargo (2005) señalan
que el orden Diptera como otros grupos de insectos, su abundancia está asociado a la acumulación
de materia orgánica.
De forma general para este estudio comparativo la estructura trófica de las comunidades de
insectos acuáticos estuvo conformada entre ocho y nueve gremios, los mismos reportados por
Barbour et al. (1999) y Merrit et al. (2008). Los gremios tróficos que estuvieron presentes en todos
los sitios fueron las familias de los depredadores con un 34.4 %, le siguieron las familias de los
recolectores/colectores con el 32.7 %. En menor cantidad pero de igual forma presentes en todos
los sitios de muestreo, fueron los raspadores con 14.3 % y filtradores/colectores con 9.7 %. Los

118
Granados-Ramírez et al.: Entomofauna acuática predominante en cinco ríos entre los estados de Morelos y Puebla.

gremios tróficos poco frecuentes fueron las familias de los fragmentadores con 3.4 % y los
perforadores con solo el 2.8 % (Fig. 3).
Finalmente el análisis de similitudes y disimilitudes, entre los ríos estudiados nos muestra que
cerca de la mitad de las familias identificadas las podemos encontrar en cualquiera de estos ríos, a
excepción del río Cuautla donde se encontró una menor riqueza de familias; por ejemplo los ríos
con los mejores porcentajes de similitud y disimilitud están entre los ríos Mixteco y Tembembe
(48 % y 33.9 % respectivamente); también entre los ríos Tembembe y Atila, registrando excelentes
porcentajes en ambos índices (45 % y 34.5 %, respectivamente) (Cuadro 3). Flores (2016) reporta
altos índices de similitud entre la riqueza obtenida en el estiaje con relación a la del periodo de
lluvias (58 %), enfatizando que existe una continuidad de las poblaciones a lo largo del año. No
obstante, estos resultados, la riqueza de familias registrada en cada uno de estos ambientes, hacen
ver que su estado de resiliencia temporal la presenta poco después del periodo de lluvias, de acuerdo
a los resultados y análisis realizado por Huerto (1988) y Moreno (2014); al respecto Roldán (2003)
cita que varios autores consideran a los índices de diversidad y similitud como poco convincentes
para definir la estructura de la biota acuática. Por lo tanto, en el presente trabajo los índices nos
muestran los valores de asociación y permanencia que tienen las familias al poblar los ecosistemas
lóticos dentro de la región hidrológica del Balsas.

Cuadro 3. Resultados de la aplicación de los índices de Jaccard (I J) y Sokal y Michener


(Ssm) entre la riqueza de familias de los ríos muestreados.
Valor de los
Índices: Similitud y Río Mixteco Río Atila Río Apatlaco Río Cuautla
Disimilitud
Río 48 % 45 % 43 % 28.5 %
Tembembe 33.9 % 34.5 % 33.6 % 39.3 %
Río 42 % 40 % - 35 %
Apatlaco 34.8 % 23.1 % - 25.3 %
Río - 44 % 42 % 26.8 %
Mixteco - 33.9 % 34.8 % 40.1 %
Río 44 % - 40 % 38 %
Atila 33.9 % - 23.1 % 32.5 %

CONCLUSIÓN
Más del 40 % de las familias reportadas en cada uno de los ríos estudiados han sido
predominantes en cada ambiente rio dentro de la cuenca del Balsas; y nos deja ver que hay una
asociación muy estrecha entre las diferentes familias en relación a sus abundancias y frecuencias.
El paso siguiente es trabajar taxonómicamente a nivel más específico para definir sus estrategias
de asociación de cada uno de los gremios.

Literatura Citada
Alonso, A. y J. A. Camargo. 2005. Estado actual y perspectivas en el empleo de la comunidad de
macroinvertebrados bentónicos como indicadores del estado ecológico de los ecosistemas fluviales
españoles. Ecosistemas, 14(3): 87−99.
Barbour, M. T., Gerritsen, J., Zinder, B. D. and J. B. Stribling. 1999. Rapid Bioassessment Protocols for
Use in Streams and Wadeable Rivers: Periphyton, Benthic Macroinvertebrates and Fish. Second
Edition. EPA 841-B41-99-002. U. S. Environmental Protection Agency. Office of Water.
Washington, D.C. 243 pp.
Flores, P. L. 2016. Registro de microinvertebrados y macroinvertebrados del arroyo San Andrés de la Cal,
Tepoztlán Morelos. Tesis Licenciatura, Biología. Universidad Autónoma de Estado de Morelos. 74
pp.

119
Entomología mexicana, 4: 114−120 (2017)

Hanson, P., Springer, M. and A. Ramírez. 2010. Capítulo 1 Introducción a los grupos de macroinvertebrados
acuáticos. Revista de Biología Tropical. 58(Suppl. 4): 3−37.
Hernández, P. M. 2015. Macroinvertebrados acuáticos del rio Tembembe en la comunidad Nahua de
Cuentepec, Temixco, Morelos México. Tesis Licenciatura, Biología. Universidad Autónoma de
Estado de Morelos. 77 pp.
Huerto, R., Alonso-Eguía, P., Brug, B. y P. Maya. 2005. Monitoreo biológico de la calidad del agua en ríos
caudalosos: Amacuzac y Balsas, Anuario IMTA, México, IMTA. 105 pp.
Huerto, R. I. D. 1988. Macroinvertebrados bentónicos como indicadores de la calidad del agua del río
Cuautla, estado de Morelos. Tesis Licenciatura Biologo. Universidad Nacional Autónoma de
México. Facultad de Ciencias. 86 pp.
INEGI. 2010. Conteo de población y vivienda. Disponible en: http://www.censo2010.org.mx/. (Fecha de
consulta: XI-2012).
Juárez, R. A. 2012. Disturbios en las comunidades de macroinvertebrados en el arroyo Las Conchas, La
Picada, Entre Ríos, UADER, Paraná, Entre Ríos. Biología Acuática, 30: 93−105.
Merrit, R. W., Cummins, K. W. and M. B. Berg. 2008. An Introduction to the Aquatic Insects of North
America. Fourth Edition. Kendall/Hunt Publishing Company. USA.
Moreno, H. I. E. 2014. Macroinvertebrados acuáticos como indicadores biológicos en el rio Apatlaco,
Morelos, México. Tesis Licenciatura, Biología. Universidad Autónoma de Estado de Morelos. 71
pp.
Pérez, R. M. M. y R. Pineda. 2005. Calidad ambiental de ríos y arroyos en el centro de México: posibilidades
para evaluar la integridad ecológica de microcuencas. SAS Institute. JMP v. 6. 37-47 pp.
Pérez, R. M., M., Torres, U. y M. A. Piñon. 2008. Estructura Funcional de las asociaciones de
macroinvertebrados acuáticos en arroyos y ríos del sur del municipio de Morelia, Michoacán. Pp.
391−396. In: E. G. Estrada-Venegas, A. Equihua-Martínez, J. R. Padilla-Ramírez y A. Mendoza-
Estrada. (Eds.) Entomologia mexicana Vol. 7. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de
Entomología. Texcoco, estado de México.
Prat-N., Ríos, B., Acosta, R. y M. Rieradevall. 2009. Los macroinvertebrados como indicadores de las
aguas. Pp. 631−654. In: E. Domínguez y R. H. Fernández. (Eds.). Macroinvertebrados bentónicos
sudamericanos: sistemática y biología. Tucumán, Argentina Fund. Miguel Lillio, 2009.
Roldán, G. 2003. Bioindicación de la calidad del agua en Colombia: propuesta para el uso del método
BMWP/Col. In: Colección ciencia y tecnología; Editorial universidad de Antioquia; Antioquia –
Medellín, Colombia, 170 pp.
Segnini S. y M. M. Chacon. 2005. Caracterizacion fisicoquímica del hábitat interno y ribereño de los ríos
andinos de la cordillera de Merida, Venezuela. Ecotropicos, 18(1): 38−61.
Wallace, J. B. and J. R. Webster. 1996. The role of macroinvertebrates in stream ecosystem function. Annual
Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 41: 115−139.
Walsh, C. J., Waller, K. A., Gehling, J. and R. Mac-Nally. 2007. Riverine invertebrate assemblages are
degraded more by catchment urbanization than by riparian deforestation. Freshwater Biology, 52:
574−587.

120
BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X

ARAÑAS (ARACHNIDA: ARANEAE) ASOCIADAS A AGALLAS DE CINÍPIDOS


(HYMENOPTERA: CYNIPIDAE) EN ENCINOS (FAGACEA: Quercus) DEL BOSQUE
DE TLALPAN EN LA CUIDAD DE MÉXICO

Miriam Serrano-Muñoz1 , Uriel Sánchez-Vega1, Gabriel A. Villegas-Guzmán1 y Juli Pujade-


Villar2
1
Instituto Politécnico Nacional. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. Prolongación de Carpio y Plan de Ayala s/n,
col. Santo Tomás, Miguel Hidalgo, C. P. 11340, Ciudad de México.
2Universitat de Barcelona, Facultat de Biologia, Departament de Biologia Animal, Avda. Diagonal 645, 08028-
Barcelona (Spain).
Autor de correspondencia: drams.10@hotmail.com

RESUMEN. Las agallas producidas por cinípidos en Quercus se consideran un microecosistema, debido a que en ellas
se asocian diferentes grupos de avispas: los Cynipini (Cynipidae) como inductores, los Synergini y Ceroptresini
(Cynipidae) como inquilinos y los Calcidoídeos como parasitoides o hiperparasitoide, como fauna primaria. Como
fauna secundaria podemos encontrar pequeños artrópodos que se refugian y/o se alimentan de las agallas o la fauna
primaria, tal es el caso de las arañas. Se encontraron a en este trabajo 55 arañas pertenecientes a siete familias, asociados
con siete morfotipos de agallas. Las familias más abundantes fueron Salticidae y Araneidae con 31 % y 22 %,
respectivamente, mientas que los juveniles fue el estadio con mayor número de organismos. La relación que tienen
estas arañas con las agallas es desconocida, pero probablemente se encuentren aquí por el refugio y/o alimentación que
les brinde las agallas a los arácnidos. Este el primer registro de la fauna secundaria en agallas mexicanas.

Palabras clave: Agallas, encinos, arañas, cinípidos, asociación.

Spiders (Arachnida: Araneae) associated to cinipids galls (Hymenoptera: Cynipidae) on


oak (Fagaceae: Quercus) from a Bosque de Tlalpan in Mexico City

ABSTRACT. Galls produced by cinipids in Quercus are considered a microecosystem, because they gather different
groups of wasps: Cynipini (Cynipidae) as inductors, Synergini and Ceroptresini (Cynipidae) as tenants and
Chalcidoides as parasitoids or hyperparasitoid, as primary fauna. As secondary fauna we can find small arthropods
that take refuge or feed on galls or primary fauna, such as spiders. In this work we found 55 spiders belonging to seven
families related to seven morphotypes of galls. The most abundant families were Salticidae and Araneidae with 31 %
and 22 %, respectively, whereas the juveniles were the stage with the greatest number of organisms. The relationship
that these spiders have with the galls is unknown, but probably they are here because of the shelter or feeding that galls
provide to the arachnids. This is the first record of secondary fauna in Mexican galls.

Keywords: Galls, oaks, spiders, cinipids, association.

INTRODUCCIÓN
Las agallas son estructuras anormales de partes de tejidos u órganos de las plantas que se forman
ante la reacción específica de un organismo inductor (Meyer, 1987). Los Cynipini son un grupo de
avispas inductoras de agallas en encinos (Fagaceae: Quercus). Estas son consideradas un
microecosistema debido a que en ellas pueden interactuar diversos organismos como son: la
especie inductora (Cynipini), inquilinos (Synergini y Ceroptresini) y Chalcidoidea de seis familias
(Eulophidae, Eupelmidae, Eurytomidae, Ormyridae, Pteromalidae y Torymidae), siendo esta la
fauna primaria, la cual se encuentra durante la fase de formación; una vez que la agalla se establece
se encuentran asociados otros artrópodos: coleópteros, lepidópteros, arácnidos, etc. (Pujade-Villar
2013; Massana-Canals et al., 2013). Se conoce muy poco acerca de las interacciones que se
presentan en las agallas mexicanas, por lo que este es el primer estudio relacionados con la fauna

121
Serrano-Muñoz et al.: Arañas asociadas a agallas de cinípidos en encinos.

secundaria en agallas mexicanas; por lo que el objetivo del presente trabajo es dar a conocer las
familias de arañas asociadas a las agallas de cinípidos en encinos del Bosque de Tlalpan en la
Ciudad de México.
.
MATERIALES Y MÉTODO
La recolecta de las agallas se realizó de forma mensual de julio del 2010 a julio del 2012, en el
Bosque de Tlalpan ubicado al sur de la Ciudad de México en la delegación de Tlalpan; para la
recolecta se observaron cuidadosamente los encinos en busca de las agallas, una vez localizadas,
estas fueron cortadas y transportadas en bolsas de plástico al laboratorio de Acarología “Dra. Isabel
Bassols Batalla” de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. En el laboratorio las agallas se
colocaron en cajas Petri o frascos de diferentes tamaños, según el tamaño de la misma. El material
fue debidamente etiquetado y revisado diariamente hasta la emergencia de los organismos (para la
realización de este trabajo solo tomamos en cuenta a las arañas), los ejemplares obtenidos fueron
identificados usando las descripciones de Ubick et al. (2005) y guardados en frascos con alcohol
al 70 % previamente etiquetados.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De las 348 muestras de agallas recolectadas, en 36 se encontraron arañas asociadas a siete
morfotipos de cuatro especies de encinos (Cuadro 1, Fig. 1). Se encontraron 55 arañas
pertenecientes a siete familias (Cuadro 1, Fig. 2), de estas el morfotipo 16 inducido por Andricus
georgei se encontró la mayor riqueza y abundancia de arañas con seis familias y 22 organismos,
mientras que en el morfotipo 17 se encontró solo una familia con dos organismos (Cuadro 1).

Cuadro 1. Morfotipos de agallas donde se encontraron alguna familia de arañas en el Bosque de Tlalpan. J = juveniles.
Encino Número de agalla
Morfotipo de agalla (inductor) Familia de arañas (estadios)
Quercus (Fecha de recolecta)
Mt 2 Q. potosina 27 (4.vii.2010) Anyphaenidae (1j)
(Andricus sp. 1) 41 B (29.viii.2010) Thomisidae (2j): Salticidae
(1j); Anyphaenide (1j)
43 (29.vii.2010) Araneidae (3j)
81 A (31.viii.2010) Araneidae (1j)
99 B (21.xi.2010) Anyphaenidae (1j)
102 (21.xi.2010) Salticidae (1j; 1♀; 1♂)
164 (17.i.2012) nt (1j)
250 Corinnidae (1♀)
277 Salticidae (1j)
Mt 8 Q. potosina 7 (21.vi.2010) Araneidae (1♀; 1♂)
(Andricus nievesaldreyi) 203 A (24.iv.2012) Salticidae (1j)
Mt 13 Q. laeta 27 (19.viii.2010) Corinnidae (1j)
(Andricus sp. 2) 30 (19.vii.2010) Araneidae (1j)
Mt 15 Q. rugosa 39 (19.vii.2010) Salticidae (1j) nt (1j)
(Andricus sphaericus) 337 Salticidae (1j); Zoropsidae (1j)
Mt 16 Q. rugosa 3 (21.vii.2010) Thomisidae (1j)
(Andricus georgei) 46 A (29.vii.2010) Anyphaenidae (1j)
73 A (3.x.2010) Araneidae (1j)
75 B (3.x.2010) Anyphaenidae (1j); Araneidae
(1j):
96 (21.xi.2012) nt (1j)
103 (21.xi.2010) nt (1j)

122
Entomología mexicana, 4: 121−125 (2017)

Cuadro 1. Continuación.
Encino Número de agalla
Morfotipo de agalla (inductor) Familia de arañas (estadios)
Quercus (Fecha de recolecta)
Mt 16 Q. rugosa 106 (21.xi.2010) Salticidae (2j); nt (1j)
(Andricus georgei) 110 (25.xii.2010) Salticidae (1j); Araneidae (2j)
137 (12.vi.2011) Araneidae (1j)
159 (17.i.2011) Salticidae (1j)
230 A nt (1j)
217 (24.iv.2011) Salticidae (1j)
323 Tetragnathidae (1j)
FT 2 Anyphaenidae (1j)
FT 14 Salticidae (1j)
FT15 Zoropsidae (1j)
nt (1j)
Mt 17 Q. potosina 180 (19.ii.2012) Corinnidae (2j)
(Andricus texcocana) 190 A (19.iii.2011) Corinnidae (1j)
MT 18 Q. obtusata 169 (19.ii.2012) Corinnidae (2j)
(Kinseyella quiercusobtusata) 201 (24.iv.2012) Salticidae (1j)
206 (24.iv.2012) Corinnidae (1j); Salticidae (1j)

Figura 1. Agallas donde se encontraron las arañas en el Bosque de Tlalpan: A) Andricus


gaorgei (Morfotipo 16) B) Kinseyella quercusobtusata (Morfotipo 18), C) Morfotipo
2, D) Andricus sphaericus (Morfotipo 15), E) Morfotipo 13, F) Andricus texcocana
(Morfotipo 17), G) Morfotipo 8.

De las 55 arañas que se encontraron, el 90.9 % de ellas son juveniles, el 5.4 % son hembras de
Corinnidae y Salticidae y el 3.6 % son machos de Araneidae y Salticidae (Cuadro 1, Fig. 2). La
familia Salticidae fue la más abundante con 30 % (Cuadro 1, Fig. 3) encontrándose en cinco de
siete morfotipos, mientras que la familia menos abundante fue Tetragnathidae con el 2 %
encontrándose solo en el morfotipo 16 (Cuadro 1, Fig. 3). Las arañas que no se lograron determinar,
fue porque estas se encontraban en las primeras fases de desarrollo o bien el material estaba muy
maltratado y no permitía que se observaran los caracteres diagnósticos para su identificación.
Este es el primer trabajo en México donde se relacionan las arañas a las agallas mexicanas;
anteriormente se han registrado la familia Salticidae en la península Ibérica (Massana-Canals et
al., 2013), mismas que encontramos en este trabajo; no se conoce la relación que presentan las
arañas con las agallas, sin embargo, probablemente se refugien y/o alimenten de la fauna primaria
(inductor, inquilino y/o calcidoídeos) o de otros artrópodos que habitan temporalmente las agallas.

123
Serrano-Muñoz et al.: Arañas asociadas a agallas de cinípidos en encinos.

Figura 2. Familias de arañas encontradas en las agallas del Bosque de Tlalpan. A) Juvenil de
Anyphaenidae, B) Juvenil de Salticidae, C) Juvenil de Zoropsidae, D) Juvenil de Thomisidae, E)
Hembra de Tetragnathidae, F) Hembra de Corinnidae, G) Hembra de Araneidae.

Figura 3. Abundancia de las familias de arañas (porcentaje) encontrados en el Bosque de Tlalpan.

Una posible explicación por la que se encontró un mayor número de arañas juveniles es que las
agallas sirven de refugio donde la hembra coloca sus huevos, ya que estas buscan lugares en los
que se resguarden de las altas temperaturas y de la humedad del ambiente (Foelix, 1996),
proporcionando las agallas las condiciones adecuadas para su desarrollo. Además también pueden
alimentarse de las larvas de los organismos fundadores (inductores, inquilinos y/o parasitoides), o
bien estas les facilitan la obtención de alimento usándolos como trampas para organismo que se
alimentan de las agallas. Durante la recolecta de las agallas se observó a varios organismos adultos
de arañas (Salticidae y Araneidae) en las hojas de los encinos, esto coincide con lo registrado en
Vanegas et al. (2012) quienes reportan a: Theridiidae, Salticidae, Araneidae, Linyphiidae,
Anyphaenidae y Theridiosomatidae como las arañas comunes de Quercus humboldtii. Se han
reportado a especies de arañas de diferentes familias (Salticidae, Anyphaenidae, Clubionidae,
Euthicuridae, Thrachelidae y Thomisidae) que se alimentan de hojas, nectarios extra florales y
polen con lo que complementan su alimentación (Nyffeler et al., 2016; Nyffeler, 2016), por lo que
probablemente las arañas encontradas se estén alimentando del tejido nutricio de las agallas

CONCLUSIÓN
Se registran por primera vez para el Bosque de Tlalpan y para México siete familias de arañas
(Anyphaenidae, Araneidae, Corinidae, Salticidae, Tetragnathidae, Thomisidae, Zoropsidae)

124
Entomología mexicana, 4: 121−125 (2017)

asociadas con siete morfotipos de agallas inducidas por cinípidos en cuatro especies de Quercus.
Siendo el primer trabajos relacionados con la fauna secundaria en el país, por lo que es importante
continuar con este tipo de estudios ya que nos brindan información acerca de la biología de los
organismos que aquí habitan y podemos establecer las bases de las interacciones que se producen
entre los diferentes grupos de artrópodos que se encuentran en las agallas.

Agradecimientos
A las autoridades del Bosque de Tlalpan por permitirnos hacer las recolectas; al M. en C. José
Fernando Arreola Hernández por prestarnos las lupas para la toma de fotografías. A la Dra. Silvia
Romero Rangel de la FES-Iztacala por identificar los encinos y a los revisores.

Literatura Citada
Foelix, R. F. 1996. Biology of spiders. Second edition, Oxford University Pess. 330 pp.
Massana-Canals, N., Arnal, J. i J. Pujade-Villar. 2013. Dedes Preliminars de la fauna secundària a gales de
la forma asexual d´ Andricus hispanicus (Hartig, 1856) (Hymenoptera: Cynipidae). Butlletí de la
Institució Catalana d’Historia Natural, 77: 95−104.
Meyer, J. 1987. Plant Galls and Gall Inducers. Gebrüder Borntraeger. Berlin, Stuttgar. 291 pp. World Wide
Web electronic publication. Disponible en: http://www.nhm.ac.uk/chalcidoids.
Nyffeler, M. 2016. Phytophagy in jumpin spiders: the vegetarian side of a group of insectivorous predators.
Peckhamia, 137(1): 1−17.
Nyffeler, M., Olson, E. J. and W. O. C. Symondson. 2016. Plant eating by spiders. Journal of Arachnology,
44: 15−27.
Pujade-Villar, J. 2013. Las agallas de los encinos: un ecosistema en miniatura que hace posible estudios
multidisciplinares. Pp. 2−22. In: A. Equihua-Martínez, E. G. Estrada-Venegas, J. A. Acuña Soto y
M. P. Chaires-Grijalva (Eds.). Entomología mexicana. Vol. 12. Tomo 1. Colegio de Postgraduados
y Sociedad Mexicana de Entomología. Texcoco, estado de México.
Pujade-Villar, J. i M. Ferrer-Suay. 2015. Adjudicació genèrica d´ espècies mexicanes d´ ubicació dudtosa
descrites per Kinsey i comentaris sobre la fauna mexicana (Hymenoptera: Cynipidae: Cynipini),
Bulletí de la instutució Catalana d´ Histôria Natural, 79: 7−14.
Pujade-Villar J., Equihua-Martínez, A., Estrada-Venegas, E. G. y C. Chagoyán-García. 2009. Estado del
Conocimiento de los Cynipini (Hymenoptera: Cynipidae) en México: Perspectivas de Estudio.
Neotropical Entomology, 38(6): 809−821.
Ubick, D., Paquin, P. E. and Cushing y Roth (Eds). 2005. Spiders of North America an identification
manual. American Arachnological Society. 337 pp.
Vanegas, S., Fagua, G. y E. Flórez. 2012. Distribución vertical de arañas asociadas a Quercus humboldtii y
Clusia spp. En el santuario de fauna y flora Iguaque, Colombia. Acta Biológica Colombiana, 17:
635−656.

125
Control
Biológico
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

CAPACIDAD DE CONSUMO DE Engytatus varians (Distant) (HEMIPTERA:


MIRIDAE) SOBRE LARVAS DE Spodoptera exigua (Hübner) (LEPIDOPTERA:
NOCTUIDAE)

Olga Hernández-Quintero, Samuel Pineda-Guillermo, Juan M. Chavarrieta-Yáñez, Sinue I.


Morales-Alonso, José Isaac Figueroa de la Rosa y Ana Mabel Martínez-Castillo

Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Km. 9.5
Carr. Morelia-Zinapécuaro. C. P. 58880 Tarímbaro, Michoacán, México.
Autor de correspondencia: amabel_66@hotmail.com

RESUMEN. En el presente estudio se evaluó la capacidad de consumo de Engytatus varians (Distant, 1884)
(Hemiptera: Miridae) sobre larvas de primer y segundo estadio de Spodoptera exigua (Hübner) (Hübner, 1808).
(Lepidoptera: Noctuidae). Previo al estudio, 10 hembras y 10 machos adultos de E. varians se aparearon durante un
periodo de cinco días. Durante este tiempo, los insectos se mantuvieron sobre plantas de tomate Lycopersicum
sculentum P. Mill., 1753 (tipo Saladette, var. Rio Grande) y se alimentaron con huevos de la palomilla de los cereales,
Sitotroga cerealella Olivier, 1789 (Lepidoptera: Gelechiidae) y ninfas del psílido del tomate, Bactericera cockerelli
(Sulcs., 1909) (Hemiptera: Triozidae). Para observar la capacidad de consumo de E. varians sobre las presas, se
utilizaron foliolos de tomate infestados manualmente con 20 larvas de primer o segundo estadio de S. exigua. Los
foliolos se colocaron por separado en cajas de Petri. En cada caja se liberó una hembra o un macho de E. varians hasta
un total de 10 individuos por cada sexo. Seis exposiciones consecutivas de presas se realizaron cuando el depredador
tenía 7, 9, 11, 13, 15 y 17 días de edad. Se consideró como repetición a cada individuo de E. varians (n = 10) que se
sometió a los cambios de presa (primer o segundo estadio de S. exigua). Para cada cambio de presas, se utilizó un
nuevo foliolo infestado con el mismo número de larvas de S. exigua. Como testigo, se utilizaron 10 foliolos infestados
con larvas de S. exigua, pero en ausencia de E. varians. El consumo de larvas se obtuvo con un rango de 9.5 a 41 %,
tomando en cuenta ambos sexos y todas las edades del depredador. En general, el consumo de E. varians sobre larvas
de primer estadio de S. exigua fue significativamente mayor en las hembras que en los machos (P < 0.05).

Palabras clave: Enemigos naturales, consumo, plagas agrícolas, México.

Consumption capacity of Engytatus varians (Distant) (Hemiptera: Miridae) on larvae of


Spodoptera exigua (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae)

ABSTRACT. In the present study, the consumption capacity of Engytatus varians (Distant) (Hemiptera: Miridae) on
the first and second larval instars of Spodoptera exigua (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) was evaluated. Previous to
the study, 10 females and 10 males of E. varians adults were mated during a period of five days. On this time, the
adults were maintained on tomato plants, Lycopersicum sculentum P. Mill, 1753 (Saladette type, Rio Grande variety)
and fed with eggs of the cereals moth, Sitotroga cerealella Olivier, 1789 (Lepidoptera: Gelechiidae) and nymphs of
the tomato psyllid, Bactericera cockerelli (Sulcs., 1909) (Hemiptera: Triozidae). To observe the consumption capacity
of E. varians on the preys, tomato leaflets were manually infested with 20 larvae of the first or second instars of S.
exigua. The leaflets were placed separately in Petri dishes. In each dish, an E. varians female or male was released
until a total of 10 individuals for each sex. Six consecutive expositions of preys were realized when the predator had
7, 9, 11, 13, 15, and 17 days old. Each individual of E. varians (n = 10) subject to the different prey changes (first or
second S. exigua instar) was considered as a replicate. For each prey change, a new leaflet infested with the same
numbers of S. exigua larvae was used. As control, 10 leaflets infested with larvae of S. exigua, but in the absence of E.
varians were used. The consumption of larvae was between 9.5 a 41% across both sexes and all predator ages. In
general, the consumption of E. varians on first instar S. exigua larvae was significantly higher in the females than
males (P < 0.05).

Keywords: Natural enemies, consumption, agricultural pests, Mexico.

126
Olga Hernández-Quintero et al.: Capacidad de consumo de Engytatus varians sobre larvas de Spodoptera exigua.

INTRODUCCIÓN
El uso de enemigos naturales representa una alternativa ecológicamente viable para disminuir
las poblaciones de los insectos plaga. La familia Miridae (Hemiptera) conocida como chinches de
las flores contiene insectos fitófagos, zoófagos y de hábitos mixtos (zoófagos y fitófagos) (Cassis
y Schuh, 2012). Los míridos representan la familia más grande de Heteroptera, con alrededor de
10,000 especies (Henry, 2009) y son varias las especies de importancia en el control biológico de
plagas hortícolas (Goula y Alomar, 1994). El mírido E. varians ha mostrado su capacidad de
depredación sobre insectos de importancia agrícola (Martínez et al., 2014); sin embargo, se
requieren más diversos estudios para que pueda ser considerado como un agente de control
biológico. En el presente estudio se evaluó la capacidad de consumo de E. varians sobre larvas de
primer y segundo estadio sobre el gusano soldado, S. exigua, una especie de importancia agrícola
a nivel mundial (CAB Internacional, 2000).

MATERIALES Y MÉTODO
Cría de E. varians. La cría se mantuvo sobre plantas de tomate (tipo Saladette, var. Río Grande,
determinado) colocadas dentro de jaulas de madera de 50 cm3 y cubiertas con tela de organza. Para
inducir la germinación, las semillas de tomate se colocaron sobre papel húmedo durante tres días
a temperatura ambiente. Cuando las semillas emitieron la raíz principal, éstas se transfirieron a
semilleros de unicel con 200 celdas individuales de 3 x 3 cm cada una y que contenían un sustrato
rico en humus. Las plantas con 30 días de edad se trasplantaron individualmente en bolsas de
plástico negro de 20 x 25 cm que contenían fibra de coco + grava volcánica, conocida como tezontle
+ suelo rico en humus en proporción de 1:1:2. Las plantas se regaron dos veces por semana y se
fertilizaron cada cuatro días con una solución que contenía 8 g de una mezcla de fertilizante (14-
20-8; N-K-P) y micronutrientes tales como Boro (B) 0.01 %, Cobre (Cu) 0.02 %, Hierro (Fe) 0.05
%, Manganeso (Mn) 0.05 %, Molibdeno (Mo) 0.01 % y Zinc (Zn) 0.02 %). Las plantas se
mantuvieron en un invernadero localizado en el Instituto de Investigaciones Agropecuarias y
Forestales (IIAF) de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (IIAF-UMSNH). Las
condiciones ambientales promedio del invernadero fueron de 25.6 y 22.5 °C, con máximo y
mínimo de 40.2 y 13.8 °C, respectivamente. La humedad relativa fluctuó en un rango entre 61.3 y
72%. Como fuentes de alimento del depredador se utilizaron ninfas de Bactericera cockerelli
(Sulc., 1909) y huevos de Sitotroga cerealella (Olivier) (Bio-bich, Uruapan, Michoacán, México),
los cuales se colocaron sobre los foliolos de tomate.
Cría de S. exigua. Los adultos se colocaron dentro de bolsas de papel y se alimentaron con una
solución de miel de abeja al 15 %. Las bolsas se remplazaron cada 24 horas a partir de que las
hembras depositaron los primeros huevos. Los insectos se mantuvieron en una cámara de
crecimiento a 25  2 ºC, 75  5 % de HR y un fotoperiodo de 16:8 h (luz: oscuridad). Los huevos
se colocaron en vasos de plástico transparente (½ litro de capacidad) hasta la emergencia de las
larvas. Las larvas de S. exigua se alimentaron con una dieta semisintética elaborada a partir de
harina de soya, germen de trigo y levadura de cerveza.
Consumo de larvas de S. exigua por adultos de E. varians. Después de un periodo de
apareamiento (cinco días), los adultos de E. varians se colocaron individualmente dentro de
recipientes de plástico de un litro de capacidad adecuados para la respiración y sellados para evitar
el escape, todos los individuos se sometieron a un ayuno de dos horas. Para las pruebas de consumo
se utilizaron foliolos de tomate previamente infestados con 20 larvas de primer o segundo estadio
de S. exigua. Los foliolos se colocaron en una caja Petri (9 cm de diámetro y 1.20 cm de altura).
Como repetición se consideró a cada individuo (10 machos y 10 hembras) que se sometió a seis
cambios de presa (20 larvas de primer o segundo estadio), lo cual se correlacionó con la edad de

127
Entomología mexicana, 4: 126-130 (2017)

los adultos de E. varians (7, 9, 11, 13, 15 y 17 días de edad). Para cada cambio, se utilizó un nuevo
foliolo infestado con larvas de S. exigua como se describió anteriormente. Las larvas total o
parcialmente consumidas se cuantificaron en un microscopio estereoscópico (Leica, Modelo EZ4,
40X, Wetzlar, Alemania) Como testigo, se colocaron 10 repeticiones con los foliolos infestados
con larvas, pero en ausencia del depredador y se revisó cada 48 horas, esto con el objetivo de
descartar la mortalidad causada por manipuleo o causas desconocidas.
Análisis de los datos. Los datos de porcentaje de depredación causado por los adultos de E.
varians se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA). El análisis se realizó con la metodología
de modelos lineales generalizados (GLM) y se usó la prueba de múltiples rangos de diferencias
mínimas significativa (P < 0.05) para separar medias a través del programa SAS Versión 9.3. Se
realizó un análisis de regresión simple entre el consumo y la edad del depredador a través del
programa SPSS versión 21.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El consumo de E. varians sobre larvas de primer estadio fue significativamente mayor en las
hembras (rango de 19.44 a 41 %) en comparación con los machos (rango de 9.5 a 33.5 %), excepto
cuando los machos y hembras tuvieron 7, 15 y 17 días de edad. En ambos sexos, se observó una
relación positiva y significativa entre la edad y el consumo (y = 4.2429x + 17.881, R² = 0.856, P =
0.008 para hembras; y = 5.2571x + 1.4333, R² = 0.88, P = 0.006 para machos) (Fig. 1).

Figura 1. Porcentaje de consumo de adultos de distintas edades de E. varians sobre larvas


de primer estadio de S. exigua. Promedios entre sexos seguidos por la misma letra no
difieren significativamente (P < 0.001).

No se observaron diferencias entre el consumo de larvas de segundo estadio entre hembras


(rango 4.5 a 22.2 %) y machos (rango de 3.5 a 16 %) (Fig. 2), pero de manera similar al consumo
de larvas de primer estadio, se observó una relación positiva y significativa entre la edad y el
consumo por parte de las hembras (y = 2.8603x + 5.6556 R² = 0.662, p = 0.049). Aunque en el caso
de los machos esta relación no fue significativa (y = 2.1714x + 3.9 R² = 0.650, p = 0.053). Las
razones de la variabilidad de consumo entra larvas del primero y segundo estadio no son claras,
pero puede relacionarse con la alta movilidad y capacidad de defensa de las larvas jóvenes
(Izquierdo et al., 1994). Dicha movilidad es habitual en la búsqueda de alimento y dispersión y ha
sido documentado para S. exigua (Berdegué et al., 1998) y otras especies de lepidópteros nóctuidos
como Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Hamm y Young, 1971). En general, la capacidad de
depredación de E. varians sobre larvas de lepidópteros coinciden con lo observado por Bueno et

128
Olga Hernández-Quintero et al.: Capacidad de consumo de Engytatus varians sobre larvas de Spodoptera exigua.

al. (2012), quienes señalaron que un complejo de chiches, incluyendo E. varians, fueron capaces
de depredar larvas de Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) (estadio no
determinado) que se encontraban en la minas de las hojas de sobre plantas de tomate. Sin embargo,
Izquierdo et al. (1994) observaron que las larvas de primer estadio de Helicoverpa armigera
(Hübner, 1805) fueron más fáciles de depredar que las larvas de segundo estadio parte de Dicyphus
tamaninii Wagner, 1951 y Macrolophus caliginosus Wagner, 1951, lo cual coincide con el presente
estudio en donde se observó una mayor depredación sobre larvas del primero (rango de 19.44 a 41
%) comparado con el segundo estadio (rango 4.5 a 22.2 %), esto posiblemente se relaciona con la
menor capacidad de defensa por parte de las presas de menor edad.

Figura 2. Porcentaje de consumo de adultos de distintas edades de E. varians sobre larvas


de segundo estadio de S. exigua. Promedios entre sexos seguidos por la misma letra no
difieren significativamente (P < 0.001).

CONCLUSIONES
El consumo de E. varians sobre larvas de primer estadio fue mayor en las hembras en
comparación con los machos, excepto cuando los machos y hembras tuvieron 7, 15 y 17 días de
edad.
La mayor depredación se observó sobre larvas de primer estadio de S. exigua.
Cuando ambos sexos de E. varians se alimentaron con larvas de primer estadio de S. exigua se
observó una relación positiva y significativa entre la edad y el consumo.

Agradecimientos
A la Coordinación de la Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás
de Hidalgo por el financiamiento para el desarrollo de la investigación.

Literatura Citada
Berdegué, M., Stuart, R. R. and J. T. Trumble. 1998. Host plant selection and development in Spodoptera exigua:
do mother and offspring know best? Entomologia Experimentalis et Applicata, 89: 57−64.
Bueno, V. H. P., Van Lenteren, J. C., Lins, Jr. J. C., Calixto, A. M., Montes, F. C., Silva, D. B., Santiago, L. D. and
L. M. Pérez. 2013. New records of Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) predation by
Brazilian Hemipteran predatory bugs. Journal of Applied Entomology, 137: 29−34.
CAB International, Centre for Agricultural Bioscience International. 2000. Crop protection compendium CD.
Global Module 2nd Edition. CAB Internacional, Wallingford, UK.
Cassis, G. and R. T. Schuh. 2012. Systematics, biodiversity, biogeography, and host associations of the Miridae
(Insecta: Hemiptera: Heteroptera: Cimicomorpha). Annual Review of Entomology, 57: 377−404.

129
Entomología mexicana, 4: 126-130 (2017)

Goula, M. y O. Alomar. 1994. Míridos (Heteroptera: Miridae) de interés en el control integrado de plagas en el
tomate. Guía para su identificación. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas, 20: 131−143.
Henry, T. J. 2009. Biodiversity of Heteroptera. Pp. 223−263. In: R. Foottit y P. Adler, Blackwell. (Eds.). Insect
Biodiversity: Science and Society. Blackwell Publishing, Oxford.
Izquierdo, J. I., Solans, P. y J. Vitalle. 1994. Parasitoides y depredadores de Helicoverpa armigera (Hübner) en
cultivos de tomate para consumo en fresco. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas, 20: 521−530.
Martínez, A. M., Baena, M., Figueroa, J. I., Del Estal, P., Medina M., Guzmán-Lara E. y S. Pineda. 2014. Primer
registro de Engytatus varians (Distant) (Hemiptera: Heteroptera: Miridae) en México y su depredación
sobre Bactericera cockerelli (Šulc) (Hemiptera: Triozidae): una revisión de su distribución y hábitos. Acta
Zoológica Mexicana (n. s.), 30: 617−624.
SAS Institute (Version 9.3). 2000. The SAS system for Windows. Release 9.3. SAS Inst., Cary, NC. USA.
SPSS 21. 2012. Guide to Data Analysis. Chicago: SPSS Inc.

130
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

PRUEBAS DE ALIMENTACIÓN EN LABORATORIO CON EL DEPREDADOR


Euthyrhynchus floridanus (L.) CON LA CHINCHE DEL KUDZU Megacopta cribraria
(F.) (HEMIPTERA: PLATASPIDAE)

Julio Medal1 , Mrittunjai Srivastava1, Andrew Santa Cruz1, Danielle Wolaver1, Eric Rohrig1 y
Amy Howe1
1
Florida Department of Agriculture and Consumer Services. Gainesville, Florida 32608, USA.
Autor de correspondencia: Julio.Medal@freshfromflorida.com

RESUMEN. La chinche del kudzu, Megacopta cribraria (F.), es originaria de Asia y fue reportada en Georgia, Estados
Unidos de Norte América en otoño 2009. A partir de esa época se ha difundido en otros estados. La chinche del kudzu
tiene como hospedente principal la planta de kudzu, Pueraria montana (Lour.) Merr. var. lobata (Willd.) Maesen y
Almeida, sin embargo es una plaga importante de soya en Estados Unidos donde puede causar hasta 60 % de
disminución en el rendimiento de grano. Existen varias tácticas de manejo incluyendo trampas de feromonas, cultivos
trampas, rotación de cultivos, parasitoides y utilización de insecticidas químicos y botánicos. En los últimos años se
ha intensificado la búsqueda de alternativas biológicas basadas en parasitoides importados y depredadores nativos. Se
llevaron a cabo pruebas de alimentación en laboratorio con el depredador Euthyrhyncus floridanus (L.). Resultados
indicaron una mortalidad del 40 al 100% de la chinche del kudzu, siendo más efectivas las ninfas y hembras que los
machos del depredador. La presencia de la presas alternativa, Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) no afectó el nivel
de depredación de la chinche del kudzu. Se presentan los resultados de las pruebas de alimentación con el depredador
E. floridanus y la chinche del kudzu.

Palabras clave: Chinche plaga, control biológico, depredador.

Laboratory feeding tests with the predator Euthyrhynchus floridanus (L.) and the kudzu
bug Megacopta cribraria (F.) (Hemiptera: Plataspidae)

ABSTRACT. The kudzu bug, Megacopta cribraria (F.) native to Asia, was first reported in Georgia, USA in the fall
2009. Since then has spread into other states. One of the kudzu bug’s preferred host is kudzu, Pueraria montana Lour
(Merr.) variety lobata (Willd.) Maesen & Almeida. However, the kudzu bug is also an important pest of soybean,
Glycine max Merrill, in the southern United States causing up to 60% reduction in soybean grain. Several management
tactics have been implemented including pheromone traps, trap crops, crop rotation, parasitoids, and chemical and
botanical insecticides. In recent years, efforts have concentrated searching and evaluating biological control
alternatives based on imported parasitoids and native predators. Feeding tests were conducted in the laboratory with
the predator Euthyrhynchus floridanus (L.). Results indicated a mortality range of the kudzu bug from 40 to 100%,
being more effective the nymphs and females than the predator males. The feeding response of the predator was not
affected by the presence of the alternative prey Spodoptera frugiperda (J. E. Smith). The feeding responses of the
predator E. floridanus exposed to the kudzu bug are reported.

Keywords: Stinkbug pest, biological control, depredator.

INTRODUCCIÓN
La chinche del kudzu, Megacopta cribraria (F.) (Heteroptera: Plataspidae) (Fig. 1), conocida
en Inglés como ‘kudzu bug’ fue introducida acccidentalmente en los Estados Unidos de Norte
América, probablemente en material de embalaje. Esta especie es originaria de Asia y fue
encontrada por primera vez en el estado de Georgia en el otoño del 2009 (Eger et al., 2010; Suiter
et al., 2010b; Dhammi et al., 2016). A partir de esa época se ha dispersado rápidamente a otros
estados (Fig. 2) incluyendo Carolina del Norte, Carolina del Sur, Alabama, Virginia, Mississippi,
Maryland y más recientemente en la Florida (Suiter et al., 2010a; 2010b; Roberts 2011; Medal et
al., 2013a; Gardner 2014). Esta chinche emite un fuerte olor desagradable similar a las chinches

130
Medal et al.: Pruebas de alimentación en laboratorio con el depredador Euthyrhynchus floridanus.

hediondas de la familia Pentatomidae como un mecanismo de defensa. La chinche del kudzu tiene
como hospedante principal la planta de kudzu, Pueraria montana (Lour.) Merr. var. lobata (Willd.)
Maesen y Almeida (Fabaceae) (Hosowaka et al., 2014), además es una plaga importante del cultivo
de soya en el sur de los Estados Unidos donde puede causar hasta 60 % de disminución en el
rendimiento de grano (Greene et al., 2012; Gardner et al., 2013b; Seiter et al., 2013a, 2013b;
Roberts et al., 2014; Musser et al., 2015). Sus plantas hospedantes incluyen principalmente cultivos
de leguminosas de grano y plantas forrajeras como trébol, gandul, y alfalfa entre otros (Li et al.,
2001; Wang et al., 2004; Eger et al., 2010; Hu 2012; Medal et al., 2016, 2013b). Existen varias
tácticas de manejo que incluyen trampas de feromonas, cultivos trampas, rotación de cultivos,
parasitoides y la utilización de insecticidas químicos y botánicos (Takasu y Hirose 1985; Greene
et al., 2012; Medal et al., 2017b). En los últimos años se ha intensificado la búsqueda de
alternativas biológicas sustentables basadas en parasitoides importados (Ruberson et al., 2012) y
depredadores nativos (Medal et al., 2017a). El parasitoide Telenomus saccharalis Dodd
(Hymenoptera: Platygastridae), introducido de Japón, ha sido evaluado en las cuarentenas de
Georgia y Mississippi para determinar su eficacia y especificidad sobre la chinche objetivo (John
Ruberson y Walker Jones comunicación personal). Este parasitoide fue encontrado establecido en
el campo en los estados de Georgia y Alabama en 2013 (Gardner 2013b), y en la Florida en 2014
(Medal et al., 2015), su procedencia es desconocida.

Figura 1. Chinche del kudzu, macho (izquierda) y hembra (derecha)

Figura 2. Distribución de la chinche del kudzu en los Estados Unidos. Fuente:


Wayne Gardner (Universidad de Georgia).

131
Entomología mexicana, 4: 130-136 (2017)

Varios depredadores nativos o introducidos han sido observados en el campo en la Florida


alimentándose de varios estadíos de la chinche del kudzu, entre ellos Euthyrhynchus floridanus
(L.) (Hemiptera: Pentatomidae) (Fig. 3) (Medal et al 2017a). Este depredador nativo del continente
americano (desde los Estados Unidos hasta Brasil) es fácil de criar debido a sus hábitos gregarios,
amplio rango de presas incluyendo larvas de Lepidoptera y Coleoptera, y su bajo nivel de
canibalismo en contraste con muchos otros depredadores difíciles de criar masivamente en
programas aumentativos para control biológico (Medal et al., 2017b). Se presentan los resultados
obtenidos en las pruebas de alimentación en cajas Petri con el depredador E. floridanus y la chinche
del kudzu con y sin larvas de cogollero, Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera:
Noctuidae) como presa alternativa.

Figura 3. Euthyrhynchus floridanus hembra (izquierda) y ninfas (derecha).

MATERIALES Y MÉTODO
La repuesta alimenticia de la chinche Euthyrhynchus floridanus, depredadora de la chinche del
kudzu, fue estudiada en el laboratorio del Departamento de Agricultura en Gainesville Florida a
una temperatura de 24 ± 3 ºC, 16 horas de fotoperíodo (16:8 luz/oscuridad) y una humedad relativa
de 55-60 %. Especímenes del depredador E. floridanus y las presas, la chinche del kudzu y larvas
de cogollero utilizados en este estudio, fueron obtenidos de colonias del laboratorio iniciadas con
inmaduros y adultos colectados en un campo de plantas de kudzu en el condado de Alachua, Florida
(29.639686º N y 82.399092º W) durante el verano de 2015. Previo al inicio del experimento,
machos, hembras y ninfas de tercer y cuarto estadio de E. floridanus fueron mantenidos
individualmente en cajas de Petri con papel humedecido y una vaina de frijol común sin presa
durante 24 h. Luego de este período, los depredadores fueron expuestos a un macho o una hembra
adulta o una ninfa de tercer estadio de M. cribraria con o sin presa alternativa una larva de
cogollero, Spodoptera frugiperda por 24 h en una cámara de crecimiento. Se utilizaron veinte
repeticiones. A final de los experimentos, se determinó el porcentaje de depredación. El porcentaje
de depredación para cada estado de desarrollo del depredador fue analizado utilizando una prueba
X2. Las medias fueron comparadas utilizando una prueba binomial para dos muestras (Ott 1984).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Resultados de las pruebas de alimentación llevadas a cabos con el depredador nativo E.
floridanus indicaron que las ninfas (3ro-4to estadios) y hembras del depredador consumieron en
promedio más ninfas (P < 0.05) de la chinche del kudzu que los machos (Fig. 4), y las hembras del
depredador fueron más eficientes consumiendo más adultos de la presa que los machos y ninfas
(Fig. 4). No hubo diferencias significativas (P > 0.05) en el número de machos de la chinche del
kudzu consumidas por los machos y las ninfas del depredador, sin embargo estos estados de

132
Medal et al.: Pruebas de alimentación en laboratorio con el depredador Euthyrhynchus floridanus.

desarrollo del depredador fueron menos eficientes (P < 0.05) en comparación con el consumo de
machos de la chinche del kudzu efectuado por las hembras del depredador.

Figura 4. Depredación (%) de la chinche del kudzu por Euthyrhynchus floridanus.

Hubo una mortalidad del 40 al 100 % de las chinches del kudzu por las hembras y ninfas, siendo
en general más efectivas las ninfas y hembras que los machos del depredador los cuales
consumieron del 30 al 70 % de las chinches del kudzu (Fig. 4). La repuesta alimenticia de los
diferentes estados de desarrollo del depredador, no se vio afectada por la presencia de larvas de
cogollero como presa alternativa, y todos los estados de desarrollo del depredador mostraron una
preferencia significativa (P < 0.05) alimentándose de la chinche del kudzu (Fig. 5). Una posible
explicación del bajo consumo de larvas de cogollero y la preferencia del depredador para
alimentarse de los estados de desarrollo de la chinche del kudzu puede estar relacionado con el
mayor tamaño de la presa, en este caso la larva 5to-6to estadios del cogollero son de mucho mayor
tamaño (1.7-3.4 cm) que las chinches del kudzu (0.6-0.9 cm), y con el comportamiento defensivo
de larvas las cuales se mueven y contorsionan activamente cuando son atacadas por depredadores
por lo que estos prefieren presas que ofrecen menor resistencia. Resultados similares fueron
reportados por Medal et al. (2017a) al estudiar las repuestas ailimenticias de los depredadores E.
floridanus y Podisus maculiventris Say (Hemiptera: Pentatomidae) al ser expuestos a la chinche
del kudzu con el gusano terciopelo de la soya, Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) como presa alternativa.

CONCLUSIONES
Euthyrhynchus floridanus es relativamente fácil de criar en forma masiva debido a su
comportamiento gregario, hábitos polífagos y un nivel muy bajo de canibalismo. Los resultados
indicaron que este depredador tiene un gran potencial como agente de control biológico de la
chinche del kudzu en programas de conservación o aumentativos. Se hace necesario su evaluación
bajo condiciones de campo para determinar su efectividad bajo condiciones naturales.

Agradecimientos
A Felipe Soto (Florida Department of Agriculture and Consumer Services- Division of Plant
Industry: FDACS-DPI), y Julieta Brambila (United States Department of Agriculture, Animal and
Plant Health Inspection Services: USDA-APHIS-) por sus comentarios para mejorar este artículo.

133
Entomología mexicana, 4: 130-136 (2017)

Al ‘USDA-APHIS por suministrar los fondos para la realización de este proyecto de colaboración
inter-estatal. También se agradece al FDACS-DPI por el apoyo logístico para llevar a cabo esta
investigación en las instalaciones del ‘Florida Biological Control Laboratory’ en Gainesville,
Florida. Esta investigación fue aprobada por FDACS-DPI para ser publicada.

Figura 5. Depredación (%) de la chinche del kudzu por Euthyrhynchus floridanus con
cogollero como presa alternativa.

Literatura Citada
Callot, H. et C. Brua. 2013. Halyomorpha halys (Stål, 1855), la punaise diabolique, nouvelle espèce pour
Anonymous. 2010. Invasive insect (Bean Plataspid) poses risk to soybean crops and infests homes
in southeastern states. United States Department of Agriculture, Animal and Plant Health Inspection
Service. 2 pp.
De Clercq, P. 2008. Spined soldier bug, Podisus maculiventris Say (Hemiptera: Pentatomidae: Asopinae),
Pp. 3508-3510. In: J. L. Capinera (Ed.) Encyclopedia of Entomology. Vol 4. Springer, Heidelberg.
Dhammi, A., van Krestchmar, J. B., Ponnusamy, L., Bacheler, J. S., Reisig, D. D., Herbert, A., Del Pozo-
Valdivia, A. I., and R. M. Roe. 2016. Biology, pest status, microbiome, and control of kudzu bug
(Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae): A new invasive pest in the U.S. International Journal of
Molecular Sciences, 17, 1570; doi:10.3390/ijms17091570.
Eger, Jr., J. E., Ames, L. M., Suiter, D. R., Jenkins, T. M., Rider, D. A. and S. E. Halber. 2010. Occurrence
of the old world bug Megacopta cribraria (Fabricius) (Heteroptera: Plataspidae) in Georgia: a
serious home invader and potential legume pest. Insecta Mundi, 0121: 1–11.
Gardner, W.A., Peeler, H. B., LaForest, J., Roberts, P. M., Sparks Jr., A. N., Greene, J. K., Reisig, D., Suiter,
D. R., Bacheler, J. S., Kidd, K., Ray, C. H., Hu, X. P., Kemerait, R. C., Scocco, E. A., Eger Jr. J. E,
Ruberson, J. R., Sikora, E. J., Herbert Jr., D. A., Campana, C., Halbert, S., Stewart, S. D., Buntin,
G. D., Toews, M. D. and C. T. Bargeron. 2013b. Confirmed distribution and occurrence of
Megacopta cribraria (F.) (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) in the southeastern United States.
Journal of Entomological Science, 48: 118–127.
Gardner, W. A. 2014. Megacopta cribraria distribution map. Disponible en: www.kudzubug.org/distribution
_map.cfm. (Fecha de consulta: 3-II-2017).
Greene, J. K., Roberts, P. M., Gardner, W. A., Reay-Jones, F. and N. J. Seiter. 2012. Kudzu bug
identification and control in soybean. United Soybean Board Technology Transfer Publication.
Disponible en: http://digital.turn-page.com/i/87846. (Fecha de consulta: 3-II-2017).
Hosokawa, T., Nikoh, N. and T. Fukatsu. 2014. Fine-scale geographical origin of an insect pest invading
North America. PLOS ONE, 9, e89107, 5pp. doi.org/10.1371/journal.pone.0089107.

134
Medal et al.: Pruebas de alimentación en laboratorio con el depredador Euthyrhynchus floridanus.

Hu, X. P. and D. Carroll. 2012. Alabama soybean: kudzu bug life cycle diversified in terms of hosts.
Disponible en: htpp://agfax.com/2012/05/18/Alabama-soybean-kudzu-bugs-making-their-move/.
Li, Y., Pan, H. Z., Zhang, S. and W. S. Li. 2001. Observation of biology and behavior of Megacopta
cribraria (Fabricius). Plant Protection Technology, 21: 11–12.
Macavei, L. I., Bâetan, R., Oltean, I., Florian, T., Varga, M., Costi, E. and Maistrello. 2015. First detection
of Halyomorpha halys Stål, a new invasive species with a high potential of damage on agricultural
crops in Romania. Lucrãri Stiintifice, 58(1): 104−108.
Maistrello, L., Diali, P., Vaccari, G., Nannini, R., Bortolotto, P., Caruso, S., Costi, E., Montermini, A.,
Casoli, L. and M. Bariselli. 2014. First record in Italy of the Asian stinkbug Halyomorpha halys, a
new threat for fruit crops. Atti Giornate Fitopatologiche, 1: 283−288.
Maryland Department of Agriculture – Office of the Secretary. 2010. Stink bugs becoming a homeowner
nuisance and agricultural menace. Maryland Department of Agriculture. Disponible en:
http://www.hgic.umd.edu/ content/documents/09-15-10stinkbugsMDApressrelease_000pdf. (Fecha de consulta:
16-III-210).
Medal, J., Halbert, S. E. and A. Santa Cruz. 2013a. The bean plataspid Megacopta cribraria (Hemiptera:
Plataspidae) a new invader in Florida. Florida Entomologist, 96(1): 258–260.
Medal, J., Halbert, S. E., Smith, T. and A. Santa Cruz. 2013b. Suitability of selected plants to the bean
plataspid Megacopta cribraria (Hemiptera: Plataspidae) in no-choice tests. Florida Entomologist,
96(2): 631–633.
Medal, J., Santa Cruz, A., Williams, K., Fraser, S., Wolaver, D., Smith, T. and B. J. Davis. 2015. First record
of Paratelenomus saccharalis (Hymenoptera: Platygastridae) in Florida. Journal of Entomological
Science, 98(4): 1250–1251.
Medal, J., Halbert, S. E., Santa Cruz, A., Smith, T. and B. J. Davis. 2016. Greenhouse study to determine
the host-range of the kudzu bug, Megacopta cribraria (Heteroptera: Plataspidae). Florida
Entomologist, 99 (2): 303–305.
Medal, J., Smith, T. and A. Santa Cruz. 2017a. Feeding responses of Euthyrhynchus floridanus (Hemiptera:
Pentatomidae) to kudzu bug, Megacopta cribraria (Hemiptera: Pentatomidae) with Spodoptera
frugiperda and Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae) as altenative preys. Journal of
Entomological Science, 52(1): 87–91.
Medal, J., Santa Cruz, A., Howe, A. C., Smith, T., Davis, B. J., Eger, J., Buss, L., Hodge, A. and E. LeVeen.
2017b. Biology and rearing methods for selected species of Florida stink bugs. Insecta Mundi, (In
Press).
Medal, J., Smith, T., Fox, A., Santa Cruz, A., Poplin, A. and A. Hodges. 2012. Rearing the brown
marmorated stink bug Halyomorpha halys (Heteroptera: Pentatomidae). Florida Entomologist,
95(3): 800−802.
Medal, J., Smith, T. and A. Santa Cruz. 2013. Biology of the brown marmorated stink bug Halyomorpha
halys (Heteroptera: Pentatomidae) in the laboratory. Florida Entomologist, 96(3): 1209−1212.
Milonas, P. G. and G. K. Partsinevelos. 2014. First report of brown marmorated stink bug Halyomorpha
halys Stål (Hemiptera: Pentatomidae) in Greece. EPPO Bulletin, 44: 183−186.
Musser, F. R., Catchot Jr., A. L., Davis, J. A., Herbert Jr., D. A., Lorenz, G. M., Reed, T., Reisig, D. D. and
S. D. Stewart. 2015. Soybean insect losses in the southern US. Midsouth Entomologist, 8: 35–48.
NAPIS. 2009. Reported status of brown marmorated stink bug, Halyomorpha halys. National Agricultural
Pest Information System Pest Tracker. Disponible en: http://pest.ceris.purdue.edu/searchmap.php?
selectName=IQAQQKA. (Fecha de cosulta 02-VII-2007).
Nelsen, A. L. and G. C. Hamilton. 2009a. Seasonal occurrence and impact of Halyomorpha halys
(Hemiptera: Pentatomidae) in tree fruit. Annals of the Entomological Society of America, 102:
608−616.
Nelsen, A. L. and G. C. Hamilton. 2009b. Life history of the invasive species Halyomorpha halys
(Hemiptera: Pentatomidae) in northeastern United States. Ecology Population Biology, 102:
608−616.

135
Entomología mexicana, 4: 130-136 (2017)

Nelsen, A. L., Hamilton, G. C. and D. Matadha. 2008. Developmental rate estimation and life table analysis
for Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae). Environmental Entomology, 37(2): 348−355.
Ott, L. 1984. An introduction to statistical methods and data analysis. Duxbury Press. Boston. 775 pp.
Panizzi, A. R. 2016. Growing problems with stink bugs (Hemiptera Heteroptera: Pentatomidae): Species
invasive in the US and potential neotropical invaders. American Entomologist, 61(4): 223−233.
Roberts, P. 2011. Agent update: kudzu bug, Megacopta cribraria. University of Georgia, Extension
Circular, Aug 1. 3 pp.
Roberts, P., Toews, M. and D. Buntin. 2014. Insect Management. Pp. 68–80. In: J. Whitaker (Ed.). Georgia
Soybean Production Guide. University of Georgia, College of Agricultural and Environmental
Sciences.
Ruberson, J. R., Takasu, K., Buntin, G. D., Eger Jr., J. E., Gardner, W. A., Greene, J. K., Jenkins, T. M.,
Jones, W. A., Olson, D. M., Roberts, P. M., Suiter, D. R. and M. Toews. 2012. From Asian curiosity
to eruptive American pest: Megacopta cribraria (Hemiptera: Plataspidae) and prospects for its
biological control. Applied Entomology and Zoology, 48(1): 3–13. DOI 10.1007/s13355-012-
0146-2.
SAS. 2012. SAS Users’ Manual, version 9.3. SAS Institute Inc. Cary, NC.
Seiter, N. J., Greene, J. K. and F. P. Reay-Jones. 2013a. Reduction of soybean yield components by
Megacopta cribraria (Hemiptera: Plataspidae). Journal of Economic Entomology, 106: 1676–1683.
Seiter, N. J., Reay-Jones, F. P. and J. K. Greene. 2013b. Within-field spatial distribution of Megacopta
cribraria (Hemiptera: Plataspidae) in soybean (Fabales: Fabaceae). Environmental Entomology, 42:
1363–1374.
Suiter, D. R., Ames, L. M., Eger Jr., J. E. and W. A. Gardner. 2010a. Megacopta cribraria as a nuisance
pest. University of Georgia. Cooperative Extension Circular No. 991. 2 pp.
Suiter, D. R., Eger Jr., J. E., Gardner, W. A., Kemerait, R. C., All, J. N., Roberts, P. M., Greene, J. K., Ames,
L. M., Buntin, G. D., Jenkins, T. M. and G. K. Douce. 2010b. Discovery and distribution of
Megacopta cribraria (Hemiptera: Heteroptera: Plataspidae) in northeast Georgia. Journal
Integrated Pest Management, 1: 1–4.
Takasu, K. and Y. Hirose. 1985. Seasonal egg parasitism of phytophagous stink bugs in a soybean field in
Fukuoka. Proc. Assoc. Plant Protection Kyushu, 31: 127–131.
The Northeastern IPM Center. 2012. Página electrónica. Disponible en: www.northeastipm.org. (Fecha de
Consulta: 16-III-210).
Vetek, G., Papp, V., Haltrich, A. and D. Redel. 2014. First record of the brown marmorated stink bug,
Halyomorpha halys (Hemiptera: Heteroptera: Pentatomidae), in Hungary, with description of the
genitalia of both sexes. Zootaxa, 3780: 194−200.
Wall, R. E. 1928. A comparative study of a chalcid egg parasite in three species of Plataspidinae. Lingnam
Science Journal, 6: 231–239.
Wang, H. S., Zhang, C. S. and D. P. Yu. 2004. Preliminary studies on occurrence and control technology of
Megacopta cribraria (Fabricius). China Plant Protection, 22: 7–9.
Wermelinger, B., Wyniger, D. and B. Forster. 2008. First records of an invasive bug in Europe:
Halyomorpha halys Stål (Heteroptera: Pentatomidae), a new pest on woody ornamentals and fruit
trees? Mitteilungen der Schweizerischen entomologischen Gesellschaft, 81: 1–8.
Yang, Z., Yao, Y., Qiu, L. and Z. Li. 2009. New species of Trissolcus (Hymenoptera: Scelionidae)
parasitizing eggs of Halyomorpha halys (Heteroptera: Pentatomidae) in China with comments on
its biology. Annals of the Entomological Society of America, 102(1): 39−47.
Zhang, Y., Hanula, J. L. and S. Horn. 2012. The biology and preliminary host range of Megacopta cribraria
(Heteroptera: Plataspidae) and its impact on kudzu growth. Environmental Entomology, 41: 40–50.
Zhang, S. M. 1985. Hemiptera (I). Economic lnsect Fauna of China. (Editorial Committee of Fauna Sinica,
Academia Sinica, Eds.), Fasc. 31. Science Press, Beijing, China (in Chinese).
Zhu, G., Bu, W., Gao, Y. and G. Liu. 2012. Potential geographic distribution of brown marmorated stink
bug invasion (Halyomorpha halys). PLOS ONE, 7(2): 1−10. doi.org/10.1371/journal.pone.0031246

136
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

NEMATODOS ENTOMOPATÓGENOS, UN CONTROL BIOLÓGICO PARA EL


MANEJO DEL GUSANO COGOLLERO (Spodoptera frugiperda J. E. Smith)
(LEPIDOTERA: NOCTUIDAE EN MAÍZ, EN LOS VALLES DE OAXACA,
MÉXICO

Gabriela Castruita-Esparza, Teodulfo Aquino-Bolaños y Jaime Ruiz-Vega

Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR -Unidad Oaxaca, México. C. P. 71230.


Autor de correspondencia: taquino@ipn.mx

RESUMEN. Spodoptera frugiperda es la principal plaga en maíz que ocasiona pérdidas de hasta un 50 %. Para su
manejo se utilizan agroquímicos que tienen efectos negativos para la salud y el medio ambiente. En este estudio se
evaluó un método de control biológico que permitió prolongar la sobrevivencia de nemátodos entomopatógenos en
campo para controlar a S. frugiperda. Los tratamientos se formularon con dos adherentes (aceite de olivo y aceite de
coco), cuatro cepas de nemátodos entomopatógenos (Heterabditis bacteriophora, Steinernema websteri, S.
carpocapsae y S. colombiense) a tres concentraciones 200, 400 y 600 nemátodos/larva en condiciones de laboratorio.
Además se determinó la dosis letal (DL90) de cada cepa mediante un análisis de Probit que se aplicaron en campo. El
tratatemiento con H. bacteriophora y S. websteri las que presentaron mayor efectividad a concentraciones de 200
nemátodos/larva de último instar. Se encontró que los adherentes prolongaron la sobrevivencia de los nemátodos
entomopatógenos por siete días, ampliando el periodo de infectividad. La aplicación de la DL90 en campo logró un
control del 67 % de la población de larvas de S. frugiperda de último instar en el cultivo de maíz, durante la etapa
vegetativa V6 – V8, la incorporación de adherentes permite prolongar la vida de dichos microorganismos y aumenta su
fijación a insectos plaga.

Palabras clave: Efectividad, adherentes, concentración.

Entomopathogenic nematodes, one a biological control for the management of the fall army
worm cogollero (Spodoptera frugiperda J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) in maize corn
in the valley of Oaxaca, Mexico

ABSTRACT. Spodoptera frugiperda is the main pest in maize that causes losses of up to 50 %. Agrochemicals are
used for their management, which have negative effects on health and the environment. In this study we evaluated a
biological control method that allowed prolonging the survival of entomopathogenic nematodes in the field to control
S. frugiperda. The treatments were formulated with two adherents (olive oil and coconut oil), four strains of
entomopathogenic nematodes (Heterabditis bacteriophora, Steinernema websteri, S. carpocapsae and S. colombiense)
at three concentrations 200, 400 and 600 nematodes / larva under conditions from laboratory. In addition, the lethal
dose (LD90) of each strain was determined by a Probit analysis applied in the field. The treatment with H.
bacteriophora and S. websteri showed the highest effectiveness at concentrations of 200 nematodes / larva of last instar.
The adherents were found to prolong the survival of the entomopathogenic nematodes for seven days, extending the
period of infectivity. The application of DL90 in the field achieved a control of 67 % of the population of S. frugiperda
larvae of last instar in maize cultivation, during the vegetative stage V6 - V8, the incorporation of adherents allows to
prolong the life of said microorganisms And increases its attachment to insect pests.

Keywords: Effectiveness, adherents, concentration.

INTRODUCCIÓN
El maíz (Zea mays L.) es uno de los granos alimenticios más antiguos que se conocen, fue
domesticado por el hombre desde tiempos remotos y han evolucionado juntos a través de la historia,
convirtiéndose así en el cultivo que hoy en día brinda la fuente principal de empleo y alimentación
de millones de familias campesinas de México (Fernández et al., 2012).

137
Castruita-Esparza et al.: Nematodos entomopatógenos, un control biológico para el manejo del gusano cogollero.

Debido a la suma importancia que tiene este cultivo para los mexicanos y a las pérdidas que
presenta, es necesario protegerlo de las principales plagas que lo afectan. Es bien sabido que la
protección de cultivos juega un papel vital en la producción agrícola contemporánea. Sin embargo,
en la actualidad se basa principalmente en el uso de productos químicos y se calcula que un 37 %
de la producción agrícola mundial se pierde debido a plagas y enfermedades. Al gusano cogollero
se conoce técnicamente como Spodoptera frugiperda, J. E. Smith, pertenece al orden Lepidoptera,
familia Noctuidae y es considerado como la plaga más importante del cultivo de maíz en México
(Dequech et al., 2004). Este es de los pocos insectos que se dispersan y reproducen a través de todo
el continente Americano, y ha sido combatido en las últimas tres décadas principalmente con el
uso de plaguicidas de amplio espectro, ocasionando así el desarrollo de resistencia a la mayoría de
los productos químicos registrados (García y Tarango, 2009).
Bolognesi (2003) señala que la aplicación de agroquímicos es el medio más eficaz y aceptado
para la protección de las plantas contra las plagas. Asimismo asegura que el uso de estos productos
ha contribuido significativamente a la productividad agrícola mejorada y rendimiento de los
cultivos. Además está demostrado que muchos de los compuestos químicos como lo son los
plaguicidas perduran en el medio ambiente, lo cual expone a todas las personas de manera
inevitable a dichos residuos, asimismo la población está expuesta de manera directa al consumir
agua y alimentos con residuos de dichos productos.
Por otro lado, los motivos antes mencionados obligan a la sociedad a buscar nuevas alternativas
de consumo, por lo cual ha ido creciendo la importancia comercial de la agricultura orgánica, ya
que existe una demanda creciente de productos naturales, no tóxicos y biodegradables (Bolognesi,
2003).
Una alternativa al uso de plaguicidas es el control biológico, el cual es definido por Hajek (2004)
como “la acción de parasitoides, depredadores o patógenos para mantener la densidad de población
de otro organismo (plaga) a un promedio más bajo de lo que ocurriría en su ausencia”. Muchos
patógenos son conocidos como enemigos naturales y pueden causar epizootias (altos niveles de
enfermedad) en poblaciones de hospederos (Hajek, 2004). Una opción es el uso de nematodos
entomopatógenos (NEPs), ya que las larvas de S. frugiperda son muy susceptibles a la infección
por microorganismos como hongos y nematodos, los cuales son factibles para ser utilizados en
control biológico microbiano. Además, han sido estudiados y se ha evaluado su efectividad sobre
otras plagas de importantes como el picudo del agave (Scyphophorus acupuctatus), lo cual marca
la pauta para experimentar en maíz y llevar a cabo esta investigación con el objetivo de disminuir
las perdidas en dicho cultivo ocasionadas por S. frugiperda, utilizando nematodos
entomopatógenos y adherentes que incrementen su fijación.

MATERIALES Y MÉTODO
Sobrevivencia de nematodos entomopatógenos en diferentes adherentes. Se evaluó la
sobrevivencia de los nematodos entomopatógenos Steinernema colombiense y Steinernema
carpocapsae mezclados con adherentes. Con una micropipeta de 100-1000 µl de capacidad se
tomaron 240 µl de cada adherente (Pitahaya (H. undatus), aceite de olivo y coco) y se mezclaron
con 240 µl de agua con 451 ± 10 nematodos respectivamente, por tratamiento se pusieron 50 ± 5
nematodos de las especies evaluadas, las mezclas se colocaron en portaobjetos. Las observaciones
se realizaron cada ocho horas durante el tiempo que duró el adherente. Para esta determinación se
trabajó con seis tratamientos y ocho repeticiones (Hylocereus undatus, Olea europaes, Cocos
nucifera + S. colombiense, S. carpocapsae). Para determinar la efectividad de tratamientos, se
realizó un análisis de varianza y se establecieron las diferencias entre las medias a través de la
prueba de Tukey con el empleo del programa estadístico SAS (2002) Stadistical Analisis System.

138
Entomología mexicana, 4: 137-142 (2017)

Bioensayos en larvas de Spodoptera frugiperda con nematodos entomopatógenos +


adherentes en condiciones de laboratorio. En condiciones de laboratorio se evaluaron dos
adherentes y cuatro cepas de nematodos entomopatógenos a tres diferentes concentraciones, 200,
400, 600 nematodos/larva con seis repeticiones por tratamiento. Los nematodos a evaluados fueron
H. bacteriophora, S. carpocapsae, S. colombiense y S. westeri, un testigo y un químico (Clorpirifos
etil).
En botes de plástico de 50 ml de capacidad se colocaron de manera individual larvas de S.
frugiperda con hojas de maíz, las larvas se dejaron 48 horas en observación, se procedió a inocular
de forma dirigida el alimento de las larvas con las concentraciones antes mencionadas y así
determinar la patogenicidad de los nematodos entomopatógenos. Las observaciones se realizaron
cada ocho horas, el experimento concluyó hasta obtener el 100 % de mortandad en larvas.
Evaluación de nematodos entomopatógenos + adherentes en plantas de maíz. Para este
experimento se evaluaron las DL90 de dos nematodos entomopatógenos, un tratamiento con
Clorpirifos etil y un testigo. Con una jeringa de 10 ml de capacidad se aplicaron las cepas de
nematodos entomopatógenos en forma dirigida, en el cogollo en planta de maíz en etapa vegetativa
V6 – V8. La variable evaluada fue el número de larvas muertas. Para este experimento se trabajó
con 21 repeticiones por tratamiento, los muestreos se realizaron cada 48 h. La duración del trabajo
fue de 14 días. En cada toma de datos se cortaron tres plantas por tratamiento, en periodos de 48 h,
para esta determinación se obtuvieron siete colecta.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Sobrevivencia de los nematodos S.carpocapsae y S. colombiense en tres adherentes. Se
determinó estadísticamente que los seis tratamientos, mostraron diferencias en la cantidad de
nematodos sobrevivientes. Encontrando que a las 48 h todos los tratamientos mostraron presencia
de nematodos vivos. El tratamiento con mayor porcentaje de sobrevivencia fue el tres (AO + SC),
registró 32 % de sobrevivencia y estadísticamente este tratamiento fue diferente a todos los demás.
Con respecto a las 96 h se encontraron dos tratamientos AC + SC y AO + SC con una presencia
del 11 y 9 % NEPs vivos/tratamiento respectivamente. Mientras que a las 144 h nuevamente los
tratamientos AC + SC y AO + SC, registraron porcentajes de 10 y 8 % (Fig. 1). Se puede señalar
que los resultados de sobrevivencia del nematodo S.carpocapsae se deben principalmente a la
densidad de los aceites y la capacidad del nematodo para vivir en el a las 48, 96 y 144 h, comparado
con el nematodo S. colombiense, que solo a las 48 h presentó sobrevivencia del 13 %.
Con respecto a la sobrevivencia Naranjo (2012) señala que a las 24 h después de la infección
(ddi) encontró un porcentaje de mortalidad del 75 % en ninfas de Collaria senica Stal inoculadas
con Steinernema sp. y 82 % a las 48 h en las inoculadas con Heterorhabditis sp. Lo cual indica en
estudios la efectividad de Steinernema sp. Dichos resultados sugieren que la efectividad pueda
deberse a una resistencia y sobrevivencia mayor de S. carpocapsae como lo muestra este estudio.
Mortandad de larvas de Spodoptera frugiperda con nematodos entomopatógenos en
condiciones de laboratorio. En condiciones de laboratorio se encontró que no hay diferencia
significativa entre tratamientos a las 24, 48 y 72 h, por lo tanto concentraciones de 200 y 400
NEPs/larva son apropiadas para un control del 100 % en larvas de S. frugiperda en condiciones de
laboratorio (Fig. 2). En contraste el uso de agua (testigo) como forma convencional de aplicación
de NEPs muestra la ausencia de mortalidad a las 24 y 48 h, lo cual es debido a la desecación del
adherente, misma que afecta a los NEPs y limita la búsqueda del hospedero (S. frugiperda). Cabe
destacar que los tratamientos que no obtuvieron la mortalidad del 100 % a las 24 h, a las 48 h
reflejan su control mencionado del 100 %.

139
Castruita-Esparza et al.: Nematodos entomopatógenos, un control biológico para el manejo del gusano cogollero.

Figura 1. Sobrevivencia de dos nematodos entomopatógenos a diferentes tiempos en adherentes. Comparación de


medias (Tukey, p ≤ 0.05 %).

Figura 2. Mortalidad encontrada en larvas de S. frugiperda en condiciones de laboratorio a las 24 h. Diferentes letras
en barras indican diferencias significativas (Tukey, p ≤ 0.05 %).

Naavetan (2010) encontró que al inocular larvas de C. pomonella a concentraciones de 100


NEPs (S. feltiae)/larva, se obtiene un 60% de efectividad en un periodo de una a ocho h bajo una
HR de 60-80 % a 15 ºC, lo cual es semejante a la obtenida en este estudio, que registró el 67 % de
mortalidad a las 24 h en larvas de S. frugiperda para los tratamientos HB + olivo y SCLl + olivo a
una concentración de 200 NEPs/larva con una HR de 65 % a 20 ºC. Lo anterior sugiere que la
diferencia en la mortalidad obtenida se debe al tiempo de exposición de las larvas, concentración,
temperatura y a la patogenicidad de las cepas utilizadas.
Por otro lado Wiliam (2013) señala que se puede obtener entre el 88-100 % de mortalidad por
infección de nematodos en un periodo de 72h en condiciones de laboratorio al inocular larvas de
picudo del banano a concentraciones de 100, 500 y 1000 NEPs (S. atacamensis)/larva. La
información generada en este estudio reafirman que es posible alcanzar una efectividad del 100 %,
ya que a concentraciones de 200 y 400 NEPs se logró controlar el total de larvas de S.frugiperda
en un periodo de 48 h.
Evaluación de la DL90 de nematodos entomopatógenos + adherentes en plantas de maíz.
Al terminar la evaluación de la DL90 en campo, se encontró el tratamiento tres a base del nematodo
S. westeri + aceite de olivo (SW + AO) con una efectividad del 67 %, el tratamiento con Clorpirifos
etil tuvo el 100 % de efectividad contra larvas de tercer instar de S. frugiperda desde las 24 h. Entre

140
Entomología mexicana, 4: 137-142 (2017)

dichos tratamientos no se encontró diferencia estadística. Seguido a estos se encontró el tratamiento


cuatro (SW + AC) con un 52 % (Fig. 3).

Figura 3. Mortalidad encontrada en campo. Kruscal Wallis (p ≤ 0.05 %).

Con menos del 50 % de efectividad se encontró a H. bacteriophora + aceite de olivo (HB + AO)
con un 43 %, H. bacteriophora + aceite de coco (HB + AC) con una efectividad del 38 %. Estos
tratamientos son estadísticamente diferentes al tratamiento con Clorpirifos etil y el tratamiento tres
(SW + AO).
Delgado-Ochica y Sáenz (2012) encontraron que larvas de cuarto instar del picudo de la guayaba
son susceptibles a la infección por nematodos en concentraciones de 500 NEPs/larva, obteniendo
para Heterorhabditis sp. una efectividad del 85 % seguida por Steinernema sp. con un 78 % y S.
colombiense 55 %. En contraste la información generada en el presente estudio sugiere que el
tratamiento S. westeri + aceite de olivo (SW + AO) a una concentración de 200 NEPs/larva tuvo
una efectividad del 67 %, lo cual indica que si se aumenta la dosis se pueden alcanzar resultados
similares en un periodo de 24 a 48 h.
Aunado a los resultados Naranjo et al. (2012) afirma que Steinernema sp presenta mayor
capacidad de patogenicidad, lo cual se comprobó en el presente estudio con S.westeri.
Cabe destacar que donde no se obtuvo mortalidad en larvas de S. frugiperda, se llevaron a
condiciones de laboratorio y se les dejó terminar su ciclo biológico. Con respecto a las larvas
muertas por el efecto de los tratamientos biológicos fueron llevadas al laboratorio y se colocaron
en cámaras húmedas para determinar el efecto real de su mortalidad. Sin embargo la emergencia
de NEPs no fue la esperada, lo cual se debe a las concentraciones que se utilizaron, ya que Saavedra
et al. (2010) afirman que a concentraciones de 250 NEPs/larva de cuarto instar no emergen
nematodos del cuerpo de S.frugiperda, mientras que a concentraciones de 500 NEPs/ larva si
emergen, lo cual explica la ausencia de nuevas generaciones a concentraciones de 200 NEPs/larva.
Lo mismo ocurre con larvas de quinto instar donde existe emergencia a concentraciones de 250 y
500 NEPs/larva.

CONCLUSIÓN
La virulencia presentada por S. westeri en combinación con el aceite de oliva representa una
alternativa como agente de control biológico para el control de S. frugiperda.
Las larvas de S. frugiperda representan una opción para la reproducción de NEPs siempre y
cuando se les inocule en cuarto y quinto instar a concentraciones de 250-500 NEPs/larva.

141
Castruita-Esparza et al.: Nematodos entomopatógenos, un control biológico para el manejo del gusano cogollero.

Literatura Citada
Bolognesi, C. 2003. Genotoxicity of pesticides: a review of human biomonitoring studies. Mutation
research/reviews in mutation research, 543: 251−272.
Delgado-Ochica y Sáenz-Aponte, A. 2012. Virulencia, producción y desplazamiento de nematodos
entomopatógenos sobre larvas del picudo de la guayaba Conotrachelus psidii Marshall (Coleoptera:
Curculionidae) en laboratorio. Universitas Scientiarum, 17(3): 283−290.
Dequech, S. T. B., Fiuza, L. e R da Silva. 2004. ocorrência de parasitóides de Spodoptera frugiperda (J. E.
Smith)(Lep., Noctuidae) em lavouras de milho em cachoeirinha, Revista Científica do Centro de
Ciências Rurais, 34: 1235−1237.
Fernández, A. T., Wise, T. A. and E. Garvey. 2012. Achieving Mexico's maize potential, Tufts University.
García, N. G. y R. H. S. Tarango. 2009. Manejo biorracional del gusano cogollero en maíz. Folleto tecnivo
No. 30. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.
Hajek, A. 2004. Natural enemies an introduction to biological control, New York, United States of
America, Cambridge University Press. 378 pp.
Naranjo, N., Montero, D. A. V. y A. S. Aponte. 2012. Primer reporte de patogenicidad por nemátodos
entomopatógenos sobre la chinche de los pastos Collaria scenica Stål (Hemiptera: Miridae).
Entomotropica, 26(3): 117−125.
Navaneethan, T., Strauch, O., Besse, S., Bonhomme, A. and R. U. Ehlers. 2010. Influence of humidity and
a surfactant-polymer-formulation on the control potential of the entomopathogenic nematode
Steinernema feltiae against diapausing codling moth larvae (Cydia pomonella L.) (Lepidoptera:
Tortricidae). Biocontrol, 55: 777−788.
Saavedra, T. A., St. Louis, L., Morales, M. C., Herrera, R. V. y E. P. Velázquez. 2010. Determinación del
instar óptimo de Spodoptera frugiperda en la reproducción de Heterorhabditis indica. Centro
Agrícola, 37(2): 19−25
Statistical Analysis System (SAS). 2002. Statiscal Analysis System a los métodos estadísticos.
Departamento de Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma de Chapingo.
Williams, T., Arredondo-Bernal, H. C. and L. A. Rodriguez-del-Bosque. 2013. Biological pest control in
mexico. Annual Review of Entomology, 58: 119−40.

142
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

PREVALENCIA DE Wolbachia EN HEMBRAS DE Anastrepha serpentina Wied.


(DIPTERA: TEPHRITIDAE) DE MÉXICO

Brenda M. Morán-Aceves1 , Humberto Martínez-Montoya2, Rodolfo Torres-De los Santos3, G.


Karina Guillén-Navarro4, Azucena Oropeza-Cabrera1 y Jorge Toledo1
1
Departamento de Agricultura, Sociedad y Ambiente. El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR). Unidad Tapachula.
Carretera Antiguo Aeropuerto Km .2.5. Col. Centro. C. P. 30700. Tapachula, Chiapas, México.
2
Universidad Autónoma de Tamaulipas. Unidad Académica Multidisciplinaria Reynosa, Aztlan. Reynosa, Tamaulipas
México.
3
Instituto de Biociencias, Universidad Autónoma de Chiapas, Boulevard Príncipe Akishino s/n, Col. Solidaridad. C.
P. 2000. Tapachula, Chiapas, México.
4
Departamento Ciencias de la Sustentabilidad. Biotecnología Ambiental. El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR).
Unidad Tapachula. Carretera Antiguo Aeropuerto Km .2.5. Col. Centro. C. P. 30700. Tapachula, Chiapas, México.
Autor de correspondencia: breyma16@hotmail.com

RESUMEN. Se exploró la prevalencia de la bacteria endosimbiótica Wolbachia sp. en adultos de Anastrepha


serpentina (Wied.) (Diptera: Tephritidae) obtenidos mediante un muestreo aleatorio de frutos establecidos en seis
estados de la República Mexicana. Se detectó la presencia de la bacteria por la amplificación del gen de proteína de
superficie de Wolbachia (Wsp) mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR). Se encontraron 15 hembras
infectadas por Wolbachia de un total de 1,030 ejemplares que fueron analizados, arrojando una prevalencia de 15 %
en la población colectada en Tuxtla Chico, Chiapas, 3.75 % de infección en el estado de Chiapas y de todas las
poblaciones analizadas la prevalencia fue de 1.45 % de infección. Los resultados sugieren que la asociación de A.
serpentina con Wolbachia no es común, debido a los bajos niveles de infección registrados en la población de Tuxtla
Chico, Chiapas, y su ausencia en el resto de las poblaciones analizadas.

Palabras clave: Bacteria, endosimbionte, análisis moleculares, Wsp, infección.

Prevalence of Wolbachia in Anastrepha serpentina Wied. (Diptera: Tephritidae) females


from Mexico
ABSTRACT. We explored the prevalence of the endosymbiotic bacteria Wolbachia sp. in adults of Anastrepha
serpentina (Wied.) (Diptera: Tephritidae) obtained from fruits by a random sampling established in six states of
Mexican Republic. The presence of the bacteria was detected by the amplification of the Wolbachia surface protein
(Wsp) by the medium of the polymerase chain reaction (PCR). Fifteen females infected with Wolbachia of 1,030
females analyzed were found, with a prevalence of 15% in the population collected in Tuxtla Chico, Chiapas, 3.75%
of infection in the state of Chiapas, and of all the populations analyzed the prevalence was 1.45% infection. The results
suggest that the association of A. serpentina with Wolbachia is not common, due to the low levels of infection recorded
for the population of Tuxtla Chico, Chiapas, and its absence in the rest of the populations analyzed.

Keywords: Bacteria, endosymbiont, molecular analysis, Wsp, infection.

INTRODUCCIÓN
En diferentes especies de artrópodos es común la presencia de bacterias endosimbióticas que se
transmiten verticalmente entre sus hospedantes (Majerus, 1999) y horizontalmente entre sus
conespecíficos y algunas especies aisladas reproductivamente (Rozo y Dussán, 2010); la relación
que se dé entre estos organismos pueden provocar efectos positivos en la aptitud del huésped o
alterar los procesos biológicos como la reproducción (Pérez et al., 2010). Por ello, dichas
interacciones han sido motivo de estudio donde la bacteria intracelular Wolbachia sp. ha generado
interés, ya que se estima que infecta el 66 % del total de las especies de artrópodos (Hilgenboecker
et al., 2008). Esta bacteria se hospeda principalmente en los tejidos somáticos y reproductivos de
sus hospedantes (Dobson et al., 1999), se transmite verticalmente y su presencia provoca

143
Morán-Aceves et al.: Prevalencia de Wolbachia en hembras de Anastrepha serpentina de México

alteraciones reproductivas como la partenogénesis (Stouthamer et al., 1993), feminización del


macho (Rigaud et al., 1991), androcidio (male-killing) (Hurst et al., 1999) e incompatibilidad
citoplasmática (IC) (Hoffman y Turelli, 1997). Se ha documentado que esta bacteria se encuentra
ampliamente distribuida en especies de tefrítidos de los géneros Rhagoletis (Riegler y Stauffer,
2002), Ceratitis (Rocha et al., 2005), Bactrocera (Kittayapong et al., 2000), Dacus (Kittayapong
et al., 2000) y Anastrepha (Coscrato et al., 2009, Martínez et al., 2012).
Las moscas de la fruta del género Anastrepha (Diptera: Tephritidae) son consideradas una de
las plagas más importantes de frutas y hortalizas en diversas regiones tropicales de América Latina
(Aluja, 1994). En México, Anastrepha serpentina es una plaga de importancia agrícola que
ocasiona pérdidas económicas en frutos de la familia Sapotaceae (Reyes et al., 2000). Se ha
reportado la presencia de Wolbachia en adultos de A. serpentina colectados en Sudamérica
(Coscrato et al., 2009; Prezotto, 2012). En México, se desconoce la presencia de esta bacteria en
A. serpentina. El objetivo de este trabajo fue determinar la prevalencia de Wolbachia sp. en adultos
de A. serpentina colectados en diferentes sitios de México.

MATERIALES Y MÉTODO
Se establecieron doce sitios de muestreo en seis estados de la República Mexicana: Tuxtla
Chico, Chiapas (Lat. 14° 56' 12.97", Long. 92° 10' 1.76"), Raymundo Enríquez, Chiapas (Lat. 14°
51' 56.10", Long. 92° 18' 44.52"), Álvaro Obregón, Chiapas (Lat. 14° 55' 17.06", Long. 92° 22'
43.88"), Frontera Hidalgo, Chiapas (Lat. 14° 46' 31.19", Long. 92° 10' 34.87"), Apatzingán,
Michoacán (Lat. 19° 4' 53.30", Long. 102° 21' 12.46"), Xalapa, Veracruz (Lat. 19° 32' 29.86",
Long. 96° 54' 36.65"), Paso del macho, Veracruz (Lat. 18° 58' 1.78", Long. 96° 43' 25.11"), Paso
del Toro, Veracruz (Lat. 19° 1' 50.62", Long. 96° 8' 7.69"), Ocuituco, Morelos (Lat. 18° 52' 39.65",
Long. 98° 46' 26.17"), Chiná, Campeche (Lat. 19° 45' 43.58", Long 90° 29' 35.64"), Villa Nueva,
Oaxaca (Lat. 16° 33' 36.73", Long 97° 49' 28.38"), Tuxtepec, Oaxaca (Lat. 18° 5' 6.37", Long. 96°
8' 39.67"). Los adultos silvestres de A. serpentina se obtuvieron por dos métodos; el primero, fue
a partir de larvas de frutos infestados de zapote-mamey colectados en campo. Una vez que
emergieron los adultos se separaron por sexo y se alimentaron hasta que alcanzaron la madurez
sexual (14 días) (Toledo et al., 2001).
El segundo método fue utilizando trampas Multilure® (Better World Manufacturing Inc.,
Fresno, CA) cebadas con atrayentes alimenticios para la captura de adultos silvestres. Los
especímenes atrapados fueron previamente enjuagados con agua destilada estéril y posteriormente
se depositaron en viales de vidrio con tapa (28 mm x 61 mm) con etanol al 96 %, se conservaron
en un ultracongelador a -20 °C hasta su disección.
Cien hembras (a excepción de un sitio que solo fueron 30 hembras) de cada sitio de muestreo,
de 14 días de edad fueron disectadas en condiciones asépticas. Los abdómenes de cada mosca
fueron separados del tórax, los cuales fueron transferidos a tubos de micro centrifuga de 1.5 ml.
Un total de 1,030 hembras silvestres (en los 12 sitios de muestreo) fueron disectadas.
La extracción del ADN total de cada mosca se realizó siguiendo el método de
fenol/cloroformo/alcohol-isoamílico (Sambrook y Russell, 2001). Para ello, cada abdomen fue
macerado agregando 500 µl de solución buffer de lisis [0.05M Tris pH 8.0, 0.3 NaCl, 0.005M
EDTA y 2 % SDS] con un pistilo esterilizado. La calidad del ADN se analizó mediante
electroforesis en gel de agarosa al 1 %. La cuantificación y pureza del ADN se midió en un
espectrofotómetro NanoDrop™ Lite Thermo Scientific considerando la relación de absorbancia
(260/280 nm). Se realizó una PCR touchdown con los primers específicos para amplificar el gen
de proteína de superficie de Wolbachia Wsp81F 5’ TGG TCC AAT AAG TGA TGA AGA AAC
TA 3’ TM: 57.4 °C y Wsp691R. AAA AAT TAA ACG CTA CTC CAG CTT CT 3’ (Zhou et al.,

144
Entomología mexicana, 4: 143-148 (2017)

1998), que amplificó un fragmento de ~600 pb. La amplificación se realizó en un volumen final de
20 µl de reacción. Cada tubo de reacción contenía 4 µl MgCl2 [50mM], 2µl de Buffer 10x
(Promega), 0.6 µl [10pM] de primers WspF y WspR, 0.4µL dNTPs L [10 mM], 0.10 µl Taq
polimerasa [5u/µl] (Promega), y 120 ng de ADN. Los perfiles de temperatura comenzaron con una
desnaturalización inicial del ADN a 94 °C por 2 min, seguido de 35 ciclos de amplificaciones y
una extensión final a 72 °C durante 7 min. Los productos de PCR obtenidos se visualizaron en gel
de agarosa al 1 % con SYBR® GREEN bajo iluminación UV con una migración a 80 mV durante
40 min.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se confirmó la calidad del ADN en geles de agarosa (Fig. 1). Se utilizó el método de PCR
touchdown con el ADN obtenido y primers específicos para amplificar el gen de proteína de
superficie de Wolbachia. Las muestras que amplificaron mostraron una banda definida de ~600 pb
(Fig. 2). Las muestras de otras poblaciones arrojaron resultados negativos para la amplificación de
dicho gen.

6000 pb

3000 pb

1000 pb

Figura 1. Calidad del ADN total obtenido del abdomen de moscas de A. serpentina. Carril inicial;
marcador de tamaño molecular 1KB, 1-24; muestras de ADN total extraído de hembras silvestres.

Un total de 1,030 hembras de A. serpentina fueron analizadas para determinar la prevalencia de


Wolbachia. De acuerdo con los resultados de la PCR se determinó que solamente 15 moscas de la
población de Tuxtla Chico, Chiapas, registraron presencia de la bacteria (Fig. 2), representando
15% de infección en las moscas colectadas en esa región. Considerando a toda la población de
Chiapas que fue analizada, la prevalencia fue de 3.75%. Este hecho indicó que aproximadamente
el 98.55% de moscas de la población de A. serpentina de México está libre de infección de dicha
bacteria. Si consideramos a todas las moscas analizadas la prevalencia de Wolbachia fue de 1.45%.
Actualmente existe poca información sobre la prevalencia de endosimbiontes en tefrítidos,
particularmente en especies del genero Anastrepha. Se ha reportado la presencia de Wolbachia en
A. serpentina en Sudamérica (Coscrato et al., 2009; Prezotto, 2012); sin embargo, no se reporta la
prevalencia de la bacteria endosimbionte. De acuerdo con los resultados hubo presencia de la
bacteria solamente en una población de las 12 poblaciones que fueron analizadas, arrojando una
prevalencia de 1.45% en hembras silvestres de A. serpentina.

145
Morán-Aceves et al.: Prevalencia de Wolbachia en hembras de Anastrepha serpentina de México

~600pb

Fig. 2.- Amplificación por PCR touchdown del gen de proteína de superficie de Wolbachia (Wsp) de moscas de A.
serpentina. Carril 1; Marcador de tamaño molecular 1KB, 1-15; Hembras silvestres de A. serpentina provenientes de
Tuxtla Chico, Chiapas, México. 16; Control positivo de ADN de A. striata, 17; Control negativo.

Nuestros resultados se aproximan a lo reportado en poblaciones de dos biotipos diferentes de


Bemicia tabaci, donde la tasa de infección fue de 1.54 % a 66.67 % en diferentes poblaciones de
campo (Ji et al., 2015). No obstante, que la prevalencia determinada en nuestro trabajo es baja
comparada con lo reportado en poblaciones silvestres de otras especies de insectos. Zchori-Fein y
Brown (2002), basados en el método de PCR y secuenciación del gen 16S rDNA, encontraron que
el 33 % de las poblaciones de B. tabaci campo registraron infección por Wolbachia.
Una posible explicación de la baja prevalencia de la bacteria en adultos de A. serpentina puede
ser por la presencia de antibióticos naturales, los factores climáticos como la temperatura, o a los
niveles de densidad de la bacteria en el hospedante como se ha documento en otros estudios
(Majerus, 1999). Además se ha reportado que en mosquitos y moscas de la fruta ocurre una
transmisión vertical incompleta de la bacteria. Adicionalmente, cuando se ha analizado la
transmisión vertical tanto en laboratorio como en campo, se ha observado que en condiciones de
campo la eficiencia de transmisión es menor (Majerus, 1999); aunado a que se desconoce la edad
de los adultos analizados ya que fueron capturados en trampas.

CONCLUSIONES
Se confirmó la presencia de Wolbachia en solo una población silvestre de A. serpentina obtenida
a partir de su fruto hospedero Pouteria sapota, colectado en Tuxtla Chico, Chiapas. No se encontró
la presencia de Wolbachia en hembras de las otras poblaciones analizadas. Pero este hecho no
indica que la bacteria no se encuentre o no pueda manifestarse en adultos procedentes de los otros
sitios que fueron muestreados.
Se sugiere realizar estudios para la caracterización de la bacteria y esclarecer el tipo de
interacción que tiene Wolbachia con hembras de A. serpentina.

Agradecimientos
A María de los Ángeles Palomeque Rodas, Luz Verónica García Fajardo y Uriel Gallardo-Ortiz
(ECOSUR-UT), por su apoyo en las diferentes fases de ejecución de esta investigación.

146
Entomología mexicana, 4: 143-148 (2017)

Literatura Citada
Aluja, M. 1994. Bionomics and management of Anastrepha. Annual Review of Entomology, 39: 155−178.
Coscrato, V. E., Braz, A. S., Perondini, A. L. P., Selivon, D. and C. L. Marino. 2009. Wolbachia in
Anastrepha fruit flies (Diptera: Tephritidae). Current Microbiology, 59: 295–301.
Dobson, S. L., Bourtzis, K., Braig, H. R., Jones, B. F., Zhou, W., Rousset, F. and S. L. O'Neill. 1999.
Wolbachia infections are distributed throughout insect somatic and germ line tissues. Insect
Biochemistry and Molecular Biology, 2: 153−160.
Hilgenboecker, K., Hammerstein, P., Schlattmann, P., Telschow, A. and J. H. Werren. 2008. How many
species are infected with Wolbachia?–a statistical analysis of current data. FEMS Microbiology
Letters, 281: 215−220.
Hoffman, A. A. and M. Turelli. 1997. Cytoplasmic incompatibility in insects. Pp. 42–81. In: S. L. O’Neill,
A. A. Hoffman and J. H. Werren. (Eds.). Influential passengers: Inherited microorganisms and
arthropod reproduction. Oxford University Press, Oxford.
Hurst, G. D., Jiggins, F. M., Von Der Schulenburg, J. H. G., Bertrand, D., Stuart, A. W., Goriacheva, I. I.,
Zakharov, I. A., Werren, J. H., Stouthamer, R. and M. E. N. Majerus. 1999. Male-killing Wolbachia
in two species of insect. Proceedings B. Biological Sciences, 266: 735−740.
Ji, H. L., Qi, L. D., Hong, X. Y., Xie, H. F. and Y. X. Li. 2015. Effects of host sex, plant species, and
putative host species on the prevalence of Wolbachia in natural populations of Bemisia tabaci
(Hemiptera: Aleyrodidae): a modified nested PCR study. Journal of Economic Entomology, 108:
210–218.
Kittayapong, P., Milne, J. R., Tigvattananont, S. and V. Baimai. 2000. Distribution of the reproduction-
modifying bacteria, Wolbachia, in natural populations of tephritid fruit flies in Thailand. Science
Asia, 26: 93−103.
Majerus, M. E. N. 1999. Simbiontes hereditarios causantes de efectos deletéreos en los artrópodos. Boletín
de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 26: 777−806.
Martínez, H., Toledo, J., Liedo, P. and M. Mateos. 2012. Survey of heritable endosymbionts in southern
Mexico populations of the fruit fly species Anastrepha striata and A. ludens. Current Microbiology,
65: 711−718.
Pérez, V., Latorre, A. and A. Moya. 2010. Extinción por reducción del genoma. Investigación y Ciencia,
410: 60−66.
Prezotto, L. F. 2012. Tipificação de linhagens de Wolbachia do complexo Anastrepha fraterculus (Diptera:
Tephritidae) da região neotropical por análise de locos múltiplos. Ph.D. Dissertation. Universidade
de São Paulo. Brasil. 94 pp.
Reyes, F., Santiago, M. G. and M. P. Hernández. 2000. The Mexican fruit fly eradication programme. Pp.
377−380. In: K. H. Tan. (Ed.). Area-wide control of fruit flies and other insect pests. Penerbit
Universiti Sains Malaysia. Penang, Malaysia.
Riegler, M. and C. Stauffer. 2002. Wolbachia infections and superinfections in cytoplasmically
incompatible populations of the European cherry fruit fly Rhagoletis cerasi (Diptera, Tephritidae).
Molecular Ecology, 11: 2425−2434.
Rigaud, T., Souty-Grosset, C., Raimond, R., Mocquard, J. and P. Juchault. 1991. Feminizing
endocytobiosis in the terrestrial crustacean Armadillidium vulgare Latr. (Isopoda): recent
acquisitions. Endocytobiosis and Cell Research, 7: 259–273.
Rocha, L. S., Mascarenhas, R. O., Perondini, A. L. P. and D. Selivon. 2005. Occurrence of Wolbachia in
Brazilian samples of Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae). Neotropical
Entomology, 34: 1013–1015.
Rozo, C. and J. Dussán. 2010. Análisis de transferencia horizontal de genes en ensayos de biorremediación
con grasas recalcitrantes. Revista Colombiana de Biotecnología, 12: 22−31.
Sambrook, J. and D. Russell. 2001. Molecular cloning: A laboratory manual. 3rd. Ed. Cold Spring Harbor
Laboratory Press, N. Y. 2344 pp.
Stouthamer, R., Breeuwer, J. A. J., Luck, R. F. and Werren J. H. 1993 Molecular identification of
microorganisms associated with parthenogenesis. Nature, 361: 66–68.

147
Morán-Aceves et al.: Prevalencia de Wolbachia en hembras de Anastrepha serpentina de México

Toledo, J., Bustos, M. E. y P. Liedo. 2001. Irradiación de naranjas infestadas por Anastrepha ludens (Loew)
(Diptera: Tephritidae) como tratamiento cuarentenario. Folia Entomológica Mexicana, 40:
283−295.
Zchori-Fein, E. and J. Brown. 2002. Diversity of prokaryotes associated with Bemisia tabaci (Gennadius)
(Hemiptera: Aleyrodidae). Annals of the Entomological Society of America, 95: 711–718.
Zhou, W., Rousset, F. and S. L. O’Neill. 1998. Phylogeny and PCR-based classification of Wolbachia
strains using wsp gene sequences. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, 265: 509–
515.

148
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

DEPREDACIÓN in vitro DEL ÁCARO Sancassania mycophaga (=Caloglyphus


mycophagus) Berlesei (ACARI: ACARIDAE) CONTRA EL NEMATODO
FITOPATÓGENO Nacobbus aberrans (J2)

Liliana Aguilar-Marcelino1 , Edgar Villar-Luna2, Olga Gómez-Rodríguez3, Jesús Antonio Pineda


Alegría1, Iván Morales-Soto4 y Pedro Mendoza-de-Gives1
1
Unidad de Helmintología, CENID-Parasitología Veterinaria, INIFAP. Carretera Federal Cuernavaca-Cuautla. No.
8534, Jiutepec, Mor. C. P. 62550, México.
2
CONACYT-Instituto Politécnico Nacional, CIIDIR-IPN. Unidad Michoacán. Justo Sierra 28, 59510, Jiquilpan,
Michoacán, México.
3
Fitopatología. Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo, Km. 36.5 Carretera México-Texcoco, 56230, Texcoco,
Estado de México, México.
4
Universidad Autónoma “Benito Juárez” de Oaxaca. Avenida Universidad S/N. Col. Cinco Señores, Oaxaca, Oax. C.
P. 68120, México.
Autor de correspondencia: aguilar.liliana@inifap.gob.mx

RESUMEN. En la presente investigación se evaluó in vitro la capacidad de depredación del ácaro Caloglyphus
mycophagus sobre el nematodo fitopatógeno Nacobbus aberrans (J2) en placas de Petri que contenían medio agua-
agar al 5 %. El diseño experimental se conformó por tres grupos (n = 10). El primer grupo fungió como testigo y
contenía 500 larvas de N. aberrans (J2); el segundo grupo (testigo) cinco ácaros adultos de sexo indistinto de C.
mycophagus; el grupo tres (tratado) contenía la interacción del mismo número de N. aberrans (J2) y C. mycophagus.
Las placas de Petri fueron mantenidas durante cinco días dentro de laboratorio bajo condiciones controladas de
humedad y de temperatura. El porcentaje de depredación de C. mycophagus se obtuvo mediante una tasa de estimación
de los promedios de larvas por cada grupo. Los datos fueron transformados a √x + 0.5 y se realizó la prueba de “t” de
student (programa SAS). Se observó una reducción en la población de N. aberrans (J2) del 94.41% (P < 0.05) por el
ácaro C. mycophagus. Los resultados muestran una evidencia de los hábitos de depredación in vitro de C. mycophagus
sobre N. aberrans (J2) y podría considerarse como un antagonista potencial de nematodos fitopatógenos.

Palabras clave: Ácaro nematófago, antagonista natural, depredador, presa, biocontrol.

In vitro depredation of Sancassania mycophaga (= Caloglyphus mycophagus) (Acari: Acaridae)


against phytopathogenic nematode Nacobbus aberrans (J2)

ABSTRACT. In the present research the predation capacity of the mite Caloglyphus mycophagus on the
phytopathogenic nematode Nacobbus aberrans (J2) was evaluated in Petri plates containing 5% water-agar medium.
The experimental design consisted of three groups (n = 10). The first group served as control and contained 500 larvae
of N. aberrans (J2); The second group (control) five adult mites of indistinct sex of C. mycophagus; Group three
(treated) contained the interaction of the same number of N. aberrans (J2) and C. mycophagus. Petri dishes were kept
for five days in the laboratory under controlled humidity and temperature conditions. The percentage of C. mycophagus
predation was obtained by estimating the average of larvae per group. The data were transformed to √x + 0.5 and the
student "t" test (SAS program) was performed. A reduction in the N. aberrans (J2) population of 94.41% (P < 0.05)
was observed for C. mycophagus mite. The results show evidence of in vitro depredation habits of C. mycophagus on
N. aberrans (J2) and could be considered as a potential antagonist of phytopathogenic nematodes.

Keywords: Mite nematophagus, natural antagonist, predator, prey, biocontrol.

INTRODUCCIÓN
El nematodo endoparásito sésil y fitopatógeno Nacobbus aberrans (Thorne) también se le conoce como
“agallador” por la formación de agallas pequeñas que induce la formación de nódulos en las raíces de sus
hospedantes. Infecta naturalmente a plantas de tomate, chile, remolacha, papa, frijol entre otras. Los
síntomas de infección de plantas por N. aberrans presentan reducción de crecimiento apical, clorosis con
márgenes enrollados y marchitamiento y presencia de agallas en las raíces. El nematodo presenta

149
Aguilar-Marcelino et al.: Depredación in vitro de Nacobbus aberrans por Caloglyphus mycophagus.

dimorfismo sexual, su ciclo de vida incluye varias fases juveniles: J1, J2, J3, J4 y adulto (Villar-Luna, 2008).
Las pérdidas económicas son cuantiosas en diversos cultivos agrícolas (Franco et al., 1999).
El control de este nematodo ha sido mediante productos químicos (nematicidas); sin embargo, los
residuos de la aplicación de estos productos afectan al ambiente y mantos acuíferos. Existen otras
alternativas de control de N. aberrans como: el control genético, cultural (solarización de suelo, aplicación
de materia orgánica al suelo) (Sánchez-Portillo, 2010) y el control biológico. El control biológico utiliza
antagonistas naturales como los hongos, virus, tardígrados, protozoarios, bacterias, nematodos depredadores
de otros nematodos y ácaros (García-Ortiz et al., 2015).
El ácaro Caloglyphus mycophagus (Mégnin) habita en el suelo y se alimenta de restos de plantas en
descomposición, hongos, nematodos de vida libre y también se ha observado invadiendo cuerpos en
descomposición de aves e insectos atribuyéndoles hábitos foréticos con la mosca domestica (Musca
domestica L.) (Chmielewski, 2003). Estudios notifican que el ácaro C. mycophagus es un antagonista natural
de nematodos parásitos de ovinos (Aguilar-Marcelino et al., 2015), por tal motivo en la presente
investigación se evaluó in vitro la capacidad de depredación de C. mycophagus sobre N. aberrans (J2).

MATERIALES Y MÉTODO
El presente estudio se llevó a cabo en la Unidad de Helmintología del Centro Nacional de
Investigaciones Disciplinarias en Parasitología Veterinaria del Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (CENID-PAVET, INIFAP) ubicado en Jiutepec,
Morelos, México.
Material biológico. Nacobbus aberrans (J2). Las larvas se obtuvieron de raíces agalladas de
jitomate (cultivo monoxénico). La extracción de huevos se realizó siguiendo la metodología
descrita por Vrain (1977) y la obtención de juveniles (J2) se realizó según Villar-Luna et al. (2009).
Panagrellus redivivus (Goodey, 1945) Panagrolaimidae. La cepa del nematodo bacteriófago
P. redivivus fue empleada para alimentar la población de ácaros y fue proporcionada por el Dr.
Roberto de Lara de la Universidad Autónoma Metropolitana (UAM, Campus Xochimilco,
México). Los nematodos se cultivaron en recipientes de plástico empleando hojuelas de avena
comercial y agua. Se mezcló el agua con las hojuelas de avena y se esterilizaron en un horno de
microondas durante cinco minutos (De Lara et al., 2007).
Posteriormente, se transfirieron algunos nematodos al sustrato a temperatura ambiente y se
cubrieron con una tapa elaborada a base de tela fina para evitar la entrada de insectos y al mismo
tiempo tener buena ventilación (De Lara et al., 2007). Después de una semana los nematodos
incrementaron su población.
Ácaro. Caloglyphus mycophagus. Los ácaros fueron aislados en el año 2013 a partir de
muestras de hojarasca y suelo provenientes del poblado de San Juan Tlacotenco, Morelos, México.
Para el experimento, los ácaros fueron transferidos a placas de Petri con medio agua-agar al 5 %,
posteriormente se adicionó un número indeterminado de especímenes de vida libre de nematodos
como fuente principal de alimento para facilitar su reproducción e incrementar la población. Se
realizaron pases periódicos de ácaros (cada cinco días) a cajas con agar estéril con la finalidad de
obtener una colonia pura de ácaros. Los cultivos de ácaros fueron mantenidos a temperatura
ambiente (28 ± 2) (Hernández-Bacao et al., 2015).
Diseño experimental (DE). El DE se conformó por tres grupos (n = 10). El primer grupo fungió
como testigo y contenía 500 larvas juveniles de N. aberrans (J2); el segundo grupo (testigo) cinco
ácaros adultos de sexo indistinto de C. mycophagus; el grupo tres (tratado) contenía la interacción
del mismo número de nematodos de N. aberrans (J2) y ácaros de C. mycophagus. Las placas de
Petri fueron mantenidas durante cinco días dentro de laboratorio bajo condiciones controladas de
humedad y de temperatura (28 ± 2 °C). La cuantificación de los nematodos se realizó tomando diez
alícuotas de 5 μl de volumen cada una y se colocaron en un portaobjetos de vidrio para observarse

150
Entomología mexicana, 4: 149-154 (2017)

en un microscopio óptico (10X) y realizar la lectura.


El porcentaje de reducción de la población de nematodos por la acción de C. mycophagus fue
estimado utilizando la siguiente fórmula:

Dónde:
Grupo testigo = Media de grupo control de nematodos recuperados;
Grupo tratado = Media del grupo tratado de nematodos recuperados;
(García-Ortiz et al., 2015)

Análisis estadístico. Los datos fueron analizados mediante una prueba de “t” de student
considerando los promedios de nematodos recuperados en cada serie como la variable dependiente.
Para homogeneizar las varianzas, los datos se transformaron logarítmicamente utilizando la
fórmula √x + 0.5 para comparar las medias de cada tratamiento se utilizó la prueba de Tukey, el
programa utilizado fue el Statistical Analysis System (SAS) (SAS Institute, 1998). El análisis
consideró un valor de significancia estadística α = 0.05 (García-Ortiz et al., 2015).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los promedios, la desviación estándar y el coeficiente de variación, así como el porcentaje de
reducción in vitro de larvas de N. aberrans (J2) en placas de Petri por acción del ácaro C.
mycophagus del presente estudio se muestran en el Cuadro 1. Respecto al grupo testigo que
contenía las larvas juveniles de N. aberrans (J2) se obtuvo un promedio de 288 de J2, una desviación
estándar de 124.9 y un coeficiente de variación de 43.3 %, asimismo del grupo tratado se obtuvo
un promedio de 16.1 y una desviación estándar de 38.1 y un coeficiente de variación de 239.1 %.
El porcentaje de reducción in vitro de J2 de N. aberrans por acción del ácaro C. mycophagus fue
del 94.1.

Cuadro 1. Promedios, desviación estándar, coeficiente de variación y el porcentaje de reducción in vitro de larvas
juveniles de Nacobbus aberrans (J2) en placas de Petri por acción del ácaro Caloglyphus mycophagus.
Series Grupos Promedios ± DE % de reducción de nematodos
Testigo 288 ± 124.9
1
(N. aberrans J2) C.V. = 43.3 % --------------
Tratado 16.1 ± 38.5
2
(N. aberrans J2 y C.mycophagus) C.V. = 239.1 % 94.41%
n =10, DE = Desviación estándar, C. V. = coeficiente de variación (P < 0.05).

En la figura 1, se muestra con una flecha la depredación del ácaro C. mycophagus contra una
larva de N. aberrans (J2).
Los nematodos formadores de agallas que afectan al sistema radicular de diferentes plantas,
representan una de las plagas más importantes a nivel mundial en diversos cultivos agrícolas,
principalmente en los países tropicales y subtropicales donde se encuentran ampliamente
distribuidos. En México, los nematodos agalladores han sido identificados en veintitrés de los 32
Estados (Carillo-Fasio et al., 2000; Cid del Prado et al., 2001; Guzmán-Plazola et al., 2006).
El uso de productos agroquímicos tiene efectos secundarios negativos por su alta toxicidad;
pudiendo persistir como residuos contaminantes en los cultivos, además del riesgo potencial sobre
organismos benéficos en el suelo (Barres et al., 2007). Las principales medidas de control de los

151
Aguilar-Marcelino et al.: Depredación in vitro de Nacobbus aberrans por Caloglyphus mycophagus.

nematodos agalladores son: el uso de nematicidas químicos, la rotación de cultivos, el uso de


cultivos resistentes, solarización de suelos (Hu y Qi, 2010). Por tales motivo estos productos se han
restringido y muchas veces prohibido, teniendo como reto la búsqueda de alternativas que los
sustituyan. Para el control de este tipo de plagas se han propuesto alternativas diferentes al uso de
agroquímicos, como es el control biológico.

Figura 1. Depredación del ácaro Caloglyphus mycophagus sobre una larva


juvenil de Nacobbus aberrans (J2) en una placa de Petri tipo “relojero” (10 X).

El control biológico es una medida reguladora, cuyo objetivo no es acabar con el organismo
blanco, sino controlar su población para reducir sus efectos nocivos, a diferencia del control
químico, que han sido dirigidos a eliminar en su totalidad los nematodos fitopátogenos.
Recientemente, se reportó por vez primera evidencia de la actividad depredadora in vitro del
ácaro nematófago Lasioseius penicilliger sobre larvas infectantes del parásito de ovinos mostrando
un porcentaje de reducción de la población cercano al 80 % (Aguilar-Marcelino et al., 2014).
Por otra parte García-Ortiz et al. (2015) evaluaron la capacidad de depredación de L. penicilliger
in vitro sobre los nematodos de tres diferentes grupos taxonómicos: larvas infectantes de
Teladorsagia circumcincta (nematodo parásito de rumiantes), larvas de Meloidogyne sp.(J2)
(nematodo parásito de plantas) y Caenorhabditis elegans (nematodo bacteriófago), se determinó
el porcentaje de reducción de la población inicial de nematodos después de cinco días de
confrontación (nematodo-ácaro depredador). Los resultados mostraron que L. penicilliger se
alimentó de las tres especies de nematodos presa, mostrando diferentes preferencias. El porcentaje
de reducción de la población fue un 95.1 para Meloidogyne sp., 80.5 para C. elegans y 79.2 para
T. circumcincta.
En un estudio realizado por EI-atta et al. (2014) investigaron los efectos de la temperatura sobre
el desarrollo, la reproducción y el consumo de diferentes dietas de Sancassania berlesei y también
alimentados con masas de huevos del nematodo agallador Meloidogyne spp. Los ácaros se
mantuvieron a 20, 25 y 30 °C en la oscuridad. Los resultados del estudio mostraron que los ácaros
que se alimentaron de las masas de huevos de Meloidogyne spp. y su tiempo de desarrollo
disminuyó a temperaturas más altas. El tiempo de desarrollo de S. berlesei desde la fase de huevo
hasta adulto fue similar en las hembras y machos mantenidos a la misma temperatura. Las hembras
adultas tuvieron un periodo de vida por más tiempo que los machos a 25 °C, pero no a los 20 o 30
°C.
En general, las hembras mostraron una mayor tasa de consumo de alimentos que los machos.
Las hembras pusieron el mayor número de huevos a 20 y 25 °C (199.7 y 189.8 huevos/hembra)
cuando se alimentaron de las masas de huevos de Meloidogyne spp.

152
Entomología mexicana, 4: 149-154 (2017)

Respecto al ácaro C. mycophagus presenta ventajas en sus características biológicas como un


posible agente potencial de control de nematodos fitopatógenos; por su ciclo de vida corto,
reproducción partenogenética, estas características biológicas permiten incrementar su población a
mediano plazo. Los ácaros nematófagos son organismos considerados como buenos candidatos
para ser utilizados en pruebas de depredación in vivo con nematodos parásitos de plantas, ya que
es factible incrementar substancialmente el número de individuos de su población en condiciones
de laboratorio, por lo que podrían llegar a ser considerados como agentes potenciales de control
biológico y de esta manera reducir las poblaciones de nematodos fitopatógenos y agalladores.
Cabe mencionar que aún falta realizar varios estudios in vitro y a nivel de campo para evaluar
el efecto depredador de ácaros de la especie C. mycophagus sobre diferentes nematodos
fitopatógenos. El uso de C. mycophagus deberá considerarse como una alternativa adicional y
diferente, además de combinar con otras estrategias de control del nematodo agallador Nacobbus
aberrans (J2) en programas integrales de control de estas importantes plagas agrícolas.

CONCLUSIÓN
Los hábitos de depredación in vitro de C. mycophagus sobre las larvas de N. aberrans (J2) le
confiere la capacidad de fungir como un antagonista potencial del fitonematodo como una
alternativa de control biológico de plagas agropecuarias.

Agradecimientos
Los autores agradecen a la PIBT. Itzayana Díaz Nuriulú de Laboratorio de Helmintologiá del
CENID-PAVET, INIFAP, por el apoyo en el mantenimiento in vitro de la colonia del ácaro C.
mycophagus.

Literatura Citada
Aguilar-Marcelino, L. Quintero-Martínez, M. T., Mendoza de-Gives, P., López-Arellano, M. E., Liébano-
Hernández, E., Torres-Hernández, G., González-Camacho, J. M and I. V. Cid-del-Prado. 2014.
Evaluation of predation of the mite Lasioseius penicilliger (Aracnida: Mesostigmata) on
Haemonchus contortus and bacterial feeding nematodes. Journal of Helminthology, 88: 20−23.
Aguilar-Marcelino L. 2015. Hábitos de alimentación de Sancassania mycophaga (= Caloglyphus
mycophagus) (acari: acaridae) sobre los nematodos Haemonchus contortus (L3) y Panagrellus
redivivus. Entomología mexicana, 2: 200−205.
Barrés, M. T., Bello, A., Jordá, C. y J. C. Tello. 2007. La eliminación del bromuro de metilo en la protección
de cultivos como modelo mundial para la conservación del medio ambiente. MAPA, Madrid. 500
pp.
Carrillo-Fasio, J. A., García-Estrada, R. S., Allende-Molar, R., Márquez-Zequera, I. y J. E. Cruz-Ortega.
2000. Identificación y distribución de especies del nematodo nodulador (Meloidogyne spp.) en
hortalizas, en Sinaloa, México. Revista Mexicana de Fitopatología, 18: 115−119.
Chmielewski, M. 2003. Effect of buckwheat sprout intake on population increase of Caloglyphus berleise
(Michael) (Acari:Acaridae). Fagopyrum, 20: 85−88.
Cid del Prado, V. I., Soto, A.T. y J. A. Hernández. 2001. Distribución de especies y razas de Meloidogyne
en México. Revista Mexicana de Fitopatología, 19: 32−39.
De Lara, R., Castro, T., Castro, J. y G. Castro. 2007. Cultivo del nematodo Panagrellus redivivus (Goodey,
1945) en un medio de avena enriquecida con Espirulina sp. Revista de Biología Marina y
Oceanografía, 42(1): 29−36.
Franco, J., Ramos, J., Oros, Ro., Maín, G. y N. Ortuño. 1999. Pérdidas económicas causadas por Nacobbus
Aberrans y Globodera spp. en el cultivo de papa en Bolivia. Revista Latinoamericana de la Papa,
11: 40−66.

153
Aguilar-Marcelino et al.: Depredación in vitro de Nacobbus aberrans por Caloglyphus mycophagus.

García-Ortiz, N., Aguilar-Marcelino, L., Mendoza de Gives, P., López-Arellano, M. E., Bautista-Garfias,
C.R. and R. González-Garduño. 2015. In vitro predatory activity of Lasioseius penicilliger
(Arachnida: Mesostigmata) against three nematode species Teladorsagia circumcincta,
Meloidogyne sp. and Caenorhabditis elegans. Veterinaria México OA, 2: 1−8.
Guzmán-Plazola, R. A., Jaraba, N. J., Caswell-Chen, E., Zavaleta-Mejía, E. and V. I. Cid del Prado. 2006.
Spatial distribution of Meloidogyne species andraces in the tomato (Lycopersicon esculentum Mill.)
producing region of Morelos, Mexico. Nematropica, 36: 215−229.
Hernández-Bacao, D. I., Aguilar-Marcelino, L., Quintero-Martínez, M. T., Reyes-Guerrero, D. E.,
Mendoza-de-Gives, P. y M. E. López-Arellano. 2015. Aislamiento y caracterización morfológica y
molecular del ácaro nematófago Sancassania mycophaga (=Caloglyphus mycophagus) (Acari:
Acaridae). Entomología mexicana, 2: 193−199.
Hu, C., Qi, Y. 2010. Effect of compost and chemical fertilizer on soil nematode community in a Chinese
maize field. European Journal of Soil Biology, 46: 230−236.
Sánchez-Portillo, J. F. 2010. Efecto de la quitina y quitosano sobre huevos y juveniles de nematodos
formadores de nódulos radiculares, Nacobbus aberrans y Meloidogyne incognita bajo condiciones
in vitro e in vivo. Tesis de Maestría. Posgrado de Fitosanidad. Fitopatología. Colegio de
Postgraduados. Campus Montecillo. Texcoco, Estado de México, México. 130 pp.
SAS, Institute. 1998. Language guide for personal computer release. 6.03 Edition. SAS Institute. Cary.
North Carolina, USA. 1028.
Villar-Luna, E. 2008. Respuesta hipersensitiva del Chile CM-334 resistente a Phitophthora capsici e
infectado con Nacobbus aberrans. Tesis de Maestría. Posgrado de Fitosanidad. Fitopatología.
Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo. Texcoco, Estado de México, México. 67 pp.
Villar-Luna, E., Reyes-Trejo, B., Rojas-Martínez, R. I., Gómez-Rodríguez, O., Hernández-Anguiano, A. M.
y E. Zavaleta-Mejía. 2009. Respuesta hipersensitiva en el follaje de chile CM.334 resistente a
Phytophthora capsici infectado con Nacobbus aberrans. Nematropica, 39: 143−155.
Vrain, T. C. 1977. A technique for the collection of larvae of Meloidogyne spp. and a comparison of eggs
and larvae as inocula. Journal of Nematological, 9: 249−251.

154
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

PARASITISMO Y ALIMENTACIÓN DE HEMBRAS DE Tamarixia triozae (Burks)


(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE) PROVENIENTES DE LARVAS Y PUPAS
TRATADAS CON DISTINTOS INSECTICIDAS

Sinue I. Morales-Alonso1 , Ana M. Martínez-Castillo1, José I. Figueroa-De la Rosa1, Fernando


Tamayo-Mejía2, Esteban Rodríguez-Leyva3, Juan M. Chavarrieta-Yáñez1 y Samuel Pineda-
Guillermo1
1
Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Km.
9.5 Carr. Morelia-Zinapécuaro. C. P. 58880 Tarímbaro, Michoacán, México.
2
Centro de Sanidad Vegetal de Guanajuato. Vicente Rodríguez S/N Fracc. La Paz. C. P. 6560, Irapuato, Guanajuato,
México.
3
Colegio de Posgraduados, Posgrado en Fitosanidad, Carretera México-Texcoco Km. 36.5, Montecillo. C. P. 56230
Texcoco, Estado de México
.
Autor de correspondencia: spineda_us@yahoo.com

RESUMEN. Se evaluó la capacidad de parasitismo y alimentación de hembras del parasitoide Tamarixia triozae
(Burks, 1943) derivadas de ninfas de cuarto (N4) instar del psílido del tomate, Bactericera cockerelli (Sulcs, 1909),
parasitadas con los estados de larva o pupa del parasitoide. Las ninfas de B. cockerelli se trataron por inmersión con
tres concentraciones (concentración mínima recomendada en campo [CMinRC], la mitad de la concentración mínima
recomendada en campo [½CMinRC] y la concentración letal media [CL50]) de los insecticidas aceite de soya,
imidacloprid y abamectina. El parasitismo causado por las hembras derivadas de larvas tratadas no fue afectado por
las tres concentraciones del aceite de soya (35-52 %), imidacloprid (44-57 %) y la CL50 de abamectina (61 %). Las
otras dos concentraciones de este insecticida causaron 100% de mortalidad del hospedero. Solamente las hembras
derivadas de las larvas tratadas con la ½CMinRC del aceite de soya se vieron significativamente afectadas en su
alimentación (11 %) respecto al testigo (29 %). El parasitismo de las hembras derivadas de pupas tratadas con el aceite
de soya, imidacloprid y abamectina estuvo comprendido entre 23-42, 30-36 y 9-37%, respectivamente. Las hembras
provenientes de las pupas tratadas con la CL50 de abamectina parasitaron significativamente menos (9 %) ninfas N4
de B. cockerelli que en el testigo (40%). Las hembras derivadas de pupas tratadas con la CL50 y ½CMinRC del aceite
de soya (21 y 18 %, respectivamente) e imidacloprid (25 y 21 %, respectivamente) se alimentaron significativamente
menos que el testigo (40 %).

Palabras clave: Efectos subletales, ectoparasitoide sinovigénico, Bactericera cockerelli.

Parasitism and host-feeding of Tamarixia triozae (Burks) (Hymenotera: Eulophidae)


females derived from larvae and pupae treated by different insecticides

ABSTRACT. Parasitism and host-feeding capacity of Tamarixia triozae (Burks, 1943) females derived from fourth
instar nymphs of the tomato psyllid, Bactericera cockerelli (Sulcs, 1909), parasitized with larval or pupal stage of the
parasitoid was evaluated. The B. cockerelli nymphs were treated, by dipped with three concentrations (the minimum
field registered concentration [MiFRC], one-half the minimum field registered concentration [½MiFRC], and the
median lethal concentration [LC50]) of soybean oil, imidacloprid and abamectin. Parasitism caused by the females
derived from treated larvae was not affected by the three concentrations of soybean oil (35-52%), imidacloprid (44-
57%) and the LC50 of abamectin (61%). The other two concentrations of this insecticide caused 100% of host mortality.
Only the females derived from treated larvae with the ½MiFRC of the soybean oil were significantly affected in their
host-feeding (11%), compared with the control (29%). Parasitism of females derived from treated pupae with soybean
oil, imidacloprid and abamectin ranged from 23-42, 30-36, and 9-37%, respectively. The females derived from treated
pupae with the CL50 of abamectin parasitized significantly less (9%) nymphs N 4 of B. cockerelli than in the control
(40%). Females derived from treated pupae with the CL50 and ½MiFRC soybean oil (21 and 18%, respectively) and
imidacloprid (25 and 21%, respectively) fed significantly less than the control (40%).

Keywords: Sublethal effects, synovigenic ectoparasitoid, Bactericera cockerelli.

155
Morales-Alonso et al.: Parasitismo y alimentación de hembras de Tamarixia triozae tratadas con distintos insecticidas.

INTRODUCCIÓN
En México, el ectoparasitoide sinovigénico Tamarixia triozae (Burks, 1943) se reportó por
primera vez causando 85 % de parasitismo sobre ninfas de Bactericera cockerelli (Sulc, 1909) en
un cultivo de tomate (Lycopersicum sculentum L.) en el municipio de Jacona de Plancarte en el
estado de Michoacán (Lomelí-Flores y Bueno, 2002). De igual forma, Bravo y López (2007)
reportaron 80 % de parasitismo de este parasitoide sobre ninfas de esta misma plaga en cultivos de
chile pimiento (Capsicum annum L.) con baja incidencia de aplicaciones de insecticidas químicos
en el Valle de Oaxaca. Con base en esta información, T. triozae puede ser una alternativa de control
biológico de B. cockerelli, una de las plagas más devastadoras de diversos cultivos hortícolas en
condiciones de invernadero y campo debido a que transmite a la bacteria Candidatus Liberibacter
solanacearum, causante de la enfermedad zebra chip en papa (Solanum tuberosum L.) y otras
hortalizas (Levy et al., 2011; Munyaneza et al., 2007, 2009). Sin embargo, antes de incluir a este
enemigo natural en un programa de manejo integrado, es necesario determinar su compatibilidad
con los insecticidas químicos utilizados para el control de esta plaga. En este estudio se determinó
el efecto causado por los insecticidas imidacloprid, abamectina y aceite de soya sobre el
parasitismo y alimentación de las hembras de T. triozae derivadas de los estados de larva y pupa
tratados con estos insecticidas.

MATERIALES Y MÉTODO
Crías de insectos. Los individuos de B. cockerelli y T. triozae utilizados provinieron de las
colonias establecidas sobre plantas de tomate en jaulas entomológicas (50 × 50 ×50 cm) cubiertas
con tela de organza, en el Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales de la Universidad
Michoacana de San Nicolás de Hidalgo en Tarímbaro, Michoacán, México. Para mantener la cría
del parasitoide se utilizaron plantas de tomate infestadas con ninfas de tercero (N3), cuarto (N4) y
quinto (N5) estadío de B. cockerelli.
Obtención de adultos para ensayos. Se utilizaron dos grupos de 60 folíolos de tomate
infestados cada uno con 15 ninfas N4 (≤ 48 h después de la ecdisis) de B. cockerelli. Cada folíolo
se introdujo, junto con 10 hembras de T. triozae, en un cilindro de plástico abierto en sus dos
extremos, para su parasitación durante 6 h. Para evitar la deshidratación, los folíolos de tomate se
colocaron en vasos de plástico (4 cm de diámetro × 3.8 cm de altura) que contenían 28 ml de
solución nutritiva (Steiner, 1984). Los cilindros de plástico se cubrieron con tela de organza para
permitir la ventilación y evitar el escape de los insectos. Después del tiempo de parasitación, todas
las ninfas de B. cockerelli se examinaron bajo un microscopio estereoscopio (Leica EZA, 40X).
Las ninfas que no fueron parasitadas se removieron con un pincel de cerdas finas.
Después de la parasitación, los dos grupos de 60 folíolos de tomate con las ninfas de B.
cockerelli se mantuvieron en jaulas entomológicas durante dos y seis días para obtener los estados
de larva y pupa (ambos ≤ 24 h de edad), respectivamente, de T. triozae. Posteriormente, estos
folíolos se sumergieron durante 5 s en tres diferentes concentraciones de abamectina (Abakrone®,
1.8 % de abamectina, emulsión concentrada) (9, 4.5 y 0.03 mg i.a./l), imidacloprid (Imidakrone®,
30.2 % de imidacloprid, suspensión concentrada) (260, 130 y 3 mg i.a./l) y aceite de soya (EPA
90®, 90 % aceite de soya, emulsión concentrada) (1620, 810 y 443 mg i.a./l). Estas concentraciones
corresponden a la concentración mínima recomendada en campo (CMinRC), la mitad de la
CMinRC (½CMinRC) y la concentración letal media (CL50) determinada por Bujanos et al. (2005)
para ninfas N4 de B. cockerelli, respectivamente. Para facilitar la deposición, los insecticidas se
disolvieron en agua destilada más el adherente-dispersante Tween 20 al 0.01 %. Se realizaron seis
repeticiones por cada concentración e insecticida. Una repetición se conformó de un folíolo de
tomate con 10 ninfas N4 de B. cockerelli parasitadas con el estado de larva o pupa de T. triozae.

156
Entomología mexicana, 4: 155-160 (2017)

Los individuos del testigo se trataron solamente con agua destilada más Tween 20 al 0.01 %. Los
folíolos tratados se dejaron secar a temperatura ambiente por 2 h. Cada folíolo, de cada tratamiento,
se colocó individualmente en una caja de plástico (14 ×14 ×14 cm) en condiciones de laboratorio
(~25 °C, HR de 56 % y fotoperiodo de 12:12 h luz-oscuridad) hasta la emergencia de los adultos
del parasitoide (generación F1).
Parasitismo y alimentación. Los adultos de la generación F1 de T. triozae, provenientes de las
larvas o pupas tratadas con las tres concentraciones de los tres insecticidas se mantuvieron por
separado en cilindros de plásticos (11 cm de diámetro × 14 cm de altura) que contenían, cada uno,
un folíolo de tomate infestado con una mezcla de los cinco estadíos ninfales (N1, N2, N3, N4 y N5)
de B. cockerelli. Este cilindro de plástico se cubrió con tela de organza para permitir la ventilación
y evitar el escape de los insectos. Los adultos del parasitoide se alimentaron con pequeñas gotas de
miel de abeja que se colocaron en las paredes internas del cilindro de plástico. El día 13 de edad de
los adultos del parasitoide, se tomó al azar una pareja de T. triozae emergida el mismo día de cada
concentración, insecticida y estado de desarrollo (larva o pupa), y se colocó, junto con un folíolo
de tomate infestado con seis ninfas N2, N3, N4 y N5 (≤ 24 h después de la ecdisis) de B. cockerelli
en un cilindro de plástico como se describió arriba. Para evitar la deshidratación, los folíolos de
tomate se colocaron en vasos de plástico con 28 ml de solución nutritiva (Steiner, 1984). Los
adultos del parasitoide se alimentaron con miel de abeja que se colocó en pequeñas gotas en las
paredes internas del cilindro de plástico. Se realizaron seis repeticiones por tratamiento.
Después de 48 h de exposición, todas las ninfas de B. cockerelli se examinaron bajo un
microscopio estereoscopio y se registró el número de cada estadío parasitado o consumido por la
hembra de T. triozae. Como evidencia del parasitismo se observó la presencia del huevo del
parasitoide en la parte ventral del hospedero, entre el primero y segundo par de coxas o entre el
segundo y tercer par de coxas (como lo indica Morales et al., 2013). Una ninfa consumida se
distinguió porque su cuerpo no estaba completamente lleno de hemolinfa y, a veces, ligeramente
con la forma de una V invertida.
Análisis de datos. Los datos de parasitismo y alimentación causados por las hembras de T.
triozae sobre ninfas de B. cockerelli se sometieron a un análisis de varianza. Los análisis se
realizaron a través de un modelo bifactorial, seguido por la prueba de Tukey (P < 0.05) para separar
medias con el programa R (R v.2.3-1 Development Core Team, R Foundation for Statistical
Computing, http://www.R-project.org).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El aceite de soya, imidacloprid y abamectina no afectaron el parasitismo causado por las
hembras de T. triozae derivadas del estado de larva. El parasitismo estuvo comprendido entre 35-
52 % y 44-57 % para las tres concentraciones del aceite de soya e imidacloprid, respectivamente
(Fig. 1). En el caso de abamectina, se registró 61 % de parasitismo de las hembras del parasitoide
provenientes de la CL50 (0.03 mg/l); en las otras dos concentraciones (CMinRC y ½CMinRC) se
registró 100% de mortalidad de las ninfas del hospedero. Estos porcentajes de parasitismo no
fueron significativamente distintos (F = 1.65; gl = 7.102; P = 0.13) que el obtenido en el testigo
(56 %).
El parasitismo causado por hembras derivadas del estado de pupa fue, en general, menor que el
registrado en hembras derivadas de larvas. El parasitismo de las hembras derivadas de pupas
tratadas con aceite de soya, imidacloprid y abamectina estuvo comprendido entre 23-42 %, 30-36
% y 9-37 %, respectivamente. Las hembras de T. triozae derivadas de las pupas tratadas con la
CL50 (0.03 mg/l) de abamectina causaron el menor parasitismo (9 %) y éste fue significativamente
diferente (F = 3.46; gl = 9.146; P ≤ 0.0001) al obtenido en el testigo (40 %) (Fig. 1).

157
Morales-Alonso et al.: Parasitismo y alimentación de hembras de Tamarixia triozae tratadas con distintos insecticidas.

Hembras derivadas de

Figura 1. Porcentaje de parasitismo (± EE) causado por las hembras de T. triozae derivadas de los estados de larva y
pupa tratados con tres insecticidas. Barras etiquetadas con diferente letra son significativamente diferentes entre
hembras provenientes del mismo estado de desarrollo tratado (ANOVA y separación de medias Tukey; P < 0.05).

No existe información sobre el efecto causado por el aceite de soya, imidacloprid y abamectina
sobre el parasitismo de las hembras del ectoparasitoide T. triozae derivadas de los estados de larva
y pupa previamente tratados con estos insecticidas. Sin embargo, se han realizado estudios sobre
el parasitismo causado por insecticidas a base de aceites, imidacloprid y abamectina en las etapas
inmaduras de otros ectoparasitoides. Al respecto, las hembras del parasitoide Aphytis melinus
DeBach, 1959 provenientes de larvas tratadas por aspersión con una concentración de 2 l/hl del
aceite mineral BiolidE® causaron 30 % de parasitismo sobre ninfas N3 de la escama blanca
Aspidiotus nerii Bouché, 1833 (Biondi et al., 2015). Las hembras de Bracon nigricans Szépligeti,
1901 derivadas de cocones tratados tópicamente con bórax + aceite de cítricos (400 ml/hl) (Prev-
Am®) causaron 14 % de parasitismo sobre las larvas de Tuta absoluta (Meyrick, 1917) (Biondi et
al., 2013), lo que es menor a lo reportado en el presente estudio con las tres concentraciones del
aceite de soya. Por otra parte, las hembras de Tamarixia radiata (Waterston, 1922) derivadas del
estado de pupa tratadas por aspersión con tres insecticidas neonicotinoides (tiamethoxam,
tiacloprid e imidacloprid) causaron entre 31 y 39 % de parasitismo sobre ninfas N4 de Diaphorina
citri (Kuwayama, 1908) en plantas de Murraya paniculata (L.) Jack. (Lombardi de Carvalho,
2008), resultados similares a los obtenidos en este trabajo. Las hembras de B. nigricans derivadas
de cocones tratados tópicamente con benzoato de emamectin y abamectina causaron 6 y 15 % de
parasitismo, respectivamente, sobre larvas de T. absoluta (Biondi et al., 2013).
La alimentación de las hembras de T. triozae derivadas de larvas tratadas con el aceite de soya
e imidacloprid estuvo comprendida entre 11-32 % y 17-20 %, respectivamente. Las hembras
provenientes de la CL50 (0.03 mg/l) de abamectina se alimentaron del 16 % de las ninfas de B.
cockerelli. Las hembras provenientes de la ½CMinRC del aceite de soya causaron el menor
porcentaje de alimentación (11 %), el cual fue significativamente distinto al observado (F = 4.78;
gl = 7.136; P ≤ 0.0001) en el testigo (29 %) (Fig. 2). Por otro lado, la alimentación causada por las
hembras derivadas de las pupas tratadas con el aceite de soya, imidacloprid y abamectina fue muy
similar (entre 18-28, 20-31 y 24-28 %, respectivamente, para cada insecticida) (Fig. 2). Los
porcentajes de alimentación de las hembras provenientes de la CL50 y ½CMinRC del aceite de soya
(21 % y 18 %, respectivamente) e imidacloprid (25 y 21 %, respectivamente) fueron
significativamente distintos (F = 3.77; gl = 9.196; P ≤ 0.0001) al obtenido en el testigo (40 %) (Fig.
2).

158
Entomología mexicana, 4: 155-160 (2017)

Hembras derivadas de

Figura 2. Porcentaje de alimentación (± EE) causado por las hembras de T. triozae derivadas de los estados de larva
y pupa tratados con tres insecticidas. Barras etiquetadas con diferente letra son significativamente diferentes entre
hembras provenientes del mismo estado de desarrollo tratado (ANOVA y separación de medias Tukey; P < 0.05).

Contrario a nuestros resultados, las hembras de B. nigricans derivadas de cocones tratados por
el método tópico con bórax + aceite de cítricos (400 ml/hl [Prev-Am®]), se alimentaron de 81 %
de las larvas de tercer instar de T. absoluta y cuando provinieron de cocones tratados con benzoato
de emamectin (150 g/hl) y abamectina (75 ml/hl) su alimentación fue de 58 y 79 %,
respectivamente (Biondi et al., 2013).
Las diferencias observadas entre estos estudios y nuestros resultados son probablemente debido
a varios factores: la formulación y concentración del insecticida, la interacción entre el parasitoide-
hospedero, el estado y comportamiento del parasitoide (endo- o ectoparasitoide) ensayado, así
como el método de aplicación. Además, se debe considerar la barrera de protección que forma el
cuerpo del hospedero hacia los insecticidas.

CONCLUSIÓN
El aceite de soya, imidacloprid y abamectina no afectaron el parasitismo de las hembras
provenientes de las larvas pero sí de las derivadas de pupas tratadas. La alimentación de las hembras
fue afectada cuando provinieron de ambos estados inmaduros. Por lo tanto, al diseñar un programa
de manejo integrado de B. cockerelli puede considerarse evitar la aplicación de estos insecticidas
cuando el parasitoide se encuentre en los estados inmaduros aquí ensayados.

Agradecimientos
Al CONACyT por la beca otorgada a Sinue I. Morales Alonso (No. 294135). Esta investigación
fue financiada por la Coordinación de la Investigación Científica de la Universidad Michoacana de
San Nicolás de Hidalgo. A la empresa BioKrone (Celaya, Guanajuato) por la donación de los
insecticidas utilizados en este trabajo.

Literatura Citada
Biondi, A., Zappalà, L., Stark, J. D. and N. Desneux. 2013. Do biopesticides affect the demographic traits
of a parasitoid wasp and its biocontrol services through sublethal effects? PloS ONE, 8: e76548.
Biondi, A., Campolo, O., Desneux N., Siscaro G., Palmeri V. and L. Zappalà. 2015. Life stage-dependent
susceptibility of Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae) to two pesticides commonly
used in citrus orchards. Chemosphere, 128: 142−147.

159
Morales-Alonso et al.: Parasitismo y alimentación de hembras de Tamarixia triozae tratadas con distintos insecticidas.

Bravo, M. E. y L. P. López. 2007. Principales plagas del chile de agua en los Valles centrales de Oaxaca.
Agroproduce, Fundación Produce Oaxaca A.C., 7: 12−15.
Bujanos, M. R., Garzón, T. J. A. y J. A. Marín. 2005. Manejo integrado del pulgón saltador Bactericera
(=Paratrioza) cockerelli (Sulc.) (Hemiptera: Triozidae) en los cultivos de solanáceas en México.
Pp. 93−98. In: Segunda Convención Mundial del Chile, del 14 al 16 de agosto, Zacatecas, México.
Levy, J., Ravindran, A., Gross, D., Tamborindeguy, C. and E. Pierson. 2011. Translocation of “Candidatus
Liberibacter solanacearum” the zebra chip pathogen, in potato and tomato. Bacteriology, 101:
1285−1291.
Lombardi de Carvalho, S. P. 2008. Toxicidade de insecticidas neonicotinoides sobre o psilídeo Diaphorina
citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) e o parasitódie Tamarixia radiata (Waterson)
(Hymenoptera: Eulophidae). Tesis de Doctorado. Escola Superior de Agricultura “Luiz de
Queiroz”. Universidade de Sao Paulo. Sao Paulo, Brasil.
Lomelí-Flores, J. R. y R. Bueno. 2002. Nuevo registro de Tamarixia triozae (Burks) parasitoide del psílido
del tomate Paratrioza cockerelli (Sulc) (Homoptera: Psyllidae) en México. Folia Entomología
Mexicana, 41: 375−376.
Morales, A. S. I., Martínez, A. M., Figueroa, J. I., Espino, A. M., Chavarrieta, J. M., Ortiz, R., Rodríguez,
Ch. L. E. y S. Pineda. 2013. Parámetros de vida del parasitoide sinovigénico Tamarixia triozae
(Hymenoptera: Eulophidae). Revista Colombiana de Entomología, 39: 243−249.
Munyaneza, J. E., Crosslin, J. M. and E. J. Upton. 2007. Association of Bactericera cockerelli (Homoptera:
Psyllidae) with "zebra chip", a new potato disease in Southwestern United States and Mexico.
Journal Economic Entomology, 100: 656−663.
Munyaneza, J. E. and V. G. Sengoda. 2009. First report of “Candidatus Liberibacter solanacearum” in
pepper plants in México. Plant Disease, 93: 1076.
Steiner, A. A. 1984. The universal nutrient solution. Pp. 633−650. In: Proceedings 6th International
Congress on Soilless Culture. 29 April to 5 May of 1984. Wageningen, The Netherlands.

160
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

EFECTOS DE LA APLICACIÓN DE HONGOS Y NEMATODOS ENTOMOPATÓGENOS


SOBRE LA MORTALIDAD DE LARVAS DE Tenebrio molitor L. (COLEOPTERA:
TENEBRIONIDAE)

Jaime Ruiz-Vega , Carlos I. Cortés-Martínez y María E. Silva-Rivera

Instituto Politécnico Nacional, CIIDIR Unidad Oaxaca. Calle Hornos 1003, Santa Cruz Xoxocotlán Oax., 71230.
Autor de correspondencia: jvega@ipn.mx

RESUMEN. El control de plagas edafícolas se realiza generalmente con agroquímicos de alto poder residual y
toxicidad. Tal es el caso del control de las larvas conocidas como “gusanos de alambre” (Agriotes sp., Elateridae), el
cuales ha cobrado importancia en los Valles Centrales de Oaxaca ante la disrupción del equilibrio ecológico asociado
al uso de insecticidas de amplio espectro y el monocultivo del maíz. Una opción para su control sostenible es utilizar
hongos y nematodos entomopatógenos, La acción conjunta de estos agentes puede incrementar la eficiencia de los
nematodos para invadir larvas con alta tolerancia a éstos. En este estudio, la aplicación diferida en tiempo (4 días) de
los hongos y nematodos disminuyó la tasa de penetración de Steinernema glaseri, pero no el porcentaje de mortalidad
(MOR) de larvas de Tenebrio molitor, insecto modelo del gusano de alambre. Por sí solo, el hongo Metarhizium
anisopliae fue más efectivo que Beauveria bassiana. Se observó un efecto sinérgico entre Steinernema glaseri y B.
bassiana, ya que al aplicar el nematodo a los 4d después del hongo, incrementó significativamente la MOR. Sin
embargo, S. glaseri, por sí solo, tuvo una MOR estadísticamente igual a la obtenida con la combinación hongo-
nematodo.

Palabras clave: Gallina ciega, gusano de alambre, control biológico, maíz.

Effects of different application times of entomopathogenic fungi and nematodes on Tenebrio


molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) larvae

ABSTRACT. The control of soil insect-pests is usually performed with chemicals of high toxicity and residual power.
Such is the case of the control of larvae known as "wireworms" (Agriotes sp., Elateridae), which have gained
importance in the Central Valleys of Oaxaca because of the disruption of the ecological balance associated with using
broad-spectrum insecticides and maize monoculture . One option for sustainable control is to use entomopathogenic
fungi and nematodes, which joint action can increase the efficiency of nematode larvae to invade insect species with
high tolerance to these. In this study, the delayed application time (4 days) of fungi and nematodes decreased the rate
of penetration of Steinernema glaseri, but not the percent mortality (MOR) of Tenebrio molitor larvae, a model insect
for wireworms. By itself, the fungus Metarhizium anisopliae was more effective than Beauveria bassiana. A
synergistic effect between Steinernema glaseri and B. bassiana was observed as the MOR increased significantly when
the nematodes were applied 4d after the fungi. Nevertheless, S. glaseri alone produced a MOR statistically equal to
that obtained with the fungus-nematode combination.

Keywords: White grubs, wireworms, biological control, maize.

INTRODUCCIÓN
Algunas de las plagas agrícolas que atacan distintos cultivos en Oaxaca son las larvas conocidas
como “gallinas ciegas” (Phyllophaga y Anomala (Ruiz-Vega et al., 2003; Aquino, 2003)), gusanos
de alambre (Elateridae), así como el gusano cogollero (Noctuidae), los cuales han cobrado mayor
importancia ante la disrupción del equilibrio ecológico (Jackson, 2000). En los Valles Centrales de
Oaxaca se cultivan anualmente unas 108,000 ha de maíz, por lo cual es el cultivo más extensamente
sembrado. Además de limitantes como lluvia errática y suelos pobres, el maíz de temporal se ve
afectado por plagas edaficolas de los géneros, además de Melanothus sp. y Agriotes sp.
Los efectos sobre el rendimiento de semillas se reflejan en pérdidas promedio del 30 al 50 %.
Una opción para su control sostenible es utilizar hongos (Rodríguez et al., 2005) y nematodos

161
Ruiz-Vega et al.: Aplicación de hongos y nematodos entomopatógenos sobre larvas de Tenebrio molitor.

entomopatógenos (NEP), organismos benéficos que parasitan a sus larvas y producen descendencia
que puede volver a infectar otras larvas (Ruiz et al., 2003).
En el caso de los hongos, las esporas que producen pueden germinar sobre los insectos e
invadirlos, provocando su muerte. Los infectivos juveniles (IJ) de los NEP penetran larvas de
distintas especies para reproducirse, ocasionando la muerte del insecto por septicemia. Después de
2-3 ciclos reproductivos abandonan el cadáver para buscar nuevos hospederos. Los IJ pueden
suspenderse en agua y aplicarlos a insectos plaga o formularse en reservorios que los contengan,
tales como los pellets de tierra de diatomeas (TD).
La acción conjunta de hongos y nematodos puede incrementar la habilidad de los nematodos
para invadir larvas con alta tolerancia (Ruiz et al., 2012), tales como larvas de estadios superiores
o aquellas con mecanismos de defensa más eficientes (Ruiz et al., 2000). En consecuencia, en esta
investigación se evaluó la interacción entre nematodos y hongos entomopatógenos, a fin de
determinar el periodo de interacción óptima entre especies de nematodos y hongos para el control
de plagas edafícolas en Oaxaca.

MATERIALES Y MÉTODO
A fin de evaluar la posible sinergia o antagonismo entre hongos y nematodos entomopatógenos,
se inocularon larvas de último estadio de Tenebrio molitor, un insecto modelo del gusano de
alambre, con los hongos entomopatogenos Metarhizium anisopliae (Ma) ó Beauveria bassiana
(Bb) a una dosis de 1x106 esporas/caja en dos cajas Petri por especie. Primero se aplicaron las
esporas en suspensión acuosa al papel filtro, depositando enseguida 15 larvas de último Tenebrio
molitor por caja. Los hongos provienen de la colección del CIIDIR Sinaloa, B. bassiana cepa
B9cog y M. anisopliae cepa M1cog.
El nematodo Steinernema glaseri (Sg) cepa NJ-43 se aplicó a razón de 4500 IJ por caja (300
IJ/larva) a los 4 y 8 días después de la infección con los hongos. En otras dos cajas se aplicó solo
el nematodo en el día 1. Antes de aplicar los nematodos, en cinco larvas escogidas al azar, se evaluó
la mortalidad ocasionada por los hongos a los 4 y 8 d después de aplicarlos; si la larva no se movía
al contacto con una aguja de disección, se consideraba muerta. Para esto, después de dos días de
aplicados los NEP, se diseccionaron, incluyendo cinco larvas tratadas solamente con nematodos,
en Pepsina, previa incubación a 38 °C por 4 horas y se contabilizaron los IJ que penetraron. La
mortalidad de las 10 larvas restantes de cada caja se evaluó de manera visual 4 días después. Las
larvas muertas se colocaron en trampas White para verificar la producción de nematodos. El
experimento se realizó por duplicado bajo temperaturas promedio de 23.5 ± 1.3 °C, utilizando el
paquete SAS versión 9.1 para realizar el ANOVA y comparación de medias por la prueba de Tukey
al 0.05 de probabilidad.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la columna de mortalidad debida al hongo ó al nematodo (M x H ó N inicial) del Cuadro 1,
se tiene que a los 4d después de aplicados, Ma produjo 100 % de MOR mientras que Bb alcanzó
sólo un 16.5 %. A los 8d por si solo Ma llegó al 100 %, mientras que al aplicar sólo Bb se obtuvo
un 66.5 %, diferente estadísticamente de 16.5 %; sin embargo, Sg por si sólo obtuvo 95 % de MOR,
resultado que no difirió significativamente del % de MOR obtenido con Ma. Entonces, Ma y Sg
produjeron el mayor nivel de MOR a lo 4d, seguidos por Sg, mientras que Bb produjo el menor %
de MOR. En estudios similares los tiempos de control medios han variado de 6-7 d para hongos
(Gabarty et al., 2014; Qin et al., 2010) y de 3-7 d para nematodos (Ruiz-Vega et al., 2003), lo cual
indicaría que la cepa de Ma era muy virulenta contra T. molitor o que no se evaluó objetivamente
la mortalidad.

162
Entomología mexicana, 4: 161-165 (2017)

Cuadro 1. (M x H o N): Mortalidad (M) inicial por los hongos (H) M. anisopliae (Ma), B. bassiana
(Bb) o el nematodo (N) S. glaseri (Sg) a los 4 u 8 días antes de aplicar el N, M por efecto
combinado de M x H + N y penetración de infectivos juveniles (PIJ).
Oportunidad MxHoN MxH+N
Hongo Nematodo PIJ x larva
del N (días) (%) inicial (%)
Ma Sg 4 100.0 a* 100 a 5.3 b
Bb Sg 4 16.5 b 100 a 5.0 b
Ma Sg 8 100.0 a 100 a 7.2 ab
Bb Sg 8 66.5 a 90 a 9.0 a
0 Sg 1 95.0 a 11.0 a
*Prueba de Tukey al 0.05 de probabilidad; tratamientos con la misma literal dentro de columnas
no son estadísticamente diferentes de los demás.

Al combinar el nematodo con los hongos, en ambas oportunidades y con cualquier especie de
hongo, se obtuvieron altos niveles de MOR no diferentes entre sí (M x H + N). Sin embargo, cuando
se aplicó Sg a los 4 d después de Bb, el grado de MOR incrementó de 16.5 a 100 %, lo que indicó
que existió sinergia entre ambos agentes entomopatógenos, mientras que aplicando 8 d después
hubo un incremento no significativo de 66.5 a 90 %. En cambio, M. anisopliae ya había controlado
casi al 100 % de las larvas por si solo tanto a los 4 como a los 8 d. Un estudio de laboratorio y de
invernadero, donde se evaluó la interacción entre cuatro nematodos y dos hongos
entomopatógenos, concuerda con estos resultados; las especies de NEP fueron aplicadas después
de los hongos a diferentes tiempos; la aplicación de solo B. bassiana y M. anisopliae no redujo la
población de larvas de tercer estadio de Cyclocephala lurida Bland (Martínez-Hernández et al.,
2015). En laboratorio se han observado interactions aditivas entre H. megidis y B. bassiana, y entre
H. bacteriophora y B. bassiana o M. anisopliae en la mayoria de las combinaciones. Sin embargo,
el efecto combinado no fue significativamente diferente para las aplicaciones simultáneas de
nematodos u hongos o realizadas en diferentes tiempos (Wu, et al., 2014).
De acuerdo a Ansari et al. (2006, 2008), la aplicación combinada de hongos y NEP ha producido
mayores porcentajes de MOR en varias especies de escarabeidos, es decir se ha observado un efecto
sinérgico entre ambos entomopatógenos. Éste podría atribuirse a una condición de “estrés” causada
por uno de los patógenos sobre las larvas, la cual facilita al otro agente infectarlas. También Wu et
al. (2014) estimaron el efecto de combinar hongos y nematodos como equivalente a un tratamiento
con el insecticida imidacloprid. Sin embargo, en el presente estudio el nematodo S. glaseri por si
solo tuvo un porcentaje de control estadísticamente igual al obtenido con la combinación hongo-
nematodo, lo cual indica que éste nematodo no requiere de la participación de otro organismo para
producir altos porcentajes de MOR en larvas de T. molitor. Koppenhofer y Grewal (2005)
concluyen que en la mayoría de los casos la eficacia de un organismo entomopatógeno ya es alta,
por lo cual hay poco margen para mejorarla al combinarlo con otro.
El número promedio de IJ que penetraron por larva a los 4 d mostró diferencias significativas
(Tukey al 0.05) con relación a aplicar únicamente el N, lo cual indica que existió un efecto de
exclusión del H sobre él N, ya que el porcentaje de penetración fue significativamente menor con
Sg inoculado a los 4 d sobre Bb que cuando Sg se inoculó a los 8 d (Cuadro 1), lo cual concuerda
con resultados de Correa-Cuadros et al., 2016. A los 8 d, aun cuando tendió a haber una mayor
penetración, no se registraron diferencias significativas para el número de IJ por larva con ninguno
de los hongos evaluados. Sin embargo, los IJ presentes dentro de las larvas inoculadas a los 8d
fueron significativamente mayores, o iguales a las registradas usando solamente Sg, que los
presentes al inocularlas a los 4 d. La penetración de IJ en larvas infectadas por hongos no implica
que vayan a producir progenie, pero puede ocurrir. Resultados de Morris et al. (2015) y Wuet et

163
Ruiz-Vega et al.: Aplicación de hongos y nematodos entomopatógenos sobre larvas de Tenebrio molitor.

al. (2014) apoyan la hipótesis de una mayor tasa de penetración en larvas con más días de
exposición al hongo; en este caso, a medida que se aumentaba el tiempo de exposición de larvas
de T. molitor al hongo Beauveria sp., mayor era el número de nematodos que penetraban las larvas,
sin que esto tuviera relación con la producción de juveniles infectivos por larva. Sin embargo,
Molina et al. (2007) concluyen que aun cuando la combinación tuvo efectos sinérgicos, la
producción de IJ disminuyó.

CONCLUSIONES
El hongo Metarhizium anisopliae causó mayor mortalidad de larvas de T. molitor que Beauveria
bassiana. Se observó un efecto sinérgico entre Steinernema glaseri y B. bassiana aplicando el
nematodo 4 d antes, ya que sin el nematodo el hongo habría producido una MOR baja. S. glaseri
por si solo tuvo un porcentaje de control ligeramente menor pero estadísticamente igual al obtenido
con la combinación hongo-nematodo. La mejor oportunidad para aplicar el nematodo S. glaseri en
combinación con B. bassiana fue a los 8 días de aplicar el hongo, ya que con ésta se observó un
mayor porcentaje de penetración de IJ, es decir a los 4 d todavía los nematodos penetraron las
larvas en menor cuantía, evidenciando un efecto antagónico de éste hongo contra los IJ.

Agradecimientos
A la SIP-IPN por el apoyo económico otorgado, proyecto no. 20160475.

Literatura Citada
Aquino, B. T. 2003. Manejo intergrado de gallina ciega Phyllophaga spp. En maíz de temporal. Tesis de
Maestro en Ciencias, ITAO No. 23, Nazareno Xoxocotlán, Oax. 91 pp.
Ansari, M. A., Shahb, F. A., Tirryc, L. and M. Moensa. 2006. Field trials against Hoplia philanthus
(Coleoptera: Scarabaeidae) with a combination of an entomopathogenic nematode and the fungus
Metarhizium anisopliae. Biological Control, 39(3): 453–459.
Ansari, M. A., Shahb, F. A. and T. M. Butt. 2008. Combined use of entomopathogenic nematodes and
Metarhizium anisopliae as a new approach for black vine weevil, Otiorhynchus sulcatus, control.
Entomologia Experimentalis et Applicata, 129(3): 340–347.
Correa-Cuadros, J. P., Sáenz-Aponte, A. and M. X. Rodríguez-Bocanegra. 2016. In vitro interaction of
Metarhizium anisopliae Ma9236 and Beauveria bassiana Bb9205 with eterorhabditis
bacteriophora HNI0100 for the control of Plutella xylostella. SpringerPlus. 5(1): 2068.
doi:10.1186/s40064-016-3745-5.
Gabarty, A., Salem, H. M., Fouda, M. A., Abas, A. A. and A. A. Ibrahim. 2014. Pathogencity induced by
the entomopathogenic fungi Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae in Agrotis ipsilon
(Hufn.) Journal of Radiation Research and Applied Sciences 7: 95–100.
Jackson, T. 2000. Corn growing in crisis in the valleys of Mexico. Scarab Biocontrol news 5: 3–4.
Koppenhofer, A. M. and P. S. Grewal. 2005. Compatibility and interactions with agrochemicals and other
biocontrol agents. Pp. 362–381. In: P. S. Grewal, R. U. Ehlers, D. Shapiro-Iian. (Eds.). Nematodes
as biocontrol agents. CABI Publishing, Wallingford, UK.
Martínez-Hernández, A., Alatorre-Rosas, R., Guzmán-Franco, A. W. and E. Rodríguez-Leyva. 2015. Effect
of dual inoculation with nematodes and fungal pathogens on the survival of Phyllophaga polyphylla
larvae (Coleoptera: Scarabaeidae) Biocontrol Science and Technology (25)11: 1221–1232.
Molina, A. J. P., Samuels, R. I., Machado I. R. and C. Dolinski. 2007. Interactions between isolates of the
entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae and the entomopathogenic nematode
Heterorhabditis bacteriophora JPM4 during infection of the sugar cane borer Diatraea saccharalis
(Lepidoptera: Pyralidae). Journal of Invertebrate Pathology. 96: 87–192.

164
Entomología mexicana, 4: 161-165 (2017)

Morris, E. E., Jensen, A. B., Wynns, A. A. and J. Eilenberg. 2015. Co-infection interactions between
entomopathogenic fungi and Steinernema feltiae using Tenebrio molitor as a model system. In: 48th
Meeting of the Society for Invertebrate Pathology, Vancouver, Canada, 9-13 August.
Qin, Yi., Sheng-Hua, Ying., Ying, Chen., Zhi-Cheng, Shen. and Feng Ming-Guang. 2010. Integration of
Insecticidal Protein Vip3Aa1 into Beauveria bassiana Enhances Fungal Virulence to Spodoptera
litura Larvae by Cuticle and Per Os Infection. Applied and Environmental Microbiology, 76(14):
4611–4618.
Rodriguez-Del Bosque, L. A., Silvestre, F., Hernandez, V. M., Quiroz, H. and J. E. Throne. 2005.
Pathogenicity of Metarhizium Anisopliae and Beauveria Bassiana Against Phyllophaga Crinita and
Anomala Flavipennis (Coleoptera: Scarabaeidae). Journal of Entomological Science, 40: 67–73.
Ruiz, V. J., Aquino, B, T and H. K. Kaya. 2000. Controlling white grubs (Phyllophaga spp.) with
entomopathogenic nematodes and fungi in Oaxaca, México. P. 84. In: Abstracts del XXXIII congreso
de la Society for Invertebrate Pathology, agosto 13-18 del 2000. Guanajuato, Gto.
Ruiz, V. J., Aquino, B. T., Kaya, H. K. y P. Stock. 2003. Colecta y evaluación de nematodos
entomopatógenos para el control de gallinas ciegas Phyllophaga vetula (Horn) en Oaxaca, México.
Folia Entomológica Mexicana 42(2): 167–175.
Ruiz Vega, J., Aquino Bolaños, T., Silva-Rivera, M. E. y S. P. Girón. 2012. Control integrado de la gallina
ciega Phyllophaga vetula Horn (Coleoptera: Melolonthidae) con agentes entomomopatógenos en
Oaxaca, México. Revista Científica UDO Agrícola 12(3): 609–616.
Wu, Shaohui., Roger, R. Youngman, Loke, T. Kok, Curt, A. Laub. And G. Douglas. Pfeiffer. 2014.
Interaction between entomopathogenic nematodes and entomopathogenic fungi applied to third
instar southern masked chafer white grubs, Cyclocephala lurida (Coleoptera: Scarabaeidae), under
laboratory and greenhouse conditions. Biological Control Volume 76: 65–73.

165
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

AMPLIFICACIÓN DE LA REGIÓN DEL GEN ITS2 POR PCR PARA LA


IDENTIFICACIÓN DEL ÁCARO NEMATÓFAGO Caloglyphus mycophagus (ACARI:
ACARIDAE)

David Emanuel Reyes-Guerrero1, Liliana Aguilar-Marcelino1 , María Eugenia López-Arellano1,


Ricardo Daniel Díaz-Yáñez2, Carlos Ramón Bautista Garfias1, Pedro Mendoza de Gives1
1
Unidad de Helmintología, CENID-Parasitología Veterinaria, INIFAP. Carretera Federal Cuernavaca-Cuautla. No.
8534, Jiutepec, Mor. C. P. 62550, México.
2
Universidad Politécnica del Estado de Morelos. Blvd. Paseo Cuauhnáhuac 566, Lomas del Texcal. C. P. 62550
Jiutepec, Morelos.
Autor de correspondencia: aguilar.liliana@inifap.gob.mx

RESUMEN. En el presente estudio se amplificó la región del gen ITS2 mediante la técnica de PCR para la
identificación del ácaro nematófago Caloglyphus mycophagus. A continuación, se describe la metodología empleada:
de un espécimen adulto (ácaro) de sexo indistinto se realizó la extracción de ADN, la síntesis de oligonucleótidos se
obtuvo mediante la secuencia ITS2 de Sancassania mycophagus y se amplificó por la técnica de Reacción en Cadena
de la Polimerasa (PCR), posteriormente el producto de PCR se purificó con un Kit comercial. El fragmento obtenido
por PCR fue secuenciado y analizado mediante el programa Chromas V2.6 para llevar a cabo una búsqueda de
identidad de las secuencias nucleotídicas en la base de datos del Gen Bank del NCBI utilizando el programa BLAST.
Para el alineamiento de la secuencia se usó el programa CLC Sequence Viewer 7.0. Los resultados del alineamiento
de dicha secuencia muestran un porcentaje de identidad del 99 % con el ácaro S. mycophagus = C. mycophagus. Los
resultados del presente estudio podrán servir para la identificación molecular de futuros aislamientos de ácaros
nematófagos. El ácaro C. mycophagus es un antagonista natural de nematodos parásitos de plantas y animales
adicionalmente es un depredador potencial para utilizarse como una alterativa de biocontrol de plagas agropecuarias.

Palabras clave: Identificación molecular, ADN genómico, depredador, biocontrol.

Amplification of the ITS2 gen region through the PCR technique for the identification of
nematophage male Caloglyphus mycophagus (Acari: Acaridae)

ABSTRACT. In the present study the region of the ITS2 gene was amplified by the PCR technique for the
identification of the nematophagous mite Caloglyphus mycophagus. The methodology used is described below: One
adult specimen (mite) of indistinct sex DNA extraction was performed, the synthesis of oligonucleotides was obtained
by the sequence ITS2 of Sancassania mycophagus and was amplified by a Chain Reaction Polymerase (PCR)
technique, then the PCR product was purified with a commercial Kit. The fragment obtained by PCR was sequenced
and analyzed with Chromas V2.6 program to carry out an alignment analysis of the nucleotide sequences in the Gen
Bank database of the NCBI using the BLAST program. Also, was used CLC Sequence Viewer 7.0 for alignment of
the sequence. The alignment results of that sequence shows a 99% of similarity to the S. mycophagus = C. Mycophagus.
The results of the present study may be used for the molecular identification of future isolates of nematophagous mites.
The C. mycophagus mite is a natural antagonist of parasitic nematodes of plants and animals, in addition is a potential
predator to be used as a biocontrol alterative of agricultural pests..

Keywords: Molecular identification, Genomic DNA, depredator, biocontrol.

INTRODUCCIÓN
Los nematodos gastrointestinales (ngi) de rumiantes causan enfermedades que ocasionan un
impacto económico mundial negativo. En México se han notificado pérdidas de $8,902 millones
de pesos en la ganadería por los ngi (Rodríguez-Vivas et al., 2017). Hasta la fecha, el uso de
productos de origen químico (antihelmínticos) es la única estrategia antiparasitaria. Sin embargo,
el uso indiscriminado de estos productos ha desencadenado la resistencia antihelmíntica en

179
Reyes-Guerrero et al.: Amplificación de la región del gen ITS2 para la identificación de Caloglyphus mycophagus.

nematodos de rumiantes. La dependencia de un solo método de control de los ngi, ha demostrado


ser ineficiente. El uso de antihelmínticos presenta ventajas y desventajas. Dentro de las desventajas
estos productos causan daño al medio ambiente y mantos freáticos produciendo un desequilibrio,
además de un riesgo ecotoxicológico al suelo, las plantas y mantos acuíferos ya que algunos
medicamentos pueden ser eliminados en forma activa junto con las heces poniendo en riesgo a
organismos benéficos como los escarabajos estercoleros (Martínez y Cruz, 2009), estos organismos
son fundamentales para la subsistencia de los pastizales, al alimentarse de excretas que los animales
depositan sobre los pastizales, contribuyen a la producción de materia orgánica y la cantidad de
elementos minerales disponibles. Los escarabajos desgajan, reparten y entierran las heces,
acelerando el proceso de incorporación al suelo a la vez lo fertiliza. Sin su actuación, la
acumulación de las excretas sería insoportable para los ecosistemas (Martínez y Cruz, 2009;
Lumaret et al., 2012). Bajo este contexto es evidente la búsqueda de métodos alternos y sostenibles
que reduzcan el uso de las drogas químicas. El control biológico utiliza antagonistas naturales que
no afectan al medio ambiente. Dentro de los antagonistas de nematodos se encuentran: virus,
bacterias, insectos, tardígrados, nematodos depredadores de otros nematodos, hongos y ácaros
nematófagos (García-Ortiz et al., 2015; Hernández-Bacao et al., 2015). Los ácaros nematófagos se
encuentran en el suelo y se ha notificado su capacidad depredadora contra nematodos parásitos de
animales y plantas (Aguilar-Marcelino et al., 2014). En el presente estudio se amplificó la región
del gen ITS2 mediante la técnica de PCR para la identificación del ácaro nematófago Caloglyphus
mycophagus.

MATERIALES Y MÉTODO
Localización. El presente estudio se llevó a cabo en el Laboratorio del Centro Nacional de
Investigaciones Disciplinarias en Parasitología Veterinaria del Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (CENID-PAVET, INIFAP) ubicado en Jiutepec,
Morelos, México.

Material biológico
Aislamiento de Caloglyphus mycophagus. El aislamiento de C. mycophagus pertenece al
Laboratorio del CENID-PAVET del INIFAP. Los especímenes fueron aislados en el año 2013 a
partir de muestras de hojarasca y suelo provenientes del poblado de San Juan Tlacotenco, Morelos,
México y actualmente se mantienen en cultivos puros mantenidos a temperatura ambiente (28 ± 2)
(Hernández-Bacao et al., 2015).
Nematodo Panagrellus redivivus. Los nematodos fueron cultivados en recipientes de plástico
empleando hojuelas de avena y agua como sustrato siguiendo la metodología descrita por De Lara
et al. (2007). Los cultivos se mantuvieron a temperatura ambiente (25-30 °C).
Cultivo del ácaro. Se utilizaron placas de Petri (60 x 15 mm) conteniendo medio agua-agar al
5 %, posteriormente se adicionó un número indeterminado de especímenes de vida libre de
nematodos P. redivivus como fuente principal de alimento para facilitar su reproducción e
incrementar la población (Aguilar-Marcelino et al., 2014).
Selección de ácaros. Se tomó una colonia de ácaros C. mycophagus que fue mantenida a 28 °C
con una humedad relativa de 65 % y con ayuda de unas pinzas entomológicas se seleccionaron
especímenes adultos bajo un microscopio estereoscopio (10 X) y se colocaron en un tubo se 1.5
ml.
Extracción de DNA del ácaro. De un espécimen adulto de C. mycophaga de sexo indistinto se
realizó la extracción y purificación de DNAg (DNA genómico) utilizando el kit comercial DNeasy
Blood & Tissue kit (Marca: QIAGEN, Hilden, Germany) siguiendo las instrucciones y

180
Entomología mexicana, 4: 179-184 (2017)

recomendaciones del fabricante según el protocolo: Purification of total DNA from Animal Tissue
(spin- Column Protocol). Una vez obtenido el DNAg del ácaro se procedió a la determinación de
la concentración del DNA (ng/µl) por medición espectrofotométrica a 260 nm, utilizando el
espectrofotómetro NanoDrop-1000® (Thermo Scientific, USA) y se evaluó la pureza del DNA de
acuerdo a la relación A260/A280 de la densidad óptica.
Síntesis de oligonucleótidos. Los oligonucleótidos utilizados en el presente estudio fueron los
reportados por Noge et al. (2005) y posteriormente por Wong et al. (2011), diseñados con base en
la región ITS2 que se encuentra entre las regiones 5.8S (rDNA) y 28S (rRNA), basada en la
secuencia de insectos (Wesson et al., 1992) y modificados para ácaros del orden “Astigmata”. Las
secuencias utilizadas fueron: 1) Fw-ITS2: 5’-CGACTTTCGAACGCATATTGC-3’ y 2) Rv-ITS2:
5’-GCTTAAATTCAGGGGGTAATCTCG-3’, los cuales generan un fragmento de longitud de
488 pb.
Amplificación de la región ITS2 por Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR). Para la
amplificación del gen ITS2, se preparó una mezcla de reacción para PCR con un kit comercial a
un volumen final de 20 µl utilizando como templado una concentración de 100 ng/µl de DNA
genómico del ácaro. La amplificación del fragmento del DNA se realizó en un termociclador
Thermal Cycler C100® Touch (BIO-RAD) mediante una desnaturalización inicial a 94 °C por 2
min; un ciclado de 35 repeticiones con una desnaturalización a 94 °C por 30 s, una alineación a 56
°C por 30 s, y una extensión a 72 °C por 50 s (Wong et al., 2011; Noge et al., 2005). La
visualización del producto de PCR se realizó mediante una electroforesis en gel de agarosa al 3 %
teñido con bromuro de etidio, para el cual se utilizó un marcador molecular (MM) de 50 bp (New
England Bio Labs®).
Secuenciación y análisis bioinformático. El fragmento amplificado, producto de la PCR fue
recuperado, purificado y limpiado a través de columnas y soluciones de elución mediante el kit
comercial QIAquickPCR Purification Kit (Qiagen, Germany) acorde a las recomendaciones del
fabricante. Una vez purificado, se estimó la concentración y pureza del producto a través de
espectrofotometría a 260 nm y una relación de densidad óptica de 260/280, respectivamente.
Posteriormente, 100 ng del producto se mezclaron con el oligonucleótido sentido (Fw) en un
volumen final de 16 µl. La muestra fue enviada al Instituto de Biotecnología (IBT) de la
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) para su secuenciación en un secuenciador
automático de DNA de 16 capilares (Applied Biosystems, modelo 3130xl). Los cromatogramas
resultantes de la secuenciación fueron visualizados y analizados mediante el software
bioinformático Chromas V2.6. Con la secuencia arrojada se llevó a cabo una búsqueda del
porcentaje de identidad nucleotídica en la base de datos del GenBank del NCBI
(www.ncbi.nlm.nih.gov) con la herramienta BLAST (Basic Local Alignment Serch Tool)
(www.ncbi.nlm.nih.gov/BLAST/) Asimismo, se realizó un alineamiento de la secuencia con el
programa CLC Sequence Viewer 7.0.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los ensayos de PCR para la amplificación de un fragmento de la región ITS2 fueron llevados a
cabo a partir de 100 ng/µl de DNAg, encontrándose con valores de pureza de 1.8 a 2.0 de acuerdo
a la relación de A260/A280 de densidad óptica. La visualización del fragmento de interés, se realizó
por electroforesis en gel de agarosa al 3 %, resultando claramente un producto de amplificación
(amplicón) correspondiente a 488 pb, debajo de la banda de 500 pb del marcador molecular
utilizado, en la figura 1 se observa el fragmento resultante en pares de bases correspondientes a la
región ITS2 amplificada.

181
Reyes-Guerrero et al.: Amplificación de la región del gen ITS2 para la identificación de Caloglyphus mycophagus.

Figura 1. Fotografía mostrando un gel de agarosa al 3 % con el tamaño de amplicón de la


región ITS2 del ácaro Caloglyphus mycophagus cuya longitud es de 488 pb.

Respecto a la secuenciación el producto de amplificación de la región ITS2 obtenido por PCR,


fue purificado confirmando la pureza del mismo mediante electroforesis en gel de agarosa y
enviado a secuenciar. El resultado de la secuenciación confirma que el fragmento de la región ITS2,
muestra el 99 % de identidad del mismo con la secuencia (GenBank AB105013.1) del ácaro
Sancassania mycophaga (= Caloglyphus mycophagus), de acuerdo a un alineamiento y búsqueda
de identidad en la colección nucleotídica de la base de datos del NCBI. En la figura 2, se muestra
el resultado del alineamiento entre la secuencia generada por el producto de amplificación y la
secuencia AB105013.1 reportada en el NCBI.

TTTTAACAACGTGAAGGTTACAGTTATGT
TTGTTAGGTATCAAAAATGAAACACCGTA
TGCACTTAAATTCACATTTATGAAATAAA
CGTCCAAGCGTGACAAAATGTAGTGACAA
CATACGTTGTAGGTTAAACTCGGGCATTT
TGGCATGTATTGCCAAAAACCCTACATAC
TGAACCGGTGAAGGTTCAGTCACGTAAAA
CCAGTATGAAACCGTCTCTACGCACGTAT
GGGCATTTCAAAATGACAAAGGCATTATG
GGATAGTGTTTAAATTGGCCCGACGAGTT
TGCAACGGAGGCAAACACGAAGAAACGG
ACCTTTTGATAGTTTTTAGCTTATTAACGA
CGCTCAGACAAACGAAGCCAAGGTGTGA
CCAAGGCTGCAATATGCGTACAAAAGTCG
AA

Figura 2. Las imágenes muestran la secuencia de la amplificación de la región ITS2 y alineamiento con la secuencia
del ácaro Sancassania sp. (GenBank AB105013.1.).

182
Entomología mexicana, 4: 179-184 (2017)

La identificación de los ácaros nematófagos se basa principalmente en la morfología tradicional


utilizando claves; sin embargo, la taxonomía molecular utilizando el ADN ribosomal (rDNA)
puede ser particularmente útil en la identificación rápida y fiable de poblaciones de ácaros
nematófagos (Noge et al., 2005).
En un estudio realizado por Beroiz et al. (2014) utilizaron las secuencias conservadas ITS 1 e
ITS2 para identificar molecularmente a los ácaros causantes de alergias en humanos:
Dermatophagoides farinae, Dermatophagoides Pteronyssinus, Dermatophagoides microceras y
Euroglyphus maynei (Astigmata: Pyroglyphidae), Glycyphagus domesticus y Lepidoglyphus
destructor (Astigmata: Glycyphagidae), Tyrophagus fanetzhangorum, Tyrophagus putrescentiae,
Tyrophagus Longior, Tyrophagus neiswanderi, Acarus farris y Acarus siro (Astigmata: Acaridae)
y Blomia tropicalis (Astigmata: Echymopodidae).
Por otro lado, Che et al. (2016) realizaron la identificación taxonómica y molecular del ácaro
Aleuroglyphus ovatus inicialmente amplificaron la región espaciadora transcrita interna (ITS2),
mientras que los caracteres morfológicos se observaron bajo un microscopio óptico. Los resultados
del BLAST obtenidos a partir del análisis molecular de A. ovatus mostró estar en concordancia con
la identificación morfológica con un 97 % de similitud.
La región ITS2 puede ser aplicada como una herramienta confiable y eficiente para la
identificación de ácaros nematófagos. El estudio de los ácaros nematófagos es importante para
generar información acerca de la capacidad de “depredación” contra nematodos parásitos.
Asimismo, las técnicas de identificación molecular como la técnica de Reacción en Cadena de la
Polimerasa (PCR) facilitarán la rápida y confiable identificación del género y especie de futuros
aislamientos de ácaros nematófagos.

CONCLUSIÓN
Se logró amplificar la región del gen ITS2 mediante la técnica de PCR para la identificación del
ácaro nematófago Caloglyphus mycophagus.

Agradecimientos
Los autores agradecen al MVZ. Iván Morales Soto y a la PIBT. Itzayana Díaz Nuriulú del
Laboratorio de Helmintología del CENID-PAVET, INIFAP por el apoyo en el mantenimiento del
cultivo del ácaro C. mycophagus.

Literatura Citada
Aguilar-Marcelino, L. 2015. Hábitos de alimentación de Sancassania mycophaga (= Caloglyphus
mycophagus) (acari: acaridae) sobre los nematodos Haemonchus contortus (L3) y Panagrellus
redivivus. Entomología mexicana, 2: 200−205.
Aguilar-Marcelino, L., Quintero-Martínez, M. T., Mendoza de-Gives, P., López-Arellano, M. E., Liébano-
Hernández, E., Torres-Hernández, G., González-Camacho, J. M. and I. V. Cid-del-Prado. 2014.
Evaluation of predation of the mite Lasioseius penicilliger (Aracnida: Mesostigmata) on
Haemonchus contortus and bacterial feeding nematodes. Journal of Helminthology, 88: 20−23.
Beroiz, B., Couso-Ferrer, F., Ortego, F., Chamorro, M. J., Arteaga, C., Lombardero, M., Castañera, P. and
P. Hernández-Crespo. 2014. Mite species identification in the production of allergenic extracts for
clinical use and in environmental samples by ribosomal DNA amplification. Medical and
Veterinary Entomology, 28: 287−296.
Che Lah, E. F., Ahamad, M., Geroge, E. and M. F. Jamaluddin. 2016. An integrative taxonomy of molecular
and traditional approaches for identification of a storage mite, Aleuroglyphus ovatus (Acari:
Astigmata: Acaridae) in Malaysia. Journal of Advances in Biotechnology, 6(2): 882−889.

183
Reyes-Guerrero et al.: Amplificación de la región del gen ITS2 para la identificación de Caloglyphus mycophagus.

De Lara, R., Castro, T., Castro, J. y G. Castro. 2007. Cultivo del nematodo Panagrellus redivivus (Goodey,
1945) en un medio de avena enriquecida con Espirulina sp. Revista de Biología Marina y
Oceanografía, 42(1): 29−36.
García-Ortiz, N., Aguilar-Marcelino, L., Mendoza de Gives, P., López-Arellano, M. E., Bautista-Garfias,
C. R. and R. González-Garduño. 2015. In vitro predatory activity of Lasioseius penicilliger
(Arachnida: Mesostigmata) against three nematode species Teladorsagia circumcincta,
Meloidogyne sp. and Caenorhabditis elegans. Veterinaria México OA, 2: 1−8.
Hernández-Bacao, D. I., Aguilar-Marcelino, L., Quintero-Martínez, M. T., Reyes-Guerrero, D. E.,
Mendoza-de-Gives, P. y M. E. López-Arellano. 2015. Aislamiento y caracterización morfológica y
molecular del ácaro nematófago Sancassania mycophaga (=Caloglyphus mycophagus) (Acari:
Acaridae). Entomología mexicana, 2: 193−199.
Lumaret, J. P., Errouissi, F., Floate, K., Römbke, J. and K. Wardhaugh. 2012. A Review on the Toxicity
and Non-Target Effects of Macrocyclic Lactones in Terrestrial and Aquatic Environments. Current
Pharmaceutical Biotechnology, 13(6): 1004−1060.
Martínez, M. I. and R. M. 2009. The use of agricultura and livestock chemical products in the cattle-ranching
area of Xico, central Veracruz México, and their possible environmental impact. Acta Zoologica
Mexicana (n. s.), 25: 637−681.
Noge, K., Mori, N., Tanaka, C., Nishida, R., Tsuda, M. and Y. Kuwahara. 2005. Identification of Astigmatid
mites using the second internal transcribed spacer (ITS2) region and its application for phylogenetic
study. Experimental and Applied Acarology, 35: 29−46.
Rodríguez-Vivas, R. I., Grisi, L., Pérez de León, A., Silva-Villelas, H., Torres-Acosta, J. F. T., Fragoso-
Sánchez, H., Romero-Salas, D., Rosario-Cruz, R., Saldierna, F. and D. García-Carrasco. 2017.
Potential economic impact assessment for cattle parasites in Mexico. Revista Mexicana de Ciencias
Pecuarias, 8(1): 61−74.
Wesson, D. M., Porter, C. H. and F. H. Collins. 1992. Sequence and secondary structure comparison of ITS
rDNA in mosquitoes (Diptera: Culicidae). Molecular Phylogenetic and Evolution, 1: 253−269.
Wong, S. F., Chong, A. L., Mak, J. W., Tan, J., Ling S. J. and T. M. Ho. 2011. Molecular identification of
house dust mites and storage mites. Experimental Applied Acarology, 22(2): 123−133.

184
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

HALLAZGO DE UN CYPOVIRUS EN UNA COLONIA DE Diatraea magnifactella


Dyar (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE) ESTABLECIDA EN LABORATORIO

Mariel Guadalupe Rosas-Herrera1, Alicia Fonseca-González2, Adriana Gabriela Trejo-Loyo3*,


Laura Patricia Lina-García2*, Víctor Manuel Hernández-Velázquez2* y Verónica Obregón-
Barboza2*
1
Facultad de Ciencias Biológicas, 2Centro de Investigación en Biotecnología, 3Centro de Investigaciones Biológicas,
*Cuerpo Académico de Fitopatología y Entomología. Av. Universidad 1001. Col. Chamilpa. Cuernavaca, Morelos,
México. C. P. 62209.
Autor de correspondencia: veronica.obregon@uaem.mx

RESUMEN. En el presente trabajo se da a conocer el hallazgo de un Cypovirus en una Colonia del barrenador de la
caña de azúcar, Diatraea magnifactella Dyar, 1911, establecida en el laboratorio de Control Biológico del Centro de
Investigación en Biotecnología de la Universidad Autónoma del estado de Morelos, cuyo objetivo es la evaluación de
entomopatógenos para su control. En la generación 22 a se detectaron por primera vez síntomas como son pérdida del
apetito, alargamiento del ciclo, deformaciones en pupas y adultos, así como disminución de la fertilidad, los cuales
provocaron una merma en la producción de insectos. El Cypovirus fue confirmado al disectar una larva con retardo en
el crecimiento y obtener su intestino, el cual presentó una apariencia lechosa característica de la infección por estos
virus. Se realizó una preparación fresca de una porción del intestino y se observó la presencia de cuerpos de oclusión
refringentes. Se probó un método no invasivo para eliminar la infección sin tener que sacrificar toda la colonia, que
consistió de un proceso de selección a partir de la formación de parejas de reproducción y la técnica de tinción de
Buffalo Black en meconias, los cuales en conjunto permitieron eliminar la forma activa del CPV.

Palabras clave: Plaga, Buffalo Black, entomopatógenos, dieta merídica.

Finding out a Cypovirus in a colony of Diatraea magnifactella 1911


(Lepidoptera: Crambidae) established in laboratory

ABSTRACT. In the present work we report the discovery of a Cypovirus in a Colony of the sugarcane borer, Diatraea
magnifactella Dyar, 1911, established in the Biological Control laboratory (Biotecnology Research Center of the
Autonomous University of Morelos State) whose objective is the evaluation of entomopathogens for its control. In
generation 22nd, symptoms such as loss of appetite, elongation of the life cycle, deformations in pupae and adults, as
well as decreased fertility were detected for the first time, which caused a decrease in insect production. Cypovirus
was confirmed by dissecting a larvae with slowly growth and obtaining its intestine, which presented a milky
appearance characteristic of the infection by these viruses. A fresh preparation of a portion of the intestine was
performed and the presence of refractive occlusion bodies was observed. A noninvasive method was used to eliminate
the infection without sacrificing the whole colony, which consisted of the formation of reproduction pairs and the
Buffalo Black staining technique in meconium, which together allowed delete the active form of CPV.

Keywords: Pest, Buffalo Black, entomopathogens, meridian diet.

INTRODUCCIÓN
Las crías de insectos permiten obtener cantidades suficientes de insectos que son utilizadas tanto
para fines comerciales como experimentales en varias áreas de la ciencia (Cohen, 2001). Entre las
especies más utilizadas experimentalmente están los lepidópteros de importancia económica, como
lo es Diatraea magnifactella, un barrenador de los tallos de la caña de azúcar.
Para establecer las colonias en laboratorio se recomienda colectar en campo huevos y/o larvas
de los primeros estadios, para que se adapten rápidamente a la dieta suplementada y a las
condiciones del laboratorio (Chacón-Castro et al., 2009). Una vez en laboratorio deben ser
cuarentenados durante una generación para detectar si desarrollan signos o síntomas característicos

185
Rosas-Herrera et al.: Hallazgo de un Cypovirus en una colonia de Diatraea magnifactella.

de parasitoides y entomopatógenos. Sin embargo, algunos entomopatógenos como los virus pueden
ser transmitidos verticalmente a la descendencia (trans ovum o transovarialmente) y además
pueden ocasionar infecciones crónicas que son difíciles de observar en la cuarentena. Por lo cual,
si no se toman las medidas adecuadas, éstos podrían transmitirse de forma latente de generación en
generación y eventualmente, bajo algunas condiciones de estrés, activarse (Allen, 1980).
Existen reportes de que las enfermedades crónicas en lepidópteros mantenidos en condiciones
de laboratorio ocasionadas por virus entomopatógenos (VEs) del género Cypovirus (CPVs) causan
efectos debilitantes que generan disminución en la fertilidad, estrés general y, eventualmente, la
muerte (Allen, 1980; Simmons y Sikorowski, 1973; Sikorowski y Thompson, 1979). Estos VEs
constituyen un gran problema cuando son activados por algún factor desencadenante, ya que debido
a los efectos que ocasionan y a que pueden ser transmitidos transovarialmente en la población
(Sikorowski et al., 1973; Mery y Dulmage, 1975), las colonias infectadas por CPVs son
prácticamente inútiles para propósitos de investigación.
Los CPVs son muy patogénicos y solamente infectan el sistema digestivo de los insectos,
ocasionando un síntoma conocido como “intestino lechoso”, ya que los intestinos se observan
blancos por la acumulación de los cuerpos de oclusión (COs) de estos virus. La infección de los
CPVs es crónica y difícil de identificar a menos que el insecto sea sacrificado y se observen los
intestinos.
En el laboratorio de Control Biológico de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos
(UAEM), se estableció una colonia del barrenador de los tallos de la caña de azúcar, Diatraea
magnifactella Dyar, con el fin de evaluar entomopatógenos como potenciales agentes de control
biológico (Lina et al., 2010). Los insectos fueron colectados y se cuarentenaron por una generación.
Sin embargo, a finales del 2013 (generación 22ª), se observaron larvas de diferentes estadios con
síntomas tales como menor talla y peso, pérdida del apetito, pupas deformes y adultos con
diferentes grados de deformaciones en alas, lo cual sugirió una posible infección por virus. En el
presente trabajo de investigación se reporta por primera vez la infección de un CPVs en una colonia
de D. magnifactella mantenida en condiciones de laboratorio y se prueba una estrategia para
eliminar la infección sin tener que destruir la colonia.

MATERIALES Y MÉTODO
La colonia de D. magnifactella establecida en el laboratorio es mantenida a una temperatura de
27 °C ± 2, 70 % ± 10 de humedad relativa y un fotoperiodo de 12:12 h (luz: oscuridad). Las larvas
son confinadas de forma individual y alimentadas con dieta merídica. Los adultos son alimentados
con miel al 15 %.
En la generación 22ª de la colonia, se detectó un incremento en el porcentaje de huevos
inviables, así como la presencia de varias larvas pequeñas (comparadas con larvas de la misma
edad) (Fig. 1A). Una de estas larvas se disectó, la preparación en fresco de una sección del tubo
digestivo, cuya parte posterior tenía una apariencia lechosa, se observó al microscopio óptico en
contraste de fases.
Método de tinción de la meconia con la técnica del Buffalo Black. Este colorante tiñe
proteínas de color azul o negro, por lo tanto tiñe los COs de los VEs. Esta técnica se ha utilizado
para identificar CPVs en la meconia de adultos de Heliothis spp. y Helicoverpa zea (Sikorowski et
al., 1971; Inglis et al., 2003). Se depositaron 10 μL de agua destilada estéril sobre un portaobjetos,
se realizó el frotis de una fracción de la meconia de ambos progenitores de cada pareja reproductiva,
distribuyéndola homogéneamente en el portaobjetos y se dejó secar a temperatura ambiente.
Posteriormente se sumergió en la solución de Buffalo Black (1.5 % en una solución de ácido acético
glacial al 40 %) y se incubó a 40-45° C durante 5 min. Enseguida se lavó la preparación durante

186
Entomología mexicana, 4: 185-190 (2017)

10 segundos con agua destilada, se dejó secar y se observó al microscopio óptico en 40 y 100 X
(Evans y Shapiro, 1997).

A 100 X B 100 X C
Figura 1. A) Larva pequeña de Diatraea magnifactella que presentó COs. Muestra en fresco de un intestino blanco en
contraste de fases. B) Células hipertrofiadas llenas de COs refringentes. C) Célula en proceso de lisis liberando COs
refringentes de forma hexagonal.

Proceso de selección para eliminar el CPV de la colonia de D. magnifactella. Se


seleccionaron pupas que no presentaron bajo peso, ni menor tamaño ni deformaciones y se
determinó el sexo de las mismas de acuerdo al protocolo descrito por Rincón y López-Ávila (2004).
Enseguida se desinfectaron superficialmente de acuerdo al protocolo de Mery y Dulmage, 1975.
Las pupas hembras se depositaron en grupos de 50 en los recipientes de emergencia. Las pupas
macho se colocaron individualmente en recipientes de plástico.
De los adultos emergidos, se seleccionaron aquellos que no presentaron deformaciones en alas
y se formaron parejas de acuerdo al protocolo de Allen (1980), éstas fueron transferidas a botes de
reproducción. Se colectaron las meconias, así como las masas de huevos (diariamente),
identificándolos respecto a la pareja de reproducción de la cual procedían.
Las masas de huevos se desinfectaron superficialmente con formalina al 15 % (Sikorowski et
al., 1973). Cuando las larvas neonatas emergieron, se transfirieron de dos en dos a cajas de Petri
de 60 mm de diámetro conteniendo un trozo de dieta merídica de cerca de 3 cm3 y se sellaron con
parafilm. Transcurridas dos semanas, se transfirieron individualmente a cajas con dieta fresca,
cambiando la misma semanalmente hasta la fase de pupa. Todo el ciclo se mantuvo en las
condiciones de insectario antes mencionadas y el proceso de selección se realizó en tres
generaciones consecutivas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el intestino de la larva disectada, se observó la presencia de células hipertrofiadas llenas
de COs refringentes de varios tamaños, característicos de los CPVs (Figs. 1B y C). Lo anterior
coincide con las observaciones realizadas por Marzban et al. (2013), en larvas de Helicoverpa
armigera (Hübner, 1808) infectada con HaCPV. Aún cuando los primeros síntomas de la infección
por CPVs se observaron en los lotes de huevos y larvas, también se observaron síntomas de efectos
debilitantes de un CPV en las pupas y adultos, tales como pupas deformes, adultos con tallas
inferiores al promedio, con diferentes grados de deformidades en las alas o que no lograron emerger
y hembras que depositaban pocas masas de huevos y/o masas con huevos inviables (Fig. 2). Estos
síntomas coinciden con los presentados en diferentes estadios de lepidópteros tales como Bomby.
Morix Linnaeus, 1758, Alsophila pometaria Harris, 1841 y Limantria (=Porthetria) dispar
(Linnaeus, 1758) (Neilson, 1964; Vail et al., 1969; Magnoler, 1974; Allen, 1980; Bellonick, 1996).

187
Rosas-Herrera et al.: Hallazgo de un Cypovirus en una colonia de Diatraea magnifactella.

D
C

E E
A B
Figura 2. Adultos de D. magnifactella. A) Hembra de tamaño normal. B) Micro-hembra. C) Adulto normal. D y E)
adultos deformes. F) Adulto que no logró emerger.

Dado que los CPVs son patógenos crónicos, cuyos síntomas son difíciles de identificar, y que
son transmitidos verticalmente (trans-ovum o trans-ováricamente) (Bellonick y Mori, 1998),
aunado a que pueden permanecer de forma latente y ser transmitidos generación tras generación
sin que el insecto hospedero presente síntomas (Fuxa et al., 2002), se recomienda la eliminación
completa de la colonia y empezar un pie de cría libre de CPVs (Allen, 1980; Gouli et al., 2011),
Sin embargo, Allen (1980) recomienda realizar un protocolo de selección de parejas de
reproducción durante varias generaciones, como un método para intentar eliminar un patógeno
crónico. Por tal motivo se aplicó el protocolo propuesto por Allen, aunado a un método no invasivo
para detectar COs de CPV en la meconia de los integrantes de las parejas de reproducción.
Proceso de selección de los adultos de D. magnifactella. El proceso de selección se realizó en
tres generaciones consecutivas, descartándose para la siguiente generación las oviposturas de las
parejas cuyas meconias dieron positivo a la presencia de COs mediante la tinción de Buffalo Black
o las de aquellas parejas que aun siendo negativas, sus oviposturas fueron inviables. En el cuadro
1 se muestran los resultados obtenidos.
En el primer proceso de selección se identificaron parejas que dieron negativo a la técnica de
tinción, aun así presentaron masas de huevos inviables. Esto puede ser explicado por el hecho de
que los CPVs ocasionan infecciones crónicas con efectos debilitantes como la disminución de
fertilidad, en adultos de lepidópteros (Ignoffo y Adams, 1966; Vail et al., 1969). En el segundo
proceso, solamente una pareja dio positivo a la presencia de COs, lo que sugiere que en el proceso
anterior se eliminó el virus en forma activa o, al menos, aquellos individuos que presentaron la
infección con mayor grado de intensidad. En este caso también hubo parejas que aun siendo
negativas mostraron pérdida de fertilidad o de viabilidad. En el tercer proceso de selección, todas
resultaron negativas a la presencia de COs en las meconias y solamente dos presentaron huevos
inviables.

Cuadro 1. Resultados del proceso de selección de parejas de reproducción de D. magnifactella.


Meconias positivas a la tinción con Búfalo
Generación Parejas de reproducción formadas
Black (Fig. 3)
23a 22 10
24 a 34 1
25 a 37 0

188
Entomología mexicana, 4: 185-190 (2017)

A B
Figura 3. Meconias observadas en 100X teñidas con Buffalo Black, se observan COs característicos de CPVs. A)
Pareja 21 de la generación 23ª. B) Pareja 27 de la generación 24ª.

CONCLUSIÓN
Los resultados nos permitieron corroborar que la patología gruesa observada en los diferentes
estados de desarrollo, era ocasionada por un CPV. Cabe resaltar que este trabajo constituye el
primer reporte de una colonia de D. magnifactella, infectada con un CPV. Los resultados obtenidos
también sugieren que el proceso de selección con pares de reproducción en conjunto con un método
no invasivo como lo es la tinción de las meconias con Buffalo Black, fueron efectivos para eliminar
la forma activa del CPV. Sin embargo, es importante destacar que se ha reportado que los CPVs
ocasionan infecciones latentes, en las cuales el virus no se está replicando en las células del
hospedero y por lo tanto no se detecta la infección ni ocasiona la enfermedad (Fuxa et al., 2002)
pero si el insecto es expuesto a ciertas condiciones de estrés, el virus se puede activar.

Literatura Citada
Allen, G. E. 1980. Impact of diseases on insects and procedures for detecting and eliminating them from
cultures prior to release for biological control. Pp. 221−232. In: Proccedings of the V International
Symposia of Biological Control of Weeds, Brisbane, Australia.
Bellonick, S. 1996. Interactions of cytoplasmic polyhedrosis viruses with insects. Pp. 233−296. In:
Advances in Insect Physiology. Vol. 26. Academic Press.
Bellonick, S. and K. Mori. 1998. Cypoviruses. Pp. 337−369. In: L. K. Miller and L. A. Ball. (Eds.) The
insect viruses. Plemun. New York.
Chacón-Castro, C., Garita, R. C., Vaglio, C. C. y V. V. Villalba. 2009. Desarrollo de una metodología de
crianza en laboratorio del gusano cogollero del maíz Spodoptera frugiperda (Smith) (Lepidoptera:
Noctuidae) como posible hospedante de insectos biocontroladores de interés agrícola. Tecnología
en marcha, 22(4): 28−37.
Cohen, A. C. 2001. Formalizing insect rearing and artificial diet technology. American Entomologist, 47:
198−206.
Evans, H. and M. Shapiro. 1997. Manual of thechniques in insect pathology. Lawrence Lacey. Viruses.
Fuxa, J. R., Richter, A. R., Ameen, A. O. and B. D. Hammock. 2002. Vertical transmission of TnsNPV,
TnCPV, AcMNPV and possibly recombinant NPV in Trichoplusia ni. Journal of Invertebrate
Pathology, 79: 44−50.
Gouli, V. V., Gouli, S. Y., Parker, B. L., Skinner, M. and M. V. Shternshis. 2011. New technology of mass-
production of hyphomycetous fungi for plant protection. Pp. 211−217. In: Proceedings of
international conference for IPM: Strates and tactics, Institute of plant protection. Minsk.
Ignoffo, C. M. and J. R. Adams, 1966. A cytoplasmic-polyhedrosis virus, Smithiavirus pectinophora sp. of
the pink bollworm Pectinophora gossypiella (Saunders). Journal of Invertebrate Pathology, 8:
59−66.

189
Rosas-Herrera et al.: Hallazgo de un Cypovirus en una colonia de Diatraea magnifactella.

Inglis, G. D., Lawrence, A. M. and P. P. Sikorowski. 2003. The use of meconia to nondestructively detect
sublethal infections in Heliothines (Lepidoptera: Noctuidae). Journal of Economic Entomology,
96(2): 272−279.
Lina-García, L., Obregón-Barboza, V., Sosa-Pliego, Y., Acevedo-Avilés, M., Martínez-Monrroy, A. G.,
Trejo-Loyo. A. G. y L. Díaz-Corro. 2010. Establecimiento de la cría de Diatraea magnifactella en
condiciones de laboratorio. Pp. 467−469. In: V. M. Coria A., M. B. N. Lara Ch., G. Orozco G., H.
J. Muñoz F. y R. M. Sánchez. (Eds.). Memoria del XXXIII Congreso Nacional de Control Biológico,
Uruapan, Michoacán, México.
Magnoler, A. 1974. Effects of a cytoplasmic polyhedrosis on larval and postlarval stages of the gypsy moth
Porthetria dispai. Journal of Invertebrate Pathology, (23): 263−274.
Marzban, R., He, Q., Zhang, Q. and X. X. Liu. 2013. Histopathology of cotton bollworm midguth infected
with Helicoverpa armigera cytoplasmic polyhedorsis virus. Brazilian Journal of Microbiology,
44(4): 1231−1236.
Mery, C. R. and H. T. Dulmage. 1975. Trasmission, diagnosis and control of cytoplasmic polyhedrosis virus
in colonies of Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae). Journal Insect Pathology, 26: 75−79.
Neilson, M. M. 1964. Effects of a cytoplasmic polyhedrosis on adult Lepidoptera. Journal of Invertebrate
Pathology, (7): 306−314.
Rincón, D. F. y A. López-Ávila. 2004. Dimorfismo sexual en pupas de Tecia solanivora (Polvoný)
(Lepidoptera: Gelechiidae). Revista CORPOICA. 5(1): 41−42.
Sikorowski, P. P., Broome, J. R. and G. L. Andrews. 1971. Simple methods for detection of cytoplasmic
polyhedrosis virus in Heliothis virescens. Journal of Invertebrate Pathology, 17: 451−452.
Sikorowski, P. P., Andrews, G. L. and J. R. Broome. 1973. Trans-ovum transmission of a cytoplasmic
polyhedrosis virus of Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae). Journal of Invertebrate
Pathology, 21: 41−45.
Sikorowski, P. P. and A. C. Thompson. 1979. Effects of cytoplasmic polyhedrosis virus on diapausing
Heliothis virescens. Journal of Invertebrate Pathology, 33: 66−70.
Simmons, C. L. and P. P. Sikorowski. 1973. A laboratory study of the effects of cytoplasmic polyhedrosis
virus on Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae). Journal of Invertebrate Pathology, 22:
369−371.
Vail, P. V., Hall, I. M. and D. Gough. 1969. Influence of a cytoplasmic polyhedrosis on various
developmental stages of the cabbage looper. Journal of Invertebrate Pathology, 14: 263−274

190
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

COLEÓPTEROS DEPREDADORES ASOCIADOS AL SISTEMA DE MONITOREO


DE ESCARABAJOS DESCORTEZADORES (CURCULIONIDAE: SCOLYTINAE)
EN EL TEPOZÁN, ARROYO SECO, QUERÉTARO

D. Jhasua Rubio-Ugalde1, Víctor Hugo Cambrón-Sandoval2, Santiago Vergara-Pineda3


1
Facultad de Ciencias Naturales, 2,3Profesor Investigador, Universidad Autónoma de Querétaro, Av. de las Ciencias
s/n, Col. Juriquilla, Delegación Santa Rosa Jáuregui, Querétaro, C. P. 76230, México.
Autor de correspondencia: vpinedas@yahoo.mx

RESUMEN. Durante un ciclo anual de monitoreo se registró la dinámica poblacional de Dendroctonus mexicanus,
Dendroctonus frontalis y de diez especies de coleópteros depredadores pertenecientes a las familias Trogossitidae,
Cleridae y Salpingidae asociadas a éstos. En el sitio de muestreo se colocaron cinco trampas multiembudo pareadas,
una cebada con α-pineno, endo-brevicomina y frontalina, otra a manera de control en un bosque de pino en la
comunidad de El Tepozán, municipio de Arroyo Seco, Querétaro durante 2015 y 2016. De acuerdo con los resultados
obtenidos, el pico de abundancia de los descortezadores fue al final de la primavera y un menor pico se registró a
mediados del verano para D. frontalis y el de D. mexicanus fue durante el verano temprano e invierno temprano;
mientras que los picos de abundancia de los principales depredadores fueron durante la primavera y verano; en otoño
se registró un pequeño incremento de actividad para Temnochila chlorodia, esta especie es considerada como el
principal depredador para ambas especies. Las especies Enoclerus boblloydi y Corticotomus californicus son
reconocidas como nuevos registros para El Tepozán, Arroyo Seco, así mismo, se discute el papel de las especies aquí
mencionadas como depredadores asociados a estos descortezadores.

Palabras clave: Depredadores asociados, abundancia estacional, Temnochila chlorodia, Enoclerus boblloydi.

Associated predatory beetles to monitoring system of the bark beetles (Curculionidae:


Scolytinae) at El Tepozan, Arroyo Seco, Queretaro.

ABSTRACT. During a year round the dynamic population of Dendroctonus mexicanus, Dendroctonus frontalis and
ten associated predatory beetle species of the families Trogossitidae, Cleridae and Salpingidae were registered. In the
monitoring zone five paired multiple-funnel traps, one baited with α-pinene, endo-brevicomin and frontalin and other
one as control trap were placed in a pine forest at El Tepozan, Arroyo Seco, Queretaro during 2015 and 2016.
According to the results, the abundance peak of the bark beetles was in late spring and a second smaller outbreak was
recorded in midsummer for D. frontalis and the seasonal abundance of D. mexicanus was high during early summer
and early winter; while the abundance peaks for the main predators were during late spring and summer; during autumn
a smaller activity peak for Temnochila chlorodia was recorded, this specie is considered as the main predator for both
species. The species Enoclerus boblloydi and Corticotomus californicus are recognized like new records for El
Tepozan, Arroyo Seco, in the same way, is argued the role of the species in this study like predatory beetles of bark
beetles.

Keywords: Associated predators, seasonal abundance, Temnochila chlorodia, Enoclerus boblloydi.

INTRODUCCIÓN
Los coleópteros descortezadores del género Dendroctonus Erichson, 1836 (Coleoptera:
Curculionidae: Scolytinae) son la plaga más destructiva e importante económicamente para los
bosques de coníferas, éstos afectan árboles individuales, grupos compactos de individuos o masas
forestales de cientos de hectáreas (Billings et al., 1985). En México en años recientes se han
registrado pérdidas de grandes extensiones forestales debido a varios factores como la tala excesiva
por la industria maderera, la ganadería y agricultura extensivas, los incendios forestales entre éstos,
al aumento en las poblaciones de descortezadores (CONAFOR, 2011).

191
Rubio-Ugalde et al.: Coleópteros depredadores asociados al sistema de monitoreo en el Tepozán, Arroyo Seco.

Las especies Dendroctonus mexicanus Hopkins, 1909 y Dendroctonus frontalis Zimmerman,


1868 son, dentro de sus congéneres, unas de las más importantes y su distribución se extiende desde
el centro de Utha y Colorado (EUA), hasta Honduras para el caso de D. frontalis, y desde el sur de
Arizona (EUA), Chihuahua hasta Honduras y Belice para el caso de D. mexicanus (Sullivan et al.,
2012). Sus poblaciones pueden someterse a fluctuaciones dramáticas, ha sido propuesto que los
brotes ocurren cuando algunos factores como la sequía o el envejecimiento, reducen la habilidad
de los árboles de resistir el ataque de los descortezadores a través de su sistema de oleorresina
(Raffa, 1988), aunque existe evidencia de que la relación entre resistencia y estrés hídrico no es
sencilla (Reeve et al., 2009). Al incrementarse las densidades poblacionales de los descortezadores
a menudo pueden vencer árboles resistentes a través de un ataque masivo, y la población sólo puede
colapsar cuando la reserva de los árboles hospederos ha sido mermada (Raffa, 1988).
Se ha determinado que las fluctuaciones de los comportamientos epidémicos de algunas
especies de descortezadores son difíciles de explicar únicamente a través de factores climáticos
que afectan a sus hospederos, ya que también pudieran ser debidas a interacciones denso-
dependientes de sus depredadores (Reeve et al., 2009). El uso de semioquímicos durante la captura
y monitoreo de estas especies provee una oportunidad única para el estudio de la diversidad y
abundancia de depredadores asociados (Fettig y Dabney, 2006). Diversos estudios han revelado
que los enemigos naturales pueden desempeñar un papel clave en la regulación de las poblaciones
de escolitínos a niveles endémicos (Furniss y Carolin, 1977; Reeve et al., 2009; Macías-Sámano et
al., 2014).
En la literatura se reporta que las larvas de la familia Cleridae y Trogossitidae se desarrollan en
el interior de la corteza y se alimentan de la progenie de los descortezadores, siendo éstos sus
principales enemigos naturales, los adultos también son altamente depredadores y se orientan
mediante volátiles y otros semioquímicos secretados por varios escarabajos descortezadores
(Nowak et al., 2008).
En Querétaro se dispone de un número exiguo de estudios que permitan comprender mejor la
dinámica poblacional de los descortezadores y la de sus depredadores asociados durante períodos
prolongados de tiempo, dicho esto, el objetivo del presente estudio fue documentar la comunidad
de coleópteros depredadores asociados al sistema de monitoreo de D. frontalis y D. mexicanus y
su abundancia estacional durante un ciclo anual de muestreo, en la zona boscosa del municipio de
Arroyo Seco, Querétaro.

MATERIALES Y MÉTODO
Las labores de monitoreo se llevaron a cabo en el municipio de Arroyo Seco, sitio de estudio
Tepozán, el cual está ubicado al extremo noroeste del estado de Querétaro (21° 36’ 06” N, 99° 77’
26” O) y pertenece a la Reserva de la Biosfera Sierra Gorda; este sitio tiende a ser de clima frío,
templado, semicálido húmedo y subhúmedo (CONANP, 1999); las coníferas dominantes son Pinus
greggii Engelmann y Pinus patula Schiede ex Schltdl, & Cham, habiendo una pequeña porción de
Pinus oocarpa, otras especies que se pueden encontrar en el sitio de muestreo son Quercus laurina
Bonpl y Quercus obtusata Bonpl.
En el sitio se colocaron por duplicado cinco trampas Lindgren® de ocho embudos (BioQuip®),
en el cual la altura mínima fue a los 1523 msnm y la altura máxima de 1996 metros; una trampa
contenía como atrayente α-pineno (kairomona) para varias especies de descortezadores del género
Dendroctonus, endo-brevicomina (feromona) y frontalina (Synergy Semiochemicals Corp®); las
trampas con tratamiento y las trampas control, las cuales no contenían el atrayente, estaban
separadas entre sí por una distancia de 50 metros, ambas se colocaron a una altura de 1.80 metros
sobre el nivel de suelo.

192
Entomología mexicana, 4: 191-196 (2017)

Las trampas se colgaron con alambre en árboles que no fueran hospederos de los
descortezadores, así se evitó que los insectos atacaran árboles vivos y se potenciara una infestación.
Las muestras se recogieron quincenalmente durante un ciclo anual (febrero de 2015 a febrero de
2016), los insectos que arribaron a las trampas caían a un vaso colector al final de éstas, el cual
contenía anticongelante para sacrificarlos y preservarlos, para mantener el efecto de los atrayentes,
éstos fueron reemplazados cada dos meses.
Las muestras fueron llevadas en bolsas de plástico de sellado hermético al laboratorio de
Sanidad Forestal de la Universidad Autónoma de Querétaro, para ser limpiadas, separadas e
identificadas; los depredadores fueron montados en alfileres entomológicos y etiquetados, la
identificación de éstos se llevó a cabo con un microscopio de disección Leica EZ4®. Los
descortezadores fueron determinados con las claves propuestas por Cibrián y colaboradores (1995),
para determinar las especies de la familia Trogossitidae se utilizaron las claves taxonómicas de
Barron (1971), para las especies de la familia Cleridae las descripciones taxonómicas de Arnett et
al. (2002), Rifkind (2012) y Burke (2011) y para determinar el género perteneciente a la familia
Salpingidae se utilizaron las descripciones taxonómica de Arnett et al. (2002). Todos los
ejemplares han sido depositados en la Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias
Naturales de la Universidad Autónoma de Querétaro.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se identificaron un total de 611 ejemplares pertenecientes a tres familias, Trogossitidae,
Salpingidae y Cleridae (Fig. 1). La especie más abundante con 477 individuos fue Temnochila
chlorodia Mannerheim, 1843 (Coleoptera: Trogossitidae), pertenecientes a la misma familia
Tenebroides corticalis Melsheimer, 1844, con 3 individuos y Corticotomus californicus Van Dyke,
1915 primer registro en el sitio de monitoreo con un individuo; mientras que Elacatis sp.
(Coleoptera: Salpingidae) se registró con 83 especímenes, para el caso de Madoniella dislocata
Say, 1825 (Coleoptera: Cleridae) las colectas arrojaron 16 individuos, el género Enoclerus Gahan,
1910 (Coleoptera: Cleridae) estuvo representado por tres especies: Enoclerus arachnodes Klug,
1842 con 14 individuos colectados, ocho para el caso de Enoclerus ablusus Barr, 1978 y con una
captura única Enoclerus boblloydi Rifkind, 2012 esta especie es reportada por primera vez en el
municipio de Arroyo Seco, Querétaro, fueron capturados cuatro individuos de Ichnea elongata
Knull, 1939 y 4 ejemplares del clérido Pyticeroides laticornis Say, 1835.

Figura 1. Patrón de dispersión estacional de los principales depredadores: Temnochila chlorodia, Elacatis sp.,
Madoniella dislocata y Enoclerus arachnodes en El Tepozán, Arroyo Seco, Querétaro.

193
Rubio-Ugalde et al.: Coleópteros depredadores asociados al sistema de monitoreo en el Tepozán, Arroyo Seco.

La especie más abundante fue Temnochila chlorodia, la cual ha sido reportada como el principal
depredador de D. frontalis, sin embargo Salinas y colaboradores (2004) mencionan que la
frontalina no es una feromona específica de esta especie, ya que se ha observado que atrae al menos
a diez especies del género Dendroctonus, lo cual podría sugerir un espectro más amplio de presas.
T. chlorodia también responde a feromonas como ipsdienol e ipsenol (Fettig y Dabney, 2006), por
lo que se le considera un depredador generalista.
El coleóptero Elacatis sp. se reporta en la literatura siendo atraído a distintas feromonas de
descortezadores, sin embargo, en trabajos previos no han sido determinadas a especie, por lo que
la información de atracción a los semioquímicos utilizados no debe ser considerada de manera
definitiva (Domínguez-Sánchez et al., 2008; Macías-Sámano et al.,2014) reportan una especie del
género Elacatis que fue atraída a los semioquímicos ipsenol e ipsdienol, lo que sugiere que las
especies del género Ips pudieran ser sus principales presas y no aquellas del género Dendroctonus.
Pyticeroides laticornis ha sido registrado estar asociado a Chramesus hicoriae LeConte,
Scolytus quadrispinosus Say, Scolytus multistriatus Marsham, Phloeotribus liminaris Harris,
Phloeophthorus sp. y Phloeosinus taxodii Blackman (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae)
(Opitz, 2007). Los adultos han sido observados alimentándose de huevos de escolítinos y de larvas
en galerías, las larvas de de P. laticornis depredan sobre adultos, larvas y huevos (Opitz, 2007).
Las presas más comunes de Madoniella dislocata son descortezadores como Scolytus rugulosus
Muller, Scolytus muticus Say, Phloeotribus dentifrons Blackman, Polygraphus rufipennis Kirby y
Pytiophthorus consimilis LeConte (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) (Leavengood, 2008).
Los mayores picos de abundancia de los depredadores asociados a estas dos especies se
registraron en junio y agosto que también fueron los picos de actividad para D. frontalis y D.
mexicanus respectivamente (Fig. 2), estos patrones concuerdan con otros estudios en los cuales se
muestra que las mayores abundancias de los depredadores se presentan durante las estaciones de
primavera y verano, temporadas que corresponden con las etapas de mayor temperatura y de
humedad ambiental. Para el caso de T. chlorodia un segundo pico de actividad se registró en
octubre, lo que coincide con el trabajo de Hernández (2010).

Figura 2. Patrón de dispersión estacional de Dendroctonus frontalis, Dendroctonus mexicanus y los depredadores
asociados en El Tepozán, Arroyo Seco, Querétaro.

Fettig y Dabney (2006) reportan un segundo pico de vuelo de T. chlorodia a mediados de


octubre, lo cual coincide con el presente estudio; durante el invierno su abundancia disminuyó
significativamente, Rice (1971) menciona que esta especie es univoltina y que pasa el invierno en
estadio adulto, probablemente a esto se debe el pico en la actividad de vuelo que corresponde con

194
Entomología mexicana, 4: 191-196 (2017)

una emergencia inicial de adultos, mientras que, la caída en la actividad está más probablemente
asociada con la búsqueda de comida y de sitios donde pasar el invierno. Sin embargo, la abundancia
de D. frontalis y de D. mexicanus se incrementó en el mes de enero y febrero respectivamente, el
primero es considerado por Birt (2011) como multivoltino, con hasta nueve generaciones por año,
debido a que en la estación invernal hay una ausencia de depredadores los descortezadores
aumentaron su abundancia estacional, lo cual, pudiera no está relacionado con la temperatura, sino
a la casi nula actividad de los depredadores asociados.
Enoclerus arachnodes se presentó durante todas las estaciones, lo que sugiere que es uno de los
principales depredadores asociados a estas dos especies; en el trabajo de Burke (2011), esta especie
respondió a frontalina y a aguarrás en bosques templados de Michoacán, Estado de México,
Chiapas y Oaxaca, infestados por Dendroctonus adjunctus, D. frontalis y D. mexicanus. El número
de individuos muestreados pertenecientes a las especies Enoclerus boblloydi, Corticotomus
californicus, Tenebroides corticalis, Ichnea elongata y Pyticeroides laticornis fue muy exiguo, sin
embargo los reportes indican que son depredadores generalistas u oportunistas, siendo los
descortezadores un recurso alimentario disponible (Leavengood, 2008).

CONCLUSIÓN
En el mes de junio se registró la mayor abundancia de D. frontalis y de T. chlorodia, también
fue el mes donde se presentó la mayor abundancia y diversidad de depredadores; en el mes de
agosto fue la mayor abundancia de D. mexicanus y también la del género Elacatis; todas las
especies aquí registradas son consideradas generalistas u oportunistas, por lo que éstas responden
si hay disponibilidad de alimento y si las condiciones del medio ambiente como humedad y
temperatura son óptimas para su actividad. En invierno T. chlorodia tiene poca actividad, así como
los otros depredadores, es por eso que en el invierno tardío la abundancia de los descortezadores
incrementó. Para entender mejor estos procesos es recomendable continuar los muestreos para
describir el comportamiento de la fluctuación poblacional de los descortezadores y sus
depredadores a través del tiempo.

Agradecimientos
Al fondo CONAFOR-CONACyT por el apoyo brindado para llevar a cabo el proyecto. Al Dr.
Santiago Vergara Pineda, Dr. Víctor Cambrón Sandoval y a Irma Avilés Carrillo por su invaluable
apoyo y motivación constante.

Literatura Citada
Arnett, H. R., Thomas, M. C., Skelley. P. E. and H. J. Frank. 2002. American Beetles, Volume II: Polyphaga:
Scarabaeoidea through Curculionoidea. CRC Press LLC, Florida. 880 pp.
Barron, J. R. 1971. A revision of the Trogossitidae of America north of Mexico (Coleoptera: Cleroidea).
Memoirs of the Entomological Society of Canada, 103(S75), 1−143.
Billings, R. F. 1985. Southern pine bark beetles and associated insects. Journal of Applied Entomology,
99(1‐5): 483−491.
Birt, A. 2011. Regional population dynamics. Pp. 109–128. In: R. N. Coulson and K. D. Klepzig. (Eds.).
Southern Pine Beetle II. USDA Forest Service Southern Research Station Gen. Tech. Rep. SRS-140,
Asheville, NC.
Burke, A. F., Cibrián-Tovar, D., Llanderal-Cázares, C., Plascencia-Gonzáles, A. e I. López-Pérez. 2011.
Adiciones y aportaciones para el género Enoclerus Gahan (Coleoptera: Cleridae) en bosques de clima
templado en México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 27(1): 145−167.
Cibrián-Tovar, D., Arango-Caballero, L. y D. C. Tovar. 1995. Insectos forestales de México / Forest insects
of Mexico (No. SB764. M6, I5.). Universidad Autónoma Chapingo. 453 pp.

195
Rubio-Ugalde et al.: Coleópteros depredadores asociados al sistema de monitoreo en el Tepozán, Arroyo Seco.

CONAFOR, 2011. Resultados de solicitudes aprobados en la Décima Primera Sesión de Comité Técnico
realizada el 8 de Junio de 2011. Comisión Nacional Forestal, México. o. Disponible en:
http://www.conafor.gob.mx:8080/documentos/docs/6/2252Decimo%20Primera%20Sesi%c3%b
3n%20Comit%c3%a9%20Nacional.pdf. (Fecha de consulta: 19-II-2017).
Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP). 1999. Programa de manejo Reserva de la
Biosfera Sierra Gorda de Querétaro.
Domínguez-Sánchez, B., Macías-Sámano, J. E., Ramírez-Marcial, N. y J. L. León-Cortés. 2008. Respuesta
kairomonal de coleópteros asociados a Dendroctonus frontalis y dos especies de Ips (Coleoptera:
Curculionidae) en bosques de Chiapas, México. Revista mexicana de biodiversidad, 79(1): 175−183.
Fettig, C. J. and C. P. Dabney. 2006. Seasonal abundance of Temnochila chlorodia (Mannerheim)
(Coleoptera: Trogossitidae) collected in western pine beetle pheromone-baited traps in northern
California. Journal of Entomological Science, 41(1): 75−83.
Furniss, R. L. and V. M. Carolin. 1977. Western forest insects (Vol. 1339). US Department of Agriculture,
Forest Service.
Hernández, L. R. A. 2010. Dinámica poblacional de especies de Ips (Curculionidae: Scolytinae) y sus
depredadores empleando trampas cebadas con feromonas en la calera, Cd. Guzmán; las Coloradas
y Corralitos en Tecatilán, Jalisco. Tesis Doctoral. Colegio de Postgraduados, Montecillo, Texcoco,
estado de México. 85 p.
Leavengood Jr, J. M. 2008. The checkered beetles (Coleoptera: Cleridae) of Florida. Doctoral dissertation,
University of Florida.
Macías-Sámano, J. E., Rivera-Granados, M. L., Jones. R. y G. Ibarra. 2014. Respuesta de insectos
descortezadores de pino y de sus depredadores a semioquímicos en el sur de México. Madera y
Bosques, 20(3): 41−47.
Nowak, J., Asaro, C., Klepzig, K. and R. Billings. 2008. The southern pine beetle prevention initiative:
working for healthier forests. Journal of Forest Entomology, 106: 261−267.
Opitz, W. 2007. Classification, natural history, and evolution of Epiphloeinae (Coleoptera, Cleridae). Part
IV. The genera Pyticeroides Kuwert, 1894 and Diapromeces, Opitz, 1997. Entomologica Basiliensia
et Collectionis Frey, 29: 77−166.
Raffa, K. F. 1988. The mountain pine beetle in western North America. Pp 506−530. In: A. A. Berryman.
(Ed.). Dynamics of the forest insect populations: patterns, causes, and implications. Plenum, New
York,
Rifkind, J. 2012. New Central American and Mexican Enoclerus Gahan (Coleoptera: Cleridae: Clerinae):
Part II. Zootaxa, 3397(1): 1−27.
Reeve, J. D., Strom, B. L., Rieske, L. K., Ayres, B. D. and A. Costa. 2009. Geographic variation in prey
preference in bark beetle predators. Ecological Entomology, 34(2): 183−192.
Rice, R. E. 1971. Flight characteristics of Enoclerus lecontei, Temnochila virescens, and Tomicobia tibialis
in central California (Coleoptera: Cleridae, Ostomidae; Hymenoptera: Pteromalidae). Pan-Pacific
Entomologist, 47(1): 1−8
Salinas‐Moreno, Y., Mendoza, G., Barrios, M. A., Cisneros, R., Macías‐Sámano, J. and G. Zuniga. 2004.
Areography of the genus Dendroctonus (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) in Mexico. Journal
of Biogeography, 31(7): 1163−1177.
Sullivan, B. T., Niño, A., Moreno, B., Brownie, C., Macías-Sámano, J., Clarke, S. R. and G. Zúñiga. 2012.
Biochemical evidence that Dendroctonus frontalis consists of two sibling species in Belize and
Chiapas, Mexico. Annals of the Entomological Society of America, 105(6): 817−831.

196
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

CONTROL BIOLÓGICO DE LARVAS DE Rhynchophorus palmarum L., 1758


(COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) EN CONDICIONES DE LABORATORIO

Omar Francisco Sánchez-Ríos1* , Lenys L. Sánchez-Ríos2, Katy G. Gutiérrez-López2, Edilberto


Aragón-Robles3 y Gabriel Córdova-Gámez3
1
Centro de Bachillerato Tecnológico Agropecuario No. 37. Km 4.5. Carretera Pochutla-Puerto Ángel, San Pedro
Pochutla, Oaxaca. México. C. P. 70900.
2
Sociedad Agroecológica de la Costa de Oaxaca S. P. R. de R. L.
3
Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. Ex hacienda de nazareno. C. P. 71230. Santa Cruz Xoxocotlán, Oaxaca.
Autor de correspondencia: agromarsanchez@gmail.com

RESUMEN. Con la finalidad de demostrar la efectividad de entomopatógenos sobre instares larvales de R. palmarum,
se evaluaron los hongos Beauveria bassiana, Paecilomyces sp. y Metarhizium anisopliae, los cuales, se reprodujeron
en el laboratorio del Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca; empleando medios de cultivo Saboraud y PDA (Agar
Papa Dextrosa). Posteriormente se siguió una metodología para la reproducción de hongos entomopatógenos; una vez
obtenido el inoculo o esporas, se prepararon soluciones de cada entomopatógeno llegando hasta la dilución 1x10 -2, el
bioensayo se desarrolló bajo un diseño experimental completamente aleatorizado, de diez tratamientos con cinco
repeticiones cada uno, incluyendo un testigo absoluto tratado con agua destilada. Las soluciones se aplicaron por
aspersión sobre las unidades experimentales; las cuales consistieron en diez larvas de tercer instar. La comparación de
medias se hizo por el método Tukey con un nivel de significancia de (α = 0.05). El entomopatógeno que causó mayor
mortalidad fue Paecilomyces sp. con porcentajes de 70, 55 y 28.33 %, mientras que con M. anisopliae se alcanzaron
mortalidades de 60, 46.66 y 16.66 %, el entomopatógeno B. bassiana provocó mortalidades de 53.33, 35 y 33.33 %.
Los resultados de las rectas probit-logarítmicas indicaron susceptibilidad de los individuos a Paecilomyces sp. debido
a que para alcanzar un estímulo de 50 % se necesitan concentraciones de B. bassiana de 1.8 x 1012 conidias ml-1, para
Paecilomyces 3.3 x 107 conidias ml-1 y M. anisopliae 1 x 109 conidias ml-1, para el 90 % de estímulo, se necesitan
concentraciones de 3.24 x 1012, 2.8 x 1012 y 5.78 x 1011 conidias ml-1 para B. bassiana, Paecilomyces y M. anisopliae
respectivamente.

Palabras clave: Entomopatógenos, control biológico, cocotero.

Biological control of larvae of Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae)


under laboratory conditions

ABSTRACT. This experiment evaluated the effectivity of entomopathogenic fungi on larval stages of R. Palmarum.
Isolates of Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana and Paecilomyces sp. which were reproduced in the laboratory
of the Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. were cultivated either onto Saboraud maltose yeast-extract medium
(SMY) or potato dextrose agar (PDA) medium. Entomopathogenic fungi reproduction was done according to
methodology. Once the inoculum or spores were obtained, several dilutions of each entomopathogenic fungus was
prepared reaching the level of 1 x 10-2. The bioassay was carried out using a randomized complete block design (RED)
with ten treatments and five replications, including the absolute control consisted in spraying only distilled water.
Solutions were sprayed in all the experimental units which consisted on ten larvae in third instar. Data were analyzed
for each dependent variable by using ANOVA followed by the Tukey test at the α = 0.05 level of significance. The
entomopathogenic fungus that caused the highest mortality was Paecilomyces sp. with percentages of 70, 55 y 28.33
% in each treatment, while M. anisopliae reached mortality percentages of 60, 46.66 y 16.66 %. Nevertheless, the
entomopathogenic fungus that had the lowest mortality percentage was B. bassiana with 53.33, 35 y 33.33 %. The
results of the probit-logarithmic lines indicated susceptibility of the individuals to Paecilomyces sp. Because to reach
a stimulus of 50 %, B. bassiana concentrations of 1.8 x 1012 conidia ml-1, for Paecilomyces 3.3 x 107 conidia ml-1, and
M. anisopliae 1 x109 conidia ml-1. For the 90 % stimulus, concentrations of 3.24 x 1012, 2.8 x 1012 and 5.78 x 1011
conidias ml-1 are required for B. bassiana, Paecilomyces and M. anisopliae respectively.

Keywords: Entomopathogenic fungi, biological control, American palm weevil.

197
Sánchez-Ríos et al.: Control biológico de larvas de Rhynchophorus palmarum.

INTRODUCCIÓN
En la costa del estado de Oaxaca, la palma de coco (Cocos nucifera L.) es uno de los cultivos
de mayor importancia debido a la superficie cultivada, el valor de la producción, el número de
familias que dependen de él y la mano de obra que genera. Se cultivan 10,085 ha que rinden en
promedio 953 kg ha-1 y producen 9,615 t de copra con un valor de 28.719 millones de pesos
(SAGARPA, 2012). Del cultivo de cocotero dependen en forma directa aproximadamente 2,000
productores y sus familias y durante la cosecha se generan cerca de 200,000 empleos.
El picudo negro (Rhynchophorus palmarum L.), es la principal plaga del cultivo de cocotero;
los daños que ocasiona pueden ser de forma directa o indirecta: En forma directa las larvas penetran
por las axilas de las hojas, llegan al cogollo de las plantas y las matan; en forma indirecta el picudo
trasmite el nematodo (Bursaphelenchus cocophilus (Cobb) Baujard) que causa el anillo rojo del
cocotero, que también provoca la muerte de las palmas (Ovando et al., 2010). El síntoma
característico del daño del insecto, se observa en las hojas de las palmas; las cuales se tornan
amarillas, después se secan y caen; es típico que por el ataque del picudo las hojas se doblan en su
base formando un codo de 45°. Las galerías que forman las larvas, facilitan la entrada de algunos
hongos patógenos como Phytophthora palmivora y otros artrópodos que en conjunto causan la
muerte de la planta (SENASICA, 2013).
En México la asociación picudo negro-nematodo causa serios problemas en los estados donde
se explota este cultivo (Domínguez et al., 1999). La plaga se distribuye en toda la superficie coprera
y en áreas sin control puede llegar a causar la perdida de hasta el 80 % de plantaciones jóvenes de
híbridos y ecotipos de alto del pacifico (CESAVEGRO, 2011). Para evitar los daños de esta plaga,
es necesario buscar alternativas efectivas que permitan disminuir la población de R. palmarum para
que se cause el menor daño posible al medio ambiente, así como a la fauna benéfica en el
agroecosístema, hasta el momento la principal medida de control ha sido el uso de trampas con
feromonas de agregación, cebo alimenticio con insecticida. Por lo anterior se planteó el uso de
organismos entomopatógenos, ya que el control ejercido por los enemigos naturales, en forma
natural o aumentativa, es barato, efectivo, permanente y no interfiere negativamente con ningún
otro proceso del ecosistema (Falguni-Guharay y Pascal, 2004), evaluando bajo condiciones de
laboratorio la mortalidad, determinando la DL50 y DL90; así como el tiempo de mortalidad en larvas
de R. palmarum al ser inoculadas con los hongos entomopatógenos mencionados anteriormente.

MATERIALES Y MÉTODO
Se colectaron larvas de R. palmarum en una huerta ubicada en la comunidad de Zapotengo
perteneciente al municipio de San Pedro Pochutla, en la región Costa de Oaxaca. Posteriormente,
se trasladaron al laboratorio del Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca, donde se confinaron y
se depositaron individualmente en recipientes plásticos y se mantuvieron alimentadas con plátano.
Beauveria bassiana se aisló de broca de café (Hypothenemus Hampei Ferrari) y Paecilomyces
sp. de un defoliador de pasto el cual no fue identificado; Los organismos en cuestión fueron
encontrados en regiones del estado de Oaxaca, con respecto a M. anisopliae se adquirió en un
laboratorio comercial, por lo cual se preparó una solución de 10 g de producto en 100 ml de agua
destilada y se aplicó sobre ejemplares de Sitophilus zeamais, una vez esporulados se procedió a
aislarlo y reactivarlo al igual que los entomopatógenos nativos. El medio de cultivo empleado fue
PDA, y se incubaron a temperatura de 27 ± 1 °C, posteriormente se siguió la metodología descrita
por Aragón (1993) para su reproducción.
Obtenido el inoculo se tomó una muestra de 10 g de sustrato de cada hongo y de manera separada
se mezcló en 100 ml de agua destilada estéril y se le añadió 1 ml de adherente, dispersante y
humectante (Nonil Fenol Etoxilado con 10 moles de Óxido de Etileno). A las mezclas se les

198
Entomología mexicana, 4: 197-202 (2017)

denomino soluciones madre (SM), posteriormente se prepararon diluciones de cada uno hasta tener
la dilución 1 x 10-2 (Cuadro 1).

Cuadro 1.- Tratamientos a evaluar en larvas de Rhynchophorus palmarum.


No. tratamiento Entomopatógeno Dilución
1 B. bassiana SM
2 B. bassiana 1 x 10-1
3 B. bassiana 1 x 10-2
4 Paecilomyces sp. SM
5 Paecilomyces sp. 1 x 10-1
6 Paecilomyces sp. 1 x 10-2
7 M. anisopliae SM
8 M. anisopliae 1 x 10-1
9 M. anisopliae 1 x 10-2
10 Testigo absoluto Agua destilada

Las concentraciones se aplicaron por aspersión sobre cada unidad experimental, las cuales
constaron de cinco larvas de tercer instar de un tamaño aproximado de 1.5 cm de largo y 0.2 cm de
diámetro, las cuales fueron alimentadas con plátano. Setenta y dos horas posteriores a la
inoculación se colocaron en cámara húmeda para inducir la proliferación de estructuras
reproductivas de los hongos. El diseño experimental empleado fue completamente aleatorizado con
diez tratamientos y cinco repeticiones. Se registró el número de larvas muertas cada 24 horas, los
datos se analizaron en el programa computacional SAS (1997), una vez obtenido el análisis de
varianza, los porcentajes de mortalidad se transformaron a unidades probit y la concentración a su
respectivo logaritmo, con estos valores transformados y estandarizados se empleó el método
PROBIT para calcular las rectas en unidades probit (dosis-mortalidad) y determinar DL50 y DL90
de acuerdo con lo propuesto por Lagunes y Vásquez (1994).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los hongos entomopatógenos empleados mostraron ser una alternativa para el control de R.
palmarum, debido a que mostraron porcentajes de mortalidad altos sobre larvas de tercer instar. En
el análisis de varianza se observó diferencias significativas entre los tratamientos, lo que indica que
los hongos ejercieron diferente grado de control, el aislamiento con mayor, mortalidad fue el
tratamiento cuatro solución madre de Paecilomyces sp., con una concentración de 2.05 x 108
conidias ml-1 causo mortalidad de 70 %, seguido por el T7 del entomopatógeno M. anisopliae (5.9
x 108 conidias ml-1) con 60 %, siendo estos dos tratamientos los más altos y con cierta similitud en
su efectividad.
En un tercer sitio se ubicó el T5 de Paecilomyces sp., (2 x 107 conidias ml-1) con 55 % de
infección, el entomopatógeno B. bassiana con el T1 (1.052 x 1010 conidias ml-1) influyó en 53.33
%. Las diluciones de B. bassiana, Paecilomyces sp. y M. anisopliae: T2 y T3, T6 y T9,
respectivamente, provocaron mortalidad del 16.66 al 35 %, debido a que su concentración de
esporas fue menor ya que son diluciones de la solución madre. Por su parte el T8 de M. anisopliae
(5.1 x 107 conidias ml-1) provocó 46.66 % de mortalidad (Fig. 1).

199
Sánchez-Ríos et al.: Control biológico de larvas de Rhynchophorus palmarum.

Figura 1. Porcentajes de mortalidad de larvas de Rhynchophorus palmarum, según la


prueba de medias Tukey (α = 0.05).

El tiempo transcurrido de la inoculación a presentarse la micosis de cada hongo en los


tratamientos con mayor mortalidad, vario de acuerdo con el entomopatógeno empleado. La
sintomatología de Paecilomyces sp., se observó a las 96 h con un 35 % de mortalidad actuando
más rápido que B. bassiana con 15 % y M. anisopliae cuyos síntomas se observaron hasta las 168
h posteriores a la inoculación (Cuadro 2).

Cuadro 2. Porcentaje de mortalidad de cada tratamiento sobre larvas de tercer instar de Rhynchophorus palmarum de
96 a 288 h posteriores a la inoculación.
Tiempo (h)
Entomopatógeno Concentración
96 120 144 168 192 216 240 264 288
B. bassiana 1.052 x 1010 15 21 23 30 36 43 50 52 53.3
B. bassiana 9.95 x 109 8 11 20 26 31 31 33 33 35
B. bassiana 9.52 x 109 2 10 20 25 25 28 31 32 33.3
Paecilomyces 2.05 x 108 35 43 50 52 65 65 68 68 70
Paecilomyces 2.0 x 107 22 33 42 48 50 52 52 55 55
Paecilomyces 1.7 x 106 10 15 18 18 20 22 23 23 28.3
M. anisopliae 5.9 x 108 0 0 0 16 32 38 48 56 60
M. anisopliae 5.1 x 107 0 0 0 5 18 30 40 40 46.7
M. anisopliae 5 x 106 0 0 0 3 5 13 14 15 16.7

Los niveles de mortalidad por debajo del 50 % de la población expuesta, en el resto de


tratamientos se debieron a que fueron las diluciones y por consecuencia su concentración de
conidias.mL-1 fue menor. La aparición del micelio se dio después de las 24, 48 y 72 horas
confirmando a que la muerte fue causada por el hongo de acuerdo a lo descrito por Pariona et al.,
(2007). Se observó que Paecilomyces sp. tuvo mayor efectividad, que los otros entomopatógenos
al necesitar menor concentración de esporas para alcanzar la DL50 y DL90 (Cuadro 3).
Del mismo modo, para alcanzar un estímulo de 50% de la población expuesta se necesitan
concentraciones de B. bassiana de 1.8 x 1012 esporas ml-1, para Paecilomyces 3.3 x 107 esporas ml-1
y M. anisopliae 1 x 109 esporas ml-1, para el 90 % se necesitan concentraciones de 3.24 x 1012, 2.8
x 1012 y 5.78 x 1011 esporas ml-1 para B. bassiana, Paecilomyces y M. anisopliae, respectivamente
(Cuadro 1).

200
Entomología mexicana, 4: 197-202 (2017)

Cuadro 3. Dosis de esporas ml-1 aplicadas, porcentajes de mortalidad observados y DL50 DL90 obtenidas.
Dosis conidias % de
Aislamiento DL50 DL90
ml-1 Mortalidad
10
B. bassiana 1.052 x 10 53.33
9.95 x 109 35.00 1.8 x 1012 3.24 x 1012
9
9.52 x 10 33.33
Paecilomyces 2.05 x 108 70.00
2.0 x 107 55.00 3.3 x 107 2.8 x 1012
6
1.7 x 10 28.33
M. anisopliae 5.9 x 108 60.00
5.1 x 107 46.66 1 x 109 5.78 x 1011
5 x 106 16.66
Testigo 0 5.00 - -

CONCLUSIÓN
Los tres aislamientos evaluados presentaron actividad patogénica contra larvas de R. palmarum
en condiciones de laboratorio, destacándose el aislamiento de Paecilomyces ya que una vez
estandarizada su concentración mostró ser más virulento, necesitando menor concentración para
alcanzar los porcentajes de mortalidad descritos anteriormente.
Por otro lado, aunque B. bassiana provoca mortalidades de 53.33 %, por lo cual, es importante
seguir trabajando con este hongo debido a que fue colectado cerca de la región donde se encuentra
el problema fitosanitario, el cual ya está adaptado a las condiciones de la zona y su efectividad no
se verá afectado por las condiciones del ambiente en una posible inclusión dentro de los programas
de manejo integrado de cultivo (MIC).
En este trabajo se seleccionó emplear estos entomopatógenos por su mayor potencial para el
control biológico de insectos, resultando ser virulentos en larvas de R. palmarum bajo condiciones
de laboratorio; ya que, aunque se encontraron diferencias significativas entre las concentraciones
letales de los hongos, Paecilomyces actúa más rápido y con menor concentración de esporas.

Literatura Citada
Aragón, R. E. 1993. Potencial reproductivo y virulencia de Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. (Hypomycetes)
y su incidencia natural sobre broca del cafeto Hypothenemus hampei Ferr. (Coleóptera:
Scolytidae) en la Costa de Oaxaca. Tesis de licenciatura. Instituto Tecnológico Agropecuario de
Oaxaca. Ex Hacienda de Nazareno, Xoxocotlán, Oaxaca, México. 93 pp.
CESAVEGRO (Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Guerrero). 2011. Programa de trabajo de la campaña
“Manejo fitosanitario del cocotero”, a operar con recursos del componente de sanidades del
programa de prevención y manejo de riesgos 2011 en el estado de Guerrero. Disponible en:
cesavegro.org.mx/?page_id=218. (Fecha de consulta: 30-III-2017).
Domínguez, C. E., López, A. J. I., Castillo, G. R. y B. P. Ruíz. 1999. El cocotero Cocos nucifera L. Manual
para la producción en México. INIFAP. Centro de investigación regional Golfo Centro, Campo
experimental Huimanguillo. Libro técnico núm. 6. Tabasco. México. 132 pp.
Falguni-Guharay y C. Pascal. 2004. Control biológico ayer, hoy y siempre. Pp. 11−23. In: M. Carballo y G.
Falguni. (Eds.). Control biológico de plagas agrícolas. Serie Técnica Manual Técnico Nº 53. Centro
Agronómico de Investigación y Enseñanza (CATIE) Managua Nicaragua
Lagunes, T. A. y N. M. Vásquez. 1994. El bioensayo en el manejo de insecticidas y acaricidas. Colegio de
Posgraduados en Ciencias Agrícolas. Montecillo, México. 159 pp.
Ovando, C. M. E., Serrano, A. V., Ríos, L. T., Ariza, F. R. y M. F. Barbosa. 2010. Manejo fitosanitario del
cocotero en la Costa de Oaxaca. Folleto técnico Núm. 26. Instituto Nacional de Investigaciones,
Forestales Agrícolas y Pecuarias, Centro de Investigación Regional Pacifico Sur, Campo
Experimental Valles Centrales de Oaxaca. Santo Domingo Barrio Bajo, Etla, Oax. México. 71 pp.

201
Sánchez-Ríos et al.: Control biológico de larvas de Rhynchophorus palmarum.

Pariona, N., Castellanos, P. y E. León. 2007. Capacidad entomocida de cepas nativas de Beauveria sp. sobre
Schistocerca piceifrons peruviana (Lynch Arribalzaga, 1903). Revista Peruana de Biología, 14(2):
253−257.
SAGARPA (Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación). 2012. Anuario
estadístico 2010. Sistema de Información Agropecuaria-SAGARPA. México, D. F.
SENASICA (Servicio Nacional de Sanidad Inocuidad y Calidad Agroalimentaria). 2013. Problemas
fitosanitarios del cocotero en México. Disponible en: www3.diputados.gob.mx/camara/content/…/
file/Prob_fitos_cocotero_Colima.pdf. (Fecha de consulta: 30-III-2017).

202
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

EVALUACIÓN DE CEPAS DE Bacillus thuringiensis Berliner (BACILLALES:


BACILLACEAE) EN POBLACIÓN DE LARVAS DE Musca domestica Linneo
(DÍPTERA: MUSCIDAE) DE PUEBLO NUEVO, GUANAJUATO

Sandra Yazmín Jiménez-Hernández1, Víctor Manuel Carrasco-Baeza1, Luis Flores-García1, Luis


Jorge García-Márquez1,2, Mauricio Valencia-Posadas1,3, César Andrés Ángel-Sahagún1,3
1
Maestría Interinstitucional en Producción Pecuaria, División Ciencias de la Vida, campus Irapuato-Salamanca,
Universidad de Guanajuato. Ex. Hacienda El Copal, km 7. Carretera Irapuato-Silao
2
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad de Colima.
3
Departamento de Veterinaria y Zootecnia, División Ciencias de la Vida, Campus Irapuato-Salamanca, Universidad
de Guanajuato, Ex-Hacienda El Copal, Km 7 C. P. 36824, carretera Irapuato-Silao, Irapuato, Guanajuato, México;.
Autor de correspondencia: sahagun01@yahoo.com.mx

RESUMEN. La Musca domestica es una plaga considerada como un problema de salud pública y de importancia
económica, por ser vector mecánico de diferentes agentes patógenos para los animales, incluyendo el hombre. Bacillus
thuringiensis tiene una actividad toxicológica que se le atribuye a diferentes proteínas: Cry, las cuales tienen acción
toxica sobre los insectos causando la muerte, utilizándose como bioinsecticida. El objetivo del presente estudio fue
evaluar complejos de espora-cristal de seis cepas de B. thuringiensis sobre larvas de Musca domestica de tres días de
edad de Pueblo Nuevo, Guanajuato. La evaluación del complejo espora-cristal se realizó a una concentración de 3 x
108 esporas/cristal/ml. Se utilizaron cinco repeticiones con 30 larvas de tres días de edad en cada una, incluyendo el
grupo testigo y se dio por terminado el experimento cuando se observaron moscas adultas muertas en el grupo testigo.
Se observó un porcentaje de mortalidad de 10.6 a 64.4 % del complejo espora-cristal. El complejo espora/cristal de las
seis cepas de B. thuringiensis evaluadas en el presente estudio son patógenas para larvas de tres días de M. domestica
de la población “Pueblo Nuevo” en condiciones de laboratorio.

Palabras clave: Bacteria, bioinsecticida, plaga, insectos.

Evaluation of strains of Bacillus thuringiensis Berliner (Bacillales: Bacillaceae) in larva


population of Musca domestica Linneo (Díptera: Muscidae) from Pueblo Nuevo,
Guanajuato

ABSTRACT. Musca domestica is a pest considered as a public health problem of economic importance, since it is a
mechanical vector of different pathogens for animals, including man. Bacillus thuringiensis has a toxic activity
attributed to different proteins: Cry, which have toxic action on insects causing death. The goal of the present study
was to evaluate the crystal/spore complex of six strains on domestic fly larvae as possible use of biological control.
The evaluation of the spore-crystal complex was performed by concentration of 3 x 108 spores/crystal/ml per strain.
Five replicates were used with 30 larvae in each one, including the control group and the experiment was stopped when
adult dead flies were observed in the control group. A mortality rate of 10.6 to 64.4% of the spore-crystal complex was
observed. The spore/crystal complex of the six B. thuringiensis strains evaluated in the present study are pathogenic
for three day larvae of M. domestica from the “Pueblo Nuevo” population under laboratory conditions.

Keywords: Bacteria, bioinsecticide, pest, insects.

INTRODUCCIÓN
La mosca doméstica es una de las plagas más comunes en explotaciones pecuarias ya que detona
en una problemática de salud animal e incluso de salud pública; este insecto se vuelve un
transportador de patógenos como: Escherichia coli (Migula), Salmonella typhi (Le Minor y Popoff)
entre otros. Ante esta problemática se han implementado métodos que ayudan a combatir las plagas
y con ello evitar la transmisión de agentes patógenos (Bejar et al., 2006; OPS, 1962; Manrique-
Saide y Delfín-González, 1997). Las estrategias más usadas en los años 50 fue la aplicación de

203
Jiménez-Hernández et al.: Evaluación de cepas de Bacillus thuringiensis sobre larvas de Musca domestica.

productos químicos, los cuales resultaron eficaces en un inicio, sin embargo, ahora se sabe que el
mal uso de los productos químicos provocó que las plagas generaran resistencia, compuestos
tóxicos al medio ambiente e incluso daños a otros organismos. Por ello se buscan estrategias que
ayuden a combatir las plagas con microorganismos patógenos sólo para insectos, es decir, el uso
de control biológico, método que beneficia al ambiente y regula el incremento de la población de
insectos plaga sin afectar a los mamíferos (Harris, 1996; Püssa, 2013).
Uno de los microorganismos empleados en el control biológico es la bacteria Bacillus
thuringiensis (Berliner), debido a la formación del complejo espora-cristal, que permiten disminuir
la población de insectos. Su mecanismo de acción comienza cuando los insectos ingieren esporas
y cristales de la bacteria, en el intestino se disuelven los cristales y abren poros en la mucosa
intestinal del insecto lo que provoca inmovilidad, deficiente alimentación, daños en el sistema
nervioso, hasta causar la muerte (Leivi Portugal et al., 2014; Zarate, 1997; Wall, 2007). Estudios
revelan que los principales ordenes de insectos afectados son lepidópteros, coleópteros y dípteros
(Nicholls, 2008). Sauka et al. (2014) evaluaron B. thuringiensis demostrando la existencia de β
exotoxina a través de PCR y bioensayos con M. domestica. Por otro lado Nicholls (2008) realizó
un estudio en el que se caracterizaron bacterias entomopatógenas determinando que B.
thuringiensis tienen la capacidad de infectar larvas de coleópteros, lepidópteros y dípteros. Debido
a estas características su uso y aplicación permiten una disponibilidad comercial. Otros autores
como Nava-Pérez et al. (2012) evaluaron y comprobaron que las especies B. thuringiensis y B.
thuringiensis var. aizawai matan a larvas de dípteros de manera sobresaliente, además de tener la
ventaja de encontrar aislados de estas bacterias en diferentes zonas de la República Mexicana
(Bravo et al., 1998; Ibarra et al., 2003; y Jouzani et al., 2008). Actualmente, se tiene la necesidad
de disminuir o erradicar el uso de insecticidas químicos en los sistemas de producción, por lo que
México deberá incluir la aplicación de estrategias alternativas que resulten en la comercialización
de productos inocuos, además de que, en el estado de Guanajuato se desconoce el efecto de las
cepas de B. thuringiensis en poblaciones de M. domestica de granjas porcinas, por lo que el objetivo
del presente estudio fue evaluar complejos de espora-cristal de seis cepas de B. thuringiensis sobre
larvas de Musca domestica de tres días de edad (Linnaeus) de Pueblo Nuevo, Guanajuato.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se realizó en el Laboratorio de Parasitología y Control Biológico de División
de Ciencias de la Vida (LPCB-DICIVA) del campus Irapuato-Salamanca de la Universidad de
Guanajuato. Se utilizaron larvas de tres días de edad de M. domestica del insectario del LPCB-
DICIVA las cuales inicialmente fueron colectadas de una granja porcina de Pueblo Nuevo (Cepa
de mosca Pueblo Nuevo), municipio del estado de Guanajuato.
Las cepas de bacterias utilizadas en el presente estudio (Bt5, Bt49, Bt111, Bt115, Bt116 y
Bt124), anteriormente también fueron aisladas de suelos de explotaciones pecuarias de ranchos y
comunidades cercanas a Irapuato, Guanajuato. Inicialmente las cepas de las bacterias se cultivaron
en medio Luria-Bertani a 25 ± 1 °C a 200 rpm en un período de siete días para la obtención del
complejo espora-cristal, posteriormente se ajustó a la concentración de 3 x 108 esporas/cristal/ml,
cada tratamiento constó de cinco repeticiones. La dieta de las larvas se formó con salvado de trigo
y agua para los tratamientos testigos, para la evaluación del complejo espora/cristal se suplantó el
agua por la suspensión espora/cristal; todos los experimentos se realizaron en frascos de plástico
de 60 ml de capacidad, con 30 gramos de dieta y se incubaron a 25 ± 1 °C añadiendo 30 larvas de
M. domestica de tres días de edad. El experimento se terminó cuando se observaron moscas adultas
en el grupo testigo, aproximadamente ocho días después de iniciar la evaluación.

204
Entomología mexicana, 4: 203-207 (2017)

En todas las evaluaciones se registró el porcentaje de mortalidad, posteriormente se ajustó con


la fórmula de Abbott, después se realizó una transformación angular para realizar un análisis de
varianza con un arreglo completamente al azar y una prueba de separación de medias por Tukey al
95 % de confianza (SAS, 1997).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los resultados de la evaluación del complejo espora-cristal de las seis cepas de B. thuringiensis
sobre la población de mosca “Pueblo Nuevo” variaron de 10.6 a 64.4 %, la cepa Bt124 presentó el
menor porcentaje de mortalidad, mientras que la cepa Bt111 obtuvo la mortalidad más
sobresaliente (Cuadro 1).
El análisis de varianza mostró que existen diferencias significativas entre los tratamientos (F =
43.91; p < 0.0001). La prueba de separación de medias por Tukey al 95 % de confianza formó
cuatro grupos donde el más sobresaliente estuvo formado por las cepas Bt111, Bt49, Bt5 y Bt116,
la cepa Bt111 no compartió igualdad estadística con el segundo grupo (Cuadro 1). La cepa menos
sobresaliente fue la Bt124 y no compartió igualdad estadística con el grupo testigo (Cuadro 1).
Se determinó que el complejo espora/cristal de las cepas de B. thuringiensis evaluadas son
efectivas para el control de larvas de M. domestica de la cepa “Pueblo Nuevo”. Merdan (2012)
evaluó la bacteria B. thuringiensis contra larvas de M. domestica, donde se demostró que a
concentración de 5.0 mg/kg complejo espora-cristal presentó el mayor porcentaje de mortalidad
(76 % durante el tercer día), a diferencia del presente trabajo que se obtuvo un porcentaje de 64.4
% de mortalidad como más sobresaliente a la concentración 3 x 108 del complejo espora-cristal.
Otros estudios realizados por Zimmer et al. (2013) evaluaron el efecto de B. thuringiensis var.
israelensis (Bti) y B. thuringiensis var. kurstaki (Btk) sobre larvas de M. domestica, encontraron
mortalidades con Bti de 34 % a una concentración de 1 x 109 Unidades Formadoras de Colonia por
mililitro (UFC/ml) y un 40 % para Btk, en el estudio, también evaluaron la concentración de 1 x
108 UFC/ml y obtuvieron como la cepa más sobresaliente la Bti con una mortalidad de 20 %. Los
resultados del estudio antes mencionado difieren del presente, pues la mortalidad fue más alta en
el presente estudio para la población de mosca “Pueblo Nuevo”, sin embargo a diferencia del
estudio de Zimmer et al. (2013) en el presente estudio no se conoce la variedad de las cepas
utilizadas, probablemente pertenecen a diferentes variedades.

Cuadro 1. Porcentaje de mortalidad y prueba de Tukey de la evaluación del complejo espora/cristal de B. thuringiensis
en la dieta de larvas de M. domestica (cepa Pueblo Nuevo) de tres días de edad.
Cepa Rancho, localidad y municipio % de mortalidad larvaria
Bt115 Gómez, San José, Abasolo 31.87 b
Bt111 Juárez, Romita, Irapuato 64.41 a
Bt5 Cuevas, Cuevas, Guanajuato 45.25 ab
Bt124 Sin datos registrados 10.58 c
Bt49 Granja Las palmas, Las huertas, Irapuato 51.09 ab
Bt116 Rodolfo Granados, Laguna larga, Irapuato 54.74 ab
Testigo --- 0.0 d
*Letras diferentes por columna son diferentes estadísticamente.

Rangeshwaran et al. (2011) aseguran que las variaciones de patogenicidad en las cepas se deben
a mecanismos de activación de cada espora o complejo espora/cristal, aunado con la afinidad de
plaga y las condiciones climáticas. Estas variaciones de patogenicidad se observaron en el presente
estudio pues las cepas presentan diferente porcentaje de mortalidad ante la misma plaga. Por lo que

205
Jiménez-Hernández et al.: Evaluación de cepas de Bacillus thuringiensis sobre larvas de Musca domestica.

se recomienda al igual que Rangeshwaran et al. (2011) considerar evaluaciones futuras respecto al
cambio en las condiciones climáticas y evaluar las cepas sobre diferentes poblaciones de la plaga.

CONCLUSIÓN
El complejo espora/cristal de las seis cepas de B. thuringiensis evaluadas en el presente estudio
son patógenas para larvas de tres días de M. domestica de la población “Pueblo Nuevo” en
condiciones de laboratorio. Se recomienda evaluar el complejo de espora cristal sobre diferentes
poblaciones de moscas para determinar si existe diferencias de patogenicidad del complejo
espora/cristal sobre diferentes poblaciones de M. domestica.

Agradecimientos
Se le agradece a la Unión Ganadera Regional de Porcicultores de Guanajuato por las facilidades
otorgadas para el ingreso a la granja porcina de donde se obtuvo la cepa de M. domestica y a la
Fundación Guanajuato Produce por el financiamiento del proyecto 632/14 para el mantenimiento
de la cepa de M. domestica en el LPCB.

Literatura Citada
Bejar, C. V., Chumpitaz, C. E., Pareja, C.E., Valencia, B. E., Huamán, R. A., Sevilla, A. M. y F. G: Saez.
2006. Musca domestica como vector mecánico de bacterias enteropatógenas en mercados y
basurales de Lima y Callao. Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública, 23(1):
39−43.
Bravo, A., Sarabia, S., López, L., Ontiveros, H., Abarca, C., Ortiz, A., Ortiz, M., Lina, L., Villalobos, J. F.,
Peña, G., Nuñez-Valdez, M. E., Soberón, M. and R. Quintero. 1998. Characterization of cry Genes
in a Mexican Bacillus thuringiensis strain Collection. Applied and environmental microbiology, 64
(12): 4965−4972.
Harris, M. J. 1996, World agricultural futures: regional sustainability and ecological limits. Ecological
economics, 17: 95−115.
Ibarra, J. E., Rincón, C. Ordúz, S., Noriega, D., Benintende, G., Monnerat, R., Regis, L., Oliveira, C. M. F.,
Lanz, H., Rodriguez, M. H., Sánchez, J., Peña, G. and A. Bravo. 2003. Diversity of Bacillus
thuringiensis strains from Latin America with insecticidal activity against different mosquito
species. Applied and Environmental Microbiology, 69(9): 5269−5274.
Jouzani, G. S., Pourjan, A. A., Seifinejad, A., Marzban, R., Kariman, K. and B. Maleki. 2008. Distribution
and diversity of dipteran-specific cry and cyt genes in native Bacillus thuringiensis strains obtained
from different ecosystems of Iran. Journal of Industrial Microbiology and Biotechnology, 35:
83−94.
Leivi-Portugal, L., Lawrence-Gringorten, Lawrence, J., Caputo, F. G., Soberón, M., Muñoz-Garay, C. and
A. Bravo. 2014. Toxicity and mode of action of insecticidal Cry 1A proteins from Bacillus
thuringiensis in an insect cell line, CF-1. Peptides, 53: 292−299.
Manrique-Saide, P. C. y H. Delfin-González. 1997. Importancia de las moscas como vectores potenciales
de enfermedades diarreicas en humanos. Revista Biomedicas, 8: 163−170.
Merdan, B. A. 2012. Bacillus thuringiensis as a feed additive to control Musca domestica associated with
poultry houses. The Journal of Basic & Applied Zoology, 65: 83−87.
Nava-Pérez, E., García-Gutiérrez, C., Camacho-Báez, J. R. y E. L. Vázquez-Montoya. 2012.
Bioplaguicidas: una opción para el control biológico de plagas. Ra Ximhai, 8(3): 17−29.
Nicholls, E. C. I. 2008. Control biológico de insectos: un enfoque agroecológico. Ciencia y Tecnología.
Universidad de Antioquia. Disponible en: www2.udea.edu.co/webmaster/editorial/fichas.../control-
biologico-de-insectos.pdf. (Fecha de consulta: 6-V-2017).
Organización Panamericana de la Salud. 1962. Moscas de importancia para la salud pública y su control.
Ed. Guía de saneamiento 61. 9 pp.

206
Entomología mexicana, 4: 203-207 (2017)

Rangeshwaran, R., Veenakumari, K., Karmakar, P., Ashwitha, K., Sivakumar, G. and S. Kumar. 2011.
Characterization and evaluation of two indigenous Bacillus thuringiensis isolates against
Helicoverpa armígera HUBNER. Journal of Biological Control, 25(4): 286−293.
Püssa, T. 2013. Toxicological issues associated with production and processing of meat. Meat science, 95:
844−853.
SAS, Institute, 1997. SAS/STAT software: change and hancements through relase 6.12. SAS Institute, Cary,
NC.
Sauka, H. D., Pérez, P. M., López, N. N., Onco, I. M., Berretta, F. M. and B. G. Benintende. 2014. PCR-
based prediction of type I β-exotin production in Bacillus thuringiensis strains. Journal of
invertebrate pathology, 122: 28−31.
Wall, R. 2007. Ectoparasites: Future challenges in a changing world. Veterinary parasitology, 148: 62−74.
Zarate, R. J. J. 1997. Empleo de microorganismos entomopatógenos para el control biológico de la mosca
domestica (Musca domestica). Tesis Maestría. Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de
Ciencias Biológicas.
Zimmer, C. R. Dias de Castro, L. L. Pires, S. M. Delgado-Menezes, A. M. Ribeiro, P. B. and F. P. Leivas-
Leite. 2013. “Efficacy of entomopathogenic bacteria for control of Musca domestica.” Journal of
Invertebrate Pathology, 114: 241−244.

207
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

ACTIVIDAD INSECTICIDA DE POLVOS VEGETALES CONTRA GORGOJO DE


MAIZ Sitophilus zeamais Motchulsky (COLEOPTERA: CURCULIONIDADE)

Juan Pérez-Salgado1 , María Divina Angel-Rios1 y Erika. Ivonne Pérez-Ángel2


1
Escuela Superior de Ciencias Naturales de la UAGro, Ex rancho Shalako, Las Petaquillas, Municipio de Chilpancingo,
Guerrero.
2
Facultad de Estudios Superiores, Cuatitlan, UNAM. Cuautitlán, Izcalli, estado de México..
Autor de correspondencia: junpe242003@yahoo.com.mx

RESUMEN. Se evaluaron, bajo condiciones de laboratorio, cuatro polvos vegetales Melia azedarach, Chenopodium
ambrosioides, Ricinus communis y Tagetes lucida, en tres dosis 2.0, 5.0 y 7.0 % (p/p) contra Sitophilus zeamais para
determinar su mortalidad. Se utilizaron en la evaluación 60 unidades experimentales, incluido el testigo, en un diseño
completamente al azar, con dos factores a determinar: los tratamientos y las dosis. Se obtuvo un 97 y 100 % de
mortalidad en C. ambrosioides, en los primeros días de aplicación. El resto de las plantas mostraron poca actividad
insecticida, con mortalidad entre 3.0 y 7.0 %. Las dosis no presentaron diferencias significativas, lo que resulto lo
mismo aplicar cualquiera de ellas.

Palabras clave: Insecticidas vegetales, gorgojo maíz, mortalidad.

Insecticide activity of vegetable powders against maize weevil Sitophilus zeamais


Motchulsky (Coleoptera: Curculionidade)

ABSTRACT. Overview were evaluated under laboratory condition, four plant powders Melia azedarach,
Chenopodium ambrosioides, Ricinus communis and Tagetes lucida., in three doses 2.0, 5.0 and 7.0% (p/p) against
Sitophilus zeamais to determine their mortality. Sixty experimental units, including the control, were used in the
evaluation in a completely randomized design with two factors to be determined: treatments and doses. A 97% and
100% mortality was obtained in Ch. ambrosioides, in the first days of application. The rest of the plants showed little
insecticidal activity, with mortality between 3.0 and 7.0%. The doses did not present significant differences, which
applied the same to any of them.

Keywords: Plant insecticide, maize weevil, mortality.

INTRODUCCIÓN
Son muchos los factores por los que los agricultores tienen pérdidas en el cultivo del maíz pero
sin duda el más común durante el almacenaje de los granos es por la presencia de plagas entre ellas
la del gorgojo de maíz (Sitophilus zeamais M.). Durante varios años se han implementado varias
prácticas para el control de esta plaga, algunos agricultores han manejado varias recetas con
vegetales con resultados importantes (Rodríguez, 2000), siendo algunas más efectivas que otras.
Las plagas del maíz en almacén causan pérdidas de rendimiento; así como disminuciones del valor
comercial, de la calidad del grano y del valor nutritivo del mismo; por lo que se reducen los ingresos
del agricultor de manera directa, poniendo en riesgo su seguridad alimentaria. S. zeamais es capaz
de infestar en cualquiera de las etapas de desarrollo de este cultivo y durante el almacenamiento;
atacan cualquier parte de la planta, incluso el grano, y se les asocia a enfermedades y otros riesgos
sanitarios, como la presencia de hongos y toxinas (García-Lara et al., 2007). Los insectos causan
daños considerables en granos almacenados, a nivel mundial se han reportado 227 especies que
afectan estos productos, en México se han encontrado 66 especies atacando a granos almacenados
de maíz y entre ellas está S. zeamais; no existen cifras precisas que indiquen el volumen de pérdida
anual de granos y semillas de maíz almacenados a causa de insectos; sin embargo, se considera que
se encuentre entre 5 y 25 %, alcanzando un 50 % en regiones tropicales (Guerrero et al., 2003;

208
Pérez-Salgado et al.: Actividad insecticida de polvos vegetales contra Sitophilus zeamais.

Hernández-Guzmán y Carballo-Carballo, 2010). De las plagas asociadas a los granos almacenados,


S. zeamais se considera la que más daño puede provocar (Arienilmar et al., 2005). En zonas
altamente tecnificadas, la aplicación de insecticidas es el principal método de control; mientras que
en la agricultura de subsistencia, no se utilizan insecticidas químicos, debido a la falta de recursos
económicos y bajos rendimientos, por lo cual es necesario buscar alternativas de control. En
América Latina, entre 30 y 40 % de la producción de maíz se pierde durante su almacenamiento
(Lagunes, 1994).
Para reducir las pérdidas, se utilizan pesticidas, mezclando insecticidas y fungicidas con el fin
de proteger las semillas durante su almacenamiento; a pesar de esto, los productos químicos y las
dosis aplicadas pueden causar toxicidad a la semilla, así como a las plántulas, y con frecuencia
conducen a problemas de resistencia, contaminación del ambiente y residuos en alimentos (Silva
et al., 2003). En los últimos años, se retomó el uso de plantas con actividad frente a insectos, como
una opción más dentro del sistema de manejo integrado de plagas (Pérez y Vázquez, 2001). La
revalorización de las plantas como fuente de sustancias con propiedades insecticidas, se viene
difundiendo desde los últimos 35 años y en algunos países de América Latina como Brasil, México,
Ecuador y Chile, se han desarrollado líneas de investigación que buscan compuestos químicos de
origen vegetal con menor impacto ambiental y potencial para el control de plagas agrícolas
(Rodríguez, 2000). Actualmente, la visión de una nueva agricultura se sustenta en el uso reducido
o nulo de plaguicidas convencionales o químicos, con el fin de disminuir la contaminación y sean
seguros para el ambiente, los productores y consumidores, por lo que se buscan alternativas para
dicho propósito, sin perder de vista el manejo de plagas que aun afectan a los cultivos. En los
últimos años, se ha puesto atención en las plantas que de manera natural tienen defensas para
enfrentar a sus consumidores herbívoros, y han sido aprovechadas para obtener compuestos activos
sobre diferentes organismos con distintos modos de acción, otra ventaja es que los aceites
esenciales de las plantas son biodegradables y con baja toxicidad a mamíferos (Tomova et al.,
2005), de tal manera que el objetivo del presente trabajo fue evaluar el efecto de polvos vegetales
en tres diferentes dosis de las plantas paraíso (Melia azedarach), epazote (Chenopodium
ambrosioides), higuerilla (Ricinus communis) y pericón (Tagetes lucida) contra S. zeamais.

MATERIALES Y MÉTODO
Los bioensayos se realizaron en el Laboratorio de Diagnóstico y Control de Plagas y
Enfermedades de Plantas Agrícolas de la Escuela Superior de Ciencias Naturales de la Universidad
Autónoma de Guerrero (UAGro.), prevaleciendo condiciones ambientales controladas que incluían
una humedad relativa y temperaturas de 70 % y 27 ±1 ºC, respectivamente.
Selección de las especies vegetales. Para la obtención de los polvos de paraíso e higuerilla se
utilizaron semillas, para epazote tallos y hojas, y para pericón racimos de flores. Todas las partes
de las especies vegetales fueron secadas a la sombra por 20 días hasta su deshidratación total, para
su posterior proceso de molienda con un molino tipo rústico.
Cría de Sitophilus zeamais. Para el establecimiento del pie de cría se colectaron los insectos en
graneros rústicos de la Ciudad de Tixtla, Guerrero, y se colocaron en grano nuevo, previamente
desinfectado con cambios bruscos de temperatura entre 7 y 40 °C por periodos de 92 horas, para
posteriormente crear condiciones ideales para la reproducción del insecto en el laboratorio. Los
granos empleados tanto para el pie de cría como para los experimentos fue de una variedad criolla
de maíz (Zea mays) de esta región.
Se utilizó un diseño completamente al azar con arreglo factorial 5 x 3 con cuatro repeticiones,
donde el factor principal fueron los polvos de las cuatro especies vegetales y un testigo absoluto, y
el factor secundario fueron las dosis utilizadas (2, 5 y 7 % en p/p). Posteriormente, se aplicó la

209
Entomología mexicana, 4: 208-212 (2017)

prueba de comparación múltiple de medias de Tukey (P = 0.05), para lo cual se utilizó el software
SAS versión 6.12 (SAS, 1998).
Realización de los bioensayos. La acción insecticida de los polvos florales, foliares y de
semillas se evaluó de acuerdo con la metodología descrita por Lagunes y Rodríguez (1989), se
emplearon frascos de vidrio de 250 ml de capacidad, en cada uno de los cuales se colocaron 100 g
de grano de maíz y los polvos de cada especie vegetal en cada dosis, arrojando un total de 60
frascos. Se mezclaron manualmente los granos con cada combinación de factores, dando
movimientos oscilatorios y verticales para distribuirlos uniformemente. En cada frasco se
introdujeron 10 parejas de insectos de cinco días de edad, cubriéndolos con tapas de tela organza
atados con una liga, se utilizó un tratamiento de referencia sin aplicación de polvo vegetal, sólo
con 100 g del maíz y las 10 parejas de insectos. Se efectuaron dos conteos de insectos muertos, a
los tres y ocho días, en este último conteo, se retiraron los insectos vivos y muertos, evaluando el
porcentaje de mortalidad del insecto.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el análisis de varianza con el diseño experimental planteado, para el efecto polvos vegetales,
este mostró diferencias altamente significativas entre las medias del porciento de mortandad, lo
cual se confirmó con la prueba de Tukey (Cuadro 1), observándose que el polvo de epazote mostró
una mortalidad media del 100 % a los ocho días después de la infestación, ubicándose en el grupo
estadístico A. Además, la actividad insecticida de epazote sobre adultos de S. zeamais, se observó
en todas las dosis evaluadas, ocasionando mortalidad del insecto, es decir, causando la reducción
total de movimiento del insecto, comparado con el control de referencia que no presentó
mortalidad.

Cuadro 1. Prueba de Tukey (P = 0.05) del factor principal para la mortalidad (%) de
Sitophilus zeamais en granos de maíz tratados con polvos de cuatro especies vegetales en tres
dosis, a los 8 días de la infestación.
Tratamientos Media Grupo Estadístico
Epazote (C. ambrosioides), 100.0 A
Pericón (T. lucida) 7.0 B
Higuerilla (R. communis) 6.0 B
Paraíso (M. azedarach) 3.3 B
Testigo blanco 0.0 B
Valores con la misma letra son estadísticamente iguales.

El efecto insecticida del resto de los polvos vegetales registró muy baja efectividad (grupo
estadístico B), causando poca mortalidad siendo estadísticamente iguales al testigo absoluto,
aunque es evidente el efecto insectistático del pericón, higuerilla y paraíso, el cual puede resultar
en alteraciones en la actividad biológica que impiden o dificulten el apareamiento, o reduzcan la
fertilidad parcial o totalmente (Silva et al., 2003). A diferencia de este ensayo, Cerna et al. (2011)
obtuvieron los mejores tratamientos para el mismo curculiónido con higuerilla y tabaquillo
(Nicotiana glauca) al presentar mortalidades de 97 % y 82.5 %, respectivamente. Otros trabajos
como el de Silva et al. (2005), manifestaron que en la búsqueda de plantas con propiedades contra
S. zeamais, de 23 plantas evaluadas dos mostraron mejores efectos, C. ambrosioides con controles
que van de 90.1 a 90.3 % de mortandad y de 97.1 a 98.8 % para Peumus boldus. Resultados
similares a los consegudos con C. ambrosioides en este trabajo, fueron obtenidos por Procópio et
al. (2003), quienes a una concentración de 3 % (p/p) produjeron un 100 % de mortalidad de S.
zeamais. Del mismo modo, Silva et al. (2003), también lograron una mortalidad total a una

210
Pérez-Salgado et al.: Actividad insecticida de polvos vegetales contra Sitophilus zeamais.

concentración del 1 % (p/p) contra este mismo coleóptero. Finalmente, Aguilar (1991) concluyó
que el epazote es muy efectivo para el control de S. zeamais, aseveración que concuerda
ampliamente con los resultados obtenidos en este estudio; más aún, la actividad insecticida de C.
ambrosioides inició en los primeros días de evaluación y en su dosis más bajas 2.0 y 5.0 % (p/p),
con mortalidades del 97 y 100 %, respectivamente. Un estudio similar pero con menor eficacia, fue
el realizado por Paiva, et al., (2015), donde después de doce horas de exposición a los tratamientos
concentrados de epazote, obtuvieron mortalidades del 40 %. Jaramillo et al. (2012), evaluaron el
aceite esencial de C. ambrosioides contra insectos del género Sitophilus, y observaron que presentó
marcada actividad fumigante atribuída posiblemente a la presencia de a-terpineno o la mezcla de
este compuesto con otros metabolitos que son tóxicos para el insecto, y que están presentes en el
aceite esencial.
En lo que respecta al factor dosis, permitió concluir que no existieron diferencias significativas
entre los promedios de dosis, lo cual se constató con la aplicación de la prueba de Tukey (Cuadro
2).
Cuadro 2. Prueba de Tukey (P=0.05) del factor secundario para la mortalidad (%) de S.
zeamais en granos de maíz tratados con polvos de cuatro especies vegetales en tres dosis, a los
8 días de la infestación.
Dosis Media Grupo estadístico
5 2.5 A
7 2.2 A
2 2.0 A
Valores con la misma letra son estadísticamente iguales.

La respuesta de las dosis de los polvos de las especies vegetales utilizadas en este bioensayo
coincide con lo con lo encontrado por Figueredo y Ruíz (2006), quienes utilizaron diferentes
plantas, y concluyeron que el burrito (Wendita callysine) y la menta (Menta piperita) presentaron
una tendencia parecida, ya que el control de S. zeamais se incrementó a medida que se aumentó la
dosis, pero sin efectos significativos en los niveles de dosis evaluados.

CONCLUSIÓN
De acuerdo con las condiciones en las que se desarrolló el experimento, se concluye que de las
cuatro especies vegetales utilizadas, la más eficiente fue el epazote (C. ambrosioides) en las tres
dosis probadas, ya que registró 97 y 100 % de mortalidad del insecto S. zeamais a los ocho días de
la aplicación.

Agradecimientos
Al fondo CONAFOR-CONACyT por el apoyo brindado para llevar a cabo el proyecto. Al Dr.
Santiago Vergara Pineda, Dr. Víctor Cambrón Sandoval y a Irma Avilés Carrillo por su invaluable
apoyo y motivación constante.

Literatura Citada
Aguilar, J. 1991. Consejos para almacenar el maíz en casa. México D. F: Ediciones Libro del Rincón, 95
pp.
Arienilmar, A. L., Da Silva, L. R., Faroni, D. A., Guedes, N. C., Martins, J. H. y A. G. Pimentel. 2005.
Modelos analíticos do crescimento populacional de Sitophilus zeamais em trigo armazenado.
Engenharia Agrícola e Ambiental, 10: 1−55.

211
Entomología mexicana, 4: 208-212 (2017)

Cerna, Ch. E., Ochoa, F. Y. M., Landeros, F. J. y A. L. P. Guevara. 2011. Evaluación de diferentes polvos
vegetales para el control del gorgojo del maíz. In: 12º Seminario de Investigación. U.A.A.C.
México.
Figueredo, N. M. y V. M. A. Ruíz. 2006. Alternativas de control del gorgojo (Sitophilus zeamais),
Coleóptera: Curculionidae, con polvos vegetales. lnvestigación Agraria, 8(2): 73−80.
García-Lara, S., Espinosa-Carrillo, C. y D. J. Bergvinson. 2007. Manual de plagas en granos almacenados
y tecnologías alternas para su manejo y control. Centro Internacional para el Mejoramiento de Maíz
y Trigo. México. 56 p.
Guerrero, R. E., Silva, M. H. L. y R. J. Corrales. 2003. Susceptibilidad de Sitophilus zeamais a insecticidas
y butoxido de piperonilo en dos sustratos alimenticios. Manejo Integrado de plagas y agroecología,
67: 51−57.
Hernández-Guzmán, A .J. y A. Carballo-Carballo. 2010. Almacenamiento y conservación de granos y
semillas. SAGARPA. Disponible en: http://www.sagarpa.gob.mx/desarrolloRural/Documents/
fichasaapt/Almacenamiento%20de%20semillas.pdf. (Fecha de conculta: 12-III-2017.
Jaramillo, E. B., Duarte, E. R. y W. Delgado. 2012. Bioactividad del aceite esencial de Chenopodium
ambrosioides colombiano. Revista Cubana de Plantas Medicinales, 17(1): 54−64.
Lagunes, A. 1994. Extractos, polvos vegetales, y polvos minerales para el combate de plagas del maíz y del
frijol en la agricultura de subsistencia. Colegio de Postgraduados/USAID/CONACYT/
BORUCONSA. México. 35 pp.
Lagunes, T. A. y H. C. Rodríguez. 1989. Búsqueda de la tecnología apropiada para el combate de plagas
del maíz almacenado en condiciones rústicas. CONACYT, Colegio de Postgraduados. 150 pp.
Paiva, F. D., Guerreiro, J. C., Ruiz, F. G. y D. S. R. M. Gonçalves. 2015. Evaluación del potencial insecticida
del néctar de Spathodea campanulata (Bignoniaceae) sobre Sitophilus zeamais (Coleoptera:
Curculionidae). Revista Colombiana de Entomología 41(1):

Pérez, N. y L. L. Vázquez. 2001. Manejo ecológico de plagas. P. 19. In: F. Funes, L. García, M. Bourke, N,
Pérez y P. Rosset. (Eds). Transformando el campo cubano: Avances de Agricultura sostenible.
ACTAF-CEAS-Food First. La Habana, Cuba.
Procópio, S. O., Vendramim, J. D., Ribeiro-Júnior, J. I. e J. B. Santos. 2003. Bioatividade de diversos pós
de origem vegetal em relação à Sitophilus zeamais Mots. (Coleoptera: Curculionidae). Ciência e
Agrotecnologia, 27 (6): 1231−1236.
Rodríguez, H. C. 2000. Plantas contra plagas: potencial práctico de ajo, anona, nim, chile y tabaco.
Texcoco, México: Red de Acción sobre Plaguicidas y Alternativas en México (RAPAM), 2000. 133
pp.
SAS. 1998. Introductory guide for personal computer. Release 6.03. 1028 p. SAS Institute, Cary, North
Carolina, USA.
Silva, G., Lagunes, A., Rodríguez, J. y D. Rodríguez. 2003. Evaluación de polvos vegetales solos y en
mezcla con carbonato de calcio para el control de Sitophilus zeamais Motschulsky en maíz
almacenado. Ciencia e Investigación Agraria, 30: 153−160.
Silva, G., Orrego, O., Hepp, R. y T. Tapia. 2005. Búsqueda de plantas con propiedades insecticidas para el
control de Sitophilus zeamais en maíz almacenado. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 40(1):
11−17.
Tomova, B. S. J., Waterhouse, S. and J. Doberski. 2005. The effect of fractionated Tagetes oil volátiles on
aphid reproduction. Entomologia Experimentalis et Applicata, 115(1): 153−159.

212
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

ACCIÓN DE Metarhizuim anisopliae (Metschnikoff) EN Rhipicephalus (B.) microplus


(Canestrini) (ACARI: IXODIDAE) SOBRE GANADO BOVINO EN COALCOMÁN,
MICHOACÁN

Manuel Rivera-Cervantes1, Margarita Vargas-Sandoval1 , Mayra Ramos-Lima2, José de Jesús


Ayala-Ortega3, Ma. Blanca Nieves Lara-Chávez1, Teresita del Carmen Ávila-Val1 y Maribel
Gutierrez-Contreras1
1
Facultad de Agrobiología “Presidente Juárez”, Paseo Lázaro Cárdenas esquina con Berlín, Uruapan, Michoacán C.
P. 60040 México,
2
Facultad Medio Ambiente, Instituto Superior de Tecnologías y Ciencias Aplicadas (InSTEC), Ave Salvador Allende
y Luaces, Plaza de la Revolución, La Habana, Cuba,
3
Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, UMSNH. Km. 9.5 Carretera Morelia-Zinapecuaro,
Tarímbaro. Michoacán C. P. 58880 México.
Autor de correspondencia: vargasmarga@hotmail.com

RESUMEN. El objetivo del presente estudio fue evaluar la acción de este hongo en el control de la garrapata R. (B.)
microplus en el ganado bovino en municipio de Coalcomán, Michoacán, en condiciones de campo. Para ello, se
realizaron cinco conteos con intervalos semanales, antes y después de la aplicación de la cepa Ma198: dos antes de los
tratamientos y tres posteriores y se evaluaron estadísticamente las diferencias entre los conteos. La tendencia de la
media poblacional de Rhipicephalus (B.) microplus fue expresada mediante una curva exponencial negativa, lo que
evidencia el efecto supresor de M. anisopliae sobre este ixódido; se corrobora estadísticamente que existieron
diferencias entre las proporciones de R. (B.) microplus presentes antes y después de las aplicaciones con M. anisopliae
y se concluye que la cepa Ma198 es efectiva sobre R. (B.) microplus, lo que constituye un resultado de gran importancia
para las reses de este hato y la ganadería bovina en la región.

Palabras clave: Garrapatas, hongos, control biológico.

Action of Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) in Rhipicephalus (B.) microplus


(Canestrini) (ACARI: IXODIDAE) on bovine cattle in Coalcomán, Michoacán

ABSTRACT. The aim of the present study was to evaluate the action of this fungus in the control of the R. (B.)
microplus tick in cattle in the municipality of Coalcomán, Michoacán, under field conditions. For them, five counts
were performed with one-week intervals of the Ma198 strain: two before treatments and three after treatments, and the
differences between counts were statistically evaluated. It was found that the trend of the population mean of R. (B.)
microplus was expressed by a negative exponential curve, which evidences the suppressive effect of M. anisopliae on
this ixodide; It was statistically corroborated that there were differences between the ratios of R. (B.) microplus present
before and after the sprays with M. anisopliae and it is concluded that the strain Ma198 is effective on R. (B.)
microplus, which constitutes a result of great importance for the cattle of this place and the bovine cattle in the region.

Keywords: Ticks, fungi, biological control.

INTRODUCCIÓN
En México, uno de los principales problemas de la salud animal bovina es la alta incidencia de
las garrapatas. En este país, se han registrado 82 especies de estos ácaros, tanto en animales
silvestres como domésticos siendo Rhipicephalus (Boophilus) microplus (Canestrini, 1888) la que
mayor impacto tiene en la ganadería, debido a su amplia distribución en regiones tropicales y
subtropicales, a los daños económicos por la disminución de los parámetros productivos de los
animales, a los costos de control, a los problemas de resistencia a ixodicidas y a las enfermedades
que trasmite (Rodríguez-Alcocer et al., 2014).

214
Rivera-Cervantes et al.: Acción de Metarhizuim anisopliae en Rhipicephalus (B.) microplus sobre ganado bovino.

En este sentido Vargas (2015) señala que una de las plagas ectoparásitas con mayor presencia
en el ganado bovino es principalmente R. microplus y describe que provoca daños importantes en
la reducción de la producción de carne y leche, pieles de mala calidad, reducción del aumento
poblacional de pie de cría, intoxicación animal y un incremento en los costos de producción.
El control de las garrapatas se ha realizado comúnmente mediante acaricidas químicos, pero el
50 % de estas garrapatas en México son resistentes a esos productos. Esto constituye un auténtico
problema, ya que una proporción importante de los bovinos están expuestos a estos artrópodos.
Una mejora en el control de esta infestación tendría un gran impacto en los costos de producción
de vacuno, ya que las enfermedades transmitidas por R. microplus y el gasto en garrapaticidas para
su control producen un gasto de casi 5.000 millones de euros al año (Ventura, 2013). Otros
elementos a tener en cuenta, además de la resistencia, es la actual demanda de alimentos libres de
residuos químicos y el cuidado del medio ambiente, por lo que la utilización de sistemas
alternativos de control es un tema en el que se está insistiendo actualmente (López et al., 2009).
Dentro de los métodos alternativos, se pueden mencionar el uso de nematodos, vacunas,
micropreparados a base de bacterias, aceites esenciales y hongos entomopatógenos como
Beauveria bassiana (Bals. Vuill, 1806) y Metarhizium anisopliae (Metschnikoff, 1883). Se ha
informado que estos hongos causan mortalidad en garrapatas adultas, a la vez que disminuyen su
fecundidad (López et al., 2009).
Por su distribución cosmopolita y alta patogenicidad, el hongo Metarhizium anisopliae
(Hypocreales: Clavicipitaceae) ha demostrado ser uno de los entomopatógenos más eficientes para
la biorregulación de R. microplus en condiciones in vitro e in vivo (Alonso et al., 2007; Ojeda et
al., 2010). La disponibilidad de un nuevo producto para el control, a base de algunas de estas
variantes, constituye una necesidad inaplazable, no sólo por el progresivo aumento de los casos de
resistencia y los efectos negativos impactos ambientales, sino también por la necesidad de precisar
su efecto en diferentes ecosistemas.
Teniendo en cuenta estos antecedentes se plantea el siguiente objetivo: evaluar la acción de
Metarhizuim anisopliae en el control de la garrapata Rhipicephalus (B.) microplus en el ganado
bovino en municipio de Coalcomán, Michoacán, en condiciones de campo.

MATERIALES Y MÉTODO
Cultivo del hongo entomopatógeno M. anisopliae. El cultivo de M. anisopliae se realizó en el
laboratorio del Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales (IIAF) de la Universidad
Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, situado en el kilómetro 9.5 de la carretera Morelia-
Zinápecuaro del municipio de Tarímbaro, Michoacán.
La cepa seleccionada fue Ma198, esta se encuentra depositada en la Colección de Hongos
Entomopatógenos de la Universidad de Colima. Los hongos fueron cultivados en agar dextrosa
Sabouraud (SDA), con 1 % de extracto de levadura y con 500 ppm de cloranfenicol, incubados en
25 °C y 70 % de humedad relativa durante tres semanas (Rivera-Oliver et al., 2013; Valdez-
Martínez et al., 2013a y 2013b).
Posteriormente, para la separación de conidios se preparó una solución estéril de 0.1 % de
Tween 80 con agua destilada y se agitó durante tres segundos. En la multiplicación masiva de los
hongos, se utilizaron bolsas de polipapel con 250 g de arroz entero previamente lavado y tratado
con 500 ppm de cloranfenicol, posteriormente, se esterilizó en un autoclave durante 15 minutos.
Se inoculó cada bolsa con 10 ml de suspensión con conidios y se incubaron a una temperatura de
25 °C y 70 % de humedad relativa durante 21 días (Fernández et al., 2010; Valdez- Martínez et al.,
2013a).

215
Entomología mexicana, 4: 214-220 (2017)

Para la recolección de los conidios, se utilizó tierra de diatomeas, la cual se agregó a cada bolsa
para separar las esporas del arroz. La separación se hizo mediante dos recipientes grandes y en
medio, se colocó un cedazo el cual permitió el paso de las esporas únicamente, una vez colectadas
las esporas se almacenaron en refrigeración hasta su uso. Se utilizó una cámara de Neubauer para
determinar la concentración.
Estudio en campo. El estudio se realizó en un hato situado en el municipio de Coalcomán, al
suroeste de Michoacán con una cantidad de 10 bovinos de las razas Suizo, Simental y Simbrah. La
preparación para el tratamiento consistió en mezclar la cepa a una concentración de 1 x 108
conidos/ml con Inex-A®, como adherente y agua, a la cual se le midió el pH con tiras reactivas
(Valdez-Martínez et al., 2013a). Se utilizaron lazos y una manga de manejo para inmovilizar a los
animales: el ganado se reunía, se lazaba y se le colocaba la manga para evitar posibles golpes. Con
un plumón, se marcó la mitad izquierda del cuerpo para facilitar el conteo de las garrapatas, también
se utilizó una bomba tipo mochila para rociar a los animales, siempre a favor del viento, a contra
pelo y después de la cinco de la tarde.
El conteo se realizó solo por ese lado del animal, en un plano medial multiplicado por dos
(Valdez-Martínez et al., 2013a). La metodología utilizada consistió en pasar una mano por la
sección seleccionada de la vaca para detectar las garrapatas y con la otra mano fueron
contabilizadas mediante un contador manual. Se realizaron cinco conteos, con intervalos de una
semana entre los mismos, dos antes de la aplicación de la cepa y los otros tres después de cada
tratamiento, una semana después de realizados los mismas.
Para calcular la tendencia poblacional de la media poblacional de Rhipicephalus (B.) microplus
antes y después de los tratamientos con M. anisopliae se promediaron las garrapatas en cada conteo,
con estos datos se dibujó la curva de tendencia de la población y se determinó el tipo de la misma,
a través de las opciones gráficas que proporcionó Microsoft-Excel. Para estimar si existían
diferencias entre las proporciones de Rhipicephalus (B.) microplus presentes antes y después de las
aplicaciones con M. anisopliae, se estimó la proporción de garrapatas para cada conteo mediante
la siguiente expresión:

Número de garrapatas registradas en cada muestreo


Proporción= -------------------------------------------------------------------------
Número total de garrapatas

Con los datos resultantes, se realizó un análisis de proporciones de Wald, para conocer si
existían diferencias estadísticas entre los muestreos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la figura 1, se muestran las medias de la cantidad de garrapatas contabilizadas, antes y
después de cada muestreo: se observa que en los dos primeros muestreos, antes de realizar las
aplicaciones con la cepa 189 de M. anisopliae, las poblaciones de R. (B.) microplus eran altas y
después de realizadas, se observa como disminuyen. La curva de tendencia resultó ser una
exponencial negativa e indica claramente una evidente disminución de la población de garrapatas.
El análisis de comparación de proporciones de Wald corroboró estadísticamente esta
observación (Cuadro 1), ya que se hallaron diferencias significativas entre los dos primeros
muestreos (sin tratamientos) y el resto muestreos (tratados), siendo el último el que mostró los
menores valores y difirió estadísticamente de todos.

216
Rivera-Cervantes et al.: Acción de Metarhizuim anisopliae en Rhipicephalus (B.) microplus sobre ganado bovino.

Figura 1. Media de R. (B.) microplus en los diferentes muestreos y curva de tendencia (línea roja). Las flechas indican
los momentos de aplicación.

Cuadro 1. Comparación de proporciones de Wald entre muestreos.


Muestra Población Proporción Error Varianza Signif.
0.64 1 0.64 0.6 0.2304 A
0.42 2 0.42 0.620 0.1771 A
0.06 3 0.02 0.571 0.0196 B
0.05 4 0.012 0.496 0.0123 B
0.01 5 0.002 0.446 0.0019 C

Con todos esos elementos es posible afirmar que la cepa Ma198 es efectiva sobre R. (B.)
microplus. Este constituye un resultado de particular valor, sobre todo si se considera la situación
zoosanitaria que poseen las reses de este hato y la importancia económica que reviste la ganadería
bovina en la región.
A pesar de los resultados positivos, vale señalar que existe una limitación en este estudio, dada
por que no se pudo tener un grupo de reses sin tratamiento, que sirvieran como “control o testigo”,
lo que sin dudas hubiera permitido una mejor comparación estadística. La principal razón es que
en hatos de producción no se facilitan reses para que permanezcan sin ningún tratamiento, aunque
se explique convenientemente la importancia de estos estudios. Otro elemento que también influyó
fue el interés particular de la investigación de realizar esta prueba en condiciones de campo, sobre
reses en producción. Este aspecto deberá quedar como una recomendación para estudios futuros.
En estudios similares, De Castro et al. (1997), en pruebas de establo, con concentraciones de 107 y
108 conidios. ml-1 obtuvieron una eficacia significativa de M. anisopliae sobre diferentes estadios
de desarrollo de B. microplus, en especial sobre estadios inmaduros o inmediatamente después de
la muda, lo que constata el potencial que este hongo tiene para la aplicación directa sobre animales.
Por su parte, Arguedas et al. (2008) encontraron que en la finca en la cual únicamente se utilizó el
baño con la solución de M. anisopliae, se controló la población de garrapatas a un nivel que no
permitió aumentos posteriores y refieren que la disminución en la finca tratada con el hongo fue de
20% superior a la finca en la cual no se llevó a cabo la aplicación del hongo.
López et al. (2009) obtuvieron también buenos resultados en ensayos de campo, ya que lograron
reducir la infestación de garrapatas en un 75 % en vacas Holstein x Cebú, cuando se aplicó M.
anisopliae a una concentración de 1 x 108 conidias/ml. Además, observaron que la fecundidad de
las garrapatas provenientes de vacas tratadas con M. anisopliae era tres veces inferior que las del
grupo control.

217
Entomología mexicana, 4: 214-220 (2017)

Aguilar (2010) registró que la aplicación directa de M. anisopliae sobre R. microplus produce
un 92% de infectividad de garrapatas 24 h después de la aplicación del hongo, además, reporta
una elevada mortalidad de hembras confinadas en las orejas al ser protegidas con bolsas, en ganado
cebú. En este mismo trabajo, se indica que se reduce la eclosión de los huevos de 40 – 50 % y se
induce mortalidad de hembras pletóricas en un 48 %.
Ojeda et al. (2010) en pruebas también in vivo, como las ejecutadas en esta investigación,
hallaron que las variaciones en la eficacia de las cepas se pueden relacionar directamente con los
factores climáticos y lugar de procedencia de las mismas, ya que existen cepas que presentan una
mayor tolerancia a altas temperatura y exposición a rayos UV, así como al microambiente del
animal, como es la temperatura de la piel, pero de forma general señalan resultados satisfactorios
de M. anisopliae en el control de garrapatas.
Por último Porfirio y Schwentesius (2016) reportaron que cepas registradas de M. anisopliae
tuvieron efectos positivos sobre las garrapatas (Bophilus microplus) ya que en los tres ranchos en
donde fueron establecidos los experimentos redujeron la carga a 30 garrapatas/animal. Esos
mismos autores afirmaron que al hacer un análisis económico de costos, los baños con los
biopreparados resultaron ser relativamente baratos, ya que al dejar de usar químicos, se redujeron
los costos hasta un 61 %, y finalmente que el uso de microorganismos no contamina el ambiente y
garantiza la salud del consumidor.
Todos estos autores coinciden de forma general con lo obtenido en este estudio, lo que
constituye un aval positivo para los resultados aquí descritos.
Vale señalar que actualmente, el uso de garrapaticidas de origen químico, llevan a que sea
necesario desarrollar opciones que sean efectivas en el control de las garrapatas y que no provoquen
resistencia. Los hongos entomopatógenos tienen gran potencial como agentes controladores y
pueden ser una solución a este problema. En este sentido Cavallotti et al. (2003) y George et al.
(2004), por solo citar dos autores, coinciden al afirmar que el uso continuado de productos químicos
provoca resistencia en esos ácaros.
Por su parte Bazán (2002) expuso que el control químico, aunque efectivo, ha sido parcialmente
exitoso, ya que trae consigo serios problemas de contaminación de carne y leche, debido a su
toxicidad, causando efectos sobre la salud animal y humana, así como en el ambiente y que es por
eso que muchos de ellos ya se encuentran prohibidos. Además, la aparición de poblaciones de
garrapatas resistentes a los acaricidas químicos ocasiona que el ganadero realice un mayor número
de aplicaciones por año, e incluso, que incremente la dosis, contribuyendo así a elevar los costos
de producción. Los resultados de esta tesis tributan también a la reducción de resistencia y
consecuentemente a la solución de este inconveniente.
También es importante destacar que el efecto supresor de R. (B.) microplus por de este hongo
entomopatógeno, comprobado además en este experimento, adiciona elementos que lo convierten
en una alternativa de bajo costo, que no produce resistencia e inocua al ambiente y reafirma que el
control biológico representa en la actualidad una alternativa prometedora en el control de
garrapatas.

CONCLUSIÓN
La tendencia de la media poblacional de Rhipicephalus (B.) microplus fue expresada mediante
una curva exponencial negativa, lo que evidencia el efecto supresor de M. anisopliae sobre este
ixódido.
Se corroboró estadísticamente que existieron diferencias entre las proporciones de R. (B.)
microplus presentes antes y después de las aplicaciones con M. anisopliae.

218
Rivera-Cervantes et al.: Acción de Metarhizuim anisopliae en Rhipicephalus (B.) microplus sobre ganado bovino.

La cepa Ma198 es efectiva sobre R. (B.) microplus, lo que constituye un resultado de gran
importancia para las reses de este hato y la ganadería bovina en la región.

Literatura Citada
Aguilar, J.A. 2010. Termo-tolerancia y eficacia in Vitro del hongo entomopatógeno Metarhizium anisopliae
(Ma14) Sobre el control de larvas de Rhipicephalus (Boophilus) microplus. Tesis para obtener el
Título de Médico Veterinario Zootecnista.
Alonso D., García, M. A., Galindo-Velasco, L., Lezama-Gutiérrez, E., Angel-Sahagún, R. C., Rodríguez-
Vivas, R. I. and H. Fragoso-Sánchez. 2007. Evaluation of Metarhizium anisopliae (Hyphomycetes)
for the control of Boophilus microplus (Acari: Ixodidae) on naturally infested cattle in the Mexican
tropics. Veterinary Parasitology, 147: 336−340.
Arguedas, M., Álvarez, V. y R. Bonilla. 2008. Eficacia del hongo entomopatógeno Metharrizium anisopliae
en el control de Boophilus microplus (Acari: Ixodidae). Agronomía Costarricense, 32(2): 137−147.
Bazán, M. 2002. Control biológico de Boophilus microplus Canestrini (Acari: Ixodidae) en ganado bovino
estabulado. Tesis para obtener el grado de Maestro en Ciencias en Biotecnología.
Cavallotti, V. B. y Palacio, M. V. (Coordinadores). 2003. La ganadería mexicana. Disponible en:
http://www.engormix.com/MA-ganaderia-leche/articulos/control-biologico-garrapata-boophilus-
t7734/p0.htm. (Fecha de consulta: 28-I-2017).
De-Castro, A. B. A., Bittencourt, V. R. E. P., Daemon, E. r E. C. Viegas. 1997. Eficácia do fungo
Metarhizium anisopliae sobre o carrapato Boophilus microplus em teste de estábulo. Revista de
Ciências da Vida, 19: 73−82.
Fernández, R. M., Berlanga, P. A. M., Cruz, V. C. y V. V. M. Hernández. 2010. Evaluación de cepas de
Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae sobre la inhibición de ovoposición, eclosión y
potencial reproductivo en una cepa triple resistente de garrapata Rhipicephalus (Boophilus)
microplus (Canestrini) (Acari: Ixodidae). Entomotropica, 25(3): 109−115.
George, J. E., Pound, J. M. and R. B. Davey. 2004. Chemical control of ticks on cattle and the resistance of
these parasites to acaricides. Parasitology, 129: S353−S366.
López, E., López, G. y S. Orduz. 2009. Control de la garrapata Boophilus microplus con Metarhizium
anisopliae, estudios de laboratorio y campo. Revista Colombiana de Entomología, 35(1): 42−46.
Ojeda, M. M., Rodríguez-Vivas, R. I., Galindo-Velasco, E. and R. Lezama-Gutiérrez. 2010. Laboratory and
field evaluation of Metarhizium anisopliae (Deuteromycotina: Hyphomycetes) for the control of
Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae) in the Mexican tropics. Veterinary Parasitology, 170:
348−354.
Porfirio, N. I. y R. R. Schwentesius. 2016. Control biológico de garrapata (Boophilus microplus), con
microorganismos. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/ 289768055_Control_
biologico_de_Garrapata_con_Microorganismos. (Fecha de consulta: 28-I-2017).
Rivera-Oliver, R., Ángel-Sahagún, C. A., Cruz-Avalos, A. M., Lezama-Gutiérrez, R., Canchola-Ramírez,
M. y J. Molina-Ochoa. 2013. Patogenicidad de hongos entomopatógenos sobre huevos de diferente
edad de la garrapata Rhipicephalus microplus. Pp. 346−350. In: M. A. Equihua, V. E. Estrada, J.
A. Acuña S. y G. M. P. Chaires. Entomología mexicana, Vol. 12, Tomo 1. Colegio de Postgraduados
y Sociedad Mexicana de Entomología.
Rodríguez-Alcocer, U. J., Rodríguez-Vivas, R. I., Ojeda-Chi, M. M., Galindo-Velasco, E. and R. Lezama-
Gutiérrez. 2014. Efficacy the mixture of two strains of Metarhizium anisopliae (Deuteromycotina:
Hyphomycetes) to control Rhipicephalus microplus on natural infestation of cattle. Tropical and
Subtropical Agroecosystems, 17: 223−229.
Valdez-Martínez, E., Gutiérrez-Vázquez, E., Vargas-Sandoval, M., Lezama- Gutiérrez, R., Juárez-
Caratachea, A. y Salas-Razo, G. 2013a. Evaluación de la eficacia de Metarhizium anisopliae,
Beauveria bassiana y Paecilomyces fumosoroseus en huevos y adultos de la garrapata (R. microplus
y A. cajennense). Pp. 54−59. In: M. A. Equihua, V. E. Estrada, J. A. Acuña S. y G. M. P. Chaires.
Entomología mexicana, Vol. 12. Tomo 1. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de
Entomología.

219
Entomología mexicana, 4: 214-220 (2017)

Valdez-Martínez, E., Gutiérrez-Vázquez, E., Vargas-Sandoval, M., Lara-Chávez, M. B. N., Juárez-


Caratachea, A. y G. Salas-Razo. 2013b. Evaluación in vitro de la eficacia de Metarhizium
anisopliae, Beauveria bassiana y Paecilomyces fumoroseus en garrapatas (R. microplus) en
Michoacán. Pp. 351−355. In: XXXVI Congreso Nacional de Control Biológico. Oaxaca de Juárez.
Oaxaca, México. Septiembre:
Vargas, S. B. 2015. Eficacia de Metarhizium anisopliae en el control de la garrapata Rhipicephalus
(Boophilus) microplus en bovinos del municipio de Coahuayana, Michoacán. (Tesis de
licenciatura). Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia. Morelia, Michoacán. México.
Ventura, J. 2013. ¿Cómo se hace resistente Rhipicephalus microplus a los garrapaticidas?. Disponible en:
http://albeitar.portalveterinaria.com/noticia/12628/actualidad/como-se-hace-resistenterhipicephalus
-microplusa-los-garrapaticidas.html. (Fecha de consulta: 28-I-2017).

220
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

EDAD Y CONDUCTA SEXUAL EN Triatoma pallidipennis Stal (HEMIPTERA:


REDUVIIDAE) EN CONDICIONES DE LABORATORIO

Iris Morales-Ortiz1, José Lino Zumaquero-Ríos1 , Edwin Jovanni Hernández-López1, Cesar


Sandoval-Ruíz1 y Gabriel Manrique2
1
Laboratorio de Parásitos y vectores. Benemérita Universidad Autónoma De Puebla. Calle 4 Sur, No. 104, Col. Centro,
C. P. 5013, Puebla, Pue.
2
Laboratorio de Fisiología de Insectos, Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental, Facultad de Ciencias
Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires, IBBEA, CONICET-UBA. Buenos Aires, Argentina,
Autor de correspondencia: linozuma@hotmail.com

RESUMEN. La conducta sexual de varias especies de triatominos ha sido estudiada. Estos tienen una gran relevancia
por los aportes potenciales que podrían brindar para el control de las poblaciones de estos vectores. Triatoma
pallidipennis es la especie más abundante en México y poco se conoce sobre el comportamiento sexual. Se utilizaron
cinco grupos de ejemplares de T. pallidipennis, con tres repeticiones del experimento para cada grupo, en los que se
evaluó la ocurrencia de cópula de 1 hembra y 3 machos ambos con distinta edad y estados nutricionales. Se observó la
cópula de 10 hembras de un total de 15. Los machos viejos con ingesta de sangre o sin alimentar fueron los
seleccionados por las hembras, lo cual demuestra que las hembras eligen sus parejas por la edad del macho. Se
observaron rechazos ante los intentos de cópula del macho en esta especie. Las hembras copularon una vez, aunque en
pocos casos, finalizada esta con los machos viejos, la mantuvieron con un macho joven, no pudiéndose comprobar
competencia espermática. Las hembra de T. pallidipennis aceptan a los machos más viejos para la cópula la cual ocurre
de manera general una sola vez, no evidenciándo un sistema poliándrico en este estudio.

Palabras clave: Triatominos, cópula, hembras, machos.

Age and sexual behavior in Triatoma pallidipennis Stal (Hemiptera: Reduviidae) in


laboratory conditions

ABSTRACT. The sexual behavior of several triatomine species has been studied. These studies have a great relevance
for their contributions for the control of the populations of these vectors. Triatoma pallidipennis is the most abundant
species in Mexico and little is known about the sexual behavior. Five groups of T. pallidipennis were used, with 3
replicates of the experiment for each group, in which copula occurrence of 1 female and 3 males both with distinct age
and nutritional status were evaluated. Copulation of 10 females out of a total of 15 was observed. Old males with or
without feeding were selected by females; supporting that it is the male's age that influences with selection by the
female. In some cases the display of rejection behaviors by the female in response to male copulatory attempts were
observed. Mainly only one copula was observed, however in some cases it was verified that the females once copulated
with the older males later accepted a young male, although spermatic competition could not be verified. In conclusion,
the female of T. pallidipennis accept the older males for copulation which occurs generally only once, supporting the
absence of polyandry for this species under laboratory conditions.

Keywords: Biological control, egg-parasitoid, specificity tests.

INTRODUCCIÓN
Los primeros reportes sobre el cortejo y la conducta sexual de varias especies de triatominos
fueron notificados por Hase (1932), sin embargo, a pesar de las 33 especies reportadas para México,
escasos estudios se han llevado a cabo hasta el momento aunque el análisis de los etogramas
realizados en Triatoma phyllosoma (Burmeister), Triatoma pallidipennis (Stal) y Triatoma
mazzottii (Usinger) abrió un camino a la comprensión de varios aspectos del comportamiento
sexual de estas especies (Rojas et al., 1990, Rojas y Cruz –López, 1992); En estos trabajos se
describieron y caracterizaron los comportamientos sucesivos que expresa el macho en presencia de

166
Morales-Ortiz et al.: Edad y conducta sexual en Triatoma pallidipennis.

una hembra, aunque el papel de estas no recibió la atención suficiente. Las hembras de otras
especies de Triatominae pueden responder con aceptación o rechazo, desarrolando distintos
comportamientos ante los intentos de cópula del macho (Manrique y Lazzari 1994, Pires et al.,
2004, Vitta y Lorenzo 2009, Pompilio et al., 2016). Esta conducta de la hembra puede prevenir o
retrasar el contacto físico con el macho dificultando su correcta posición para alcanzar la genitalia
de la hembra. Factores como la edad y el estado nutricional también influencian la cópula de
triatominos (Regis et al., 1985, en T. infestans; Malo et al., 1993, en T. mazzottii). El objetivo de
este trabajo es comprender la relación entre la edad y el estado nutricional y la ocurrencia de cópula
en Triatoma pallidipennis. Adicionalmente, se realizaron observaciones preliminares intentando
evaluar la posible existencia de comportamiento de agregación de machos en torno a una pareja en
cópula, conducta que ha sido descrita en otras especies de triatominos. El poder comprender
aspectos de la reproducción de esta especie podría impactar sobre las poblaciones de este insecto.

MATERIALES Y MÉTODO
Se utilizaron cinco grupos de ejemplares de Triatoma pallidipennis de una colonia establecida
en el laboratorio de parásitos y vectores de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Benemérita
Universidad Autónoma de Puebla, Los insectos fueron separados desde el cuarto estadio ninfal
para prevenir la cópula luego de la ecdisis imaginal. Cada organismo se alimentó y colocó de
manera individual en contenedores cilíndricos plásticos (6.8 cm de base; 8.1 cm de altura) oscuros
y se les reguló el ciclo circadiano de manera que los experimentos se realizaron durante el momento
de máxima actividad locomotora reportada para triatominos (Lazzari, 1992). Cada ensayo fue
llevado a cabo utilizando una caja de Petri (16.8 cm de diámetro) como arena experimental, la que
fue colocada en una incubadora a temperatura de 27 oC ± 2 y humedad relativa de 70 ± 5 %. En la
incubadora se ubicó una cámara de video giratoria (CCTV-212 Steren) conectada a una CPU que
permitió registrar y monitorear la conducta de los grupos establecidos durante 12 horas.
En la arena experimental se colocó una hembra, con distinta edad (i.e., recién emergida o de 25
días de edad postecdisis) y diferente estado nutricional (i.e., sin alimentar o alimentada 25 días
posteriores a la emergencia) y tres machos de distinta edad y con diferentes estados nutricionales
(i.e., sin alimentar o con 25 o 60 días de ayuno postecdisis).
Se aplicó una prueba de “t” de Student para determinar los valores de aceptación de las hembras
hacia los machos. Se realizaron tres repeticiones del experimento para cada grupo experimental.
Los grupos experimentales se muestran el cuadro 1.

Cuadro 1. Grupos trabajados en el experimento.


Grupo 1
Una hembra recién emergida sin alimentar HRESA
Dos machos recién emergidos sin alimentar MRESA
Un macho con ayuno superior a los 25 días posteriores a la emergencia MEA
Grupo 2
Una hembra con ayuno superior a los 25 días posteriores a la emergencia HEA
Dos machos con ayuno superior a los 25 días posteriores a la emergencia MEA
Un macho recién emergido sin alimentar MRESA
Grupo 3
Una hembra recién emergida sin alimentar HRESA
Dos machos con ayuno superior a los 25 días posteriores a la emergencia MEA
Un macho recién emergido sin alimentar MRESA

167
Entomología mexicana, 4: 166-171 (2017)

Cuadro 1. Continuación.
Grupo 4
Una hembra recién emergida alimentada HREA
Dos machos de ±60 días de edad, con ayuno superior a 15 días MVSA
Un macho viejo ±60 días de edad, alimentado MVA
Grupo 5
Una hembra con ayuno superior a los 25 días posteriores a la emergencia HEA
Un macho de ±60 días de edad, con ayuno superior a 15 días MVSA
Un macho con ayuno superior a los 25 días posterior a la emergencia MEA
Un macho viejo ±60 días de edad, alimentado MVA

Se seleccionaron machos con ayuno superior a los 25 días (MVA) y machos con una edad
promedio de ± 60 días de edad como un grupo de machos viejos, tomando en cuenta que los que
fueron seleccionados como jóvenes fueron aquellos de 2 a 4 días de haber emergido como adultos
(Machos recién emergidos sin alimentar).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se registraron las cópulas de 10 hembras de un total de al menos 15 posibles (Cuadro 2). Un
análisis general muestra que la mayoría de las cópulas (7/10) fueron efectivizadas con un macho
con ayuno superior a los 25 días posteriores a la emergencia (MEA). De estas 7 cópulas la mayoría
(5) fueron realizadas con una hembra recién emergida sin alimentar (HRESA). Una vez terminada
la cópula en 7 de 10 ocasiones las hembras son las que se alejan de los machos, creando un espacio
después de la cópula y en el que ella permanece estática, en las tres restantes son los machos los
que se alejan.

Cuadro 2. Correspondencia de hembras con el macho de Triatoma pallidipennis que elige para copular.
Grupo 1 Grupo 2
Hembras Machos Hembras Machos
MRESA MEA MRESA MEA
HRESA X HEA X
HRESA X HEA X
HRESA X
Grupo 3 Grupo 4
MRESA MEA MVSA MVA
HRESA X HREA X
HRESA X HREA X
Grupo 5
MVSA MEA MVA
HEA X

Pires et al., (2004) señalan que la ingesta de sangre interfiere en la selección del macho, aspecto
que aquí no se hace evidente pues los machos “viejos” con ingesta de sangre o sin alimentar fueron
los mayoritariamente seleccionados por las hembras, lo cual parece evidenciar que lo que interfiere
en la selección es la edad del macho. Sin embargo no se comprobó que las hembras “viejas no
copularan”. Los grupos dos y cinco son los que muestran la cópula de estas. Es necesario añadir
que dos ejemplares de hembras jóvenes recién emergidas y tres ejemplares de hembras viejas,
alimentadas y sin alimentar rechazaron la cópula desplegando una serie de conductas evasivas ante
el macho rechazado, como alejarse de él (evasión) y en los casos en que el macho lograba acercarse

168
Morales-Ortiz et al.: Edad y conducta sexual en Triatoma pallidipennis.

y montarse en un intento de cópula, la hembra realizó movimientos corporales de lado a lado


(movimientos abdominales) para desplazarlo incluso dando pequeños saltos que llevaron a que el
macho desista del intento de cópula (Cuadro 2).
En el grupo cuatro ambos machos tuvieron éxito de cópula con su correspondiente hembra
recién emergida, sugiriendo que para el momento de la cópula es indistinto el que los machos estén
o no alimentados, de igual forma en este grupo se pudo observar que la hembra accedió a la cópula,
no evidenciando comportamientos de rechazo.
En el grupo cinco sólo uno de los cuartetos logró la cópula, en las réplicas donde no hubo cópula,
se registraron intentos de apareamiento, aunque las hembras desplegaron comportamientos de
rechazo como evasión o con movimientos de lado a lado y pequeños saltos no permitiendo la
transferencia del espermatóforo.
Las diez hembras que copularon al menos en una ocasión tuvieron cópula exitosa. Se ha
registrado como una cópula exitosa aquella que supera los 5 minutos, debido a que la hembra lo
permite, esto se corrobora con los huevos fértiles que ovipone posteriormente. García-Perez et al.
(1997) señalan para Triatoma gerstaeckeri Stal un tiempo de cópula exitosa con = 15 ± 5 min,
en el presente trabajo el promedio de duración de una cópula exitosa se presenta con = 11.5 ±
1.3 min. En el cuadro 3 se muestran los tiempos de inicio de cópula, y de final de cópula, así como
la duración de la misma.

Cuadro 3. Hora de inicio de la cópula, hora del fin de la cópula y duración de cada una de las cópulas.
Hora de inicio de cópula Hora de fin de cópula Duración de cópula
10:39:23 10:50:54 00:11:31
09:12:47 09:26:19 00:14:12
09:02:26 09:15:53 00:13:27
10:00:45 10:07:52 00:07:07
10:10:47 10:19:50 00:09:03
10:06:52 10:19:23 00:13:11
08:40:53 08:52:43 00:11:50
10:00:02 10:13:52 00:13:50
09:10:39 09:21:29 00:11:10
10:02:46 10:11:51 00:09:05

A diferencia de lo observado en el etograma descrito por Rojas y Cruz-López (1992) quienes


señalan una aproximación de los machos hacia la hembra similar en todos los apareamientos y para
los cuales esta rechaza a los ejemplares más longevos, en este experimento se pudo comprobar,
que existe aceptación por parte de las hembras, prefiriendo a los machos viejos y que es indistinta
para aquellos alimentados y sin alimentar (prueba “t” de Student con valor de: 0.925 (P <0.05).
Manrique y Lazzari (1995), Vitta y Lorenzo (2009) y Pontes y Lorenzo (2012) reportaron la
existencia de una conducta de agregación de machos en torno a la pareja en cópula en Triatoma
infestans, T. brasiliensis y Rhodnius prolixus, respectivamente, En estos trabajos se ha observado
que los machos agregados copulan sucesivamente con la hembra, manifestándose un sistema de
fecundación poliándrico en estas especies. Pires et al. (2004) refieren para Panstrongylus megistus
la ausencia de agregación de machos y que aparentemente las parejas se aparean una vez. Los
machos de T. pallidipennis parecen agregarse alrededor de la pareja en cópula, aunque pareciera
ser que ocurre mayoritariamente una única cópula, al menos en las condiciones experimentales
aquí utilizadas (Fig. 1). En pocos casos se pudo comprobar que las hembras una vez que copularon
con los machos viejos posteriormente aceptaron un macho joven, no pudiéndose verificar la

169
Entomología mexicana, 4: 166-171 (2017)

existencia o no de competencia espermática en estos casos. Crespo y Manrique (2007) analizaron


el papel de las glándulas metasternales y de Brindley’s en el comportamiento sexual de T. infestans,
determinando que las glándulas metasternales son las involucradas en la ocurrencia de la cópula,
situación que no se evaluó en este experimento pues no se taparon las glándulas metasternales en
ninguno de los casos.

Figura 1. Conducta de agregación de los machos rechazados en torno a la pareja en cópula

CONCLUSIÓN
Las hembras de Triatoma pallidipennis aceptan para la cópula con mayor frecuencia a los
machos más viejos, evento de duración muy corta, la cual ocurre, de forma general, una sola vez.
No se comprueba un sistema poliándrico para esta especie en condiciones de laboratorio. Las
hembras de T. pallidipennis muestran comportamientos de rechazo a la cópula tras los intentos del
macho.

Agradecimientos
A la Vicerrectoría de investigación y estudios de posgrado de la Benemérita Universidad
Autónoma de Puebla por el apoyo recibido, para la estancia del Dr Gabriel Manrique de IBBEA,
CONICET, Universidad de Buenos Aires.

Literatura Citada
Hase, A. 1932. Beobachtungen an venezolänischen Triatoma-Arten, sowie zur allgemeinen Kenntnis der
Familie der Triatomidae (Hemipt.-Heteropt.). Z. Parasitenkunde, 4: 585−652.
Pompilio, L., González Franco, M., Chisari, L. B. and G. Manrique. 2016 Female choosiness and mating
opportunities in the blood-sucking bug Rhodnius prolixus. Behaviour, 153(15): 1863–1878.
Pires, H. H., Lorenzo, M. G., Lazzari, C. R., Diotaiuti, L. and G. Manrique G. 2004. The sexual behaviour
of Panstrongylus megistus (Hemiptera: Reduviidae): an experimental study. Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz 99(3): 295−300.
Vitta. A. C., R. and M. G. Lorenzo. 2009. Copulation and mate guarding behavior in Triatoma brasiliensis.
Journal of Medical Entomoly. 46: 789−795.
Lazzari, C. R. 1992. Circadian organization of locomotion activity in the haematophagous bug Triatoma
infestans. Journal of Insect Physiology, 38(1): 895–903.
Regis, L., de M. Gomes, Y. and F. A. Furtado. 1985. Factors influencing male accessory gland activity and
first mating in Triatoma infestans and Panstrongylus megistus (Hemiptera: Reduviidae). Insect
Science and its Application, 6: 579−583.
Rojas, J. C and L. Cruz-López. 1992. Sexual behavior in two species of Triatoma phyllosoma complex
(Hemiptera: Reduviidae) under laboratory conditions. Journal of Medical Entomology, 29(1): 13–
18.

170
Morales-Ortiz et al.: Edad y conducta sexual en Triatoma pallidipennis.

Rojas, J. C., Malo, E. A., Gutierrez-Martinez, A. and R. N. Ondarza. Mating behavior of Triatoma mazzottii
Usinger (Hemiptera: Reduviidae) under laboratory conditions. Annals of the Entomological Society
of America, 83: 598−602.
Manrique, G. and C. R. Lazzari. 1994. Sexual behaviour and stridulation during mating in Triatoma
infestans (Hemiptera: Reduviidae). Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 89(4): 629–633.
Manrique, G. and C. R. Lazzari. 1995. Existence of a sex pheromone in Triatoma infestans (Hemiptera:
Reduviidae): I. Behavioral evidence. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 90(5): 645–648.
Crespo, J. G. and G. Manrique. 2007. Mating behavior of the hematophagous bug Triatoma infestans: role
of Brindley’s and metasternal glands. Journal of Insect Physiology, 53(7): 708–714.
Malo, E. A., Ramírez-Rovelo, A., Cruz-López, L. and J. C. 1993. Life cycle and influence of age and feeding
on the first mating of Triatoma mazzoottii (Hemiptera: Reduviidae). Memorias do Instituto Oswaldo
Cruz, 88: 203−206.
García-Pérez J., Blanco-Piñon, A. y E. Blanco-Férnadez. 1997. Comportamiento sexual de Triatoma
gerstaeckeri Stal Hemiptera: Reduviidae). Acta zoológica Mexicana (n. s.), 70: 55−63.
Pontes, G. B and M. G. Lorenzo. 2012. Female metasternal gland odorus mediate male aggregation in
Rhodnius prolixus, a triatomid bug. Medical and veterinary Entomology, 26(1): 33−36.

171
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

EFECTIVIDAD DE ACEITES ESENCIALES Y MONOTERPENOS EN EL


CONTROL DE Tribolium castaneum (Herbst) (COLEOPTERA: TENEBRIONIDAE)

Carolina, Sánchez-Chopa y Lilian R. Descamps

Laboratorio de Zoología Agrícola. Dpto. de Agronomía. Universidad Nacional del Sur. San Andrés 800 (8000). Bahía
Blanca, Argentina.
Autor de correspondencia: cschopa@uns.edu.ar

RESUMEN. El objetivo del trabajo fue evaluar el efecto de los aceites esenciales de Citrus sinensis, Citrus limonum
y Citrus bergamia y de los monoterpenos α-pineno, β-pineno, canfeno, limoneno y d-limoneno sobre el desarrollo y
la reproducción de Tribolium castaneum. Para evaluar el efecto sobre el desarrollo, larvas de T. castaneum fueron
topicadas y ubicadas en el fondo de cajas compartimentadas. Se registró el porcentaje de pupas muertas, de adultos
normales y de adultos deformes emergidos. Para evaluar los efectos sobre la reproducción las larvas fueron topicadas
y ubicadas en el fondo de cajas compartimentadas. Pares de adultos sobrevivientes fueron colocados en frascos durante
5 semanas. Se registró el número de adultos emergidos cada siete días. Los datos fueron analizados mediante ANOVA
y DMS. Todos los aceites esenciales y monoterpenos exhibieron una fuerte acción tóxica. El aceite de C. sinensis y
todos los monoterpenos revelaron poseer propiedades similares a los productos reguladores de crecimiento de los
insectos. El aceite de C. sinensis, el limoneno y el d-limoneno fueron los que produjeron un mayor efecto negativo
sobre la reproducción de T. castaneum. En conclusión los aceites esenciales y monoterpenos evaluados podrían ser
efectivos para el control de T. castaneum.

Palabras clave: Tribolio castaneo, toxicidad, reguladores de crecimiento.

Effectiveness of essentials oils and monoterpenes against Tribolium castaneum (Herbst,


1797) (Coleoptera: Tenebrionidae)

ABSTRACT. The objective of this work was to evaluate the effects of the essential oils from C. sinensis, C. limonum
and C. bergamia and monoterpenes α-pinene, β-pinene, camphene, limonene and d-limonene on the development and
fertility of Tribolium castaneum. Essential oils and monoterpenes were applied topically to 25 day old larvae. To
evaluate development effects, after topical application, larvae were placed singly inside glass. Mortality of pupae,
percentage of both adults and abnormal adults were recorded. In order to evaluate the effects on reproduction, after
topical application, larvae were placed singly inside glass. Emerging adults from each treatment were paired for 5
weeks and the number of F1 adults was counted every 7 days. Data were analysed by ANOVA and Fisher’s PLSD
test. All the essential oils and monoterpenes had a toxic effect against T. castaneum. C. sinensis essential oil and the
monoterpenes evaluated have similar propierties on insect growth regulators. C. sinensis essential oil, limonene and d-
limonene had a negatively strong effect on T. castaneum fertility. The results of the present study indicate that essential
oils from C. sinensis, C. limonum and C. bergamia and monoterpenes α-pinene, β-pinene, camphene, limonene and d-
limonene could be effective against T. castaneum.

Keywords: Tribolio castaneo, toxicity, insect growth regulators.

INTRODUCCIÓN
Tribolium castaneum es una de las principales plagas de productos almacenados. En regiones
de climas cálidos, larvas y adultos, se alimentan y reproducen activamente durante todo el año,
causando cuantiosas pérdidas en granos, harinas, fideos, galletitas, chocolates y frutas secas. A lo
largo de los años el control de esta plaga se ha realizado empleando insecticidas de síntesis. Esta
práctica recurrente ha generado contaminación ambiental y humana, el desarrollo de resistencia de
los insectos a los diferentes grupos orgánicos de insecticidas además de la acumulación de residuos
tóxicos en los granos tratados (Isikber et al., 2009).

172
Sánchez-Chopa y Descamps: Efectividad de aceites esenciales y monoterpenos en el control de Tribolium castaneum

El uso de sustancias derivadas del metabolismo secundario de las plantas surge como una
alternativa dentro del Manejo Integrado de Plagas. Las moléculas de origen vegetal presentan una
enorme diversidad estructural lo que les confiere nuevos sitios de acción, diferentes de los
insecticidas sintéticos (Isman, 2000). Pueden actuar como fumigantes, insecticidas de contacto,
repelentes, antialimentarios o afectando parámetros como la tasa de crecimiento, la longevidad y
la reproducción (Nerio et al., 2010; Regnault-Roger et al., 2012). Las rutáceas son una familia de
plantas que agrupa alrededor de 160 géneros. Dentro de ellos el género Citrus está compuesto por
plantas con glándulas productoras de aceites aromáticos con actividad insecticida. Muchos de estos
aceites han sido probados en plagas de granos almacenados tratando de implementar tácticas de
control menos tóxicas para mamíferos, con alta volatilidad y baja persistencia ambiental. Se ha
demostrado que los aceites esenciales de C. sinensis, C. limonum y C. bergamia generan toxicidad,
repelencia y efectos sobre la reproducción en distintas plagas de productos almacenados (Morajev
et al., 2010; França et al., 2012).
Los monoterpenos son las moléculas más representativas de los aceites esenciales y constituyen
alrededor del 90 % de todos los componentes de la mezcla (Koul et al., 2008). Poseen actividad
insecticida por contacto y fumigante (Samarasekera et al., 2008), actividad repelente,
antialimentaria (Argadoña et al., 2002) así como inhibitoria del crecimiento. Estas actividades
biológicas son atribuidas a sus propiedades físico químicas que incluyen lipofilicidad, baja presión
de vapor, baja toxicidad a los mamíferos y novedosos modos de acción (Isman, 2000). El objetivo
del trabajo fue evaluar el efecto de los aceites esenciales de C. sinensis, C. limonum y C. bergamia
y de los monoterpenos α-pineno, β-pineno, canfeno, limoneno y d-limoneno sobre el desarrollo y
la reproducción de T. castaneum.

MATERIALES Y MÉTODO
Los insectos provinieron de una colonia susceptible CIPEIN (Centro de Investigaciones de
Plagas e Insecticidas). Todos los bioensayos se realizaron con larvas de 25 días de edad de T.
castaneum, en condiciones controladas de temperatura y humedad relativa (25  1º C, 60-70 %
HR) y fotoperíodo 12:12 (L:O). Se evaluaron aceites comerciales de C. limonum, C. bergamia y
C. sinensis (Ulrich Jüstrich, Suiza) y monoterpenos: α-pineno, β-pineno, canfeno, limoneno y d-
limoneno (Sigma-Aldrich).
Para evaluar la toxicidad e inhibición del desarrollo grupos de 10 larvas de T. castaneum fueron
topicadas en el abdomen con 0.2 µl de las soluciones hexánicas de los aceites o de los monoterpenos
utilizando una microjeringa Hamilton de 10 µl provista de pulsador (50 pulsos). Como control los
insectos se topicaron con hexano solo. Las dosis utilizadas fueron de 2 µg/insecto, 4 µg/insecto y
6 µg/insecto. Luego del tratamiento, los insectos se ubicaron en el fondo de cajas compartimentadas
durante 14 días. Al finalizar el ensayo se registró el número de pupas muertas, el número de adultos
normales emergidos y el número de adultos deformes emergidos. Se realizaron tres réplicas por
concentración y cada experimento se repitió tres veces en forma independiente. Los datos se
analizaron mediante la prueba de la varianza ANOVA y las medias fueron separadas utilizando el
test de diferencias mínimas significativas (DMS, p ≥ 0.05).
Para evaluar los efectos sobre la reproducción grupos de 20 larvas de T. castaneum fueron
topicadas en el abdomen utilizando la misma metodología descripta anteriormente. La dosis
utilizada fue de 2 µg/insecto. Luego del tratamiento, los insectos se ubicaron en el fondo de cajas
compartimentadas. Pares (una hembra y un macho) de adultos sobrevivientes fueron colocados en
frascos con harina durante cinco semanas. Después de transcurridas las semanas las muestras se
tamizaron cada siete días y se contó el número de adultos emergidos. Se realizaron tres réplicas
por concentración y cada experimento se repitió tres veces en forma independiente. Los datos se

173
Entomología mexicana, 4: 172-178 (2017)

analizaron mediante la prueba de la varianza ANOVA y las medias fueron separadas utilizando el
test de diferencias mínimas significativas (DMS, p ≥0.05).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El aceite esencial de C. sinensis generó un porcentaje de mortalidad de entre un 20 % a un 50
% siendo el mismo, concentración dependiente. A las menores dosis evaluadas el porcentaje de
adultos deformes emergidos fue significativamente mayor (p < 0.05) que en el control, mientras
que el porcentaje de adultos normales emergidos fue menor (p < 0.05). El aceite esencial de C.
limonum produjo a la máxima dosis empleada un porcentaje de mortalidad del 44 % siendo
significativamente mayor que el producido a las menores dosis. Por otra parte, el porcentaje de
adultos normales emergidos fue significativamente menor que en el control a todas las dosis
evaluadas. El aceite esencial de C. bergamia produjo diferencias significativas en el porcentaje de
adultos normales emergidos y en el porcentaje de mortalidad (p < 0.05). A todas las dosis
empleadas el número de adultos emergidos fue significativamente menor que en el control, sin
embargo, el porcentaje de mortalidad fue significativamente mayor (p < 0.05) (Cuadro 1).

Cuadro 1. Toxicidad e Inhibición del desarrollo de T. castaneum frente a aceites esenciales de C. sinensis, C. bergamia
y C. limonum.
Tratamiento Concentración % de Mortalidad % de Adultos % de Adultos
(ug/ins) (± E.S.) normales (± E.S.) deformes (± E.S.)
C. sinensis 6 53,33±3,33 d 43,33±6,66 a 3,33±3,33 a
4 40±5,77 c 46,66±3,33 a 13,33±3,33 b
2 16,66±3,33 b 70±0 b 13,33±3,33 b
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 c 0±0 a
C. limonum 6 43,33±8,81 c 33,33±8,81a 23,33±3,33a
4 23,33±3,33 b 63,33±8,81 b 13,33±8,81a
2 16,66±6,66 ab 60±5,77 b 16,66±8,81a
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 c 0±0 a
C. bergamia 6 26,66±3,33 b 60±10 a 13,33±8,81 a
4 20±0 b 50±11,54 a 30±11,54 a
2 20±5,77 b 60±5,77 a 20±5,77 a
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 b 0±0 a
E.S.: Error estándar. Todos los valores seguidos por la misma letra para el mismo aceite esencial no difieren
significativamente (DMS, p > 0.05).

Todos los monoterpenos evaluados produjeron un porcentaje de emergencia de adultos normales


significativamente menor que el control (p < 0.05) y un porcentaje de adultos deformes
significativamente mayor que el control (p < 0.05). A todas las dosis evaluadas, la mayoría de los
monoterpenos generaron porcentajes de mortalidad significativamente mayores que el control (p <
0.05). A la máxima concentración todos los monoterpenos produjeron altos porcentajes de
mortalidad con valores del 50 % al 65 % (Cuadro 2).
Todos los aceites esenciales y monoterpenos analizados exhibieron una fuerte acción tóxica
sobre T. castaneum. El aceite esencial de C. sinensis y todos los monoterpenos revelaron poseer
propiedades similares a los productos reguladores de crecimiento de los insectos. Según varios
autores la alteración de la morfogénesis en la fase de pupa y la aparición de adultos deformes podría
deberse a un efecto directo sobre el sistema hormonal del insecto (Stamopoulos et al., 2007). Otros
autores sugieren que la generación de adultos deformes luego de la aplicación de productos
naturales podría deberse a la presencia de anti-hormonas juveniles que inducirían una metamorfosis
precoz originando pupas inviables o adultos con malformaciones (Addor, 1995). Efectos similares

174
Sánchez-Chopa y Descamps: Efectividad de aceites esenciales y monoterpenos en el control de Tribolium castaneum

a los encontrados en este trabajo fueron observados por Stamopoulos et al. (2007) al utilizar
monoterpenos y por otros autores al evaluar hidropreno (Arthur y Dowdy, 2003).

Cuadro 2. Toxicidad e Inhibición del desarrollo del desarrollo de T. castaneum frente a diferentes monoterpenos.
Tratamiento Concentración % de Mortalidad % de Adultos % de Adultos
(ug/ins) (± E.S.) normales (± E.S.) deformes (± E.S.)
α-pineno 6 50±5,77 c 10±0 a 40±5,77 b
4 40±5,77 bc 16,66±3,33 a 43,33±8,81 b
2 26,66±3,33 b 40±5,77 b 33,33±8,81 b
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 c 0±0 a
β-pineno 6 56,66±3,33 c 6,66±3,33 a 36,66±3,33 c
4 50±0 c 33,33±3,33 b 16,66±3,33 b
2 33,33±3,33 b 40±5,77 b 26,66±6,66 bc
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 c 0±0 a
canfeno 6 63,33±3,33 d 20±0 a 16,66±3,33 b
4 50±0 c 23,33±3,33 a 20±5,77 bc
2 33,33±3,33 b 36,66±3,33 b 30±0 c
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 c 0±0 a
d-limoneno 6 56,66±3,33 c 13,33±3,33 a 26,66±3,33 b
4 30±5,77 b 40±0 b 30±5,77 b
2 23,33±6,66 a 50±5,77 b 26,66±3,33 b
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 c 0±0 a
limoneno 6 63,33±6,66 c 10±0 a 26,66±6,66 b
4 33,33±3,33 b 30±5,77 b 36,66±8,81 b
2 16,66±3,33 b 56,66±3,33 c 26,66±3,33 b
0 3,33±3,33 a 96,66±3,33 d 0±0 a
E.S.: Error estándar. Todos los valores seguidos por la misma letra para el mismo monoterpeno no difieren
significativamente (DMS, p > 0.05).

Al evaluar los aceites esenciales a la dosis de 2 µg/ins se observó que todos los aceites
produjeron un porcentaje menor de adultos normales emergidos con respecto al control (p < 0.05)
y un mayor porcentaje de adultos deformes (p < 0.05) (Fig. 1).

Figura 1. Toxicidad e Inhibición del desarrollo ocasionado por los aceites esenciales de C. sinensis, C. bergamia y C.
limonum a la dosis de 2 µg/ins. Todos los valores seguidos por la misma letra para cada grupo no difieren
significativamente (DMS, p > 0.05).

175
Entomología mexicana, 4: 172-178 (2017)

Los monoterpenos β-pineno y canfeno generaron un porcentaje de mortalidad


significativamente mayor que el limoneno (p < 0.05) con la menor dosis evaluada. El d-limoneno
produjo un mayor porcentaje de adultos normales emergidos que el canfeno, α-pineno y β-pineno
(p < 0,05) no diferenciándose significativamente del limoneno (p > 0.05). Todos los monoterpenos
evaluados produjeron porcentajes de adultos deformes emergidos significativamente mayores que
el control (p < 0.05) (Fig. 2).

Figura 2. Toxicidad e Inhibición del desarrollo de Tribolium castaneum frente a los


monoterpenos a la dosis de 2 µg/ins. Todos los valores seguidos por la misma letra para cada
grupo no difieren significativamente (DMS, p > 0.05).

Al evaluar los efectos de los aceites esenciales sobre la reproducción de T. castaneum se


observaron diferencias significativas con respecto al control (p < 0,05). El aceite esencial de C.
sinensis fue el que produjo un mayor efecto negativo sobre la reproducción de T. castaneum
(Cuadro 3).

Cuadro 3. Efecto de los aceites esenciales de C. sinensis, C.


bergamia y C. limonum sobre la reproducción de T. castaneum.
Tratamiento Número total de adultos emergidos (F1)
C. sinensis 307,25 ± 24,74 a
C. limonum 448±15,34 b
C. bergamia 499±17,67 b
Control 573±29,31 c
Todos los valores seguidos por la misma letra no difieren
significativamente (DMS, p > 0.05).

Al evaluar los efectos de los monoterpenos sobre la reproducción de T. castaneum se observaron


diferencias significativas con respecto al control (p < 0.05). Los monoterpenos limoneno y d-
limoneno fueron los que más redujeron la reproducción en adultos de T. castaneum, seguidos por
el β-pineno, y por último el α-pineno y el canfeno (Cuadro 4).
Se ha demostrado que ciertos monoterpenos así como aceites esenciales de diversas plantas
reducen de manera significativa la fecundidad de T. castaneum (Papachristos y Stamopoulos, 2002;
Jbilou et al., 2006). La reducción en la reproducción podría deberse a la retención de los huevos en
los oviductos laterales del sistema reproductor de la hembra (Papachristos y Stamopoulos, 2002),

176
Sánchez-Chopa y Descamps: Efectividad de aceites esenciales y monoterpenos en el control de Tribolium castaneum

a la inhibición de diferentes procesos de biosíntesis del metabolismo del insecto (Don Pedro, 1989),
a lesiones sobre los ovarios o a la reducción del número de ovocitos en las ovariolas como ocurre
al utilizar insecticidas análogos a la hormona juvenil (Kellouche y Soltani, 2006). Además, es
probable, que los aceites esenciales y monoterpenos utilizados en este trabajo originen diferentes
alteraciones fisiológicas sobre cada uno de los sexos de T. castaneum. En el macho, su potencial
reproductor estaría afectado por alteraciones en los procesos de espermatogénesis y en la hembra
podrían existir alteraciones en la vitelogénesis o en alguna otra fase de la oogénesis (Lyra et al.,
1998).

Cuadro 4. Efecto de los diferentes monoterpenos sobre la reproducción de T. castaneum.


Tratamiento Número total de adultos emergidos (F1)
α-pineno 237,25 ± 11,6 c
β-pineno 182,25 ± 2,65 b
canfeno 243,25 ± 16,75 c
limoneno 98,75 ± 2,17 a
d-limoneno 83,75 ± 6,57 a
Control 573 ± 29,31 d
Todos los valores seguidos por la misma letra no difieren
significativamente (DMS, p > 0.05).

CONCLUSION
Los aceites esenciales de C. sinensis, C. limonum y C. bergamia y de los monoterpenos α-
pineno, β-pineno, canfeno, limoneno y d-limoneno podrían ser efectivos en el control de T.
castaneum dentro de un Manejo Integrado de Plagas.

Agradecimientos
A SECyT-UNS por el financiamiento.

Literatura Citada
Addor, R. W. 1995. Insecticides. Pp. 1−62. In: C. R. A. Godfrey, (Ed.) Agrochemicals from Natural
Products. CRC Press, New York.
Argadoña, V. H., Rovirosa, A. J., San-Martín, A., Riquelme, A., Díaz-Marrero, Cueto, R. and M. González-
Coloma. 2002. Antifeedant effects of marine halogenated monoterpenes. Journal of Agricultural
and Food Chemistry, 50(24): 7029−7033.
Arthur, F. H. and A. K. Dowdy. 2003. Impact of high temperatures on efficacy of cyfluthrin and hydroprene
applied to concrete to control Tribolium castaneum (Herbst). Journal of Stored Products Research,
39(2): 193−204.
Don Pedro, K. N. 1989. Mode of action of fixed oils against eggs of Callosobruchus maculatus (F.) on
cowpea. Pesticide Science, 26(2): 107−115.
França, S. M., J. Vargas, A. Belo Esteves and C. Moura. 2012. Toxicity and repellency of essential oils to
Zabrotes subfasciatus (Boheman) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) in Phaseolus vulgaris L.
Acta Amazonica, 42(3): 381−386.
Işikber, A. A., Özder, N. and Ö Sağlam. 2009. Susceptibility of eggs of Tribolium confusum, Ephestia
kuehniella and Plodia interpunctella to four essential oil vapors. Phytoparasitica, 37(3): 231−239.
Isman, M. B. 2000. Plant essential oils for pest and disease management. Crop protection, 19(8): 603−608.
Jbilou, R., Ennabili, A. and F. Sayah. 2006. Insecticidal activity of four medicinal plant against Tribolium
castaneum (Herbst) (Coleoptera: Tenebrionidae). African Journal of Biotechnology, 5(10):
936−940.

177
Entomología mexicana, 4: 172-178 (2017)

Kellouche, A. and N. Soltani. 2006. Impact of hexaflumuron, a chitin synthesis inhibitor, on growth,
development and reproductive performance of the progeny in Callosobruchus maculates after adult
treatments. African Journal of Agricultural Research, 1(3): 57–64.
Koul, O., Walia, S. and G. S. Dhaliwal. 2008. Essential Oils as Green Pesticides: Potential and Constraints.
Biopesticides International, 4(1): 63–84.
Lyra, J., Ferraz, J. and A. Silva. 1998. Acción de inhibidores de la síntesis de la quitina en la reproducción
de Spodoptera littoralis (Boisd.) (Lepidoptera: Noctuidae). Anais da Sociedade Entomológica do
Brasil, 27: 569−576.
Morajev, G., Hassanzadeh-Khayyat, M. and S. Abbar. 2010 Vapor activity of Essentials oils extracted from
fruit peels of two Citrus species against adults of Callosobruchus maculates Fabricius (Coleoptera:
Bruchidae). Türkiye Entomoloji Dergisi, 34(3): 279−288.
Nerio, L. S., Olivero-Verbel, J. and E. Stashenko. 2010. Repellent activity of essential oils: A review.
Bioresource Technology, 101(1): 372–378.
Papachristos, D. P. and D. C. Stamopoulos. 2002. Repellent, Toxic and Reproduction Inhibitory Effects of
Essential Oil Vapours on Acanthoscelides obtectus (Say) (Coleoptera: Bruchidae). Journal of
Stored Products Research, 38(2): 117−128.
Regnault-Roger, C., Vincent, C. and J. T. Arnason. 2012. Essential Oils in Insect Control: Low-Risk
Products in a High-Stakes World. Annual Review of Entomology, 57: 405–424.
Samarasekera, R., Weerasinghe, I. S. and K. D. Hemalal. 2008. Insecticidal activity of menthol derivatives
against mosquitoes. Pest Management Science, 64(3): 290−295.
Stamopoulos, D. C., Damos, P. and G. Karagianidou. 2007. Bioactivity of five monoterpenoid vapours to
Tribolium confusum (du Val) (Coleoptera: Tenebrionidae). Journal of Stored Products Research,
43(4): 571−577.

178
CONTROL BIOLÓGICO ISSN: 2448-475X

PARASITOIDES ASOCIADOS A CÍTRICOS DE TRASPATIO EN URUAPAN Y


ZIRACUARETIRO, MICHOACÁN

D Rutilio Gustavo Hernández-García1, Margarita Vargas-Sandoval1 , Refugio Lomelí-Flores2,


José de Jesús Ayala-Ortega3, Ma. Blanca Nieves Lara-Chávez1 y Salvador Aguirre-Paleo1
1
Facultad de Agrobiología “Presidente Juárez”, Paseo Lázaro Cárdenas esquina con Berlín, Uruapan, Michoacán C. P.
60040 México.
2
Colegio de Postgraduados. Km 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, estado de México, C. P. 56230.
3
Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, UMSNH. Km. 9.5 Carretera Morelia-Zinapecuaro,
Tarímbaro. Michoacán C. P. 58880 México,
Autor de correspondencia: vargasmarga@hotmail.com

RESUMEN. Los insectos parasitoides son los enemigos naturales más utilizados en programas de control biológico y
en la naturaleza juegan un papel fundamental en el equilibrio de las poblaciones de insectos. En el presente trabajo se
realizó la identificación de los himenópteros asociados a cítrico de traspatio en dos huertas de los municipios de
Ziracuaretiro y Uruapan (Cutzato), la primera con manejo convencional y la segunda sin ningún tipo de manejo. Se
hicieron colectas quincenalmente durante 7 meses, a parir de junio hasta diciembre del 2012 y se hizo una comparación
de los himenópteros encontrados. Se colectaron un total de 140 ejemplares, 57 Cutzato y 83 Ziracuaretiro,
pertenecientes al orden Himenóptera de 18 familias con 50 morfoespecies. Las familias encontradas fueron 17 con
hábitos parasitoides, Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, Chalcididae, Ceraphronidae, Diapriidae, Encyrtidae,
Eucolidae, Eulophidae, Figitidae, Ichneumonidae, Platygastridae, Pteromalidae, Scelionidae, Tiphiidae, Formicidae,
Vespidae y una que no presenta este comportamiento Agaonidae, de las cuales. Las familias que se encontraron en el
mayor número de de muestreos fueron Ichneumonidae y Tiphiidae. La cantidad de himenópteros encontrados en ambas
huerta fue similar, y a lo largo del año se observó que no se presenta un patrón de abundancia definido y solo en los
meses de octubre, noviembre y diciembre se colectó un menor número de ejemplares.

Palabras clave: Cítricos de traspatio, Himenóptera, parasitoides, Michoacán.

Parasitoid associated with backyard citrics in Uruapan and Ziracuaretiro, Michoacán

ABSTRACT. Parasitoid insects are natural enemies more used in biological control and nature play a key role in the
balance of insect populations. In this work the identification of the Hymenoptera associated with two backyard citrus
orchards was performed. These in the municipalities Ziracuaretiro and Uruapan (Cutzato), the first with conventional
management and the second without any management. Collections every two weeks for 7 months, give birth June to
December 201 were made and Hymenoptera found a comparison was made. A total of 140 specimen, Cutzato 57 and
83 Ziracuaretiro, belonging to the order Hymenoptera of 18 families with 50 morphospecies were collected. 17 families
were found with parasitoid habits, Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, Chalcididae, Ceraphronidae, Diapriidae,
Encyrtidae, Eucolidae, Eulophidae, Figitidae, Ichneumonidae, Platygastridae, Pteromalidae, Scelionidae, Tiphiidae,
Formicidae, Vespidae, and Agaonidae that does not exhibit this behavior. The amount of Hymenoptera found in both
orchard was similar throughout the year and noted that a pattern of abundance and defined only in the months of
October, November and December, no fewer specimen were collected.

Keywords: Backyard citrus, Hymenoptera, parasitoids, Michoacan.

INTRODUCCIÓN
México es uno de los cinco principales productores de cítricos en el mundo, ya que una de cada
veinte toneladas que se consumen en el mundo proviene de México. Dicho país cuenta con una
producción promedio de 4.1 millones toneladas de naranja, 1.9 millones de toneladas de limón y
401 mil de toronja, (SIAP, 2013). Los estado productores que sobresalen son Michoacán, Veracruz,
San Luis Potosí, Tamaulipas, Puebla, Nuevo León y Sonora (SAGARPA, 2012; SIAP, 2013)

213
Hernández-García et al.; Parasitoides asociados a cítricos de traspatio en Uruapan y Ziracuaretiro.

En los últimos años se han implementado indiscriminadamente el control químico de plagas, lo


que ha llevado a generar resistencia de dichos organismos a los plaguicidas, además de que se ha
contaminado el medio ambiente, por lo que se han buscados métodos alternativos de manejo de
plagas siendo el control biológico una de las mejores alternativas para revertir la problemática
ocasionada por el uso indiscriminados de plaguicidas. Los insectos parasitoides son los enemigos
naturales más utilizados en programas de control biológico y en la naturaleza juegan un papel
fundamental en el equilibrio de las poblaciones de insectos (Bernal, 2010). Los parasitoides son
insectos que durante su fase larvaria viven dentro o sobre el cuerpo de un único hospedador, al cual
habrá de darle muerte, para convertiré en un adulto de vida libre. La mayoría de los parasitoides
pertenecen el orden Hymenoptera, y se han considerado una opción viable para reducir
poblaciones plaga a densidades menores de manera temporal o permanente (Flin y Dreistadt, 1994).
Debido a la importancia que tienen los cítricos en México y la necesidad de transitar a métodos
de control más amigables con el medio ambiente se plantea el siguiente objetivo: identificar a los
parasitoides asociados a plagas de cítricos de traspatio en dos municipios del estado de Michoacán.

MATERIALES Y MÉTODO
Trabajo de campo. Las colectas se realizaron mediante los métodos de manteo, lavado de
brotes y colecta directa, con una periodicidad quincenal durante siete meses, a parir de junio del
2012 hasta diciembre del mismo año, en los municipios de Uruapan y Ziracuaretiro.
Trabajo de gabinete. en el laboratorio fitopatología de la Facultad de Agrobiología “Presidente
Juárez”, de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, se procedió a separar los
organismos capturados para después marcar los ejemplares de interés y finalmente colocarlos en
frascos con alcohol al 70 % para su preservación.
Deshidratación y montaje. Los himenópteros se colocaron durante 30 minutos a diferentes
graduaciones de alcohol etílico (70º, 80º y 96º), e inmediatamente se sumergieron en solución de
acetato de amilo por veinticuatro horas para evitar el colapso del cuerpo. Posteriormente los
especímenes se colocaron en papel sanitas hasta secarse por completo.; una vez secos se procedió
a estirarle las antenas patas y alas, individualmente se pegaron en triángulos de papel opalinas no
más de 10 mm de largo por 2 mm de diámetro, y montado en alfileres entomológicos, etiquetados.
Identificación taxonómica: uutilizando un microscopio estereoscópico, pinza, y agujas de disección
los himenópteros fueron separados a nivel de familia, usando claves para la identificación de
familias del orden Hymenoptera (Goulet y Huber, 1993: Gibson et al; 1997; Fernández y Sharkey,
2006), lo cual se realizó con el apoyo del Dr. José Refugio Lomelí Flores profesor investigador del
Colegio de Posgraduados, Montecillo, México.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectó un total de 140 ejemplares (57 en Cutzato y 83 Ziracuaretiro) de los cuales se
identificaron 49 morfoespecies pertenecientes a 18 familias del orden Hymenoptera; del total de
familias 17 son parasitoides: Agaonidae, Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, Chalcididae,
Diapriidae, Encyrtidae, Eucoilidae, Eulophidae, Figitidae, Ichneumonidae, Platygastridae,
Pteromalidae, Scelionidae, Tiphiidae, Formicidae, Vespidae, Cerafronidae, y una polinizadora
Agaoanidae (Cuadro 1).
Los meses en que se encontraron el mayor número de ejemplares fueron junio, agosto y
septiembre, en los cuales se colectó casi el doble de ejemplares que en el resto de los meses
muestreados, sin embargo en septiembre a pesar de colectarse una cantidad considerable de
ejemplares no hubo abundancia de familias ya que solo se colectaron ejemplares de 5 diferentes
familias.

214
Entomología mexicana, 4: 213-217 (2017)

Cuadro 1. Familias de Hymenoptera colectadas en cítricos de traspatio de Ziracuaretiro y Cutzato, Michoacán.


Morfo Morfo
Familias Ejemplares Familias Ejemplares
especies especies
Ichneumonidae 43 13 Platygastridae 3 2
Tiphiidae 25 9 Figitidae 3 2
Braconidae 16 7 Formicidae 2 1
Scelionidae 9 4 Vespidae 1 1
Bethylidae 7 2 Diapriidae 1 1
Eulophidae 10 3 Encyrtidae 1 1
Ptoramalidae 6 1 Aphelinidae 1 1
Eucolidae 6 1 Agaonidae 2 2
Chalcididae 5 3 Cerafronidae 1 1

Abundancia de especies. En cuanto a la abundancia de familias en mes de junio fue el que


mayor número de familias presentó con ejemplares de ellas, mientras que en los meses de julio y
octubre no existió abundancia de familias ya que solo se colectaron morfoespecies de dos familias
en cada mes; la familia Ichneumonidae fue la familia que se presentó con mayor frecuencia
encontrándola en todos los meses muestreados salvo en el mes de julio, al igual que la familia
Encyrtidae que se presentó en casi todos los meses muestreados.(Fig. 1)

Figura 1. Familias colectadas durante los muestreos.

Porcentaje de familias colectadas. En la localidad de Cutzato se colectaron 52 ejemplares de


16 familias de parasitoides colectadas, cabe destacar que los cítricos de traspatio de Cutzato se
encontraban en una huerta de aguacate con manejo orgánico, lo que pudo influir para que se
colectara una mayor diversidad de familias de Hymenoptera.
Del total de ejemplares colectados el 32 % correspondia a la familia Ichneumonidae siendo esta
la más numerosa, seguida de las familias Tiphidae (12 %), Braconidae (12 %), Ptoromalidae (11
%), Bethilidae (7 %), Scelionidae (5 %), Eucolidae y Eulophidae (4 %) Figitidae (3 %) y Diapridae,
Formicidae, Chalcididae, platygastridae, Encyrtidae, Eucolidae, Agaonidae con un 2 %. (Fig. 2)
Ziracuaretiro. En Ziracuaretiro se colectó un total de 83 especies de 13 familias, a pesar de que
los cítricos muestreados en Ziracuaretiro se encontraban en una huerta de aguacate con manejo
convencional y se esperaría que se colectaran pocos ejemplares fue el sitio donde se colectaron una
mayor cantidad de ejemplares pero no una mayor abundancia.

215
Hernández-García et al.; Parasitoides asociados a cítricos de traspatio en Uruapan y Ziracuaretiro.

La familias que se colectaron fueron: Ichneumonidae (30 %), Tiphidea (22 %), Braconidae (11 %),
Eulophidae (10 %), Scelionidae (7 %), Chalcididae (5 %) Eucolidae (5 %), Bethylidae (4 %),
Platygastridae (2 %) y con un menor porcentaje, Formicidae (1 %), Aphelinidae (1 %), Figitidae
(1 %) y Vespidae (1 %). (Fig. 3)

Figura 2. Distribución de las familias colectadas en la localidad de Cutzato.

Figura 3. Distribución de las familias colectadas en la localidad de Ziracuaretiro.

Comparación entre colectas. Con respecto a los métodos de captura, para ambos localidades
se obtuvo una mayor eficiencia el método de manteo, atrapando más ejemplares que los obtenidos
con el método de lavado de brotes, mientas que con el método de colecta de brotes no se capturo
ningún ejemplar.

CONCLUSIÓN
Se colectaron 140 ejemplares de 49 morfoespecies que pertenecen a 18 familias del orden
Hymenoptera
La cantidad de himenópteros encontrados en ambas huertas fue similar.
A lo largo del año se observó que no se presenta un patrón de abundancia definido y solo en los
meses de octubre, noviembre y diciembre se colectaron un menor número de ejemplares.
En el cultivo de los cítricos, los parasitoides más estudiados han sido los asociados a D. citri
debido a la importancia de esta plaga, sin embargo la diversidad de especies parasitoides asociadas

216
Entomología mexicana, 4: 213-217 (2017)

a los cítricos es muy grande por lo que se hace necesario profundizar en trabajos que contribuyan
al conocimiento del grupo.

Literatura Citada
Bernal, J. S. 2010. Biología, Ecología y Etología de Parasitoides. Pp. 61−74. In: C. A. Ángel-Sahagún.
(Ed.). XXI Curso Nacional de Control Biológico. Sociedad Mexicana de Control Biológico A. C.
Fernández, F. y M. J. Sharkey. 2006. Introducción a los Hymenoptera de la Región Neotropical. Sociedad
Colombiana de Entomología y Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. 925 pp.
Flint, I. M. and H. S. Dreistadt. 1994. Natural enemies handbook the Illustrated Guide to Biological Pest
Control. University of California Statewide Integrated Pest Managemet Project, California, 154 pp.
Gibson, G. A. P., Huber, J. T. and J. B. Woolley. 1997. Annotated keys to the genera of Nearctic
Chalcidoidea (Hymenoptera). National Research Council of Canada. 794 pp.
Goulet, H. and J. T. Huber. 1993. Hymenoptera of the world: An identifi cation guide to families. Centre for
Land and Biological Resources Research. Ottawa, Ontario, California. 668 pp.
SAGARPA. 2012. México, entre los líderes en producción de cítricos a nivel Mundial. Secretaria de
Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Disponible en:
http://www.sagarpa.gob.mx/Delegaciones/sanluispotosi/. (Fecha de consulta: 15-XI-2014).
SIAP. 2013. Cierre de la producción agrícola por estado. Servicio de Información Agroalimentaria y
Pesquera. Disponible en: http://www.siap.gob.mx/cierre-de-la-produccion-agricola-por-estado;.
(Fecha de consulta: 15-XI-2014).

217
Entomología
Agrícola
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

ENTOMOFAUNA ASOCIADA AL CULTIVO DE YACA (Artocarpus heterophyllus


Lam.) EN NAYARIT, MÉXICO

Marcia Rodríguez-Palomera1 , Jhonathan Cambero-Campos2,3, Gregorio Luna-Esquivel2,3,


Agustín Robles-Bermúdez2,3 y Kevin Gerardo Cambero-Nava4
1
Estudiante de Doctorado en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit,
México. Carretera Tepic-Compostela Km. 9. C. P. 63155.
2
Doctorado en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México.
Carretera Tepic-Compostela Km. 9. 63155.
3
Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México. Carretera Tepic-
Compostela Km. 9. C. P. 63155.
4
Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara, Puerto Vallarta, Jalisco, México. Av. Universidad 203.
Delegación Ixtapa. C. P. 48280.
Autor de correspondencia: biorguezpal@gmail.com

RESUMEN. En este trabajo se registró la entomofauna asociada al cultivo de yaca durante los meses de enero a
diciembre de 2014 en los municipios de San Blas y Compostela del estado de Nayarit, utilizando como técnica de
muestreo el derribo. Un total de 1,793 especímenes fueron capturados, de los cuales se determinaron 33 especies y 46
familias pertenecientes a diez órdenes (Coleoptera, Collembola, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Mantodea,
Neuroptera, Orthoptera, Thysanoptera y Acarina). En la huerta El Llano (San Blas) se registró mayor abundancia de
insectos al encontrar un total de 1,270 ejemplares, mientras que en la huerta Las Varas (Compostela), solamente se
recolectaron 523 especímenes. El orden Hemiptera fue el que presentó mayor abundancia de insectos en ambas huertas,
destacando por su importancia económica las familias Aphididae (225), Diaspididae (147), Tingidae (122) y
Pseudococcidae (115).

Palabras clave: Frutales tropicales, plagas, enemigos naturales, diversidad, Nayarit.

Entomofauna associated to jackfruit (Artocarpus heterophyllus Lam.) in Nayarit, Mexico

ABSTRACT. In this paper the entomofauna associated with the cultivation of jackfruit was recorded during the
months of January to December 2014 in the municipalities of San Blas and Compostela in the state of Nayarit, using
the knockdown sampling. A total of 1,793 specimens were collected, of which, were determined 33 species and 46
families comprised in ten orders (Coleoptera, Collembola, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Mantodea, Neuroptera,
Orthoptera, Thysanoptera and Acarina). In the orchard El Llano (San Blas) greater wealth of insects was recorded to
find a total of 1,270 species, whereas that in the orchard Las Varas (Compostela), only 523 specimens were collected.
The order Hemiptera was the one with the highest insect abundance in both orchards, highlighting for its economic
importance of the families Aphididae (225), Diaspididae (147), Tingidae (122) and Pseudococcidae (115).

Keyword: Tropical fruit trees, pest, natural enemies, diversity, Nayarit.

INTRODUCCIÓN
En México el cultivo de yaca (Artocarpus heterophyllus Lam.) cuenta con una superficie
establecida de 1,249 ha y una producción anual de 16,816 t. Por volumen y extensión, Nayarit es
el principal productor al concentrar más del 90 % de la producción nacional con 15,587 t
distribuidas en 1,130 ha (SIAP, 2015). Actualmente este cultivo se considerada una alternativa
rentable debido a que la mayoría de la producción se exporta a los Estados Unidos de América
(Luna et al., 2013). Sin embargo, es atacado por una diversidad de plagas que afectan la calidad y
cantidad de producción como escamas, cochinillas y pulgones (Nova y Arrambide, 1994; Crane y
Balerdi, 2000). Uno de los métodos más empleados para el manejo de estos insectos fitófagos es

221
Rodríguez-Palomera et al.: Entomofauna asociada al cultivo de yaca en Nayarit, México.

el control químico, lo que ha generado casos frecuentes de resistencia, así como la aparición de
plagas secundarias, la disminución de la fauna benéfica y la reducción de la efectividad de los
enemigos naturales (Van et al., 2007). Por otra parte, el uso excesivo de insecticidas no autorizados
para este cultivo por la Comisión Federal para Protección Contra Riesgos Sanitarios (COFEPRIS)
y por la Comisión Intersecretarial para el Control de Plaguicidas, Fertilizantes y Sustancias Tóxicas
(CICOPLAFEST), ha ocasionado que los productos de exportación sean examinados detectando
residuos de pesticidas en los frutos que pueden causar daños nocivos a la salud de los
consumidores. Estos problemas son generados porque no existe una planeación adecuada en el
manejo de las plagas, y se dificulta aún más, cuando se desconocen las especies de importancia
económica que afectan a dicho cultivo. Ante esta situación, el objetivo del presente trabajo fue
identificar la entomofauna asociada al cultivo de yaca y determinar el papel ecológico que ejercen
dentro del mismo en el estado de Nayarit, México.

MATERIALES Y MÉTODO
Durante el periodo enero-diciembre de 2014, se realizaron muestreos quincenales en dos huertas
de yaca en el estado de Nayarit, la primera conocida como Las Varas ubicada en el municipio de
Compostela (21º 10’ 13.41’’ N y 105º 09’ 36.08’’), y la segunda localizada en el Ejido El Llano
municipio de San Blas (21º 24’ 58.91’’ N y 105º 11’ 28.67’’ O); a una altitud de 20 y 30 msnm
respectivamente.
Como técnica de muestreo se utilizó el derribo (Rodríguez et al., 2015a), en el cual se colocó
una manta de 3 x 3 m debajo del dosel de cinco árboles de yaca tomados al azar, previamente
asperjados con insecticida cipermetrina (Combat® 20 CE, Agricultura Nacional S. A. de C. V,
México D.F.) a dosis de 22.5 ml en 15 l de agua (1.5 l de solución por árbol). Se regresó al sitio de
aspersión 30 minutos después de la aplicación y los insectos derribados se colocaron en frascos
con alcohol etílico al 70 % para ser trasladados al Laboratorio de Parasitología Agrícola del Centro
Multidisciplinario de Investigación Científica No. 3 (CEMIC 03) de la Universidad Autónoma de
Nayarit (UAN), para separar a los insectos de los residuos vegetales y proceder a su montaje e
identificación.
La determinación de los especímenes a nivel familia, fue realizada con el apoyo de un
microscopio estereoscópico marca Velab® y mediante las claves taxonómicas de Triplehorn y
Johnson (2005). Las especies fueron identificadas con las claves taxonómicas de cada grupo
encontrado. Los ejemplares se depositaron en la colección del Laboratorio de Parasitología
Agrícola del CEMIC.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se recolectaron un total de 1,793 ejemplares, de los cuales se determinaron 33 especies y 46
familias pertenecientes a 10 órdenes (Cuadro 1). El orden de mayor abundancia fue Hemiptera con
el 44.7 % de las especies, seguido por Coleoptera (19.8), Acarina (10.5), Hymenoptera (7.0),
Thysanoptera (5.7), Diptera (4.1), Collembola (3.9), Neuroptera (2.9), Orthoptera (1.2) y Mantodea
(0.2).
El mayor número de capturas se registró en el Ejido El Llano municipio de San Blas con 1,270
individuos y el menor en Las Varas (Compostela) (523). En ésta última huerta, el número de
insectos colectados decreció debido a las aplicaciones periódicas de cipermetrina y azufre que se
realizaron durante el periodo de muestreo, lo cual eliminó gran parte de la entomofauna. Estos
resultados coinciden con lo reportado por Rodríguez et al. (2015b) quienes mencionaron que el uso
inadecuado y excesivo de estos productos, disminuyeron la fauna benéfica asociada a A.
heterophyllus en el municipio de Compostela. Por otra parte, Rodríguez et al. (2012) concluyeron

222
Entomología mexicana, 4: 221−226 (2017)

que el uso de Imidacloprid para el control del psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri
Kuwayama, redujo la presencia y efectividad de los enemigos naturales de la plaga en limón persa
en el estado de Nayarit.
Cuadro 1. Entomofauna asociada al cultivo de yaca en los municipios de San Blas y Compostela, Nayarit, México.
Número de especímenes
Especies El Llano Las Varas Actividad
Coleoptera
Anthicidae 12 - Fitófago
Cantharidae 6 - Depredador
Carabidae 4 - Depredador
Cerambycidae
Neoptychodes trilineatus (Linnaeus, 1771) 21 - Fitófago/Xilófago
Coccinellidae
Arawana sp. 3 - Depredador
Azya orbigera (Mulsant, 1850) 4 - Depredador
Brachiacantha decora (Casey, 1899) 15 - Depredador
Nephus sp. 13 - Depredador
Pentilia sp. 17 - Depredador
Diomus roseicollis (Mulsant, 1853) 12 - Depredador
Diomus seminulus (Mulsant, 1850) 1 - Depredador
Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant, 1853) - 12 Depredador
Scymnobius bilucernarius (Mulsant, 1850) - 3 Depredador
Stethorus pinachi (Gordon y Chapin, 1983) - 27 Depredador
Chilocorus cacti (Linnaeus, 1743) 3 - Depredador
Curinus coeruleus (Mulsant, 1850) 4 - Depredador
Coleomegilla maculata (De Geer, 1775) 9 - Depredador
Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1743) 47 9 Depredador
Harmonia axyridis (Pallas, 1772) 4 - Depredador
Hippodamia convergens (Gue-Men, 1842) 8 - Depredador
Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) 5 - Depredador
Chrysomelidae
Diabrotica balteata (LeConte, 1865) 9 3 Fitófago
Curculionidae 21 7 Fitófago/Xilófago
Lampyridae 5 - Depredador
Lymexylidae
Atractocerus brasiliensis (Lep. & Aud., 1825) 1 - Depredador
Staphylinidae 41 - Depredador
Tenebrionidae 23 6 Depredador
Collembola
Diptera 13 Desintegrador
Asilidae 57 - Depredador
Culicidae 8 - Depredador
Dolichopodidae 5 - Parasitoide
Drosophilidae 1 - Desintegrador
Muscidae 9 - Desintegrador
Phoridae 12 - Parasitoide
Syrphidae 7 - Depredador
Tachinidae 19 - Parasitoide
Tephritidae 3 - Fitófago
Tipulidae 4 - Depredador
Hemiptera
Aleyrodidae
Lecanoideus floccissimus (Martin, 1997) 35 11 Fitófago

223
Rodríguez-Palomera et al.: Entomofauna asociada al cultivo de yaca en Nayarit, México.

Cuadro 1. Continuación.
Número de especímenes
Especies Especies Especies Especies
Hemiptera
Anthocoridae Depredador
Aphididae
Aphis (Toxoptera) aurantii (Boyer, 1841) 193 32
Cercopidae Fitófago
Clastoptera sp. 3 -
Coccidae Fitófago
Coccus viridis (Green) 46 -
Coreidae 3 - Fitófago
Corixidae 4 - Depredador
Cicadellidae 53 - Depredador
Diaspididae Fitófago
Aulacaspis tubercularis (Newstead, 1906) - 147
Membracidae Fitófago
Membracis mexicana (Guerin, 1838) 21 4
Pentatomidae Fitófago
Nezara viridula (Linnaeus, 1758) 5 1
Pseudococcidae Fitófago
Maconellicoccus hirsutus (Green) - 61
Pseudococcus citri (Risso, 1913) - 54 Fitófago
Reduviidae 3 - Fitófago
Tingidae Depredador
Stephanitis sp. 122 -
Hymenoptera Fitófago
Apidae
Apis mellifera (Linnaeus, 1758) 12 -
Braconidae 9 - Polinizador
Formicidae Parasitoide
Atta mexicana (Smith, 1858) 63 27
Vespidae 13 - Fitófago
Mantodea Polinizador
Mantidae 4 -
Neuroptera Depredador
Chrysopidae
Ceraeochrysa sp. 16 -
Chrysoperla carnea (Stephens, 1836) 35 - Depredador
Orthoptera Depredador
Acrididae 12 -
Gryllidae 3 - Fitófago
Tettigoniidae 7 - Depredador
Thysanoptera Depredador
Phlaeothripidae 72 30 Fitófago
Acarina
Tetranychidae 113 76 Fitófago
Total 1,270 523

Del total de individuos capturados, el 70.3 % son fitófagos, el 22.1 % depredadores, el 5.1
% desintegradores de materia orgánica, el 1.4 % polinizadores y el 1.1 % son parasitoides. El orden
Hemiptera es el que presenta mayor número de insectos plaga con 788 individuos pertenecientes a
las familias Aphididae (225), Diaspididae (147), Tingidae (122), Pseudoccidae (115), Cicadellidae
(53), Coccidae (46), Membracidae (25), Pentatomidae (6) y Cercopidae (3), dentro de las cuales

224
Entomología mexicana, 4: 221−226 (2017)

las especies Aphis (Toxoptera) aurantii Boyer de Fonscolombe, Aulacaspis tubercularis Newstead
y Maconellicoccus hirsutus (Green) podrían ser consideradas de importancia económica para el
cultivo. Al respecto, Haq (2006) menciona que los áfidos Greenidia artocarpi Westwood y
Toxoptera aurantii tienen cierta preferencia de posar en tejidos vegetales cubiertos de moho negro,
y en altas infestaciones pueden ocasionar daños severos a inflorescencias y frutos de yaca al
transmitir enfermedades que causan pérdidas del 15 a 32 % de la cosecha. Por otra parte, Urías
(2006) y Urías et al. (2010) reportaron que la escama blanca del mango Aulacaspis tubercularis,
puede reducir hasta un 50 % el volumen comercial de este fruto, afectando su producción en
aproximadamente 10 mil hectáreas en la zona costera del estado, principalmente en los municipios
de Bahía de Banderas y Compostela. En cuanto a la Cochinilla Rosada del Hibisco
Maconellicoccus hirsutus, López et al. (2010) mencionaron que la yaca es un hospedero prioritario
para la CRH y en altas infestaciones, podría causar daños severos en la reducción del rendimiento
de frutos en las principales zonas productoras de Nayarit.
Del orden Coleoptera se obtuvieron 73 individuos correspondientes a las familias
Curculionidae, Cerambycidae, Chrysomelidae y Anthicidae, sobresaliendo la especie
Neoptychodes trilineatus Linnaeus que podría ocasionar daños severos al preferir posarse sobre los
troncos, ramas, frutos e inflorescencias de yaca. Así mismo, la hormiga arriera Atta mexicana
Smith, ocasiona considerables daños al follaje al cortar las hojas del ápice hacia la base dejando
únicamente los tallos más gruesos, lo que podría causar pérdidas significativas en la producción de
este cultivo. Nova y Arrambide (1994) mencionaron que la presencia de plagas en yaca, ocasiona
serios problemas en la producción de frutos, repercutiendo directamente en la economía de los
productores al no permitir establecer los compromisos de comercialización en el mercado.
En lo que respecta a la fauna benéfica, se recolectaron un total de 397 depredadores
pertenecientes a los órdenes Coleoptera (282), Neuroptera (51), Diptera (36), Hemiptera (14),
Orthoptera (10) y Mantodea (4); del primer orden, la familia Coccinellidae fue la que presentó
mayor diversidad al registrar 17 especies. Se encontraron pocos ejemplares de las familias Apidae
y Vespidae (Hymenoptera), las cuales son consideradas polinizadoras, así como del orden
Collembola y de las familias Drosophilidae y Muscidae (Diptera), las cuales son catalogadas como
desintegradoras de materia orgánica en descomposición. En cuanto a parasitoides, se registraron
nueve especímenes de la familia Braconidae (Hymenoptera) y 11 dípteros de las familias Phoridae
(7), Tachinidae (3) y Dolichopodidae (1).

CONCLUSIÓN
La diversidad de especies asociadas al cultivo de yaca fue representada por 33 especies
identificadas, pertenecientes a 46 familias y diez órdenes, dentro de los cuales se determinó que 19
familias tienen hábitos fitófagos, 19 son depredadoras, tres parasíticas y dos desintegradoras y
polinizadoras respectivamente, lo que indica que este cultivo es un reservorio (u hospedero)
potencial para una gran variedad de especies de insectos en el estado de Nayarit.

Agradecimientos
A la Universidad Autónoma de Nayarit y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CONACyT) por el apoyo económico brindado, así como también a los propietarios de las huertas
de yaca consideradas en este estudio por su colaboración. A los revisores anónimos por sus
acertadas sugerencias.

225
Rodríguez-Palomera et al.: Entomofauna asociada al cultivo de yaca en Nayarit, México.

Literatura Citada
Crane, J. H. y C. F. Balerdi. 2000. La Jaca (Artocarpus heterophyllus Lam.) en Florida. Disponible en:
http://hammock.ifas.ufl.edu. (Fecha de consulta: 15-II-2017).
Haq, N. 2006. Jackfruit: Artocarpus heterophyllus. Southampton Centre for Underutilised Crops. University
of Southampton. Southampton UK. 192 pp.
López, A. J. G., Urías, L. M. A. y L. M. Hernández. 2010. Manual Técnico para la identificación y control
de la Cochinilla Rosada del Hibisco. INIFAP, CIRPAC. Campo Experimental Santiago Ixcuintla.
Folleto Técnico Núm. 15. Santiago Ixcuintla, Nayarit, México.
Luna, E. G., Alejo, S. G., Ramírez, G. y G. M. Arévalo. 2013. La yaca (Artocarpus heterophyllus Lam.) un
fruto de exportación. Agro Productividad, 6(5): 65−70.
Nova, A. J. y L. E. Arrambide. 1994. El cultivo de Jaca Artocarpus heterophyllus en el Ejido El Llano,
municipio de San Blas, Nayarit. Tesis de Licenciatura. Facultad de Agricultura. Universidad
Autónoma de Nayarit.
Rodríguez, P. M., Cambero, C. J., Robles, B. A., Carvajal, C. C. y V. O. Estrada. 2012. Enemigos naturales
asociados a Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) en limón persa (Citrus latifolia
Tanaka) en Nayarit, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), (28)3: 625−629.
Rodríguez, P. M., Cambero, C. J., Luna, E. G., Robles, B. A., Carvajal, C. C. y M. F. Campos. 2015a. Primer
registro de Stethorus pinachi (Coleoptera: Coccinellidae) en Nayarit, México. Southwestern
Entomologist, 40(4): 859−861.
Rodríguez, P. M., Cambero, C. J., Luna, E. G., Robles, B. A., Carvajal, C.C. y O. C. Santillán. 2015b.
Fluctuación poblacional y especies de coccinélidos (Coleoptera: Coccinellidae) asociadas al cultivo
de yaca (Artocarpus heterophyllus Lam.) en Nayarit, México. Entomología mexicana, 2(2):
306−311.
Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP). 2015. Cierre de la producción agrícola por
cultivo. Disponible en: http://www.siap.gob.mx/cierre-de-la-produccion-agricola-por-cultivo/.
(Fecha de consulta: 15-II-2017).
Triplehorn, C. A. and N. F. Johnson. 2005. Borror and Delong’s Introduction to the Study of Insects. 7 th
Edition. Ed. Thonson Brookz/Cole. USA. 365-468 pp.
Urías, L. M. A. 2006. Principales plagas del mango en Nayarit. Pp. 211–234. In V. V. Vázquez y M. H.
Pérez, B. (Eds.). El cultivo del mango: Principios y tecnología de producción. Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Santiago Ixcuintla, Nayarit.
Urías, L. M. A., Osuna, G. J. A., Vázquez, V. y M. H. Pérez. 2010. Fluctuación poblacional y distribución
de la escama blanca del mango (Aulacaspis tubercularis Newstead) en Nayarit, México. Revista
Chapingo Serie Horticultura, 16(2): 77−82.
Van, D. R. G., Hoddle, M. S. y T. D. Center. 2007. Control de plagas y malezas por enemigos naturales.
University of Massachusetts. Department of Entomology, 751 pp.

226
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

Talipariti tiliaceum (L.) FRYXELL (MALVACEAE), POTENCIAL HOSPEDERA


ALTERNATIVA DE Anthonomus grandis Boh. (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE)
EN LA COMARCA LAGUNERA DE COAHUILA

Ma. Teresa Valdés-Perezgasga , Fabián García-Espinoza, Cecilia Salazar-Flores, Javier López-


Hernández y Sergio Hernández-Rodríguez

Departamento de Parasitología. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro – Unidad Laguna. Periférico Raúl
López Sánchez S/N. Torreón, Coahuila. México. C. P. 27054 .
Autor de correspondencia: cebolla_55@hotmail.com

RESUMEN. Durante el otoño e invierno del 2015 fue llevado a cabo un estudio en dos municipios de la Comarca
Lagunera, con el fin de determinar a T. tiliaceum, malvácea introducida a esta región, como hospedera alternativa de
A. grandis. Se colocaron trampas scout con feromona para capturar picudos del algodonero en esta planta. Se hicieron
muestreos semanales en 21 sitios, colectando un total de 124 especímenes. También se registraron bellotas con daños
por intento de oviposición y/o alimentación aunque no se hallaron larvas o pupas dentro de las bellotas. Por lo que
puede inferir que T. tiliaceum es refugio temporal del picudo del algodonero, pero no constituye una hospedera
alternativa debido a la dureza de la corteza de su fruto.

Palabras clave: Picudo del algodonero, majagua, plaga reglamentada, San Pedro de las Colonias y Torreón.

Talipariti tiliaceum (L.) Fryxell (Malvaceae), potencial alternative host of Anthonomus


grandis Boh. (Coleoptera: Curculionidae) in the Comarca Lagunera of Coahuila

ABSTRACT. During fall and winter of 2015 a study was carried out in two municipalities of the Comarca Lagunera,
in order to determine if T. tiliaceum, an introduced malvaceous to this region, acts as an alternative host for A. grandis.
Scout traps (with pheromone and pesticide) were placed to capture cotton weevils that could be lodged in this plant.
The traps were monitored weekly. A total of 124 specimens of A. grandis were collected from the 21 sites monitored;
acorns with damage due to oviposition and/or feeding were also recorded, although larvae or pupae were not found
inside the recorded acorns. It is thus possible to infer that T. tiliaceum can be a temporary shelter of cotton weevil but
it does not constitute an effective alternative host because of its characteristics and especially the hardness of its fruit
cover.

Keyword: Boll weevil, hibiscus, regulated pest, San Pedro de las Colonias and Torreón.

INTRODUCCIÓN
Hibiscus tiliaceus L. es una planta de la familia Malvaceae, (hibisco, majagua, árbol de algodón,
entre otros) frecuentemente encontrada en ecosistemas costeros. El árbol es nativo de las playas de
los océanos Pacífico e Índico; actualmente está naturalizándose a través de las regiones tropicales
y subtropicales del mundo (Vanzella et al., 2012).
Algunas especies de las familias Malavaceae, Compositae, Solanaceae, Euphorbiaceae y
Leguminosae proveen de polen como alimento para el picudo adulto en ausencia del algodonero.
Se ha demostrado la estacionalidad y selectividad en la ingesta polínica del picudo,
independientemente de los lugares de muestreo. Especies introducidas de la familia Malvaceae
(Hibiscus tiliaceus, Hibiscus schizopetalus, Hibiscus sabdariffa, Abelmoschus esculentus, Hibiscus
rosasinensis) no actúan como hospederas alternativas de Anthonomus grandis en condiciones
naturales (Stadler, 2001).
En México, derivado de las investigaciones relativas a las plagas del algodonero, se ha
determinado que los principales problemas fitosanitarios son el gusano tabacalero (Heliothis
virescens), gusano bellotero (Heliothis zea), el gusano rosado (Pectinophora gossypiella) y por

227
Valdés-Perezgasga et al.: Talipariti tiliaceum, potencial hospedera alternativa de Anthonomus grandis.

supuesto el picudo del algodonero (A. grandis), razón por la cual se encuentran sujetas a control
oficial (SENASICA, 2017).
Según lo consignado por Jones et al. (1992), Jones (1998) y Stadler y Buteler (2007), A. grandis
o picudo del algodonero se alimenta de polen de malváceas silvestres cuando no existen plantas de
algodonero. De acuerdo con Cross et al. (1975), Burke et al. (1986) y Cuadrado y Garralla (2010),
existen algunos géneros silvestres de la familia Malvaceae que fungen como hospedantes (Cuadro
1) del picudo del algodonero en México.

Cuadro 1. Hospedantes silvestres del picudo del algodonero reportado por Jones et al. (1992).
Género Especie Variedad Estado
Gossypium aridum Jalisco, Veracruz
harknessii Baja California sur
daridsonii Sonora, Baja California sur
thurberi Sonora
laxumgentry Guerrero
lobatum phillips Michoacán
hirsutum yucatanense Yucatán
morrilli Sonora, Guanajuato, Morelia, Puebla
palmeri Oaxaca
richmondi Chiapas
latifolium Chiapas
Hampea latifolia Chiapas
integerrima Veracruz
longipes Chiapas
tormentosa Colima
trilobata Yucatán
stipitata Chiapas
mexicana Chiapas
ovatifolia Campeche
nutricia Veracruz
Cienfuegosia rovirosae Tabasco
roseifryxell Oaxaca, Veracruz, Chiapas
drummondii Tamaulipas
Hibiscus pernambusensis Chiapas

Por lo anterior, se estableció como objetivo de este estudio, determinar si Talipariti tiliaceum
puede fungir como potencial hospedera del picudo del algodonero, ya que presenta características
para refugio u hospedera alternativa de esta plaga, en la Comarca Lagunera de Coahuila.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente estudio se llevó a cabo en localidades de los municipios de San Pedro de las Colonias
y Francisco I. Madero, ambos ubicados en la Comarca Lagunera del estado de Coahuila, México.
La Comarca Lagunera se encuentra en un área biogeográfica conocida como Desierto
Chihuahuense, presentando una elevación promedio de 1120 msnm.
El estudio re realizó durante los meses de septiembre, octubre, noviembre y diciembre de 2015
y enero de 2016, es decir, durante otoño e invierno.
Las colectas se llevaron a cabo en las colonias y localidades donde se localizaron plantas de T.
tiliaceum. Los sitios que se eligieron para colocar trampas y hacer muestreos fueron áreas aledañas
a zonas agrícolas o campos de cultivo. Las plantas de T. tiliaceum generalmente se localizan en las
aceras de las calles, camellones, jardines y parques. Se seleccionaron al azar 23 plantas al azar, 18

228
Entomología mexicana, 4: 227−232 (2017)

en el municipio de San Pedro de las Colonias y 5 en el municipio de Francisco I. Madero. Cada


una de ellas fue considerada como sitio de muestreo y colecta.
Los muestreos fueron en intervalos semanales para todos y cada uno de los sitios. Para el
monitoreo del picudo del algodonero se colocó una trampa tipo scout por cada sitio. Esta trampa
se colocaba en una estaca, la cual era sujetada con rafia, de manera que la trampa quedara a la
altura del follaje, pues así se facilitaría aún más la entrada de los picudos. A dicha trampa se le
cambiaba el insecticida cada mes y la feromona cada dos semanas pues es el tiempo aproximado
que dura el su efecto. La feromona y el insecticida eran trasladados en una hilera para mantenerlos
a una temperatura estable y para que su función iniciara hasta que se colocaran en la trampa, ya
que comienzan a despedir sus olores en cuanto entran en contacto con el sol y con una temperatura
elevada.
Los especímenes colectados fueron manejados con pinzas y preservados en frascos con etanol
al 70%. Cada frasco fue etiquetado de acuerdo a la fecha, sitio y número de trampa de la cual
provenía la colecta, para su posterior traslado e identificación en el laboratorio de Parasitología de
la UAAAN UL.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se identificaron en este estudio especímenes de A. grandis, una plaga reglamentada y bajo
control de las autoridades fitosanitarias del país.
Durante la época de otoño-invierno en el municipio de Francisco I. Madero se colectaron 30
picudos y en San Pedro de las Colonias fueron colectados 94 picudos, con un total de 124
especímenes (Fig. 1).

a b
Figura 1. a) Trampa scout del sitio 1 de San Pedro con picudos capturados y b) Bellota con daño por picudo.

En el cuadro 2 se observan los sitios con el mayor número de especímenes de A. grandis.

Cuadro 2. Sitios con mayor número de picudos colectados durante el período otoño-invierno.
Localidad Municipio Coordenadas Fecha Total de picudos
Ej. Santa Teresa San Pedro 25° 46' 48'' N, 19/Sep/2015 21
103° 11' 21'' O
Col. Nvo. Linares Francisco I. Madero 25° 45' 44'' N, 26/Sep/2015 17
103° 15' 54'' O

229
Valdés-Perezgasga et al.: Talipariti tiliaceum, potencial hospedera alternativa de Anthonomus grandis.

Cuadrado y Garralla (2010) consignan a varias especies del género Hibiscus o Talipariti como
hospederos alternativos de picudo del algodononero; Bodegas et al. (1977), localizaron e
identificaron a la especie H. tiliaceus L, como una hospedante reproductiva importante en ciertas
áreas del Estado de Chiapas, México. Lukefahr et al. (1986), señalaron que dicha especie por sus
caracteres morfológicos (especialmente ausencia de manchas en los pétalos de las flores) se trataba
de T. tiliaceum var. pernambucense. Aunque como ya lo mencionó Stadler (2010), existen especies
de malváceas que de manera natural no actúan como hospederas del picudo, aunque éste puede
criarse con éxito y desarrollar su ciclo de vida completo sobre plantas de T. tiliaceum var.
Pernambucense (Figs. 2 y 3).

a b
Figura 2. Vista dorsal (a) y ventral (b) de Anthonomus grandis. Espécimen colectado en
San Pedro de las Colonias, Coahuila.

Figura 3. Espécimen de Anthonomus grandis observado en el follaje de Talipariti tiliaceum.

Según lo consignado por Jones et al. (1992), Jones (1998) y Stadler y Buteler, (2007),
Anthonomus grandis o picudo del algodonero se alimenta de polen de malváceas silvestres cuando
no existen plantas de algodonero. Cross et al. (1975), Burke et al. (1986) y Cuadrado y Garralla
(2010), consignan que existen algunos géneros silvestres de la familia Malvaceae que fungen como

230
Entomología mexicana, 4: 227−232 (2017)

hospedantes del picudo del algodonero en México, entre esas especies se encuentra T. tiliaceum,
planta que fue objeto de estudio y sobre la cual fueron colectados especímenes de A. grandis, así
mismo, Jones et al. (1992), enlistan también algunas especies de malváceas, las cuales fueron
identificadas con granos polen presentes en el tracto digestivo de especímenes de A. grandis,
(Abutilon glabrilorum Hoch, Allowissadula lozanii (Rose) Bates, Gossypium hirsutum L.,
Herrisantia crispa (L.) Brizicky, Malvastrum americanum (L.) Torrey, Robinsonella discolor Rose
& Baker y Sida acuta Burman).

CONCLUSIÓN
Con las trampas scout se colectaron 125 picudos del algodonero y se colectaron bellotas con
daños por posible alimentación/oviposición, aunque no se hallaron huevos, larvas y pupas.
Se infiere que T. tiliaceum puede fungir como refugio temporal del picudo del algodonero pero
no constituye una hospedera alternativa efectiva dadas sus características y en especial a la dureza
de la corteza de su fruto.
No obstante, esta especie es perenne, con floración durante gran parte del año, por lo que se
recomienda realizar un estudio anual para determinar si esta especie puede alojar a A. grandis,
además es necesario abarcar otros lugares y otras especies cultivadas y silvestres de la familia
Malvaceae en la Comarca Lagunera.

Agradecimientos
Los autores agradecen ampliamente a la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, a la
Junta Local de Sanidad Vegetal de la Comarca Lagunera del Estado de Coahuila y a la Ing. Aurora
Ávila García por el apoyo y facilidades brindadas durante el estudio.

Literatura Citada
Bodegas, V. P. R., Flores, R. G. y M. E. de Coss F. 1977. Aspectos de interés sobre las hospederas
alternantes del picudo del algodonero A. grandis y avances en la investigación respectiva en el
Soconusco, Chiapas, Mexico. Centro de Investigaciones ecológicas del sureste. OEA CONACYT.
Tapachulas, Chiapas, Mexico. Boletín de Información 3, 14 pp.
Burke, H. R., Clark, W. E., Cate, J. R. and P. A. Fryxell. 1986. Origin and dispersal of the boll weevil.
Bulletin of the Entomological Society of America, 32: 228−238.
Cross, W. H., Lukefahr, M. J., Fryxell, P. A. and H. R. Burke. 1975. Host plants of the boll weevil.
Environmental Entomology, 4: 19−26.
Cuadrado, G. A. y S. S. Garralla. 2010. Plantas alimenticias alternativas del picudo del algodonero
(Anthonomus grandis Boh.) (Coleoptera: Curculionidae) en la Provincia de Formosa, Argentina.
Análisis Palinológico del Tracto Digestivo. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 29(2):
245−255.
Jones, R.W. 1998. Hospederas silvestres y origen del picudo del algodonero: implicaciones para su control
biológico. Vedalia, 5: 71−84.
Jones, R. W., Cate, J. R., Martínez, E. H. and R. N. Treviño. 1992. Hosts and seasonal activity of the boll
weevil (Coleoptera: Curculionidae) in tropical and subtropical hábitats of northeastern Mexico.
Journal of Economic Entomology, 85(1): 74−82.
Lukefahr, M. J., Barbosa, S. y R. B. Sobrino. 1986. Plantas hospedeiras do bicudo com referência especial
à flora brasileira. Pp. 275−285. In: S. Barbosa, Lukefahr, M. J., Braga-Sobrino, R. O (Eds.). Bicudo
do algodoeiro. EMBRAPA-DDT/ Brasil, Doc.4.
Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA). 2017. Plagas
reglamentadas del algodonero. Disponible en: http://www.gob.mx/senasica/documentos/fichas-
tecnicas-de-plagas-reglamentadas-del-algodonero. (Fecha de consulta: 28-II-2017).

231
Valdés-Perezgasga et al.: Talipariti tiliaceum, potencial hospedera alternativa de Anthonomus grandis.

Stadler, T. 2001. Reporte Técnico No. 16. Manejo Integrado del Picudo del Algodonero en Argentina,
Brasil y Paraguay. CFC/ICAC/04. SENASA. Fondo Común Para Productos Básicos. 47 P.
Stadler, T. and M. Buteler. 2007. Migration and dispersal of Anthonomus grandis (Coleoptera:
Curculionidae) in South America. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, 66(3-4):
205−217.
Vanzella, C., Bianchetti, P., Sbaraini, S., Vanzin, S. I., Soares. M. I. M., Bastos, E. C. and I. S. Rodrigues.
2012. Antidepressant-like effects of methanol extract of Hibiscus tiliaceus flowers in mice. BMC
Complementary and Alternative Medicine, 12: 41. DOI: 10.1186/1472-6882-12-41.

232
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO DE LA MOSCA BLANCA DEL ESPIRAL, Aleurodicus sp.


DOUGLAS (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE), EN LA COMARCA LAGUNERA

Fabián García-Espinoza , Ma. Teresa Valdés-Perezgasga y Cecilia Salazar-Flores

Departamento de Parasitología. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro – Unidad Laguna. Periférico Raúl
López Sánchez S/N. Torreón, Coahuila. México. C. P. 27054 .
Autor de correspondencia: garcia-espinoza@hotmail.com

RESUMEN. Durante un estudio llevado a cabo para identificar la entomofauna asociada a la majagua, Talipariti
tiliaceum (L.) Fryxell (Malvales: Malvaceae), planta introducida a la Comarca Lagunera, se observaron por primera
vez en la Comarca Lagunera inmaduros y adultos de mosca blanca del espiral en el haz de las hojas de la planta citada,
identificando posteriormente al género Aleurodicus Douglas.

Palabras clave: Plaga potencial, San Pedro de las Colonias, Talipariti tiliaceum, majagua, especie introducida.

First report of spiraling whitefly, Aleurodicus sp. (Hemiptera: Aleyrodidae), in the


Comarca Lagunera

ABSTRACT. During a study carried out to identify the entomofauna associated to the majagua, Talipariti tiliaceum
(L.) Fryxell (Malvales: Malvaceae), an introduced plant to the Lagunera Comarca, inmature and adults of spiraling
whitefly were observed for the first time on the upper face of the leaves of this plant. The genus Aleurodicus Douglas
was identified.

Keyword: Potential pest, San Pedro de las Colonias, Talipariti tiliaceum, hibiscus, introduced species.

INTRODUCCIÓN
Las plantas de la familia Malvaceae conforman un grupo muy diverso y variado, siendo estas
algunas cultivadas y muchas de ellas silvestres, representando así una marcada importancia
económica (Fryxell, 1992; Guillot, 2010). Dentro de estas destacan Gossypium hirsutum
(algodonero) e Hibiscus sabdarifa (jamaica), cultivos agrícolas y otras plantas de ornato como
Hibiscus syriacus e Hibiscus rosa-sinensis (Obregón y Jones, 2001; Guillot, 2010; Sáyago-Ayerdi
y Góñi, 2010).
Las malváceas además de su valor comercial, agrícola u ornamental, son plantas importantes ya
que al existir especies silvestres, éstas pueden constituir un excelente refugio o reservorio para
muchos insectos plaga (Heinz et al., 2013). De acuerdo con lo anterior, se han consignado especies
de malváceas como hospedantes de plagas cuarentenarias como el picudo del algodonero
(Anthonomus grandis B.) y de la cochinilla rosada del hibisco (Maconellicoccus hirsutus) (Bodegas
et al., 1977; Echegoyén y González, 2010; Stadler, 2001), así como de otras plagas (Kim et al.,
2013; Rummel et al., 1978; Wen et al., 1994; Lambkin, 1999; Vejar-Cota et al., 2009 y Carapia-
Ruiz et al., 2015).
Las moscas blancas son especies ampliamente distribuidas en todo el mundo y con un amplio
rango de hospedantes, se han estudiado durante más de 250 años, pero en los últimos 100, dos
especies, Bemisia tabaci Gennadius y Trialeurodes vaporariorum Westwood, han presionado los
esfuerzos de control, tanto químico, como biológico (Fu et al., 2008). Actualmente se conocen un
total de 1200 especies de moscas blancas en el mundo, agrupadas en 126 géneros, donde se incluye
el género Aleurodicus (Caballero, 1996).

233
García-Espinoza et al.: Primer registro de la mosca blanca del espiral, Aleurodicus sp. en la Comarca Lagunera.

Estos insectos tienen importancia porque algunas especies causan pérdidas económicas en la
agricultura, principalmente en zonas tropicales y subtropicales, tanto en invernaderos, como en
cultivos a cielo abierto, al alimentase directamente de los jugos de las plantas y además, porque
son vectores de virus y secretan mielecilla que facilita la presencia de fumagina en el follaje,
afectando la fotosíntesis (García-Guerrero et al., 2015).
La distribución del género Aleurodicus es mayormente neotropical, unas cuantas especies son
nativas del área del pacífico asiático (Lucidcentral, 2017), así que no se tiene registrada su
presencia en zonas de la región Neártica.
Especies del género Aleurodicus pueden atacar muchos plantas cultivadas y ornamentales,
además de las plantas de las familias Malvaceae, Musaceae, Arecaceae, pueden afectar mango,
aguacate, cítricos, entre otras (Manzano et al., 1995; Kumar, 2017).
Considerando la importancia agronómica de esta familia y de las especies que la conforman así
como de sus hospedantes, resulta necesario estudiar su taxonomía, biología y distribución,
contribuyendo con esto último en el presente trabajo.

MATERIALES Y MÉTODO
Durante los meses de septiembre, octubre, noviembre y diciembre de 2015 y enero de 2016, es
decir, durante otoño e invierno, se realizó un estudio para identificar la entomofauna asociada a T.
tiliaceum, mejor conocida como majagua o hibisco.
El estudio se llevó a cabo en localidades de los municipios de San Pedro de las Colonias,
Francisco I. Madero y Torreón, ubicados en la Comarca Lagunera del estado de Coahuila, México.
Los sitios que se eligieron para hacer los muestreos fueron áreas aledañas a zonas agrícolas o
campos de cultivo. Las plantas de T. tiliaceum generalmente se localizan en las aceras de las calles,
camellones, jardines y parques. En total se revisaron 49 plantas al azar, 18 en el municipio de San
Pedro de las Colonias, 5 en el municipio de Francisco I. Madero y 26 en el municipio de Torreón.
El número de plantas varió debido a que en los municipios de Torreón y San Pedro, los hibiscos
aledaños a campos de cultivo resultaron ser más abundantes que en Fco. I. Madero.
Se tomaron las coordenadas con GPS de cada uno de los puntos de muestreo. Las colectas y el
monitoreo de plagas se llevaron a cabo a intervalos quincenales. La recolección de especímenes se
hizo con pinzas entomológicas y pinceles. Los especímenes recolectados fueron preservados en
frascos con etanol al 70 %. Cada frasco fue etiquetado de acuerdo a la fecha, sitio y número de
trampa de la cual provenía la colecta, para su posterior traslado e identificación en el laboratorio
de Parasitología de la UAAAN UL.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la Comarca Lagunera se tiene registro de presencia de moscas blancas, principalmente de
los géneros Bemisia y Trialeurodes. Este tipo de insectos son un serio problema fitosanitario en la
región desde 1995, ya que han causado entre 40 y 100 % de pérdidas en el rendimiento de cultivos
hortícolas y un incremento en el número de aplicaciones de insecticidas en melón, calabaza
(Cucurbita pepo L.), tomate (Lycopersicon esculentum Mill.) y algodonero (Sánchez et al., 1996).
Sin embargo a la fecha no se había encontrado registro alguno que haga mención a la mosca
blanca del espiral, Aleurodicus sp. en la Comarca Lagunera de Coahuila. Durante el otoño-invierno
se observaron por primera vez sobre un árbol de T. tiliaceum las estructuras características cerosas
(este tipo de mosca blanca forma sobre las hojas de las plantas que afectan, un espiral, estructura a
la cual debe su nombre, constituida por una sustancia cerosa de color blanco además de filamentos
que recubren las ninfas y adultos) que forman los individuos de este género en la Colonia el
Chamizal, de la Ciudad de San Pedro de las Colonias, Coahuila (coordenadas: 25° 45' 23'' N, 102°

234
Entomología mexicana, 4: 233−238 (2017)

59' 51'' O) (Figs. 1-2). Las especies de este género pueden causar problemas fitosanitarios a muchas
especies de plantas, entre las que destacan las familias Solanaceae, Asteraceae, Malvaceae,
Fabaceae, Musaceae y Arecaceae; de acuerdo con Martin y Mau (2017), especies de Aleurodicus,
mosca blanca del espiral, ha sido reportada en 38 géneros de plantas pertenecientes a 27 familias
de plantas y en más de 100 especies, dentro de las que se encuentran las familias antes mencionadas.

Figura 1. Derecha: presencia de Aleurodicus sp. en follaje de T. tiliaceum.


Izquierda: marca en forma típica de espiral causada por este género.

Figura 2. Interior del espiral formado por la presencia de Aleurodicus sp. en T. tiliaceum,
alcanzan a distinguirse estructuras filamentosas producidas por este tipo de mosca blanca.

Aleurodicus Douglas, un género de la subfamilia Aleurodicinae (Hemiptera: Aleyrodidae), de


acuerdo con Martin y Mound (2007), agrupa 32 especies, mientras que en la página ITIS (2017),
se reconoce una sola especie para este género, a saber, Aleurodicus dispersus Russell, 1965.
Carapia-Ruiz et al. (2015), consignan 10 especies del género Aleurodicus para México.
Los adultos de este género son similares en apariencia entre muchas especies de moscas blancas.
Se asemejan a pequeñas palomillas y ambos sexos presentan alas. Los ojos de esta mosca blanca
son de color café-rojizo oscuro. Las alas son transparentes al emerger de la pupa, pero después de
unas pocas horas desarrollan una cubierta de polvo blanco, algunas especies presentan manchas
sobre las alas (Fig. 3) (Martin y Mau, 2017).
Rummel et al. (1978), Wen et al. (1994), Lambkin (1999), Vejar-Cota et al. (2009) y Carapia-
Ruiz et al. (2015), reportan especies de la familia Malvaceae como hospedantes de hemípteros, en

235
García-Espinoza et al.: Primer registro de la mosca blanca del espiral, Aleurodicus sp. en la Comarca Lagunera.

especial de la familia Aleyrodidae, en donde se incluye a las moscas blancas del espiral aunque no
todas constituyen plagas de relevancia económica, dentro de este grupo se consideran especies que
ocasionan daños en zonas tropicales y subtropicales, tanto en condiciones protegidas como a cielo
abierto (García-Guerrero et al., 2015). Hasta el presente hallazgo, los únicos géneros consignados
en la Comarca Lagunera eran Bemisia y Trialeurodes (Cano-Ríos et al., 2001).

Figura 31. Vista lateral de mosca blanca del espiral (Aleurodicus sp.).

CONCLUSIÓN
En la Comarca Lagunera se habían registrado con anterioridad otras especies de la familia
Aleyrodidae, las conocidas moscas blancas o moscas blancas menores, sin embargo hasta la fecha
no se habían consignado moscas “blancas gigantes”.
Aleurodicus es uno de los géneros que contiene moscas blancas gigantes, mucho más grande
que las de los géneros Bemisia y Trialeurodes y fueron observadas por primera vez en un árbol de
majagua en la periferia de la cabecera municipal de San Pedro de las Colonias. Se pudieron
observar tanto los espirales que forman, así como inmaduros y adultos de este género.
La identificación de especies de este género en estado adulto es difícil debido al gran parecido
entre ellas, por tal motivo se recomienda hacer estudios con biología molecular para consignar a
nivel especie los especímenes colectados.
Es posible que se hayan presentado por primera vez en la región debido a la introducción de T.
tiliaceum, planta con hojas grandes, anchas, idóneas para este tipo de mosca blanca que tiene
preferencia por este tipo de hospedante.

Agradecimientos
Los autores expresan un amplio agradecimiento a la Universidad Autónoma Agraria Antonio
Narro, a la Junta Local de Sanidad Vegetal de la Comarca Lagunera del Estado de Coahuila y a la
Ing. Aurora Ávila García por el apoyo y facilidades brindadas durante el estudio.

Literatura Citada
Bodegas, V. P. R., Flores, R. G. y M. E. de Coss F. 1977. Aspectos de interés sobre las hospederas
alternantes del picudo del algodonero A. grandis y avances en la investigación respectiva en el
Soconusco, Chiapas, México. Centro de Investigaciones ecológicas del sureste. OEA CONACyT.
Tapachulas, Chiapas, Mexico. Boletín de Información 3. 14 pp.

236
Entomología mexicana, 4: 233−238 (2017)

Caballero, R. 1996. Identificación de moscas blancas. In: Metodología para el estudio y manejo de moscas
blancas y geminivirus. Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza. Costa Rica. 133
pp.
Cano-Ríos, P., Ávila-García, M. R., Nava.Camberos, U., Sánchez-Galván, H., López-Rios, E. Rangel-
Santos, M., Blanco-Contreras, E. y F. Jiménez-Díaz. 2001. Plantas hospedantes de la "mosquita
blanca de la hoja plateada", Bemisia argentifolii (Bellows y Perring) (Homoptera: Aleyrodidae) en
la Comarca Lagunera, México. Folia Entomológica Mexicana, 40(1): 53−65.
Carapia-Ruiz, V. E., Carbajal-García, A. y A. Castillo-Gutiérrez. 2015. Moscas blancas del género
Aleurodicus Douglas (Hemiptera: Aleyrodidae) y clave para especies de México. Entomología
mexicana, 2: 776−778.
Martin, K. J. L and R. F. L. Mau. 2017. Aleurodicus dispersus (Russell). http://www.extento.hawaii.edu/
/Kbase/crop/type/a_disper.htm. (Fecha de consulta: 03-V-2017).
Echegoyén, R. P. E. y H. H. González. 2010. Plan de contingencia ante un brote de cochinilla rosada del
hibisco (Maconellicoccus hirsutus) en un país de la región del OIRSA. Organismo Internacional
Regional De Sanidad Agropecuaria – OIRSA. San Salvador, El Salvador, mayo de 2010. 165 pp.
Fryxell, P. A. 1992. Flora de Veracruz. Malvaceae. Fascículo 68. Instituto de Ecología, A.C. Xalapa,
Veracruz, México. 50 pp.
Fu, C. A. A., Lourencao, A. L., Rodríguez. A. C., Quevedo, F. C. G., García, V. F., Arredondo, B. H. C.,
Lara, R. J., Djair, V. I., Avilés, G. M. C. Nava, C. V. y R. V. E. Carapia. 2008. Moscas blancas.
Temas selectos sobre su manejo. México. Colegio de Posgraduados. 120 pp.
García-Guerrero, D. A., García-Martínez. O. y V. E. Carapia-Ruiz. 2015. Especies de moscas blancas
(Hemiptera: Aleyrodidae), asociadas a cultivos y arvenses en el norte de Veracruz, México.
Entomología mexicana, 2: 552−557.
Guillot, O. D. 2010. Claves para los taxones y cultones del género Hibiscus L. (Malvaceae) cultivados y
comercializados en la Comunidad Valenciana (E. España). Quaderni di Botanica ambientale e
applicata, 21: 77−83.
Heinz, C. R. T. Q., Thompson, R. M. F., Marín. J. S., Lara M. J. L., Flores, D. M. y J. A. Alcalá J. 2013.
Malezas hospederas de Frankliniella occidentalis y reservorios del virus del bronceado del tomate
en el Altiplano mexicano. Fitosanidad, 17(1): 5−9.
Integrated Taxonomic Information Sistem (ITIS). 2017. Genus Aleurodicus: A. dispersus Russell, 1965.
Disponible en: https://www.itis.gov. (Fecha de consulta: 26-II-2017).
Kim, Y., Cho, Y., Kang, Y. K., Choi, M. and S. H. Nam. 2013. A study of the major insect pest communities
associated with Hibiscus syriacus (Columniferae, Malvaceae). Journal of Ecology & Environment,
36(2): 125−129.
Kumar, V. 2017. Featured Creatures. Disponible en: http://entnemdept.ufl.edu/creatures/orn/Aleurodicus_
rugioperculatus.htm. (Fecha de consulta: 03-V-2017).
Lambkin, T. A. 1999. A host list for Aleurodicus dispersus Russell (Hemiptera: Aleyrodidae) in Australia.
Australian Journal of Entomology, 38: 373−376.
Lucidcentral. 2017. Aleirdodid pupal key to the genera. Disponible en: http://keys.lucidcentral.org/keys/v3/
whitefly/key/Aleyrodid%20Pupal%20Key%20to%20the%20Genera/Media/Html/Aleurodicus.htm
(Fecha de consulta: 03-V-2017).
Martin, J. H. and L. A. Mound. 2007. An annotated check list of the world’s whiteflies (Insecta: Hemiptera:
Aleyrodidae). Zootaxa, 1492: 1−84.
Manzano, F., Carnero, A., Pérez. F. P. y A. González. 1995. Aleurodicus dispersus Russell (Homoptera,
Aleurodidae) una “mosca blanca” de importancia económica en Canarias, con especial referencia a
la isla de Tenerife. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas, 21: 3−9.
Obregón, A. I. and R. W. Jones. 2001. Ecology and phenology of the boll weevil (Coleoptera:
Curculionidae) on an unusual wild host, Hibiscus pernambucensis, in southeastern Mexico. Journal
of Economic Entomology, 94(6): 1405−1412.
Rummel, D. R., White, J. R. y G. R. Pruitt. 1978. A wild host of the boll weevil in west Texas. The
Southwestern Entomologist, 3(3): 171−175.

237
García-Espinoza et al.: Primer registro de la mosca blanca del espiral, Aleurodicus sp. en la Comarca Lagunera.

Sánchez, G. H., Cano, P. R., G. de Ávila, D. y G. L. Rodríguez. 1996. Informe de Actividades: Campaña
Contra la Mosquita Blanca de la Hoja Plateada, B. argentifolii B. & P., en la Región Lagunera.
Comité Coordinador de la Campaña contra la Mosquita Blanca. SAGAR. Torreón, Coah., México.
Documento interno. 24 pp.
Sáyago-Ayerdi, S. y I. Goñi. 2010. Hibiscus sabdarifa L. fuente de fibra antioxidante. Archivos
Latinoamericanos de nutrición, 60(1): 79−84.
Stadler, T. 2001. Reporte Técnico No. 16. Manejo Integrado del Picudo del Algodonero en Argentina,
Brasil y Paraguay. CFC/ICAC/04. SENASA. Fondo Común Para Productos Básicos. 47 pp.
Vejar-Cota, G., Ortega-Arenas, L. D. y V. E. Carapia-Ruiz. 2009. Primer registro de la mosca blanca de los
cereales Aleurocybotus occiduus Russell (Hemiptera: Aleyrodidae) y su impacto potencial como
plaga de gramíneas en el norte de Sinaloa. Acta Zoológica Mexicana (n .s.), 25(1): 33−48.
Wen, H. C., Hsu T. C. and C. N. Chen. 1994. Suplementary description and host plants of the spiralling
whitefly, Aleurodicus dispersus Russell. Chinese Journal of Entomology, 14: 147−161.

238
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

EVALUACIÓN DE INSECTICIDAS VEGETALES SOBRE LA MOSCA DEL


VINAGRE DE ALAS MANCHADAS Drosophila suzukii Matsumara (DIPTERA:
DROSOPHILIDAE)

Braulio Alberto Lemus-Soriano1 , Daniel Alberto Pérez-Aguilar2, Alejandro Romero-García3


1
Facultad de Agrobiología “Presidente Juárez”, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Paseo Lázaro
Cárdenas esq. Berlín s/n, Col. Víveros, C. P. 60170. Uruapan, Michoacán., México.
2
Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Km.
9.5 Carr. Morelia-Zinapécuaro. C. P. 58880 Tarímbaro, Michoacán, México.,
3
Amvac México S. de R. L. de C. V., Av. Vallarta No. 6503, Col. Cd. Granja, Plaza CONCENTRO Loc. G-21,
Zapopan, Jalisco C. P. 45010, México.
Autor de correspondencia: lemus9@yahoo.com.mx

RESUMEN. El cultivo de zarzamora Rubus fructicosus L. ha tomado importancia en los últimos años en el estado de
Michoacán, debido al aumento de la demanda de este fruto en el extranjero, principalmente en el mercado
norteamericano y asiático recientemente. La exportación siempre demanda calidad, la fruta de la zarzamora es muy
susceptible al ataque de hongos e insectos plaga, los cuales pueden llegar a provocar importantes pérdidas. Entre estos
últimos se encuentra la mosca del vinagre, la cual daña los frutos debido a la oviposición, siendo la emergencia de
larvas una de las razones principales por las cuales el fruto es rechazado en empaque y pierde su valor comercial.
Debido a que la presencia de esta plaga es cercana a la cosecha, se pretende el uso de nuevas tecnologías como son los
insecticidas a base de extractos vegetales. El experimento se estableció en un huerto comercial de zarzamora var. Tupy.
Se utilizó un diseño experimental de bloques completos al azar con seis tratamientos y cuatro repeticiones. Se
evaluaron los insecticidas Ecozin (azadiractina) y Killwalc (extracto de crisantemo) (con dos concentraciones para
cada uno a 1.5 y 2.0 l), la combinación de los dos y un testigo sin aplicación. La combinación de Killwalc y Ecozin
presentaron el menor número de larvas y adultos.

Palabras clave: Zarzamora, manejo, extractos vegetales, azadiractina, crisantemo.

Evaluation of vegetable insecticides on the spotted wing drosophila Drosophila suzukii


Matsumara (Diptera: Drosophilidae)

ABSTRACT. The cultivation of blackberry Rubus fructicosus L. has taken on importance in the last years in the state
of Michoacán, due to the increase of the demand of this fruit abroad, mainly in the North American and Asian market
recently. The export always demands quality, the fruit of the blackberry is very sensitive to the attack of fungi and
insects which can lead to significant losses. Among the latter is the vinegar fly, which damages the fruits due to the
oviposition of this dipter, the emergence of larvae being one of the main reasons why the fruit is rejected in packaging
and loses its commercial value. Because the presence of this pest is close to the harvest, it is intended to use new
technologies such as plant insecticides. The experiment was established in a commercial orchard of blackberry var.
Tupy. A randomized complete block design with six treatments and four replicates was used. The insecticides Ecozin
(azadirachtin) and Killwalc (chrysanthemum extract) (with two concentrations each for 1.5 and 2.0 l), the combination
of the two and a control with no application were evaluated. The combination of Killwalc and Ecozin had the lowest
number of larvae and adults

Keyword: Blackberry, management, plant extracts, azadirachtin, chrysanthemum.

INTRODUCCIÓN
México exportó más de 1,000 millones de dólares de berries (frutillas) frescas al mundo en el
2015, lo que proyecta a este grupo de frutas como uno de los de mayor potencial de exportación.
El auge del cultivo de las frutillas ha llevado a México a convertirse en el cuarto productor mundial
(Morales, 2016). Sin embargo, este cultivo es blanco de una gran diversidad de insectos plaga,
siendo una de las principales la mosca del vinagre de alas manchadas Drosophila suzukii

239
Lemus-Soriano et al.: Evaluación de insecticidas vegetales sobre la mosca del vinagre de alas manchadas.

Matsamura, 1931 (Diptera: Drosophilidae), la cual se ha convertido en una seria amenaza para los
cultivos de frutas a nivel mundial, ya que se han reportado pérdidas entre 26 a 100 % en
plantaciones de cereza (Sasaki y Sato, 1995). En Estados Unidos de América hay registros de 80
% de daños en cerezas, 40 % en arándano y 70 % en otras especies de moras (Bolda et al., 2010).
En México, la Dirección General de Sanidad Vegetal notificó, por primera vez en el mes de
noviembre de 2011, la detección de D. suzukii en el municipio de Los Reyes en el estado de
Michoacán (SENASICA, 2013). Su control es limitado debido a las restricciones de residuos de
insecticidas sobre los frutos, debido a esto se deben de buscar otras alternativas que no presenten
un riesgo para el consumidor; por lo cual se planteó el presente trabajo con el objetivo de evaluar
la eficacia de dos insecticidas de origen vegetal (extracto de crisantemo y azadiractina) para el
control de la mosca del vinagre en zarzamora.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se estableció en un huerto de zarzamora var Tupy en San Sebastián, localidad
perteneciente al municipio de los Reyes, Michoacán. Esta huerta se encuentra a una altura de 1303
msnm y en las coordenadas geográficas 19º 34’ 25” de Latitud Norte y 102º 28’ 35” de Longitud
Oeste. Se utilizó un diseño de bloques al azar, con seis tratamientos y cuatro repeticiones. La unidad
experimental fue un surco de 15 m lineales, donde se colocaron trampas tipo cubeta (recipiente de
plástico con capacidad de 1 litro con tapa de presión) con vinagre de manzana (200 ml) a una altura
de la planta de 1.20 m aproximadamente (en total 2 trampas por unidad experimental). Se dejó un
surco sin tratar junto a cada surco tratado. Los tratamientos fueron dos insecticidas vegetales solos,
(con dos concentraciones para cada uno a 1.5 y 2.0 l), la combinación de los dos y un testigo sin
aplicación (Cuadro 1). Las trampas se revisaron y se cambiaron de vinagre cada semana. Se
utilizaron dos variables respuesta, la primera fue el número de moscas por trampa de vinagre donde
se contabilizaron el número total de moscas por trampa y la segunda fue el número de larvas por
tratamiento donde se colectaron 20 frutos en madurez de consumo tomados al azar dentro de cada
tratamiento y se contó el número de larvas presentes. La aplicación fue foliar con una aspersora de
mochila de motor marca Hyundai de 1.2 HP con capacidad de 25 L de agua y una presión de 300
psi. Se utilizó una boquilla doble de cono hueco. Mediante calibración se determinó el gasto de
agua por tratamiento que fue de 8 l, considerando un volumen de 1000 l de agua por h. Se realizaron
tres aplicaciones cada 14 días (el tratamiento seis se alternó cada semana con cada uno de los
insecticidas), comenzando desde el inicio de la formación del fruto. Los muestreos de adultos
(cinco muestreos) se realizaron cada siete días a partir de la primera aplicación y hasta después de
la última, con excepción de las larvas a las cuales se contabilizaron hasta la aparición de frutos
maduros que fue a los 14 días después de la primera aplicación, por lo que solo se realizaron cuatro
muestreos. Con los datos obtenidos del número de adultos por trampa se realizó un análisis de
varianza y prueba de separación de medias de Tukey α = 0.05, además se calculó la efectividad
biológica de cada tratamiento de acuerdo con la fórmula de Abbott (1925) para el número de
adultos y número de larvas.

Cuadro 1. Tratamientos evaluados sobre Drosophila suzukii en Los Reyes, Michoacán.


Tratamientos Ingrediente activo Dosis*h-1
1. Testigo sin aplicación ---
2. Ecozin Azadiractina 1.5 L
3. Ecozin Azadiractina 2.0 L
4. Killwalc Extracto de crisantemo 1.5 L
5. Killwalc Extracto de crisantemo 2.0 L
6. Killwalc + Ecozin Extracto de crisantemo + azadiractina 1.5 L

240
Entomología mexicana, 4: 239−243 (2017)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el primer muestreo después de aplicación (DDA) (Cuadro 2) no se presentaron diferencias
entre tratamientos, sin embargo, en el segundo muestreo se observa una disminución del número
de adultos por trampa en todos los tratamientos donde se aplicaron los insecticidas con un promedio
menor a cuatro adultos mientras el testigo presentó más de seis adultos por trampa de vinagre; en
el tercer muestreo después de la segunda aplicación hubo un incremento en el número de moscas
en los tratamientos donde se aplicaron los insecticidas y el testigo disminuyo; sin embargo en el
cuarto muestreo (14 DDA) el testigo sin aplicación incremento hasta 36 adultos por trampa y todos
los demás tratamientos presentaron < 8 adultos por trampa. Finalmente, en la última toma de datos
el testigo alcanzo las 55 moscas por trampa y el tratamiento donde se alternaron las aplicaciones
de Killwalc y Ecozin presentaron el menor número de moscas; seguido de Ecozin 2.0 litros y
Killwalc 1.5 y 2.0 litros.

Cuadro 2. Separación de medias del número de adultos por trampa.


Medias Tukey α = 0.05
Tratamientos 1ª. Aplicación 2ª. Aplicación 3ª. aplicación
7 DDA 14 DDA 7 DDA 14 DDA 7 DDA
1. Testigo sin aplicación 1.75 a 6.50 a 5.75 a 36.25 a 55.00 a
2. Ecozin 1.50 a 2.25 bc 4.25 ab 7.25 b 22.75 b
3. Ecozin 0.75 a 4.00 b 3.75 ab 6.00 b 15.25 bc
4. Killwalc 1.25 a 1.50 c 1.75 b 6.00 b 20.00 bc
5. Killwalc 1.75 a 4.00 b 5.00 a 5.25 b 14.25 bc
6. Killwalc + Ecozin 1.75 a 3.00 bc 4.25 ab 5.25 b 10.75 c

Al determinarse la efectividad biológica de los insecticidas (Fig. 1), a los siete después de la
primera aplicación el tratamiento Ecozin 2 litros, presento la mayor efectividad (57 %) con respecto
al resto de los tratamientos; sin embargo, a los 14 DDA la efectividad de este tratamiento decreció
(39 %) en contraste con el tratamiento de Killwalc 1.5 litros, el cual presento el valor más alto con
82 % en este tiempo de muestreo.

Figura 1. Porcentaje de eficacia de Abbott para el número de adultos.

En la segunda aplicación, en el muestreo realizado siete días después de esta, el tratamiento


Killwalc 1.5 litros, continuó con los valores de efectividad más altos, con un 70 %, en comparación
con el resto de los tratamientos los cuales oscilaron entre un 13 y un 34 %, no obstante 14 DDA,
todos los tratamientos obtuvieron una efectividad muy similar ~ 80 %. Durante la parte final del

241
Lemus-Soriano et al.: Evaluación de insecticidas vegetales sobre la mosca del vinagre de alas manchadas.

experimento (3ra aplicación), el tratamiento Ecozin 1.5 litros + Killwalc 1.5 litros obtuvo la mayor
efectividad (80 %) y Ecozin 1.5 litros la menor a los siete y 14 días después de la primera aplicación
la dosis de un litro se presenta la mayor efectividad (72 a 82 %), sin embargo, en el tercer y cuarto
muestreo (segunda aplicación) su efectividad disminuye y se ve superado por la dosis de 1.5 litros
en el último muestreo (89.5 %). Mientras que las dosis mínima y máximas recomendadas
obtuvieron los valores más bajos de efectividad biológica (< 60 %) (Fig. 2).
En los cuatro muestreos realizados es evidente la mayor efectividad biológica (88.88 %) sobre
larvas en fruto con la aplicación combinada de Killwalc y Ecozin, coincidiendo con el efecto sobre
adultos. Lo cual nos indica que el uso de estos dos insecticidas son las de mayor confiabilidad para
el manejo de D. suzukii en el cultivo de zarzamora.

Figura 2. Porcentaje de eficacia de Abbott para el número de larvas por tratamiento.

Las plantas producen metabolitos secundarios que disuaden el ataque de insectos (Espinosa-
García y Delgado, 1998). Isman (2006) y El-Wakeil (2013), reportan que entre los múltiples
mecanismos de acción que presentan los extractos vegetales es la repelencia de insectos. Los
efectos repelentes y el efecto disuasivo de la oviposición son a menudo relacionados con la
reducción de la plaga (Pavela, 2007), y este efecto se ha observado sobre Trialeurodes
vaporariorum (Pavela y Herda, 2007) y Myzus persicae (Pavela et al., 2009). Lo anterior sugiere
que las disminuciones de adultos de D. suzukii a lo largo del experimento pueden deberse al efecto
repelente del insecticida, mientras que la menor cantidad de larvas se presentó debido a que la plaga
fue disuadida para llevar a cabo la oviposición en los frutos de zarzamora y prefirió los frutos no
tratados.

CONCLUSIÓN
El uso de insecticidas vegetales como Killwalc y Ecozin son una alternativa viable para el
manejo de la mosca del vinagre en el cultivo de zarzamora, siendo además productos de bajo
impacto ambiental.

Agradecimientos
Se agradece a la empresa Amvac México S. de R. L. de C.V., por el financiamiento de esta
investigación.

242
Entomología mexicana, 4: 239−243 (2017)

Literatura Citada
Abbott, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticides. Journal of Economic
Entomology, 18: 265−267.
Bolda, M. P., Goodhue, R. E. and F. G. Zalom. 2010. Spotted wing drosophila: potential economic impact
of a newly established pest. Giannini foundation of Agricultural Economics, (13): 5−8.
El-Wakeil, N. E. 2013. Botanical pesticides and their mode of action. Gesunde Pflanzen, 65: 125−149.
Espinosa-García, F. and G. Delgado. 1998. Relationship between ecology of plant defence and the
prospection of secondary metabolites with potential medicinal or agricultural application. Revista
Latinoamericana de Química, 26:1: 13−29.
Isman, M. 2006. Botanical insecticides, deterrents, and repellents in modern agriculture and an increasingly
regulated world. Annual Review of Entomology, 51: 45–66.
Morales, R. 2016. Berries, otra joya del campo mexicano. Entrevista a Benjamín Grayeb, presidente del
Consejo Nacional Agropecuario (CNA). El Economista, 10 de febrero de 2016. Disponible en:
http://eleconomista.com.mx/industrias/2016/02/10/berries-otra-joya-campo-mexicano. (Fecha de
consulta: 11-VI-2016).
Pavela, R. 2007. Possibilities of botanical insecticide exploitation in plant protection. Pest Technology, 1:
47–52.
Pavela, R. and G. Herda. 2007. Repellent effects of pongam oil on settlement and oviposition of the common
greenhouse whitefly Trialeurodes vaporariorum on chrysanthemum. Insect Science, 14: 219−224.
Pavela, R., Vrchtová, N. and B. Sera. 2009. Repellency and toxicity of three Impatiens species
(Balsaminaceae) extracts on Myzus persicae Sulzer (Homoptera: Aphididae). Journal of
Biopesticides, 2(1): 48−51.
SENASICA. 2013. Mosca del vinagre de alas manchadas Drosophila suzukii Matsumura. Dirección
General de Sanidad Vegetal - Programa de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria. México, D. F.
Ficha técnica No. 7. 21 pp.
Sasaki, M. and R. Sato. 1995. Bionomics of the cherry drosophila, Drosophila suzukii Matsumura (Diptera:
Drosophilidae) in Fukushima Prefecture Honshu. 1 Drosophila Injured on cherry Fruit. Annual
Report of the Society of Plant Protection of North Japan, 46: 164−166.

243
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

OBTENCIÓN DE FRUTOS DE Capsicum annuun L. SIN Anthonomus eugenii Cano,


(COLEOPTERA: CURCULIONIDAE), CON HOMEOPÁTICOS DE PLANTAS
INSECTICIDAS EN MICROTUNEL

Sabino Honorio Martínez-Tomás1,2 , Cesáreo Rodríguez-Hernández2, Gustavo RamírezValverde2,


Jesús Romero-Nápoles2, Felipe de Jesús Ruiz-Espinoza3, Rafael Perez-Pacheco1 y Felipe Florean
Méndez4

1
CIIDIR Unidad Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional. Hornos 1003, Santa Cruz Xoxocotlán. C. P. 71230, Oaxaca,
México. Fax:(951)5170400.
2
Colegio de Postgraduados. Carretera México-Texcoco, Km. 36.5. Montecillo, estado de México, C. P. 56230. México.
3
CRUAN Centro Regional Universitario del Anáhuac. Programa de Agricultura Orgánica. Universidad Autónoma
Chapingo.
4
Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca, Nazareno, Xoxocotlán, Oaxaca.
. Autor de correspondencia: smartinezt@ipn.mx

RESUMEN. Para reducir el uso excesivo de insecticidas organosintéticos para el control de Anthonomus eugenii en
Capsicum annuum, se implementó la homeopatía como una alternativa natural. Se evaluaron 14 tratamientos:
Nicotinum (Nicotina) 200CH, Physostigma venenosum 200CH, Sabadilla officinarum (Schoenocaulon officinale)
200CH, Strychninum (Estricnina) 200CH y Veratrum viride 200CH, Nicotinum 6CH, Physostigma venenosum 6CH,
Sabadilla officinarum 6CH, Strychninum 6CH y Veratrum viride 6CH, agua, agua agitada, insecticida thiametoxam y
testigo sin aplicación, y se asperjaron con atomizadores cada ocho días a plantas de C. annuum desde el trasplante
hasta final de la cosecha. Se utilizó un diseño en bloques al azar. Los promedios de 33.87 y 32.28 g del peso por fruto
(1ª., 2ª., y 3ª. calidad) sin infestación de A. eugenii, de los tratamientos insecticida y Sabadilla officinarum 6CH fueron
significativos con los promedios de 29.04, 29.02 y 28.27 g de agua agitada, Strychninum 200CH y Veratrum viride
6CH. Para frutos de C. annuum de 3ª., 4ª., y 5ª., se registraron los mayores porcentajes del peso de frutos por planta y
porcentaje del número de frutos por planta sin A. eugeni con 95.34 y 94.94% para Physostigma venenosum 6CH, y
93.54 y 92.21% para Strychninum 6CH. Con los tratamientos insecticida, agua agitada y Strychninum 200CH se
registraron las mínimas valores de 0.30, 0.33 y 0.35 de individuos de A. eugenii por fruto, incluyendo los frutos sin A.
eugenii. Con frutos de 3ª. calidad, se registró 100 y 100 % del peso de frutos y del número de frutos sin A. eugenii por
planta para el tratamiento Nicotinum 200CH y para Physostigma venenosum 6CH, se registró 99.42 y 99.36%, además
el tratamiento Strychninum 6CH tuvo el menor valor de 0.03 individuos de A. eugenii por fruto.

Palabras clave: Anthonomus eugenii, homeopáticos y diluciones.

Obtaining fruits of Capsicum annuun L. without Anthonomus eugenii Cano (Coleoptera:


Curculionidae), with homeopathics of insecticided plants in microtunel

ABSTRACT. To reduce the excessive use of organosynthetic insecticides for the control of Anthonomus eugenii in
Capsicum annuum, homeopathy was implemented as a natural alternative. Fourteen treatments were evaluated:
Nicotinum (Nicotine) 200CH, Physostigma venenosum 200CH, Sabadilla officinarum (Schoenocaulon officinale)
200CH, Strychninum (Strychnine) 200CH y Veratrum viride 200CH, Nicotinum 6CH, Physostigma venenosum 6CH,
Sabadilla officinarum 6CH, Strychninum 6CH y Veratrum viride 6CH, water, agitated water, thiametoxam insecticide
and control without application, and sprinkled with atomizers every eight days to C. annuum plants from transplant to
end of harvest. A randomized block design was used. The averages of 33.87 and 32.28 g of weight per fruit (1st, 2nd,
and 3rd quality) without infestation of A. eugenii, of the treatments insecticide and Sabadilla officinarum 6CH were
significant with the averages of 29.04, 29.02 and 28.27 g agitated water, Strychninum 200CH and Veratrum viride
6CH. For fruits of C. annuum of 3rd, 4th and 5th, the highest percentages of fruit weight per plant and percentage of
the number of fruits per plant were recorded without A. eugeni with 95.34 and 94.94% for Physostigma venenosum
6CH, and 93.54 and 92.21% for Strychninum 6CH. With the treatments insecticide, agitated water and Strychninum
200CH, the minimum values of 0.30, 0.33 and 0.35 of individuals of A. eugenii per fruit were recorded, including fruits
without A. eugenii. With fruits of 3rd., quality, 100 and 100% of fruit weight and number of fruits without A. eugenii

244
Martínez-Tomás et al.: Obtención de frutos de Capsicum annuun sin Anthonomus eugenii con homeopáticos.

per plant for the treatment Nicotinum 200CH and for Physostigma venenosum 6CH were registered, 99.42 and 99.36%
were recorded, in addition the treatment Strychninum 6CH had the lowest value of 0.03 individuals of A. eugenii per
fruit.

Keyword: Anthonomus eugenii, Homeopathic and dilutions.

INTRODUCCIÓN
El picudo del chile, Anthonomus eugenii Cano, es una plaga del cultivo de chile Capsicum
annuum, que se siembra en México y en el sur de Estados Unidos de América: para su control se
ha utilizado insecticidas como thiametoxam, clorpirifos y λ-cihalotrinapara (García-Nevárez et al.,
2012). Además, el uso continuo de una sola clase de insecticidas puede generar resistencia del
insecto a dichos insecticidas químicos e incrementar la contaminación ambiental (CATIE 1993),
por lo que la investigación se enfocó a la búsqueda de estrategias naturales como la homeopatía
que es aplicada a plantas. El adulto de A. eugenii causa daño al alimentarse de yemas florales, las
cuales caen de la planta; sin embargo, el principal problema lo causa la larva cuando se alimenta
de semillas y placenta dentro del fruto, provocando caída prematura del mismo según Servín et al.
(2008), por lo que la alimentación y oviposición de A. eugenii causa la abscisión de flores y frutos
que resulta en pérdidas de rendimiento (Addeso, 2014) y para afrontar esto se han utilizado métodos
biorracionales como la aplicación de hongos entomopatógenos y la liberación de parasitoides que
influyen en la mortalidad directa de adultos de A. eugeni.
No obstante, también existen alternativas que pueden disminuir las poblaciones de A. eugenii o
el número de adultos por planta como los atrayentes (Addesso et al., 2011), repelentes de extractos
vegetales; ajo (Showler et al., 2010) y nim (Ruiz et al., 2009), como la homeopatía que consiste en
utilizar sustancias (diluidas y potenciadas), que pueden aplicarse a todos los seres vivos, incluidas
las plantas y las diluciones homeopáticas pueden ser utilizadas con el fin de equilibrar el desarrollo
de una planta en su entorno de crecimiento con respuesta en los niveles bioquímicos o de energía,
siendo una tecnología potencial para la agricultura sostenible (Almeida, 2003; Bonato et al., 2006;
Bonato, 2007; Swarowsky et al. 2014). El tratamiento homeopático aplicado a plantas ayuda a
aumentar la resistencia o tolerancia de ellas a las plagas y enfermedades causadas por virus, hongos
y bacterias, además de aumentar la producción de biomasa (Gomes et al. 2010; Swarowsky et al.
2014). Como la aplicación del medicamento homeopático Cina, una de las especies de Artemisias,
que estimuló la resistencia de plantas de tomate contra el ataque del nematodo Meloidogyne
incognita, por lo que pudo inducir la síntesis de sustancias antagonistas por la planta (Swarowsky
et al. 2014).
Si se considera que el problema lo causa la larva de A. eugenii cuando se alimenta de semillas
y placenta dentro del fruto de C. annuum ocasionando su caída y de esta manera se reduce la
producción y que la homeopatía aumenta la resistencia a plagas e incrementa la biomasa de la
planta. Por ello, el objetivo del presente trabajo fue estudiar el efecto de 10 diluciones homeopáticas
comerciales de cinco plantas con propiedades insecticidas (Nicotinum, Physostigma venenosum,
Sabadilla officinarum, Strychninum y Veratrum viride) elaboradas con potencia alta (200CH) y
baja (6CH), en la protección de frutos de C. annuum “chile de agua” contra A. eugeni bajo
condiciones de microtunel.

MATERIALES Y MÉTODO
Esta investigación se realizó de marzo a julio de 2015 en un invernadero tipo microtúnel en el
municipio de Zimatlán de Álvarez, Oaxaca, México.
Compra de productos homeopáticos. Los nombres de los diez productos homeopáticos de
plantas con propiedades insecticidas: Nicotinum (Nicotina) 200CH, Physostigma venenosum

245
Entomología mexicana, 4: 244−255 (2017)

200CH, Sabadilla officinarum (Schoenocaulon officinale) 200CH, Strychninum (Estricnina)


200CH y Veratrum viride 200CH, Nicotinum 6CH, Physostigma venenosum 6CH, Sabadilla
officinarum 6CH, Strychninum 6CH y Veratrum viride 6CH, se compraron en la farmacia
homeopática Similia en la Ciudad de México y el catalogo Oficinales que presentan se apoyó de la
nomenclatura de la Farmacopea Homeopática Mexicana, algunos nombres corresponden a la
nomenclatura botánica actual, otros tienen sinónimos que no corresponden al nombre científico,
por lo que el Comité Europeo para la Homeopatía tiene una propuesta para mejorar la
nomenclatura.
Experimento. El experimento se realizó en microtúnel (40 m de largo por 2.56 m de ancho)
con dos camas en su interior de 40 x 1 m cada una, sembrando 2 hileras de plantas de C. annuum
“chile de agua” por cama. Se transplantaron 70 plantas por hilera, para un total de 280 plantas por
túnel. Cada hilera se consideró como un bloque, donde se aplicaron los 14 tratamientos: Nicotinum
200CH, Physostigma venenosum 200CH, Sabadilla officinarum 200CH, Strychninum 200CH y
Veratrum viride 200CH, Nicotinum 6CH, Physostigma venenosum 6CH, Sabadilla officinarum
6CH, Strychninum 6CH y Veratrum viride 6CH, y cuatro testigos: agua, agua agitada, insecticida
thiametoxam y testigo sin aplicación. La unidad experimental fue de cinco plantas de chile
(repeticiones) por tratamiento; debido a que por hilera de 40 m se sembraron 70 plantas a una
distancia de 55 cm entre plantas (para que no se interpongan las ramas) y 70 plantas/14 tratamientos
= 5 plantas por tratamiento. Se adicionaron 0.03 ml del preparado homeopático a evaluar en 1 l de
agua embotellada comercial e-pura (sin: sodio, grasas, azúcares, carbohidratos, fibras, kcal y
proteínas) en un envase plástico de 1.5 l, se sucusionó1 por 2 min y tal líquido se asperjó a 20
plantas con un aspersor manual de 1 l, hasta que el líquido escurriera en las hojas de las plantas por
lo que en la primera aplicación se utilizó menos de 100mLde agua en plantas pequeñas y al final 1
l de agua en 20 plantas adultas, repitiendo cada 8 días la aspersión desde el trasplante hasta la
cosecha (18 aplicaciones), y según Swarowsky et al. (2014) sugieren que la aplicación de
homeopáticos sea antes de la presencia de la plaga.
A los 3 meses después del transplante, las plantas de C. annuum presentaron flores, botones y
frutos con madurez comercial y se hicieron tres cortes de frutos cada ocho días para registrar
individualmente su peso en gramos. A los dos dias después del primer corte se liberaron 21 adultos
de A. eugenii (9 machos y 12 hembras) dentro y a lo largo del microtúnel durante el ciclo del
cultivo, despúes de nueve días de liberados se sacaron nueve adultos del microtunel para que no
hubiera sobrepoblación.
Se realizó una clasificación de calidad de frutos cortados de chile de agua: los chiles de primera
son frutos de más de 12 cm de longitud y 4.5 cm o más de diámetro en su base, sin deformaciones
ni daños causados por insectos, patógenos o alteraciones fisiológicas, tienen coloración uniforme,
son lisos y brillantes. Los frutos clasificados como de segunda presentan una longitud de 8 a 12
cm, con un diámetro basal de 3 a 4.5 cm, sin deformaciones, ni daños causados por insectos,
patógenos o alteraciones fisiológicas, tienen coloración uniforme, son lisos y brillantes. En esta
categoría también se incluyen chiles con una longitud mayor a 8.0 cm de largo y de diámetro basal
variable, pero con pequeñas decoloraciones o daños que no excedan el 5 % de la superficie del
fruto. Los de tercera son frutos pequeños, lisos y brillantes, y se incluyen tamaños variables en
longitud y diámetro basal, pero con daños físicos o mecánicos, fácilmente visibles (López y

1Sucusión: Agitación durante dos minutos de la dilución homeopática diluida en alcohol o agua contenida en frascos
de vidrio ambar (20 ml) o botellas de polietileno (1.5 l-1) con golpes firmes verticales contra la rodilla.

246
Martínez-Tomás et al.: Obtención de frutos de Capsicum annuun sin Anthonomus eugenii con homeopáticos.

Rodríguez, 2016), se consideró de tercera calidad frutos con longitud de 6 a 8 cm, de cuarta de 5 a
6 cm y quinta menos de 5 cm, con daños.
Se realizó el corte de frutos de C. annuum con madurez comercial en la planta, se midió el largo
y diámetro basal del fruto y se clasificaron por calidad (1ª., 2ª., 3ª., 4ª. y 5ª. calidad) luego
individualmente se colocaron sobre la balanza para registrar su peso en gramos, a cada fruto se les
realizó un corte circular en la parte basal con un cúter y con el auxilio de pinzas entomológicas se
cuantificaron larvas, pupas y adultos de A. eugenii. Se registró el porcentaje en peso (g) por fruto
sin A. eugenii, el porcentaje de frutos por planta sin A. eugeni, y el número de A. eugenii por fruto.
Según Narváez-Martinez et al. (2014), calcularon en porcentaje el peso en gramos de frutos sin A.
eugenii.
Donde:
Cantidad de frutos sin 𝐴. 𝑒𝑢𝑔𝑒𝑛𝑖𝑖 (g) ∗ 100
Gramos de frutos sin 𝐴. 𝑒𝑢𝑔𝑒𝑛𝑖𝑖 (%) =
Cantidad de frutos totales (g).

Análisis estadístico. El experimento se estableció bajo un diseño experimental de bloques al


azar, a los datos del peso por fruto sin infestación de A. eugenii, porcentaje en peso sin A. eugenii
y porcentaje del número de frutos sin A. eugenii y el número de individuos de A. eugenii por fruto,
se les realizaron las dos pruebas de los supuestos (Shapiro-Wilks para el supuesto de normalidad
de los errores y la prueba Levene para el supuesto homogeneidad de varianzas), cuando el valor de
p fue ≥ a 0.05 en las dos pruebas, entonces se cumplieron los dos supuestos y se procedió a realizar
el análisis de varianza y la comparación de medias de Tukey o Fisher; y cuando el valor de p fue
< a 0.05 en alguna de las dos pruebas de los supuestos entonces no se cumplieron los supuestos y
se realizó el análisis no paramétrico con la prueba de Friedman y las comparaciones múltiples de
rangos para esta misma prueba. Los análisis realizados se hicieron con el programa InfoStat versión
2014, (Balzarini et al., 2008).

RESULTADOS E DISCUSIÓN

Con la aplicación de los tratamientos Insecticida y Sabadilla officinarum 6CH con más de 32 g
del peso por fruto (1ª., 2ª., 3ª., calidad) sin infestación de A. eugenii se registró diferencia
significativa (Tukey, p < 0.05) con los tratamientos Sabadilla officinarum 200CH, agua agitada,
Strychninum 200CH y Veratrum viride 6CH que presentaron ≤ a 29.24 g del peso por fruto, el
mejor tratamiento homeopático fue Sabadilla officinarum 6CH con 32.28 g del peso por fruto (Fig.
1).
Con la aplicación de los tratamientos Physostigma venenosum 6CH, Strychninum 6CH,
Sabadilla officinarum 200CH y Nicotinum 200CH, se obtuvieron más del 89 % del peso de frutos
por planta de 3ª., 4ª. y 5ª., calidad sin A. eugeni, y con los siguientes nueve tratamientos se
registraron porcentajes de 87.75 a 82.10 % del peso de frutos sin A. eugeni por planta, y el testigo
sin aplicación es el que tuvo el mínimo porcentaje de 77.66 (Fig. 2), no hubo diferencia significativa
en los tratamientos (Fisher, p > 0.05).
Por otra parte, se registró el porcentaje del número de frutos sin A. eugeni por planta, y a los
datos se le realizó la prueba de (Fisher, p > 0.05) y no mostraron diferencia significativa y los
tratamientos con los máximos porcentajes del número de frutos sin A. eugeni fueron Physostigma
venenosum 6CH, Strychninum 6CH y Nicotinum 200CH con valores de 94.94, 92.21 y 90.26 (Fig.
3).

247
Entomología mexicana, 4: 244−255 (2017)

Figura 1. Peso por fruto (1a., 2a., y 3a. calidad) por efecto de diluciones homeopáticas de plantas insecticidas sin
infestación de A. eugenii en microtunel.

Figura 2. Promedio del porcentaje del peso de frutos (3a., 4a., y 5a. cadlidad) sin A. eugenii por efecto de diluciones
homeopáticas de plantas insecticidas al final del cultivo de chile de agua en microtunel.

Figura 3. Promedio del porcentaje de frutos (3a., 4a., y 5a. calidad) sin A. eugenii por efecto de diluciones homeopáticas
de plantas insecticidas al final del cultivo de chile de agua en microtunel.
Se obtuvo el promedio del número de individuos de A. eugeni (larvas, pupas y adultos) por fruto
(3ª., 4ª. y 5ª. calidad) y se hizo la comparación de promedios con la prueba (Fisher, p > 0.05) sin
diferencia significativa en los tratamientos. Con Insecticida, Agua agitada, Strychninum 200CH y
Sabadilla officinarum 6CH se registró el mínimo número de individuos de A. eungeni por fruto de
0.030 a 0.41 (Fig. 4).

248
Martínez-Tomás et al.: Obtención de frutos de Capsicum annuun sin Anthonomus eugenii con homeopáticos.

Figura 4. Promedio del número de picudos A. eugenii por fruto (3a., 4a., y 5a. calidad) por efecto de diluciones
homeopáticas de plantas insecticidas en plantas de chile de agua en microtunel.

En las figuras 5 y 6 se muestra que con la dilución 200CH del homeopático de Nicotinum y la
dilución de 6CH de los homeopáticos de Physostigma venenosum y Strychninum se registró los
máximos porcentajes de 100, 99.42 y 98.47 % del peso de frutos por planta de 3ª., calidad sin A.
eugenii como en el porcentaje del número de frutos sin A. eugenii por planta con valores de 100,
99.36 y 98.33. No hubo diferencia significativa entre tratamientos con estas dos variables (Fisher,
p > 0.05).

Figura 5. Promedio del porcentaje del peso de frutos de 3a. calidad sin A. eugenii por efecto de diluciones homeopáticas
de plantas insecticidas al final del cultivo de chile de agua en microtunel.

Se obtuvo el promedio del número de individuos de A. eugeni (larvas, pupas y adultos) por fruto
de 3ª., calidad, los tratamientos no mostraron diferencia significativa (Fisher, p > 0.05) y el
tratamiento Strychninum 6CH tuvo el mínimo valor de 0.03 (Fig. 7).
El tratamiento Sabadilla officinarum 6CH fue el mejor tratamiento homeopático con 32.28 g
del peso por fruto (1ª., 2ª., y 3ª., calidad) sin infestación de A. eugenii, también el máximo peso de
15.34 g por fruto de fresa fue registrado por Rossi et al. (2007) con la aplicación del homeopático
Carbo vegetabilis CH12 por irrigación a plantas de fresa cultivar Oso Grande, dos veces por
semana desde el transplante.
En los porcentajes del peso de frutos y del número de frutos sin A. eugeni por planta y número
de individuos de A. Eugeni, no se mostró diferencia significativa con la aplicación de las diferentes
diluciones de los tratamientos homeopáticos con propiedades insecticidas, que pudo ser a la poca
cantidad adultos liberados de A. eugenii en el microtunel.

249
Entomología mexicana, 4: 244−255 (2017)

Figura 6. Promedio del porcentaje de frutos de 3a. calidad sin A. eugenii por efecto de diluciones homeopáticas de
plantas insecticidas al final del cultivo de chile de agua en microtunel.

Figura 7. Promedio del número de picudos A. eugenii por fruto de 3a. calidad por efecto de diluciones homeopáticas
de plantas insecticidas en plantas de chile de agua en microtunel.

Para frutos de C. anuum de 3ª., 4ª., y 5ª., calidad, se registró 95.34 % del peso de frutos por
planta y 94.94 % del número de frutos por planta sin A. eugeni para Physostigma venenosum 6CH
similar a lo registrado por Modolon et al. (2009) con 95.1 % de frutos de tomate sin la plaga
Neoleucinoles elegantalis con el homeopático Staphisagria 12CH. Para Strychninum 6CH se
registró 92.21 % del número de frutos de Capscicum por planta sin A. eugenii, a esta misma
disolución de Staphisagria Rupp et al. (2007) observaron el máximo porcentaje de 42.59 % de
frutos de melocotón sin Anastrepha fraterculus. Con los tratamientos Insecticida, agua agitada y
Strychninum 200CH se registraron las mínimas cantidades de 0.30, 0.33 y 0.35 de individuos de A.
eugenii por fruto, incluyendo los frutos sin A. eugenii. Con el tratamiento Strychninum 200CH se
registró el máximo rendimiento en peso de frutos de 496.02 g similar a lo encontrado por Modolon
et al. (2009), con 774.53 g en frutos de tomate cultivados en campo, con la aplicación del preparado
homeopático Staphisagria 12CH.
En frutos de 3ª. calidad, para el tratamiento Nicotinum 200CH se registraron los máximos
valores de 100 y 100 % del porcentaje del peso de frutos y del porcentaje del número de frutos sin
A. eugenii por planta y para Physostigma venenosum 6CH se registró 99.42 y 99.36 %, además el
tratamiento Strychninum 6CH tuvo el menor valor de 0.03 individuos de A. eugenii por fruto. Para
saber el proceso fisiológico de las plantas en la defensa contra plagas, se necesitaría realizar

250
Martínez-Tomás et al.: Obtención de frutos de Capsicum annuun sin Anthonomus eugenii con homeopáticos.

estudios más a fondo con la aplicación de homeopáticos con propiedades insecticidas contra A.
eugenii.

CONCLUSIÓN
El mejor tratamiento homeopático fue Sabadilla officinarum 6CH con 32.28 g como máximo
peso por fruto (1ª., 2ª., y 3ª., calidad) de C. annuum “Chile de agua” sin la infestación de A. eugenii.
Los tratamientos homeopáticos con propiedades insecticidas Nicotinum 200CH, Physostigma
venenosum 6CH, Strychninum 6CH y Sabadilla officinarum 200CH, ayudan a proteger los frutos
de 3ª., a 5ª., calidad de chile de agua contra A. eugenii.

Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, al Instituto Politécnico Nacional y al Colegio de
Postgraduados Campus Montecillo por el apoyo brindado para esta investigación. Al señor Jaime
Román Ramírez por su apoyo en actividades del presente estudio.

Literatura Citada
Addeso, K. M., Philip A. Stansky, Barry C. Kostyk and Heather J. McAuslane. 2014. Organic Treatments
for control of pepper weevil (Coleoptera: Curculionidae). Florida Entomologist, 97(3): 1148−1156.
Addesso, K. M., McAuslane, H. J. and H. T. Alborn. 2011. Attraction of pepper weevil to volatiles from
damaged pepper plants. Entomologia experimentalis et applicata, 138(1): 1−11.
Almeida, M. A. Z. 2003. Tratamentos homeopáticos e densidade populacional de Spodoptera frugiperda (J.
E. Smith, 1797) Lepdotera: Noctuidae em plantas de milho no campo. Revista Brasileira de Milho
e Sorgo, 2: 1−8.
Balzarini, M. G., Gonzalez L., Tablada M., Casanoves F., Di Rienzo J. A. y C. W. Robledo. 2008. Infostat
Manual del Usuario, Versión 2008. edn, Brujas, Córdoba, Argentina.
Bonato, C. M. 2007. Homeopatia em modelos vegetais. Cultura Homeopática 21: 24-28.
Bonato C. M., Viotto, E. G., Hara, J. H. R., Mizote, A. T. and J. A. O. Cisneros. 2006. The application of
the homeopathic drugs Lachesis and Isotherapic Virus in the growth and infection control for SCMV
in Sorghum (Sorghum bicolor (L.) Moench). Cultura Homeopática Arquivos da Escola de
Homeopatia, 16: 1−51.
CATIE. 1993. Guía para el manejo integrado de plagas del cultivo del chile. Programa de mejoramiento
de cultivos tropicales. Serie técnica. Informe técnico/CATIE 201. Turrialba, Costa Rica.
Chikramane, P. S., Suresh, A. K., Bellare, J. R. and S. G. Kane. 2010. Extreme homeopathic dilutions retain
starting materials: A nanoparticulate perspective. Homeopathy, 99: 231−242.
Dayenas, E., Beauvais, F., Amara, J., Oberbaum, M., Robinzon t, B., Miadonna t, A., Tedeschit, A.,
Pomeranz, B., Fortner, P., Belon, P.. Sainte-Laudy, J., Poitevin. B. and J. Benveniste. 1988. Human
basophil degranulation triggered by very dilute antiserum against IgE. Nature, 333: 816−818.
García-Nevárez., G., Campus, M. F., Chávez, N .S. and F. J. Quiñones P. 2012. Eficacia de Insecticidas
Biorracionales y Convencionales contra el Picudo del Chile, Anthonomus eugenii Cano
(Coleoptera: Curculionidae) en el Centro-Sur de Chihuahua. Southwestern Entomologist, 37(3):
391−401.
Gomes, S. M. de T. P., E. D. B. Carneiro, E. P. Romano, M. Z. Teixeira, M. E. da Costa, and J. C. G.
Vasconcelos. 2010. Effect of biotherapic of Alternaria solani on the early blight of tomato-plant
and the in vitro development of the fungus. International Journal of High Dilution Research, 9:
147–155.
López, L. P. y Rodríguez, R. H. El cultivo del chile de agua (Capsicum annuum L.) un negocio rentable en
la región valles centrales de oaxaca. Pp. 311. In: Memoria 13ª. Convención mundial del chile,
Campeche, Campeche, México. Comité nacional sistema producto chile A. C. Consejo nacional de
productores de chiles, S. C. Octubre 2016.

251
Entomología mexicana, 4: 244−255 (2017)

Modolon, T. A., Boff, P., Boff, M. I. C. e S. F. Borghezan. 2009. Preparados homeopáticos na produção de
tomate em sistemas orgânicos. Revista da Associação Brasileira de Agroecologia. 4(2): 702−705.
Narváez-Martinez, E. C., Toro P., H. A., León-Guevara, J. A. and T. Bacca. 2014. Evaluation of
homeopathic Neoleucinodes elegantalis Guenée (Lepidoptera: Crambidae) growing lulo.
Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial. 12: 115−123.
Rossi, F, Melo, P. C. T., Ambrosano, E. J., Casali, V. W. D. e E. A. Schammass. 2007. Aplicação
depreparados homeopáticos e desenvolvimento do morangueiro visando o cultivo com base
agroecológica. Revista de Agricultura. 82(1): 26−34.
Ruiz-Sánchez, E., Aguilar-Ochoa, O., Alejo, J. C., Tún-Suaréz, J. M., Latournerie-Moreno, L. y A. Pérez-
Gutiérrez. 2009. Comparación de la efectividad de un insecticida botánico y dos químicos
convencionales en el control del picudo (Anthonomus eugenii cano) (Coleoptera: Curculionidae) en
chile habanero (Capsicum chinense Jacq.). Fitosanidad, 13(2): 117−120.
Rupp, L., Boff, M., Botton, M., Santos, F. and P. Boff. 2007. Preparados homeopáticos para o manejo da
mosca-das-frutas na cultura do pessegueiro. Revista da Associação Brasileira de Agroecologia.
2(1): 1606−1610.
Servín, V. R., García H. J. L., Tejas, R. A., Martínez C. J. L. and M. A. Toapanta. 2008. Susceptibility of
pepper weevil (Anthonomus eugenii Cano) (coleoptera: curculionidae) to seven insecticides in rural
areas of Baja California Sur, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 24(3): 45−54.
Showler, A. T., Anciso, J. R. and B. A. Castro. 2010. Effect of garlic extract on selected pests and yield of
bell pepper, Capsicum annuum L. (var. Capistrano). Biopesticides International, 6(1): 36−44.
Swarowsky, R. A., Stangarlin, J. R., Kunh, O. J., Estevez, R. L., Mioranza, T. M. and M. A. Muller. 2014.
Influence of High Dilutions of Cina for the Control of Meloidogyne incognita in Tomato Plants.
American Journal of Plant Sciences, 5: 3695.
Tichavsky-Radko. 2007. Manual de agrohomeopatía. Instituto Comenius. Secretaría de Desarrollo Social.
Impreso en Monterrey, Nuevo León, México. 79 p.

252
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

DIAGNÓSTICO DEL COMPLEJO ‘‘GALLINA CIEGA’’ (COLEOPTERA:


SCARABAEOIDEA) ASOCIADO AL CULTIVO DE Amaranthus hypochondriacus L.
EN EL MUNICIPIO DE SAN FELIPE TEOTLALCINGO, PUEBLA

Karla Paulina Ortiz-García , Agustín Aragón-García y Betzabeth Cecilia Pérez-Torres

Centro de Agroecología, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. 14 Sur 6301. C. U. C.
P. 72570 Puebla, Puebla.
Autor de correspondencia: k_paulina1@hotmail.com

RESUMEN. El complejo ‘‘gallina ciega’’ (Coleoptera: Melolonthidae) es considerada como una de las plagas de
mayor importancia en el país, debido a que ocasiona pérdidas considerables en diversos cultivos, entre los cuales se
encuentra el amaranto (Amaranthus hypochondriacus). El objetivo fue identificar las especies de Coleoptera
Melolonthidae asociadas al sistema radical del cultivo de amaranto, así como, los adultos presentes y sus hábitos
generales. Se realizó un diagnóstico del complejo gallina ciega en una parcela agrícola del municipio de San Felipe
Teotlalcingo, Puebla. Se obtuvieron un total de 66 larvas pertenecientes a las especies Macrodactylus nigripes,
Paranomala denticollis, Ataenius sp1 y Phyllophaga macrocera, siendo M. nigripes la especie de mayor abundancia.
Se colectaron en trampa de luz 398 ejemplares adultos representantes de nueve géneros incluidos en cuatro subfamilias
y dos familias de Scarabaeoidea, de los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Macrodactylus, Paranomala, Cyclocephala,
Ataenius, Labarrus, Gonaphodiellus y Cephalocyclus, siendo el género con mayor diversidad Phyllophaga y la especie
con mayor abundancia Labarrus pseudolividus.

Palabras clave: Plaga, rizófagos, melolóntidos.

Diagnosis of the white grubs (Coleoptera: Melolonthidae) associated to corn of Amaranthus


hypochondriacus Linneo, in the municipaly of San Felipe Teotlalcingo, Puebla

ABSTRACT. The '' white grub '' (Coleoptera: Melolonthidae) is considered one of the most important pests in the
country, as it causes significant losses in several different crops, including amaranth (Amaranthus hypochondriacus).
The objective was to identify the species of Coleoptera Melolonthidae associated to the radical system of the amaranth,
as well as adults present and their general habits, a diagnosis of the white grubs was carried out in an agricultural plot
in the municipality of San Felipe Teotlalcingo, Puebla. A total of 66 larvae belonging to Macrodactylus nigripes,
Paranomala denticollis, Ataenius sp1 and Phyllophaga macrocera species were obtained, M. nigripes was the most
abundant species. Were collected in light trap a total of 398 adult specimens from 9 genera from 4 subfamilies and 2
families of Scarabaeoidea of the genera Phyllophaga, Diplotaxis, Macrodactylus, Paranomala, Cyclocephala,
Ataenius, Labarrus, Gonaphodiellus and Cephalocyclus. Being the genus with greater diversity Phyllophaga and the
species with greater abundance Labarrus pseudolividus.

Keyword: Plague, rhizophages, melolóntidos.

INTRODUCCIÓN
Los escarabajos de la familia Melolonthidae, comúnmente conocidos en su estado adulto como
‘‘mayates’’ o ‘‘sanjuaneros’’ y en su fase larval como ‘‘gallinas ciegas’, sobresalen por su
diversidad e importancia agrícola debido a los hábitos edafícolas, rizófagos, saprófagos y
facultativos de sus larvas que constituyen el complejo ‘‘gallina ciega’’ integrado principalmente
por los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Macrodactylus, Paranomala, Cyclocephala, Dyscinetus,
Strategus, Orizabus, Lygyrus, Hoplia, Euphoria y Cotinis. Actualmente el conocimiento sobre la
biología y el ciclo de vida de los Melolóntidos rizófagos de México ha retomado gran importancia
por la necesidad de generar información básica que permita diseñar estrategias de prevención y
combate de especies plaga, además de aclarar las interacciones entre especies concurrentes
(Rodríguez del Bosque, 2003). Aragón et al. (2005) señala que el primer paso para poder realizar

253
Ortiz-García et al.: Diagnóstico del complejo ‘‘gallina ciega’’ asociado al cultivo de Amaranthus hypochondriacus.

el manejo agroecológico del complejo gallina ciega es la identificación precisa de la especie


problema, así como conocer sus hábitos y su ciclo de vida.
Rodríguez (2008) reportó para el cultivo de amaranto al género Phyllophaga como el más
representativo en el Valle de Tehuacán. Así mismo, Aragón et al. (2014) citan a Phyllophaga como
uno de los géneros de mayor importancia en el cultivo de amaranto en la zona de Tehuacán-
Coxcatán con infestaciones de hasta el 72 % cuando no se realiza un control, siendo las especies
más predominantes Phyllophaga ilhuicaminai con el 55 % de infestación, seguida de Phyllophaga
ravida 48 %, Phyllophaga obsoleta 42 %, Phyllophaga misteca 36 % y Phyllophaga cuicateca 39
%. Sin embargo, Aragón (2013) reporta que para la región amarantera de las faldas del
Popocatépetl, el género Phyllophaga no se considera una plaga importante a pesar de ser uno de
los más representativos, debido a la poca abundancia de las especies encontradas. Carrillo-Ruiz et
al., reportan al género Phyllopahaga como uno de los géneros más representativos y de mayor
abundancia para la zona de San Felipe Teotlalcingo Con base en lo anterior, el presente trabajo
tuvo como objetivo obtener información de las especies de gallina ciega asociadas al cultivo de
amaranto, así como, los adultos presentes y sus hábitos biológicos en la región de San Felipe
Teotlalcingo.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se realizó de febrero a septiembre de 2015, en una parcela agrícola del
municipio de San Felipe Teotlalcingo Puebla, 19° 12´ 16´´ N y 98° 28´ 36´´ O, a una altitud de
3500 msnm. Para la colecta de larvas se efectuaron ocho muestreos de suelo mensuales, en cada
uno se tomaron 20 muestras de 30 x 30 cm y se incluía al centro una planta de amaranto. La muestra
fue colocada en costales de rafia color blanco para revisarse y ubicar a los organismos presentes.
Las larvas colectadas fueron depositadas en recipientes de plástico de 500 ml acompañadas de
sustrato de la muestra, para posteriormente transportase al laboratorio de Entomología del Centro
de Agroecología de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.
En el laboratorio, las larvas fueron separadas por especie y el 30 % se fijó en líquido pampel
por cuatro días para posteriormente transferirse a frascos de 40 ml con alcohol al 70 % donde
fueron preservadas de manera definitiva. Las larvas que se conservaron vivas fueron colocadas
individualmente en frascos de plástico de 500 ml con sustrato del sitio de colecta y mantenidas en
una cámara de cría a una temperatura constante de 26 ± 2° C y humedad relativa del 80 ± 10 % con
la finalidad de obtener el adulto y verificar su identidad taxonómica. Cada tercer día se revisó a las
larvas para darles alimento (3 a 5 rodajas de zanahoria), humedecer el suelo y evitar la proliferación
de hongos y ácaros que pudieran afectar su desarrollo, bajo estas condiciones se mantuvo a las
larvas hasta obtener las pupas. Las pupas se dejaron desarrollar ahí mismo bajo las mismas
condiciones que las larvas, revisándose una vez por semana para evitar manipularlas lo menos
posible e interferir con su desarrollo. Una vez obtenidos los adultos se dejó que alcanzaran su
madurez sexual y se sacrificaron con vapores de acetato de etilo y se montaron en alfileres
entomológicos para posteriormente identificarlos.
Para la colecta de adultos se realizaron 13 muestreos nocturnos con trampas de luz tipo
pantalla provistas de una lámpara de vapor de mercurio de 120 whatts, la cual fue colocada al
centro de la parcela de estudio durante un periodo de tiempo de 20:00 a 22:00 horas, con la finalidad
de registrar los hábitos de vuelo de cada especie, las trampas fueron revisadas con intervalos de 20
minutos. Los ejemplares colectados fueron sacrificados en frascos letales a base de acetato de etilo
y etiquetados con la fecha y hora de colecta, para ser transportados al laboratorio de Entomología,
donde fueron procesados para su conservación en seco con alfileres entomológicos. Para la
determinación de las especies se utilizaron como referencia la clave de identificación Fauna de

254
Entomología mexicana, 4: 253−259 (2017)

escarabajos de estado de Puebla (Morón, 2013). Una vez identificados y etiquetados se depositaron
en la colección del Instituto de Ciencias de la BUAP.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectaron 398 ejemplares adultos de 13 especies, representadas por nueve géneros incluidos
en cuatro subfamilias y dos familias de Scarabaeoidea, las especies capturadas pertenecen a los
géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Macrodactylus, Paranomala, Cyclocephala, Ataenius, Labarrus,
Gonaphodiellus y Cephalocyclus. De acuerdo con los datos de la trampa de luz, la especie con
mayor abundancia relativa fue Labarrus pseudolividus 59.7 % (Cuadro 1).

Cuadro 1. Lista de géneros y número de individuos de los Coleópteros Scarabaeoidea presentes en el


cultivo de amaranto en San Felipe Teotlalcingo, Puebla.
Abundancia
Familia Subfamilia Género Especie
relativa %
Melolonthidae Melolonthinae Phyllophaga P. macrocera 4.3
P. pubicauda 0.8
P. misteca 0.4
P. vetula 0.4
Diplotaxis D. cribaticollis 11.9
Macrodactylus M. nigripes 7.9
M. mexicanus 2.4
Rutelinae Paranomala P. denticollis 0.4
Dynastinae Cyclocephala C. barrerai 0.4
Scarabaeidae Aphodiinae Ataeniu Ataenius sp 1 0.4
Labarrus L. pseudolividus 59.7
Gonaphodiellus G. opisthius 9.1
Cephalocyclus C. fuliginosus 2.0

Para el estado de Puebla, P. macrocera, se tiene registrada solo en el Valle de Puebla, P. misteca,
se ha colectado en Huehuetlán y el Valle de Puebla, P. pubicauda en Huehuetlán, el Valle de Puebla
y el Valle de Tehuacán y P. vetula presenta una amplia distribución para el estado de Puebla
(Morón y Rojas-Gómez, 2013). D. cribaticollis; fue colectada en el mes de julio, atraída por la
trampa de luz. Se tienen registros para el estado Puebla en las zonas de Chignahuapan, Citlaltépetl,
Metlalcuéyetl y Popocatépetl (Morón y Rojas-Gómez, 2013) y en este trabajo cerca de las faldas
del Iztaccíhuatl, por lo que se corrobora que su distribución es de zonas montañosas. M. nigripes y
M. mexicanus fueron colectadas durante los meses de mayo, junio, julio y agosto ambas especies
tienen una amplia distribución en el estado de Puebla. Asociada al cultivo del amaranto se tiene
registro de Macrodactylus ocreatus (Aragón y Tapia, 2009).
Los géneros con mayor representatividad con respecto al número de especies son: Phyllophaga
que represento 31 % de la muestra, seguida de Macrodactylus 15%. El resto de los géneros muestra
una escasa representatividad como se muestra en la (Fig. 1). Sin embargo Phyllophaga no presenta
una abundancia importante en cuanto al número de individuos colectados por especie en la parcela
de estudio, resultados similares son reportados por Aragón (2013), quien señala que el género
Phyllophaga no se considera como una especie plaga para la región amarantera del Popocatepetl
debido a que presenta una escaza abundancia.
La actividad de vuelo se observó durante los meses de mayo, junio, julio y agosto, donde se
colectaron un total de 13 especies. Presentado su mayor pico de actividad de julio a agosto (Fig.
2). Este patron coincide con los datos obtenidos por Chacón et al. (2013) para la misma zona, donde

255
Ortiz-García et al.: Diagnóstico del complejo ‘‘gallina ciega’’ asociado al cultivo de Amaranthus hypochondriacus.

la mayor actividad de vuelo se presenta de mayo a agosto. Lo cual se podría atribuir a la existencia
de una estrecha correlacion entre los habitos de vuelo, la temperatura y el inico del temporada de
lluvias, que juegan papel importante en la determinación de los momentos optimos para la
ovoposición, reproducción y obtención de alimento (Cuate-Mozo, 2008).

Figura 1. Representatividad de los generos de Scarabaeoidea por número de especies presentes


en el municipio de San Felipe Teotlalcingo, Puebla.

Figura 2. Fechas de colecta de los adultos capturados en la zona agrícola de San Felipe Teotlancingo.

Labarrus pseudolividus fue la especie de mayor abundancia, recolectándose durante la mayor


parte del período de muestreo, con una actividad de vuelo de junio a agosto y entre las 20:30-21:30
h. En general el horario de vuelo para todas las especies se presentó entre las 20:30 y 21:30 h
(Cuadro. 2).
De los muestreos de suelo se recolectaron un total de 66 larvas, las especies fueron identificadas
como: M. nigripes, P. denticollos, Ataenius sp. 1 y P. macrocera. M. nigripes fue la especie que
presento mayor abundancia durante las colectas (30 larvas), con una actividad de febrero a mayo,
siendo los meses de febrero (14 larvas) y marzo (12 larvas) cuando se presentó su mayor
abundancia. Seguida de P. denticollis (16 larvas), P. macrocera (13 larvas) y Ataenius sp. 1 (12
larvas) (Fig. 3).
La abundancia de larvas presentes en la parcela agrícola no corresponde con la abundancia de
adultos colectados mediante la trampa de luz, donde la especie más abundante es L. pseudolividus.
De las 13 especies registradas, solo cuatro de estas coinciden con las larvas presentes en la parcela:
M. nigripes, P. denticollis, Ataenius sp. 1 y P. macrocera. Estos datos concuerdan con Castro-

256
Entomología mexicana, 4: 253−259 (2017)

Ramírez et al. (2003), donde señalan que algunas de las especies de Phyllophaga que presentaron
mayor abundancia durante las colectas nocturnas, no fueron sobresalientes en las parcelas de
cultivo muestreadas, ni estuvieron relacionadas con el daño agrícola. En este caso L. pseudolividus
se sabe que es una especie coprófaga que se encuentra asociada al excremento de diversos animales
entre ellos el estiércol de ganado bovino (Cruz et al., 2012) por lo cual es posible que las larvas no
se desarrollen en la parcela y la abundancia de los adultos se atribuya a la presencia de ganado en
la zona. En las especies como P. pubicauta, P. misteca, P. vetula, D. cribaticollis, C. barrerai, G.
opisthius y C. fuliginosus es posible que las larvas de igual foma no se desarollen en la parcela y
la presencia de adultos se atribuya a que fueron atraídos de los alrededoras por la luz de las trampas
(Cuate-Mozo et al., 2014).

Cuadro 2. Horario de vuelo de adultos de las especies colectadas en los meses de mayo a
agosto en San Felipe Teotlalcingo, Puebla.
Especie Horario de vuelo Especie Horario de vuelo
G. opisthus 8:30-8:50 pm P. denticollis 8:50-9:10 pm
C. barrerai 8:30-8:50 pm P. macrocera 8:30-9:00 pm
D.cribaticollis 8:50-9:30 pm P. misteca 8:50-9:10 pm
L.pseudolividus 8:30-9:30 pm P. pubicauda 8:30-910 pm
P. vetula 8:50-9:10 pm

Figura 3. Numero de larvas colectadas durante los meses de febrero a septiembre en la


parcela agrícola en San Felipe Teotlalcingo, Puebla.

Según la clasificación propuesta por Morón y Deloya (1991) las larvas de las especies
encontradas se pueden clasificar en tres gremios basados en sus hábitos alimentarios.
Filo-rizófagos. Aquellas especies cuyas larvas se alimentan principalmente de raíces y los
adultos del follaje. Incluyendo M. nigripes y P. macrocera. Antófilo-saprófagos. Aquellas especies
cuyas larvas se alimentan con materia humificada o raíces muertas, mientras que los adultos son
escarabajos que visitan las flores para consumir polen, tejidos o secreciones florales. Incluyendo
P. denticollis. Y sacro-endocópridos, que son especies cuyas larvas se alimentan en suelo orgánico,
estiércol o raíces, y los adultos pueden consumir distintos tipos de materia orgánica en
descomposición como el estiércol en el cual construyen nidos para colocar sus huevos. Incluyendo
Ataenius sp1.
A pesar de que M. nigripes ha sido reportada como plaga importante para algunos cultivos como
haba y maíz en raíz y follaje (Serapio-Jerónimo et al., 2014). En este caso no se observó una

257
Ortiz-García et al.: Diagnóstico del complejo ‘‘gallina ciega’’ asociado al cultivo de Amaranthus hypochondriacus.

abundancia importante en el número de individuos colectados en la parcela que pudiera afectar al


cultivo, al igual que P. macrocera. Esto podría indicar que aun que existe una composición variada
de especies rizófagas y saprófagas ya que las condiciones físicas del suelo no proporcionan los
elementos necesarios para el desarrollo de estas, siendo su abundancia muy baja. Así mismo, la
temperatura podría ser otro factor importante que esté influyendo en la abundancia de las especies,
como lo mencionan Pérez y Alvarez-Zagoya (2003); el rango de temperatura del suelo adecuado
para el desarrollo de la ‘‘gallina ciega’’ oscila entre los 18 y 26 °C, mientras que en San Felipe
Teotlalcingo le temperatura media anula oscila entre los 12° C y 18 °C (INEGI, 1987).

CONCLUSIÓN
Se determinaron 13 especies de coleóptera Melolonthidae correspondientes a cuatro subfamilias
y dos familias de Scarabaeoidea asociadas al cultivo de amaranto, en el municipio de San Felipe
Teotlalcingo, Puebla. De los adultos capturados, Phyllophaga fue el género más diverso, mientras
que la especie con mayor abundancia fue Labarrus pseudolividus. De los muestreos de suelo, las
larvas colectadas corresponden a cuatro géneros: Phyllophaga, Macrodactylus, Aphodius y
Paranomala, siendo la especie más abundante M. nigripes. A pesar de la diversidad de especies
del complejo gallina ciega presentes en la zona, su escaza abundancia promueve que no sean una
plaga que afecte al cultivo de amanto en la zona agrícola de San Felipe Teotlalcingo.

Agradecimientos
Los autores expresan un amplio agradecimiento a la Universidad Autónoma Agraria Antonio
Narro, a la Junta Local de Sanidad Vegetal de la Comarca Lagunera del Estado de Coahuila y a la
Ing. Aurora Ávila García por el apoyo y facilidades brindadas durante el estudio.

Literatura Citada
Aragón, G. A., Morón, M. A., López-Olguín, R. J. F. y L. M. Cervantes P. 2005. Ciclos de vida y conducta
de adultos de cinco especies de Phyllophaga Harris, 1827 (Coleoptera: Melolonthidae:
Melolonthinae). Acta Zoológica Mexicana. (n. s.) 12(2): 87−99.
Aragón, G. A. y M. A. Tapia R. 2009. Amaranto orgánico; Métodos alternativos para el control de plagas
y enfermedades. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Dirección de Fomento; Editorial
BUAP. 63 pp.
Aragón, S. M. 2013. Especies de gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) asociadas al cultivo de
amaranto (Amaranthus hypochondriacus L.) en las faldas del Volcán Popocatépetl, en el Estado
de Puebla. Tesis de Licenciatura. Escuela de Biología. Benemérita Universidad Autónoma de
Puebla. 80 pp.
Aragón, S. M., Pérez-Torres, B. C., Aragón, G. A., Juárez-Ramón, D. y V. A. Cuate-Mozo. 2014.
Distribución de gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) asociadas al cultivo de amaranto en el
estado de Puebla. Pp. 77−86. In: G. A. Aragón y J. F. Pérez- Domínguez. (Eds.). Diversidad e
Importancia Agrícola de Coleópteros Edafícolas. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y
el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, México.
Castro-Ramírez, A. E., Cruz-López, J. A., Ramírez-Salinas, C., Perales Rivera, H. y J. A. Gómez. 2003.
Manejo de la “gallina ciega” (Coleoptera: Melolonthidae) con trampas de luz en Chiapas, México.
Pp. 81−86. In: G. Onore, P. Reyes-Castillo, y M. Zunino. (Comp.). Escarabeidos de Latinoamérica:
estado del conocimiento. Monografías Tercer Milenio Vol. 3, SEA, Zaragoza, España.
Chacón, A. L., Aragón. G. A. y M. A. Morón. 2013. Región del Iztaccíhuatl. Teotlalcingo. Pp. 83−94. In:
M. A. Morón, G. A. Aragón y R. H. Carrillo. (Eds.). Fauna de escarabajos del estado de Puebla.
Escarabajos Mesoamericanos A. C. Coatepec, Veracruz, México.

258
Entomología mexicana, 4: 253−259 (2017)

Cruz, R. M., Martínez, M. I., López-Collado. J., Vargas-Mendoza. M., González-Hernández. H. y D. E.


Platas-Rosado. 2012. Degradación del estiércol vacuno por escarabajos estercoleros en un pastizal
tropical de Veracruz, México. Revista Colombiana de Entomología, 38 (1): 0120−0488
Cuate-Mozo, V. A. 2008. Fauna de coleópteros lamellicornia en el municipio de Chautla de Tapia, Puebla,
México. Tesis de Licenciatura. Escuela de Biología. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.
166 pp.
Cuate-Mozo, V. A., Aragón, G. A., Perez-Torres, B. C., Vera-Cano, D. A., Pérez-Hernández, M. V. y P. E.
Rodríguez. 2014. Fauna de coleópteros asociados a la zona agrícola de la localidad de San Jerónimo
Coyula, Atlixco Puebla. Pp. 113−123. In: G. A. Aragón, Pérez-Domínguez. (Eds.) Diversidad e
Importancia de Coleópteros Edafícolas. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y el Instituto
Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, México.
INEGI. 1987. Instituto Nacional de Estadística Geográfica e Informática, Anuario Estadístico del Estado
de Puebla. p 2-5.
Morón, M. A. 2013. Claves para identificar las especies de Coleoptera Scarabaeoidea del estado de Puebla.
Pp. 417−467. In. M. A. Morón, G. A. Aragón y R. H. Carrillo. (Eds.). Fauna de escarabajos del
estado de Puebla. Escarabajos Mesoamericanos, A.C. Coatepec, Veracruz, México.
Morón, M. A. y C. Deloya. 1991. Los Coleópteros Lamellicornios de la Reserva de la Biosfera “La
Michilia”, Durango, México. Folia Entomología Mexicana. 81: 209−283.
Morón, M. A. y C. V. Rojas-Gómez. 2013. Listado comparativo de especies por regiones del estado de
Puebla. Pp. 409−416. In: M. A. Morón, G. A. Aragón y R. H. Carrillo. (Eds.). Fauna de escarabajos
del estado de Puebla. Escarabajos Mesoamericanos, A.C. Coatepec, Veracruz, México.
Pérez, D. J. F. y R. Álvarez-Zagoya. 2003. Influencia de factores ambientales sobre el desarrollo y la
fluctuación poblacional de gallina ciega (Phyllophaga spp. y Cyclocephala) (Coleoptera:
Melolonthidae) y gusano alfilerillo Diabritica virgifera zeae (Coleoptera: Chrysomelidae) en el
centro de Jalisco. Pp. 231−249. In: G. A. Aragón, M. A. Morón y A. Marín. (Eds.). Estudios sobre
coleópteros del suelo en América. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de
Puebla, México.
Rodríguez del Bosque, L. A. 2003. Estrategias de Phyllophaga crinita y Anomala flavipennis (Coleoptera:
Scarabaeidae) para coexistir en agroecosistemas del noreste de México: un modelo conceptual. Pp.
167−177. In: A. Aragón, M. A. Morón y A. Marín. (Eds.), Estudios sobre Coleópteros del suelo en
América. Publicación Especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. México.
Rodríguez, V. S. Y. 2008. Diagnóstico de las especies de “gallina ciega” (Coleoptera: Melolonthidae)
asociadas al cultivo del amaranto en el Valle de Tehuacán, Puebla-Oaxaca. Tesis de Licenciatura.
Escuela de Biología. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. 49 pp.
Serapio-Jerónimo, M. A., Guzmán-Mendoza. R., Herrera-Fuentes, M. C. y M. J. Orendain. 2014. Ciclo de
vida y comportamiento de Macrodactylus nigripes Bates, 1887 (Coleoptera:Melolonthidae) en
Ixtlahuaca, México. Entomología mexicana, 1: 710−714.

259
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

EVALUACIÓN DE LA EFECTIVIDAD BIOLÓGICA DE DOS EXTRACTOS


VEGETALES PARA EL CONTROL DE Aphis gossypii (Glover) (HEMIPTERA:
APHIDIDAE) EN UN SISTEMA ABIERTO DE JITOMATE

Arturo Peláez-Arroyo1 , Mateo Vargas-Hernández1, Sergio Ayvar-Serna3, José Francisco Díaz-


Nájera2, Marcelo Acosta-Ramos1 y Manuel Alejandro Tejeda-Reyes1

Universidad Autónoma Chapingo, 1Programa de Protección Vegetal, 2Programa de Horticultura, Km. 38.5 Carretera
México-Texcoco, Chapingo, Estado de México, México, C. P. 56230.
3
Colegio Superior Agropecuario del Estado de Guerrero. Av. Guerrero 81 Primer piso. Col. Centro. C. P. 40,000.
Iguala, Gro. México Tel. 33-2-43-28.
4
Posgrado en Entomología y Acarología. Instituto de Fitosanidad. Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo.
Km 36.5 Carretera México-Texcoco. C. P. 56230, Texcoco, estado de México, México.
Autor de correspondencia: pelaezarroyo_24@hotmail.com

RESUMEN. Aphis gossypii Glover es una especie de áfidos polifaga, con rápido tiempo de generación y capacidad
para dispersarse. En el cultivo de jitomate, además del daño directo es un vector potencial de virus y fitoplasmas. El
presente estudio se realizó con el objetivo de evaluar el porcentaje de efectividad de dos extractos vegetales sobre
adultos de Aphis gossypii en el cultivo de jitomate cv. Río grande en sistema abierto. Los tratamientos en estudio
consistieron en: a) BENEFIT® 3 % CE (aceite vegetal de semilla de neem), b) ASPHIX® 90 (aceite vegetal de semilla
de soya), c) Testigo comercial (Imidacloprid) y d) Testigo absoluto, los cuales se distribuyeron en un diseño
experimental de bloques completos al azar, con tres repeticiones. Se evaluó el número de adultos de A. gossypii por
pulg2 y se estimó el porcentaje de efectividad con la fórmula de Abbott. Both extracts had a higher percentage of
effectiveness than the conventional insecticide imidacloprid in each of the evaluations (29.6 and 52.3 %), which has
confirmed that virus vectors express mechanism of resistance in neonicotinoids in insect adults. The highest percentage
of effectiveness was registered by neem seed extract (66.7 and 71.8 %), followed by soybean extract (38.9 and 62.5
%).

Palabras clave: fitoextractos, soya, neem, insecticida, áfido.

Evaluation of the biological effectiveness of two vegetable extracts for the control of Aphis gossypii
(Glover) (Hemiptera: Aphididae) in an open tomato system

ABSTRACT. Aphis gossypii Glover is one of the most polyphaga aphid species, with a fast generation time and ability
to disperse. In tomato growing, in addition to direct damage is a potential vector of many pathogens. The present study
was carried out with the objective of evaluating the percentage of effectiveness of two plant extracts on adults of Aphis
gossypii in the cultivation of tomato cv. Rio grande in open system. The treatments under study consisted of: a)
BENEFIT® 3% CE (vegetable oil of neem seed), b) ASPHIX ® 90 (soybean vegetable oil), c) Commercial indicator
(Imidacloprid) and d) Absolute control, that were distributed in an experimental design of complete block with three
replicates. The number of adults of A. gossypii per pulg2 and the percentage of effectiveness with the Abbott formula
was estimated. Both the neem seed extract and the soybean seed extract showed the highest percentage effectiveness
of the conventional insecticide.

Keyword: Phytoextracts, soy, neem, insecticide, aphid.

INTRODUCCIÓN
Todas las especies hortícolas poseen una serie de características que las hacen importantes nacional e
internacionalmente. Con 14.1 millones de toneladas, las hortalizas constituyen una fuente importante en la
generación de empleos y en la economía nacional. En México el jitomate (Solanum lycopersicum) es la
hortaliza con mayor volumen, obteniendo una oferta de 2, 694, 358 de toneladas; a nivel mundial México
ocupa el décimo lugar como productor de jitomate contribuyendo con el 2% de la producción mundial. Por
su valor comercial (1,666 millones de dólares) el jitomate ocupó el 3er lugar entre los principales productos

260
Peláez-Arroyo et al.: Evaluación de la efectividad biológica de extractos vegetales para el control de Aphis gossypii.

agroalimentarios exportados. A nivel nacional el Estado de Sinaloa ocupa el primer lugar con una
producción anual de 867,832.04 toneladas, seguido de San Luis Potosí y Michoacán, con una producción
de 196,011.25 y 169,768.98 toneladas, respectivamente, mientras que el estado de Guerrero tiene una
producción de 18,714.12 toneladas (SIAP, 2016). Por su gran importancia en la alimentación humana, por
tener una rentabilidad de los niveles más altos en el ámbito agropecuario y por ser la hortaliza más cultivada
en el mundo, el jitomate ha recibido mayor atención por parte de empresas mejoradas de variedades e
instituciones de investigación (Bautista et al., 2010). Sin embargo, durante el ciclo de cultivo del jitomate
se presentan diversos insectos plagas, la cuales generan pérdidas en la rentabilidad del cultivo. Algunas de
las más importantes son: mosquita blanca, paratrioza, minador de las hojas, trips y afidos, los cuales pueden
ser insectos vectores capaces de transmitir virus, fitoplasmas y toxinas (Garzón-Tiznado, et al., 2009). En
la mayoría de los cultivos, los patógenos son diseminados por áfidos, tal es el caso de los mildius, el tizón
tardío de la papa, las cenicillas, las manchas y tizones foliares, las royas de los cereales y los virus. Aphis
gossypii se considera como una de las especies de áfidos más polifaga, formadora de colonias, seguida de
una reproducción partenogenética, rápido tiempo de generación y su capacidad de dispersión mediante
hembras aladas (Blackman y Eastop 2000; Wilson; Solís et al., 2015). Es una de las principales plagas
insectiles en huertos a campo abierto; además de su daño directo en la extracción de savia, los áfidos son,
con mucho, los vectores más importantes de los virus y transmiten la gran mayoría de virus (275
aproximadamente) de todos los transmitidos por estiletes (Blackman y Eastop 2000; Wilson; Agrios, 2005;
Solís et al., 2015).
Para mantener las poblaciones de áfidos por debajo del nivel de daño económico, actualmente se
utilizan diversas medidas fitosanitarias: barreras vivas, trampas amarrillas, programación de fechas
de siembra, eliminación de malezas hospederas, genotipos mejorados, altas densidades, agentes de
control biológico, insecticidas químicos, insecticidas orgánicos, entre otros. Un desafío constante
en las últimas décadas para producción agrícola y el control de plagas es el desarrollo de resistencia
a los plaguicidas sintéticos, resultado del uso indiscriminado de estos (frecuencia de aplicación y
dosis), lo que ha generado resistencia en cerca de 600 especies de insectos y ácaros descritos ahora
con resistencia a al menos un insecticida o acaricida (Roush y McKenzie, 1987; Bass y Fiel, 2011).
En los últimos años sea regresado a ver una técnica ancestral ampliamente utilizada en diversas
culturas en todo el mundo, la cual es la aplicación de extractos vegetales como insecticidas o
repelentes de plagas insectiles. Los aceites de las plantas tienen grandes ventajas desde el punto de
vista toxicológico, ecológico y económico; no dejan residuos en los productos y tienen impacto
bajo o nulo sobre los productores, consumidores y el cultivo; no contaminan el ambiente y tienen
impacto bajo o nulo sobre la fauna benéfica en el agrosistema, además que la mayoría de estos
puede ser elaborado por los productores y la mayoría son más baratos que los insecticidas
sintéticos. Diversos autores (Heal et al., 1950; Molina, 2001; Solís et al., 2015) indican que los
extractos vegetales (2500 especies de plantas aproximadamente) tienen un efecto insecticida y/o
insectistático sobre diferentes plagas insectiles. Por otro lado, Asher (1987) señala que, para
garantizar la eficacia de insecticidas vegetales, siempre se deben realizar experimentos de campo
y no generar recomendaciones procedentes de estudios de laboratorio. Una vez mencionado lo
anterior, el objetivo del presente estudio es: evaluar el porcentaje de efectividad de dos extractos
vegetales en adultos de Aphis gossypii en sistema abierto en el cultivo de jitomate.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente estudio se estableció el 12 de enero del 2015 en un sistema abierto, con ubicación
en el campo experimental del Colegio Superior Agropecuario del Estado de Guerrero (CSAEGro),
localizado en la zona norte del estado de Guerrero, en el municipio de Cocula (18° 19’ N, 99°
39´O), a una altitud de 640 m. El material en estudio utilizado para la presente investigación fue el
cultivo de jitomate (Solanum lycopersicon L.) cv. Río grande. Los tratamientos en estudio

261
Entomología mexicana, 4: 280−285 (2017)

consistieron en: a) BENEFIT® 3 % CE (aceite vegetal de semilla de neem), b) ASPHIX® 90 (aceite


vegetal de semilla de soya), c) Testigo comercial (Imidacloprid) y d) Testigo absoluto, los cuales
se describen en el Cuadro 1.

Cuadro 1. Tratamientos evaluados en el control de Aphis gossypii en el cultivo de jitomate.


Tratamiento Ingrediente activo Dosis*
BENEFIT® 3% CE (2) (aceite vegetal de semilla de neem) 2 l h-1
ASPHIX® 90 (2) (aceite vegetal de semilla de soya) 4 l h-1
Testigo comercial (2) (Imidacloprid) 0.87 l h-1
Testigo absoluto --- ---
*= Dosis de producto formulado o comercial
( ) Número de aplicaciones

Los dos insecticidas orgánicos utilizados se seleccionaron considerando principalmente que las
especies sean fáciles de encontrar en la naturaleza regional por su distribución o que fueran
cultivables en la zona, cuyo uso no implique un alto valor económico y alteraciones en los
ecosistemas (Ahmed y Grainge 1986; Lagunes 1994, citado por Silva et al., 2002), además que,
evidenciaran antecedentes de control sobre Aphis gossypii. Los tratamientos se distribuyeron en un
diseño experimental de bloques completos al azar, con tres repeticiones, con el fin de evitar
cualquier fuente de variabilidad y minimizar el error experimental (Montgomery, 2004). La unidad
experimental estuvo constituida por tres surcos a una distancia entre surcos de 1.6 m, los cuales
contenían seis plantas espaciadas a 50 cm, generando un total de 18 plantas. La parcela útil estuvo
constituida por las seis plantas del surco central. Se realizaron dos aplicaciones cuando se detectó
el 30 % de plantas infectadas a intervalo de 7 días, con una Aspersora de mochila marca Lola de
20 litros calibrada para gastar un volumen de 400 litros h-1.
Las evaluaciones se realizaron a los siete días después de cada aplicación, en la parcela útil; se
evaluó el número de adultos de A. gossypii por pulg2 con una lupa de 3x en seis hojas de la parcela
útil. A partir del número promedio de individuos por pulg2 en cada hoja evaluada se estimó el
porcentaje de efectividad con la fórmula de Abbott (1925):

ST - st
ET = -------------- x 100
ST

Dónde: ET = Eficacia del tratamiento. ST = Porcentaje de incidencia en el testigo. st =


Porcentaje de incidencia en cada tratamiento
A los datos obtenidos en los diferentes muestreos, se sometieron a un análisis de varianza y una
prueba de comparación de medias Tukey (P ≤ 0.05), utilizando el programa SAS (Statistical
Analysis System), de acuerdo con el modelo estadístico del diseño experimental de bloques
completos al azar (SAS, 2009).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De acuerdo al análisis de varianza, se presentó diferencia significativa (P = 0.0001) en la primera
evaluación por efecto de los tratamientos en el número de individuos de A. gossypii. La comparación
múltiple de medias Tukey (P ≤ 0.05) indicó que el testigo absoluto presentó la mayor cantidad de pulgones
(18) y colocó en el mismo grupo (AB) a los tratamientos BENEFIT® 3 % CE (aceite vegetal de semilla de
neem) y el testigo comercial (Imidacloprid), con un porcentaje de efectividad de 38.9 y 29.6 %
respectivamente; por consiguiente, el tratamiento con ASPHIX® 90 (aceite vegetal de semilla de soya)

262
Peláez-Arroyo et al.: Evaluación de la efectividad biológica de extractos vegetales para el control de Aphis gossypii.

presentó el menor número adultos de Aphis gossypii, obteniendo el mayor porcentaje de efectividad de los
tratamientos con un valor de 66.7 % (Fig. 1), pudiendo perturbar el desarrollo del pulgón.

Figura 1. Primera evaluación (Izquierda) y Segunda evaluación (derecha). Prueba de comparación múltiple de medias
por el método de Tukey, de los tratamientos evaluados sobre el número promedio de adultos de Aphis gossypii vivas
por hoja de jitomate. Línea del eje secundario corresponden al porcentaje de efectividad obtenido .

Para la segunda evaluación el análisis de varianza mostró diferencias altamente significativas por efecto
de los tratamientos (P = 0.0001). La prueba de comparación de medias Tukey (P < 0.05), mostró solo dos
categorías. De manera general los tres insecticidas: testigo comercial (Imidacloprid), BENEFIT ® 3 % CE
(aceite vegetal de semilla de neem) y ASPHIX® 90 (aceite vegetal de semilla de soya), fueron ubicados en
el segundo grupo (B), estos registraron un porcentaje de efectividad de 56.3, 62.5 y 71.8 %,
correspondientemente, sobre A. gossypii. El testigo absoluto registro la mayor cantidad de adultos,
obteniendo un promedio de 18 individuos por pulg2 (Fig. 1).
Castresan et al. (2013), al evaluar tres extractos vegetales (soya, ajo y eucalipto) sobre áfidos en chile,
demostraron que el aceite vegetal de soya combinado con aceite esencial de ajo + aceite vegetal de soya y/o
aceite esencial de eucalipto + aceite vegetal de soya modifican el comportamiento de los áfidos y se obtiene
un menor número de individuos. Puebla et al. (2014), obtuvieron una eficacia de control del 60 % al utilizar
el plaguicida Golde (extracto de semilla de soya) sobre áfidos en nogal. El efecto antialimentario por parte
del ingrediente activo azadirachtina, se ha registrado en varias especies de insectos, consecuencia de un
deterioro en la alimentación primaria y secundaria del insecto, con el aumento de su mortalidad, presentando
una elevada acción insecticida (Heal et al., 1950; Rembold, 1989; Molina, 2001 Koul y Wahab, 2004). Por
su parte Peña et al. (2013), en otro evaluaron el insecticida a base de Azadirachtina Bioneem® sobre Aphis
gossypii en condiciones in vitro, encontrando un porcentaje de mortalidad del 95 % a una concentración no
mayor del 1.22 %. Los extractos vegetales en la presente investigación se expresaron mejor y similares al
producto convencional imidacloprid (testigo comercial), del cual se ha confirmado que vectores de virus
expresan mecanismo de resistencia en los neonicotinoides en adultos insectil (Fernández, 2013).

CONCLUSIÓN
ASPHIX® 90 (aceite vegetal de semilla de soya) presentó el mayor porcentaje de efectividad contra Aphis
gossypii, con valores de 66.7 y 71.8 % en las dos evaluaciones, para BENEFIT® 3 % CE (aceite vegetal de
semilla de neem) la efectividad fluctuó de 38.9 y 62.5 %. El tratamiento comercial (Imidacloprid) obtuvo
29.6 y 52.3 % de efectividad. En el presente estudio, tanto el extracto de semilla de neem como el extracto
de semilla de soya presentaron una actividad insecticida mayor que el insecticida convencional en las dos
evaluaciones. Ambos extractos se recomiendan como alternativa ecológica en un sistema orgánico o en un
manejo integral de plagas contra A. gossypii,

263
Entomología mexicana, 4: 280−285 (2017)

Literatura Citada
Abbott, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticide. Journal of Economic
Entomology, 18(2): 265−267.
Agrios, N. G. 2005. Plant pathology. 5th ed. Burlington, USA: Elsevier Academic Press, University of
Florida. 274 pp.
Ahmed, S. and M. Grainge. 1986. Potential of the Neem tree (Azadirachta indica) for pest control and rural
development. Economic Botany, 40(2): 201−209.
Asher, K. R. S. 1987. Plant-derived insect antifeedants: problems and prospects. International Pest Control,
21(6): 131−133.
Bass, C. and L. M Field. 2011. Gene amplification and insecticide resistance. Pest management science,
67(8): 886−890.
Blackman, R. L. and V. F. Eastop. 2000. Aphids on the world's crops: an identification and information
guide. 2a ed. John Wiley y Sons Ltd. 466 pp.
Castresan, J. E., Rosenbaum, J. y L. A. González. 2013. Estudio de la efectividad de tres aceites esenciales
para el control de áfidos en pimiento, Capsicum annuum L. Idesia (Arica), 31(3): 49−58.
Fernández, G. M. E. 2013. Resistencia a insecticidas en Bemisia tabaci (Gennadius): nivel de resistencia,
resistencias cruzadas y mecanismos implicados. Tesis Doctoral. Universidad Politécnica de
Cartagena. Departamento de Producción Vegetal. Murcia, España. 100 pp.
Garzón, T. J. A. 2002. Asociación de Paratrioza cockerelli Sulc. con enfermedades en papa (Solanum
tuberosum) y tomate (Lycopersicum lycopersicum Mill). Ex. Fawnl en México. Pp. 79−87. In:
Memoria del Taller sobre Paratrioza cockerelli (Sulc.) como plaga y vector de fitoplasmas en
hortalizas. Culiacán, Sinaloa, México.
Heal, R., Rogers, E., Wallace, R. T. and O. Starnes. 1950. A survey of plants for insecticidal activity. Journal
of Natural Products (Lloydia), 13(2): 89−162.
Koul, O. and S. Wahab. 2004. Neem: Today and in the New Millennium. Eds. Kluwer Academic Publishers.
Dordrecht, The Netherlands. 276 pp.
Molina, N. 2001. Uso de extractos botánicos en control de plagas y enfermedades. Manejo Integrado de
Plagas (Costa Rica), 59: 76−77.
Montgomery, D. M. 2004. Diseño y análisis de experimentos. 2a Ed. Ciudad de México. Editorial Limusa.
38 p.
Peña, M. J., Castro, J. C. and A. Soto, 2013. Evaluation of non-conventional insecticides for the control of
Aphis gossypii Glover (HEMIPTERA: APHIDIDAE) in beans. Revista UDCA Actualidad y
Divulgación Científica, 16(1): 131−138.
Puebla, A. A. F., Castillo, A. A. F., Zamorano, W. V., Grajeda, J. y C. Clavel, 2014. Alternativas para el
control de pulgones en nogal. Avances de proyectos financiados por Fundación Produce Sonora
AC ciclo 2013-2014. 4 pp.
Rembold, H. 1989. Azadirachtins. Their structure and mode of action. Pp. 150−163. In: ACS Symposium
series-American Chemical Society. USA.
Roush, R. T. and J. A. McKenzie. 1987. Ecological genetics of insecticide and acaricide resistance. Annual
review of entomology, 32(1): 361−380.
SAS Institute Inc. 2009. SASuser´s guide: Statistics. Relase 6.03. Ed. SAS Institute incorporation, Cary,
N.C. USA. 1028 p.
SIAP. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. SAGARPA. Secretaria de Agricultura,
Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. 2016. Disponible en: http://www.siap.gob.mx.
(Fecha de consulta: 5-II-2017).
Silva, A., Lagunes, T., Rodríguez, M. y L. Rodríguez. 2002. Insecticidas vegetales: una vieja y nueva
alternativa para el manejo de plagas. 6 pp.
Solís-Aguilar, J. F., Flores-Moreno, D. E., Díaz-Nájera, J. F., Tejeda-Reyes, M. A., y T. S. Marroquín-
Pérez, 2015. Extracto de Tagetes spp. En el control de Aphis gossypii (HEMIPTERA: APHIDIDAE)
en pepino, en ciudad Ayala, Morelos. Revista de Entomología mexicana 2: 451−455.

264
Peláez-Arroyo et al.: Evaluación de la efectividad biológica de extractos vegetales para el control de Aphis gossypii.

Wilson, A. C. C., Sunnucks P. and D. F. Hales. 2003. Heritable genetic variation and potential for adaptive
evolution in asexual aphids (Aphidoidea). Biological Journal of the Linnean Society, 79: 115–135.

265
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

PATOGENICIDAD IN VITRO DE Beauveria bassiana SOBRE Hypsipyla grandella


Zeller (LEPIDOPTERA: PYRALIDAE) BARRENADOR DEL CEDRO ROJO

Benjamín Barrios-Díaz1 , Sonia Reyes-Simón1, Gloria Vázquez-Huerta1, Juan Manuel Barrios-


Díaz2, Numa Pompilio Castro-González2, Raúl Berdeja-Arbeu1 y Jesús Mao Estanislao Aguilar-
Luna3
1
Programa de Ingeniería Agroforestal, Facultad de Ingeniería Agrohidráulica-BUAP, Domicilio Conocido, Bo. Benito
Juárez, Tetela de Ocampo, Puebla. C. P. 73640.
2
Programa de Ingeniería Agrohidráulica, Facultad de Ingeniería Agrohidráulica-BUAP, Domicilio Conocido, San Juan
Acateno, Teziutlán, Puebla. C. P. 73800.
3
Ingeniería Agroforestal, Complejo Regional Norte-BUAP.
Autor de correspondencia: benjamín.barrios@correo.buap.mx

RESUMEN. El barrenador de las meliáceas Hypsipyla grandella es considerada como una plaga muy importante en
maderas preciosas debido al ataque que sufren en los primeros años, provocando disminución de calidad y rendimiento
de la madera. Beauveria bassiana ha demostrado su efectividad para el control de lepidópteros, es por ello que el
objetivo del presente estudio es evaluar in vitro la patogenicidad de dos aislamientos nativos de B. bassiana (BbPL01
y BbPL02), ambas a una concentración 1 x 108 conidias ml-1 sobre larvas de tercer instar H. grandella. El ensayo se
realizó en el Laboratorio de Usos Múltiples de la Unidad Regional Tetela-BUAP. Se utilizaron larvas procedentes de
plantaciones comerciales de cedro de Hueytamalco, Pue. Se evalúo el porcentaje de mortalidad y el tiempo para
alcanzar la máxima mortalidad. Se realizó un análisis de varianza y una prueba de T de Student para comparar las
cepas. El análisis estadístico no arrojó diferencias significativas entre las cepas y presentaron mortalidades del 92 y 84
% a los cinco días en promedio. Los resultados obtenidos indican que los dos aislamientos de Beauveria bassiana son
patogénicos a H. grandella y podría representar una alternativa para el manejo integrado del barrenador de las
meliáceas.

Palabras clave: Manejo integrado, hongo entomopatógeno, meliáceas.

Pathogenicity in vitro of Beauveria bassiana about Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera:


Pyralidae) red cedar shoot borer

ABSTRACT. The borer of the meliaceous Hypsipyla grandella is considered a very important pest in precious woods
due to the attack that they suffer in the first years, causing decrease of quality and yield of the wood. Beauveria
bassiana has demonstrated its effectiveness for the control of lepidoptera, which is why the objective of the present
study is to evaluate in vitro the pathogenicity of two native B. bassiana isolates (BbPL01 and BbPL02), both at a
concentration of 1 x 108 conidia ml-1 on larvae Of third instar H. grandella. The test was carried out in the Laboratory
of Multiple Uses of the Unidad Regional Tetela-BUAP. Larvae werw obtained from commercial cedar plantations of
Hueytamalco, Pue. The mortality rate and the time to reach the maximum mortality were evaluated. A variance analysis
and a Student's T test were performed to compare the strains. Statistical analysis did not show significant differences
between strains and presented mortality rates of 92% and 84% at five days on average. The results indicate that the
two Beauveria bassiana isolates are pathogenic to H. grandella and could represent an alternative for the integrated
management of the shoot borer.

Keyword: Integrated management, entomopathogenic fungi, meliaceae.

INTRODUCCIÓN
Cedrela odorata L. es una de las especies nativas de mayor importancia forestal en México que
sirve de base para la industria forestal nacional de maderas preciosas; sin embrago, el
establecimiento y la productividad de plantaciones forestales con esta especie ha sido limitadas,
debido a la falta de información silvícola, y, por la alta incidencia de plagas, tales como minadores
de hojas, piojos harinosos, chicharritas y escamas (Calixto et al., 2015).

266
Barrios-Díaz et al.: Patogenicidad in vitro de Beauveria bassiana sobre Hypsipyla grandella.

Desde hace varias tres décadas y en zonas tropicales del mundo, incluyendo las de
Latinoamérica, las plantaciones de meliáceas se han abandonado o bien se han interrumpido en su
totalidad, debido al ataque de H. grandella (Zeller) y H. robusta (Moore). En México, como en el
resto del trópico americano, H. grandella ha sido documentada como una plaga crónica que limita
el establecimiento exitoso de plantaciones de cedro y caoba (Swietenia macrophyla King), en los
estados de Campeche, Chiapas, Oaxaca, Quintana Roo, Tabasco, Veracruz y Yucatán (Cibrián et
al., 1995).
Briceño (1997) reporta que la fase más susceptible de las plantaciones de C. odorata al ataque
del barrenador, abarca los primeros tres y hasta seis años de edad. Si durante ese periodo no son
atacados, es posible que la plaga ya no represente un problema para la plantación, a menos que el
desempeño de los individuos sea pobre en términos de crecimiento y continúen siendo vulnerables.
Es posible controlar químicamente al barrenador, pero los costos son altos, sin considerar el
riesgo ecológico por contaminación, es por ello que se promueve el uso de organismos benéficos
como una alternativa sostenible de control de insectos, recomendable dentro de un programa de
manejo integrado de plagas, ya que no tiene efectos nocivos para el medio ambiente, la salud del
hombre y los animales. Las enfermedades causadas por hongos en los insectos comúnmente
reducen significativamente las poblaciones, demostrando así que los bioinsecticidas pueden ser una
alternativa viable para resolver los problemas de plagas en la agricultura. Investigaciones en este
campo se están llevando a cabo en muchos países, y México no es la excepción (Jiménez, 1998;
Alatorre, 2000).
El hongo de Beauveria bassiana infecta larvas de H. grandella por contacto con las esporas, las
cuales germinan y penetran en el cuerpo de las primeras reduciendo su actividad y provocándoles
la muerte alrededor de dos o tres días después de la aplicación (Sánchez y Velázquez, 1998).
Beauveria bassiana se ha aplicado para el control de H. grandella en Costa Rica, a una
concentración de 1.4 x 106 esporas viables ml-1 (Hidalgo-Salvatierra y Berrios, 1973). Sánchez y
Velázquez (1998) evaluaron el efecto de B. bassiana, donde se probaron tres frecuencias de
aplicación de los patógenos y un testigo y se encontró que si es patogénico ya que reduce el número
de daños causados por la plaga.
Hypsipyla grandella (Zeller) ha sido un gran problema en plantaciones de caobas (Swietenia
spp.) y cedros (Cedrela spp.), establecidas en los municipios de Acateno, Tenampulco,
Hueytamalco, Ayotoxco de Guerrero, Cuetzalan, Puebla (CONAFOR, 2011), por lo que en la
presente investigación se promueve el uso de microorganismos como una alternativa para el control
de H. grandella.

MATERIALES Y MÉTODO
El experimento se llevó a cabo en el Laboratorio de Usos Múltiples de la carrera de Ingeniería
Agroforestal, Unidad Regional Tetela de Ocampo de la Benemérita Universidad Autónoma de
Puebla, donde se evaluaron dos aislamientos de B. bassiana para determinar la patogenicidad sobre
larvas de H. grandella. Se utilizaron dos aislamientos monospóricos de B. bassiana nativos de
hospederos de Tetela de Ocampo, previamente aislados y caracterizados, con codificación
(BbPL01 y BbPL02) los cuales fueron proporcionados por el Laboratorio de Usos Múltiples de la
carrera de Ingeniería Agroforestal.
Se visitaron predios de productores de la comunidad de San Antonio del Sol, Hueytamalco,
Puebla que cuentan con árboles de cedro (C. odorata) de tres años de edad dentro de sus parcelas
para colectar larvas de H. grandella, las cuales fueron seleccionadas con base a su instar,
posteriormente se colocaron individualmente en frascos con tapa de malla.
Se recolectaron hojas frescas completamente desarrolladas de cedro para favorecer la

267
Entomología mexicana, 4: 266−271 (2017)

supervivencia de H. grandella (Vargas et al., 2001). Las hojas se colocaron dentro de un frasco
transparente con tapa de malla. El peciolo de las hojas se cubrió con algodón humedecido y se
reemplazaron cada 2-3 días. Las larvas se colocaron en forma individual, debido a su fuerte
tendencia al canibalismo.
Para el crecimiento del hongo se utilizó el medio papa dextrosa agar (PDA), de acuerdo al
CATIE (2003), al medio de cultivo se le agregó 0.5 g del antibiótico cloranfenicol (Lezama et al.,
2014).
Para la suspensión de esporas se siguió la metodología de Torres et al. (2014), donde se
utilizaron los cultivos de los aislamientos de BbPL01 y BbPL02 cuando mostraron esporulación,
posteriormente los conidios se cosecharon de la superficie del cultivo bajo condiciones asépticas,
raspando las colonias con un bisturí. Para preparar la solución madre se tomó 0.1 g de esporas y se
colocó en un matraz Erlenmeyer de 250 ml con 50 ml de agua destilada más una gota de Tween al
0.1 % como agente dispersante, la suspensión obtenida se filtró con una gasa clínica estéril para
separar el micelio, y los conidios se agitaron durante 10 minutos en un agitador magnético.
A partir de la solución madre obtenida de BbP01 y BbPL02 se preparó la concentración 1 x 108,
que consistió en tomar 1 ml de la solución madre y colocarlo en un tubo de ensayo que contenía 9
ml de agua destilada estéril, quedando a una dilución de 10-1 respectivamente (García et al., 2011).
De las diluciones preparadas, se tomó una muestra y se procedió a realizar el conteo de esporas en
una cámara de Neubauer en un microscopio compuesto (Gilchrist et al., 2005).
De acuerdo a la metodología de Del Pozo (1973), se tomaron 150 larvas seleccionadas de
acuerdo al tercer instar larval y se dividieron en grupos de 10 larvas cada uno y se utilizó un diseño
experimental completamente al azar, empleando 50 larvas por tratamiento (BbPL01, BbPL02 y el
testigo) con cinco repeticiones y 10 larvas de H. grandella (Malpartida et al., 2013).
Se siguió la metodología descrita por González et al. (1993), la concentración de esporas que se
empleo es de 1 x 108 conidios ml-1 que consiste en inocular las larvas por inmersión durante dos
minutos en 10 ml de cada una de las concentraciones preparadas (BbPL01 y BbPL02). Para el
tratamiento testigo se siguió la metodología de García et al. (2011) que consistió en sumergir las
larvas en agua destilada. Luego las larvas fueron colocadas sobre papel toalla, para eliminar el
exceso de humedad y trasferidas individualmente en frascos acondicionados e identificadas con el
código de concentración y repetición correspondiente.
Se evaluó el porcentaje de mortalidad de cada aislamiento y el tiempo en horas a la muerte de
los insectos; el análisis de las variables se realizó mediante un análisis de varianza (ANOVA) para
un diseño completamente al azar (DCA) con el paquete estadístico de computo Statistical Analisys
Sytem (SAS) y la comparación de los aislamientos mediante la prueba de T de Student.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Ambos aislamientos evaluados de B. bassiana fueron patogénicos a larvas de tercer instar de H.
grandella a la concentración de 1 x 108 conidios ml-1, sin que existieran diferencias significativas
entre ambas cepas. La cepa BbPL01 tuvo una mortalidad promedio de 92 % y la BbPL02 de 84 %,
lo cual se observa en la figura 1.
Con relación los insectos que sirvieron como tratamiento testigo, éstos no mostraron mortalidad
en ninguna de las fechas de evaluación.
Los resultados coinciden con los reportado por diversos autores quienes señalan que tanto a
nivel de laboratorio, campo e invernadero, este hongo entomopatógeno muestra efectividad para el
manejo de la plaga, así como también se han utilizado otros tales como Metarhizium anisopliae,
tal como menciona Balachander et al. (2012), quienes evaluaron seis aislamientos nativos y dos
cepas y encontraron que ocasionaron mortalidad de H. robusta a las 24 horas de aplicados los

268
Barrios-Díaz et al.: Patogenicidad in vitro de Beauveria bassiana sobre Hypsipyla grandella.

tratamientos. Del mismo modo Hidalgo-Salvatierra y Berrios (1973) evaluaron esporas de B.


bassiana, B. brongniartii (B. tenella) y M. anisopliae contra larvas de H. grandella y mostraron
una mortalidad de 13.9 % con B. bassiana a una concentración de 1.4 x 106 esporas viables ml-1,
12.7 % de mortalidad con B. brongniartii en el 2.9 x 106 viable esporas ml-1, y 50 % de mortalidad
en 1.2 x 107 esporas ml-1 con M. anisopliae en el quinto instar larval. La mayoría larvas murieron
a los ocho días después de la infección con B. bassiana, diez días con B. brongniartii y seis con M.
anisopliae.

Figura 1. Porcentaje de mortalidad de dos aislamientos de Beuveria bassiana sobre


larvas de tercer instar de Hypsipylla grandella en condiciones de laboratorio.

A nivel del campo Beauveria bassiana se ha aplicado para el control de Hypsipyla grandella en
Costa Rica, a una concentración de 1.4 x 106 esporas viables ml-1 (Hidalgo-Salvatierra y Berrios,
1973) y Sánchez y Velázquez (1998), también evaluaron el efecto de Beauveria bassiana, donde
se probaron tres frecuencias de aplicación de los patógenos y un testigo y se encontró que si es
patógenico ya que reduce el número de daños causados por H. grandella. Con relación al tiempo
en horas para el inicio de la mortalidad los resultados se muestran en la figura 2.

Figura 2. Mortalidad en horas de dos aislamientos de Beuveria bassiana sobre larvas de


tercer instar de Hypsipylla grandella en condiciones de laboratorio.

269
Entomología mexicana, 4: 266−271 (2017)

En dicha figura se observa que la máxima mortalidad se alcanzó a las 109.9 y 111.3 horas para
las cepas BbPL01 y BbPL02, respectivamente.
De acuerdo a Balachander et al. (2012), reportaron que Metarhizium anisopliae causó
mortalidad a concentraciones de 1 x 104, 1 x 105, 1 x 106 y 1 x 107 conidios ml-1 sobre Hypsipyla
robusta con un intervalo de 24 horas hasta por 10 días. En comparación con nuestro estudio usando
Beauveria bassiana a una concentración de 1 x 108 se observa que BbPL01 y BbPL02 mostraron
inicios de mortalidad a las 24 horas y la mortalidad máxima se alcanzó aproximadamente a los
cinco días en promedio, en ambas cepas.
Cardona y Soto (2015), aplicaron Beauveria bassiana a una concentración de 1 x 109 sobre
larvas de Diatraea saccharalis y obtuvieron mortalidad a los 11 días después de la aplicación. Así
mismo, Soto (2008) aplicó Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae sobre larvas de gusano
cogollero Spodoptera frugiperda a una concentración de 1.2 x 105 conidias ml-1 causando una
mortalidad a los seis días después de la aplicación.

CONCLUSIÓN
La evaluación de patogenicidad de dos aislamiento de Beauveria bassiana demostró que
provoca mortalidad sobre larvas de tercer instar de H. grandella Zeller a una dosis de concentración
de 1 x 108. En esta investigación se seleccionaron dos cepas nativas del hongo entomopatógeno
Beauveria bassiana para ser utilizados en el control de Hypsipyla grandella Zeller. Dichas cepas
podrían tener un alto potencial para ser empleadas a nivel de vivero o campo para el manejo
integrado del barrenador.

Literatura Citada
Alatorre, R. R. 2000. Hongos entomopatógenos. Pp. 123−134. In: Memorias de artículos en resumen y en
extenso, Xl Curso Nacional, Control Biológico 2000. Guanajuato, México.
Balachander, M., Remadevi, O. K., Sasidharan, T. O. and B. N. Sapna. 2012. Virulence and mycotoxic
effects of Metarhizium anisopliae on Mahogany shoot borer, Hypsipyla robusta (Lepidoptera:
Pyralidae). Journal of Forestry Research, 23(4): 651–659.
Briceño, V. A. 1997. Aproximación hacia un manejo integrado del barrenador de las meliáceas, Hypsipyla
grandella (ZELLER). Revista Forestal Venezolana, 41(1): 23−28.
Calixto, C. G., López, M. A., Equihua, A., Libra, D. E y V. M. Cetina. 2015. Crecimiento de Cedrela
odorata e incidencia de Hypsipyla grandella en respuesta al manejo nutrimental. Bosque, 36(2):
265−273.
Cardona, L. F. y G. A. Soto. 2015. Susceptibilidad de Diatraea saccharalis (F) lepidoptera: Crambidae) a
diferentes hongos entomopatógenos en caña panelera. Boletín Científico del Museo de Historia
Natural Universidad de Caldas, 19(2): 95−103.
Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE). 2003. Producción y uso de hongos
entomopatógenos. Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza. 63 pp.
Cibrian-Tovar, D., Méndez-Montiel, J. T., Campos-Bolaños, R. Yates III, H. O. y J. Elores-Lara. 1995.
Insectos forestales de México I Forest Insects of Mexico. Univ. Auto. Chapingo, SARH, USDA-
FS, Com. Forestal. Amer. Norte, FAO. Pub. no. 6. 453 pp.
Comisión Nacional Forestal (CONAFOR). 2011. Estudio regional Forestal de la unidad de manejo Forestal
Teziutlán, Puebla. Asociación Regional de Silvicultores de Teziutlán A.C. Comisión Nacional
Forestal. 155 pp.
Del Pozo, V. J. 1973. Efecto de la radiación ultravioleta y determinación de la patogenicidad para larvas
de Hypsipyla grandella (Zeller) en mutantes de Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin.
Tesis de Maestría. Instituto Interamericano de Ciencias Agrícolas de la OEA. Turrialba, Costa Rica.
19 pp.

270
Barrios-Díaz et al.: Patogenicidad in vitro de Beauveria bassiana sobre Hypsipyla grandella.

García, G. C., González, M. M. B. y M. N. Bautista. 2011. Patogenicidad de aislamientos de hongos


entomopatógenos contra Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) y Epilachna varivestis
(Coleoptera: Coccinellidae). Revista Colombiana de Entomología, 37(2): 217−222.
Gilchrist, S. L., Fuentes, D. G., Martínez, C. C., López, A. R. M., Duveiller, E., Singh, P. R., Henry, M., y
A. I. García. 2005. Pp. 10−15. In: Guía práctica para la identificación de algunas enfermedades de
trigo y cebada. Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (CIMMYT). Segunda
edición. México, DF.
González, G. M. T., Posadas, F. F. J. y P. A. E. Bustillos. 1993. Desarrollo de un bioensayo para evaluar la
patogenicidad de Beauveria bassiana sobre Hypothenemus hampei. Cenicafé, 44(3): 93−102.
Hidalgo-Salvatierra, O. and F. Berrios. 1973. Growth of larvae reared on a synthetic diet. Pp. 77−80. In: P.
Grijpma. (Ed). Studies on the shootborer Hypsipyla grandella (Zeller). Lep., Pyralidae. San José,
Costa Rica. IICA Miscellaneous Publication. No. 101. V.1.
Jiménez, Z. J. 1998. Control de calidad en hongos entomopatógenos. Pp. 113−114. In: Memoria de artículos
en resumen y en extenso, XXl Congreso Nacional de Control Biológico. Río Bravo, Tamaulipas,
México.
Lezama, G. R., Ramírez, M. A. Castrejón, A. H. Peralta, M y D. O. Rebolledo. 2014. Uso de Metarhizium
anisopliae y Cordyceps bassiana (Acomycetes) para el control de Diaphorina citri (Hemiptera:
Psylliadae) en limón mexicano. Entomología mexicana, 1: 219−224.
Malpartida, Z. J., Narrea, C. M. y L. W. Dale. 2013. Patogenicidad de Beauveria bassiana (Bals) Vuill.,
sobre el gusano defoliador del maracuyá Dione juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae) en
Laboratorio. Ecología Aplicada, 12(2): 75−81.
Sánchez, M. V. y E. C. Velázquez. 1998. Evaluación de dos insecticidas biológicos en el control de
Hypsipyla grandella (Zeller), barrenador de brotes de las meliáceas. Revista Científica Forestal en
México, 23(83): 33−39.
Soto, A. J. 2008. Caracterización molecular de aislamientos de Beauveria bassiana y Mearhizium
anisopliae y evaluación de su toxicidad sobre gusano cogollero del maíz Spodoptera frugiperda (J.
E. Smith). Tesis maestría. Instituto Politécnico Nacional. Guasave, Sinaloa, México.
Torres-de la Cruz, M., Cortez, M. H., Ortiz, G. C. F., Capello, G. S. y M. Pérez-de la Cruz. 2014. Cepas
monospóricas de Metarhizium anisopliae y su patogenicidad sobre Galleria mellonella en Tabasco,
México. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 5(2): 171−180.
Vargas, C. Shannon, J. P. Taveras, R. Soto, F y L. Hilje. 2001. Un método para la cría masiva de Hypsipyla
grandella. Manejo Integrado de Plagas (Costa Rica), 62: 1−5.

271
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

EVALUACIÓN DE EXTRACTOS FRUTALES DE Casimiroa pubescens (Ramírez)


COMO ATRAYENTE DE LA MOSCA MEXICANA DE LA FRUTA, Anastrepha
ludens (Loew), (DIPTERA: TEPHRITIDAE)

Francisco Antonio Reyes-Soria1, Ludivina Barrientos-Lozano1 , Alfredo Sánchez-González1,


Víctor Hugo Chan-Pech2
1
Instituto Tecnológico de Cd. Victoria. Blvd. Emilio Portes Gil No. 1301. Ciudad Victoria, Tamaulipas. México. C. P.
87010.
2
Escuela Militar de Materiales de Guerra. Campo Militar 1-F, Santa Fe. Delegación Álvaro Obregón, Ciudad de
México. C. P. 01210.
Autor de correspondencia: ludivinab@yahoo.com

RESUMEN. Algunas moscas de la fruta (Diptera: Tephritidae) basan su comportamiento en el sentido del olfato.
Muchas moscas integrantes de esta familia son plaga de árboles frutales alrededor del mundo, representando una
amenaza para la economía de muchas regiones agrícolas y frutícolas de esos países. Para el manejo de esta plaga es
frecuente utilizar trampas y cebos artesanales (naturales) y sintéticos, donde el objetivo es la captura de las moscas
mediante un atractante. Este trabajo tuvo como objetivo evaluar en campo dos cebos naturales (extracto del fruto de
C. pubescens al 2 % y extracto del fruto de C. pubescens al 2 % + 10 % sacarosa) vs., dos cebos comerciales (CeraTrap
® y Torula); como control se usó agua más sacarosa. Con cada uno de los dos cebos naturales se prepararon trampas
en botellas PET de 500 ml. El trabajo se realizó de febrero a abril de 2016, en el área citrícola de la región centro de
Tamaulipas. Después de siete semanas consecutivas de trampeo se capturaron 186 moscas de la fruta, Anastrepha
ludens (Loew). El análisis estadístico, prueba de Kruskal-Wallis, mostró diferencias estadísticamente significativas
entre los tratamientos, H = 11.904 > X2 = 9.487, p < 0.05. El tratamiento con extracto del fruto de C. pubescens al 2
% + 10 % sacarosa mostró buen potencial de captura de adultos de A. ludens. Los resultados sugieren que este cebo
natural puede ser una alternativa viable en el monitoreo y manejo de poblaciones de A. ludens en el área citrícola de
Tamaulipas.

Palabras clave: Anastrepha ludens, atrayentes, cebos naturales, cítricos, Tamaulipas.

Evaluation of fruit extracts of Casimiroa pubescens (Ramírez) as an attractant of Mexican fruit fly,
Anastrepha ludens (Loew), (Diptera: Tephritidae)

ABSTRACT. Some fruit flies (Diptera: Tephritidae) base their behavior on the olfactory sense (Tephritid olfaction).
Many flies in this family are important plagues of fruit trees around the world, representing a threat to the economy of
many agricultural and fruit regions of those countries. For management of these pests, it is common to use traps and
baits, natural and synthetic, where the objective is the capture of flies through an attractant. This work aimed to assess
two natural baits (2 % C. pubescens fruit extract and 2 % C. pubescens fruit extract + 10 % sucrose) vs. two commercial
baits (CeraTrap ® and Torula); water plus sucrose was used as control. For each of the two natural baits, traps were
prepared in 500 ml PET bottles. The work was carried out during February-April 2016, in the citrus area of the central
region of Tamaulipas. After seven consecutive weeks of trapping, 186 Anastrepha ludens (Loew) fruit flies were
captured. The Kruskal-Wallis test, showed statistically significant differences between treatments, H = 11.904 > X2 =
9.487, p < 0.05. The treatment prepared with fruit extract of C. pubescens at 2 % + 10 % sucrose showed good potential
for capturing adults of A. ludens. It is concluded that this natural bait may be a viable alternative in the monitoring and
management of A. ludens populations in the citrus area of Tamaulipas.

Keyword: Anastrepha ludens, attractants, natural baits, citrus, Tamaulipas.

INTRODUCCIÓN
En los humanos y en los insectos, entre otros grupos de organismos, el sentido del olfato es de
suma importancia en diferentes facetas de la vida (Guidobaldi y Guerenstein, 2012). En los
insectos, los receptores olfativos que responden a compuestos volátiles se encuentran organizados

272
Reyes-Soria et al.: Evaluación de extractos frutales como atrayente de la mosca mexicana de la fruta.

en sensilias, estructuras de apariencia similar a un pelo que se localizan en las antenas y a veces en
los palpos. Éstas reconocen olores a través de múltiples receptores olfativos que son activados por
el solapamiento de moléculas odoríferas que estimulan la percepción olfativa en el cerebro (Keller
y Vosshall, 2007). En el caso de las moscas, en especial los tefrítidos, utilizan el sentido del olfato,
además del visual, para localizar lugares esenciales como frutos hospederos específicos para su
oviposición (Tan et al., 2014; Liu et al., 2016). Muchas de las moscas integrantes de esta familia
son plaga de árboles frutales alrededor del mundo, representando una amenaza para la economía
de muchas regiones agrícolas y frutícolas de esos países (Aluja, 1993). Para el manejo de este
problema fitosanitario es frecuente utilizar trampas y cebos, donde el objetivo es capturar las
moscas que responden mediante receptores olfativos a compuestos volátiles. La mayoría de las
veces se utilizan cebos y trampas para el monitoreo y protección de frutos hospederos, pues es allí
donde radica el problema con estos insectos: la oviposición dentro de la fruta (Joachim-Bravo et
al., 2001). Las moscas buscan frutos para ovipositar, los huevos pasen al estado larval y empiezan
a alimentarse de la pulpa, obligando al fruto a madurar antes de tiempo y promoviendo su caída
prematura. Las larvas caen al suelo para pupar y las moscas adultas continúan su ciclo de vida fuera
del fruto (Fitt, 1984). La utilización de estímulos atrayentes para las moscas, ha desencadenado el
uso de compuestos químicos sintéticos a partir de sustancias emanadas por los mismos insectos u
otros materiales como la proteína hidrolizada, levaduras y compuestos orgánicos obtenidos de
extractos vegetales y frutos. Éstos últimos han sido considerados una alternativa ideal para el
control de las moscas, gracias a que dan resultados similares a compuestos más agresivos con el
medio ambiente y son competitivos en cuanto a su costo, por lo que son una excelente opción para
el manejo de plagas (Martín y Piñero, 2004). Actualmente el desarrollo y/o implementación de
productos de tipo natural representan la alternativa más factible para la agricultura de países en
desarrollo, pues se explota la vegetación nativa y no se afecta con residuos químicos que puedan
perjudicar a otras especies, inclusive la misma planta en cuestión. El objetivo de este trabajo fue
evaluar la efectividad de un producto natural derivado del fruto de Casimiroa pubescens (Ramírez)
(Rutacea), como atrayente de moscas de la fruta.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de Estudio. Huerta citrícola de 1.7 ha ubicada en la localidad de Estación Santa Engracia,
municipio de Hidalgo, Tamaulipas, México. El área de trabajo se ubica en las coordenadas
24.015278 de Latitud y -99.201944 de Longitud, a 220 msnm. El clima es semiárido, la temperatura
media anual es de 23.7 °C aproximadamente. El mes más seco es febrero, con 16 mm de
precipitación media, mientras que septiembre se considera el mes con mayor precipitación, siendo
ésta de 161 mm, en promedio.
Diseño de Trampas. Se utilizaron botellas de PET transparentes con una capacidad de 500 ml,
en las que se realizaron hendiduras horizontales de 3 y 2 cm de ancho por 1 mm de alto. Éstas se
hicieron sobre la pared de un solo lado y a una altura de la botella de 2/4 y 3/4, respectivamente
(Modificación de Lasa et al., 2015). La tapa fue perforada para introducir a manera de gancho 30
cm de alambre galvanizado.
Elección y preparación de cebos. Se utilizaron en total cinco cebos atrayentes, dos de uso
comercial, en un volumen de 250 ml de agua. Dos cebos naturales obtenidos a partir del fruto
hervido de C. pubescens al 2 % y C. pubescens al 2 % más 10 % de sacarosa. CeraTrap®
(Bioibérica, Barcelona, España), es una solución de proteína hidrolizada a partir de la mucosa
intestinal de cerdos, con liberación de aminas y ácidos orgánicos. Torula (ERA International,
Freeport, NY), es una proteína sólida de levadura. Como control se utilizó una solución azucarada
preparada con agua más 10 % de sacarosa comercial.

273
Entomología mexicana, 4: 272−277 (2017)

Diseño experimental. Se utilizó un diseño completamente al azar con cinco tratamientos y


cuatro repeticiones por tratamiento, en tres bloques. Los tres bloques fueron distribuidos de manera
uniforme en la huerta, entre cada repetición había una distancia de tres metros y entre bloques de
10 metros.
Colocación de trampas cebadas. Cada trampa se colocó en el árbol a un altura de a 2.5 a 3 m
y a 2/3 de la copa del árbol, con exposición hacia el norte. La orientación de las trampas se eligió
arbitrariamente al inicio del experimento, con el propósito de mantener la misma orientación
durante el desarrollo del trabajo y disminuir algún error experimental que esto pudiese causar. Las
trampas se colocaron con una varilla extensora de aluminio con gancho de acero, fabricada en el
Instituto de Ecología Aplicada de la Universidad Autónoma de Tamaulipas (IEA-UAT).
Revisión de trampas. Las trampas fueron revisadas y vaciadas semanalmente, durante siete
semanas, para la recolección de los insectos atrapados. Después de cada revisión se realizó el
recambio de las soluciones, a excepción de las trampas con CeraTrap®, ya que este producto es
viable hasta por siete semanas. Los insectos recolectados se vaciaron en frascos con alcohol al 70
% y se depositaron en hieleras para su transporte al laboratorio.
Identificación y determinación de las especies. Ejemplares de mosca de la fruta recolectados
se confirmaron a nivel de especie con apoyo de personal del Comité Estatal de Sanidad Vegetal de
Tamaulipas (CESAVETAM). En el caso de ejemplares de A. ludens se determinó la proporción
sexual. Otros insectos capturados se identificaron en laboratorio a nivel de orden, con ayuda de un
microscopio y claves de Tripplehorn y Johnson (2005).
Análisis de los datos. Los datos obtenidos se analizaron a un nivel de confianza de 95%
mediante el programa de análisis estadístico R (Bell Laboratories-GNU project). Se obtuvieron
parámetros estadísticos descriptivos, previo a la prueba de homogeneidad de varianza, para saber
el comportamiento de la distribución de los datos. Posteriormente se aplicó la prueba no
paramétrica de Kruskal-Wallis para la evaluación y comparación de los tratamientos (Herrera et
al., 2016). Para determinar diferencias estadísticamente significativas entre los tratamientos se
realizó una prueba de Dunn.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se obtuvieron 19,960 individuos atrapados en las trampas utilizadas, de éstos 187 fueron
ejemplares de moscas de la fruta. En total se obtuvieron 186 moscas de A. ludens y una de Trupanea
texana (Maloch). El número de moscas A. ludens capturadas por tratamiento se indica a
continuación: CeraTrap® (96), Torula (24), extracto de C. pubescens al 2 % (5), extracto de C.
pubescens al 2 % + 10 % sacarosa (50), sacarosa (11). La relación de captura de A. ludens en cuanto
a sexo fue de 121 hembras (65%) vs. 65 machos (35 %). El tratamiento con extracto de C.
pubescens al 2 % + 10 % sacarosa (fruto + sacarosa) atrajo el mayor número de moscas de la fruta
y otros insectos, contabilizándose 8,731. La prueba de homogeneidad de varianzas mostró que los
datos no se ajustan a una distribución normal. Debido a esto se prosiguió con la prueba de Kruskal-
Wallis (no paramétrica) con un nivel de significancia de α=0.05 %. Kruskal-Wallis proporcionó
diferencias estadísticamente significativas entre los tratamientos (H = 11.904 > X2 = 9.487, p <
0.05) (Fig. 2). Para dilucidar el comportamiento del tratamiento de nuestro interés (extracto de C.
pubescens al 2 % + 10 % sacarosa (fruto + sacarosa), se realizó una comparación de medias
mediante la prueba de Dunn; no encontrándose diferencia estadísticamente significativa entre el
tratamiento comercial CeraTrap® y el natural, extracto de C. pubescens al 2 % + 10 % sacarosa
(Fig. 1).

274
Reyes-Soria et al.: Evaluación de extractos frutales como atrayente de la mosca mexicana de la fruta.

Figura 1: Diagrama de Cajas y Boxplot mostrando los valores de frecuencia mínimos y máximos
(0-60), así como la dispersión de sus medias. Control (1), CeraTrap® (2), Torula (3), extracto de
C. pubescens al 2 % (4), extracto de C. pubescens al 2 % + 10 % sacarosa (5).

Figura 2: Prueba de diferencia de medias de Dunn. No muestra diferencia


estadísticamente significativa entre los tratamientos 2 vs. 5. Sin embargo,
muestra diferencia estadísticamente significativa entre los tratamientos 2 vs. 4
(0.0144, p < 0.05*). Control (1), CeraTrap® (2), Torula (3), extracto de C.
pubescens al 2 % (4), extracto de C. pubescens al 2 % + 10 % sacarosa (5).

En las semanas seis y siete el número de capturas declinó notablemente, esto se debió
probablemente a la aplicación de un insecticida de amplio espectro en la Huerta experimental. No
obstante, se muestra el potencial del atrayente natural “extracto de C. pubescens al 2 % + 10 %
sacarosa” para utilizarse en trampas que apoyen en el monitoreo y manejo de mosca mexicana de
la fruta, A. ludens. Estos resultados son de interés porque C. pubescens es un hospedero natural de
A. ludens en la región citrícola del centro de Tamaulipas y el diseño de las trampas es sencillo y
económico, en contrate con las trampas comerciales que generalmente son importadas y costosas.
El éxito de captura con extracto de C. pubescens al 2 % + 10 % sacarosa en trampas diseñadas a
partir de botellas PET de 500 ml, coincide con el éxito de captura obtenido por Lasa et al. (2015)
con una trampa similar. Además, se confirma la noción de infestación de la huerta, ya que el simple

275
Entomología mexicana, 4: 272−277 (2017)

hecho de una captura de adulto de Anastrepha spp., en una trampa, es un indicador para una pronta
movilización y tomar acciones para el manejo de la población (NOM-023-FITO-1995). El pico
poblacional de captura de dípteros de la familia Tephritidae (semanas 3 y 4) ocurrió en el mes de
marzo, durante el cual la temperatura y precipitación promedio en la región de Santa Engracia,
Tamaulipas, son de 22 °C y 19 mm, respectivamente. Es decir coincide con la entrada de la
primavera, lo cual es un indicativo de la relación entre los factores bióticos y abióticos en el agro-
ecosistema. El pico poblacional de mosca de la fruta coincidió también con la época de cosecha de
su hospedero silvestre Citrus sinensis, como lo indican Vanoye-Eligio et al. (2015a). El trabajo
muestra la competitividad en cuanto a frecuencias de capturas entre los cebos comerciales
CeraTrap® y Torula vs., extracto de fruto de C. pubescens al 2 % + 10 % sacarosa, lo cual está de
acuerdo con el estudio de Vanoye-Eligio et al. (2015b) quienes reportaron a C. pubescens como
hospedero silvestre de moscas de la fruta (Diptera: Tephritidae) en Tamaulipas.

CONCLUSIÓN
Este estudio abre la posibilidad para profundizar en el estudio de extractos del fruto de C.
pubescens como atrayente natural de mosca mexicana de la fruta. El extracto del fruto de esta
hospedera natural tiene potencial para utilizarse a mediano plazo como cebo artesanal en el
monitoreo y manejo de poblaciones de mosca mexicana de la fruta, A. ludens, en la región citrícola
de Tamaulipas. También es posible su uso como atrayente de la entomofauna regional en huertas
de cítricos y otros ecosistemas. Favoreciendo estudios sobre ecología y comportamientos de otros
grupos de insectos.

Agradecimientos
A la Universidad Autónoma de Tamaulipas por el apoyo económico proporcionado al Dr.
Venancio Vanoye Eligio para realizar el proyecto: “Aspectos ecológicos de la mosca mexicana de
la fruta Anastrepha ludens (Loew) (Diptera Tephritidae) en el altiplano mexicano de la Sierra
Madre Oriental, Tamaulipas, México”. Clave: PFI-2015-01. Al Dr. Jorge Ariel Torres Castillo,
Instituto de Ecología Aplicada-Universidad Autónoma de Tamaulipas, por el financiamiento
personal y facilidades otorgadas. Al Instituto Tecnológico de Cd. Victoria-División de Estudios de
Posgrado e Investigación, por la beca proporcionada en el marco del Proyecto: “Sistemática y
Biogeografía de los Ortópteros de México”. Clave: CONACyT-CB/2013/01219979. Al C- Biól.
Luis Ángel Guardiola Alcocer, Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas
(CESAVETAM), por su ayuda en la determinación de moscas de la fruta.

Literatura Citada
Aluja, M. 1993. Manejo Integrado de Moscas de la Fruta. Editorial Trillas. México, D. F. 321 pp.
Fitt, G. P. 1984. Oviposition behaviour of two tephritid fruit flies, Dacus tryoni and Dacus jarvisi, as
influenced by the presence of larvae in the host fruit. Oecologia, 62: 37−46.
Guidobaldi, F., Guerenstein, P. 2012. El Sistema olfativo de los insectos. Pp. 46−71. In: J.C. Rojas y E.A.
malo. (Eds.). Temas Selectos en Ecología Química de Insectos. El Colegio de la Frontera Sur.
México.
Herrera, F., Miranda, E., Gómez, E., Presa-Parra, E. and R. Lasa. 2016. Comparison of hydrolyzed protein
baits and various grape juice products as attractants for Anastrepha fruit flies (Diptera: Tephritidae).
Journal of economic entomology, 109(1): 161−166.
Joachim-Bravo, I. S., Fernández, O. A., Bortoli, S. A. and F. S. Zucoloto. 2001. Oviposition behavior of
Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera: Tephritidae): association between oviposition preference
and larval performance in individual females. Neotropical Entomology, 30(4): 559−564.

276
Reyes-Soria et al.: Evaluación de extractos frutales como atrayente de la mosca mexicana de la fruta.

Keller, A. and L. B. Vosshall. 2007. Influence of odorant receptor repertoire on odor perception in humans
and fruit flies. Proceedings of the National Academy of Sciences, 104(13): 5614−5619.
Lasa, R., Herrera, F., Miranda, E., Gómez, E., Antonio, S. and M. Aluja. 2015. Economic and highly
effective trap–lure combination to monitor the Mexican fruit fly (Diptera: Tephritidae) at the
orchard level. Journal of Economic Entomology, 108(4): 1637−1645.
Liu, Z., Smagghe, G., Lei, Z. and J. J. Wang. 2016. Identification of Male-and Female-Specific Olfaction
Genes in Antennae of the Oriental Fruit Fly (Bactrocera dorsalis). PloS one, 11(2).
doi.org/10.1371/journal.pone.0147783.
Martín, A. and J. Piñero. 2004. Testing human urine as a low-tech bait for Anastrepha spp. (Diptera:
Tephritidae) in small guava, mango, sapodilla and grapefruit orchards. Florida Entomologist, 87(1):
41-50.
Norma oficial mexicana NOM-023-FITO-1995, por la que se establece la Campaña Nacional contra Moscas
de la Fruta. 1999. México. V1.
Tan, K. H., Nishida, R., Jang, E. B. and T. E. Shelly. 2014. Pheromones, male lures, and trapping of tephritid
fruit flies, Pp. 15−74. In: Trapping and the Detection Control, and Regulation of Tephritid Fruit
Flies. Springer Netherlands.
Vanoye-Eligio, V., Pérez-Castañeda, R., Gaona-García, G., Lara-Villalón, M. y L. Barrientos-Lozano.
2015a. Fluctuación poblacional de Anastrepha ludens en la región de Santa Engracia, Tamaulipas,
México. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 6(5): 1077−1091.
Vanoye-Eligio, V., Barrientos-Lozano, L., Gaona-García, G. and M. Lara-Villalón. 2015b. New Wild Host
of Anastrepha ludens in Northeastern Mexico. Southwestern Entomologist, 40(2): 435−438.
Vosshall, L. B., Wong, A. M. and R. Axel. 2000. An olfactory sensory map in the fly brain. Cell, 102(2):
147−159.

277
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

FECHA DE SIEMBRA: UN MÉTODO PARA EVADIR EL ATAQUE DE Diabrotica


speciosa Germar (COLEOPTERA: CHRYSOMELIDAE) Y AUMENTAR EL
RENDIMIENTO DE SEMILLA EN CHÍA (Salvia hispanica L.)

Anacleto Sosa-Baldivia1,4 , Guadalupe Ruiz-Ibarra2, Gerardo Gordillo-Sobrino, Heather West,


Maneesh Sharma3, Xiaozhong Liu3 y Raul Rene Robles-de la Torre4
1
Nutrilite S. de R. L. de C. V. Av. México #8, Rancho el Petacal, Municipio de Tolimán Jalisco, México.
2
Instituto Tecnológico Superior de Tamazula de Gordiano Jalisco, México.
3Amway Corporation, Beach Boulevard, # 5600, Buena Park California, USA.
4Centro de Biotecnología Aplicada (CIBA-IPN). Hacienda San Juan Molino. Tepetitla Tlaxcala.

.
Autor de correspondencia: anacleto.sosa@amway.com

RESUMEN. Diabrotica speciosa Germar, 1824 (Coleoptera: Chrysomelidae) es una plaga que cuando no se controla
puede mermar en 43 % el rendimiento de semilla (RS) en chía (Salvia hispanica L.). Actualmente los daños de este
insecto son prevenidos y controlados a través del uso de insecticida (UIN); sin embargo debido a que la chía producida
orgánicamente tiene sobreprecio en el mercado, es necesario encontrar alternativas que sustituyan el UINs para
controlar Diabrotica. El objetivo de este estudio fue evaluar la fecha de siembra (FS) como método para evadir del
ataque de Diabrotica e incrementar el RS en chía. Entre junio 2015 y mayo 2016 se condujo un experimento en
Tolimán Jalisco, México, en donde se evaluaron siete FS (junio, julio, agosto, septiembre, octubre, noviembre y
diciembre) con y sin aplicación de insecticida, Las variables estudiadas fueron: incidencia de larvas de Diabrotica en
el interior de tallos; altura; días a floración y madurez; altura de la planta; RS; biomasa total; indicie de cosecha; y peso
de 1000 semillas. Los resultados indican que la FS es un método que permite evadir los daños causados por Diabrotica.
Sin embargo, su mayor impacto agronómico es que con las FS tardías (noviembre y diciembre) es posible obtener un
RS cinco veces mayor a los obtenidos en FS tempranas (junio y julio) que son las que emplean los productores de chía
en México. El UIN solo permitió incrementar el RS de chía en siembras de verano; esto indica que el establecimiento
de siembras de chía en otoño es una alternativa para evitar el UINs para controlar Diabrotica, e incrementar su RS en
este cultivo.

Palabras clave: Fecha de siembra, chía, rendimiento, Diabrotica.

Planting date: a method to evade the attack of Diabrotica speciosa Germar (Coleoptera:
Chrysomelidae) and increasing the seed yield in Chia (Salvia hispanica L.)

ABSTRACT. Diabrotica speciosa Germar, 1824 (Coleoptera: Chrysomelidae) is a pest that when it is no properly
controlled, it is able to decrease on 43% the seed yield (SY) of chia (Salvia hispanica L.). Currently, this pest is
controlled through of insecticides application; but, due the chia seed has a price premium in the organic market, is
necessary to find alternatives to replace the chemical control of this pest. The objective was to evaluate the planting
date (PD) as method to avoid the attack of Diabrotica and increasing the SY on chia. Between June 2015 and May
2016 an experiment was conducted at Tolimán, Jalisco, México, where was evaluated seven PD on chia (June, July,
August, September, October, November and December), everyone with and without insecticide application. The
parameters studied were: incidence of Diabrotica larvae inside of stems; plant height; days to flowering; days to
physiological maturity, SY, total biomass, harvest index and weight thousand seed. The results indicate that the PD is
a method that allow to avoid the damages caused by Diabrotica on chia. But, the main agronomic impact is that on
late PD (November and December) the SY was five times higher than the achieved on early PD (June and July), this
dates are commonly used by the farmers to produce chia on México. The insecticide use just allowed to increase the
SY in PD of summer, especially on June and July. These results suggest that the establishment of chia in autumn is an
alternative to avoid the insecticide use to control Diabrotica and increasing the SY on this crop.

Keyword: Planting date, chia, yield, Diabrotica.

278
Sosa-Baldivia et al., Fecha de siembra: un método para evadir el ataque de Diabrotica speciosa.

INTRODUCCIÓN
La chía (Salvia hispanica L.) es una especie nativa del Centro de México y Norte de Guatemala
que además de ser la fuente vegetal más importante de ácidos grasos poliinsaturados Omega-3; hoy
se considera la Bella Durmiente de los cultivos funcionales (Sosa et al., 2016a) y la semilla de oro
de este siglo (Orona-Tamayo et al., 2017). En México se siembran 50, 000 ha año-1 de chía (Ríos,
2014) y su rendimiento de semilla (RS) (500 kg ha-1) aunque es 30 % superior al promedio mundial
(357 kg ha-1) (Peperkamp, 2015), se considera bajo, ya que su potencial productivo fluctúa entre 2,
605-2, 850 kg ha-1 (Yeboah et al., 2014; Sosa et al., 2017). El bajo RS que comúnmente obtienen
los productores de chía en México se debe a que todavia no está totalmente integrado a la
agricultura moderna (Bochicchio et al., 2015), y a la fecha, poco se conoce cómo el uso de
variedades mejoradas, fertilización, sistemas de labranza, irrigación; y el control de plagas,
enfermedades y malezas impactan en su potencial productivo. Con relación a plagas y
enfermedades, hasta hace cuatro años se afirmaba que la chía era resistente a su ataque (Muñoz et
al., 2013); sin embargo, hoy se han demostrado que esta al igual que todos los cultivos, es
susceptible al daño causado por estos factores bióticos (Aguaysol et al., 2014; Celli et al., 2014;
Yeboah et al., 2014; Sosa et al., 2017). Con relación a plagas, Sosa et al. (2016b) señalan que en
Tolimán Jalisco, México, Diabrotica speciosa Germar, 1824 (Coleoptera: Chrysomelidae) es capaz
de reducir 43 % su RS cuando no se controla adecuadamente. Actualmente, el daño causado por
este insecto se previene y controla a través de la aplicación de insecticidas; sin embargo,
considerando que la chía producida orgánicamente tiene sobreprecio en el mercado es importante
encontrar alternativas para controlar Diabrotica que sustituyan al control químico. La evasión, es
una estrategia ampliamente utilizada para evitar el daño causado por plagas y enfermedades, la
práctica en que se basa este método, es sembrar el cultivo en una fecha donde el clima es adversos
para el crecimiento y desarrollo del agente nocivo, esto permite a la especie cultivada escapar al
daño, bien porque su incidencia es baja o porque está ausente en el sistema de producción (Agrios,
1998; Kamara et al., 2010). Con base en lo anterior, el objetivo de este trabajo fue estudiar el efecto
de la fecha de siembra en la incidencia de Diabrotica y el rendimiento de semilla chía blanca
(Salvia hispanica L.) cultivada en Tolimán, Jalisco México.

MATERIALES Y MÉTODO
Este trabajo se realizó en el rancho El Petacal, el cual se ubica en Tolimán Jalisco, México (19o
24´ LN y 103o 44´ LO) a 1060 msnm. De acuerdo con Sosa et al. (2016b), esta zona presenta un
clima extremadamente seco, alta temperatura promedio durante el año (23.0 °C) y baja
precipitación pluvial (menos de 400 mm). El suelo fue un Luvisol alcalino (pH 8.1), bajo en
contenido de materia orgánica (2.0 %) y una disponibilidad de P, K, Ca, Mg, S-SO4, B, Fe, Mn y
Zn de 12, 233, 1113, 985, 53, 0.7, 31, 144, y 1.0 ppm, respectivamente (método Mehlich III). Se
utilizó la línea experimental de chía blanca de alto rendimiento S1MVO12-S2M2VO13-
S3IPL4VO14, este genotipo fue desarrollado por Sosa et al. (2016c), en el cual, el color y peso de
1000 semillas fueron los criterios usados para su selección. La siembra se hizo a doble hilera
utilizando entre 80 a 100 semillas m-2 y a diez días después de la emergencia, el cultivo se raleo a
26 plantas m-2. La fertilización consistió de una aplicación basal de 12.0 t ha-1 de composta (base
seca) cuyo contenido nutrimental fue 2.4, 0.28, 0.45. 5.4, 0.6 y 0.08 % para N, P, K, Ca, Mg y S;
y 9480, 410, 129, 113 y 53 ppm de Fe, Mn, Cu, Zn y B, respectivamente. Además en la floración
se aplicaron 200 kg ha-1 de fórmula 12-00-12. El control de malezas se realizó manualmente y los
riegos se aplicaron cuando la tensión de la humedad en el suelo medida con tensiómetro fue igual
o mayor a 20 centibares. De la lámina de agua total utilizada (entre 470-500 mm), una parte fue
cubierta por la lluvia y el resto se complementó con agua extraída de un pozo la que se aplicó vía

279
Entomología mexicana, 4: 278−285 (2017)

riego por goteo. El diseño de tratamientos fue un factorial; donde el factor A fue siete fechas de
siembra (junio, julio, agosto, septiembre, octubre, noviembre y diciembre; y el factor B fue el uso
de insecticida (UIN) (con y sin a aplicación). La siembra se realizó el día 15 de cada mes y el
tratamiento de insecticida consistió de tres aplicaciones que se realizaron en la etapa de: (1) cuatro
nudos; (2) inicio de botoneo; e (3) inicio de floración. Los insecticidas usados fueron Pyganic y
Neem oil a una dosis de 30 g y 700 ml ha-1 de ingrediente activo (piretrinas y aceite de Neem,
respectivamente). Los 14 tratamientos se establecieron bajo un diseño de bloque al azar en arreglo
de parcelas divididas con tres repeticiones. La parcela grande fue para FS y la parcela chica para
el factor UIN. Los parámetros evaluados fueron: 1).- incidencia de larvas de Diabrotica en el
interior del tallo (INDI); 2).- días a inicio de floración (DF); 3).- días a madurez fisiológica (DM);
4).- altura de la planta (AP); 5).-rendimiento de semilla (RS); 6.- biomasa total (BT); 7.- índice de
cosecha (IC); y 8).- peso de 1000 semillas (P100S). A todas las variables estudiadas se les hizo un
análisis de varianza y en las que hubo significancia estadística (P > 0.05) una la prueba de Tukey
(P = 0.05). Se realizó el análisis de regresión entre la temperatura máxima, media y mínima con el
RS y la incidencia de Díabrotica determinada en este estudio. En los resultados solo se discutió la
asociación de la temperatura mínima con en RS y la INDI.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el Cuadro 1 se presenta el efecto de la fecha de siembra (FS), del uso de insecticida (UIN) y su
interacción (FS x UIN) en ocho parámetros evaluados en chía blanca.
Todos los parámetros estudiados fueron afectados por el factor FS (P > 0.05). Con relación a la
variable INDI y que fue expresada con base en las larvas presentes en el interior de plantas de chía
(Figura 1a), las siembras de verano, presentaron los valores más altos (47-15 %), en siembras de
Otoño fluctuó entre 10-2 %, e incluso en noviembre y diciembre, no hubo presencia de Dabrotica.
En la Figura 1b y 1c, se puede apreciar la INDI encontrada en chía sembrada el 15 de junio (84 %)
y 15 de octubre (4 %), respectivamente; en ambas no se aplicó insecticida. Estos resultados
sugieren que la FS es una práctica que en la zona de estudio puede ayudar a evitar los daños que
causa este insecto en chía. Los DF y DM fueron afectados por la FS, encontrándose que en FS
tempranas, la chía requirió más días para florecer y completar su ciclo biológico que en FS
intermedias y tardías. Esta tendencia se observó principalmente en siembras de junio a agosto, ya
que en septiembre y octubre, los DF y a DM fueron similares; pero en noviembre y diciembre,
estos valores se incrementaron ligeramente. Estos resultados se asocian a que independientemente
de su FS, la chía florece cuando el fotoperiodo es 12:27 horas luz (HL) (Ayerza, 2014).
De acuerdo con Timeanddate (2017), en Tolimán, Jalisco, esta condición ocurrió el primero de
septiembre que fue cuando la chía sembrada en junio formó botones florales (datos no presentados)
y floreció 18 días más tarde. Es importante señalar que las FS de julio y agosto aun cuando tuvieron
30 días de diferencia en su siembra, florecieron casi al mismo tiempo (28 y 30 de septiembre,
respectivamente), esto confirma el control que ejerce el fotoperiodo en la floración de esta especie.
El acortamiento del ciclo biológico del cultivo a medida de que la FS fue más tardía, resulto en
plantas de menor porte y la chía sembrada en Junio fue 12 % más alta que la sembrada de
Septiembre en adelante (158 vs 139 cm, respectivamente).
A diferencia de la FS, el factor UIN solo afectó significativamente la INDI; sin embargo, aun
cuando este factor redujo los daños de Diabrotica, esto no se reflejó en la productividad de la chía
y el RS con y sin aplicación de insecticida fue estadísticamente no significativo (1755 y 1661 kg
ha-1, respectivamente). La nula influencia del UIN en los DF y DM indica que el ataque de
Diabrotica afecta el crecimiento, pero no el desarrollo de la chía y los cambios fenológicos que
exhibió fueron función del ambiente, particularmente del fotoperiodo. Al igual que la FS, la

280
Sosa-Baldivia et al., Fecha de siembra: un método para evadir el ataque de Diabrotica speciosa.

interacción FS x UIN, también afectó significativamente todas las variables estudiadas (Cuadro 1),
y la INDI en siembras de junio y julio, sólo fue mermada a través del UIN.

Cuadro 1. Efecto de la fecha de siembra (FS), uso de insecticida (UIN) y la interacción FS x UIN en ocho parámetros
evaluados en chía cultivada en Tolimán, Jalisco, México.
Factor de estudio INDI DF DM AP BT IC P100S
% # días # días Cm kg ha-1 kg ha-1 Mg
Fechas de siembra (FS)
Junio 46 A 95 A 136 A 158 A 638 D 3665 D 0.17 D 995 E
Julio 41 A 74 B 135 A 150 B 996 C 4172 C 0.23 C 1186 D
Agosto 24 B 62 C 103 C 151 B 1146 C 4588 C 0.25 C 1330 C
Septiembre 14 C 58 C 104C 139 C 1827 B 6817 B 0.27 B 1425 B
Octubre 10 C 58 C 105 C 140 C 1926 B 6610 B 0.29 A 1441ª
Noviembre 2D 64 C 112 B 145 B 2544 A 8035 A 0.32 A 1463 A
Diciembre 0D 70 B 115 B 147 B 2909 A 8815 A 0.33 A 1495 A
Tukey 0.05 P 6 8 9 8 174 235 0.02 48
Uso de insecticida (UIN)
+insecticida 4B 69 116 151 1755 6239 0.27 1352
-insecticida 35 A 69 116 143 1661 5962 0.26 1315
Tukey 0.05 P 9 ns Ns Ns ns Ns ns Ns
Interacción FS x UIN
junio+insecticida 9C 95 A 136 A 174 A 748 E 4082 E 0.18 D 1056 E
Junio–insecticida 84 A 95 A 136 A 141 C 528 F 3249 F 0.23 D 935 F
Julio+insecticida 9C 74 B 135 A 160 A 1122 D 4810 D 0.23 C 1219 D
Julio–insecticida 74 A 74 B 135 A 139 C 810 E 3535 E 0.25 C 1153 D
Agosto+insecticida 5C 62 C 103 C 150 B 1167 D 4606 D 0.25 C 1335 C
Agosto-insecticida 43 A 62 C 103 C 151 B 1126D 4570 D 0.26 C 1324 C
Septiembre+insecticida 4D 58 C 104 C 139 C 1858 C 6801 C 0.27 B 1432 B
Septiembre-insecticida 25 B 58 C 104 C 140 C 1796 C 6834 C 0.26 B 1417 B
Octubre+ insecticida 4D 58 C 105 C 140 C 1918 C 6472 C 0.30 A 1445 B
Octubre–insecticida 15 C 59 C 105 C 141 C 1934 C 6748 C 0.29 A 1436 B
Noviembre+insecticida 0D 64 C 112 B 146 B 2537 B 8012 B 0.32 A 1471 B
Noviembre-insecticida 4D 64 C 112 B 145 B 2551 B 8057 B 0.32 A 1454 B
Diciembre+insecticida 0D 70 B 115 B 148 B 2933 A 8889 A 0.33 A 1501 A
Diciembre-insecticida 0D 70 B 115 B 147 B 2884 A 8740 A 0.33 A 1488 A
Media 21 69 116 147 1708 6100 0.27 1333
Tukey 0.05 P 5 8 10 9 145 1034 0.02 50
INDI= incidencia de Diabrotica; DF: días a inicio de floración; DM: días a madurez fisiológica; AP: altura de la planta; RS=
rendimiento de semilla; BT= biomasa total; IC= índice de cosecha; P1000S= Peso de 1000 semillas. La siembra se realizó el día
15 de cada mes.

En la figura 1d, se presenta el efecto del UIN en chía sembrada el 15 de julio; en esta se puede
apreciar que cuando no se aplicó insecticida, plantas fueron de menor porte y maduraron más
temprano que las plantas que recibieron tres aplicaciones. En contraparte, en las FS de noviembre
y diciembre no se requirió aplicar insecticidas porque no hubo presencia de Diabrotica.
Actualmente, aun cuando en México, varios investigadores sostienen que la chía un cultivo
exclusivo de temporal (Orozco et al., 2014; Ramírez y Lozano, 2015); no tienen datos duros para
sustentarlo, y de acuerdo con los resultados encontrados, han llegado a esta conclusión porque que
sólo han evaluado a la chía en esta temporada. A este respecto, en la figura 1e, se puede ver que la
chía establecida en diciembre, exhibe un adecuado comportamiento agronómico; e incluso su
siembra puede extenderse hasta el 15 de enero. El control que ejerce el fotoperiodo en la floración
de la chía es innegable; sin embargo, debido a que en Jalisco esta condición se presenta entre el
primero de septiembre y el nueve de abril (Timeanddate, 2017), es evidente que en aquellas zonas

281
Entomología mexicana, 4: 278−285 (2017)

donde no ocurren heladas invernales es posible producir chía en siembras de otoño-invierno e


incluso en invierno-primavera, logrando en ambas temporadas altos rendimiento (Sosa et al.,
2016b).

(a) (b)

(c) (d)

Sin control 1 aplicación 3 aplicaciones

(e) (f)

Figura 1. Larvas de Diabrotica colectadas en el interior del tallo de plantas de chía (a); incidencia
de Diabrotica en parcelas de chía sembradas en junio (b) y octubre de 2015 (c) sin aplicación de
insecticida; parcelas de chía cosechadas sembradas en julio de 2015 y que recibieron diferentes
tratamientos de insecticida (d); parcelas de chía sembrada en diciembre (e) y julio de 2015 (f).

Esto se puede corroborar en la figura 1e, donde claramente se aprecia la siembra de chía en
otoño (15 de diciembre) exhibió mejor comportamiento agronómico que la que se sembró en
verano (15 julio) (Fig. 1f). Los resultados presentados demuestran que la FS ayuda a evadir el daño
de Diabrotica en chía; pero ¿cómo este factor controlable de la producción influye en la
productividad de esta especie?: De acuerdo a los resultados obtenidos, el RS incrementó a medida
que la FS fue más tardía; por lo tanto, aun cuando en siembras de Verano la chía presentó RS (638-
1827 kg ha-1) que están dentro del rango obtenido en siembras comerciales (500 y 1000 kg ha-1)
(Ríos, 2014), los RS logrados en siembras de otoño (2544-2909 kg ha-1) fueron cinco veces más
altos que la media nacional (500 kg ha-1) (Peperkamp, 2015). Este hallazgo contradice a lo que en
la práctica realizan los agricultores de México y de todo el mundo, quienes en su mayoría producen
chía exclusivamente de temporal (Orozco et al., 2014; Ríos, 2014; Ramírez y Lozano, 2015). Es
un hecho que en la zona productora de chía de Acatic Jalisco, en donde en noviembre se presentan
heladas (Ayerza, 2014), la siembra de temporal es la única opción; sin embargo, existen zonas de
riego en donde al no ocurrir heladas es factible establecer chía en otoño e invierno. Un ejemplo de

282
Sosa-Baldivia et al., Fecha de siembra: un método para evadir el ataque de Diabrotica speciosa.

ello, es Tolimán Jalisco en donde desde 2016, Nutrilite produce chía exclusivamente en el ciclo
otoño-invierno, porque además de obtener altos RS, no es necesario aplicar pesticidas para
controlar las plagas y enfermedades de este cultivo (Sosa et al., 2017). Aun cuando el UIN permitió
evitar mermas en el RS por 94 kg ha-1, el impacto agronómico de esta variable fue menor que el
causado por la FS en donde la diferencia en RS entre primera y última FS fue 2,271 kg ha -1.
Además, solo fue necesario usar insecticidas en FS de verano para evitar las mermas en el RS
causadas por DIA. En la figura 1b se puede apreciar el efecto de la aplicación de insecticida en chía
sembrada el 15 de julio de 2015. En contraparte, las siembras de otoño los RS fueron similares, sin
importar si fue o no aplicado insecticida.
El impacto que causó la FS en el RS se debió a que a medida que esta fue más tardía, la BT
acumulada, el IC y el P1000S aumento y la chía sembrada en diciembre presentó los mayores
promedios (8,815 kg ha-1, 0.33 y 1,495 mg, respectivamente). Esto posiblemente fue debido a que
las temperaturas frescas del otoño causaron que el ciclo reproductivo del cultivo se alargara y la
planta destinara más materia seca a la producción de semilla. Está demostrado que en chía, la
floración es función del fotoperiodo, sin embargo, al final es la temperatura quien determina el RS
del cultivo ya que esta variable ambiental, además de influir en la duración del ciclo del cultivo;
también influye en los factores bióticos que afectan su productividad. Por el alto RS obtenido en
siembras de otoño, es posible que la chía no sea un cultivo de clima tropical y de temporal como
se piensa, y tal vez, esta afirmación sea el resultado de que a la fecha solo se conoce como crece y
se desarrolla la chía en siembras de verano. A este respecto, los resultados encontrados claramente
indican que al menos en la zona agrícola de Tolimán Jalisco, México, la temporada óptima para
producir chía es a finales de otoño, esto se debe a que la escasa precipitación pluvial, los días
soleados y las bajas temperaturas de esta temporada además de favorecer el crecimiento y
desarrollo del cultivo, permiten que este evada a sus plagas y enfermedades.
La alta correlación encontrada entre de la temperatura mínima con el RS y la INDI sustentan
esta afirmación (Fig. 2). De acuerdo con la ecuación generada, a partir de la asociación existente
entre temperatura mínima y RS, se estimó que 12.0 °C es la temperatura mínima en la cual la chía
expresa todo su potencial productivo (2, 909 kg ha-1), este valor de temperatura, está dentro del
rango (10-12.5 °C) donde Diabrotica deja de crecer (Streda et al., 2013), y concuerda con la
temperatura mínima en donde Diabrotica estuvo ausente en la zona estudiada (12.6 °C).

(a)

Figura 2. Asociación de la temperatura mínima con el rendimiento de semilla (a) y la incidencia de Diabrotica (b) en
chía cultivada en Tolimán, Jalisco, México.

Actualmente, La FS es una práctica que se utiliza en todo el mundo para que un cultivo pueda
escapar al daño de un factor biótico, y con relación a plagas, su uso práctico ha sido reportado en
varias especies cultivadas (Cummins y Rueber, 2007; Kamara et al., 2010) en donde además de

283
Entomología mexicana, 4: 278−285 (2017)

eliminarse el UINs, se ha logrado incrementar el rendimiento entre 22-25 %. En este sentido, chía
no es la excepción, y los resultados encontrados indican que la FS es una práctica que puede ayudar
a reducir el la aplicación de insecticidas para controlar las plagas en chía. Este hallazgo es relevante,
ya que por la alta demanda de chía orgánica que existe en el mercado, es urgente contar con
alternativas que permitan eliminar el UINs en este cultivo.
Para implementar el uso de FS en el manejo integrado de plagas de la chía, el primer paso es
identificar la FS adecuadas para las zonas agroecológicas donde no hay presencia de heladas en
invierno. El otro y que quizás es el más importante, es el que se relaciona con cambiar la creencia
que existe entre agricultores, académicos e incluso investigadores de que la chía es un cultivo de
temporal con bajos requerimientos nutricionales, edáficos, hídricos y que es resistente el ataque de
plagas y enfermedades. Por lo tanto, si la meta es obtener altos RS, en su sistema de producción se
debe implementar el uso de variedades de alto rendimiento, la irrigación controlada, la fertilización
balanceada y establecer un programa de manejo integrado de plagas y enfermedades. Estas
recomendaciones no son nuevas, es lo que se realiza en los cultivos ya integrados a la agricultura
moderna en donde desde hace varios años se obtienen altos rendimientos por unidad de superficie.

CONCLUSIÓN
Diabrotica es una plaga que cuando no se controla puede mermar el rendimiento de la chía en
43 %. Los resultados obtenidos sugieren que la FS es un método que permite evadir los daños que
causa el estado larval y adulto de Diabrotica en chía sin tener que usar insecticidas. Sin embargo,
el mayor impacto agronómico de esta práctica agronómica es que cuando se emplean FS tardías
(noviembre y diciembre) se obtienen RS cinco veces mayores que lo que logran los productores de
chía al utilizar FS tempranas (junio y julio). El UIN solo permitió incrementar el RS de chía en
siembras de verano; esto indica que la siembra de chía en a finales otoño es una alternativa para
evitar el UIN para controlar Diabrotica; pero lo más importante, incrementar el RS.

Literatura Citada
Agrios, N. G. 1998. Plant Pathology. Academic Press Inc. Florida, USA. 703 p.
Aguaysol, C. N., Robles, T. L., González, V., Lobo, Z. R. y D. L. Ploper. 2014. Detección de Sclerotinia
sclerotium en cultivos de chía (Salvia hispanica) en Tucuman, durante la campaña 2014. Avance
Agroindustrial, 35(4): 20−24.
Ayerza, R. 2014. Chia flowering season prediction using day length data of 11 selected locations. Revista
Industrial y Agrícola de Tucumán, 91(1): 33−35.
Bochicchio, R., Philips, D. T., Lovelli, S., Labella, R., Galgano, F., Di Marisco, A., Perniola, M. and M.
Amato. 2015. Innovative crop productions for healthy food: the case of chia (Salvia hispanica L.).
Pp. 29−45. In: A. Vastola (Ed.). The sustainability of agro-food and natural resource systems in the
Mediterranean basin. Springer-Verlag. Berlin, Germany.
Celli, G. M., Perotto, C. M., Martino, A. J., Flores R. C., Conci, C. V. and P. P. Rodríguez. 2014. Detection
and Identification of the First Viruses in Chia (Salvia hispanica). Viruses, 6: 3450−3457.
Cummins, G. and D. Rueber. 2007. Influence of date of planting on corn hybrids with/without Bt corn
rootworm protection. Iowa State University. ISRF08-22. Disponible en: www.iastate.edu. (Fecha
de consulta: 1-III-2017).
Kamara, Y. A., Ekelemea, F., Omoiguia, O. L., Abdoulayea, T., Amazaa, P., Chikoyea, D. and Y. I. Dugjeb.
2010. Integrating planting date with insecticide spraying regimes to manage insect pests of cowpea
in north-eastern Nigeria. International Journal Pest Management, 56(3): 243−253.
Muñoz, A. L., Cobos, A., Díaz, O. and M. J. Aguilera. 2013. Chia seed (Salvia hispanica): An ancient grain
and a new functional food. Food Reviews International, 29: 294−308.

284
Sosa-Baldivia et al., Fecha de siembra: un método para evadir el ataque de Diabrotica speciosa.

Orona-Tamayo, L. D., Valverde E. M. and O. Paredes-Lopez. 2017. Chia-the new Golden seed for the 21st
century: nutraceutical properties and technological uses. Chapter 17. Sustainable protein sources.
Elsevier inc. DOI: 10.1016/B978-0-12-802778-3.00017-2.
Orozco, R. G., Duran, P. N., González, E. D. R., Zaracúa, V. P. y O. P. Ramírez. 2014. Proyecciones de
cambio climático y potencial productivo para Salvia hispanica L. en las zonas agrícolas de México.
Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 10: 1831−1842.
Peperkamp, M. 2015. CBI Tailored Intelligence: chia from Bolivia ´a modern super seed in a classic pork
cycle?. CBI Ministry of Foreign Affairs. The Hague, Netherlands. 16 p.
Ramírez, J. J. and C. G. M Lozano. 2015. Potential for growing Salvia hispanica L. areas under rainfed
conditions of México. Agricultural Sciences, 6: 1048−1057.
Ríos, J. 2014. El boom de la chía. La Gaceta de la Universidad de Guadalajara, 13: 3.
Sosa, B. A., Ruiz-Ibarra, G., Rana, J., Gordillo-Sobrino, G., West, H., Sharma, M., Liu, X., y R. R. Robles-
de la Torre. 2017. Diabrotica una plaga de importancia económica para la producción de chía
(Salvia hispanica L.) en Jalisco México. El Jornalero, 77: 100−110.
Sosa, B. A., Ruiz, G. Rana, J. Gordillo, G., West, H., Sharma, M., Liu, X. and R. R. Robles de la Torre.
2016a. Chia crop (Salvia hispanica L.): its history and importance as a source of polyunsaturated
fatty acids omega-3 around the world: a review. Journal of Crop Research and Fertilizers, 1: 104.
Sosa, B. A. y I. G. Ruiz. 2016b. Será Diabrotica speciosa Germar, 1824 (COLEOPTERA:
CHRYSOMELIDAE) una plaga de importancia económica para la producción de chía (Salvia
hispanica L.) en México?. Entomología mexicana. 3: 269−274.
Sosa, B. A., Ruiz-Ibarra, G., Miranda-Colín, S., Gordillo-Sobrino, G., West, H., Liu, X. and A. Mendoza-
Gómez. 2016c. Plant traits related to seed yield and their heritability on white chia (Salvia hispanica
L.). Acta Fitogenética, 3: 32.
Streda, T. L., Vahala O. and H. Středov. 2013. Prediction of adult western corn rootworm (Diabrotica
virgifera virgifera LeConte) Emergence. Plant Protection Science, 49(2): 89–97.
Timeanddate, 2017. Tolimán, Jalisco, Mexico ─ Sunrise, Sunset, and Moon Times for Today. Disponible
en: https://www.timeanddate.com/astronomy/mexico/colima.
Yeboah, S., Owusu, D. E. Lamptey, J. N. L., Mochiah, M. B., Lamptey, S., Oteng-Darko, P., Adama, I.,
Appiah-Kubi, Z. and K. Agyeman. 2014. Influence of planting methods and density of performance
of chia (Salvia hispanica L.) and its suitability as an oilseed plant. Agricultural Science, 2(4): 14−26.

285
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

EFECTIVIDAD BIOLÓGICA DE CLORANTRANILIPRO 20 SC EN EL CONTROL


DEL GUSANO TELARAÑERO (Amorbia emigratella Busck) (LEPIDOPTERA:
TORTRICIDAE) EN AGUACATE

Vicente Aceves Núñez1 , Pedro Posos-Ponce1, Javier Carreón-Amaya2, Benito Monroy-Reyes1,


Enrique Pimienta-Barrios1, José Enciso Cabral1 y Omar Alejandro Posos-Parra1
1
Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Guadalajara. Predio Las Agujas,
Nextipac, Zapopan, Jalisco, México.
2
Instituto Tecnológico de Tlajomulco Jalisco. km 10 Carretera San Miguel Cuyutlan, Mpio. de Tlajomulco de Zúñiga .
Autor de correspondencia: vicenteaaceves@hotmail.com

RESUMEN. Gusano telarañero o enrollador de la hoja es común en plantaciones aguacateras de Jalisco y Michoacán,
México. A la fecha esta ha sido una plaga que a través del tiempo y poco a poco representa un daño considerable de
importancia económica, lo anterior, denota la necesidad de estudiar al insecto para proporcionar el conocimiento
técnico-científico que proporcione certeza sobre las especies presentes, distribución e incidencia de la plaga en los
huertos comerciales de aguacate y encontrar el producto químico que logre atenuar y controlar su presencia. Objetivo
evaluar la efectividad biológica de Clorantranilipro con la formulación Coragen® 20 SC en aplicación foliar Con lo
escrito hasta aquí en el resumen, no tiene nada que ver con la propuesta. La unidad experimental quedó constituida
por tres árboles con una separación entre árboles de tres metros y 5.5 metros de ancho de carril en cuatro repeticiones.
Los árboles tenían cinco años de edad. Se recomienda la dosis de Coragen 20 SC de 100, 200, 300 y 400 ml de pc/h
.ya que demostró cambian d tener control de gusano telarañero por arriba del 95 % en promedio Por qué recomendar
dosis altas si la dosis más baja fue efectiva, controles que fueron superiores o iguales a los obtenidos con el Tratamiento
comercial.

Palabras clave: Clorantraniliprole, gusano telarañero, aguacate.

Biological effectiveness of crorantraniliprole 20 sc in control of telarañero worm (Amorbia


emigratella Busck) (Lepidoptera: Tortricidae) in avocado

ABSTRACT. The Mexican leaf-roller is common in avocado plantations of Jalisco and Michoacán, Mexico. To date
this has been a little studied pest since it is considered of secondary importance. The above, denotes the need to study
the insect to provide technical-scientific knowledge that provides certainty about the species present, distribution and
incidence of the pest in commercial avocado orchards. Objective to evaluate the biological effectiveness of Coragen®
20 SC in foliar application. The experimental unit consisted of 3 trees with a separation between trees of 3 meters and
5.5 meters of lane width in four replicates. The trees were 5 years old. The dose of Coragen 20 SC of 100, 200, 300
and 400 ml is recommended since it showed to have control of telarañero worm by more than 95 % in average, controls
that were superior or equal to those obtained with the commercial.

Keyword: Clorantraniliprole, the mexican leaf-roller, avocado.

INTRODUCCIÓN
La presencia del Gusano Telarañero o Enrollador de la hoja es común en plantaciones
aguacateras de Michoacán, México. La necesidad de información ecológica sobre el ambiente en
que se desarrollan las cosechas y plagas asociadas a ellas, fue considerada esencial en el Manejo
Integrado de Plagas (MIP); en consecuencia, el conocimiento de las especies y ecología de la
población han sido las bases para el MIP (Gazzoni 1994). A la fecha esta ha sido una plaga poco
estudiada en Jalisco y Michoacán, ya que es considerada de importancia secundaria. Sus daños se
limitan a la presencia de hojas pegadas o enrolladas que carecen de importancia económica y solo
en casos aislados se observan frutos pegados a las hojas que son roídos por el insecto, sin que se
haya cuantificado la intensidad del daño en la fruta Si esto es cierto, no tiene sentido el trabajo, en

286
Aceves Núñez et al.: Efectividad biológica de Clorantranilipro 20 SC en el control Amorbia emigratella.

caso contrario se requiere documentar primero que hay importancia económica y después realizar
las pruebas de efectividad biológica. Lo anterior, denota la necesidad de estudiar al insecto para
proporcionar el conocimiento técnico-científico que proporcione certeza sobre las especies
presentes, distribución e incidencia de la plaga en los huertos comerciales de aguacate de
Michoacán y dañando los brotes nuevos, Los objetivos del trabajo fueron; evaluar la efectividad
biológica de Clorantraniliprole 20 SC en aplicación foliar para el control del Gusano Telarañero,
así como determinar las dosis óptimas del producto comercial, y evaluar la fitotoxicidad al cultivo.
Se justifica la necesidad de evaluar moléculas que representen una nueva alternativa para el control
de esta plaga (Headrick y Goeden. 2001).

MATERIALES Y MÉTODO
El ensayo quedó establecido el día 10 de julio de 2014 en el área de Amacueca, Jalisco. Se
realizaron cinco muestreos cuantitativos y colecta de material infestado en árboles con el fin de
identificar al insecto. La plaga se encuentra distribuida por todos los ambientes de la zona
productora de aguacate en la región aledaña a ciudad Guzmán, con mayor incidencia en ambientes
frescos, preferentemente en huertas con mayor cobertura vegetal. La incidencia oscila de un
mínimo de 1.4 hojas infestadas por árbol, en el estrato de 1330 msnm, hasta un máximo de 9.4
hojas infestadas en huertas localizadas a 1840 msnm; a cada una de las hojas dañadas, se encuentra
asociada una larva del insecto.

Cuadro 1. Características del producto comercial.


Nombre comercial Coragen® 20 sc 20 ps
Nombre común Clorantranilipro
% en peso del ingrediente activo 18.4
Equivalencia en g de i.a. / l 200
Tipo de plaguicida Insecticida
Formulación SC (Suspensión concentrada acuosa)

La variedad de aguacate fue Hass/Méndez, con una densidad aproximada de 600 árboles por
hectárea. En suelo franco, durante el desarrollo del estudio no se utilizaron insumos que
interfirieran en la eficacia del producto comercial.
Se utilizó un diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones y seis tratamientos,
incluyendo un testigo sin aplicar. La unidad experimental quedó constituida por tres árboles con
una separación entre árboles de 3 metros y 5.5 metros de ancho de carril. Los árboles tenían cinco
años de edad. Así, se tuvieron 12 árboles por tratamiento y 72 árboles por el total del ensayo.
Se realizaron dos aplicaciones con intervalos de 15 días, la primera se llevó acabo el día 10 de
julio de 2014 y la segunda el 24 julio de 2014, Las aplicaciones se realizaron en cobertura total del
árbol de aguacate en la etapa de desarrollo vegetativo. Para la aplicación se utilizó un equipo
motorizado marca Forza con dos boquillas de cono lleno separadas 10 cm. El equipo fue calibrado
para dar un gasto de agua de 900 litros en la primera aplicación y 916 litros por hectárea en la
segunda aplicación. Los tratamientos a evaluar se presentan en el Cuadro 2.
Población total de Individuos. En este caso se seleccionaron árboles con la presencia de la
plaga presente, para así tener uniformidad de población en el experimento. El método de muestreo
fue visual y se realizó sobre cinco ramas terminales por unidad experimental, Para evaluar las
poblaciones existentes de gusano telarañero se tomaron cinco terminales por unidad experimental,
se inspeccionaron las mismas y se registró el número de larvas vivas por terminal.

287
Entomología mexicana, 4: 286−290 (2017)

Se inició con una evaluación previa a la aplicación de los Tratamientos; posteriormente las
evaluaciones se hicieron cada siets días, iniciando siete días después de la primera aplicación, hasta
obtener un total de 5 evaluaciones (añadiendo la evaluación previa).

Cuadro 2. Tratamientos y dosis a evaluar para el control de Gusano Telarañero en aguacate.


Dosis* Número de Intervalo
No. Producto
ml/h Aplicaciones En días
1 Clorantranilipro 20 SC 100 2 15
2 Clorantranilipro 20 SC 200 2 15
3 Clorantranilipro 20 SC 300 2 15
4 Clorantranilipro 20 SC 400 2 15
5 Ambush® 18 EC 500 2 15
6 Testigo sin aplicar 0 --- ---
*Dosis de producto comercial por hectárea.
**En todos los tratamientos se adicionó un adyuvante no iónico al 0.25 % del
volumen de agua aplicado a la mezcla.

Muestreo previo y primera Aplicación. Muestreo a los siete días de la Primera Aplicación.
Muestreo a los 14 días de la primera aplicación y segunda aplicación. Muestreo a los siete días de
la segunda aplicación. Verificación del ensayo. Muestreo a los 14 días de la segunda aplicación.
Fitotoxicidad al cultivo: A los 7 dda.

Porcentaje de control.
El porcentaje de control fue estimado mediante la fórmula de Abbott:
% de eficacia= (A – B / A) x 100
A: Valor del testigo absoluto.
B: Valor del tratamiento.
A las variables evaluadas, se les aplicó su respectivo Análisis de Varianza y Prueba de
Separación de Medias de Tukey al 5 % de significancia, así como las pruebas de homogeneidad
de Varianza de Bartlett utilizando el Software de computación ARM, (Agricultural Research
Management).

La fitotoxicidad al cultivo se evaluó por comparación visual de las poblaciones de plantas de


cultivo presentes en cada repetición de cada Tratamiento aplicado, contra las presentes en el
tratamiento Testigo Absoluto. En este caso, también se usó la escala EWRS (Cuadro 3) para evaluar
el porcentaje de fitotoxicidad al cultivo.

Cuadro 3. Escala de puntuación EWRS y su interpretación porcentual para evaluar el efecto fitotóxico.
Valor Efecto sobre el cultivo % De fitotoxicidad al cultivo
1 Sin efecto 0.0 - 0.0
2 Síntomas muy ligeros 1.0 - 3.5
3 Síntomas ligeros 3.5 - 7.0
4 Síntomas que no se reflejan en rendimiento 7.0 - 12.5
Límite de aceptabilidad
5 Daño medio 12.5 – 20.0
6 Daños elevados 20.0 – 30.0
7 Daños muy elevados 30.0 – 50.0
8 Daños severos 50.0 – 99.0
9 Muerte completa 99.0 – 100.0

288
Aceves Núñez et al.: Efectividad biológica de Clorantranilipro 20 SC en el control Amorbia emigratella.

Las evaluaciones para determinar el efecto del producto se realizaron a los siete y 14 días
después de la primera aplicación, y a los siete y 14 días después de la segunda aplicación.
Los datos obtenidos del porcentaje de control por plaga, en las diferentes fechas de evaluación
y por tratamiento, fueron sometidos a una Análisis de Varianza y las pruebas de Homogeneidad de
Varianzas de Bartlett además de la Prueba de Comparación de Medias con Tukey al 5 %.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el Cuadro 4. se pueden observar los resultados de Control de Gusano Telarañero (Amorbia
emigratella) con los diferentes tratamientos evaluados en donde se observa que en el muestreo
previo no hay diferencias estadísticas entre los tratamientos, lo que indica que la población se
encontraba distribuida homogéneamente en el lote experimental, lo que permitió poner a prueba
los tratamientos evaluados.
Hubo diferencias significativas entre los tratamientos y el testigo sin aplicar, ya que al no haber
diferencias estadísticas entre los tratamientos se considera que todos son iguales; El
comportánmiento de los tratamientos fue el siguiente: el mejor fue el tratamiento 4 Coragen 20 SC
400 ml/h con control promedio de 98.77 % después de dos aplicaciones y cuatro evaluaciones.
Seguido del tratamiento 3. Coragen 20 SC 300 ml/h con 98.42 % de control de gusano telarañero
después de dos aplicaciones y cuatro muestreos; en tercer lugar el Tratamiento 2 Coragen 20 SC
200 ml/h que después de dos aplicaciones y cuatro muestreos obtuvo control promedio de 97 %.
En cuarto lugar el tratamiento 1 Coragen 20 SC 100 ml/h con 95 % de control. Finalmente, el
Tratamiento 5 testigo regional a base de permetrina POUNCE 18 CE 500 ml/h con 94 % de control
promedio después de dos aplicaciones y cuatro muestreos. No hubo diferencias estadísticas, hubo
algunas diferencias numéricas como se observa en el Cuadro 4.

Cuadro 4. Análisis de Varianza y Pruebas de Medias de Control de Amorbia emigratella, en Aguacate en Amacueca,
Jalisco. México, 2014.
dosis de muestreo 7 dda 14 dda 7 dda y 2a. 14 dda
Tratamientos
pc*** /h pre-vio 1a. aplic. 1a. aplic. aplic. 2a. aplic.
1. Clorantranilipro 20 SC 100 51.50 a 1.50/96.30 b 1.25/95.45 b 1.75/92.31 b 1.25/96.45 b
2. Clorantranilipro 20 SC 200 58.25 a 1.50/96.30 b 0.50/98.18 b 0.75/96.70 b 1.0/97.16 b
3. Clorantranilipro 20 SC 300 52.75 a 0.50/98.77 b 0.50/98.18 b 0.25/98.18 b 0.50/98.58 b
4. Clorantranilipro 20 SC 400 58.50 a 0.25/99.38 b 0.50/98.25 b 0.25/98.90 b 0.50/98.58 b
5. Ambush® 18 EC 500 41.75 a 1.50/96.30 b 2.25/91.82 b 1.25/94.51 b 2.00/94.33 b
Testigo sin aplicar 0 51.75 a 40.50/0.00 a 27.50/0.00 a 22.75/0.00 a 35.25/0.00 a
*Número de individuos por repetición, **Por ciento de control *** pc= producto comercial.
No se presentó fitotoxicidad al cultivo.

CONCLUSIÓN
En el experimento estuvo presente Amorbia emigratella en una densidad alta con 35.25 larvas
por repetición en el testigo sin aplicar, lo que sirvió para poner a prueba la sustancia de prueba.
Ninguno de los tratamientos causó fitotoxicidad al cultivo de Aguacate
Los Tratamientos a base de Coragen 20 Sc (Clorantraniliprole) controlaron eficazmente la plaga
de gusano telarañero presente en el experimento, comportándose de manera similar o superior al
testigo comercial a base de Ambush 18 EC (Permetrina).

Literatura Citada
Accuwheather 2014. Disponible en: http://www.accuweather.com/es/mx/amacueca/233365/august-
weather/233365?monyr=8/1/2014&view=table.

289
Entomología mexicana, 4: 286−290 (2017)

Alcázar, J. y M. Palacios. 2016. La enseñanza del manejo integrado de plagas en el cultivo de la papa: La
experiencia del CIP en la Zona Andina del Perú. Revista Latinoamericana de la Papa, 9(1): 1−23.
Aguilera. M. y A. Vidales 2007. Contribución al conocimiento del Gusano Telarañero o enrrollador de la
hoja Amorbia emigratella Busck (Lepidoptera: Tortricidae) en huertos de Aguacate en Michoacán,
México. In: Proceedings VI World Avocado Congress (Actas VI Congreso Mundial del Aguacate).
Viña Del Mar, Chile.
ARM, 2002. Version 1.0 Agricultural Research Management. Gylling Data Co. U.S.A.
Gazzoni. D. L. 1994. Manejo de pragas da soja. Uma abordagem histórica. Pp. 78−82. In: EMBRAPA.
CNPSo. Brasilia, Brasil.
Headrick. D. H., and R. D. Goeden. 2001. Biological control as a tool for ecosystem management. Biological
control, 21(3): 249−257.
SIAP. 2012. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera, órgano administrativo desconcentrado
de la SAGARPA. Disponible en: www.siap.gob.mx.
Reyes, C. 1985. Bioestadística Aplicada. Editorial Trillas. México, D.F.

290
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

PRIMER REPORTE DE Distichona auriceps e Hypovoria discalis (DIPTERA:


TACHINIDAE) PARASITANDO Spodoptera frugiperda (LEPIDOPTERA:
NOCTUIDAE) EN EL ESTADO DE GUANAJUATO, MÉXICO

Manuel Darío Salas-Araiza1 y Marcos Antonio González-Márquez2


1,2
Departamento de Agronomïa DICIVA-CIS Universidad de Guanajuato. Km. 5 carretera Irapuato-Silao Irapuato C.
P. 36500, Guanajuato, Mexico.
2
Escuela de Agronomía. Unversidad De La Salle Bajio. Av. Universidad 602. Lomas del Campestre. León. C. P. 37150,
Guanajuato, México.
Autor de correspondencia: dariosalasaraiza@hotmail.com

RESUMEN. El principal problema fitosanitario del maíz es Spodoptera frugiperda que llega a ocasionar daños
considerables en el estado de Guanajuato, México. Hay dos reportes de taquinidos para el estado de Guanajuato:
Dystichona spp. sin especificar el hospedero y Archytas spp. parasitando larvas de cogollero; en este trabajo se reporta
por primera vez a Dystichona auriceps parasitando en un 1.8 % a larvas de S. frugiperda e Hypovoria discalis en 0.92
% en maíz en el estado de Guanajuato, México.

Palabras clave: Gusano cogollero, Tachinidae, primer registro.

First record of Distichona auriceps e Hypovoria discalis (Diptera: Tachinidae) parasiting


Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) in the State of Guanajuato, Mexico

ABSTRACT. The main phytosanitary problem of maize is Spodoptera frugiperda which causes considerable damage
in the state of Guanajuato, Mexico. There are two reports of Tachinidae for the state of Guanauato: Dystichona spp
without specifying the host and Archytas spp parasitizing fall army worm larvae; in this work, Dystichona auriceps is
reported for the first time parasitizing 1.8% of larvae of S. frugiperda and Hypovoria discalis in 0.92% in maize in the
state of Guanajuato, Mexico.

Keyword: Fall armyworm, Tachinidae, first record.

INTRODUCCIÓN
El gusano cogollero Spodoptera frugiperda (Smith) puede ocasionar daños hasta del 50 % en
maíz en el estado de Guanajuato, México (CESAVEG 2016). Braga et al. (2013) indicaron que su
ataque ocurre desde la emergencia hasta la formación de los tubos polínicos de la planta y
agregaron que el daño alcanza un 60 % en Brasil. El control se basa en el uso de insecticidas
químicos, lo que ocasiona un daño ambiental considerable (García-Gutiérrez et al., 2012). Una
alternativa al uso de insecticidas es el control biológico; al respecto, Molina-Ochoa et al. (2003)
enlistaron 55 especies de taquínidos parasitando a S. frugiperda en el Continente Americano;
mencionaron que en México, se han reportado a las siguientes especies: Archytas analis Fabricius,
A. incertus (Macquart), A. marmoratus (Townsend), Lespesia archippivora (Riley) y Winthemia
sp., en maíz, caña de azúcar y sorgo. En Coahuila, México, Ríos-Velasco et al. (2011) indicaron
que las larvas de S. frugiperda fueron parasitadas en un 8.5 % por A. marmoratus; este mismo
parasitoide fue mencionado por Gross y Pair (1991) con parasitismo del 30 % atacando al 4to. y
6to. ínstar en junio. Ordoñes-García et al. en el 2015, reportaron a Lespesia sp. y A. marmoratus
parasitando larvas de S. frugiperda en un 0.1 y 0.02 % respectivamente en maíz en Chihuahua,
Mexico; añadieron que los parasitoides del gusano cogollero presenta una gran diversidad,
ocasionada por las condiciones medio ambientales, la presencia de otros cultivos alrededor del
maìz, además de los hospederos alternativos. Hernandez-Zetina (2014) en su estudio “Tachinidae

291
Salas-Araiza et. al.: Primer reporte de Distichona auriceps e Hypovoria discalis parasitando Spodoptera frugiperda.

de México” reportó al género Distichona como un nuevo registro para el estado de Guanajuato sin
especificar el hospedero; además, indicó que Archytas spp. es un parasitoide de S. frugiperda en
este Estado. El uso de taquínidos mediante liberaciones escalonadas para control de barrenadores
de la caña de azucar en Colombia ha tenidos buenos resultados (Vargas et al., 2015). El presente
trabajo reporta por primera vez a dos nuevas especies de taquínidos parasitando S. frugiperda en
el estado de Guanajuato.

MATERIALES Y MÉTODO
El trabajo se realizó en el campo experimental del Departamento de Agronomía de la
Universidad de Guanajuato en la comunidad de El Copal en Irapuato, Guanajuato. (20° 44' 39'' N;
101° 19' 39'' O); con una altitud de 1750 msnm, la precipitación anual de 650 mm y la temperatura
media de 18 °C.
Los muestreos se hicieron a los 22 días de nacido el maíz, variedad SeedCare. Se tomaron
muestras el 8 y 13 de junio y 4 de julio del 2014. Se mantuvo cada una de las larvas recolectadas
en recipientes transparentes de 125 mm con aireación; el alimento consistió de cogollos de maíz,
los cuales de cambiaron cada tercer día. Las larvas se mantuvieron en cámara de cría a 25  2 ºC,
50-60 % de HR y fotoperiodo de 14 horas luz. Se registró la especie y cantidad de parasitoides por
cada larva. El material identificado se encuentra resguardado en el acervo de la Colección
Entomológica “Leopoldo Tinoco Corona” del Departamento de Agronomía de la Universidad de
Guanajuato en Irapuato. Las moscas parasitoides obtenidas fueron identificadas por una
especialista de este grupo de dípteros.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se determinaron dos especies de Tachinidae (Diptera) parasitando al gusano cogollero del maíz
S. frugiperda: Distichona auriceps Coquillet, 1904 (Fig. 1) e Hypovoria discalis (Brooks, 1945)
(Fig. 2).

Figura 1. Distichona auriceps. Figura 2. Hypovoria discalis.

Ellas fueron recuperadas de un total de 433 larvas de S. frugiperda, de entre 0.5 a 4.0 cm de
longitud. Se obtuvieron ocho individuos de Dystichona auriceps (1.8 %) de las larvas del gusano
cogollero y cuatro individuos de Hypovoria discalis (0.92 %), el reporte de Ordoñes-García et al.
(2015) con otras especies de taquínidos parasitando S. frugiperda coinciden en lo bajo del
parasitismo, pero O´Hara (2008) indica que puede ir desde menos de 1 % hasta el 100 %, ello
depende del tamaño de la población, del tamaño del hospedero y de las condiciones ambientales;

292
Entomología mexicana, 4: 291−295 (2017)

es de destacar la capacidad de búsqueda de las moscas taquínidas, debido a que las larvas del
noctuido permanecen ocultas y protegidas en el cogollo por su propio excremento, el cual
posiblemente actué como kairomona para localizar a la presa (O´Hara, 2008).
En este trabajo se observó, que la larva de H. discalis emerge haciendo un orificio en el area
pleural del abdomen de la larva hospedera y pupa en el exterior; esta forma es la más común para
taquínidos (O´Hara, 2008), donde la larva de tercer ínstar se mueve del hospedero y pupa en el
suelo o en los desechos de hojas, la perforación hace que la larva del último estadio del nóctuido
muera, igual pasa con el taquínido Eutera spp que parasita a la chinche café del sorgo Oebalus
mexicana (Hemiptera: Pentatomidae) (Salazar-Solís et al., 1993); en el caso de Voria ruralis las
larvas son gregarias, puede haber hasta seis por hospedero, ellas pupan dentro de la larva de último
estadio de Trichoplusia ni (Lepidoptera: Noctuidae) pero los adultos que emergen son la mitad el
tamaño de las especies comunes (Salas-Araiza et al., 1993); en cambio en D. auriceps, la larva
permite que el inmaduro de S. frugiperda pupe, lo que aprovecha para hacer su propio pupario
protegido por la pupa del huésped, por lo que para salir, la mosca adulta tiene que abrir dos
puparios, el suyo y el del noctuido, éste último mediante un rasgado longitudinal en el area dorsal,
esta forma de pupar dentro del hospedero es más común en taquínidos parasitoides de coleópteros
aunque en este caso se presenta en un lepidóptero; los taquínidos parasitoides de S. frugiperda
atacan preferentemente pupas (76 %) y los estadios avanzados, debido a que estas etapas de
desarrollo del hospedero aportan los suficientes nutrimentos para la larva del díptero, los
himenópteros por su parte tiene requerimientos nutricionales diferentes por lo que parasitan los
primeros instares (Silva et al., 1997).
Distichona auriceps ha sido reportada previamente en los estados de Tabasco (Coquillett, 1904)
y Morelos (Hernández-Zetina, 2014), por lo que el presente estudio es un nuevo record del
parasitoide para el estado de Guanajuato. H. discalis es un taquínido de afinidad Neártica y su
distribución estaba reportada desde Canadá hasta el sur de los Estados Unidos, esta especie de
taquínido se considera un nuevo registro para México. Esta investigación contribuye al
conocimiento de los enemigos naturales del gusano cogollero en la región central de México, donde
la superficie cultivada con sorgo es de alrededor de 300,000 ha y de maíz 500,000 ha
aproximadamente.
Las especies reportadas en este trabajo son nativas de la zona y sobreviven a pesar de la
aplicación continua de pesticidas que se hace actualmente para control de pulgones en sorgo o en
su caso en maíz. La producción intensiva de cultivos en el Bajío Guanajuatense ha intensificado la
eliminación de la vegetación nativa y la flora perenne lo que disminuye el establecimiento
adecuado de las poblaciones de enemigos naturales nativos de las plagas, por lo que es deseable
proveer a estos organismos benéficos de refugios de plantas nativas silvestres que aporten al control
de plagas en la agricultura sustentable, Letorneau et al. (2012) reportaron que la abundancia y
riqueza de especies de taquínidos durante la primavera y el verano tuvieron una correlacion positiva
con la cubierta vegetal de la flora nativa y negativamente con la cubierta vegetal de cultivos anuales
en verano. La presente investigación servirá para explicar por qué algunas especies parásitas que
son de importancia en ciertas regiones geográficas durante determinada etapa de desarrollo del
cultivo puede no ser importantes para otras zonas e incluso parasitar otros hospederos, al respecto
Pair et al. (1989) mencionaron que A. marmoratus es uno de los principales parasitoides de larvas
de tamaño medio a grande durante la primavera en Florida y el trabajo de Murúa et al. (2006)
señaló que Archytas spp. parasita un 10 % de larvas de S. frugiperda al final del ciclo de cultivo;
por ello se deberá investigar que etapa del desarrollo larval parasitan las especies aquí reportadas,
que hospederos alternos tienen cuando no hay presencia de cogollero en los cultivos y si están

293
Salas-Araiza et. al.: Primer reporte de Distichona auriceps e Hypovoria discalis parasitando Spodoptera frugiperda.

presente en otras regiones del Estado, como los municipios del sur donde la humedad es mayor y
en la zona árida del norte.

CONCLUSIÓN
Los taquínidos Distichona auriceps e Hypovoria discalis parasitaron en un 1.8 y en 0.92 %
respectivamente larvas del gusano cogollero Spodopera frugiperda; para D. auriceps es el primer
reporte para Guanajuato y para la segunda especie es el primer registro para México. Aunque el
parasitismo es bajo, contribuye de alguna manera a afectar las poblaciones de la plaga en el cultivo.
El parasitismo natural de estas dos especies en gusano cogollero incrementará el conocimiento de
los enemigos naturales de este noctuido en el Estado, lo cual no ha sido investigado como parte de
las herramientas para el manejo integrado en los maíces cultivados en el Bajío Guanajuatense.

Agradecimientos
A la Universidad De La Salle Bajío por su apoyo para la realización de la presente investigación.
A la Dra. Dulce Azucena Hernández Zetina por la identificación de Tachinidae.

Literatura Citada
Braga J. M., Carvalho, G A., Lopez de Oliveira, R., Lasmar, O. and M. I. L. Santos. 2013. Effects of
insecticides used in corn on immature stages of Trichogramma atopovirilia (Hymenoptera:
Trichogrammatidae). Revista Colombiana de Entomología, 39(2): 205−210.
CESAVEG (Comité Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de Guanajuato). 2016. Estrategia estatal para el
control de gusano cogollero en Guanajuato. Disponible en: www.cesaveg.org.mx. (Fecha de
consulta: 8-XI-2016).
Coquillett, D. W. 1904. New Noth America Diptera. Proceedings of the Entomological Society of
Washington, 6: 186−187.
García-Gutiérrez, C., González-Maldonado, M. B. y E. Cortéz-Moncada. 2012. Uso de enemigos naturales
y biorracionales para el control de plagas de maíz. Ra Ximhai, 8 (3): 57−70.
Gross H. R. and S. D. Pair. 1991. Seasonal distribution, response to host development stage, and screened-
cage performance of Archytas marmoratus (Diptera: Tachinidae) and Ophion flavidus
(Hymenoptera: Ichneumonidae) on Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) Florida
Entomologist, 74(2): 237−245.
Hernández-Zetina, D. A. 2014. Taquínidos (Diptera: Tachinidae) en México. Tesis Doctoral. Colegio de
Postgraduados. Postgrado en Fitosanidad. Entomología y Acarología. Montecillo, México. 200 pp.
Murúa, G., Molina-Ochoa, J. and C. Coviella. 2006. Population dynamics of the fall armyworm, Spodoptera
frugiperda (Lepidoptera:Noctuidae) and its parasitoids in Norhwestern Angentina. Florida
Entomologist. 89(2): 175−182.
Molina-Ochoa, J., Carpenter, J. E., Heinrichs, E. A. and J. E. Foster. 2003. Parasitoids and parasites of
Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) in the Americas and Caribbean Basin: An
inventary. Florida Entomologist, 86(39: 254−289.
Letourneau, D. K., Bothwell, S. G. A. and J. O. Stireman III. 2012. Perennial habitat fragments, parasitoid
diversity and parasitism in ephemeral crops. Journal of Applied Ecology, 49: 1405−1416.
O´Hara, J. E. 2008. Tachinid flies (Diptera: Tachinidae). Pp. 3675−3686. In: J. L .Capinera. (Ed.).
Encyclopedia of Entomology. 2nd Edition. Springer Netjerlands, Dordrecht.
Ordoñez-García, M., Rios-Velasco, C., Berlanga-Reyes, D. I., Acosta-Muñiz, C. H., Salas-Marina, M. A.
and O. J. Camberos-Campos. 2015. Ocurrence of natural enemies of Spodoptera frugiperda
(Lepidoptera: Noctuidae) in Chihuahua, Mexico. Florida Entomologist, 98(3): 843−847.
Pair, S. D., Raulston, J. R., Sparks, A. N. and P. B. Martin. 1986. Fall armyworm (Lepidoptera: Noctuidae)
parasitoids: Differential spring distribution and incidence on corn and sorghum in the Southern
United States and Northeastern Mexico. Environmental Entomolology, 15: 342−348.

294
Entomología mexicana, 4: 291−295 (2017)

Ríos-Velasco, C., Gallegos-Morales, G., Del Rincón-Castro, Ma. C., Ulloa-Rubio, K. A., Cambero-
Campos, J. and R. D. Valenzuela-García. 2011. Primer registro de Archytas marmoratus y Voria
ruralis (Diptera: Tachinidae) y sus niveles de parasitoidismo en dos lepidópteros plaga en Coahuila,
México. Acta Zoologica Mexicana (n. s.), 27(3): 577−582.
Salas-Araiza, M. D., Bravo, M. H., McCully, J E., Alatorre. R. R. y E. S. Salazar. 1993. Dinámica
poblacional de lepidópteros herbívoros de crucíferas en El Bajío, Méx. Folia Entomológica
Mexicana, 88: 69−78.
Salazar, S. E., Bravo-Mójica, H. y J. C. López. 1993. Hibernación y patrones de migración de la chinche
del sorgo, Oebalus mexicana (Hemiptera: Pentatomidae) en Guanajuato, México. Agrociencia, 4
(2): 165−177.
Silva, F. M. A., Fowler, H. G. and R. N. S. Lemos. 1997. Parasitism associated with fall armyworm,
Spodoptera frugiperda (Smith), in the Triangulo Mineiro Region, MG. Anais da Sociedade
Entomológica do Brasil, 26(2): 235−241.
Vargas, G., Gómez, L. A. and J. P. Michaud. 2015. Sugarcane stem borers of the Colombian Cauca River
Valley: current pest status, biology, and control. Florida Entomologist, 98 (2): 728−735.

295
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

FLUCTUACIÓN POBLACIONAL DEL PULGÓN AMARILLO DE LA CAÑA DE


AZÚCAR Melanaphis sacchari (Zehntner) (HOMOPTERA: APHIDIDAE) EN
IRAPUATO, GUANAJUATO

Manuel Darío Salas-Araiza , Oscar Alejandro Martínez-Jaime, Rafael Guzmán-Mendoza, Juan


José Guzmán-González, Eduardo Salazar-Solís y Diana Sanzón-Gómez

Departamento de Agronomía, División Ciencias de la Vida, Campus Irapuato-Salamanca, Universidad de Guanajuato.


Ex-Hacienda “El Copal”, Km. 9; carretera Irapuato-Silao. C. P. 36500. Irapuato, Guanajuato, México. Teléfono y Fax
01 462 62 4 18 89.
Autor de correspondencia: salasm@ugto.mx

RESUMEN. Se muestra la fluctuación poblacional de pulgones alados de Melanaphis sacchari (Homoptera:


Aphididae) capturados mediante trampa amarilla de agua, en Irapuato, Guanajuato. Se colocaron dos trampas en
diferentes cultivos, se observó que la población más alta ocurrió en las parcelas con sorgo-trigo registrando 14
individuos en promedio en la trampa 1 y con los cultivos trigo-maíz fueron inferiores alcanzando una media de solo
dos pulgones en la trampa 2; sin embargo, no hubo diferencia significativa con la prueba de medidas repetidas (F =
3.20, P = 0.0760 NS). Se obtuvo un pico poblacional a principios de septiembre del 2015 y en el mismo mes del 2016.
Se dilucida por primera vez la llegada de los pulgones alados mediante trampas amarillas en Irapuato, Guanajuato.

Palabras clave: Sorgo, maíz, áfidos, población, clima.

Population fluctuation of the yellow sugarcane aphid Melanaphis sacchari (Zehntner)


(Homoptera: Aphididae) en Irapuato, Guanajuato

ABSTRACT. The population fluctuation of winged aphids of Melanaphis sacchari (Homoptera: Aphididae) captured
by a yellow water trap in Irapuato, Guanajuato. Two yellow traps were placed in different crops. It was observed that
the highest population occurred in plots with sorghum-wheat registering 14 individuals on average in trap 1 and with
wheat-maize cultivations were lower reaching an average of only 2 aphids in the trap 2; However, there was no
significant difference with the repeated measures test (F = 3.20, P = 0.0760 NS). A population peak was obtained in
early September 2015 and in the same month of 2016. The arrival of winged aphids was elicited for the first time by
yellow traps in Irapuato, Guanajuato.

Keyword: Sorghum, corn, aphids, population, weather.

INTRODUCCIÓN
Se han reportado 150 especies de insectos plaga del sorgo, 100 de las cuales están en África;
siendo el contenido de azúcar del tallo y del grano los principales atractivos para los insectos (Guo
et al., 2011). El pulgón amarillo de la caña de azúcar es un insecto que se alimenta de gramíneas
incluido el sorgo Sorghum bicolor, la infestación comienza en las hojas inferiores y posteriormente
se desplaza hacia las superiores y el tallo; SENASICA (2015), indicó que si no se toman las
medidas pertinentes para su control, se pondrán en riesgo alrededor de 2, 000,000 ha, que producen
11, 000,000 t. Rodríguez del Bosque y Terán (2015), mencionaron por primera vez esta especie
para México y en el estado de Guanajuato en el 2015 sus poblaciones se presentaron con una
intensidad inusitada, afectando prácticamente toda la superficie cultivada con sorgo; en la mayoría
de las siembras tardías la pérdida fue de un 100 %, en tanto que en las tempranas el daño alcanzó
un 20%. Este áfido es de origen asiático y se encuentra distribuido en los estados de Tamaulipas,
Coahuila, San Luis Potosí, Guanajuato, Querétaro, Hidalgo, Sinaloa, Veracruz y Oaxaca. En
México, se alimenta y sobrevive en Sorghum vulgare y Sorghum halapense, pero no lo hace en
maíz, trigo y cebada. El conocimiento de los factores que influyen en la distribución y abundancia

296
Salas-Araiza et al.: Fluctuación poblacional del pulgón amarillo de la caña de azúcar.

de las poblaciones, es una herramienta común en el manejo de insectos plaga en los cultivos; la
dinámica poblacional depende fundamentalmente de factores exógenos y endógenos (Murúa et al.,
2006), esta información es esencial para dilucidar su fluctuación poblacional e integrar esto a un
manejo adecuado del insecto plaga y en su caso hacer los controles en el momento oportuno. Para
conocer cómo fluctúan las poblaciones de Melanaphis sacchari en Irapuato, Guanajuato, para
corroborar cómo influyen la temperatura, precipitación y fenología del cultivo se realizó el presente
trabajo.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó en el campo experimental del Departamento de Agronomía de la
Universidad de Guanajuato en la comunidad de El Copal en Irapuato, Guanajuato. (20° 44' 39'' N;
101° 19' 39'' O); con una altitud de 1750 msnm, precipitación anual de 650 mm y la temperatura
media de 18 °C. Las capturas de áfidos alados fueron hechas con trampa de plástico amarillo con
agua y jabón para romper la tensión superficial. Se colocó una trampa en la orilla en cada una de
dos parcelas con diferentes cultivos; en el caso de la trampa 1 los cultivos fueron sorgo, trigo y ajo,
y para la trampa 2: trigo y maíz, la distancia entre una trampa y otra fue de alrededor de 800 m.
Para la trampa 1, los conteos de las muestras se realizaron semanalmente del 10/agosto/15 al
14/febrero/17, y del 6/ene/16 al 14/feb/17 para la trampa 2. Los insectos recolectados se
mantuvieron en viales con alcohol al 70 % y se separaron para su identificación mediante un
estereoscopio en el Laboratorio de Entomología del Departamento de Agronomía. La
identificación específica se hizo usando la guía de Blackman y Eastop (1989). El material
identificado se encuentra en el acervo de la Colección Entomológica Leopoldo Tinoco Corona de
la Universidad de Guanajuato. Los datos de temperatura fueron registrados en la estación
meteorológica El Copal perteneciente a la red de estaciones de Fundación Guanajuato Produce.
Debido a que los conteos se realizaron a través del tiempo sobre la misma unidad experimental
(trampa), para comparar las poblaciones de pulgón amarillo de los diferentes cultivos, se realizó
una prueba de medidas repetidas (SAS, 1995).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Las capturas de pulgones alados de M. saccchari en la trampa 1 mostraron un pico poblacional
de 120 individuos en septiembre 2015, posteriormente las poblaciones disminuyeron en el resto
del año cuando el cultivo fue sorgo; cuando en la parcela contigua a la trampa 1 el cultivo
establecido fue trigo se continuó capturando el pulgón amarillo, aunque en pocas cantidades, pero
a mediados de marzo las capturas se incrementaron llegando a 90 individuos, posteriormente fueron
nulas; es posible que las poblaciones de M. sacchari en la trampa contigua al trigo, se desarrollaron
en brotes de sorgos de la cosecha del año pasado y en Sorghum halepense en los bordos de las
parcelas; mientras que al revisar las plantas de trigo no hubo evidencia de pulgón amarillo. Cuando
la parcela presentó sorgo nuevamente, el pico máximo obtenido en la trampa 1 fue el 16/ago/16,
con poco más de 160 individuos, las poblaciones disminuyeron a cero con la presencia de ajo en el
terreno contiguo a la trampa (Fig. 1). En muestreos previos realizados de enero a marzo del 2015
(datos del primer autor sin publicar) no se presentaron poblaciones del pulgón amarillo en esta
parcela, pero de mayo a junio con el desarrollo del sorgo el incremento poblacional fue notable
(datos no mostrados) con las consecuencias devastadoras señaladas por Delgado-Ramírez et al.
(2016); es importante resaltar que los resultados de este trabajo muestran como a partir del mes de
septiembre las poblaciones bajan a cero.
En la trampa 2 la población del pulgón amarillo fueron notablemente más bajas ya que no rebasaron
los 25 áfidos por muestreo, aunque su presencia fue observada a lo largo del periodo de cultivo;

297
Entomología mexicana, 4: 296−300 (2017)

cuando se estableció maíz la captura máxima en la trampa amarilla no alcanzó los 10 individuos
(24/jun/16), las poblaciones fueron mínimas en el resto de los muestreos cuando hubo trigo (Fig.
2).

Figura 1. Individuos alados capturados de Melanaphis sacchari en la trampa 1 y los cultivos


establecidos junto a ella. El Copal, Irapuato, Guanajuato. Noviembre 2015-febrero 2017.

Figura 2. Individuos capturados de Melanaphis sacchari en trampa 2 y los cultivos establecidos junto a ella. El
Copal, Irapuato, Guanajuato. Enero 2016-febrero 2017.

Melanaphis sacchari es un pulgón especialista cuyo hospedero primordial es el sorgo y la caña


de azúcar (Nibouche et al., 2015), se cree que el contenido de azúcares de la planta sea el principal
atractivo para la infestación en estas gramíneas. La preferencia por el sorgo se demostró en los
resultados de esta investigación, las poblaciones fueron más bajas en la trampa 2 (maíz y trigo),
aun con la presencia de maíz las poblaciones en la trampa permanecieron bajas. El valor del
estadístico de la prueba de medidas repetidas fue F = 3.20 con valor de probabilidad P = 0.0760
NS, concluyendo no rechazar la hipótesis nula que establece la igualdad entre las medias de
mínimos cuadrados de ambas trampas; sin embargo, se observa que la trampa 1 registró 14
pulgones en promedio comparados con solo dos por la trampa 2 a lo largo del presente estudio.
Se sabe que la temperatura favorece el desarrollo del pulgón amarillo, y que la precipitación
influye para que las poblaciones disminuyan (Fig. 3). Singh et al. (2004) mencionaron que el daño
mayor se presenta cuando la panoja está en formación, pero las poblaciones aladas registradas en
este estudio, arribaron cuando el cultivo estaba en etapa vegetativa, posteriormente disminuyeron;
al respecto, Brabec et al. (2014) y Schirmer et al. (2008) manifestaron que la variación anual del
número de áfidos está relacionada con la temperatura, y más aún, la densidad puede ser
pronosticada de los datos de la temperatura que preceden al desarrollo poblacional del pulgón. Fue
posible observar en los muestreos de marzo 2016, poblaciones altas de individuos alados, cuando

298
Salas-Araiza et al.: Fluctuación poblacional del pulgón amarillo de la caña de azúcar.

en la parcela se cultivaba trigo; es probable que estas poblaciones sean la que empiece la infestación
aunque en el 2016, la invasión fue considerablemente menor que en el 2015. Refiriéndose a las
poblaciones de este áfido, Colares et al. (2015) señalaron que las plagas exóticas presentan un
modelo con tres fases: 1) un estado epidémico, donde las poblaciones son devastadoras, afectando
amplias zonas geográficas, 2) una estabilización, donde gradualmente las poblaciones muestran un
patrón periódico con brotes intermitentes, y 3) las poblaciones se hacen endémicas y el control
biológico hace una función reguladora; aunque no se comprobó en esta investigación, lo anterior
probablemente explique la disminución poblacional del pulgón amarillo en El Bajío durante el año
2016, ya que disminuyeron considerablemente, en ese sentido López-Gutiérrez et al. (2016)
reportaron cinco géneros de Aphidiidae parasitando pulgón amarillo en Irapuato, indicaron que
Aphidius spp alcazó un 31 % de parasitismo; asociadas a las colonias de M. sacchari, hubo
presencia de depredadores del pulgón tales como larvas de sírfidos, dermápteros, coccinélidos y
melíridos así como parasitismo por Aphidiidae y Aphelinidae (observación personal del primer
autor), los que tal vez, actuaron como un regulador efectivo de poblaciones de esta plaga del sorgo.

Figura 3. Temperatura y precipitación en El Copal. Irapuato, Gunajuato. Septiembre 2015 a febrero 2017.

CONCLUSIÓN
En septiembre del 2015 y se presentó la mayor poblaciones del M. sacchari cuando el cultivo
fue sorgo, después disminuyó; en el año 2016 para el mismo mes se presentó el pico mayor aunque
en menor cantidad que en el año anterior. Las poblaciones de este pulgón fueron muy bajas en la
trampa contigua al maíz. Este es el primer trabajo relacionado con la fluctuación poblacional del
pulgón amarillo de la caña de azúcar en Irapuato, Guanajuato, que será útil para predecir la
abundancia de esta especie a lo largo del tiempo considerando las condiciones de temperatura y
precipitación, como herramienta para el manejo integrado de la plaga. Es posible usar trampas
amarillas de agua o adherentes del mismo color, para monitoreo de pulgones alados o como una
forma de disminuir las poblaciones de esta especie en el cultivo de sorgo.

Literatura Citada
Blackman, R. L. and V. F. Eastop. 1989. Aphids on the World’s Crops. An Identificaction Guide.
A Wiley-Intercience Pub. 414 pp. + figs.
Brabec, M., Honek, A., Pekár, S. and Z. Martinková. 2014. Population dynamics of aphids on
cereals: digging in the time series data to reveal popultion regulation caused by temperature.
PLoS ONE, 9(9): e106228. Doi:10.1371/journal.pone.0106228.

299
Entomología mexicana, 4: 296−300 (2017)

Colares, F., Michaud, J. P., Bain, C. L. and J. B. Torres. 2015. Indigenous aphid predators show
high levels of preadaptation to a novel prey, Melanaphis sacchari (Hemiptera: Aphididae).
Journal of Economic Entomology, 108(6): 2546−2555.
Delgado-Ramírez, C. S., Salas-Araiza, M. D., Martínez-Jaime, O. A., Díaz-García, J. A., Guzmán-
Mendoza, R. y E. Salazar-Solís. 2016. Consumo de Melanaphis sacchari (Hemiptera:
Aphididae) por Hippodamia convergens (Coleoptera: Coccinellidae) y Chrysoperla carnea
(Neuroptera: Chrysopidae). Entomología mexicana, 3: 369−374.
Guo, Ch., Cui, W., Feng, X., Zhao, J. and G. Lu. 2011. Sorghum problems and Management.
Journal of Integrative Plant Biology, 53(3): 178−192.
Murúa, G., Molina-Ochoa, J. and C. Coviella. 2006. Population dynamics of the fall armyworm,
Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) and its parasitoids in Northwestern
Argentina. Florida Entomologist, 89(2): 175−182.
Nibouche, S., Mississipi, S., Fartek, B., Delatte, H., Reynaud, B. and L. Costet. 2015. Host plant
specialization in the sugarcane aphid Melanaphis sacchari. PLoS ONE, 10(1): e0143704.
Doi:10.1371/journal.pone.0143704.
López-Gutiérrez, R. D., Salas-Araiza, M. D., Martínez-Jaime. O. A. y E. Salazar-Solís. 2016.
Géneros de Aphidiidae (Hymenoptera) parasitando al pulgón amarillo de la caña de azúcar
Melanaphis sacchari Zehntner, 1897 (Hemiptera: Aphididae) en Irapuato, Guanajuato,
México. Entomología mexicana. 3: 365−368.
Rodriguez-del-Bosque, L. A. and A. P. Terán. 2015. Melanaphis sacchari (Hemiptera: Aphididae):
a new sorghum insect pest in México. Southwestern Entomologist, 40(2): 433−434.
SAS. 1995. User’s guide for linear models. Institute Inc. Cary, North Carolina. USA.
Schiermer, S., Sengonca, C. and P. Blaser. 2008. Influence of abiotic factor son some biological
and ecological characteristics of the aphid parasitoid Aphelinus asychis (Hymenoptera:
Aphelinidae) parasitizing Aphis gossypii (Sternorrhyncha: Aphididae). European Journal
of Entomology, 105: 121−129.
SENASICA (Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria). 2015. Acciones
contra el pulgón amarillo del sorgo (Melanaphis sacchari) en México. Circular 101.
México, D. F.
Singh, B. U., Padmaja, P. G. and N. Seetharama. 2004. Biology and management of the sugarcane
aphid, Melanaphis sacchari (Zehntner) (Homoptera: Aphididae), in sorghum: a review.
Crop Protection, 23: 739−755.

300
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

RELACIÓN DE Plutella xylostella L. (LEPIDOPTERA: PLUTELLIDAE) CON LA


TEMPERATURA Y SU PARASITOIDE Diadegma insulare (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONIDAE) EN BRÓCOLI (Brassica oleracea var. italica) EN EL BAJÍO
GUANAJUATENSE

Oscar Alejandro Martínez-Jaime1 , Manuel Darío Salas-Araiza1, José Antonio Díaz-García2,


Diana Sanzón-Gómez1 y Rafael Guzmán-Mendoza1
1
Departamento de Agronomía, División Ciencias de la Vida, Campus Irapuato-Salamanca, Universidad de Guanajuato.
Ex-Hacienda “El Copal”, Km. 9; carretera Irapuato-Silao. C. P. 36500. Irapuato, Guanajuato, México. Teléfono y Fax
01 462 62 4 18 89.
2
Departamento de Estadística y Cálculo, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. C. P. 25315. Buenavista,
Saltillo, Coahuila, México.
. Autor de correspondencia: oscarja@ugto.mx

RESUMEN. Utilizando información disponible de 1989 a 1992, se calcularon los coeficientes de correlación de
Pearson para conocer el grado de asociación de estados inmaduros (larvas y pupas) de Plutella xylostella con la
temperatura (r = 0.94) y su parasitoide (r = 0.84) en el cultivo de brócoli en “El Bajío”. Posteriormente, a través de la
técnica de regresión múltiple, se obtuvo la función polinómica de segundo grado:
Y = 355.684 + 2.10753 X - 44.8264 T + 1.41445 T 2
donde Y fue el promedio mensual de larvas y pupas, X fue el promedio mensual de adultos del parasitoide Diadegma
insulare, y T fue el promedio de la temperatura media mensual, durante los cuatro años que abarcó el presente trabajo.
Este resultado aporta información que puede ayudar al manejo integrado de esta plaga en brócoli en la región de “El
Bajío”, recurriendo al control biológico natural, para evitar el uso excesivo de insecticidas.

Palabras clave: Regresión múltiple, Plutella xylostella, Diadegma insulare, temperatura.

Relationship of Plutella xylostella L. (Lepidoptera: Plutellidae) with the temperature and


its parasitoid Diadegma insulare (Hymenoptera: Ichneumonidae) in broccoli (Brassica
oleracea var. italica) in “el Bajío”

ABSTRACT. Using information available from 1989 to 1992, Pearson correlation coefficients were calculated to
determine the association grade of immature stages (larvae and pupae) of Plutella xylostella with the temperature (r =
0.94) and their parasitoid (r = 0.84) in broccoli crop in “El Bajío”. Subsequently, through the multiple regression
technique, the polynomial function of second degree was obtained:
Y = 355.684 + 2.10753 X - 44.8264 T + 1.41445 T2
where Y was the average monthly of larvae and pupae, X was the average monthly of adults of the parasitoid Diadegma
insulare, and T was the average of the mean monthly temperature, during the four years covered by this study. This
result provides information that it can help to the integrated management of this pest in the region of “El Bajío”, using
natural biological control, to avoid the use excessive of insecticides.

Keyword: Multiple regression, Plutella xylostella, Diadegma insulare, temperature.

INTRODUCCIÓN
En México los cultivos de crucíferas tienen una buena rentabilidad (Almaguer et al., 2012). En
el Bajío Guanajuatense, la superficie sembrada de brócoli (Brassica oleracea var. italica) es de
aproximadamente 10,860 ha en el año 2016 con una producción de 157,217 t (SIAP, 2016), que
se destina al mercado de exportación. La palomilla dorso de diamante (PDD) Plutella xylostella
(Linnaeus, 1758) es la plaga más importante de las crucíferas, debido a que eleva los costos de
producción de manera considerable, por lo complicado de su manejo y control; además del daño
indirecto que ocasiona por la contaminación del producto cosechado en detrimento de su calidad

301
Martínez-Jaime et al.: Relación de Plutella xylostella con la temperatura y su parasitoide Diadegma insulare.

comercial (Shelton et al., 1993). La PDD se encuentra distribuida en todos los países donde se
cultivan crucíferas, su elevada capacidad colonizadora se debe a la rapidez de su ciclo en la etapa
larvaria, pasando del primer al cuarto instar en 18.6 días a 23 ºC (Salazar-Solís y Salas-Araiza,
2008); es una especie multivoltina que alcanza 10 generaciones al año en regiones de clima
templado y hasta 20 en zonas tropicales (Talekar y Shelton, 1993). Las poblaciones de la PDD
desarrollan resistencia a los insecticidas muy rápidamente (Cortez y Macías, 2007), incluyendo a
Bacillus thuringiensis (Shelton y Pérez, 1993). A fin de contrarrestar en parte esta situación, otra
alternativa de control biológico es el uso de agentes efectivos, Jankowska y Wiech (2006)
mencionaron que existen más de 90 especies que atacan a la larva o a la pupa de la PDD; dentro
de sus enemigos naturales, Diadegma insulare (Cresson, 1865) (Hymenoptera: Ichneumoidae) ha
sido utilizada ampliamente por su eficacia como parasitoide de diferentes estadios de la PDD
(Talekar y Yang, 1993); parasita desde el primero hasta el tercer estadio larval y mata al hospedero
en el estado de prepupa, después de que se forma el pupario (Idris y Grafius, 2001). El parasitismo
natural de esta avispa es del 62.5 % en Irapuato, Guanajuato (McCully y Salas-Araiza, 1992).
Salazar-Solís y Salas-Araiza (2008), manifestaron que la capacidad de parasitar de este
ichneumónido se incrementa marcadamente cuando tiene fuentes de agua adecuadas, y cuando se
hacen liberaciones masivas puede incrementarse aún más el control natural de la PDD, llegando
al 90 % (Xu et al., 2001). La temperatura es el principal factor del clima que influye sobre el
desarrollo y supervivencia de P. xylostella, la cual puede completar su ciclo en 19 a 28 días entre
los 10 a 32.5 °C (Marchioro y Foerster, 2011), aunque sus larvas pueden desarrollarse con éxito
entre los 4 y 38 °C (Sarfraz et al., 2005). Asimismo, entre 19 y 22 °C, D. insulare puede pasar de
huevo a adulto en 16 días aproximadamente (Ochoa et al., 1989). Las temperaturas bajas afectan
el parasitismo de Diadegma sp. sobre larvas de la PDD, de hecho no hay oviposición de las
hembras de la avispita por debajo de los 15 °C, mientras que entre 20 y 29 °C el índice de
parasitismo alcanza el 70 % (Monnerat et al., 2002). Para contribuir con estrategias de manejo
integrado de la PDD en el cultivo de brócoli, se planteó el presente trabajo con el objetivo de
determinar la relación de densodependencia de estados inmaduros (larvas y pupas) de P. xylostella
con la temperatura ambiental media y con adultos de su parasitoide natural D. insulare, utilizando
conteos y registros meteorológicos disponibles de cuatro años (1989-1992) en la región del Bajío
Guanajuatense.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente estudio se realizó del 1 de enero de 1989 al 31 de diciembre de 1992 en el campo
experimental de la División de Ciencias de la Vida (DICIVA) de la Universidad de Guanajuato
(UG), ubicado en la Ex-Hacienda “El Copal”, en Irapuato, Guanajuato, México (20° 44' 39'' N y
101° 19' 39'' O), a 1757 msnm, con clima BS(hw)(h)(e) semicálido subhúmedo con lluvias en
verano (García, 2004) y una temperatura media anual de 19.4 °C (CONAGUA, 2015). Las larvas
y pupas de la PDD se recolectaron en una parcela de brócoli del cultivar Green Valiant de
aproximadamente 0.5 ha, sin aplicación de insecticidas. Para poder efectuar los conteos de
insectos cada semana, las plantaciones se hicieron cada dos meses, logrando así tener
disponibilidad del cultivo durante todo el ensayo. En toda la parcela experimental y de manera
aleatoria, se revisaron semanalmente 25 plantas completas por cada fecha de muestreo,
recolectando solamente larvas de tercer y cuarto estadio y pupas de P. xylostella, ambas se
mantuvieron en cajas de Petri de manera individual. Las larvas fueron alimentadas con hojas de
brócoli hasta que alcanzaron el estado de pupa. Durante los cuatro años que abarcó este trabajo,
se registraron el número de larvas y pupas de la palomilla, así como los adultos del parasitoide
que emergieron de las pupas, utilizando para el análisis posterior la suma mensual de ambos

302
Entomología mexicana, 4: 301−306 (2017)

estados de P. xylostella, así como la suma mensual de adultos de D. insulare. La información


sobre la temperatura media se obtuvo de la estación meteorológica “El Copal”. Se consideró como
variable dependiente (Y) el promedio mensual del número de estados inmaduros de la PDD, y
como variables independientes el promedio mensual del número de adultos del parasitoide D.
insulare (X) y el promedio mensual de la temperatura media (T) de 1989 a 1992, con la finalidad
de obtener el modelo de regresión múltiple de mejor ajuste, a través de una función polinomial,
para lo cual se utilizó el paquete Statgraphics (Statgraphics Plus Ver. 5.1 Professional, 2001).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Las fluctuaciones de los estados inmaduros de la PDD y de adultos de D. insulare durante
cuatro años presentaron las mayores abundancias de abril a septiembre (Fig. 1), con los picos más
altos de mayo a julio, coincidiendo con lo encontrado por Salas-Araiza et al. (1993) para El Bajío
pero con el estado adulto de P. xylostella, al concluir que las palomillas se encuentran en brócoli
de abril a septiembre y alcanzaron su número máximo cuando la temperatura es más alta (mayo);
estos mismos autores, determinaron que el ciclo de desarrollo de la PDD en invierno y principios
de primavera fue aproximadamente de 24 días, mientras que en verano el periodo se acortó dos
días debido a la alta temperatura, mientras que el ciclo de vida de D. insulare tardó alrededor de
16 días, tal como lo manifestaron Carballo et al. (1989), quienes argumentaron que existe una
aparente sincronía entre los ciclos de desarrollo de huésped y parásito.

Figura 1. Fluctuaciones de larvas y pupas de P. xylostella y adultos de D. insulare en brócoli.


Irapuato, Guanajuato, México.

Para medir del grado de asociación entre el número de estados inmaduros de P. xylostella con
la temperatura, se calculó el coeficiente de correlación de Pearson, cuyo valor fue r = 0.94, lo que
permite concluir que cuando la temperatura media va en aumento en el intervalo de 14.2 a 21.0
°C para la zona del Bajío, la cantidad de larvas y pupas también se eleva. De manera análoga, se
encontró una correlación positiva (r = 0.84) entre larvas y pupas de la PDD con los adultos de D.
insulare, indicando una estrecha relación densodependiente entre el hospedero y su parasitoide,
este mismo comportamiento fue observado por Idris y Grafius (2001), quienes señalaron que la
abundancia de D. insulare está estrechamente relacionada con un alto número de larvas de PDD
en brócoli; este comportamiento es una característica fundamental en el control biológico, y un
atributo ecológico deseable que deben poseer los enemigos naturales cuando son eficientes
(Rodríguez et al., 2000), aunque un estudio realizado en Taiwan señaló que la actividad parasítica

303
Martínez-Jaime et al.: Relación de Plutella xylostella con la temperatura y su parasitoide Diadegma insulare.

óptima de esta avispita, requiere una temperatura dentro del intervalo de 20 a 30 °C (Talekar,
1993).
Posteriormente, se procedió a obtener el modelo de mejor ajuste, considerando como variable
dependiente (Y) el promedio mensual del número de estados inmaduros de la PDD, y como
variables independientes el promedio mensual del número de adultos de D. insulare (X) y el
promedio mensual de la temperatura media (T) de 1989 a 1992, utilizando la técnica de regresión
múltiple, obteniendo la forma funcional de un polinomio de segundo grado definido por: Y =
355.684 + 2.10753 X - 44.8264 T + 1.41445 T2. Los criterios para seleccionar este modelo fueron
el valor del estadístico F = 49.88 y su respectiva probabilidad (P = 0.0000**) del análisis de
varianza de la regresión (Cuadro 1), por lo tanto, el modelo es significativo dada la influencia de
ambas variables predictoras sobre la variable respuesta, así como el valor del coeficiente de
determinación (R2 = 0.95), el cual constituye una medida de bondad de ajuste que permite
recomendar el modelo obtenido como una herramienta adecuada de estimación. Análogamente,
con la técnica de regresión en el mismo periodo, se estimó el número de adultos de la PDD en
brócoli del Bajío, usando como variables regresoras la temperatura y la precipitación,
consiguiendo ajustes similares al obtenido en este estudio, R2 = 0.95 y 0.98 para hembras y
machos, respectivamente (Martínez-Jaime et al., 2016).

Cuadro 1. Análisis de varianza del modelo de regresión múltiple para estimar el número de estados inmaduros de P.
xylostella en términos de la temperatura media y del número de adultos de D. insulare.
Fuentes de variación G.L. S.C. C.M. Valor de F Valor de P
Modelo 3 9948.810 3316.27 49.88 0.0000 **
Error Estándar 8 531.854 66.482
Total 11 10480.700

La abundancia de estados inmaduros de la PDD durante los años de estudio, no mostró un


patrón de aparición uniforme que mantuviera consistencia de un año a otro, en este sentido, Braga
y Rezende (2015) mencionaron que las variaciones en las poblaciones de insectos fitófagos
específicos no son estables, lo que con frecuencia las hace impredecibles, aunque Idris y Grafius
(2001), observaron que la actividad parasítica de D. insulare no es afectada por las variaciones en
temperatura y humedad relativa, lo que demuestra la plasticidad del comportamiento de este
parasitoide; aunque la PDD sobrevive mejor a temperaturas extremas que su parasitoide D.
insulare, y las larvas de muchos artrópodos son más termotolerantes que sus adultos,
particularmente la PDD se adapta mejor a temperaturas de hasta 40 ºC, siempre que el cambio sea
gradual (Bahar et al., 2013). El resultado de este trabajo es importante para el manejo integrado
de la PDD, ayudando a la conservación de agroecosistemas de agricultura intensiva, al respecto
Scalco et al. (2016), afirmaron que la determinación de la dinámica poblacional de los insectos
plaga, su epidemiología y control biológico son temas centrales en ecología. Finalmente, el
modelo ajustado pudiera aplicarse en la estimación de relaciones entre poblaciones insectiles
(huésped-parásito) de diferentes áreas agroecológicas, colaborando en aspectos de conservación
y evitando el uso excesivo y generalizado de insecticidas.

CONCLUSIÓN
Se estimó el número de estados inmaduros de P. xylostella en términos de la temperatura (T) y
la cantidad de adultos de D. insulare (X), a través de la obtención de un modelo con forma
funcional de un polinomio de segundo grado, utilizando la técnica de regresión múltiple. Este
resultado aporta información para plantear estrategias al desarrollar un programa de manejo

304
Entomología mexicana, 4: 301−306 (2017)

integrado de la PDD en brócoli en la región del Bajío, basado de manera preponderante en el


control biológico natural, con lo cual se pretende además, ofrecer alternativas ecológicas para
evitar el empleo indiscriminado de insecticidas.

Agradecimientos
Los autores expresan un amplio agradecimiento a la Universidad Autónoma Agraria Antonio
Narro, a la Junta Local de Sanidad Vegetal de la Comarca Lagunera del Estado de Coahuila y a la
Ing. Aurora Ávila García por el apoyo y facilidades brindadas durante el estudio.

Literatura Citada
Almaguer, V. G., Ayala, G. A. V., Schwentesius, R. R. y D. M. S. Jarquín. 2012. Rentabilidad de hortalizas
en el Distrito Federal, México. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 3(4): 643−654.
Bahar, M. H., Hegedus, D., Soroka, J., Coutu, C., Bekkaoui D. and L. Dosdall. 2013. Survival and Hsp70
gene expression in Plutella xylostella and its larval parasitoid Diadegma insulare varied between
slowly ramping and abrupt extreme temperature regimes. PLOS ONE, 8(9): e73901.
Doi:10.1371/journal.pone.0073901.
Braga, L. and D. I. Rezende. 2015. The abundance of specialist and generalist lepidopteran larvae on a
single host plant species: Does spatial scale matter? Florida Entomologist, 98(3): 954−961.
Carballo, M., Ochoa, R. y J. R. Quezada. 1989. Algunos aspectos de la biología y comportamiento de
Plutella xylostella (Lepidóptera: Plutellidae) y de su parasitoide Diadegma insulare (Hymenoptera:
Ichneumonidae). Manejo Integrado de Plagas, 11: 21−30.
CONAGUA. 2015. Comisión Nacional del Agua, Servicio Meteorológico Nacional. Periodo 1951-2010.
Disponible en: http://smn.cna.gob.mx/index.php?option=com_content&view=article&id=181:gua-
najuato&catid=14:normales-por-estacion. (Fecha de consulta: 23-VI-2016).
Cortez, M. E. y C. J. Macías. 2007. Parasitismo natural de la palomilla dorso de diamante Plutella xylostella
L. en canola (Brassica napus L.), en el norte de Sinaloa, México. Agrociencia, 41(3): 347−354.
García, E. 2004. Modificaciones al Sistema de Clasificación Climática de Koppen: para Adaptarlo a las
Condiciones de la República Mexicana. Instituto de Geografía. UNAM. México, D.F. 90 pp.
Idris, A. B. and E. Grafius. 2001. Effects of plant density on abundance of diamondback moth (Lepidoptera:
Plutellidae) and Diadegma insulare (Cresson) (Hymenoptera: Ichneumonidae). International
Journal of Pest Management, 47(2): 103−107.
Jankowska, B. and K. Wiech. 2006. The composition and role of parasitoids in reducing population densities
of diamondback moth Plutella xylostella L. on different cabbage vegetables. Journal of Plant
Protection Research, 46: 275−284.
Marchioro, C. A. and L. A. Foerster. 2011. Development and survival of the diamondback moth, Plutella
xylostella (L.) (Lepidoptera: Yponomeutidae) as a function of temperature: Effect on the number of
generations in tropical and subtropical regions. Neotropical Entomology, 40: 533−541.
McCully J. E. and M. D. Salas-Araiza. 1992. Seasonal variation in populations of the principal insects
causing contamination in processing broccoli and cauliflower in Central Mexico. In: N. S. Talekar.
(Ed.). The Management of diamondback moth and other crucifer pests Procceding of the Second
International Workshop. Asian Vegetable Research and Development Center Shanhua, Taiwan. 603
pp.
Martínez-Jaime, O. A., Salas-Araiza, M. D. y J. A. Díaz-García. 2016. Estimación del número de adultos
de Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera: Plutellidae) en función de temperatura y
precipitación en brócoli (Brassica oleracea var. itálica) en Irapuato, Guanajuato, México.
Entomología mexicana, 3: 375−381.
Monnerat, R. G., Kirk, A. A. and D. Bordat. 2002. Biology of Diadegma sp. (Hymenoptera:
Ichneumonidae), a parasitoid of Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Yponomeutidae), from
Reunion Island. Neotropical Entomology, 31(2): 271−274.

305
Martínez-Jaime et al.: Relación de Plutella xylostella con la temperatura y su parasitoide Diadegma insulare.

Ochoa, R., Carballo, M., Rutilio, Q. J. y J. R. Quezada. 1989. Aspectos de la biología y comportamiento de
Plutella xylostella L. (Lepidoptera: Plutellidae) y su parasitoide Diadegma insulare (Hymenoptera:
Ichneumonidae). Manejo Integrado de Plagas, 11: 21−30.
Rodríguez, B. L. A., Badii, M. H. y A. E. Flores. 2000. Bases ecológicas del control biológico. Pp. 19−31.
In: M. H. Badii, A. E. Flores y L. J. Galán W. (Eds.). Fundamentos y Perspectivas de Control
Biológico. UANL. San Nicolás de los Garza, Nuevo León, México.
Salas-Araiza, M. D., Bravo, M. H., McCully, J. E., Alatorre, R. R. y E. Salazar-Solís. 1993. Dinámica
poblacional de lepidópteros herbívoros de crucíferas en El Bajío, México. Folia Entomológica
Mexicana, 88: 69−78.
Salazar-Solís, E. y M. D. Salas-Araiza. 2008. Palomilla Dorso de Diamante, Plutella xylostella
(Lepidoptera: Plutellidae). Pp. 155−165. In: B. H. C. Arredondo y L. A. Rodríguez del Bosque.
(Eds.). Casos de Control Biológico en México. Mundi Prensa México.
Scalco, V. W., De Morais, A. B. B., Romanowski, H. P. and N. O. Mega. 2016. Population dynamics of the
swallowtail butterfly Battus polystictus (Butler) (Lepidoptera: Papilionidae) with notes on its natural
history. Neotropical Entomology, 45: 33−43.
Sarfraz, M., Keddie, A. B. and L. M. Dosdall. 2005. Biological control of the diamondback moth, Plutella
xylostella: A review. Biocontrol Science and Technology, 15: 763−789.
Shelton, A. M. and C. Pérez. 1993. Effects of sprayer and Bacillus thuringiensis species on control resistant
and susceptible diamondback moth populations. Pp. 132−135. In: Proceedings of the Vegetable
Conference. Syracuse, New York, USA. 2, 3 & 4 February.
Shelton, A. M., Wyman, J. A., Cushing, N. L., Apfelbeck, K., Dennehy, T. J., Mahr, S. E. R. and S. D.
Eigenbrode. 1993. Insecticide resistance of diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae) in North
America. Journal of Economic Entomology, 86: 11−19.
SIAP. 2016. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Disponible en:
http://infosiap.siap.gob.mx/Agricola_siap/AvanceNacionalCultivo.do. (Fecha de consulta: 20-I-
2017).
Statgraphics Plus Ver. 5.1 Professional. 2001. STSC and Statistical Graphics Corporation. Bekersville
Maryland.
Talekar, N. S. 1993. Introduction of Diadegma semiclausum for the control of diamondback moth in Taiwan.
In: Diamondback Moth and Other Crucifer Pests. Pp: 263−270. In: N. S. Talekar. (Ed.). Proceedings
of the Second International Workshop. Shanhua, Taiwan: Asian Vegetable Research and
Development Center.
Talekar, N .S. and A. M. Shelton. 1993. Biology, ecology and management of diamondback moth. Annual
Review of Entomology, 38: 275−301.
Talekar, N. S. and J. C. Yang. 1993. Influence of crucifer cropping system on the parasitism of Plutella
xylostella (Lep., Yponomeutidae) by Cotesia plutellae (Hym., Braconidae) and Diadegma
semiclausum (Hym., Ichneumonidae). Entomophaga, 38(4): 541−550.
Xu, J., Shelton, A. M. and X. Cheng. 2001. Comparison of Diadegma insulare (Hymenoptera:
Ichneumonidae) and Microplitis plutellae (Hymenoptera: Braconidae) as biocontrol agents of
Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae): Field parasitism, insecticide susceptibility, and host
searching. Journal of Economic Entomology, 94: 14−20.

306
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO DE Frankliniella shultzei (Trybom) (THYSANOPTERA,


TEREBRANTIA: THRIPIDAE) EN MÉXICO

Roberto-Miguel Johansen-Naime , Áurea Mojica-Guzmán y Elizabeth Mejorada-Gómez

Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. A. P. 70-153 México C. P. 04510, Coyoacán,
Ciudad de México.
. Autor de correspondencia: naime@ib.unam.mx

RESUMEN. Se hace el primer registrode Frankliniella schultzei (Trybom) en México especie conocida en muchos
países sobre todo de África y América del Sur. Siendo su primer hallazgo en México, es muy importante en los agro-
ecosistemas, por ser vector de la enfermedad del Virus de la Marchitéz Manchada del Tomate (Tomato Spotted Wilt
Tospo-Virus), pero además se conoce que depreda ácaros en Australia, de acuerdo con Mound y Marullo (1996) Se
requiere iniciar los estudios sobre esta especie,en México, sobre todo en relación a su distribución geográfica y los
problemas de sanidad vegetal que podría ocasionar en el país.

Palabras clave: Taxonomía, agricultura, enfermedad viral.

First record of Frankliniella schultzei (Trybom) (Thysanoptera, Terebrantia: Thripidae) in


Mexico

ABSTRACT. The preliminary taxonomic and ecological study of Frankliniella schultzei (Trybom) in Mexico was
carried herein. This species is very important because it is an insect pest which injures many plants of agricultural
importance, but also very well known in many countries mainly in Southern Africa and America. It is also very
important in the agro-ecosystems, because it is a known viral vector of the Tomato Spotted Wilt, as well as a predator
of mites in Australia, according to Mound y Marullo (1996) It is necessary to make more studies of geographic
distribution and of phytosanitary aspects.

Keyword: Taxonomy, agriculture, Tomato spotted Wilt tospovirus.

INTRODUCCIÓN
La historia taxonómica de Frankliniella schultzei Trybom (Figs. 1-3) comenzó, cuando Trybom
(1910) publicó en el género Physopus a su especie de algunos ejemplares recolectados en África
del Sur, de acuerdo con Jacot-Guillarmod (1974) y Nakahara (1997). Posteriormente, Karny (1912)
citado por Jacot-Guillarmod (loc. cit.) y de acuerdo con Nakahara (1997), combinó a P. schultzei
en el género Frankliniella.Los tipos se hallan depositados en el Senckenberg Forschungs, Institut
en Frankfurt del Meno, así como en Museum für Naturkunde an der Humboldt Universität, Berlin,
ambas instituciones en la República Federal de Alemania, de acuerdo con Nakahara (loc. cit.). Zur
Strassen (2006), menciona las localidades de muestreo en África del Sur: Provincia Limpopo,
Mpumaqlaqnga, Estado Libre, al Este del Cabo, al Norte del Cabo, Provincia Occidental del Cabo
y Swazilandia; estas localidades son importantes dado que en la descripción se omitió la localidad
exacta. Jacot-Guillarmod (1974) y Nakahara (1997) citan una lista de 22 sinónimos; entre los
sinónimos se encuentra Frankliniella schultzei var. nigra Moulton, 1948 y cuyos sintipos de
Australia, están en la Academia de Ciencias de California, de acuerdo con Arnaud y Lee (1973).
La distribución geográfica de acuerdo con Jacot-Guillarmod (1974) y Nakahara (1997), es como
sigue: África: África Occidental: Islas Canarias; África Occidental del Sur; África del Sur;
Rhodesia; Kenya, Uganda; Sudan; Egipto; Gana; Somalia; Marruecos; Senegal; Gambia; Congo.
Asia Menor: Palestina. Asia Mayor: Nueva Guinea; Sri Lanka (Ceylán); India; Islas Marianas

307
Johansen-Naime et al.: Primer registro de Frankliniella shultzei en México.

(Pacífico); Hawaii (Pacífico). Europa: Italia, Inglaterra. Australia (Oeste). América: Argentina,
Brasil, Colombia y Antillas: Jamaica.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente estudio comprende ejemplares muestreados en campo, a cielo abierto, mediante red
de golpeo; para los muestreos bajo condiciones de invernadero, la técnica fue sacudir las estructuras
florales sobre charola. En ambos casos, los ejemplares de trips fueron fijados en alcohol etílico al
70 % y conservados en frasquitos de vidrio, con los datos de campo en etiquetas. Posteriormente
se llevaron al laboratorio para su montaje en laminillas (portaobjetos y cubreobjetos) de vidrio, con
bálsamo del Canadá.
Se emplearon las claves de Moulton, (1948) y Mound y Marullo, (1996) para la identificación
taxonómica. Los ejemplares recolectados se encuentran depositados en la Colección Nacional de
Insectos (CNIN) del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México.
(IBUNAM).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los ejemplares de Frankliniella schultzei analizados en este estudio, proceden hasta el
momento, del Occidente de México. Los muestreos se realizaron en dos agro-ecosistemas.

México, Jalisco: Eje Volcánico Transversal, Etzatlán, 1400 m. de altitud, coordenadas (20° 46’
00’’ N; 104° 05’ 00’’ W). 27♀♀, 2 ♂♂, recolectados el 20-09-2016 en flores de Capsicum annum
L. pimiento morrón cv. Bell bajo condiciones de invernadero por A. Gutiérrez I. En IBUNAM
Sinaloa: Planicie Costera del Pacífico: Ahome,. 1 ♀ recolectado el 05-02-2015; en cilantro por
Baruch Sarabia, en IBUNAM. Idem et Ibidem, 1 ♂ recolectado el 04-02-2015; en cártamo por
Baruch Sarabia, en IBUNAM.

La importancia de estos hallazgos es que son los primeros registros logrados en México.
Tratándose de una especie plaga importante, dado que afecta las estructuras florales de muchas
especies de plantas de importancia económica y además por ser vector del Virus de la Marchitez
Manchada del Tomate, (Jacot-Guillarmod, 1974; Nakahara, 1997) y del Virus de la Mancha Anular
del Cacahuate, en África del Sur, (Nakahara, 1997).

Figura 1. Vista dorsal de Frankliniella Figura 2. Vista dorsal de Frankliniella


shultzei (Trybom) ♀ shultzei (Trybom) ♂

308
Entomología mexicana, 4: 307−310 (2017)

VIII terguito

Figura 3. Vista dorsal de los segmentos abdominales terminales de


Frankliniella shultzei ♀. Nótese la ausencia de peine de sedas en el VIII
segmento.

CONCLUSIÓN
Se registra por primera vez a Frankliniella schultzei (Trybom) en la República Mexicana.
Se trata de localidades en el Occidente de México; una en Sinaloa (Planicie Costera del
Pacífico), la otra en Jalisco (Eje Volcánico Transversal).
No solo es un hallazgo taxonómico, sino de importancia fitosanitaria, ya que se trata de una
especie plaga que afecta numerosas especies agrícolas y además es vector de dos enfermedades
virales: una en el tomate y la otra en el cacahuate.
Se requieren estudios profundos de sanidad vegetal, para conocer su papel en la agricultura de
México.

Agradecimientos
Al Ing. Agr. A. Gutiérrez I. por los muestreos efectuados en Jalisco; al Ing. Agr. Baruch Sarabia,
por los muestreos efectuados en Sinaloa. A la Biól. Susana Guzmán Gómez, Del Laboratorio de
Microscopía y Fotografía de la Biodiversidad II, del Instituto de Biología, UNAM, por la
elaboración de las microfotografías a color de los tisanópteros incluidas en este trabajo

Literatura Citada
Arnaud, P. H. y V. F. Lee. 1973. Types of Thysanoptera in the Collection of the California Academy of
Sciences. Ocassional Papers of the California Academy of Sciences No. 105. San Francisco,
California, United States of America. 138 pp.
Jacot-Guillarmod, C. F. 1974. Thysanoptera Catalogue. Annals of the Cape provincial Museums (Natural
History), 7 (3): 517−976.
Nakahara, S. 1997. Annotated list of the Frankliniella species of the World Thysanoptera: Thripidae.
Contributions on Entomology, International, Associated Publishers, 2 (4): 355−389.
Moulton, D. 1948. The Genus Frankliniella Karny, with keys for the determination of species
(Thysanoptera). Revista de Entomologia (Rio de Janeiro), 19n (1-2): 55−114.
Mound, L. A. and R. Marullo, 1996. The thrips of Central and South America: an introduction. Memoirs on
Entomology, International, Vol. 6. Associated Publishers. Gainesville, Florida. 487 pp.
Sakimura, K. and K. O´Neill. 1979. Frankliniella redefinition of genus and revision of Minuta Group
species. United States Department of Agriculture, Technical Bulletin, 1572: 1−49.
Stannard, L. J. 1968. The thrips or Thysanoptera, of Illinois. Bulletin of the Illinois Natural History Survey,
29 (4): 215−552.

309
Johansen-Naime et al.: Primer registro de Frankliniella shultzei en México.

Trybom, F. 1910. Physapoda, in Schultze, Zoologische und anthropologische Ergebnisse einer


Forscnhungsreise im westlichen un zentralen Südafrika (1903-1905). Denkschriften Medizinish-
naturwissenschftlichen Gesellhaft zu Jena, 16: 147−174.
Zur Strassen, R. 2006. Check list of the Thysanoptera (Insecta) of southern Africa. African Entomology,
14(1): 63−68.

310
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

EFECTIVIDAD BIOLÓGICA DE GRANDEVO® (Chromobacterium subtsugae)


SOBRE Tetranychus urticae Koch (PROSTIGMATA: TETRANYCHIDAE) Y
Frankliniella occidentalis Pergande (THYSANOPTERA: THRIPIDAE) EN
ZARZAMORA

Braulio Alberto Lemus-Soriano1 , María Belén Alonso-Buenaventura1, Marco Antonio Oseguera-


Alonso1 y Daniel Alberto Pérez-Aguilar2
1
Facultad de Agrobiología “Presidente Juárez”, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Paseo Lázaro
Cárdenas esq. Berlín s/n, Col. Víveros. C. P. 60170. Uruapan, Michoacán. México.
2
Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Km.
9.5 Carr. Morelia-Zinapécuaro. C. P. 58880 Tarímbaro, Michoacán, México.
. Autor de correspondencia: lemus9@yahoo.com.mx

RESUMEN. Actualmente, México es uno de los principales exportadores de zarzamora a nivel mundial, siendo
Michoacán el estado con mayor superficie sembrada. Sin embargo, este cultivo es susceptible a distintos tipos de
plagas, entre los que destacan el ácaro de dos manchas Tetranychus urticae y el trips Frankliniella occidentalis los
cuales pueden ocasionar graves daños al cultivo repercutiendo directamente en el rendimiento de éste. En base a lo
anterior, y buscando una alternativa al control químico, se planteó como objetivo evaluar el bioplaguicida Grandevo®
(Chromobacterium subtsugae) contra las plagas antes mencionadas. El experimento se estableció en un huerto de
zarzamora var. Tupy, en Los Reyes, Michoacán. Se utilizó un diseño de bloques al azar, con cinco tratamientos y
cuatro repeticiones, siendo la variable respuesta el número de ácaros por foliolo y el número de trips por ramillete
floral. La dosis de Grandevo® a 1.5 L fue la más efectiva contra T. urticae, mientras que la dosis de 2.0 L tuvo
mejores resultados para el caso de F. occidentalis. En base a los resultados obtenidos, se puede considerar que la
utilización de bioplaguicida como Grandevo® puede ser considerada una opción para los programas de manejo
integrado de plagas en cultivo de zarzamora.

Palabras clave: Bioplaguicida, dosis, control, ácaros, trips

Biological effectiveness of Grandevo© (Chromobacterium subtsugae) on Tetranychus


urticae Koch (Prostigmata: Tetranychidae) and Frankliniella occidentalis Pergande
(Thysanoptera: Thripidae) in zarzamora

ABSTRACT. Currently, Mexico is one of the main exporters of blackberry worldwide, Michoacan is the state with
the largest area planted. However, this crop is susceptible to different types of pests, some of the most important are
the two spotted mite Tetranychus urticae and the Frankliniella occidentalis thrips which can cause serious damage to
the crop, directly affecting its yield. Based on the above, and looking for an alternative to the chemical control, the
objective was to evaluate the biopesticide Grandevo© (Chromobacterium subtsugae) against the above mentioned
pests. The experiment was established in an orchard of blackberry var. Tupy, in Los Reyes, Michoacán. A randomized
block design was used, with five treatments and four replicates, the variables were the number of mites per leaflet and
the number of trips per floral corsage. The dose of Grandevo at 1.5 L was the most effective against T. urticae, while
the dose of 2.0 L had better results for the case of F. occidentalis. Based on the results obtained, the use of biopesticides
such as Grandevo may be considered an option for integrated pest management programs in blackberry cultivation.

Keyword: Biopesticide, dose, control, mites, thrips.

INTRODUCCIÓN
En la actualidad, México es el principal exportador de zarzamora y ocupa el quinto lugar en
producción; destacando por su superficie cultivada el estado de Michoacán con un 95 % del total
(Financiera Rural, 2015; SIAP-SAGARPA, 2017). El cultivo de zarzamora Rubus ulmifolius Scott
(Rosaceae), ha tenido mucho auge en los últimos años en nuestro país, ya que es uno de los cultivos

311
Lemus-Soriano et al.: Efectividad biológica de grandevo sobre Tetranychus urticae y Frankliniella occidentalis.

que genera mayores ganancias para los productores, contribuyendo a la mejora social y calidad de
vida de los participantes relacionados con la cadena de valor de este cultivo, gracias a los nuevos
consumidores del producto (Calderón- Zavala, 2011).
La presencia de plagas es uno de los factores limitantes en el desarrollo y producción de
zarzamora (Sánchez, 2008). El ácaro de dos manchas T. urticae puede causar defoliaciones severas,
retraso en el desarrollo del cultivo; mientras que el trips F. occidentalis interfiere con el desarrollo
homogéneo de las drupeolas, como consecuencia, se obtienen frutos deformes y de baja calidad
(Rebollar-Alviter, 2011). Debido a la importancia de estas plagas en el cultivo, se planteó el
presente trabajo con el objetivo de evaluar la eficacia de un bioplaguicida como Grandevo®, el
cual es un insecticida microbiano a base la bacteria Chromobacterium subtsugae que contiene
compuestos activos que repelen, detienen la alimentación, reducen la reproducción e inducen la
mortalidad, previniendo el desarrollo de poblaciones dañinas de insectos y ácaros, y con ello
reducir las aplicaciones de insecticidas químicos.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se estableció en un huerto de zarzamora var. Tupy, en Los Reyes,
Michoacán. Este huerto se encuentra localizado a una altura de 1317 msnm y en las coordenadas
geográficas 19º 56’ 13” de Latitud Norte y 102º 48’ 47” de Longitud Oeste. Se utilizó un diseño
de bloques al azar, con cinco tratamientos y cuatro repeticiones. La unidad experimental consistió
de tres setos de 9 m de longitud, siendo la parcela útil el surco central.
Se evaluaron 5 tratamientos, que consistieron en tres dosis del bioplaguicida Grandevo, más un
testigo regional, estos testigos consistieron en Ecozin® para T. urticae, y Mustang Max® y Exalt®
para F. occidentalis, los cuales son productos comerciales comúnmente utilizados en esta zona para
el control de las plagas antes mencionadas. Además, se agregó un testigo sin aplicación (Cuadro
1). Se utilizaron dos variables respuesta, la primera fue el número de ácaros por foliolo y la segunda
fue el número de trips por ramillete floral. La aplicación fue de manera foliar con una aspersora de
mochila de motor marca Hyundai de 1.2 HP con capacidad de 25 litros de agua y una presión de
300 psi. Se utilizó una boquilla doble de cono hueco. Mediante calibración se determinó el gasto
de agua por tratamiento que fue de 8 litros, considerando un volumen de 1000 l de agua por ha. Se
realizaron dos aplicaciones con intervalos de 7 días al inicio del experimento.
Antes de la primera aplicación, para conocer la población inicial de ambas plagas, se realizó un
muestreo previo; posteriormente 7 después de la primera aplicación se realizó el primer muestreo,
y para la segunda aplicación los muestreos fueron a los 7, 14 y 21 después de ésta. Con los datos
obtenidos del número de ácaros y trips se realizó un análisis de varianza y prueba de separación de
medias de Tukey α=0.05 mediante el programa estadístico SAS v. 9.2, además se calculó la
efectividad biológica de cada tratamiento de acuerdo con la fórmula de Abbott (1925).

Cuadro 1. Tratamientos evaluados sobre Tetranychus urticae y Frankliniella occidentalis en Los Reyes, Michoacán.
TRATAMIENTOS INGREDIENTE ACTIVO (%) DOSIS*h-1
1. Testigo absoluto ---
2. Ecozin®, Mustang 3.00 % de azadiractina, 12.00 % de zeta-cipermetrina, y 1.5 L, 0.7 l y
Max®, Exalt® (Testigo 5.87 % de espinetoram 0.25 l
regional)
3. Grandevo® 30.00 % de Chromobacterium subtsugae cepa PRAA4-1 1.0 kg
4. Grandevo® 30.00 % de Chromobacterium subtsugae cepa PRAA4-1 1.5 kg
5. Grandevo® 30.00 % de Chromobacterium subtsugae cepa PRAA4-1 2.0 kg

312
Entomología mexicana, 4: 311−315 (2017)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El número de trips y ácaros en el premuestreo no presentó diferencias estadísticas entre
tratamientos (p = < 0.05), lo que indicaba que las poblaciones eran homogéneas (Cuadro 2). No
obstante, en cuanto al efecto sobre T. urticae, siete días después de la primera aplicación donde se
aplicó Grandevo® a dosis de 1.5 y 2.0 l; así como el testigo regional (Ecozin®) se encontraron <
4 ácaros por foliolo, y Grandevo® 1.0 l > 4 ácaros, mientras el testigo incrementó su población.
Después de la segunda aplicación, las poblaciones de ácaros disminuyeron y el testigo absoluto
aumentó hasta > 19 ácaros a los 21 DDA; desde los 14 DDA y en el último muestreo, las tres dosis
de Grandevo® y el testigo comercial obtuvieron valores > 1 ácaro por foliolo. En cuanto a la
efectividad biológica (Fig. 1) Grandevo® a 1.5 l presentó los valores más altos hasta llegar al 100
%.

Cuadro 2. Medias de Tukey del número de ácaros por foliolo.


Tratamientos Muestreo previo 7 DDAa 7DDAb 14DDAb 21DDAb
1. Testigo absoluto 6.17 a 6.40 a 7.87 a 18.07 a 19.50 a
2. Testigo regional 5.35 a 3.75 bc 1.10 bc 0.87 b 0.07 b
3. Grandevo® 1.0 L 5.87 a 4.10 b 1.47 b 1.07 b 0.47 b
4. Grandevo® 1.5 L 5.75 a 3.07 c 0.22 c 0.05 c 0.0 b
5. Grandevo® 2.0 L 5.72 a 3.92 bc 1.20 bc 0.75 b 0.10 b
aDías después de la primera aplicación.
bDías después de la segunda aplicación.

Figura 1. Efectividad biológica (%) de los insecticidas sobre Tetranychus urticae.

En lo que concierne a la población de trips, a los siete días después de la primera aplicación
Grandevo® en sus tres dosis y el testigo regional fueron estadísticamente iguales entre sí, con ≤
3.05 trips/ramillete floral, mientras que en el testigo la población de trips aumentó de manera
exponencial; manteniendo está tendencia hasta el final del experimento, alcanzando valores de 13
trips/ramillete en última evaluación (21 DDA). De manera general, las dosis evaluadas presentaron
valores muy similares. Sin embargo, fue la dosis de Grandevo® 2.0 litros la que a partir de la
segunda evaluación presentó diferencias significativas con el resto de los tratamientos, ya que
presentó un número considerablemente menor de trips/ramillete que el resto de las
concentraciones, además alcanzó el 100% de efectividad biológica a partir de la tercera evaluación
(Fig. 2).

313
Lemus-Soriano et al.: Efectividad biológica de grandevo sobre Tetranychus urticae y Frankliniella occidentalis.

Cuadro 2. Medias de Tukey del número de trips por ramillete floral.


Tratamientos Muestreo previo 7 DDAa 7DDAb 14DDAb 21DDAb
1. Testigo absoluto 3.20 a 5.30 a 6.40 a 8.80 a 13.00 a
2. Testigo regional 3.80 a 3.05 b 1.47 b 0.22 b 0.75 b
3. Grandevo® 1.0 l 3.22 a 2.20 b 1.55 b 0.72 b 0.75 b
4. Grandevo® 1.5 l 3.72 a 2.80 b 1.37 b 0.30 b 0.75 b
5. Grandevo® 2.0 l 3.05 a 1.55 b 0.30 c 0.0 b 0.0 b
aDías después de la primera aplicación.
bDías después de la segunda aplicación.

Figura 2. Efectividad biológica (%) de los insecticidas sobre Frankliniella occidentallis.

La utilización de bioplaguicidas como los microbiales han presentado un incremento en su


participación mundial para el manejo de insectos y ácaros plaga; esto debido al alto costo en el
descubrimiento, desarrollo y registro de nuevos insecticidas químicos y a la rápida emergencia de
plagas resistentes (Glare et al., 2012). Entre ellos, se encuentran los bioplaguicidas a base de
bacterias entomopatógenas, donde Bacillus thuringiensis desde su descubrimiento ha sido
ampliamente utilizado en el control de plagas agrícolas y forestales (Rosas-García, 2009). Nuevas
especies de bacterias como Chromobacterium substage, la cual presenta toxicidad sobre varias
plagas de importancia agrícola (incluyendo ácaros) (Martin et al., 2004). En ensayos de laboratorio
causa 80-100% de mortalidad sobre Diabrotica undecimpunctata howardi Barber; Diabrotica
virgifera virgifera LeConte, 1868 y Nezara viridula (L.) 1758, presentando un modo de acción
principalmente vía ingestión (Martin et al., 2007). Los resultados obtenidos en este estudio,
demuestran el efecto de Grandevo sobre plagas importantes de la zarzamora (ácaros y trips), siendo
el primero reportado en condiciones de campo en México.

CONCLUSIÓN
La utilización de bioplaguicidas como Grandevo®, son una opción a considerar por parte de
los productores dentro de sus programas de manejo integrado de plagas en el cultivo de zarzamora.

Agradecimientos
Se agradece a las empresas Marrone Bio Innovations, Inc. y Agri Estrella S. de R. L. de C. V.,
por las facilidades otorgadas en la realización de este trabajo.

314
Entomología mexicana, 4: 311−315 (2017)

Literatura Citada
Abbott, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticides. Journal of Economic
Entomology, 18: 265−267.
Calderón-Zavala, G. 2011. La producción de berries en México y sus perspectivas. In: CD de Memorias del
5 Simposio Internacional de Invernaderos. Zacatecas, México.
Financiera Rural. 2015. Panorama de la zarzamora. Disponible en: http://www.financierarural.gob.mx/
iformacionsectorrrural/Panoramas/Ficha%20Zarzamora.pdf. (Fecha de consulta: 20-II-2017).
Glare, T., Caradus, J., Gelernter, W., Jackson, T., Keyhani, N., Köhl, J., Marrone, P., Morin. L. and A.
Stewart. 2012. Have biopesticides come of age? Trends in Biotechnology, 30(5): 250−258.
Martin, P. A. W., Hirose, E. and J. R. Aldrich. 2007. Toxicity of Chromobacterium subtsugae to southern
green stink bug (Heteroptera: Pentatoidae) and corn rootworm (Coleoptera: Chrysomelidae).
Journal of Economic Entomology, 100(3): 680−684.
Martin, P. A. W., Blackburn, M. and A. S. Shropshire. 2004. Two new bacterial pathogens of Colorado
potato beetle (Coleoptera: Chrysomelidae). Journal of Economic Entomology, 97: 774−780.
Rebollar-Alviter, A. 2011. Manejo integral de plagas y enfermedades de fresa, zarzamora y arándano. Pp.
58-67. In: M. C. Espíndola-Barquera y B. Rogel-González. (Eds,). Memoria del XXIV Curso de
Actualización Frutícola. Fundación Salvador Sánchez Colin, CICTAMEX, S. C. Coatepec Harinas
Estado de México.
Rosas-García, N. M. 2009. Biopesticide production from Bacillus thuringiensis: An environmentally
friendly alternative. Recent Patents on Biotechnology, 3: 28−36.
Sánchez, R. G. 2008. La red de valor de la zarzamora. El Clúster de Los Reyes Michoacán, un ejemplo de
reconversión competitiva. Fundación Produce Michoacán. 116 pp.
SIAP-SAGARPA. 2017. Disponible en: http://infosiap.siap.gob.mx/aagricola_siap/icultivo/index.jsp.
(Fecha de consulta: 20-II-2017).

315
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

CONTROL DEL ÁCARO DE DOS MANCHAS Tetranychus urticae Koch


(PROSTIGMATA: TETRANYCHIDAE) CON OXIMATRINA EN FRESA

Braulio Alberto Lemus-Soriano1 , Jesús García-Barajas1, Daniel Alberto Pérez-Aguilar2 y


Alejandro Romero-García3.
1
Facultad de Agrobiología “Presidente Juárez”, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Paseo Lázaro
Cárdenas esq. Berlín s/n, Col. Víveros. C. P. 60170. Uruapan, Michoacán., México.
2
Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Km.
9.5 Carr. Morelia-Zinapécuaro. C. P. 58880 Tarímbaro, Michoacán, México.
3
Amvac México S. de R.L. de C.V., Av. Vallarta No. 6503, Col. Cd. Granja CP. 45010, Plaza CONCENTRO Loc. G-
21, Zapopan, Jalisco. C. P. 45010, México.
. Autor de correspondencia: lemus9@yahoo.com.mx

RESUMEN. México es uno de los principales productores de fresa en el mundo, siendo a nivel nacional un cultivo
de trascendencia económica debido a las divisas y mano de obra que genera, destacando Michoacán como el principal
productor. La presencia del ácaro de dos manchas Tetranychus urticae afecta la sanidad del cultivo, impactando
principalmente en su productividad; para su control destaca la aplicación de acaricidas principalmente. Motivo por el
cual se estableció este trabajo, con el objetivo de evaluar la efectividad biológica de un extracto vegetal a base de
oximatrina a diferentes dosis. El experimento se realizó en Atecucario, Michoacán, en un cultivo de fresa de la var.
San Andreas. Se estableció un diseño de bloques al azar, con cinco tratamientos y cuatro repeticiones, teniendo como
variable respuesta el número de ácaros por foliolo. La dosis de oximatrina de dos litros fue las más efectiva (> 80 %)
sobre el ácaro T. urticae, seguida de la dosis de 1.5 litros, por lo que el uso de este extracto puede ser usado como
parte de las estrategias de manejo de este ácaro.

Palabras clave: Sophora flavescens, fresa, manejo, efectividad biológica, extracto vegetal.

Control of twospotted spider mite Tetranychus urticae Koch (Prostigmata: Tetranychidae)


with oxymatrine in strawberry

ABSTRACT. Mexico is one of the main producers of strawberry in the world, being at the national level a crop of
economic importance due to the currencies and labor that generates, emphasizing Michoacán as the main producer.
The presence of the two - spotted mite Tetranychus urticae affects the health of the crop, impacting mainly on its
productivity; for its control it emphasizes the use of chemical molecules mainly. The reason for which this work was
established, with the objective of evaluating the biological effectiveness of a plant extract based on oxymatrine at
different doses. The experiment was carried out in Atecucario, Michoacán, in a strawberry crop of the var. San Andreas.
A randomized block design was established with five treatments and four replicates, with the number of mites per
leaflet as a response variable. The dose of oxymatrine of two liters was the most effective (> 80%) on the mite T.
urticae, followed by the dose of 1.5 L. Therefore, the use of this extract can be used as part of the management strategies
of this mite.

Keyword: Sophora flavescens, strawberry, management, biological effectiveness, plant extracts.

INTRODUCCIÓN
México es el segundo productor de fresa en el mundo después de Estados Unidos, al concentrar
el 8 % del volumen. Este cultivo genera en el país el 1.1 % del valor generado por el sector agrícola,
cerca de 4200 millones de pesos, además de ser un importante producto de exportación. Se estima
que a lo largo de la cadena agroindustrial de la fresa se generan 15,000 empleos directos y 4,500
indirectos. (Financiera Rural, 2016). El volumen y valor de producción de fresa se concentra en un
96 % en los estados de Michoacán, Baja California, Jalisco y Guanajuato. Michoacán aporta el 56

316
Lemus-Soriano et al.: Control del ácaro de dos manchas Tetranychus urticae con oximatrina en fresa.

% de la producción nacional de fresa, siendo el principal productor nacional, destacándose el


municipio de Zamora (SEDRUA, 2016).
La plaga más importante de la fresa en esta región es el ácaro de dos manchas, Tetranychus
urticae (Tetranychidae) (Villegas-Elizalde et al., 2010). Este ácaro, reduce el vigor, calidad y
rendimiento de la planta al alimentarse de su savia (Klamkowski et al., 2007). Presenta un alto
potencial reproductivo ya que cada hembra puede ovipositar unos 100-120 huevecillos, con una
tasa de 3-5 huevecillos por día y completar una generación en 10 a 14 días cuando la temperatura
oscila entre los 21 a 23 °C, lo que permite incrementar su población rápidamente, de tal manera
que en un corto tiempo puede rebasar el umbral económico, sino se toman medidas (Zhang, 2003;
Theri, 2014). Su control en la región se basa en la aplicación calendarizada de acaricidas (Villegas-
Elizalde et al., 2010). Sin embargo, esta plaga ha mostrado capacidad para desarrollar resistencia
en poco tiempo, a todos los acaricidas utilizados para su combate (Cerna et al., 2009). Una
alternativa más viable y segura para el control de plagas son las sustancias naturales como los
extractos vegetales, con acción insecticida y acaricida, lo cuales no causan desequilibrio en los
ecosistemas, ni afectan la fauna benéfica (Sarmah, 2009). El objetivo de este trabajo fue determinar
la efectividad biológica de un extracto vegetal a base de oximatrina para el control del ácaro de dos
manchas en fresa.

MATERIALES Y MÉTODO
El trabajo se estableció durante el mes de febrero de 2017, en un cultivo de fresa (Fragaria x
ananassa Duch.) var San Andreas en macrotúnel, en la localidad de Atecucario, municipio de
Zamora, Michoacán. Esta huerta se encuentra a una altura de 1620 msnm y en las coordenadas
geográficas 20º 03’ 62.75” de Latitud Norte y 102º 27’ 56.77” de Longitud Oeste. Durante el
experimento según datos de la CONAGUA, se presentó una temperatura media de 21 °C y 13 %
de humedad relativa, y no hubo precipitaciones. Se utilizó un diseño de bloques al azar, con cinco
tratamientos y cuatro repeticiones. La unidad experimental fueron tres surcos de 9 m de longitud,
siendo la parcela útil el surco central. Los tratamientos fueron tres dosis de oximatrina, un testigo
comercial y un testigo sin aplicación (Cuadro 1). La variable utilizada fue el número de ácaros por
foliolo; tomando 10 foliolos en tres plantas por unidad experimental. La aplicación fue foliar con
una atomizadora de mochila motorizada marca STIHL de 3.9 HP con capacidad de 20 L de agua.
Se realizaron dos aplicaciones cada 7 días. Previo a la aplicación se realizó un muestreo,
encontrándose un promedio de 9 ácaros por foliolo; posteriormente se muestreo a los siete días
después (DD) de la primera y segunda aplicación. Al obtener los datos del número de ácaros por
foliolo se realizó un análisis de varianza y prueba de separación de medias de Tukey α =0.05 con
el programa estadístico SAS v 9.2, además se calculó la efectividad biológica de cada tratamiento
de acuerdo con la fórmula de Abbott (1925).

Cuadro 1. Tratamientos evaluados para el control Tetranychus urticae en Zamora, Michoacán.


Tratamiento e ingrediente activo (%) Dosis*h-1
Testigo sin aplicación ---
Monolaurato de propilenglicol, 70.81 % 1.0 l
Oximatrina, 2.4 % 1.0 l
Oximatrina, 2.4 % 1.5 l
Oximatrina, 2.4 % 2.0 l

317
Entomología mexicana, 4: 316−320 (2017)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se presentó significancia estadística en los dos muestreos post aplicación (P = < 0.05) (Cuadro
2). Resultando a los siete días después de la primera aplicación una disminución del número de
ácaros respecto al testigo sin aplicación, para oximatrina < 20 ácaros por foliolo y con el
monolaurato de propilenglicol 21 ácaros. Los datos obtenidos después de la segunda aplicación
muestran un aumento hasta de 150 ácaros por foliolo en el testigo sin aplicación, mientras que las
tres dosis de oximatrina son estadísticamente iguales al testigo comercial (monolaurato de
propilenglicol) con un promedio de ≥ 55 ácaros por foliolo.

Cuadro 2. Separación de medias de Tukey del número de ácaros por foliolo.


Tratamientos 1ª. Aplicación (7 DD) 2ª. Aplicación (7 DD)
Testigo sin aplicación 24.95 a 150.40 a
Monolaurato de propilenglicol 1.0 l 20.95 ab 55.4 b
Oximatrina 1.0 l 19.20 ab 45.90 b
Oximatrina 1.5 l 14.20 b 35.35 b
Oximatrina 2.0 l 17.35 b 28.28 b

Con el cálculo de la efectividad biológica, se observa que las tres dosis de oximatrina superan
al testigo comercial, siendo la dosis de dos litros la que alcanza el mayor porcentaje de eficacia con
un ≥ 81 %, seguido de la dosis de 1.5 l (≥ 76 %) y por último la dosis mínima de un litro (≥ 69 %)
y un ≥ 63 % para el monolaurato de propilenglicol.

Figura 2. Porcentaje de eficacia de Abbott para el número de ácaros por foliolo.

El manejo de plagas enfrenta un desafío económico y ecológico en todo el mundo debido a los
peligros ambientales y en la salud humana, causados por la mayoría de los plaguicidas sintéticos.
La identificación de nuevos compuestos es esencial para combatir las crecientes tasas de
resistencia. Por lo tanto, existe una continua necesidad de explorar nuevas moléculas activas con
diferentes mecanismos de acción. Los metabolitos secundarios presentes en las plantas funcionan
como defensa tóxica, que inhibe la reproducción y otros procesos en los insectos y ácaros (Rattan,
2010; Zoubiri, 2014). En este sentido, la oximatrina es uno de los principales metabolitos de la
planta Sophora flavescens Ait. (Fabaceae), cuya raíz se utiliza ampliamente en la medicina
tradicional China, pero que además posee un efecto insecticida y acaricida (Marcic et al., 2012).
Este compuesto afecta el sistema nervioso principalmente sobre la enzima acetilcolinesterasa
(Gadallah et al., 2014); además presenta efectos repelentes y deterrentes (Yuan et al., 2004).

318
Lemus-Soriano et al.: Control del ácaro de dos manchas Tetranychus urticae con oximatrina en fresa.

Los resultados de este trabajo, mostraron una disminución de la población de ácaros donde se
aplicó la oximatrina, así como las plantas tratadas presentaron menor daño. Lo anterior puede
deberse a lo reportado por Marcic y Medo (2014), quienes estudiaron los efectos de oximatrina
sobre T. urticae en condiciones de laboratorio, observando que este compuesto presenta alta
toxicidad lo que se refleja en alta mortalidad; además que reduce la fecundidad de las hembras.
Mientras en ensayos realizados en campo Marcic et al. (2012) reportan alta efectividad biológica
sobre este mismo ácaro de la oximatrina (> 95 %) en dos aplicaciones cada 5 días, mientras que en
nuestro estudio se realizaron cada 7 días y también presento alta eficacia (> 80 %).

CONCLUSIÓN
La utilización de moléculas derivadas de plantas, como la oximatrina es una herramienta a
considerar dentro el manejo de T. urticae en el cultivo de la fresa, siendo además de bajo riesgo
ecológico.

Agradecimientos
Se agradece a la empresa Amvac México S. de R. L. de C.V., por el apoyo en el desarrollo de
esta investigación.

Literatura Citada
Abbott, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticides. Journal of Economic
Entomology, 18: 265−267.
Cerna, E., Ochoa, Y., Aguirre, L., Mohammad, B., Gallegos, G. y J. Landeros. 2009. Niveles de resistencia
en poblaciones de Tetranychus urticae en el cultivo de la fresa. Revista Colombiana de
Entomología, 35(1): 52−56.
Financiera Rural. 2016. Panorama de la fresa. Disponible en: http://www.financierarural.gob.mx/informacion
sectorrural/Panoramas/Ficha%20Fresa.pdf. (Fecha de consulta: 20-II-2017).
Gadallah, A. I., Mohammed, H. A., El-Metwally, M. F. and A. E. M. Abdel-Rahman. 2014. The effect of
teflubenzuron and oxymatrine on some biological aspects of Sesamia critica Led. (Lepidoptera:
Noctuidae). Journal of Plant Protection and Pathology - Mansoura University, 5(7): 837−847.
Klamkowski, K., Sekrecka, M., Fonyodi, H. and W. Treder. 2007. Changes in the rate of gas exchange,
water consumption and growth in strawberry plants infested with the Two-spotted spider mite.
Journal of Fruit and Ornamental Plant Research, 15: 155−162.
Marcic, D., Prijovic, M., Drobnjakovic, T. and I. Medo. 2012. Greenhouse and field evaluation of two
biopesticides against Tetranychus urticae and Panonychus ulmi (Acari: Tetranychidae). Journal
Pesticides and Phytomedicine, 27(4): 313−320.
Marcic, D. and I. Medo. 2012. Acaricidal activity and sublethal effects of an oxymatrine-based biopesticide
on two-spotted spider mite (Acari: Tetranychidae). Experimental and Applied Acarology, 64: 375–
391.
Rattan, R. S. 2010. Mechanism of action of insecticidal secondary metabolites of plant origin. Crop
Protection, 29(9): 913−920.
Sarmah, M. A., Rahman, A. K., Phukan and G. M. Gurusubra. 2009. Effect of aqueous plant extracts on tea
red spider mite, Oligonychus coffeae, Nietney (Tetranychidae: Acarina) and Stethorus gilvifrons
Mulsant. African Journal of Biotechnology, 8(3): 417−423.
SEDRUA. 2016. Michoacán, primer lugar nacional en producción de berries. Disponible en:
http://sedrua.michoacan.gob.mx/michoacan-primer-lugar-nacional-en-produccion-de-berries/.
(Fecha de consulta: 20-II-2017).
Sung, J. L., Jeong, D. Y., Choi, G. H., Park, B. J. and J. H. Kim. 2014. Quantitative analysis of matrine and
oxymatrine in Sophora flavescens extract and its biopesticides by UPLC. Journal of Agricultural
Chemistry and Environment, 3: 64−73.

319
Entomología mexicana, 4: 316−320 (2017)

Theri, K. 2014. A review on reproductive strategies in two spotted spider mite, Tetranychus urticae Koch
1836. Journal of Entomology and Zoology Studies, 2(5): 35−39.
Villegas-Elizalde, S. E., Rodríguez-Maciel, J. C., Anaya-Rosales, S., Sánchez-Arroyo, H., Hernández-
Morales, J. y R. Bujanos-Muñiz. 2010. Resistencia a acaricidas en Tetranychus urticae (Koch)
asociada al cultivo de fresa en Zamora, Michoacán, México. Agrociencia, 44(1): 75−81.
Yuan, J., Lu, L. Z., Cong, B., Zhang, Z. J. and F. Y. Wang. 2004. Biological activity of alkaloids from
Sophora flavescens Ait to pests. Pesticides-Shenyang, 43: 284–286.
Zhang, Z. Q. 2003. Mites of Greenhouses: Identification, Biology and Control. CABI Publishing (ed.)
Wallingford, UK. 244 pp.
Zoubiri, S. 2014. Potentiality of plants as source of insecticide principles. Journal of Saudi Chemical
Society, 18: 925−938.

320
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

CONTROLE QUÍMICO DAS NINFAS Mahanarva fimbriolata (Stal) (HEMIPTERA:


CERCOPIDAE) NA CULTURA DA CANA-DE-AÇÚCAR

Nara Jenifer de-Lima¹, Fabrício Simone Zera¹,² e Leticia Serpa dos Santos¹,²

¹Instituto Taquaritinguense de Ensino Superior “Dr. Aristides de Carvalho Schlobach” – ITES. Praça Dr. Honario
Ramalho, 159. Centro, 15900-000. Taquaritinga, Brasil.
²Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho” – UNESP Jaboticabal, Via de Acesso Prof. Paulo Donato
Castellane s/n, 14884-900, Jaboticabal, Brasil.
. Autor de correspondencia: leserpa15@hotmail.com

RESUME. O Brasil é líder mundial no setor sucroalcooleiro. No entanto, a cigarrinha-das-raízes (Mahanarva


fimbriolata) é a espécie mais comum causadora de danos às lavouras. Desta forma, o objetivo do presente trabalho foi
avaliar a eficiência dos produtos Ethiprole 200SC® e Tiametoxam 250 WG® no controle das ninfas da cigarrinha-
das-raízes. O experimento foi conduzido em condições de campo, em Itápolis/SP. Os tratamentos utilizados foram
Ethiprole 200SC® (2000 ml p.c./ha) e Tiametoxam 250 WG® (1000 g p.c./ha). Para tanto, avaliou-se o número de
ninfas em quatro pontos por parcela previamente a aplicação e aos 7, 15, 34, 64, 68, 80 e 118 dias após a aplicação.
Cada ponto foi composto por um metro de linha. Concluiu-se que o produto Etiprole 200SC® foi eficiente no controle
das ninfas de cigarrinha-das-raízes até avaliação realizada aos 100 DAA. O produto Tiametoxam 250 WG foi eficiente
no controle das ninfas de cigarrinha-das-raízes até avaliação realizada aos 68 DAA.

Palabras clave: Inseticidas, manejo de pragas, Saccharum officinarum.

Chemical controlo f nymphs (Mahanarva fimbriolata) (Hemiptera: Cercopidae) in the


plantation of sugarcane

ABSTRACT. Brazil is the world leader in the sugar and alcohol sector. However, the leafhopper-roots (Mahanarva
fimbriolata) is the most common species causing damage to crops. Thus, the objective of this study was to evaluate
the efficiency of products Ethiprole 200 ° C and thiamethoxam 250 WG in the control of spitlebugs-of-roots. The
experiment was conducted under field conditions, the site San Sebastian, located in Itápolis / SP. The treatments were
Ethiprole 200 ° C (2000 mL p.c./ha) and thiamethoxam 250 wg (1000 g p.c./ha). To this end, we assessed the number
of nymphs at four points per plot prior to application and at 7, 15, 34, 64, 68, 80 and 118 days after application. Each
point was made by a metro line. It was concluded that the Ethiprole 200 ° C product was effective in controlling the
nymphs of the leafhopper-roots to evaluation conducted at 100 DAA. The thiamethoxam 250 WG product was
effective in controlling the nymphs of the leafhopper-roots to evaluation conducted at 68 DAA.

Keyword: Insecticides, pest manegement, Saccharum officinarum.

INTRODUÇÃO
A cultura da cana-de-açúcar (Saccharum spp.) destaca-se entre as mais importantes do Brasil.
A área cultivada com cana-de-açúcar que foi colhida e destinada à atividade sucroalcooleira na
safra 2015 foi igual a 9.695.774 hectares, distribuídas principalmente nos estados de São Paulo,
Minas Gerais, Goiás, Paraná, Mato Grosso do Sul, Alagoas e Pernambuco. E o total de cana moída
é de 669,945 milhões de toneladas, onde a produção de açúcar ficou em 33.93 milhões de toneladas
e de etanol em 30.37 bilhões de litros. Esses valores colocam o Brasil como líder mundial do setor
sucroalcooleiro (Unica, 2016).
O processo de colheita mecanizada teve início na década de 90, proporcionando inúmeros
benefícios agronômicos e ambientais. Entretanto, a eliminação da queima e conseqüentemente a
presença de palha no ambiente proporciona condições favoráveis a sobrevivência da cigarrinha-
das-raízes, Mahanarva fimbriolata. Isto acontece por que a queima da cana-de-açúcar causa a
morte de formas biológicas da praga, em especial os ovos, e com o acúmulo da palha sobre o solo

321
de-Lima et al.: Controle químico das ninfas Mahanarva fimbriolata na cultura da cana-de-açúcar.

há um aumento das raízes superficiais e, portanto, dos locais de alimentação das ninfas. Ainda, a
presença de palha confere proteção contra o ressecamento das formas imaturas. Desta forma, a
cigarrinha-da-raiz se tornou praga-chave da cultura da cana-de-açúcar (DINARDO-MIRANDA et
al; 1999).
Os danos provocados pelas cigarrinhas são devido a este hábito de sucção contínua da seiva.
Dinardo-Miranda et al (1999) verificaram que a cigarrinha-das-raízes provocou reduções
significativas na produtividade das canas de primeiro a segundo corte. As perdas estimadas foram
em valores médios de 56,4 t/ha, sendo que os clones IAC83-2396, IAC83-4107, IAC85-3229 e
PO86-1107 e para a variedade IAC86-2210 apresentaram perdas maiores de 70 t/ha. Além das
perdas de produtividade as cigarrinhas podem afetar a qualidade da cana utilizada como matéria
prima na fabricação de açúcar e álcool, como por exemplo, reduções na porcentagem de sacarose
e aumento da fibra nos colmos (Dinardo-Miranda et al., 2000).
Nota-se que não existe um consenso entre os pesquisadores em determinar o nível de controle
para as cigarrinhas-das-raízes, onde, Guagliumi (1976), recomenda com um a dois adultos por
cana, Mendonça (1996) cita quatro a 12 ninfas por metro do sulco e 0.5 a 0.75 adultos por planta,
Almeida (2001) comenta um número de três a quatro ninfas e Novaretti et al, (2001) quatro a cinco
ninfas por metro. Diante desta situação, o que mais se observa é que os produtores ao constatar
uma ninfa de cigarrinha em sua área, entra com aplicação. De acordo com Almeida (2001) o nível
de dano econômico é quando encontra oito a 10 ninfas por metro.
Muitas pesquisas devem ser conduzidas para avaliar a eficiência do controle biológico e cultural
que é o afastamento da palha sobre as linhas de cana (Dinardo-Miranda et al., 2000). Além do
emprego de inseticidas químicos que têm permitido a obtenção de resultados mais promissores no
curto prazo (Dinardo-Miranda, 2002). O objetivo do estudo é avaliar da eficiência de Etiprole 200
SC® e Tiametoxam 250 WG® no controle de ninfas da cigarrinha-das-raízes na cultura da cana-
de-açúcar.

MATERIAIS Y MÉTODO
O experimento foi conduzido em condições de campo, no município de Itápolis, Estado São
Paulo, com as coordenadas 21º 39' 11,60'' S, 48º 44'59, 34'' W e 487 metros de altitude. Inicio-se a
experimentação com a aplicação dos produtos no dia 09/12/2015 e finalizado com a última
avaliação no dia 05/04/2016.
A cana-de-açúcar, cultivar SP 80-1816, foi plantado no dia 26/03/2012, no espaçamento de
plantio de 1,5 m. O último corte (4° corte) antes da instalação do experimento foi realizado no dia
05/11/2015. No dia 22/11/2015 realizou aplicação dos herbicidas Diuron, hexazinona e tebutiurom
nas doses de 468, 132 e 1000 ml h-1. A adubação de cobertura foi realizada no dia 20/11/2015 com
Sulfato de amônio na dose de 500 kg ha-1.
Foram estudados três tratamentos, envolvendo os produtos com os ingredientes ativos Etiprole
200 SC® (grupo químico do fenilpirazol; modo de ação sendo de contato e ingestão) e Tiametoxam
250 WG® (grupo químico dos neonicotinóides; modo de ação sendo sistêmico), além de uma
testemunha sem aplicação de inseticida (Tabela 1).

Tabela 1. Nome comum dos produtos e doses utilizadas na composição dos tratamentos.
N° Ingrediente ativo Dose (g ou ml p.c./ha)
1 Testemunha --
2 Ethiprole 200 SC® 2000
3 Tiametoxam 250 WG® 1000

322
Entomología mexicana, 4: 321−326 (2017)

No momento da aplicação as plantas apresentavam uma altura de até 23 cm, considerando até a
última lígula exposta. A população média das ninfas no momento da aplicação foi de 0.75 insetos
por metro.
Os tratamentos foram aplicados com pulverizador costal à pressão constante (CO2), equipado
de lança com uma ponta de pulverização do tipo TTI025 regulado a 2.6 bar de pressão para
distribuir o equivalente a 200 l ha-1. No momento da aplicação as condições climáticas estavam
propicias. O leque de aplicação foi posicionado para distribuir 70 % da calda na base da touceira
de cana e 30 % no solo da entrelinha da cultura.
O experimento foi instalado adotando-se o delineamento de blocos casualizados com quatro
repetições por tratamento. As parcelas tiveram como dimensões de 9 m de largura (6 linhas da
cultura) por 10 m de comprimento, ou seja, 90 m². Para as avaliações consideraram-se as quatro
linhas centrais e desprezou 0.5 m de cada extremidade da linha.
As avaliações de contagem das ninfas de cigarrinhas, foram realizadas no dia da aplicação
(prévia), e aos 7, 15, 34, 64, 68, 80 e 118 dias após a aplicação (DAA), sendo que a cultura se
encontrava no estágio de crescimento dos colmos ao longo destas avaliações. O levantamento de
ninfas foi realizado em 4 pontos de 1 metro cada na área útil de cada parcela.
Os dados obtidos no presente ensaio foram submetidos à análise de variância pelo teste F. As
médias foram comparadas pelo teste de Tukey ao nível de 1 e 5 % de probabilidade de erro. Os
dados de contagem de ninfas foram transformados em raiz (x + 1) para homogeneização da
variância antes de serem submetidos as análises. Para as análises utilizou o programa de estatística
AgroEstat (Barbosa e Maldonado, 2010). E as eficiências dos inseticidas na redução do número
médio de ninfas das cigarrinhas foram calculadas pela fórmula de Abbot, (1925).

RESULTADOS Y DISCUSSÃO
Na avaliação prévia da área, não foi constatada diferença estatística significativa nas áreas dos
tratamentos em relação ao número de ninfas das cigarrinhas-das-raízes e, desta forma, constatou-
se que a distribuição da praga foi uniforme, com registro médio de 0.75 ninfas por metro (Tabela
2) em toda área experimental.

Tabela 2. Número médio das ninfas (M. fimbriolata) por metro para os diferentes tratamentos ao longo das avaliações.
Dose N° médio de ninfas (DAA)
N. Produto (g ou mL p.c.
0 7 15 34 64 68 80 118
ha-1)
1 Testemunha -- 0.69 a 0,38 a 0.50 a 0.13 a 0.13 a 0.31 a 0.50 a 0.63 ab
2 Etiprole 200SC® 2000 0.75 a 0,13 a 0.06 b 0.00 a 0.13 a 0.00 a 0.00 a 0.00 b
3 Tiametoxam 250 1000
0.81 a 0,19 a 0.06 b 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.13 a 1.25 a
WG®
FTratamento 0,08 ns 3,03 ns 6,80* 1,00 ns 1,50 ns 2,02 ns 4,33 ns 14,84**
CV 16 6 8 6 6 11 10 10
1DAA = dias após a aplicação; 2médias seguidas de mesma letra não diferem significativamente entre si ao nível de 5 % de
probabilidade pelo teste de Tukey; * - significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade; **- significativo pelo teste F ao
nível de 1 % de probabilidade; ns – não significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade.

Ainda, observar-se na figura 1 que houve precipitação ao longo de todas as avaliações realizados
no experimento o que favorece a praga. Em decorrência do aumento da colheita mecânica nas áreas
de cultivo de cana-de-açúcar, a quantidade de matéria seca depositada na superfície do solo pode
chegar a 15.8 toneladas por hectare (Centro de Tecnologia Copersucar, 1993). Desta forma, um
dos principais fatores que beneficiram o inseto neste novo ambiente foram a maior quantidade das
raízes superficiais e, assim, dos locais de alimentação das ninfas. Ainda, a palha, que confere maior

323
de-Lima et al.: Controle químico das ninfas Mahanarva fimbriolata na cultura da cana-de-açúcar.

proteção das formas imaturas contra o ressecamento, mantém a temperatura mais estável e eleva a
umidade do solo, o que favorece a cigarrinha-das-raízes (Dinardo-Miranda, 2003).

Figura 1. Número médio de ninfas (M. fimbriolata) por metro para os diferentes tratamentos ao longo das
avaliações. Precipitação para a avaliação prévia (0 DAA) considera o acumulo de 30 dias, sendo que a partir de
7 DAA considera o acumulo de chuva entre uma avaliação e outra.

Aos 7 DAA, não houve diferença estatística significativa entre os tratamentos. Os tratamentos
testemunha, Etiprole 200 SC e Tiametoxam 250 WG apresentaram valores de 0.38; 0.13 e 0.19
ninfas/m, respectivamente. A eficiência dos tratamentos ficou entre 50 e 67 % (Tabela 3).

Tabela 3. Porcentagem de eficiência (Abbott, 1925) dos tratamentos sobre o número médio de
ninfas, M. fimbriolata para os diferentes tratamentos ao longo das avaliações.
Dose Eficiência (%) - DAA
N. Produto
(g ou mL p.c. ha-1) 7 15 34 64 68 80 118
2 Etiprole 200SC® 2000 67 88 100 0 100 100 100
3 Tiametoxam 250 WG® 1000 50 88 100 100 100 75 0

Houve diferença estatística entre os tratamentos testemunha que apresentou 0.50 ninfas/m e os
tratamentos Etiprole 200 SC® e Tiametoxam 250 WG®, com valor médio de 0.06 ninfas/m para
estes últimos, aos 15 DAA (Tabela 2).
Nas avaliações realizadas entre 34 e 80 DAA não se observou diferença estatística entre os
tratamentos. A testemunha apresentou valores entre 0.13 e 0.50 ninfas/m, enquanto que os
tratamentos com aplicação de produtos apresentaram valores iguais a 0.00 a 0.19 ninfas/m. Apesar
de não haver diferença estatística, houve eficiência dos produtos usados no controle das ninfas,
sendo que aos 80 DAA o controle foi de 100 e 75 %, respectivamente (Tabela 2). Tal como
observado no presente trabalho, outros autores também relatam reduções populacionais de
cigarrinha promovidas pelo uso de inseticidas (Dinardo-Miranda et al., 2001, 2002, 2004)
Na última avaliação (118 DAA), os tratamentos apresentaram diferença estatística significativa
entre si, com valores de 0.00 ninfas/m e 1.25 ninfas/m. A testemunha apresentou valor médio de
0.63 ninfas/m e não diferiu estatísticamente do tratamento Tiametoxam 250 WG® (Tabela 2).
Nessa mesma avaliação o Etiprole 200 SC® apresentou 100 % de eficiência, enquanto que o
Tiametoxam 250 WG® não apresentou eficiência.
Notou-se que o tratamento testemunha apresentou ao longo das avaliações maiores valores em
relação aos tratamentos (Fig. 1). Ainda, o tratamento com Etiprole 200 SC® apresentou maior

324
Entomología mexicana, 4: 321−326 (2017)

residual do que o Tiametoxam 250 WG®. Dinardo-Miranda et al. (2006), encontrou que o
Tiametoxam apresentou residual de até 120 dias, contrário ao observado no presente trabalho.

CONCLUSÃO
O produto Etiprole 200 SC® foi eficiente no controle das ninfas de cigarrinha-das-raízes até
avaliação realizada aos 118 DAA, apresentando um bom residual. O produto Tiametoxam 250
WG® foi eficiente no controle das ninfas de cigarrinha-das-raízes até avaliação realizada aos 80
DAA.

Literatura Citada
Abbot, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticide. Journal Economical
Entomology, 18: 265−267.
Almeida, J. E. M. 2001. Controle biológico da cigarrinha da raiz da cana-de-açúcar com isolados de
Metarhizium anisopliae. Pp. 35−47. In: Reunião Itinerante de Fitossanidade do Instituto Biológico
- Cana-De-Açúcar. Instituto Biológico, Sertãozinho, Brasil.
Barbosa, J. C. and Jr. W. Maldonado. 2010. AgroEstat: sistema para análises estatísticas de ensaios
agronômicos. Versão 1.0. Jaboticabal: Departamento de Ciências Exatas.
Centro De Tecnologia Copersucar. 1993. Projeto Cana Crua – Aspectos agronômicos: atividades e
resultados. Copersucar, Piracicaba. 25 pp.
Dinardo-Miranda, L. L. 2003. Cigarrinha-das-raízes em cana-de-açúcar. Instituto Agronômico, Campinas,
72 pp.
Dinardo-Miranda, L. L.; Garcia, V. e A. L. Coelho, 2001. Eficiência de Inseticidas no Controle da
Cigarrinha das Raízes, Mahanarva fimbriolata, em Cana-de-Açúcar. STAB Açúcar, Álcool e
Subprodutos, 20(1): 30−33.
Dinardo-Miranda, L. L., Pivetta, J. P. e J. V. Fracasso. 2006. Eficiência de Inseticidas no Controle de
Mahanarva fimbriolata (Stål) (Hemiptera: Cercopidae) e seus Efeitos sobre a Qualidade e
Produtividade da Cana-de-Açúcar. Sociedade Entomológica do Brasil, 5(1).
Dinardo-Miranda, L. L. 2002. O papel da retirada de palha no manejo da cigarrinha das raízes. STAB Açúcar,
Álcool e Subprodutos, 20: 23.
Dinardo-Miranda, L. L., Coelho, A. L. e J. M. G. Ferreira. 2004. Influência da época de aplicação de
inseticidas no controle de Mahanarva fimbriolata (Stål) (Hemiptera: Cercopidae), na qualidade e na
produtividade da cana-de-açúcar. Neotropical Entomology. 33: 91−98.
Dinardo-Miranda, L. L., Ferreira, J. M. G. e P. A. M Durigan. 2000. Influência das cigarrinhas das raízes
(Mahanarva fimbriolata) sobre a qualidade tecnológica da cana-de-açúcar. STAB Açúcar, Álcool e
Subprodutos, 19(2): 34−35.
Dinardo-Miranda, L. L., Figueiredo, P., Landell, M. G. A., Ferreira, J. M. G. e P. A. M. Carvalho. 1999.
Danos causados pelas cigarrinhas das raízes (Mahanarva fimbriolata) a diversos genótipos de cana-
de-açúcar. STAB Açúcar, Álcool e Subprodutos, 17: 48−52.
Dinardo-Miranda, L. L., Garcia, V. e V. J. Parazzi. 2002. Efeito de inseticidas no controle de Mahanarva
fimbriolata (Stål) (Hemiptera, Cercopidae) e de nematóides fitoparasitos na qualidade tecnológica
e na produtividade da cana-de-açúcar. Neotropical Entomology, 31: 609−614.
Guagliumi, P. 1976. Cigarrinha da raiz. Pp. 69−103. In: Guagliumi, P.. Pragas da cana-de-açúcar. IAA,
Rio de Janeiro, Brasil.
Mendonça, A. F. 1996. Introdução da cigarrinha da raiz da cana-de-açúcar Mahanarva fimbriolata (Stal), no
estado de Alagoas, Brasil: Importância econômica e controle. Pp 207−217. In: Congresso Naciomal
da Sociedade dos Técnicos do Brasil. STAB, Piracicaba, Brasil.
Novaretti, W. R. T., Paiva, L. A., Bellucci, E., Pivetta, J. P., Jorge, E. A., Campos, R. e L. H. F. M. Neme
2001. Efeito da aplicação dos produtos aldicarb 150 G e fipronil 800 WG isolados ou em associação,
no controle da cigarrinha das raízes da cana-de-açúcar. STAB Açúcar, Álcool e Subprodutos, 19(5):
42−46.

325
de-Lima et al.: Controle químico das ninfas Mahanarva fimbriolata na cultura da cana-de-açúcar.

Única. 2016. Histórico deprodução e moagem e área cultivada. 2015/2016. União da Indústria de cana-de-
açúcar, Piracicaba. Disponible en: http://www.unicadata.com.br/historico-de-producao-e-
moagem.php?idMn=32&tipoHistorico=4. (Fecha de consulta: 12-VI-2016).

326
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DE LAGARTAS DE Anticarsia gemmatalis Hübner


(LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) NA CULTURA DA SOJA

Leticia Serpa dos Santos1 , José Carlos Barbosa1, Oniel Jeremias Aguirre-Gil1, Leandro Aparecido
de Souza1, Daniela De Lima Viana1, Antonio Carlos Busoli1

1
Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” – Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias –
UNESP/FCAV, Departamento de Fitossanidade, CEP 14884-900, Jaboticabal, SP.
. Autor de correspondencia: leserpa15@hotmail.com

RESUMEN. Visando reduzir os danos causados por Anticarsia gemmatalis é vital o conhecimento de sua flutuação
populacional na cultura, que é um parâmetro importante a ser considerado na tomada de decisão do local e momento
mais adequados para aumentar a eficiência de seu controle no manejo integrado de pragas. O objetivo deste trabalho
foi verificar a flutuação populacional de A. gemmatalis nos estádios fenológicos da soja. O ensaio foi realizado na
FCAV/UNESP, em uma área de 5.000 m2. O delineamento experimental foi em blocos casualizados, composto por
três tratamentos (lagarta pequena, média e grande) com 50 repetições, sendo que em cada repetição foram realizadas
cinco batidas de pano nas plantas presentes em 2 m de linha. As amostragens foram realizadas semanalmente durante
o período de 41 (V8) a 120 (R8) dias após a emergência. Em cada ponto amostral foi anotado o número de lagartas
pequenas, médias e grandes. A ocorrência de lagartas foi verificada no final do estágio vegetativo, onde a população
de lagartas pequenas, médias e grandes alcançou picos populacionais de 3.94, 4.34 e 5.42 lagartas por pano de batida,
respectivamente. No estádio fenológico R4 a população reduziu mantendo-se em níveis próximos a 0.24, 0.32 e 0.14
lagartas pequenas, médias e grandes. Portanto as maiores populações de A. gemmatalis foram verificadas ao final da
fase vegetativa e início da fase reprodutiva.

Palabras clave: Glycine max (L.), Lagarta-da-soja, Manejo.

Population fluctuation of larvae of Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera:


Noctuidae) in soybean crop

ABSTRACT. In order to reduce the damage caused by Anticarsia gemmatalis larvae, it is vital the knowledge of its
population fluctuation in the crop that is an important parameter to be considered in the decision making of the most
appropriate place and time to increase the efficiency of its control in integrated pest management. The objective of this
work was to verify the population fluctuation of A. gemmatalis larvae in the phenological stages of soybean. The test
was carried out in the FCAV/UNESP in an experimental area of 5,000 m2. A randomized complete block design with
three treatments (small, medium and large larvae) and 50 replicates was used with five samples being carried out by
shaking plants present in 2 m of line. The samplings were performed weekly during the period from 41 (V8) to 120
(R8) days after the emergency. At each sampling point, the number of small, medium and large larvae was recorded.
The occurrence of larvae was verified at the end of the vegetative phase where the population of small, medium and
large larvae reached population peaks of 3.94, 4.34 and 5.42 larvae per sample, respectively. In the phenological stage
of R4 the population was reduced to levels close to 0.24, 0.32 and 0.14 of small, medium and large larvae, respectively.
Therefore, the largest population of A. gemmatalis larvae were verified at the end of the vegetative stage and at the
beginning of the reproductive stage.

Keyword: Glycine max (L.); velvetbean caterpillar; management.

INTRODUÇÃO
A oleaginosa mais cultivada no mundo é a soja e o Brasil ocupa lugar de destaque no ranking
dos maiores produtores do grão. A soja possui grande importância na alimentação humana e dos
animais, por ser uma das principais fontes de proteína, podendo gerar subprodutos, tais como óleo
e o farelo de soja (Pacova, 1992).

327
Serpa dos Santos et al.: Flutuação populacional de lagartas de Anticarsia gemmatalis na cultura da soja

É uma planta herbácea, de ciclo anual e dependendo do cultivar o período de desenvolvimento


pode variar de 80 a 200 dias. Como as demais plantas, a soja apresenta dois estádios de
desenvolvimento, o vegetativo que é o estabelecimento e desenvolvimento das plantas e o
reprodutivo a partir do florescimento e maturação (Neumaier et al., 2000).
Fatores abióticos e bióticos podem influenciar negativamente no rendimento e qualidade da
produção, e, entre os últimos, destacam-se as pragas, que podem determinar prejuízos de impacto
econômico se não manejadas eficientemente (Smith, 2005).
Como uma das principais pragas desfolhadoras, está a lagarta-da-soja, Anticarsia gemmatalis,
podendo causar a desfolha parcial ou até danos severos como a destruição completa da planta
(Praça et al. 2006).
As populações de insetos-praga nas culturas, em geral, são controladas através da utilização de
inseticidas. Apesar da importância do controle químico, visando regular a população de pragas, seu
uso indiscriminado apresenta riscos e pode desencadear a resistência dos insetos aos produtos
utilizados, novos surtos de pragas, e/ou pragas secundárias e efeitos deletérios em organismos
benéficos, além dos gastos excessivos com a lavoura (Stecca, 2011).
Através de novas tecnologias, especialistas sugerem que as medições de variáveis nas áreas
agrícolas não devem ser tratadas da mesma forma. Neste contexto, é necessário o conhecimento
sobre a praga presente na cultura, através de sua distribuição espacial e flutuação populacional,
para que seja realizado um controle específico e próprio para tal, e dessa forma realizar aplicações
de inseticidas mais direcionadas, economizando produto, reduzindo custos e diminuindo o impacto
ambiental, além de otimizar o tempo e melhorar a produtividade (Farias et al. 2003).
Portanto, o objetivo de pesquisa foi verificar a flutuação populacional de A. gemmatalis nos
estádios fenológicos da soja.

MATERIAIS Y MÉTODO
O experimento foi conduzido na área experimental da Faculdade de Ciências Agrárias e
Veterinárias, UNESP, localizada no município de Jaboticabal, São Paulo, Brasil, no ano agrícola
de 2011/2012. O delineamento experimental adotado foi em blocos ao acaso (DBC), com três
tratamentos (lagarta pequena, média e grande) e 50 repetições.
A semeadura foi realizada em 21/11/2011 com a cultivar M 7908 RR, com 222 linhas,
espaçamento de 0.45 m entre linhas e densidade de 330 mil plantas por hectare. O solo foi
preparado e corrigido de acordo com o recomendado para a cultura na região, bem como todos os
tratos culturais adotados. Não foram realizadas pulverizações de inseticidas durante o experimento
para evitar qualquer interferência nos resultados.
As amostragens foram realizadas semanalmente durante o período de 41 (V8) a 120 (R8) dias
após a emergência (DAE).
O experimento foi constituído com uma área total de 5.000 m2 de soja. Esta área foi divida em
50 parcelas de 10 x 10 m, sendo que em cada parcela foram realizadas cinco batidas de pano nas
plantas presentes em 2 m de linha. Em cada ponto amostral foi anotado o número de lagartas
pequenas (< 1.5 cm), médias (1.6 a 2.5 cm) e grandes (> 2.5 cm).
Os dados obtidos foram transformados em x  0,5 e submetidos à análise de variância e as
médias dos tratamentos foram comparadas pelo teste Tukey a 5 % de probabilidade, para isso foi
utilizado o programa AgroEstat (Barbosa e Maldonado, 2015).

328
Entomología mexicana, 4: 327−331 (2017)

RESULTADOS E DISCUSSÃO
De acordo com a Tabela 1, a ocorrência de lagartas foi verificada no final do estádio vegetativo,
quando a cultura se encontrava em V8, a partir desta, a população de lagartas médias e grandes
alcançou picos populacionais de 4.34 e 5.42 lagartas por ponto, respectivamente.
A população reduziu no estádio fenológico R4 mantendo-se em níveis próximos a 0.32 e 0.14
lagartas médias e grandes. As lagartas de Anticarsia gemmatalis surge na lavoura desde o início do
desenvolvimento da cultura, permanecendo até o final, sendo que, geralmente, suas maiores
incidências ocorrem durante o período vegetativo, até o final da floração (Savio e Pinotti, 2008;
Moraes et al. (1991); Maruya et al., 2001).
Houve a ocorrência de lagartas em praticamente todo o período de levantamento, porém a
ocorrência maior de lagartas médias e grandes foi no início do mês de janeiro, sendo semelhante
as observações de Costa et al. (1993) com maior número de indivíduos no final de janeiro e início
de fevereiro. É mencionado que o rendimento da produtividade da soja pode ser comprometido se
o número de lagartas presentes na cultura no estádio reprodutivo for maior que o nível de dano
econômico Peluzio et al. (2004), esses dados não foram observados nesse estudo.

Tabela 1. Número médio de lagartas de Anticarsia gemmatalis na cultura da soja. Jaboticabal, SP.
Dias Após a Emergência (DAE)
Tamanho
41 48 55 62 69 78 89 98 106 112 120
Pequena 3.94 b 3.70 a 0.66 b 1.44 a 0.78 a 4.74 a 1.64 a 0.24 a 0.40 a 0.00 b 0.00 a
Média 4.34 ab 3.46 a 1.46 a 1.14 a 0.50 a 1.62 b 0.58 b 0.32 a 0.10 b 0.20 a 0.04 a
Grande 5.42 a 3.22 a 1.40 a 0.4 b 0.12 b 0.64 c 0.32 b 0.14 a 0.02 b 0.02 b 0.02 a
F 6.53** 0.59 ns 11.28** 12.54** 10.61** 7.91** 16.87** 1.78** 9.54** 8.22** 1.51ns
C.V. (%) 23.04 27.37 29.78 36.93 34.78 32.56 41.4 29.01 26.34 18.28 8.29
Médias seguidas de mesma letra não diferem significativamente entre si ao nível de 5 % de probabilidade pelo teste de Tukey; * -
significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade; **- significativo pelo teste F ao nível de 1% de probabilidade; ns – não
significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade. Dados originais para análise transformados em (x + 0.5) 1/2.

Através dos dados da tabela de vida confeccionou-se tabelas para determinação do fator chave
da população, onde o fator principal, a fertilidade real de ovos, relaciona-se com a maior ou menor
população de adultos que se concentram na lavoura, após a primeira geração, o que dependerá
diretamente da capacidade de dispersão desses insetos (Gazzoni et al., 1988; Botelho et al., 1999).
Para lagartas pequenas o pico populacional ocorreu aos 78 DAE quando a cultura se encontrava
no estádio fenológico classificado como (R2 florescimento pleno). Esse resultado foi semelhante
ao encontrado por Stecca (2011) ao analisar a distribuição espaço-temporal de lagartas da soja,
obtendo o pico populacional de A. gemmatalis no estágio R2. Didonet et al. (2003) também
relataram maiores populações de lagartas durante a fase reprodutiva. (Fig. 1).
De acordo com os resultados deste e de outros trabalhos, nota-se que A. gemmatalis pode ocorrer
em abundância em todas as regiões de cultivo de soja do Brasil desde o mês de novembro até abril
(Praça et al., 2006; Sosa-Gómez et al., 2010; Moscardi et al., 2012).
O pico de lagartas grandes foi no estádio V8 e depois a população diminui, já lagartas
pequenas houve um pico no estádio V8 e depois a população diminuiu, aumentando novamente a
partir de R2, onde houve um outro pico em R3. Esse fato pode ser explicado pela presença de mais
de uma geração de A. gemmatalis no período de avaliação, podendo chegar de três a quatro
gerações de lagartas em uma safra de soja, já que seu ciclo é de aproximadamente 30 dias ou menos,
entre 15,1 a 19,4 dias como obtido por Magrini et al. (1999). Nesse caso as lagartas grandes
tornaram-se pupas, adultos e posteriormente depositaram seus ovos na planta, eclodindo as lagartas
pequenas.

329
Serpa dos Santos et al.: Flutuação populacional de lagartas de Anticarsia gemmatalis na cultura da soja

Figura 1. Distribuição temporal de lagartas de A. gemmatalis na cultura da soja. Jaboticabal, SP. 2011/2012

Embora neste experimento não ter sido encontrada lagartas infectadas pelo fungo do gênero
Nomuraea riley, deve-se considerar que as populações de lagartas A. gemmatalis podem ser
diretamente afetada pela presença desse fungo, sendo um fator limitante para atingir o nível de
dano econômico (SUJII et a.l, 2000).

CONCLUSÃO
As maiores populações de A. gemmatalis foram verificadas no final da fase vegetativa e início
da fase reprodutiva, sendo um período importante onde se preconiza a intensificação do uso de
táticas e estratégias visando o controle deste noctuídeo.

Agradecimentos
Ao CNPq pela concessão da bolsa ao primeiro autor e à FCAV/UNESP pela infraestrutura
fornecida.

Literatura Citada
Barbosa, J. C. e W. Jr. Maldonado. AgroEstat. 2015. Sistema para análises estatísticas de ensaios
agronômicos. Jaboticabal: FCAV/UNESP.
Botelho, P. S. M., Silveira Neto, S. e E. A. Magrini. 1999. Fator chave para Anticarsia gemmatalis Hübner,
1818 (Lepidoptera: Noctuidae) em cultura de soja, para o estado de São Paulo. Sciencia agrícola,
56(4): 867−873.
Costa, M. C., Lucia, T. M. C. D., Vilela, E. F., Chandler, L. e T. Sediyama. 1993. Tabela de vida de
cultivares de soja e variação sazonal da entomofauna. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 28(11):
1233−1245.
Didonet, J., Sarmento, R. A., Aguiar, R. W. S., Santos, G. R. e E. A. L Erasmo,. 2003. Abundância de pragas
e inimigos naturais em soja na região de Gurupi, Brasil. Manejo Integrado de Plagas y
Agroecología, 69: 50−57.
Farias, P. R. S., Nociti, L. A. S., Barbosa, J. C. e D. Perecin. 2003. Agricultura de precisão: mapeamento da
produtividade em pomares cítricos usando geoestatística. Revista Brasileira de Fruticultura, 25(2):
235−241.
Magrini, E. A., Botelho, P. S. M. e S. Silveira-Neto. 1999. Biologia de Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818
na cultura de soja, Glycine max (L.) Merril. Scientia Agricola, 56: 527−535.
Maruya, W. I., Pinto, A. S. e S. Gravena. 2001. Parasitóides e Nomuraea rileyi (Farlow) Samson em lagartas
desfolhadoras (Lepidoptera) na cultura da soja. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas, 27: 561−567.
Moraes, R. R., Loeck, A. E. e L. C. Belarmino. 1991. Flutuação populacional de Plusiinae e Anticarsia
gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) em soja no Rio Grande do Sul. Pesquisa
Agropecuária Brasileira, 26(1): 51−56.

330
Entomología mexicana, 4: 327−331 (2017)

Moscardi, F., Bueno, A. F., Sosa-Gómez, D. R., Roggia, S., Hoffman-Campo, C. B., Pomari, A. F., Corso,
I. V. e S. A. C. Yano. 2012. Artrópodes Que Atacam As Folhas Da Soja. Pp. 213−309. In: C. B.
Hoffman-Campo, B. S. Corrêa-Ferreira e F. Moscardi. (Eds.). Soja: manejo integrado de insetos e
outros artrópodes-praga. EMBRAPA, Brasília, Brasil.
Neumaier, N., Nepomuceno, A. L. e J. R. B. Farias. 2000.Estádios de desenvolvimento da cultura de soja.
Pp. 19−44. In: E. R. Bonato. (Ed.). Estresses em soja. Passo Fundo: EMBRAPA-CNPT.
Pacova, B. E. V. Análise genética de progênies sefregantes de soja apropriada para consumo humano.
1992. p. 217. Tese (Doutorado – Genética e Melhoramento de Plantas) Escola Superior de
Agricultura de “Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo, Piracicaba.
Peluzio, J. M., Barros, H. B., Brito, E. L., Santos, M. M. e R. R. Silva. 2004. Efeitos sobre a soja do
desfolhamento em diferentes estádios fenológicos. Revista Ceres, 51(297): 575−585.
Praça, L. B., Moraes, S. e R. G. Monnerat. 2006. Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera:
Noctuidae) - Biologia, amostragem e métodos de controle. Embrapa Recursos Genéticos e
Biotecnologia. 18 pp.
Savio, G. M. e E. B. Pinotti. 2008. Controle Biológico da lagarta-da-soja (Anticarsia gemmatalis) por
baculovius anticarsia. Revista científica eletrônica de Agronomia (FAEF). 7(13).
Smith, C. M. 2005. Plant resistance to arthropods: molecular and conventional approaches. Drodrecht:
Springer. 423 pp.
Sosa-Gómez, D. R., Corrêa-Ferreira, B. S., Hoffmann-Campo, C. B., Corso, I. C., Oliveira, L. J., Moscardi,
F., Panizzi, A. R., Bueno, A. De F. e E. Hirose. 2010. Manual de identificação de insetos e outros
invertebrados da cultura da soja. Embrapa-CNPSo, 90. (Embrapa – CNPSo. Documentos, 269).
Stecca, C.S. Distribuição espaço-temporal e flutuação populacional de lagartas desfolhadoras de soja.
2011. Dissertação de mestrado (Mestrado em Agronomia) – Universidade Federal de Santa Maria,
Santa Maria.
Sujii, E. R., Tigano, M. S. e D. R. Sosa-Gómez. 2000. Modelagem e simulação do impacto do fungo
Nomurea rileyi nas populações da lagarta da soja, Anticarsia gemmatalis. Embrapa Recursos
Genéticos e Biotecnologia. (Embrapa RecursosGenéticos e Biotecnologia. Circular Técnica, 4).

331
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

CONTROLE QUÍMICO E BIOLÓGICO DE Sphenophorus levis Vaurie


(COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) NA CULTURA DA CANA-DE-AÇÚCAR

Heverton Henrique Custódio1, Paulo Roberto Pala Martinelli1, Leticia Serpa dos Santos1,2

¹Instituto Taquaritinguense de Ensino Superior “Dr. Aristides de Carvalho Schlobach” – ITES. Praça Dr. Horácio
Ramalho, 159. Centro, 15900-000. Taquaritinga, Brasil.
²Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho” – UNESP Jaboticabal, Via de Acesso Prof. Paulo Donato
Castellane s/n, 14884-900, Jaboticabal, Brasil.
. Autor de correspondencia: leserpa15@hotmail.com

RESUMEN. O Brasil é líder mundial no setor sucroalcooleiro. No entanto, muitas pragas causam danos significativos
à lavoura de cana-de-açúcar, sendo que uma das pragas mais importantes é o bicudo da cana-de-açúcar Sphenophorus
levis. Desta forma, o objetivo do presente trabalho foi avaliar a eficiência do princípio ativo Fipronil e dos
microrganismos B. bassiana e Metarhizium anisopliae utilizados como controle biológico no combate à S. levis. O
experimento foi realizado no município de Pitangueiras/SP. Os tratamentos utilizados foram o princípio ativo Fipronil
(1,0 l/ha) e os produtos biológicos Beauveria bassiana (450 gr/ha) e M. anisopliae (10 kg/ha). Para as avaliações de
contagem das formas biológicas (larvas, pupas e adultos) de S. levis foram escolhidos dois pontos por parcela em que
se realizou a abertura de uma trincheira em um metro da linha da cultura e realizada a contagem das mesmas. Para
calcular a porcentagem de rizomas atacados foram realizadas a contagem de rizomas totais e rizomas com danos. O
mesmo foi realizado para calcular a porcentagem de colmos atacados, sendo avaliado o número de colmos sadios e
mortos. Ambas variáveis foram realizadas em dois pontos de dois metros em duas linhas por parcela. As avaliações
foram realizadas previamente a aplicação e aos 30, 60 e 90 DAA. Concluiu-se que o princípio ativo Fipronil reduziu a
infestação de S. levis e seus danos nos colmos das plantas de cana-de-açúcar. Os produtos à base de B. bassiana e M.
asisopliae não foram eficientes no controle de S. levis e não reduziram seus danos nos colmos das plantas de cana-de-
açúcar.

Palabras clave: Bicudo da cana-de-açúcar, M. anisopliae, B. bassiana, inseticida.

Chemical and biological control of Sphenophorus levis Vaurie (Coleoptera: Curculionidae)


in the sugar cane

ABSTRACT. Brazil is the world leader in the sugar and alcohol sector. However, many pests cause significant damage
to crops of sugarcane, and one of the most important pests is the beetle known as weevil sugarcane (S. levis). Thus, the
objective of this study was to evaluate the efficiency of the active principle Fipronil and B. bassiana and M. anisopliae
microorganisms used as biological control to combat S. levis. The experiment was conducted under field conditions in
São Manoel farm, located in the municipality of Pitangueiras / SP. The treatments were the active ingredient Fipronil
(1.0 l/ ha) and organic products B. bassiana (450 g/ha) and M. anisopliae (10 kg/ha). For evaluations count of all life
forms (larvae, pupae and adults) of S. levis were chosen two points per plot in which he conducted the opening of a
trench in a culture of metro line and held the count of them. To calculate the percentage of attack rhizomes were
performed rhizomes total count and rhizomes of damage. The same was done to calculate the percentage of attacked
stems, and evaluated the number of healthy stems and dead. Both variables were performed at two points two meters
in two rows per plot. The evaluations were previously carried out the application and at 30, 60 and 90 days after
application (DAA). It was concluded that the active ingredient Fipronil reduced the infestation S. levis and their damage
in the stalks of sugarcane plants. Products based on B. bassiana and M. asisopliae were not effective in controlling S.
levis and not reduced their damage in the stalks of sugarcane plants.

Keyword: Weevil Cane Sugar, M. anisopliae, B. bassiana, Insecticide.

INTRODUÇÃO
O Brasil é o maior produtor de cana-de-açúcar, alcançando na safra 2014/2015 pouco mais de
9 milhões de hectares plantados e 642.1 milhões de toneladas produzidas. Assim, essa área teve

332
Henrique Custódio et al.: Controle químico e biológico de Sphenophorus levis na cultura da cana-de-açúcar.

um aumento de 2.2 % ou 193.1 mil hectares em relação à safra 2013/2014, onde suas maiores
concentrações estão nos estados onde se obteve um aumento de novas Usinas. Os estados de São
Paulo, Mato Grosso do Sul, Goiás, Minas Gerais e Paraná responderam por esse crescimento
(CONAB, 2014).
A área plantada de cana-de-açúcar é crescente devido as altas demandas de etanol, açúcar e nos
últimos anos a demanda por bioenergia. Esse aumento em hectares eleva o alto índice de
populações de pragas na cultura, como o Sphenophorus levis, que passou de uma praga secundária
para importante e limitante da cultura (Dinardo-Miranda et al., 2007). Além do aumento das áreas
plantadas outro aspecto a ser considerado é a mudança que houve na colheita, atualmente na maior
parte das áreas ocorre a colheita mecanizada, que anteriormente era utilizada a prática da queima
da palhada.
A eliminação da queima e consequentemente a presença de palha no ambiente proporciona
condições favoráveis à sobrevivência de insetos pragas. Isto acontece por que a queima da cana-
de-açúcar causa a morte da maioria das formas biológicas das pragas (Arrigone, 1999).
As larvas do S. levis é o principal causador dos danos na cana-de-açúcar, devido à construção
de galerias à medida que se desenvolvem as touceiras morrem. As fêmeas do inseto ovipositam ao
nível do solo ou na base das brotações com as mandíbulas elas perfuram a casca dos colmos. O
macho do inseto tem o hábito noturno e apresenta pouca mobilidade, simula-se de morto quando
atacado, o S. levis tem uma certa preferência em áreas com o solo argiloso e com boa umidade
(Pinto et al., 2006).
Pesquisas tem sido desenvolvida e estudada na tentativa de controlar o inseto na cultura. Além
de estudos com o controle químico convencional, controles alternativos, como o uso do nematoide
(Leite et al., 2005; Leite et al., 2006; Ereno, 2007; Tavares et al., 2009), fungos entomopatogênicos
(Badilla e Alves, 1991) e bactérias tem sido empregado no controle biológico das larvas do inseto
(Abreu, 2006).
Segundo Alves (1998) o fungo Metarhizium anisopliae é facilmente encontrado nos solos e
amplamente distribuído na natureza, o fungo pode colonizar uma diversidade de espécies de insetos
incluindo pragas de grande importância, podendo sobreviver ao longo período. Alves et al. (2008)
além de destacarem o fungo M. anisopliae como um ótimo colonizador de pragas no controle
biológico, menciona o fungo Beauveria bassiana também, em iscas, no controle do S. levis na
cultura da cana-de-açúcar, com uma eficiência de 92 % (Badilla e Alves, 1991).
Desta forma, o objetivo do trabalho foi avaliar a eficiência de Fipronil e agentes de controle
biológico B. bassiana e M. anisopliae no controle de S. levis na cultura da cana-de-açúcar.

MATERIAIS E MÉTODO
O experimento foi conduzido em condições de campo, na Fazenda São Manoel, localizado no
município de Pitangueiras, São Paulo. Um ponto próximo à área do experimento foi
georreferenciado tendo como coordenadas 20º 54' 07 '' S, 48º 18' 41'' W. A aplicação dos produtos
ocorreu no dia 09/12/2015 e última avaliação no dia 05/04/2016.
A cana-de-açúcar, cultivar RB85-5536, foi plantado no dia 26/03/2012, no espaçamento de
plantio de 1.5 m. O último corte (4° corte) antes da instalação do experimento foi realizado no dia
05/11/2015.
Foram aplicados três tratamentos, envolvendo dois produtos biológicos B. bassiana e M.
anisopliae e um produto químico com o princípio ativo Fipronil, além de uma testemunha sem
aplicação de inseticida. Para melhor compreensão, os tratamentos encontram-se descritos de forma
detalhada na Tabela 1.

333
Entomología mexicana, 4: 332−338 (2017)

Tabela 1. Nome comum dos produtos e doses utilizadas na composição dos tratamentos.
N° Nome comum Dose (g ou ml /ha)
1 B. bassiana 450
2 M. anisopliae 10000
3 Fipronil 1000
4 Testemunha --

A aplicação dos produtos foi realizada no dia 09/12/2015, quando as plantas estavam
perfilhando ou apresentavam uma altura de até 23 cm, considerando até a última lígula exposta. O
horário da aplicação foi das 18:30 h a 19:30 h com temperatura de 27 ºC, umidade relativa de 62
%, vento 9.4 m/s e cobertura do céu 12 %.
O fungo B. bassiana e o ingrediente ativo foram aplicados na dose recomendada, para
formulação no cortador de soqueira foi utilizado um trator da marca Valtra modelo BH 110, 110
cavalos, 4 x 4 e um aplicador de inseticida com reservatório de 300 l, que possuía três discos de
corte, onde o mesmo abria a soqueira no meio para facilitar a penetração, e logo atrás existiam
bicos que distribuíam o produto. A aplicação do fungo M. anisopliae foi feita manualmente a lanço,
distribuindo os grãos sobre as touceiras e perfilhos.
O experimento foi instalado adotando-se o delineamento de blocos casualizados com cinco
repetições por tratamento. As parcelas tiveram como dimensões de 9 m de largura (seis linhas da
cultura) por 50 m de comprimento. Para as avaliações considerou as quatro linhas centrais e
desprezou 1 m de cada extremidade da linha.
Considerando as formas de larva, pupa e adulto, havia uma população média no momento da
aplicação de 4.9 insetos em 2 metros de linha da cultura. Foram realizadas avaliações de contagem
de todas as formas biológicas de S. levis, de rizomas totais, rizomas com danos, colmos sadios e
mortos da cultura. Onde foram escolhidos dois pontos por parcela em que se realizou a abertura de
uma trincheira em um metro da linha da cultura. Foi realizada a contagem de adultos, larvas e pupas
encontrados no solo, rizomas e na base dos colmos em cada trincheira. As avaliações foram
realizadas previamente a aplicação e aos 30, 60 e 90 DAA.
A avaliação de contagem de colmos sadios e mortos foram realizadas em dois pontos de dois
metros nas duas linhas centrais por parcela.
Os dados obtidos no presente ensaio foram submetidos à análise de variância pelo teste F. As
médias foram comparadas pelo teste de Tukey ao nível de 5 % de probabilidade.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Na avaliação prévia da área, não foi constatada diferença estatística significativa entre os
tratamentos em relação à infestação de S. levis, considerando todas as formas biológicas (larvas,
pupas e adultos). Contudo, verificou-se que a infestação da praga foi uniforme, com registro médio
de 4.9 insetos em dois metros (Tabela 2).
Aos 30 DAA, a testemunha apresentou 4.8 insetos/2m, diferindo estatisticamente do tratamento
com o Fipronil que apresentou 0.8 insetos/2m. Os tratamentos compostos pelos produtos B.
bassiana e M. asisopliae não diferiu estatisticamente da testemunha e apresentaram 3.0 e 3.4
insetos/2m, respectivamente (Tabela 2).
Nas avaliações seguintes, realizadas aos 60 e 90 DAA, não se notou diferença estatística entre
os tratamentos. Para tanto, foram registrados para a testemunha 4.4 e 3.4 insetos/2m,
respectivamente, enquanto que para o Fipronil observou-se 2.2 e 1.6 insetos/2m, respectivamente.
Para os tratamentos com aplicação de B. bassiana e M. asisopliae observou-se número médio de
3.1 e 2. insetos/2m, respectivamente.

334
Henrique Custódio et al.: Controle químico e biológico de Sphenophorus levis na cultura da cana-de-açúcar.

Os dados podem ser explicados pela população de adultos de S. levis ocorrerem principalmente
em março e permanecem geralmente no solo, sob os torrões ou restos vegetais ou entre os perfilhos
na base da touceira, e o período larval ocorre mais abundantes na época seca do ano, com pico
populacional em junho-julho (Precetti e Arrigoni, 1990). Desta forma, a semelhança do número
médio de insetos nos tratamentos por ter sido em função do mesmo ocorreu de dezembro a abril.

Tabela 2. Número médio de todas as formas biológicas (larvas, pupas e adultos) de Sphenophorus levis por dois metros
para os diferentes tratamentos ao longo das avaliações.
N° de larvas, pupas e adultos - DAA
N. Produto Dose (g ou ml p.c./ha)
Prévia 30 60 90
1 B. bassiana 450 6.4 a 3.0 ab 2.6 a 1.8 a
2 M. asisopliae 10000 3.4 a 3.4 ab 3.6 a 2.2 a
3 Fipronil 1000 6.0 a 0.8 b 2.2 a 1.6 a
4 Testemunha -- 3.8 a 4.8 a 4.4 a 3.4 a
Tratamento F 1.64 ns 4.34* 1.66 ns 1.20 ns
CV 24 27 23 27
1DAA = dias após a aplicação; 2médias seguidas de mesma letra não diferem significativamente entre si ao nível
de 5 % de probabilidade pelo teste de Tukey; * - significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade; **-
significativo pelo teste F ao nível de 1 % de probabilidade; ns – não significativo pelo teste F ao nível de 5 % de
probabilidade; dados foram transformados em √𝑥 + 1 para todas as avaliações.

A eficiência do Fipronil chegou a 83 % aos 30 DAA, sendo que nas avaliações seguintes,
realizadas aos 60 e 90 DAA, observou-se eficiência de 50 e 53 %, respectivamente (Tabela 3). Aos
30, 60 e 90 DAA, observou-se eficiência de 38, 41 e 47 %, respectivamente, para o tratamento B.
bassiana, enquanto que para o tratamento com M. asisopliae observou-se eficiência de 29, 18 e 35
%, respectivamente.

Tabela 3. Porcentagem de eficiência (Abbott, 1925) dos tratamentos sobre o número médio de
todas as formas biológicas (larvas, pupas e adultos) de Sphenophorus levis para os diferentes
tratamentos ao longo das avaliações.
Eficiência - DAA
N. Tratamento Dose (g ou ml p.c./ha)
30 60 90
1 B. bassiana 450 38 41 47
2 M. asisopliae 10000 29 18 35
3 Fipronil 1000 83 50 53

Para a porcentagem de rizomas com danos (Tabela 4), não houve diferença estatística entre os
tratamentos ao longo das avaliações. Na avaliação prévia foram observados de 14.8 a 31.2 dos
rizomas com danos para todos os tratamentos avaliados. Para o tratamento testemunha observou-
se 11. % dos rizomas com danos na avaliação de 30 DAA, e na última avaliação (90 DAA)
observou-se 14.3 rizomas com danos. Para os tratamentos B. bassiana e M. asisopliae observaram-
se valores de 16.1 e 16.3 %, respectivamente, aos 30 DAA, e valores de 13.8 e 13.1% aos 90 DAA.
Para o princípio ativo Fipronil observou-se que na avaliação de 30 DAA apresentou 11 % dos
rizomas com danos e ao longo das avaliações seguintes os danos decresceram e apresentou aos 90
DAA 6.5 % dos rizomas com danos.
Para a porcentagem de colmos com danos (Tabela 5), não houve diferença estatística entre os
tratamentos para as avaliações realizadas previamente a aplicação até aos 60 DAA. Na avaliação
prévia foram observados de 6.5 a 16.4 % dos colmos com danos para todos os tratamentos
avaliados. Para o tratamento testemunha observou-se que aos 30 DAA, 12.1 % dos colmos
apresentavam danos, e aos 60 DAA observou-se 10.6 colmos com danos. Para os tratamentos B.

335
Entomología mexicana, 4: 332−338 (2017)

bassiana e M. asisopliae observaram-se valores de 9.2 e 9.5 %, respectivamente, aos 30 DAA, e


valores de 9.5 e 9.2 % aos 60 DAA. Para o produto Fipronil observou-se que na avaliação de 30
DAA apresentou 6.6 % dos colmos com danos e ao longo das avaliações seguintes os danos
decresceram e apresentou aos 60 DAA 3.2 % dos colmos com danos. Para a avaliação realizada
aos 90 DAA, o Fipronil apresentou 3.2 % dos colmos com danos diferindo estatisticamente da
testemunha que apresentou 10.6 % dos colmos com danos, enquanto que, os tratamentos com B.
bassiana e M. asisopliae não diferiram estatisticamente da testemunha e apresentaram 9.5 e 9.2 %
dos colmos com danos, respectivamente.
Tabela 4. Porcentagem de rizomas com presença de danos de Sphenophorus levis, em função dos tratamentos ao longo
das avaliações.
Rizomas com danos (%) - DAA
N. Produto Dose (g ou ml p.c./ha)
Prévia 30 60 90
1 B. bassiana 450 21.6 a 13.1 a 18.3 a 13.8 a
2 M. asisopliae 10000 14.9 a 16.3 a 14.1 a 13.1 a
3 Fipronil 1000 31.2 a 11.0 a 7.1 a 6.5 a
4 Testemunha -- 14.8 a 14.4 a 13.4 a 14.3 a
Tratamento F 2.99 ns 0.29 ns 0.32 ns 1.36 ns
CV 48 68 54 59
1DAA = dias após a aplicação; 2médias seguidas de mesma letra não diferem significativamente entre si ao nível de 5 % de
probabilidade pelo teste de Tukey; * - significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade; **- significativo pelo teste F ao
nível de 1 % de probabilidade; ns – não significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade; dados foram transformados em
√𝑥 + 1 para a avaliação de 3 DAA.

Tabela 5. Porcentagem de colmos com presença de danos de Sphenophorus levis, em função dos tratamentos ao longo
das avaliações.
Rizomas com danos (%) - DAA
N. Produto Dose (g ou ml p.c./ha)
Prévia 30 60 90
1 B. bassiana 450 13.1 a 9.2 a 8.4 a 9.5 ab
2 M. asisopliae 10000 11.3 a 9.5 a 10.5 a 9.2 ab
3 Fipronil 1000 16.4 a 6.6 a 3.7 a 3.2 b
4 Testemunha -- 6.5 a 12.1 a 9.7 a 10.6 a
Tratamento F 1.17 ns 1.27 ns 1.07 ns 3.63*
CV 72 48 82 48
1DAA = dias após a aplicação; 2médias seguidas de mesma letra não diferem significativamente entre si ao nível de 5 % de
probabilidade pelo teste de Tukey; * - significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade; **- significativo pelo teste F ao
nível de 1 % de probabilidade; ns – não significativo pelo teste F ao nível de 5 % de probabilidade.

Resultados contrários ao encontrado no presente estudo foram encontrados por Delfanti (2012)
com relação ao M. asisopliae, onde se observou redução dos danos nos colmos provocados por S.
levis acima de 80 %. Ainda, Simi et al., (2012) trabalharam com diferentes isolados de B. bassiana,
obtiveram resultados de 64 a 80 % de mortalidade confirmada de S. levis. Já o produto a base do
ingrediente ativo Fipronil, Pellegrino et al., (2012) observaram que reduziram os danos nos colmos
em mais de 80 %.
Segundo Precetti e Arrigoni (1990), as larvas de S. levis eclodem após 7-12 dias da deposição
dos ovos, e permanecem no interior do colmo da cana-de-açúcar, o período larval dura em média
50 dias, e são mais abundantes na época seca do ano, com pico populacional em junho-julho, o que
justifica não haver picos elevados do inseto no período de avaliação do presente trabalho, não
diferindo entre os tratamentos e a testemunha.

336
Henrique Custódio et al.: Controle químico e biológico de Sphenophorus levis na cultura da cana-de-açúcar.

CONCLUSÃO
Com base na análise dos resultados obtidos conclui-se que o tratamento que proporcionou os
melhores resultados no controle populacional e na redução de danos causados pela infestação de S.
levis foi princípio ativo conhecido como Fipronil

Literatura Citada
Abbott, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticide. Journal of Economic
Entomology, 18: 265−267.
Abreu, I. L. 2006. Identificação e caracterização de um gene cry recombinante de Bacillus thurigiensis var.
Londrina. 2006. 86 f. Tese (Doutorado) - Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, UNESP,
Jaboticabal, São Paulo.
Alves, S. B. 1998. Patologia e controle microbiano: Vantagens e desvantagens. Pp. 28−37. In: S. B. Alves,
(Ed.). Controle microbiano de insetos. Fealq, Piracicaba.
Alves, S. B., Leite, L. G., Batista Filho, A., Almeida, J. E. M. e E. J. Marques. 2008. Produção massal de
fungos entomopatogênicos na América Latina. Pp. 215−238. In: S. B. Alves e R. B. Lopes. (Eds.).
Controle microbiano de pragas na América Latina: avanços e desafios. Fealq, Piracicaba.
Arrigoni, E D. B. 1999. Pragas diversas em cana crua. Pp. 38−39. In: Semana da cana-de-açúcar de
Piracicaba, 4. Piracicaba, 1999. Anais. Piracicaba: AFOCAPI.
Badilla, F. e S. Alves. 1991. Controle do gorgulho da cana-de-açúcar Sphenophorus levis – Vaurie, 1978
(Coleoptera: Curculionidae) com Beauveria spp. em condições de laboratórios em campo. Anais da
sociedade Entomológica do Brasil, 20: 250−263.
CONAB. Acompanhamento da Safra Brasileira Cana-de-Açúcar. Terceiro Levantamento, Observatório
Agrícola, Brasília, Pp. 1-27, Dez 2014. Disponível em: http://www.conab.gov.br/Olala/CMS/uploads
/arquivos/14_12_19_09_02_49_boletim_cana_portugues_-_3o_lev_-_2014-15.pdf. (Acesso em
17-I-2016).
Delfanti, L. A. A. 2012. Eficácia do fungo Metarhizium anisopliae no controle de Sphenophorus levis e
efeito em outras pragas de solo em cana-de-açúcar. Trabalho de conclusão de curso de agronomia
– Moura Lacerda, Ribeirão Preto, 37 pp.
Dinardo-Miranda, L. L., Fracasso, J. V., Cabral, S. B., Valério, W., Gonçalves, R. D. e J. A. Beltrame. 2007.
Eficiência de Inseticidas aplicados em soqueiras de cana-de-açúcar no controle de Sphenophorus
levis. STAB, 24: 34−37.
Ereno, D. 2007. Simbiose letal. Revista Fapest, 135: 70−72.
Leite, L. G., Batista, A. F., Tavares, F. M., Ginarte, C. M. A., Almeida, L. C. e P. S. M. Botelho. 2005.
Alternativa de controle: Bicudo da cana-de-açúcar. Cultivar Grandes Culturas, 83 pp.
Leite, L. G., Tavares, F. M., Ginarte, C. M. A., Calegari, L. C. e A. F. Batista. 2006. Nematoides
entomopatogênicos no controle de pragas. Pp. 45−54. In: A. S. Pinto, D. E. Nava, M. M. Rossi. e
D. T. Malerbo-Souza. (Eds.). Controle biológico de pragas: na prática. Piracicaba.
Pellegrino, A. C., Lopes, V. L., Delfanti, L. A. A., Salvador-Neto, N., Pagliarani, V. D., Ferreira, V. S.,
Proença, J. P. M. e A. S. Pinto. 2012. Inseticidas no controle do gorgulho-da-cana, Sphenophorus
levis (Coleoptera: Curculionidae), em cana-de-açúcar. Congresso brasileiro de entomologia.
Disponível em: http://seb.web2130.uni5.net/asp/cbe2012/trabalhos/445/445_2.pdf. (Acesso em:
18-IV-2016).
Precetti, A. A. C. M. e E. B. Arrigoni. 1990. Aspectos biológicos e controle do besouro Sphenophorus levis
Vaurie, 1978 (Coleoptera: Curculionidae) em cana-de-açúcar. São Paulo: Boletim Técnico
Copersuca, Edição Especial. 15 pp.
Pinto, A. De S., Garcia, J. F. e H. N. Oliveira. 2006. Manejo das principais pragas da cana-de-açúcar. Pp.
257−280. In: S. V., Segato, A.S., Pinto, E., Jendiroba, e J. C. M. Nóbrega, (Eds.). Atualização em
produção de cana-de-açúcar. Piracicaba: CP 2, 2006.
Simi, L. D., Batista-Filho, A., Almeida, A. M. B., Pereira, F. P., Martinez-Silva, M. G., Bueno, R. N. S., e
A. P. Santos-Bartels. 2012. Seleção de isolados de Beauveria bassiana para o controle de

337
Entomología mexicana, 4: 332−338 (2017)

Sphenophorus levis. Congresso Brasileiro de Entomologia. Disponível em:


http://www.seb.org.br/cbe2012/trabalhos/130/130_2.pdf. (Acesso em: 18/04/2016).
Tavares, F. M., Batista Filho, A., Leite, L. G., Almeida, L.C. e T. M. De Goulart. 2009. Efeito sinergético
de combinações entre nematoides entomopatogênicos (Nemata: Rhabditida) e inseticidas químicos
na mortalidade de Sphenophorus levis (Vaurie) (Coleoptera: Curculinidae). BioAssay, 4: 1−10.

338
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

CHRYSOMELIDAE ASOCIADOS AL CULTIVO DE Canavalia ensiformis L.


(FABALES: FABACEAE) EN VILLAFLORES, CHIAPAS, MÉXICO

Armando Montejo-Nango1 , Carlos J. Morales-Morales2, Eduardo Aguilar-Astudillo3, Julio C.


Gómez-Castañeda y José M. Cena-Velázquez

Universidad Autónoma de Chiapas, Facultad de Ciencias Agronómicas Campus V, carret. Ocozocoautla-Villaflores,


Km 84, Villaflores, Chiapas. C. P. 30470, México.
. Autor de correspondencia: djnango@hotmail.com

RESUMEN. El presente trabajo se realizó en el Centro Universitario de Transferencia de Tecnología (CUTT) San
Ramón, de la Facultad de Ciencias Agronómicas de la Universidad Autónoma de Chiapas. Se realizaron muestreos
semanales de 10:00 a 13:00 h a partir del 24 de agosto al 7 de febrero año 2017, con un total de 25 muestreos, con el
fin de conocer y determinar taxonómicamente los crisomélidos que se encuentran asociados a la Canavalia ensiformis
L. Se recolectaron 4030 ejemplares en total que pertenecen a la familia Chrysomelidae, incluidos en seis géneros y 10
especies. Las especies más abundantes fueron: Megascelis sp. Sturm 1826, Diabrotica balteata LeConte, 1865 y
Cerotoma atrofasciata Jacoby, 1879. Estas especies se encontraron en todas la etapas fenológicas del cultivo de
Canavalia.

Palabras clave: Coleópteros, frijol blanco, diabroticas.

Beetles (Coleoptera: Chrysomelidae) associates to the cultivation of Canavalia ensiformis L.


en Villaflores, Chiapas, México

ABSTRACT. The work present was carried out at the University Center for Technology Transfer (CUTT), San
Ramón, Faculty of Agronomy Sciences, of the Autonomous University of Chiapas, weekly sampling was conducted
from 10:00 am to 1:00 pm from August 24 to February 7, with a total of 25 samples, in order to know and determine
taxonomically the chrysomelids that are associated to the Canavalia ensiformis L., where 4030 specimens were
collected which belong to the family Chrysomelidae, included in 10 genera and 8 species. The most abundant species
were: Megascelis sp. (Sturm, 1826), Diabrotica balteata Leconte 1865, Cerotoma atrofasciata Jacoby 1879, these
species were found in all phenological stages of canavalia cultivation-

Keyword: Coleopterans, white vean, diabrotic.

INTRODUCCIÓN
Los especímenes de la familia Chrysomelidae constituyen uno de los grupos más abundantes y
diversos de los coleópteros, comúnmente conocidos como “escarabajos de hojas” ya que su hábito
alimenticio del estado adulto es precisamente consumiendo las hojas de las plantas y el estado
larval se alimentan de las raíces (Santiago-Blay, 1994). “Los miembros de la familia
Chrysomelidae son insectos herbívoros muy diversos y abundantes, esta diversidad se ha asociado
con la evolución de las angiospermas en el Terciario, debido a la disponibilidad de alimento que
los linajes ancestrales de la Familia Chrysomelidae tuvieron en aquel tiempo, de forma que se
asociaron a diversas plantas hospederas que permitieron cierta concordancia entre sus filogenias,
tal es el caso de géneros como Phyllobrotica y Blepharida” (Becerra y Venable, 1999). En México
se han registrado 1947 especies y 282 géneros, este número se ha incrementado a 2174 especies y
301 géneros, a raíz de la revisión de nueva literatura y de ejemplares de las colecciones
entomológicas de las siguientes instituciones nacionales y extranjeras: Centro Nacional de
Referencia Fitosanitaria (SENASICA), Instituto de Biología, UNAM (CNIN-IBUNAM), Instituto
de Ecología, A. C. (IEXAINECOL), Museo de Historia Natural de la Ciudad de México
(MHNCM), Smithsonian Institution National Museum of Natural History (NMNH) y Museum of

339
Montejo-Nango et al.: Chrysomelidae asociados al cultivo de Canavalia ensiformis.

Comparative Zoology (MCZ) de la Universidad de Harvard (Ordoñez et al., 2014). El total de


especies actualmente se agrupa en 33 tribus y 16 subfamilias de Chrysomelidae (Ordóñez y
Reséndiz, 2008). Con el cultivo de canavalia, se han realizado estudios de su uso como mejoradores
de la fertilidad de los suelos, como cultivo de cobertera y abono verde, pero son pocas las
referencias que se tienen de los insectos asociados a este cultivo, especialmente aquellos fitófagos
como son los especímenes de la familia Chrysomelidae (Coleoptera), por esta razón, se planteó el
presente trabajo de investigación con el objetivo de determinar las especies de crisomélidos
asociados al cultivo de canavalia (Canavalia ensiformis L.) en el Centro Universitario de
Transferencia de Tecnología (CUTT) San Ramón.

MATERIALES Y MÉTODO
El trabajo de investigación se realizó en el Centro de Transferencia de Tecnología (CUTT) San
Ramón, ubicado en el municipio de Villaflores, Chiapas, en las coordenadas 16° 15’ 31.8” N y 93°
15’ 48.2” O, a una altitud de 591 msnm. Según la clasificación climática de Köppen modificado
por García (1987) el área de estudio presenta un tipo de clima cálido subhúmedo A (w) (i) g con
precipitación y temperatura media anual de 1200 mm y 22 °C durante los meses de agosto 2016 a
febrero del 2017. Los muestreos se realizaron semanalmente de 10:00 a 13.00 h durante el ciclo
vegetativo del cultivo de canavalia (Fabaceae), el cual se sembró a una distancia de 90 cm entre
surcos y 50 cm entre plantas con dos semillas por punto, no se aplicó riego ni fertilizantes, el control
de maleza se realizó de forma manual a los 30 días después de la siembra (DDS) de canavalia. Se
utilizó el método de muestreo de zig-zag, trazando una línea de cinco m en cada punto se marcó
un cuadrante de 1 m2 que abarcó 12 plantas del cultivo, en un espacio de terreno de 0.250 ha de la
parcela de cultivo orgánico. Los insectos de esta familia que se encontraron posados sobre la planta
de canavalia fueron capturados con una red entomológica de golpeo. Los cuales se mataron
empleando frascos cianurados y frascos con alcohol al 70 %, mismos que sirvieron para su
conservación, de acuerdo a la recomendación de Borror y Johnson (2005).
Posteriormente se llevaron al Laboratorio de Entomología de la Facultad de Ciencias
Agronómicas para su separación e identificación. Para su determinación taxonómica a nivel de
género y especie, se realizó por comparación con ejemplares de este grupo de insectos que se
encuentran depositados y determinados en la Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias
Agronómicas.

RESULTADOS E DISCUSIÓN
Se recolectaron 4030 ejemplares de Chrysomelidae, integrados en seis géneros y 10 especies
(Cuadro 1). Las especies predominantes con mayor número de individuos en las etapas fenológicas
de C. ensiformis, fueron Megascelis sp Sturm 1826, con 3454, Diabrotica balteata Leconte 1865,
con 335 ejemplares y Diabrotica atrofasciata Jacoby 1879, con 190 ejemplares. Según Avilés et
al. (2004) los primeros insectos que incidieron en el cultivo de frijol fueron las especies de
crisomélidos Diabrotica balteata Jacoby 1879 y Cerotoma ruficornis Oliver 1791, lo que coincide
con los resultados de esta investigación ya que éstas dos especies estuvieron presentes en el cultivo
de canavalia desde la emergencia de la planta hasta la etapa reproductiva, se alimentan de las hojas
y con relativa frecuencia de los botones florales y de los pétalos de las flores.
El ataque de los insectos de esta familia provoca daños moderados en las hojas de la canavalia
y no afectan la producción (Kay, 1978), sin embargo Escobar et al. (1984), registraron daños
causados por insectos en este cultivo en América del sur, siendo más intenso los daños provocados
por Anticarsia gemmatalis Hubner 1818 (Lepidoptera: Noctuidae). Rabelo et al. (2009) reportaron
daños al inicio de floración de la canavalia causado por el picudo Apion disparatum Sharp 1890

340
Entomología mexicana, 4: 339−341 (2017)

(Coleoptera: Apionidae), que son atraídos por el aroma que expiden las flores, los adultos realizan
la cópula sobre la inflorescencia y posteriormente las hembras ovipositan en los cojines florales de
la canavalia causando el aborto de flores y bajo porcentaje de amarre de frutos.

Cuadro1. Chrysomelidae colectados en la canavalia CUTT San Ramón, Villaflores, Chiapas.


Familia Género Especie No. ejemplares
Megascelis Megascelis sp. 3454
Cerotoma C. atrofasciata 190
D. balteata 335
D. biannularis 23
Diabrotica
D. virgifera 5
Chrysomelidae D. speciosa 3
D. viridula 1
Cryptocephalus Cryptocephalus sp. 12
Alcalymna A. innubum 6
Colaspis C. lebasi 1
Total 6 10 4030

CONCLUSIÓN
En el cultivo de canavalia se colectaron 4030 ejemplares de la Familia Chrysomelidae, integrado
por 6 géneros y 10 especies, Megascelis sp. D. balteata y C. atrofasciata presentaron mayor
número de ejemplares con 3454, 190 y 335 individuos respectivamente.
De acuerdo a las observaciones directas sobre las plantas de canavalia, no se determinó daño
significativo causado por crisomélidos.

Literatura Citada
Avilés, R., Sotomayor, E., Guibert, G., Vega, M. y Y. Martínez. 2004. Detección control de insectos en la
soya de primavera- verano. Revista Agrotécnica de Cuba 1-10. Disponible en línea:
http://www.actaf.co.cu/revistas/agrotecnia_05_2008/agrot2005-1/EPRO62.pdf. Consultado en
mayo, 2017.
Becerra, J. X. and D. L. Venable. 1999. Macroevolution of insect plant associations: the relevance of host
biogeography to host affiliation. Proceedings of the National Academy of Sciences, 96: 12626−12631.
Borror, D. J. and N. F. Johnson. 2005. Introduction to the Study of Insects. 7th edition. Thomas Brooks/Cole.
Usa. 864 p.
Escobar, A. y R. López. 1984. Evaluación de sistemas de espaciamiento para la siembra de Canavalia
ensiformis. IPA. Informe anual. 83 pp.
García, E. 1987. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen. 4a. ed. Instituto Nacional
de Geografía e Informática, Univ. Nacional Autónoma de México. México. 246 pp.
Kay, D. E. 1978. "Food legumes" Crop and Product Digest. No. 3. Trop. Prod. Inst. London. 435 pp.
Ordóñez-Reséndiz, M. M. 2008. Crisomélidos (Coleópteros). In: S. Ocegueda. y J. Llorente-Busquets
(Coords.). Catálogo taxonómico de especies de México, Capital natural de México, CONABIO.
México, D.F. CD 1.
Rabelo-Aguilar, J. y B. S. 2009. Daños del picudo (Apion disparatum Sharp) de la canavalia asociada al
cultivo de maíz y sus parasitoides, Chiapas, México. Tesis Profesional. Universidad Autónoma de
Chiapas. Villaflores, Chiapas, México. 27 pp.
Santiago-Blay, J. 1994. Paleontology of leaf beetles. Pp. 1−68 In: P. H. Jolivet, Cox, M. L. and E. Petipierre,
E. Novel aspects of the biology of Chrysomelidae. Springer Netherlands.

341
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

INCIDENCIA DE Trialeurodes vaporariorum West. (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE)


Y SU RELACIÓN CON EL CONTENIDO DE FENOLES TOTALES EN HÍBRIDOS
DE GERBERA

Santa Mayra Alcantar-Acosta1, Azucena Rivera-Colín2, Martha Elena Mora-Herrera1, Sotero


Aguilar-Medel1 y Jaime Mejía-Carranza1
1
Centro Universitario UAEM Tenancingo, Universidad Autónoma del Estado de México. Km 1.5 Carr. Tenancingo-
Villa Guerrero, Tenancingo, Estado de México. C. P. 52400.
2
Servicios Integrales de Horticultura Ornamental S.A. de C.V. Carretera libre Toluca-Ixtapan de la Sal km 64, los
Arroyos, Villa Guerrero, Estado de México, México
. Autor de correspondencia: jmejiac@uaemex.mx

RESUMEN. La gerbera (Gerbera x hybrida) es uno de los cultivos florícolas más importantes de México y el
desarrollo de nuevas variedades y su caracterización son indispensables para su identificación y potencial registro. El
objetivo de esta investigación fue evaluar híbridos mexicanos de gerbera desarrollados en la región florícola del sur
del Estado de México en la incidencia mosca blanca (Trialeurodes vaporariorum (Westwood, 1856) (Hemiptera:
Aleyrodidae) y su relación con el contenido de fenoles totales. Siete híbridos mexicanos y dos variedades comerciales
fueron evaluados en etapas tempranas de desarrollo para número de insectos (NI) (adultos y ninfas) por cm2 y contenido
de fenoles totales (FT) por el método Folin-Ciocalteu bajo un diseño de bloques al azar. Los resultados mostraron
diferencias altamente significativas (P ≤ 0.01) entre híbridos para incidencia de adultos, pero no para ninfas. El
contenido de FT entre los híbridos de gerbera fue estadísticamente significativo (P ≤ 0.01) con diferencias de más del
30 % entre valores extremos. Ambas variables, NI y FT se correlacionaron negativamente en 60 %. Los resultados
mostraron preferencias distintas entre adultos y ninfas en los diferentes híbridos evaluados y las diferencias en
concentración de fenoles pudieran representar una ventaja ecológica para aquellos con mayor concentración.

Palabras clave: Gerbera x hybrida, antioxidantes, fenoles totales, mosca blanca.

Incidence of Trialeurodes vaporariorum West. (Hemiptera: Aleyrodidae) and its relationship


to the content of total phenols in gerbera hybrids

ABSTRACT. Gerbera (Gerbera x hybrida) is one of the most important flower crops from Mexico and the
development of new varieties and their characterization are necessary for its identification and potential registration.
The objective of this research was to evaluate mexican gerbera hybrids, developed in the floricultural region of the
South State of Mexico, in the whitefly incidence (Trialeurodes vaporariorum (1856 Westwood) (Hemiptera:
Aleyrodidae) and its relationship to the content of total phenols. Seven mexican hybrids and two commercial varieties
were evaluated in early stages of development for number of insects (NI) (adults and nymphs) by cm2 and total phenols
content (FT) by the Folin-Ciocalteu method under a randomized block design. The results showed highly significant
differences (P ≤ 0.01) between hybrids for incidence of adults, but not for nymphs. FT content between gerbera hybrids
was statistically significant (P ≤ 0.01) with more than 30 % differences between extreme values. Both variables, NI
and FT were negatively correlated in 60 %. The results showed different preferences for the evaluated plant hybrids
between adults and nymphs and the differences in phenols concentration could represent an ecological advantage for
those with the greatest concentration.

Keyword: Gerbera x hybrida, antioxidants, total phenols, whitefly.

INTRODUCCIÓN
Las rutas metabólicas de las plantas son sensibles a los factores de estrés biótico y abiótico tales
como alta intensidad de luz, calor, sequía y enfermedades y plagas entre otros, los cuales
incrementan los radicales libres entre tres y diez veces provocando daños irreversibles e incluso
muerte celular. Para contrarrestar dichos efectos, la planta tiene mecanismos antioxidantes
enzimáticos y no enzimáticos; el primero, incluye a enzimas como superóxido dismutasa, catalasa,

342
Alcantar-Acosta et al.: Incidencia de Tialeurodes vaporariorum y su relación con el contenido de fenoles Gerbera.

glutatión peroxidasa y glutatión reductasa; mientras que el mecanismo no enzimático está


representado por productos del metabolismo primario con moléculas de bajo peso molecular como
los tocoferoles, glutatión y ácido ascórbico (Mitler, 2002) y también por productos del metabolismo
secundario como los compuestos fenólicos, los cuales además de funcionar como agentes
antioxidantes su acumulación puede ser tóxica para algunas plagas (Bennett y Wallsgrove, 1994;
Mitchell-olds y Pedersen, 1998). Uno de los efectos fisiológicos más relevantes de los fenoles es
la astringencia, basada en su capacidad de formar complejos con proteínas y mucopolisacáridos.
Por lo tanto, una planta que acumula fenoles en sus hojas produce un efecto desagradable en el
herbívoro predador. Así, una población de herbívoros puede ejercer una presión selectiva hacia los
vegetales de su entorno, según sugiere la teoría actual de la coevolución animal-vegetal (Maestro-
Durán, et al., 1993). Por ejemplo, Sierra et al. (2014) mencionan que la presencia de ciertos
metabolitos secundarios en las plantas causa que los insectos, como la mosca blanca tengan
preferencia por ciertas plantas y repelencia por otras debido a variaciones en compuestos como
cumarinas, terpenos y esteroides. Adicionalmente, los mecanismos de defensa de las plantas
pueden ser clasificados en dos categorías: constitutivos e inducidos (Mithöfer y Boland 2012). La
defensa constitutiva siempre está presente, independientemente de la presencia o ausencia de un
daño, muchas respuestas son constitutivas, tales como compuestos tóxicos que son sintetizados y
almacenados en ciertos tejidos vegetales. En contraste, las defensas inducidas solo son activadas
cuando es necesario. Por ejemplo después del ataque de un herbívoro (Mithöfer y Maffei, 2016).
Casi todas las reacciones inducidas implican reacciones químicas de defensa. En esta situación las
plantas tienen que reconocer la presencia de su atacante e inducir una cascada de señales como
respuesta (Mithöfer y Maffei, 2016). Por ejemplo, dentro de los mecanismos de defensa inducidos
en maíz, se ha estudiado la acumulación de metabolitos tóxicos, repelentes o inhibidores
nutricionales como respuesta directa al ataque de una plaga, así como la atracción de enemigos
naturales o la comunicación planta-planta como respuestas indirectas (Barros-Ríos et al., 2011).
Particularmente en especies vegetales de importancia comercial como las especies florícolas, la
presencia de compuestos como los fenólicos representan una oportunidad para el agricultor al tener
la posibilidad de identificar variantes que limiten la incidencia de insectos y en consecuencia
disminuyan el uso de pesticidas y costos de producción. En la región florícola del sur de Estado de
México, la gerbera ocupa el cuarto lugar en importancia económica y el desarrollo de nuevos
materiales a partir de hibridación intraespecífica representa una disminución en los costos de
adquisición de material vegetal, el cual históricamente ha sido de importación. No obstante, el
desarrollo de nuevas variedades requiere caracterización a diferentes niveles de sus atributos que
garanticen por una parte su identificación y registro y por la otra identificación de caracteres
sobresalientes para programas de mejoramiento, tal como la resistencia a la mosca blanca, T.
vaporariorum, identificada como el principal problema fitosanitario de dicha especie en la región.
El objetivo de la presente investigación fue evaluar la incidencia de T. vaporariorum y su relación
con el contenido fenoles totales de nueve genotipos de gerbera (Gerbera x hibrida), siete de ellos
desarrollados en la región florícola del sur del Estado de México.

MATERIALES Y MÉTODO
La investigación se hizo en diciembre de 2016 en invernaderos y laboratorios del Centro
Universitario UAEM Tenancingo de la Universidad Autónoma del Estado de México, que se
localizan en el km 1.5 de la carretera Tenancingo-Villa Guerrero a 18º 97’ 03’’ N y 99º 61’ 17’’ O
y a una altitud de 2200 msnm. El experimento consistió en la evaluación de siete híbridos
identificados como OPERA, S-63, S-10, S-181, S-203, 27-12, S-31 todos ellos desarrollados por
Rivera (2015) a partir de materiales de tres casas comerciales de Holanda e Italia, así como también

343
Entomología mexicana, 4: 342−347 (2017)

las variedades comerciales DINO y COMPLETA. Dichos materiales, que en observaciones


preliminares mostraron variabilidad contrastante en la susceptibilidad a mosca blanca, fueron
obtenidos por micro propagación para garantizar su sanidad y uniformidad y cuando las plántulas
tuvieron 15 cm de altura y al menos 5 hojas verdaderas fueron establecidas bajo invernadero en
macetas de plástico de 20 litros con sustrato de peat moss y agrolita previamente desinfectado en
relación 3:1(v/v) y a pH de 6.5 ajustado con cal agrícola. El diseño experimental empleado fue de
bloques completos al azar con 10 repeticiones. La infestación con T. vaporariorum fue por invasión
natural del insecto que se manifestó a los 60 después del establecimiento. Los genotipos se
evaluaron en etapas tempranas de desarrollo fenológico cuando la roseta de la planta tuvo 8 hojas
fotosintéticamente activas denotado por su foliolo completamente expandido. Se midieron la
incidencia del insecto y contenido de fenoles totales. El grado de incidencia se midió por el número
de adultos y ninfas (sin considerar instar) por centímetro cuadrado al centro del envés de la hoja de
cada repetición (modificado de Morales y Cermeli, 2007). Para la determinación bioquímica,
muestras de 200 mg de hoja fueron maceradas en 10 ml de metanol (50 %) e incubadas a 100 ºC
por cinco minutos para posteriormente ser centrifugadas a 5400 rpm por 5 minutos. El sobrenadante
se separó y almacenó a 4 ºC hasta su posterior uso. La determinación de fenoles totales se hizo por
el método Folin-Ciocalteu (FC) (Waterman y Mole, 1994), reacción colorimétrica de óxido
reducción de los compuestos fenólicos y cuantificada espectrofotométricamente a 765 nm.
Posteriormente a alícuotas de 0.15 ml de la muestra se les agregó la misma cantidad de reactivo
FC y 0.5 ml de Na2CO3 al 20 %, se aforaron a 4.5 ml con agua destilada y dejaron reposar en la
oscuridad por 30 min. Las mediciones se hicieron tomando como patrón ácido gálico (10 mg en 10
ml metanol al 50 %) con intervalos de concentración de 0.005 ml. Los resultados se expresaron en
mg de equivalentes de ácido gálico por gramo de la muestra analizada. El análisis de los resultados
se hizo mediante análisis de la varianza (α = 0.05), comparación de medias Duncan, regresión, y
correlación múltiple, con el empleo del paquete estadístico Info Stat (Di Rienzo et al., 2016).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se observaron diferencias altamente significativas (P ≤ 0.01) para la incidencia de adultos entre
híbridos, pero no para ninfas (Fig. 1). La relación extrema de infestación de adultos entre híbridos
fue de 5:1 entre S-181 y COMPLETA respectivamente; en tanto que para ninfas fue de 4: 1 entre
valores extremos de S-31 y S-203 respectivamente. Dentro de híbridos no se observó una relación
directa entre ninfas y adultos y en general el número de ninfas fue mayor al de adultos, con
proporciones de hasta 3:1, lo que sugiere preferencias distintas entre adultos y ninfas. Resultados
similares, pero con colonización de Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) son reportados por Taggar
et al. (2012) en genotipos diferentes de lenteja negra, Vigna mungo L. (Hepper).
Similarmente, el contenido de fenoles totales (FT) entre los híbridos de gerbera fue
estadísticamente significativo (P ≤ 0.01) con diferencias de más del 30 % entre valores extremos
correspondientes a los genotipos S-63 y COMPLETA (Fig. 2). El valor de regresión para el
contenido de fenoles totales fue de R = 0.90. En la misma figura se grafica el número total de
insectos (ninfas más adultos) y se detecta en general una tendencia opuesta al contenido de fenoles
totales con un valor de regresión de R = 0.16. No se determinó el contenido de fenoles totales en
plantas sin infestación ni daño de mosca blanca u otro insecto para establecer si hay posibles efectos
de inducción del metabolito o si este es constitutivo en la planta, que en el caso de aquellos híbridos
con mayor concentración pudiera conferir una ventaja ecológica contra el estrés biótico (Gardner
et al., 1999; Khatun et al., 2009; Coruh y Ercisli, 2010); así como también criterio de
caracterización como nuevo material y fuente potencial para nuevas hibridaciones.

344
Alcantar-Acosta et al.: Incidencia de Tialeurodes vaporariorum y su relación con el contenido de fenoles Gerbera.

Figura 1. Número de ninfas y adultos contabilizados por centímetro cuadrado en hojas fotosintéticamente activas de
T. vaporariorum

Figura 2. Tendencias de número de insectos de T. vaporariorum (adultos más ninfas)


y contenido de fenoles totales en hojas fotosintéticamente activas de nueve híbridos
de gerbera (Gerbera x híbrida). FT = Fenoles totales (expresados en mg de ácido
gálico/ g de materia fresca); A + N = adultos + ninfas. En los puntos de FT se indica
el error standard.

Otras moléculas antiestrés de los metabolismos primario y secundario (terpenos, taninos y


aceites esenciales) de carácter constitutivo e inducido, así como estructuras morfológicas (estomas,
ceras, glándulas, grosor de hoja, etc.) también pueden influir en la atracción o repelencia a insectos
(Graham et al., 2008; Flores et al., 2011).
El análisis de correlación entre cinco variables confirman la relación opuesta entre fenoles y
número de insectos (Cuadro 1), en el cual los valores de correlación fueron todos negativos entre
las poblaciones insectiles y los contenidos de fenoles con valor promedio superior al 50 %, lo que
sugiere una importante contribución de estos metabolitos en la defensa de la planta contra la
infestación de mosca blanca. Otros elementos bioquímicos y morfológicos en los materiales de
gerbera requieren adicionalmente ser explorados dentro de una compleja relación entre parasito y
huésped (Hernández- Sánchez et al., 2002; Vivanco et al., 2005).

345
Entomología mexicana, 4: 342−347 (2017)

Cuadro 1. Matriz de correlación Pearson de cinco variables medidas en 9 híbridos de Gerbera x hybrida.
FT Adultos Ninfas A+N (A + N)/2
FT 1.0
Adultos -0.25 1.0
Ninfas -0.59 0.08 1.0
A+N -0.60 0.62 0.84** 1.0
(A+N)/2 -0.60 0.62 0.84** 1.0 1.0
FT= Fenoles totales; A + N = adultos más ninfas; (A + N) /2 = promedio de
adultos más ninfas. **= valores altamente significativos

CONCLUSIÓN
Se observaron diferencias altamente significativas (P ≤ 0.01) entre híbridos por incidencia de
adultos, pero no de ninfas, lo que sugiere preferencias distintas entre adultos y ninfas. El contenido
de fenoles totales entre híbridos de gerbera se correlacionó negativamente en 60 % con la
incidencia de mosca blanca (adultos más ninfas) y la naturaleza de este metabolito constitutivo o
inducido en los híbridos con mayor concentración pudiera representarles una ventaja ecológica
sobre otros materiales con menor concentración en la resistencia al ataque de T. vaporariorum.

Agradecimientos
Santa Mayra Alcantar-Acosta agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CONACyT) por el financiamiento con beca de escolaridad para estudios de maestría periodo
2016-2018.

Literatura Citada
Barros-Ríos, J., Malvar, R. A. y R. Santiago. 2011. Función de la pared celular del maíz (Zea mays L.) como
mecanismo de defensa frente a la plaga del taladro (Ostrinia nubilalis Hub. y Sesamia nonagrioides
Lef.). Revista de Educación Bioquímica, 30(4): 132−142.
Bennett, R. N. and R. M. Wallsgrove. 1994. Secondary metabolites in plant defence mechanisms. New
phytologist, 127(4): 617−633.
Coruh, S. and S. Ercisli. 2010. Interactions between galling insects and plant total phenolic contents in Rosa
canina L. genotypes. Science Research Essays, 5: 1935−1937.
Di Rienzo, J. A., Casanoves, F., Balzarini, M. G., González, L., Tablada, M. y C. W. Robledo. 2016. InfoStat
versión 2016. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Disponible en:
http://www.infostat.com.ar.
Flores, C. R., Mendoza, V. R., Landeros, F. J., Cerna, C. E., Robles, B. A. y A. N. Isiordia. 2011. Caracteres
morfológicos y bioquímicos de Rosa x hybrida contra Tetranychus urticae Koch en invernadero.
Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 3: 473−482.
Gardner, S. N., Agrawal, A. A., Gressel, J. and M. Mangel. 1999. Strategies to delay the evolution of
resistance in pests: dose rotations and induced plant defenses. Aspects of Applied Biology, 53:
189−196.
Graham, M. A., Silverstein, K. A., and K. A. Vanden-Bosch. 2008. Defens in-like genes: genomic
perspectives on a diverse superfamily in plants. Crop science, 48(Supplement_1): S3−S11.
Hernández-Sánchez, E., Soto-Hernández, M., Rodríguez-Alcázar, J. y T. Colinas León.. 2002. Contenido
de fenoles y actividad enzimática asociados con el daño provocado por cenicilla en hojas de
durazno. Revista Fitotecnia Mexicana, 25: 153−160.
Khatun, S., Bandyopadhyay, P. K. and N. C. Chatterjee. 2009. Phenols with their oxidizing enzymes in
defence against black spot of rose (Rosa centifolia). Asian Journal of Experiental Sciencies, 23(1):
249−252.
Maestro-Durán, R., León, R. y V. Ruiz-Gutiérrez. 1993. Los compuestos fenólicos en la autodefensa de los
vegetales. Grasas y Aceites de Sevilla, 44: 365−369.

346
Alcantar-Acosta et al.: Incidencia de Tialeurodes vaporariorum y su relación con el contenido de fenoles Gerbera.

Mitchell-Olds, T. and D. Pedersen. 1998. The molecular basis of quantitative genetic variation in central
and secondary metabolism in Arabidopsis. Genetics, 149: 739−747.
Mithöfer, A. and W. Boland. 2012. Plant defense against herbivores: chemical aspects. Annual review of
plant biology, 63: 431−450.
Mithöfer, A. and M. E. Maffei. 2016. General Mechanisms of Plant Defense and Plant Toxins. Pp. 1−22.
In: Plant Toxins. Springer.
Mittler, R. 2002. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance. Tresds in plant Science, 7(9): 405−410.
Morales, P. y M. Cermeli. 2007. Evaluación de la preferencia de la mosca blanca Bemisia tabaci
(Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae) en cinco cultivos agrícolas. Entomotropica, 16(2): 73−78.
Rivera, C. A. 2015. Generación de híbridos de Gerbera (Gerbera jamesonii Bolus). Tesis de Maestría.
Centro Universitario UAEM Tenancingo. Tenancingo, Estado de México. México.
Sierra, V. P. y E. H. Quiroga. 2014. Varón. Preferencia de mosca blanca (Paraleyrodes sp.) por cultivares
de aguacate (Persea americana Mill.) en Fresno, Tolima. Corpoica Ciencia y Tecnología
Agropecuaria, 15(2): 197−206.
Taggar, G. K., Gill, R. S., Gupta, A. K. and J. S. Sandhu. 2012. Fluctuations in peroxidase and catalase
activities of resistant and susceptible black gram (Vigna mungo (L.) Hepper) genotypes elicited by
Bemisia tabaci (Gennadius) feeding. Plant signaling & behavior, 7(10): 1321−1329.
Vivanco, J. M., Cosio, E., Loyola-Vargas, V. M. y H. E. Flores. 2005. Mecanismos químicos de defensa en
las plantas. Investigación y ciencia, 341(2): 68−75.
Waterman, P. G. and S. Mole. 1994. Analysis of phenolic plant metabolites. Blackwell Scientific
Publication, Oxford, 238 pp.

347
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

CONTROLE QUÍMICO DE Sphenophorus levis Vaurie (COLEOPTERA:


CURCULIONIDAE) NA CULTURA DA CANA-DE-AÇUCAR

Eloi Ferreira Diniz Evangelista ¹, Leticia Serpa-dos-Santos¹,² , Fabrício Simone-Zera¹,², Bruna e


Regina Galvão da Cruz¹

¹Instituto Taquaritinguense de Ensino Superior “Dr. Aristides de Carvalho Schlobach” – ITES. Praça Dr. Horácio
Ramalho, 159. Centro, 15900-000. Taquaritinga, Brasil.
²Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho” – UNESP Jaboticabal, Via de Acesso Prof. Paulo Donato
Castellane s/n, 14884-900, Jaboticabal, Brasil.
. Autor de correspondencia: leserpa15@hotmail.com

RESUME. O Brasil é o maior produtor de cana-de-açúcar (Saccharum officinarum L.) do mundo e sua produção pode
ser afetada por algumas pragas, destacando-se o bicudo da cana, Sphenophorus levis. Desta forma o objetivo desse
trabalho foi avaliar o uso de diferentes inseticidas aplicados no corte de soqueira para o controle de S. levis e seus
efeitos na produtividade da lavoura. O ensaio foi conduzido em Novo Horizonte, Brasil, com delineamento em blocos
casualizados, sendo divididos em cinco blocos, com quatro repetições, quatro tratamentos, totalizando vinte parcelas,
cada parcela com 20 m de comprimento e seis ruas de 1.5 m. Os inseticidas foram aplicados mecanizados sobre as
touceiras, com auxílio de um trator, foi feita uma avaliação prévia e após 60, 120 e 180 dias após a aplicação o
levantamento populacional e contagem de tocos atacados. Aos 180 DAA contagem de número de perfilhos e ao final
do experimento feito a biometri. De acordo com as analises dos dados do experimento, os tratamentos testados não
tiveram diferença, nenhum produto se diferencio da testemunha.

Palabras clave: Inseticidas, manejo de pragas, Saccharum officinarum.

Chemical control of Sphenophorus levis (Coleoptera: Curculionidae) in the culture of


sugar cane

ABSTRACT Brazil is the largest producer of sugarcane (Saccharum officinarum L.) in the world and its production
can be affected by some pests, especially the cane boll weevil, Sphenophorus levis. Thus, the objective of this work
was to evaluate the use of different insecticides applied to the control of S. levis and its effects on crop productivity.
The experiment was carried out in a randomized block design in Novo Horizonte, Brazil, divided into five blocks, with
X replicates, four treatments, totaling twenty plots, each plot with 20 m of length and six streets of 1.5 m. The
insecticides were applied mechanized on the clumps, with the aid of a tractor, a previous evaluation was made and
after 60, 120 and 180 days after the application the population survey and counting of stumps attacked. At 180 DAA
count of tillers and at the end of the experiment made the biometri. According to the data analysis of the experiment,
the treatments tested had no difference, no product was different from the control.

Keyword: Insecticides; pest manegement, Saccharum officinarum.

INTRODUÇÃO
O Brasil é o maior produtor de cana-de-açúcar (Saccharum officinarum L.) do mundo, a
produção de cana-de-açúcar estimada para a safra 2016-17 é de 690,98 milhões de toneladas, o
crescimento está estimado em 3.8 % em relação à safra anterior, a área cultiva foi de 9,073,7 mil
hectares, aumento de 4.8 %, se comparada com a safra 2015-16 (Conab, 2016). Essa expansão das
áreas de plantio de cana-de-açúcar levará ao aumento proporcional de inúmeras pragas da cultura,
destacando-se o bicudo da cana, Sphenophorus levis Vaurie, considerado praga primária e limitante
da cultura. Com isso, torna-se fundamental o estabelecimento de métodos de controle eficientes
(Polanczyk et al., 2004).
Este inseto tem aumentado sua importância no decorrer dos anos, pois tem- se observado
registros de novas áreas infestadas com S. levis, provavelmente, devido à dispersão em mudas

348
Diniz Evangelista et al.; Controle químico de Sphenophorus levis na cultura da cana-de-açucar.

retiradas de locais infestados (Precetti e Arrigoni, 1990; Izeppi, 2015), além de incrementos
populacionais em áreas já registradas, devido à dificuldade de controle e mudança do sistema de
colheita para cana crua (Dinardo-Miranda e Fracasso, 2013).
O método cultural é utilizado no controle dessa praga e, uma das medidas é a destruição
antecipada das soqueiras nas áreas infestadas e destinadas à reforma, cujos principais objetivos são
a máxima exposição das larvas aos seus predadores e o secamento dos rizomas. No entanto, os
resultados dessa prática são satisfatórios apenas no primeiro corte seguinte da reforma, uma vez
que muitas larvas e adultos do inseto são capazes de sobreviver alimentando-se da matéria orgânica
do campo, mesmo após a destruição mecânica das soqueiras (Almeida, 2005). Recomenda-se
também manter as áreas livres de plantas hospedeiras da praga, e o uso de mudas sadias, e em áreas
que for utilizar para muda e que houver ocorrência da praga é necessário elevar o corte de base da
colhedora fazendo com que deixe tocos no canavial, diminuindo o risco de disseminar a praga
(Barreto-Triano, 2009).
O método químico também é uma ferramenta para o controle de S. levis, no qual são feitas
aplicações preventivas de inseticidas no sulco de plantio e sendo em cana soca o uso de inseticidas
no corte de soqueira. Os agroquímicos atualmente recomendados pelo Ministério da Agricultura
são: lambda-cialotrina (piretroide) + tiametoxam (neonicotinoide); imidacloprido
(neonicotinoide); alfa-cipermetrina (piretroide) + fipronil (fenilpirazol) e bifentrina (piretroide) +
carbosulfano (metilcarbamato de benzofuranila). Outro método é a utilização de iscas tóxicas, mais
adequadas para monitoramento e para áreas que já estão infestadas, a fim de eliminar os adultos e
impedir a sua proliferação (Precetti e Arrigoni, 1990).
Desta forma o objetivo desse trabalho foi avaliar o uso de diferentes inseticidas aplicados no
corte de soqueira para o controle de S. levis e seus efeitos na produtividade da lavoura.

MATERIAIS E MÉTODO
O experimento foi conduzido em área comercial da Usina Estiva Bioenergia, situada na cidade
de Novo Horizonte, Estado de São Paulo, Brasil. A variedade de cana-de-açúcar utilizada foi a
RB855453, em soqueira de quarto corte, sendo que o último corte foi realizado em 04/04/2016,
ambiente de solo (D) e com espaçamento 1.5 m
A escolha da área foi de acordo com o histórico de ocorrência de S. levis, onde se utilizou o
delineamento em blocos casualizados, sendo divididos em cinco blocos, com quatro repetições,
e quatro tratamentos (Tabela 1), totalizando vinte parcelas, cada parcela tem 20 m de
comprimento e seis ruas de 1.5 m.
Os tartamentos experimentais envolveram dois princípios ativos com dosagens distintas, além
de uma testemunha sem aplicação de inseticida, conforme descritos de forma detalhada na Tabela
1.

Tabela 1. Número de tratamentos seguidos respectivamente de nome comum dos produtos e doses utilizadas na
composição dos tratamentos. Novo Horizonte – SP, 2016-2017.
Dose
TT Principio ativo Grupo químico
(ml/ha)
T0 testemunha Xxx xxx
T1 fipronil + alfacipermetrina Fenilpirazol + Piretroide 1100
T2 tiametoxam + lambda-cialotrina Neonicotinóides + Piretróide 1500
T3 tiametoxam + lambda-cialotrina Neonicotinóides + Piretróide 2000

349
Entomología mexicana, 4: 348−353 (2017)

Os inseticidas foram aplicados sobre as parcelas no dia 22/06/2016, em todos os tratamentos


com exceção a testemunha. A aplicação foi realizada com trator, com volume de calda de 150 l
ha-1 conforme método padrão utilizado na usina.
A sequência de tratos culturais realizados foram os necessários para o desenvolvimento da
cultura, a área experimental foi tratada conforme o restante do talhão, seguindo os métodos
adotados pela usina.
Antes da aplicação dos tratamentoss foram realizados levantamentos populacionais de dois
pontos de 0.100 m lineares por parcela, realizadas na terceira e quarta rua de cada uma, sendo
denominado de levantamento pré-aplicação (0 dias após a aplicação), onde foram avaliados os
totais de tocos, totais de tocos atacados e todas as formas biológicas do inseto (larva, pupa e
adulto).
As variáveis analisadas foram os levantamentos populacionais (larva, pupa e adulto) e número
de tocos atacados, realizados 60, 120 e 180 dias após aplicação (DAA). Ao 180 DAA também foi
feito contagem de perfilho na quinta e sexta ruas, sendo 10 m lineares cada rua, e ao final do
experimento aos 270 DAA foi realizado uma biometria, contando 10 m lineares, cortando 10 canas
ao acaso dentro dos 10 m, realizou-se a contagem de perfilhos e pesagem para estimar a produção
(TCH) de cada tratamento. As análises biométricas para estimar a produtividade de acordo com a
metodologia de Landell et al. (1999), onde a produtividade foi estimativa através da fórmula:
𝑇𝐶𝐻=𝐷2 𝑥 𝐶 𝑥 𝐻 𝑥 (0,00785/𝐸), onde: TCH = tonelada de cana por hectare (valor estimado), D =
Diâmetro médio dos colmos (cm), H = Altura média do feixe de colmos (cm) 45, C = Número de
colmos por metro linear e E = espaçamento entre sulcos (m).
Os dados obtidos nas variáveis avaliadas no ensaio foram submetidos à análise de variância pelo
teste F e as médias comparadas pelo teste de Tukey ao nível de 1 e 5 % de significância, para isso
utilizou o programa de estatística AgroEstat (Barbosa e Maldonado, 2010). Os dados de
levantamento pupulacionais e de tocos atacados foram transformados em log x + 0.5 para
homogeneização da variância antes de serem submetidos às análises.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
De acordo com os dados obtidos na avaliação do número médio das formas biológicas de S.
levis (larvas, pupas e adultos), realizados previamente e aos 60, 120, 180 dias após a aplicação
(DAA), observa-se que na avaliação prévia e os 60 DAA o número médio de larvas, pupas e adultos
de de S. levis em todos tratamentos não diferiram estatisticamente e não houve a incidência de S.
levis adultos para o cálculo. Para as avaliações realizadas aos 120 DAA, observa-se que o número
médio de pupas e adultos de S. levis em todos tratamentos não diferiram estatisticamente entre si e
em relação ao número médio de larvas, nota-se que os tratamentos não diferiram entre si, diferindo
apenas da testemunha, com exceção ao tratamento 3 que não diferiu estatisticamente da
testemunha. Para as avaliações realizadas aos 180 (DAA), observa-se que o número médio de
larvas, pupas e adultos em todos os tratamentos não se diferiram estatisticamente entre si (Tabela
2).
Dados semelhantes a esse foram constados no trabalho de Alencar (2016), onde ao se avaliar a
variável infestação de larvas e pupas de Sphenophorus levis, relatou que os tratamentos com
fipronil, tiodicarbe, imidaclopride e lambda-cialotrina não apresentaram diferença em relação a
testemunha. Em trabalhos realizados por Izeppi et al. (2013a; 2013b), obtiveram que S. levis possui
distribuição agregada, ou seja, os insetos se distribuem em reboleira.
Na análise da porcentagem de tocos atacados também não foi observada nenhuma diferença
estatística entre os tratamentos (Tabela 3), em nenhuma época de avaliação. Para a testemunha
observou-se 2,56% de tocos atacados na avaliação prévia, e na última avaliação aos 180 dias após

350
Diniz Evangelista et al.; Controle químico de Sphenophorus levis na cultura da cana-de-açucar.

a aplicação observou-se 4,05% de tocos atacados. Para os tratamentos T2, e T3 na avaliação prévia
observaram-se valores 2,10% e 4,91% de tocos atacados respectivamente, e valores de 2,38% e
1,71% aos 180 (DAA).

Tabela 2. Número médio de larvas, pupas e adultos de Sphenophorus levis (NI) em dias após aplicação dos inseticidas
na cultura da cana-de-açúcar. Novo Horizonte – SP, 2016/2017.
Número Médio de Larvas, pupas e adultos
TT 0 DAA 60 DAA 120 DAA 180 DAA
L P A L P A L P A L P A
T0 0,80ª 0,00a 0 1,40a 0,20a 0 0,80a 0,20a 0,80a 0,00a 0,60ª 0,40a
T1 1,20ª 0,20a 0 1,00a 0,20a 0 0,00b 0,00a 0,40a 0,00a 0,00a 0,00a
T2 0,60ª 0,40a 0 1,00a 1,20a 0 0,00b 0,00a 0,40a 0,20a 0,40ª 0,00a
T3 1,00a 0,40a 0 0,80a 0,00a 0 0,20ab 0,20a 0,00a 0,00a 0,40ª 0,00a
CV (%) 47,37 35,50 - 27,92 36,21 - 23,67 22,45 45,03 15,79 35,22 18,68
F Tratamento 0,26NS 0,40NS - 0,48NS 2,07NS - 4,23* 0,62NS 0,45NS 1,00NS 0,72NS 2,67NS
TT tratamentos. L – larva. P – pupa. A – adulto. Dados originais. Para análise estatística foram transformados em (x+0,5)1/2. Médias
seguidas de mesma letra, na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.

Tabela 3. Porcentagem de tocos atacados (danos) por Sphenophorus levis em cana-de-açúcar. Novo
Horizonte – SP, 2016/2017.
Porcentagem de tocos atacados
TT
0 DAA 60 DAA 120 DAA 180 DAA
T0- Testemunha 2,56a 5,69a 4,21a 4,05a
T1- Fipronil 5,32a 2,89a 1,08a 1,14a
T2- Tiametoxam 1,5L 2,10a 2,88a 1,21a 2,38a
T3-Tiametoxam 2L 4,91a 2,10a 0,97a 1,71a
CV (%) 22,02 11,60 17,28 22,85
F Tratamento 0,73NS 2,40NS 1,49NS 0,60NS
TT – tratamentos. DAA – dias após aplicação. Dados originais. Para análise estatística foram
transformados em log x+5. Médias seguidas de mesma letra, na coluna não diferem entre si pelo
teste de Tukey a 5% de probabilidade.

Na tabela 4 estão os dados biométricos, onde não foram observadas diferenças estatísticas entre
os tratamentos e a testemunha. Para a testemunha estimou-se uma produção de 86.395,00 toneladas
de cana por hectare (TCH), para os tratamentos T2 e T3 estimou-se uma produção de 92.884,00 e
94.812,00 (TCH) respectivamente, para o tratamento T1 estimou-se uma produção de 88.093,00
(TCH).

Tabela 4. Análises de índices de produtividade de cana-de-açúcar tratada com inseticidas para


controle de Sphenophorus levis. Novo Horizonte – SP, 2016/2017.
TT Nº Canas (20m) Peso 20 (kg) TCH
T0- Testemunha 234,00 a 22,11 a 86395,00 a
T1- Fipronil 235,00 a 22,55 a 88093,00 a
T2- Tiametoxam 1,5L 237,60 a 23,46 a 92844,00 a
T3-Tiametoxam 2L 237,60 a 24,01 a 94812,00 a
CV (%) 4,08 8,63 9,26
F Tratamento 0,18NS 0,94NS 1,11NS
Médias seguidas de mesma letra, na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.

A baixa eficácia do uso de inseticidas pode ser explicada devido ao comportamento e hábito
das larvas e adultos dos insetos, dificultando o contato desses produtos no alvo (Precetti e Arrigoni,
1990). Além dos produtos já registrados, Dinardo-Miranda e Fracasso (2010) demonstraram como

351
Entomología mexicana, 4: 348−353 (2017)

promissores os inseticidas Fipronil e Fipronil+Carbofuram para o controle de S. levis em cana


planta.
Apesar dos dados de porcentagem de danos e infestação não demonstrarem indícios de
eficiência dos produtos, é importante considerar que os trabalhos são baseados em amostragens. É
necessário analisar parâmetros de produtividade e também de qualidade do produto a fim de ter
dados mais consistentes em relação a ação dos inseticidas, considerando sua ação direta na planta.
Pois, inseticidas aplicados nas sementes ou no solo podem promover um efeito fisiológico benéfico
sobre o desenvolvimento das plantas aumentando a eficiência fotossintética, refletindo em ganho
para a planta, sem necessariamente controlar a praga. (Stevens et al., 1999; Köehle et al., 2003;
Venancio et al., 2004; Ávila, et al. 2014).

CONCLUSÃO
Pode-se concluir que independente do produto químico utilizado, o controle de Sphenophorus
levis e a produtividade de cana-de-açúcar não foram afetados.

Literatura Citada
Alencar, M. A. V. 2016. Sphenophorus levis Vaurie, 1978 (Coleoptera: Curculionidae): Caracterização
macroscópica e determinação de inseticida e época de aplicação para controle. Tese (Doutorado
em Agronomia/ Entomologia Agrícola) – Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências
Agrárias e Veterinárias, Jaboticabal.
Almeida, L.C. 2005. Bicudo da cana-de-açúcar. Boletim Tecnico C.T.C., Centro de Tecnologia Canavieira,
1-3 p.
Ávila, C. J., Vivan, L. M. V. e V. Santos. 2014. Controle do Coró Liogenys fusca (Blanchard) (Coleoptera:
Melolontidae) com Inseticidas Aplicados nas Sementes e no Sulco de Semeadura da Soja (Glycine
max). BioAssay, 9(2): 1−7.
Barbosa, J. C. e Jr. W. Maldonado. 2010. AgroEstat: sistema para análises estatísticas de ensaios
agronômicos. Versão 1.0. Jaboticabal: Departamento de Ciências Exatas.
Barreto-Triana, N. C. Comportamento sexual e reprodutivo de Sphenophorus levis Vaurie, 1978
(Coleoptera: Curculionidae) em Cana-de-açúcar. 2009. 95f. Tese (Doutorado em
Ciências/Entomologia) – Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Piracicaba, 2009.
Conab | ACOMPANHAMENTO DA SAFRA BRASILEIRA DE CANA-DE-AÇÚCAR | Primeiro
levantamento - 04/2016. Acompanhamento Safra brasileira cana, v. 3 - Safra 2016/17, n. 1 –
Primeiro levantamento, abril de 2016. Disponível em:
http://www.conab.gov.br/OlalaCMS/uploads/arquivos/16_04_18_14_27_15_boletim_cana_portug
ues_-_1o_lev_-_16.pdf
Dinardo-Miranda, L. L. and J. V. Fracasso. 2013. Sugarcane straw and the populations of pests and
nematodes. Scientia Agrícola, 70 (5): 305−310.
Izeppi, T. S., Dianardo-Miranda, L. L., Alencar, J. R. D. C. C., Busoli, A. C. e J. C. Barbosa. 2013a.
Distribuição espacial do dano de Shenophorus levis Vaurie (Coleoptera: Curculionidae) em cana-
de-açúcar. In: REUNIÃO BRASILEIRA SOBRE PRAGAS DO SOLO, 13. Rondonópolis.
Resumos. Rondonópolis: Sociedade Entomológica do Brasil.
Izeppi, T. S., Dianardo-Miranda, L. L., Alencar, J. R. D. C. C., Busoli, A. C. e J. C. Barbosa. 2013b.
Variabilidade espacial de Sphenophorus levis (Coleoptera: Curculionidae) em cana-de-açúcar
utilizando-se geoestatística. In: REUNIÃO BRASILEIRA SOBRE PRAGAS DO SOLO, 13.
Rondonópolis. Resumos. Rondonópolis: Sociedade Entomológica do Brasil.
Izeppi, T. S. 2015. Distribuição espacial e dinâmica populacional de Sphenophorus levis (Coleoptera:
Curculionidae) em cana-de-açúcar. 74f. Dissertação (Mestrado em Agronomia/ Entomologia
Agrícola) – Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias,
Jaboticabal.

352
Diniz Evangelista et al.; Controle químico de Sphenophorus levis na cultura da cana-de-açucar.

Köehle, H., Grossmann, K., Jabs, T., Gerhard, M., Kaiser, W., Glaab, J., Conrath, U., Seehaus, K. sn S.
Herms. 2003. Physiological effects of the strobilurin fungicide F 500 on plants. Pp. 61−74. In: H.
Lyr, P. E. Russel, H. W. Dehne and H. D. Sisler. (Eds.). Modern fungicides and antifungal
compounds III. Andover, Intercept.
Landell, M. G. A., Vasconcelos, A. C. M., Silva, M. A., Perecin, D., Carvalho, R. S. R., Barbosa, V. e M.
J. Penna. 1999. Validação de métodos de amostragem para estimativa de produção de cana-de-
açúcar, em áreas de colheita mecanizada. Piracicaba: STAB - Açúcar, Álcool e Subprodutos. 48-
51 p.
Polanczyk, R. A., Almeida, L. A., Padilla, L. e S. B. Alves. 2004. Pragas de cana-de-açúcar x métodos
alternativos de controle. Revista Biotecnologia Ciência e Desenvolvimento, 33: 14−17.
Precetti, A. A. C. M. e A. B. Arrigoni. 1990. Aspectos biológicos e controle do besouro Sphenophorus levis
Vaurie, 1978 (Coleoptera: Curculionidae) em cana-de-açúcar. Boletim Técnico Copersuca, 15.
Edição Especial.
Stevens, M. M., Fox, K. M., Coombes; N. E. e L. A. Lewin. 1999. Effect of fipronil seed treatments on the
germination and early growth of rice. Journal Pesticide Science, 55: 517−523.
Venancio, W. S., Begliomini, M. A. T. R. e N. L. Souza. 2004. Efeitos fisiológicos de fungicidas sobre
plantas. 1. Efeitos fisiológicos do fungicida pyraclostrobin. Revisão Anual de Patologia de Plantas,
(12): 317−341.

353
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

EVALUACIÓN DE LA MEZCLA INSECTICIDA ABAMECTINA MÁS ACEITE


MINERAL SOBRE Diaphorina citri K. (HEMIPTERA: LIVIIDAE), PREVIO A LA
APLICACIÓN EN ARCOs

Edgardo Cortez-Mondaca1 , Martín Montoya-Leyva2, Álvaro Ortíz-Osuna, Jesús Pérez-


Márquez1 y Fernando Alberto Valenzuela Escoboza3
1
INIFAP-Campo Experimental Valle del Fuerte, Km. 1609, carret. México-Nogales, J. J. Ríos, Sinaloa.
2
Comité Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de Sinaloa. Av. Luis González Obregón, 2874. C. P. 80149. Culiacán,
Sinaloa.
3
Escuela Superior de Agricultura del Valle del Fuerte-UAS. Avenida Japaraqui y Calle 16, Juan José Ríos, Sinaloa C.
P. 81110.
. Autor de correspondencia: cortez.edgardo@inifap.gob.mx.

RESUMEN. Con el objetivo de determinar la efectividad biológica de la mezcla insecticida Abamectina 0.5 l más
aceite mineral 2.0 l/ha sobre inmaduros del Psílido Asiático de los Cítricos en limón Persa, se realizó una evaluación
de insecticida en campo. La mezcla insecticida propuesta para el combate del PAC en áreas regionales de control en
las regiones citrícolas de México, mostró una efectividad biológica elevada (> 90 %; P < 0.0001) sobre el estado de
ninfa y su efecto residual se extendió por más de 9 DDA, por lo tanto se puede esperar un efecto similar en los huertos
comerciales aplicados en las ARCOs. No se observó mortalidad sobre huevo y el efecto sobre adultos del PAC fue
relativo.

Palabras clave: Control Químico, efectividad biológica, PAC, limón Persa.

Evaluation of the insecticide mixture Abamectin more mineral oil on Diaphrorin citri K.
(Hemiptera: Liviidae), previous to the application in regional control areas

ABSTRACT. In order to determine the biological effectiveness of the insecticidal mixture Abamectin 0.5 l more 2.0
l/ha mineral oil on immature Asian Citrus Psyllid in Persian lime, a field insecticide evaluation was made. The
insecticide mixture proposed for the control of PAC in regional control areas (RCAs) in the citrus regions of Mexico,
showed high biological effectiveness (> 90%; P <0.0001) on nymph status and its residual effect was extended by
more than 9 DBA, therefore a similar effect can be expected in the commercial orchards applied in RCAs. Egg
mortality was not observed and the effect on adult PAC was relative.

Keyword: Chemical control, Biological effectiveness, ACP, Persian lime.

INTRODUCCIÓN
El psílido asiático de los cítricos (PAC) Diaphorina citri Kuwayama, constituye uno de los
insectos que ha dañado la económica para la citricultura mexicana, debido a que es el principal
vector de la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus, patógeno que provoca la enfermedad
catastrófica de los cítricos conocida como “huanglongbing” (HLB). En el país, existe una campaña
nacional con estrategia de manejo conocida como Áreas Regionales de Control (ARCO) (Mora-
Aguilera et al., 2013), la cuales durante los últimos siete años se han realizado inversiones de
recursos financieros significativos para controlar al insecto en al menos 33 % de la superficie
nacional, donde se realizan dos aspersiones regionales de plaguicidas consideradas estratégicas
para reducir poblaciones del vector (Senasica, 2016). En el control del PAC se usa toda clase de
insecticidas, pero se desconoce el impacto cuantitativo de la aplicación, por lo que es necesario
realizar una evaluación de la efectividad de la medida con la finalidad de garantizar el control
adecuado de la plaga sin afectar el entorno (Rogers et al., 2016), así como para asegurar que el
recurso oficial invertido realmente produce los efectos buscados de reducir los problemas por la

354
Cortez-Mondaca et al.: Evaluación de la mezcla insecticida abamectina más aceite mineral sobre Diaphorina citri.

abundante presencia y diseminación del vector en el país. De acuerdo a lo anterior, el objetivo del
presente trabajo fue determinar la efectividad biológica de la mezcla insecticida Abamectina 0.5 l
más aceite mineral 2.0 l/ha sobre inmaduros del psílido asiático de los cítricos en limón Persa,
propuesta para el control del PAC en el periodo de la brotación de primavera en las regiones
citrícolas del país en el año 2017.

MATERIALES Y MÉTODO
La evaluación de la mezcla insecticida se realizó cerca de la localidad de La Reforma,
Angostura, Sinaloa (25º 10’ N y 105º 07 O), en la huerta de limón Persa “La Loma del Temo”, de
alrededor de tres años de edad, propiedad de José Cuauhtémoc Castro. Dicha parcela se encontraba
altamente infestada con el psílido asiático de los cítricos.
Los tratamientos evaluados fueron: 1. La mezcla insecticida Abamectina (Romectin® 1.8 %)
0.5 l + Aceite mineral parafínico de petróleo (Citroil 2.5%) 2.0 l por hectárea en 500 litros de agua.
2. Testigo absoluto sin insecticida. Previo a la aplicación insecticida se realizó un muestreo en 10
brotes tiernos de máximo 10 cm de longitud en cada tratamiento (un brote por árbol), los más
susceptibles de encontrarse infestados por el PAC (Cortez et al., 2013); los cuales se
inspeccionaron con una lupa de 16 X de aumento y se identificaron con un listón de plástico color
rojo, en donde se anotó el número de especímenes inmaduros presentes del PAC. Enseguida, el
mismo día, el 18 de enero de 2017, se realizó la aspersión de la solución insecticida, utilizando una
aspersora Yukon® con tanque de 1000 litros de capacidad y con boquillas de cono. El primer
muestreo para registrar el efecto de la mezcla insecticida se llevó a cabo tres días después de la
aplicación de la solución insecticida (el 21 de enero de 2017), en los brotes donde se estableció el
número de inmaduros del PAC antes de la aspersión de la mezcla insecticida; un segundo y tercer
muestreo de lectura de mortalidad se realizó 9 y 16 días después de la aplicación (DDA) (27 de
enero y 03 de febrero, de 2017), en 16 brotes tiernos recolectados y trasladados al laboratorio de
Entomología del CEVAF, en donde se revisaron bajo microscopio estereoscopio Stemi® 305. La
variable de respuesta medida fue el número de huevos, ninfas chicas (Nch) de primer a tercer instar
y ninfas grandes (Ngd) de cuarto a quinto instar, muertas (deshidratadas y sin respuesta al
estímulo).
Se utilizó un diseño completamente al azar con 10 repeticiones en el primer muestreo de datos
y de 16 repeticiones en segundo y tercer muestreo, por tratamiento; cada árbol de limón Persa se
consideró una repetición. El análisis estadístico se realizó con la Prueba de Suma de Rangos de
Wilcoxon (comparación de dos poblaciones), previamente los datos se transformaron a porcentaje;
y se realizó comparación de medias con la prueba de Tukey (α = 0.05) (Olivares, 1994).

RESULTADOS E DISCUSIÓN
En el primer muestreo de lectura de mortalidad realizado in situ, con lupa entomológica de 16
X en 10 brotes, mismos inspeccionados en el registro previo a la aspersión del insecticida, se obtuvo
diferencia altamente significativa entre tratamientos (P < 0.0001). En la mezcla insecticida los
porcentajes de mortalidad para ninfas chicas (Nch) fue desde 77.8 % hasta 100 % y una media de
90.7 %, ejemplares muertos; para ninfas grandes (Ngd) la mortalidad ocurrió en un rango de 54.6
% a 100 % y una media de 90.6 %, especímenes muertos. En el testigo absoluto no se observó
mortalidad alguna (Cuadro 1). Cabe señalar que en el muestreo previo, en la revisión de inmaduros
del PAC, no se observaron huevecillos y en el caso de los brotes muestreados en el tratamiento
insecticida no se encontraron Nch en el brote dos, ocho, nueve y 10, con Ngd los brotes ocho,
nueve y 10 no tuvieron ejemplares. En el testigo el brote número 10 no presentó Ngd (Cuadro 1).

355
Entomología mexicana, 4: 354−358 (2017)

Cuadro 1. Porcentaje de ninfas muertas por efecto de la mezcla insecticida 3 DDA.


Mezcla Insecticida Testigo
Brote Ngd Nch Ngd Nch
1 86.8 86.8 0.0 0.0
2 100.0 77.8 0.0 0.0
3 100.0 100.0 0.0 0.0
4 92.9 100.0 0.0 0.0
5 100.0 100.0 0.0 0.0
6 54.6 80.0 0.0 0.0
7 100.0 -- 0.0 0.0
8 -- -- 0.0 0.0
9 -- -- 0.0 0.0
10 -- -- -- 0.0
Suma = 634.3 544.6 0.0 0.0
Media = 90.6 90.7 0.0 0.0
Ngd = ninfa grande. Nch = ninfa chica.

Cuadro 2. Porcentaje de huevos y ninfas muertas por efecto de la mezcla insecticida 9 DDA.
Mezcla Insecticida Testigo
Brote Ngd Nch Huevo Ngd Nch Huevo
1 65.0 66.6 0.0 0.0 0.0 0.0
2 65.6 75.0 0.0 0.0 0.0 0.0
3 87.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0
4 69.0 87.0 0.0 0.0 0.0 0.0
5 45.0 57.0 0.0 0.0 0.0 0.0
6 100.0 100.0 0.0 0.0 0.0 0.0
7 87.0 100.0 0.0 0.0 0.0 0.0
8 76.0 100.0 0.0 0.0 0.0 0.0
9 93.0 100.0 0.0 0.0 0.0 0.0
10 65.0 80.0 0.0 -- 0.0 0.0
11 -- -- -- -- -- --
12 -- -- -- -- -- --
13 -- -- -- -- -- --
14 -- -- -- -- -- --
15 -- -- -- -- -- --
16 -- -- -- -- -- --
Suma = 619.2 659.7 0.0 0.0 0.0 0.0
Media = 88.4 94.2 0.0 0.0 0.0 0.0
Ngd = ninfa grande. Nch = ninfa chica.

En el segundo muestreo de lectura de mortalidad realizado en brotes inspeccionados al


microscopio, igual que para el primer muestreo, se obtuvo diferencia altamente significativa (P <
0.0001). En la mezcla insecticida los porcentajes de mortalidad para ninfas chicas (Nch) fue desde
57 % hasta 100 % y una media de 94.2 %, ejemplares muertos; para ninfas grandes (Ngd) la
mortalidad ocurrió en un rango de 45 % a 100 % y una media de 88.4 %, especímenes muertos. En
el testigo absoluto no se observó mortalidad alguna (Cuadro 2) y los brotes del 10 al 16 no
presentaron inmaduros, en tanto que en el tratamiento de la mezcla insecticida para Nch y Ngd no
se obtuvieron del tratamiento 11 al 16.
En el tercer muestreo de lectura de mortalidad realizado en brotes inspeccionados al
microscopio, igual que para los muestreos anteriores, se obtuvo diferencia significativa entre los
tratamientos (P < 0.0001), sin embargo, en éste caso los porcentajes de mortalidad en el tratamiento
de la mezcla insecticida fueron más reducidos respecto a los obtenidos en los dos muestreos

356
Cortez-Mondaca et al.: Evaluación de la mezcla insecticida abamectina más aceite mineral sobre Diaphorina citri.

anteriores; el rango de mortalidad para Ngd fue de 24.1 % a 100 % y una media de 76.0 % de
mortalidad; para Nch el rango de mortalidad fue de 8.5 % a 100 % y una media de 39.4 %. Mientras
que en el testigo por primera vez se detectó mortalidad inexplicable (probablemente debida a
factores naturales), en el caso de Ngd el rango de mortalidad fue de 37.5 % a 100 % y una media
de 33.3 %, mientras que para Nch el rango fue de 1.9 % a 55.5 % y una media de 9.2 %. Para el
estado de huevo en ninguno de los tratamientos se observó mortalidad.

Cuadro 3. Porcentaje de huevos y ninfas muertas por efecto de la mezcla insecticida 16 DDA.
Mezcla insecticida Testigo
Brote Nch Ngd Huevo Nch Ngd Huevo
1 58.3 100.0 0.0 0.0 0.0 0.0
2 100.0 100.0 0.0 0.0 0.0 0.0
3 10.3 24.1 0.0 6.0 0.0 0.0
4 100.0 100.0 0.0 55.5 0.0 0.0
5 11.3 77.7 0.0 8.3 100.0 0.0
6 22.0 25.0 0.0 7.0 37.5 0.0
7 11.1 100.0 0.0 4.1 55.5 0.0
8 0.0 100.0 0.0 1.9 40.0 0.0
9 63.6 100.0 0.0 0.0 0.0 0.0
10 8.5 50.0 0.0 0.0 100.0 0.0
11 29.0 88.8 0.0 0.0 0.0 0.0
12 41.6 100.0 0.0 8.9 0.0 0.0
13 38.7 75.0 0.0 32.1 100.0 0.0
14 0.0 0.0 0.0 9.8 0.0 0.0
15 87.0 90.0 0.0 0.0 100.0 0.0
16 50.0 85.7 0.0 13.7 0.0 0.0
Suma= 631.4 1216.3 0.0 147.3 533.0 0.0
Media = 39.4 76.0 0.0 9.2 33.3 0.0
Ngd = ninfa grande. Nch = ninfa chica.

Los resultados muestran que la mezcla insecticida Abamectina (Romectin® 1.8%) 0.5 l + Aceite
mineral parafínico de petróleo (Citroil 2.5 %) 2.0 l por hectárea en 500 litros de agua, no tuvo
efecto alguno sobre huevecillos de D. citri en limón Persa y en adultos se observó efecto pero se
observó sobrevivencia, de tal forma que para cuando ocurrió el segundo muestreo (9 DDA), había
presencia de huevo nuevo; en los datos del 2do muestreo se registraron huevos, por lo que se
incluyeron las columnas que los registraron (Cuadros 2 y 3).
El tratamiento a base de insecticida mostró elevada efectividad biológica de dicha solución sobre
ninfas y fue mayor tres DDA, después en el segundo muestreo 9 DDA la mortalidad fue todavía
relativamente alta, se redujo poco respecto a la observada en el primer muestreo y el menor efecto
de mortalidad de ninfas fue en el tercer, y último muestreo, el cual pudo haber sido todavía menor
a lo registrado debido a que en el testigo se observó una mortalidad inexplicable, que naturalmente
también debió expresarse en el tratamiento insecticida, es decir, que si se hubiera realizado la
mortalidad corregida (Abbot, 1925), los porcentajes de mortalidad en el tratamiento insecticida
serían menores a los registrados, no obstante, para el propósito del estudio no se consideró
necesario. De acuerdo a lo anterior, el efecto residual del tratamiento se expresó hasta el 16 DDA
aunque ya en forma reducida y posiblemente por ejemplares que tenían determinado tiempo de
muertos, por lo tanto no se puede definir con exactitud los días de residualidad. Respecto a los dos
estados de desarrollo de ninfas, el mayor efecto de la mezcla insecticida ocurrió en las Nch respecto
a las Ngd, de acuerdo como se ha observado en otros estudios (Cortez et al., 2013; Díaz-Zorrilla,
2010) lo cual resulta lógico debido a que dosificación de un insecticida es de acuerdo con relación

357
Entomología mexicana, 4: 354−358 (2017)

al peso y en correlación con el tamaño del organismo de que se trate, como se indica en las etiquetas
de los insecticidas.

CONCLUSIÓN
La mezcla insecticida Abamectina más aceite mineral propuesta para el combate del PAC en
áreas regionales de control en la brotación de primavera en regiones citrícolas de México, mostró
una efectividad biológica elevada (> 90 %) sobre el estado de ninfa y su efecto residual se extendió
por más de 9 DDA, por lo tanto se puede esperar un efecto similar en los huertos comerciales
aplicados en las ARCOs en el año de 2017. No se observó mortalidad sobre huevo y el efecto sobre
adultos del PAC fue relativo.

Agradecimientos
Al Comité Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de Sinaloa por las facilidades brindadas para
la realización del trabajo de campo.

Literatura Citada
Abbott, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticide. Journal of Economic
Entomology, 18: 265−267.
Cortez, M. E., Loera, J. G., Hernández, L. M. F., Barrera, G. J. F., Fontes, P. A. A., Díaz, Z. U., Jasso, A.
J., Reyes, M. A., Manzanilla, R. R. y J. I. López Arroyo. 2013. Manual para el Uso de Insecticidas
Convencionales y Alternativos en el Manejo de Diaphorina citri Kuwayama en Cítricos, en México.
SAGARPA-INIFAP. Folleto Técnico Núm. 37. Juan José Ríos, Sinaloa, México. 56 pp.
Díaz-Zorrilla, U. A. 2010. Estudio de evaluación de efectividad biológica de Actara®, para controlar
diaphorina en limón persa (Citrus latifolia Tan.). Pp 396−407. In: J. I. López-Arroyo y V. W.
González-Lauck. (Eds.) Memoria:1er Simposio Nacional sobre Investigación para el Manejo del
Psílido Asiático de los Cítricos y el Huanglongbing en México, Monterrey, N. L., México. INIFAP-
CIRNE-Campo Experimental General Terán.
Mora-Aguilera, G., Robles, P., González, R., Flores, J., Acevedo, G. y S. Domínguez. 2013. Criterios
epidemiológicos para priorizar zonas de establecimiento de ARCOS. In: Memorias de la Reunión
Nacional de Sanidad Vegetal. México, D.F. 16-19 Abril. SENASICA México.
Rogers, M. E., Dewdney, M. M. and S. H. Futch. 2016. 2016 Florida citrus pest management guide:
Pesticides Registered for Use on Florida Citrus. U.S. Department of Agriculture. University of
Florida, IFAS, Florida A. & M. University Cooperative Extension Program, and Boards of County
Commissioners Cooperating. 108-122 pp.
Olivares, S. E. 1994. Paquete de diseños experimentales. FAUANL. Versión 2.5. Facultad de Agronomía,
UANL. Marín, N.L.
SENASICA, 2016. Presupuesto Huanglongbing de los cítricos. Disponible en: http://www. gob.mx/
senasica/ documentos/ presupuesto-campana-huanglongbing-2016. (Fecha de consulta: 12-V-
2017).

358
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

EFECTIVIDAD DE ACARICIDAS PARA EL CONTROL DE ARAÑA ROJA EN


ROSA EN CHIAUTZINGO, PUEBLA

Jesús Huerta-Pérez1, Juan Fernando Solís-Aguilar1, Manuel Alejandro Tejeda-Reyes2 , Samuel


Ramírez-Alarcón1, José Luna-García1, Laura Alonso-Hernández1 y José Francisco Díaz-Nájera1.
1
Maestría en Protección Vegetal. Depto. Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo. Km 38.5 Carretera
México-Texcoco. C. P. 56230, Chapingo, estado de México.
2
Posgrado en Entomología y Acarología. Instituto de Fitosanidad. Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo. Km
36.5 Carretera México-Texcoco. C. P. 56230, Texcoco, estado de México.
Autor de correspondencia: tejeda.manuel@colpos.mx

RESUMEN. Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) es una de las principales plagas del cultivo de rosa,
donde la aplicación de acaricidas para su control es la táctica frecuentemente utilizada, sin embargo T. urticae ha sido
capaz de desarrollar resistencia a una gran cantidad de compuestos utilizados en su control alrededor del mundo. El
objetivo de este estudio fue evaluar la efectividad biológica de los acaricidas abamectina, spiromesifen, spirodiclofen,
bifenazate de manera individual y combinada para el control de araña roja en el cultivo de rosa bajo condiciones de
invernadero en Chiautzingo, Puebla. Los resultados obtenidos muestran que los acaricidas a las dosis evaluadas
tuvieron un efecto en T. urticae (P < 0.05) en comparación con el testigo absoluto, ya sea en la disminución de huevos
e individuos móviles a partir de la primera aplicación y se observa una mayor efectividad al realizarse aplicaciones
subsecuentes. No se observaron diferencias entre la aplicación combinada e individual de los ingredientes utilizados
en este estudio. Con base a los resultados obtenidos se recomienda el uso de estos insecticidas en programas de manejo
integrado de Tetranychus urticae en la región donde se realizó en estudio.

Palabras clave: Abamectina, spiromesifen, spirodiclofen, bifenazate.

Effectiveness of acaricides for the control of two-spotted spider mite in rose in Chiautzingo,
Puebla

ABSTRACT. Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) is one of the main pests of many ornamental crops,
where the application of acaricides for its control is the tactic frequently used, however T. urticae has been able to
develop resistance to a large amount of compounds used in its control around of the world. The objective of this study
was to evaluate the biological effectiveness of the acaricides abamectin, spiromesifen, spirodiclofen, bifenazate
individually and combined for the control of two-spotted spider mite in the cultivation of rose in a greenhouse in
Chiautzingo, Puebla. The results obtained show that the acaricides at the doses evaluated had an effect on T. urticae
(P < 0.05) compared to the absolute control, either in the decrease of eggs and mobile individuals from the first
application, increasing when subsequent applications were made. No differences were observed between the combined
and individual application of the ingredients used in this study. Based on the results obtained, it is recommended the
use of these acaricides in integrated management programs of two-spotted spider mite in the region where the study
was carried out.

Keyword: Abamectina, spiromesifen, spirodiclofen, bifenazate.

INTRODUCCIÓN
En México aproximadamente 25,500 productores de flores generan un valor de producción de
5,445 millones de pesos, por otro lado el mercado de ornamentales genera alrededor de más de
180,000 empleos permanentes, 50,000 eventuales y un millón de indirectos (SAGARPA, 2012).
De acuerdo al Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera, el valor de la producción
obtenida de rosa de corte en invernadero y campo en el 2012 fue de más de 1,433 millones de
pesos en una superficie de 1420.75 ha, donde destacan los estados de México, Morelos y Puebla
como los de mayor importancia (SIAP, 2016).

359
Huerta-Pérez et al.: Efectividad de acaricidas para el control de araña roja en rosa.

Existen muchos problemas fitosanitarios que afectan a este cultivo, los cuales disminuyen el
rendimiento y la calidad de la producción si no se realizan medidas de control. Donde podemos
destacar a la araña roja Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) como uno de los
principales problemas. La araña roja, es una de las plagas de mayor importancia económica que
afecta una amplia gama de cultivos de importancia agrícola (Attia et al., 2013), debido a su ciclo
de vida corto y progenie abundante, su control se basa en el uso de plaguicidas (Van Leeuwen et
al., 2010), sin embargo, estas características combinadas con otros factores (Georghiou, 1994),
aumentan la capacidad de desarrollar resistencia, convirtiéndose en una de las especies con más
reportes a nivel mundial (Whalon et al., 2017).
Para el control de este ácaro en las regiones agrícolas donde los plaguicidas son de uso común,
es recomendable realizar con frecuencia pruebas de eficacia biológica, con la finalidad de utilizar
aquellos que sean efectivos, debido a que el desconocimiento sobre su eficacia por parte de los
productores, conlleva a un uso excesivo de éstos, aumentando la posibilidad del desarrollo de
resistencia; además, la utilización continua hace que aumenten los costos de producción, así como
los riesgos a la salud humana del personal encargado de realizar las aplicaciones. Por lo que, el
objetivo de este estudio, fue evaluar la efectividad biológica de acaricidas para el control de araña
roja en el cultivo de rosa de corte en el municipio de Chiautzingo, Puebla.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se llevó a cabo en la localidad de San Agustín Atzompa, Chiautzingo, Puebla, en un
invernadero comercial de rosa variedad Samurai con coordenadas geográficas 19.193113° N y
98.519531° O de febrero a marzo de 2014. Se utilizó un diseño de bloques completos al azar con
ocho tratamientos y tres repeticiones (Cuadro 1). La unidad experimental consistió de dos camas
de 2 m de ancho por 6 m de largo. Las aplicaciones se realizaron con una mochila motorizada
Arimitsu® calibrada para dar un gasto de agua de 1500 l.ha-1 logrando siempre un buen cubrimiento
del follaje. Se realizaron 3 aplicaciones a intervalos de siete días. Se llevaron a cabo cuatro
evaluaciones, la cuales se realizaron antes de cada aplicación y siete días después de la última
aplicación, evaluándose el número de huevos e individuos móviles por hoja de una muestra de 6
hojas por unidad experimental. Los datos obtenidos fueron transformados a la función log10 (x +
1), para posteriormente aplicarles un análisis de varianza (P = 0.05) y una prueba de comparación
de medias de Tukey ( = 0.05) con el paquete de análisis estadístico SAS® Institute (2016) para
poder establecer diferencias entre los tratamientos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Al iniciar el estudio la densidad de T. urticae fue de 6.8 a 11.8 individuos móviles por hoja,
donde no se observaron diferencias estadísticamente significativas entre los tratamientos (P =
0.5514), considerándose que esta plaga estaba distribuida homogéneamente en las unidades
experimentales. La densidad de individuos móviles por hoja en el testigo inicialmente fue de 7.7
hasta llegar a 16.9 a los 28 días después de iniciado el estudio, aumentando en más del 100 % su
población.
Todos los acaricidas evaluados tuvieron un efecto en T. urticae (P < 0.05) en comparación con
el testigo absoluto, ya sea en la disminución de huevos e individuos móviles a partir de la primera
aplicación y se observa una mayor efectividad al realizarse aplicaciones subsecuentes (Cuadro 1).
Es de resaltar que todos los acaricidas utilizados en este estudio, fueron efectivos en el control de
araña roja, incluso aquellos que son utilizados con más frecuencia en la región como abamectina y
spiromesifen. Abamectina, bifenazate y spirodiclofen mostraron alta efectividad sobre individuos
móviles, Marcic (2007) y Cloyd et al. (2009) mencionan que estos acaricidas tienen efectos sobre

360
Entomología mexicana, 4: 359−363 (2017)

Cuadro 1. Promedio de huevos e individuos móviles de Tetranychus urticae Koch por hoja, en una muestra aleatoria de 18 hojas por tratamientos en rosa

Días después de la primera aplicación

Tratamiento 0 7 14 21 28

Móviles Huevo Móviles Huevo Móviles Huevo Móviles Huevo Móviles

Acramite® 50 WS a
(bifenazate) b 6.89 ad 1.19 ab 8.24 ab 2.00 bc 1.62 b 0.71 b 1.19 b 2.41 b 3.96 b
0.75 Kg.ha-1 c
Oberon
(spiromesifen) 11.88 a 0.99 ab 3.28 abc 6.39 ab 2.83 ab 1.80 b 1.24 b 3.61 b 5.04 b
25 ml/100 L agua
Oberon Speed
(spiromesifen + abamectina) 9.07 a 0.70 ab 1.29 c 2.17 bc 1.88 b 1.18 b 0.86 b 3.33 b 4.51 b
30 ml/100 L agua
Envidor
(spirodiclofen) 10.58 a 0.72 ab 1.88 bc 1.19 c 1.59 b 0.73 b 0.67 b 2.76 b 3.42 b
25 ml/100 L agua
Envidor Speed
(spirodiclofen + abamectina) 9.81 a 0.97 ab 4.16 abc 1.79 bc 1.38 b 0.90 b 0.77 b 3.11 b 4.17 b
30 ml/100 L agua
Voliam Targo
(abamectina + chlorantraniliprole) 10.46 a 0.56 b 1.54 c 2.34 bc 1.77 b 1.42 b 1.59 b 3.52 b 5.04 b
500 ml.ha-1
Agrimec
(abamectina) 10.15 a 0.45 b 1.15 c 1.34 c 2.65 ab 1.02 b 1.31 b 2.80 b 3.79 b
30 ml/100 L agua
Testigo 7.77 a 1.97 a 13.78 a 15.76 a 6.87 a 22.55 a 10.49 a 27.89 a 16.91 a

P>F 0.5514 0.0132 <0.0001 <0.0001 0.0003 <0.0001 <0.0001 <0.0001 <0.0001
a
Producto Formulado; b Ingrediente activo; c Dosis utilizada; d Medias en la misma columna seguidas por la misma letra no son estadísticamente diferentes
(Tukey, P = 0.05); Datos transformados a log 10 (x + 1), se presentan medias de valores regresados a unidades originales.
variedad Samurai. Chiautzingo, Puebla. 2014.

361
Huerta-Pérez et al.: Efectividad de acaricidas para el control de araña roja en rosa.

ninfas y adultos de araña roja, asemejando a lo obtenido en nuestros resultados. Por su parte,
spiromesifen mostró una reducción tanto de huevo como de individuos móviles, de acuerdo con
Sato et al. (2011) este acaricida tiene efecto altamente toxico sobre huevos y estados móviles
tempranos de T. urticae, así mismo, mencionan que hembras tratadas disminuyen en al menos un
90 % la oviposición, lo cual explica lo obtenido en este estudio.
No se observaron diferencias entre la aplicación de manera individual y combinada de los
acaricidas evaluados, mostrando que el uso individual podría retardar el desarrollo de resistencia,
ya que se ha comprobado que cuando se aplican mezclas se ejerce una selección múltiple de
mecanismos de resistencia. Sin embargo, debe de analizarse el uso de mezclas cuando existan
generaciones escalonadas, para ejercer un mejor control de esta plaga.
Por su parte, es importante mencionar que su utilizó una buena cobertura del follaje con un
volumen de 1500 l.ha-1, lo cual da cabida a obtener el mejor desempeño de los acaricidas evaluados,
ya que regularmente, los volúmenes de agua en la región son menores a 500 l.ha-1, lo cual puede
reflejar erróneamente una baja eficacia de estos productos. Debido a esto es necesario difundir este
tipo de información para evitar estos problemas operativos. Otro aspecto importante, es la
ejecución de aplicaciones oportunas, ya que realizarlas cuando existe una alta densidad de
individuos por hoja es difícil contener este problema, como lo observamos en este estudio, ya que
hasta después de la tercera aplicación se obtuvieron valores de menos de dos individuos por hoja.
Además se deben de considerar otros aspectos o parámetros que puedan tomarse en cuenta para
ejecutar una medida de control, ya que regularmente se evalúan hojas para determinar la densidad
máxima permisible, sin embargo este ácaro puede alojarse en otros órganos de la planta como
brotes nuevos, botones forales, tallos y flores (Fig. 1), así como elaborar telaraña sobre estos; la
presencia en estas zonas combinada con telaraña sería una detonante para realizar una aplicación
ya que el problema es grave, además de que la telaraña protege a la población del contacto con los
acaricidas.

Figura 1. Presencia de araña roja Tetranychus urticae Koch en: A) flor, B) foliolo con telaraña, C) brotes nuevos y D)
botones florales.

362
Entomología mexicana, 4: 359−363 (2017)

CONCLUSIÓN
Los acaricidas utilizados en este estudio mostraron una reducción de huevos e individuos
móviles de T. urticae, por lo cual se recomienda el uso de estos en programas de manejo integrado
de araña roja en la región donde se desarrolló el estudio.

Literatura Citada
Attia S., Grissa K. L., Lognay G., Bitume E., Hance T. and A. C. Mailleux. 2013. A review of the major
biological approaches to control the worldwide pest Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae)
with special reference to natural pesticides. Journal of Pest Science, 86(3): 361−386.
Cloyd, R. A., Galle, C. L., Keith, S. R., and K. E. Kemp. 2009. Evaluation of persistence of selected
miticides against the twospotted spider mite, Tetranychus urticae. HortScience, 44: 476−480.
Georghiou, G. P. 1994. Principles of insecticide resistance management. Phytoprotection, 75: 51−59.
Marcic, D. 2007. Sublethal effects of spirodiclofen on life history and life-table parameters of two-spotted
spider mite (Tetranychus urticae). Experimental and Applied Acarology. 42: 121−129.
SAS Institute. 2016. SAS User's Manual 9.4. SAS Institute, Cary, North Carolina. 362 pp.
SAGARPA. 2012. Garantizada la disponibilidad de flores para cubrir la demanda nacional. Disponible en:
http://www.sagarpa.gob.mx/Delegaciones/distritofederal/boletines/Documents/B0122012.pd
f. (Fecha de consulta: III-2017).
Sato, M. E., Da Silva, M. Z., Raga, A., Cangani, K. G., Veronez, B. and R. L. Nicastro. 2011. Spiromesifen
toxicity to the spider mite Tetranychus urticae and selectivity to the predator Neoseiulus
californicus. Phytoparasitica, 39: 437−445.
SIAP (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera). 2016. Producción de Sorgo por Estado.
Disponible en: http://www.siap.gob.mx/. (Fecha de consulta: I-2016).
Van Leeuwen, T., Vontas J., Tsagkarakou A., Dermauw W. and L. Tirry. 2010. Acaricide resistance
mechanisms in the two-spotted spider mite Tetranychus urticae and other important Acari: A
review. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 40: 563−572.
Whalon, A. E., Mota-Sanchez, R. M. and R. M. Hollingworth. 2017. Arthropods Resistant to Pesticides
Database. Disponible en: http://www.pesticideresistance.org. (Fecha de consulta III-2017).

363
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

PRESENCIA DE PIOJO HARINOSO (HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE) EN


Talipariti tiliaceum (L.) Fryxell (MALVACEAE) EN LA COMARCA LAGUNERA DE
COAHUILA

Fabián García-Espinoza , Cecilia Salazar-Flores, Ma. Teresa Valdés-Perezgasga, Javier


López-Hernández y Vicente Hernández-Hernández

Departamento de Parasitología. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro – Unidad Laguna. Periférico Raúl
López Sánchez S/N. Torreón, Coahuila, México. C. P. 27054.
. Autor de correspondencia: garcia-espinoza@hotmail.com

RESUMEN. Durante el período de otoño-invierno se llevó a cabo un estudio para identificar la entomofauna asociada
a una planta introducida a la Comarca Lagunera, Talipariti tiliaceum, misma que pertenece a la familia Malvaceae y
con fisionomía muy similar al algodonero (Gosyipium hirsutum L.), cultivo de alta importancia en esta región. Dentro
de la fauna identificada se hallaron especímenes del orden Hemiptera; en este trabajo se reporta por primera vez la
presencia de piojo harinoso (Coccoidea: Pseudococcidae) en la región. Los especímenes fueron observados y
colectados en los municipios de Torreón, Francisco I. Madero y San Pedro de las Colonias, Coahuila.

Palabras clave: Especie introducida, plaga potencial, Sternorrhyncha, Coccoidea .

Presence of mealybug (Hemiptera: Pseudococcidae) in Talipariti tiliaceum (L.) Fryxell


(Malvaceae) in the Comarca Lagunera of Coahuila

ABSTRACT. During the fall and winter, a study was carried out to identify the entomofauna associated to Talipariti
tiliaceum, an introduced plant to the Comarca Lagunera, which belongs to the family Malvaceae, the physiognomy of
this plant is very similar to cotton (Gosyipium hirsutum L.), a crop of high importance in this region. There were
specimens of the order Hemiptera in the identified entomofauna; this represent the first report of mealybug (Coccoidea:
Pseudococcidae) in malvácea in this region. The specimens were observed and collected in the municipalities of
Torreón, Francisco I. Madero and San Pedro de las Colonias, state of Coahuila.

Keyword: Introduced species, potential pest, Sternorrhyncha, Coccoidea.

INTRODUCCIÓN
Las plantas de la familia Malvaceae conforman un grupo muy diverso y variado, siendo estas
algunas cultivadas y muchas de ellas silvestres, representando así una marcada importancia
económica (Fryxell, 1992; Guillot, 2010). Dentro de estas destacan Gossypium hirsutum
(algodonero) e Hibiscus sabdarifa (jamaica), cultivos agrícolas y otras plantas de ornato como
Hibiscus syriacus e Hibiscus rosa-sinensis (Obregón y Jones, 2001; Guillot, 2010; Sáyago-Ayerdi
y Góñi, 2010).
Las malváceas además de su valor comercial, agrícola u ornamental, son plantas importantes ya
que al existir especies silvestres, éstas pueden constituir un excelente refugio o reservorio para
muchos insectos plaga (Heinz et al., 2013). De acuerdo con lo anterior, se han consignado especies
de malváceas como hospedantes de plagas cuarentenarias como el picudo del algodonero
(Anthonomus grandis B.) y de la cochinilla rosada del hibisco (Maconellicoccus hirsutus) (Bodegas
et al., 1977; Echegoyén y González, 2010; Stadler, 2001), así como de otras plagas (Kim et al.,
2013; Rummel et al., 1978; Wen et al., 1994; Lambkin, 1999; Vejar-Cota et al., 2009 y Carapia-
Ruiz et al., 2015).
Talipariti tiliaceum (sin. Hibiscus tiliaceus L.) es una planta malvácea, (hibisco, majagua, árbol
de algodón, entre otros), se encuentra frecuentemente en ecosistemas costeros. El árbol es nativo

364
Entomología mexicana, 4: 364−369 (2017)

de las playas de los océanos Pacífico e Índico; actualmente está naturalizándose a través de las
regiones tropicales y subtropicales del mundo (Vanzella et al., 2012).
Las malváceas además de su valor comercial, agrícola u ornamental, son especies importantes
ya que al haber especies silvestres se constituyen en refugio o reservorio excelente para muchos
insectos plaga (Heinz et al., 2013). De acuerdo con lo anterior, se han consignado especies de
malváceas como hospedantes de plagas cuarentenarias como el picudo del algodonero
(Anthonomus grandis B.) y de la cochinilla rosada del hibisco (Maconellicoccus hirsutus),
(Bodegas et al., 1977; Echegoyén y González, 2010; Staddler, 2010), así como de otras plagas
(Kim, 2013).
De acuerdo con Ramos y Serna (2004), la superfamilia Coccoidea, en la cual se ubican
taxonómicamente los insectos conocidos como escamas, cochinillas y chinches harinosas, reviste
especial importancia para la agricultura porque la mayoría de sus especies se alimenta de plantas
cultivadas; este grupo de hemípteros son insectos de tamaño pequeño y cuerpo blando, de hábitos
fitófagos succívoros; se reproducen y desarrollan agrupados en colonias; se localizan en cualquier
estructura vegetativa y/o reproductiva de sus plantas hospederas debilitándolas o matándolas, ya
sea privándolas de su savia, inyectándoles tóxicos o transmitiéndoles virus. Estos insectos excretan
lo que se conoce como “miel de rocío”, lo que, además de favorecer las relaciones simbióticas con
hormigas que los transportan y protegen, puede permitir el crecimiento de asociaciones de bacterias
y hongos del grupo Capnodium que producen fumaginas, disminuyendo la fotosíntesis de la planta
hospedera. Eventualmente pueden ser transmisoras de virus, pueden inyectar toxinas a las plantas,
o facilitar la penetración de hongos y bacterias.
Ramos y Serna (2004), hacen una descripción detallada de la familia Pseudococcidae,
mencionando lo siguiente: “Son las verdaderas cochinillas o chinches harinosas; así llamadas
porque muchas especies secretan una fina capa de secreciones de apariencia harinosa, con
prolongaciones laterales y caudales de estas secreciones que pueden observarse en mayor o menor
longitud dependiendo de la especie (Williams y Granara de Willink, 1992; Castillo y Bellotti,
1990).
Las cochinillas harinosas pueden encontrarse en casi cualquier parte de su planta hospedera,
aunque muchas especies adquieren una posición característica. Relativamente pocas especies se
encuentran en situación expuesta, tales como el haz de las hojas. Muchas especies viven debajo de
la corteza, en envolturas de hojas y axilas, en brácteas, debajo de los cálices o en las raíces (Cox,
1987).
El macho adulto presenta el cuerpo dividido en tagmas, pudiendo ser alado o áptero. El aparato
bucal está atrofiado o no existe, siendo su vida de corta duración (Soria y Viñuela, 2003; Williams,
1991). El macho alado tiene siempre únicamente dos alas, las alas posteriores están reducidas a
hamulohalterios (Williams, 1991). Los machos constituyen un material de estudio promisorio, de
gran valor y ayuda en la definición y clasificación futura de las especies. Con muy pocas
excepciones, aún no son utilizados porque su presencia en el material recolectado es muy rara. La
localización de los machos adultos se dificulta debido en parte a que son alados y muy pequeños
(Castillo y Bellotti, 1990).
Las hembras presentan un cuerpo de consistencia blanda, el tamaño y el color del cuerpo varían
de acuerdo con la especie y la forma puede ser alargada, ovoide o casi circular. Sobre la superficie
dorsal puede verse la segmentación del cuerpo, pero no se nota una diferencia entre cabeza, tórax
y abdomen. Sin embargo, en casi la totalidad de las especies es fácil observar un par de antenas y
tres pares de patas (Castillo y Bellotti, 1990; Ramos, 2003). Individualmente las hembras adultas
pueden variar en tamaño de acuerdo a las condiciones medioambientales sobre las cuales se
desarrolla y todas sufren agrandamiento durante la producción de huevos, después que alcanzan la

365
García-Espinoza et al.: Presencia de piojo harinoso en Talipariti tiliaceum.

madurez. Sin embargo, algunas especies son característicamente mucho más pequeñas que otras.
La forma del cuerpo parece estar relacionada con el hábitat y es característico de especies más que
de género (Cox, 1987).”
Tal como se consigna en OIRSA (2000) y Miller y Rossman (1995), los estados de crecimiento
de estos insectos, llamados ninfas, son fácilmente diseminados a través del transporte internacional.
El pequeño tamaño de sus individuos y los hábitos crípticos de la familia, hacen que con frecuencia
no sean detectados en las inspecciones cuarentenarias vegetales. En el caso de las especies
partenogenéticas, una sola hembra juvenil puede ser el inicio de una infestación importante si es
introducida por accidente sin sus enemigos naturales. La introducción accidental de una especie de
“cochinilla o piojo harinoso” puede, potencialmente, causar grandes daños económicos y
ecológicos como es el caso de Maconellicoccus hirsutus (Green) (cochinilla rosada del hibisco) en
la región del Caribe en años recientes o Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero, en el este de África;
así mismo, Williams (1991), reporta que catastróficas explosiones poblacionales han ocurrido en
algunas partes del mundo debido a la introducción de Pseudococcus calceolariae Maskell
(Pseudococcidae), la cual fue subsecuentemente controlada por enemigos naturales importados de
Australia (Williams, 1991).
Por lo anterior, fue necesario realizar el estudio de la entomofauna asociada al hibisco o
majagua, utilizado con fines ornamentales, planta introducida desde regiones tropicales a los
viveros de la Comarca Lagunera, mismos que no cuentan con ninguna reglamentación sobre el
manejo y control de especies y/o plagas exóticas y con alto potencial de daño en los cultivos locales
como los miembros de la familia Pseudococcidae.

MATERIALES Y MÉTODO
Durante los meses de septiembre, octubre, noviembre y diciembre de 2015 y enero de 2016, es
decir, durante otoño e invierno, se realizó un estudio para identificar la entomofauna asociada a T.
tiliaceum, mejor conocida como majagua, planta introducida y muy utilizada con fines
ornamentales.
El estudio se llevó a cabo en localidades de los municipios de San Pedro de las Colonias,
Francisco I. Madero y Torreón, ubicados en la Comarca Lagunera del estado de Coahuila, México.
Los sitios que se eligieron para hacer los muestreos fueron áreas aledañas a zonas agrícolas o
campos de cultivo. Las plantas de T. tiliaceum generalmente se localizan en las aceras de las calles,
camellones, jardines y parques. En total se revisaron 49 plantas al azar, 18 en el municipio de San
Pedro de las Colonias, 5 en el municipio de Francisco I. Madero y 26 en el municipio de Torreón.
El número de plantas varió debido a que en los municipios de Torreón y San Pedro, los hibiscos
aledaños a campos de cultivo resultaron ser más abundantes que en Fco. I. Madero.
Se realizaron 4 colectas de piojo harinoso, una al inicio del estudio, durante el mes de
septiembre, otras más en octubre, noviembre y una última en el mes de enero. La recolección de
especímenes se hizo con pinzas entomológicas y pinceles, asimismo, se recolectaron partes de la
planta (ramas, hojas, flores y frutos) con infestaciones de piojo harinoso.
Se tomaron las coordenadas con GPS de cada uno de los puntos de muestreo. Las colectas y el
monitoreo de plagas se llevaron a cabo a intervalos quincenales. La recolección de especímenes se
hizo con pinzas entomológicas y pinceles. Los especímenes recolectados fueron preservados en
frascos con etanol al 70%. Cada frasco fue etiquetado de acuerdo a la fecha y sitio del cual provenía
la colecta. La identificación de la familia se realizó en el laboratorio de Parasitología de la UAAAN
UL con apoyo de las claves de McKenzie (1967), Triplehorn y Johnson (2005) y Ellenrieder y
Watson (2016).

366
Entomología mexicana, 4: 364−369 (2017)

RESULTADOS E DISCUSIÓN
De la familia Pseudococcidae se lograron colectar especímenes pertenecientes al grupo de los
piojos harinosos, siendo estos observados en 45 árboles de T. tiliaceum de los 49 revisados. Hasta
la fecha no se tenía ningún registro de piojo harinoso sobre plantas de majagua o hibisco en la
Comarca Lagunera y tampoco había registro de pseudocóccidos sobre otras malváceas.
Casi el 92 % de los árboles monitoreados mostraron presencia de piojo harinoso, la infestación
era variable en cuanto a la cantidad de piojos presentes y partes afectadas, los especímenes
colectados fueron observados en hojas, ramas (Fig. 1), botones florales y frutos (verdes y secos),
aunque en los frutos secos los especímenes estaban muertos (Fig. 2).

Figura 2. Rama de T. tiliaceum con infestación de piojo harinoso.

Figura 2. Piojos harinosos en corola floral (vivos) y en fruto seco (muertos).

Los miembros de esta familia presentan dimorfismo sexual, la hembra adulta está recubierta por
una capa cerosa blanca, que impide ver claramente su coloración que va desde un naranja, rosado
a un rojizo al igual que sus fluidos, no tienen alas. Solo fue posible la captura de hembras, ya que
no se identificó ningún espécimen con alas (Fig. 3).
La observación e identificación de especímenes de esta familia, Pseudococcidae, es de
mucha importancia ya que representarían una plaga en potencia por el gran número de especies
cultivadas que afectan (Ramos y Serna, 2004). Las malváceas además de su valor comercial,

367
García-Espinoza et al.: Presencia de piojo harinoso en Talipariti tiliaceum.

agrícola u ornamental, son especies importantes ya que al haber especies silvestres se constituyen
en refugio o reservorio excelente para muchos insectos plaga (Heinz et al., 2013).

Figura 3. Vista dorsal de piojo harinoso (sin polvo blanco característico).

De acuerdo con lo anterior, se han consignado especies de malváceas como hospedantes de


plagas cuarentenarias como el picudo del algodonero (Anthonomus grandis) y de la cochinilla
rosada del hibisco (Maconellicoccus hirsutus) (Bodegas et al., 1977; Echegoyén y González, 2010;
Staddler, 2010), así como de otras plagas (Kim, 2013). Cabe mencionar también que Williams
(1191) y Ramos y Serna (2004) hacen mención sobre los hábitos y los daños que pueden llegar a
causar los miembros de la familia Pseudococcidae cuando aumenta drásticamente su población.

CONCLUSIÓN
El resultado presentado en este trabajo fue parte de un proyecto sobre identificación de
entomofauna asociada a la planta del hibisco o majagua. La identificación de miembros de la
familia Pseudococcidae y su reporte es importante debido a que la planta en estudio es una planta
introducida y por ende se desconocen también sus problemas fitosanitarios.
La planta de T. tiliaceum es una planta malvácea que puede fungir como excelente refugio y
fuente de alimento de especies de la familia de los piojos harinosos, pudiendo ser potencial
hospedera de la cochinilla rosada del hibisco.
Es importante y necesario un continuo monitoreo de estas plantas para conocer la incidencia de
este grupo de insectos, asimismo, deben hacerse estudios para identificar la o las especies precisas
que infestan a esta malvácea introducida a la Comarca Lagunera.
Agradecimientos
Los autores expresan un amplio agradecimiento a la Universidad Autónoma Agraria Antonio
Narro, a la Junta Local de Sanidad Vegetal de la Comarca Lagunera del Estado de Coahuila y a la
Ing. Aurora Ávila García por el apoyo y facilidades brindadas durante el estudio.
Literatura Citada
Bodegas, V. P. R., R. Flores G. y M. E. de Coss F. 1977. Aspectos de interés sobre las hospederas alternantes
del picudo del algodonero A. grandis y avances en la investigación respectiva en el Soconusco,
Chiapas, Mexico. Centro de Investigaciones ecológicas del sureste. OEA CONACYT. Tapachulas,
Chiapas, Mexico. Boletín de Información 3: 1−14.
Carapia-Ruiz, V. E., Carbajal-García, A. y A. Castillo-Gutiérrez. 2015. Moscas blancas del género
Aleurodicus Douglas (Hemiptera: Aleyrodidae) y clave para especies de México. Entomología
mexicana, 2: 776−778.

368
Entomología mexicana, 4: 364−369 (2017)

Echegoyén, R. P. E. y H. H. González. 2010. Plan de contingencia ante un brote de cochinilla rosada del
hibisco (Maconellicoccus hirsutus) en un país de la región del OIRSA. Organismo Internacional
Regional De Sanidad Agropecuaria – OIRSA. San Salvador, El Salvador, mayo de 2010. 165 pp.
Ellenrieder, N.V. y G. Watson. 2016. A new mealybug in the genus Pseudococcus Westwood (Hemiptera:
Coccomorpha: Pseudococcidae) from North America, with a key to species of Pseudococcus from
the New World. Zootaxa, 4105: 65−87.
Fryxell, P. A. 1992. Flora de Veracruz. Malvaceae. Fascículo 68. Instituto de Ecología, A.C. Xalapa,
Veracruz, México. 50 pp.
Guillot, O., D. 2010. Claves para los taxones y cultones del género Hibiscus L. (Malvaceae) cultivados y
comercializados en la Comunidad Valenciana (E. España). Quaderni di Botanica ambientale e
applicata, 21: 77−83.
Heinz, C. R. T. Q., Thompson, R. M. F., Marín, S. J., Lara, M. J. L., Flores. D. M. y J. A. J. Alcalá. 2013.
Malezas hospederas de Frankliniella occidentalis y reservorios del virus del bronceado del tomate
en el Altiplano mexicano. Fitosanidad, 17(1): 5−9.
Kim, Y., Cho, Y., Kang, Y. K., Choi, M. and S. H. Nam. 2013. A study of the major insect pest communities
associated with Hibiscus syriacus (Columniferae, Malvaceae). Journal of Ecology & Environment,
36(2): 125−129.
Lambkin, T. A. 1999. A host list for Aleurodicus dispersus Russell (Hemiptera: Aleyrodidae) in Australia.
Australian Journal of Entomology, 38: 373−376.
McKenzie, H. L. 1967. Mealybugs of California. With taxonomy, biology, and control of North American
species (Homoptera: Coccoidea: Pseudococcidae). University of California Press. Berkeley, USA.
526 pp.
Miller, D. Y. and A. Rossman. 1995. Systematics, biodiversity, and agriculture. Pp. 680−684. In: Bioscience
Vol. 45, No. 10.
Obregón, A. I. and R. W. Jones. 2001. Ecology and phenology of the boll weevil (Coleoptera:
Curculionidae) on an unusual wild host, Hibiscus pernambucensis, in southeastern Mexico. Journal
of Economic Entomology, 94(6): 1405−1412.
Organismo Internacional Regional De Sanidad Agropecuaria (OIRSA). 2000. Identificación de insectos de
la Superfamilia Coccoidea con énfasis en Cochinilla Rosada Maconellcoccus hirsutus Green
(Manual Técnico). Guatemala. 64 pp.
Ramos, P. A. A. y F. J. C. Serna. 2004. Coccoidea de Colombia, con énfasis en las cochinillas harinosas
(Hemiptera: Pseudococcidae). Revista Facultad Nacional de Agronomíak, 57(2): 2383−2412.
Rummel, D. R., White, J. R. and G. R. Pruitt. 1978. A wild host of the boll weevil in west Texas.
Southwestern Entomologist, 3(3): 171−175.
Sáyago-Ayerdi, S. y I. Goñi. 2010. Hibiscus sabdarifa L. fuente de fibra antioxidante. Archivos
Latinoamericanos de nutrición, 60(1): 79−84.
Stadler, T. 2001. Reporte Técnico n° 16. Manejo Integrado del Picudo del Algodonero en Argentina, Brasil
y Paraguay. CFC/ICAC/04. SENASA. Fondo Común Para Productos Básicos. 47 pp.
Taia, W. K. 2009. General view of Malvaceae Juss. S.L. and taxonomic revision of genus Abutilon Mill. in
Saudi Arabia. Journal Of King Abdul Aziz University. Science Journal, 21(2): 349−363.
Triplehorn, C. A. and N. F. Johnson. 2005. Borror and Delong’s Introduction to the Study of Insect.
Belmont, C.A. USA, Peter Marshall. 864 pp.
Vejar-Cota, G., Ortega-Arenas, L. D. y V. E. Carapia-Ruiz. 2009. Primer registro de la mosca blanca de los
cereales Aleurocybotus occiduus Russell (Hemiptera: Aleyrodidae) y su impacto potencial como
plaga de gramíneas en el norte de Sinaloa. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 25(1): 33−48.
Wen, H. C., Hsu, T. C. y C. N. Chen. 1994. Suplementary description and host plants of the spiralling
whitefly, Aleurodicus dispersus Russell. Chinese Journal of Entomology, 14: 147−161.
Williams, D. J. 1991. Superfamilia Coccoidea. Pp. 457−464. In: I. D. Naumann. (Eds.). The insects of
Australia. v. 2. New York: Cornell University Press.

369
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

DISTRIBUCIÓN DE LA PALOMILLA GUATEMALTECA DE LA PAPA Tecia


solanivora Povolný, (LEPIDOPTERA: GELECHIIDAE) EN MÉXICO

Nallely Acevedo-Reyes , Héctor Enrique Vega-Ortiz, Edith Blanco-Rodríguez y Clemente de Jesús


García-Ávila

Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria SAGARPA-SENASICA. Km. 37.5 de la Carretera Federal México-
Pachuca, Tecámac Estado de México C. P. 55740.
. Autor de correspondencia: dgsv.cnrfito40@senasica.gob.mx

RESUMEN La SAGARPA a través de la Dirección General de Sanidad Vegetal del SENASICA, realiza una
priorización de las plagas de interés cuarentenario para México, con mayor riesgo de ingreso y que amenacen la
seguridad alimentaria, para posteriormente implementrar estrategias de detección oportuna. Entre ellas está Tuta
absoluta, de alto riesgo de introducción y de gran importancia para el cultivo de tomate (Solanum lycopersicum).
Derivado de las acciones de detección mediante el establecimiento de redes de trampeo, se tuvieron capturas de
ejemplares sospechosos a T. absoluta, una vez realizado el diagnóstico fitosanitario se determinó que correspondía a
Tecia solanivora, Povolný, plaga de importancia para el cultivo de papa. Por lo anterior se planteó el objetivo de
mostrar la distribución actual de la palomilla guatemalteca de la papa en México, asociada a las detecciones en la red
de trampeo para la palomilla del tomate; con base en el analisis de la información se observó que la palomilla
guatemalteca de la papa se encuentra presente en: Chiapas, Puebla, Quintana Roo y Veracruz. Asimismo, Veracruz
fue la entidad federativa que más muestras envió durante 2013 a enero de 2017.

Palabras clave: Plaga, diagnóstico fitosanitario, CNRF.

Distribution of the Guatemalan potato tuber moth, Tecia solanivora Povolný, (Lepidoptera:
Gelechiidae) in Mexico

ABSTRACT. SAGARPA, through SENASICA's General Directorate of Plant Protection, prioritizes pests of
quarantine interest for Mexico, which are at greater risk of entry and threaten food security, and then implement
strategies for early detection. Among them is Tuta absoluta, of high risk of introduction and of great importance for
the tomato crops (Solanum lycopersicum L.). Due to the detection of trapping nets, catches of suspect specimens were
taken from T. absoluta. Once the phytosanitary diagnosis was made, it was determined that Tecia solanivora, Povolný,
is an important pest for potato crops. Therefore, the objective was to show the current distribution of the Guatemalan
potato tuber moth in Mexico, associated to detections in the tomato moth trapping network; Based on the analysis of
the information it was observed that the Guatemalan potato tuber moth is present in: Chiapas, Puebla, Quintana Roo
and Veracruz. Also, Veracruz was the federative entity that most samples sent during 2013 to January 2017.

Keyword: Pest, phytosanitary diagnostics, CNRF.

INTRODUCCIÓN
Tecia solanivora Povolný, se considera una de las plagas invasivas más significativas en el
cultivo de papa, especialmente en Centro y Sudamérica (EPPO, 2006). Conocida como palomilla
guatemalteca de la papa; fue descrita por primera vez por Povolný en 1973 a partir de palomillas y
larvas recolectadas en Costa Rica; sin embargo, es muy probable que haya sido introducida en ese
país después de un envío de semillas de papa de Guatemala en 1970 (Puillandre et al., 2007). Esta
plaga se ha dispersado en Centroamérica: Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras,
Nicaragua y Panamá; al norte de Sudamérica: Colombia, Ecuador, Venezuela y Perú. En 1999 fue
reportada en España (Islas Canarias) (EPPO, 2005). En el 2011 se reporta por primera vez la
presencia de T. solanivora en México, en la localidad de El Provenir, Chiapas, a 17 km de la
frontera con Guatemala (Roblero et al., 2011).

370
Acevedo-Reyes et al.: Distribución de la palomilla guatemalteca de la papa en México.

La principal problemática con esta palomilla se debe a los daños que causan las larvas en los
tubérculos de papa (Solanum tuberosum L.), se considera que ataca exclusivamente a este cultivo,
tanto en campo como en almacén y puede alcanzar infestaciones de 90-100 % (Hilje, 1994). La
larva se desarrolla dentro del tubérculo, donde presenta de cuatro a cinco instares; siendo el tercero
el más voraz. En promedio la larva pasa dentro del tubérculo 29 días. El daño ocasionado en papa
almacenada puede llegar a un 100%, si no se aplica algún tratamiento, reduciendo la calidad y
provocando que otros organismos oportunistas potencien los daños. La hembra oviposita en la base
del tallo o sobre los tubérculos en condiciones de almacén de 100 a 150 huevos (Valderrama et al.,
2007). En campo, T. solanivora ocasiona el 67.5 % de daño en tubérculos que se encuentran a 5
cm de la superficie, 28.5 % en tubérculos que están a 10 cm, 12 % en tubérculos que están a 15 cm
y no se han observado daños en tubérculos que están a 20 cm de la superficie (Barreto et al., 2003).
México ante la Convención Internacional de Protección Fitosanitaria mantiene un inventario de
1,271 plagas de interés cuarentenario, de las cuales 80 % están ausentes del país, lo que representa
un riesgo para la seguridad alimentaria. En este contexto la Secretaría de Agricultura, Ganadería,
Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA), a través de la Dirección Geneal de Sanidad
Vegetal del Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria, anualmente
realiza una priorización de este listado con la finalidad de que a través del Programa de Vigilancia
Epidemiológica Fitosanitaria (PVEF) se implementen mecanismos y herramientas de detección
oportuna de las plagas con mayor probabilidad de ingreso (SENASICA-SAGARPA-PVEF. 2017).
Tal es el caso de la palomilla del tomate (Tuta absoluta (Meyrick, 1917)), considerada una plaga
de alto riesgo de introducción para México y de gran importancia por la amplia distribución del
cultivo de tomate (Solanum lycopersicum) y de otras solanáceas. Desde el 2011 se implementó la
vigilancia de esta plaga, que se realiza mediante rutas de trampeo ubicadas en áreas comerciales y
sitios de riesgo; actualmente se monitorea en los 32 estados del país, mediante el uso de trampas
tipo Delta y feromona “específica” (SENASICA, 2016). Derivado del monitoreo de la palomilla
del tomate, en el 2013 se detectó la presencia de ejemplares sospechosos que fueron diagnosticados
como Tecia solanivora. Por lo anterior, se planteó el objetivo de presentar la distribución actual de
la palomilla guatemalteca de la papa en México, asociadas al monitoreo de T. absoluta. Toda vez
que es información de relevancia para los productores, acopiadores y distribuidores de papa, debido
a los daños que esta plaga puede causar en cultivos establecidos y en bodegas donde se almacenan
los tubérculos.

MATERIALES Y MÉTODO
Desde el año 2011, a través del PVEF, se implementó un esquema de exploración y trampeo en
sitios de mayor riesgo con la finalidad de detectar de manera oportuna la posible entrada de la
palomilla del tomate, Tuta absoluta (Meyrick, 1917), con el apoyo de personal operativo de los
Comités Estatales de Sanidad Vegetal; quienes son los responsables del mantenimiento y revisión
de la red de trampeo, así como de realizar el envío de muestras sospechosas. En el 2013 se
recibieron muestras que resultaron positivas a T. solanivora, hecho que propició el monitoreo de
ésta última a partir de ese año. Todos los ejemplares fueron capturados en trampa tipo delta con un
septo conteniendo feromona, fueron preservados en material adecuado para su embalaje y enviados
al Laboratorio de Entomología y Acarología del CNRF para su diagnóstico fitosanitario. La
identificación se basó en la técnica de extracción del genital. Posteriormente, se analizaron las
variables: origen y fecha de recolecta de 2013 a enero de 2017, con la finalidad de determinar la
frecuencias de detecciones y el estatus actual de la plaga en México.

371
Entomología mexicana, 4: 370−374 (2017)

RESULTADOS E DISCUSIÓN
Las muestras positivas a Tecia solanivora, durante 2013 a enero de 2017, correspondieron a
cuatro entidades federativas: Chiapas, Puebla, Quintana Roo y Veracruz con un total de 37
muestras diagnosticadas (Fig. 1).

Figura 1. Análisis de muestras procesadas y diagnosticadas de 2013 a enero de 2017 en México.

Cabe resaltar que en 2011, se hizo el primer reporte de T. solanivora en el estado de Chiapas.
Como resultados de la revisión de tubérculos de papa provenientes de Guatemala se determinó 32
tubérculos estaban infestados con larvas y pupas de la palomilla guatemalteca de la papa; por lo
que se realizó un monitoreo con trampas cebadas con feromona, para la detección de adultos, donde
se tuvieron detecciones positivas a dicha especie (Roblero et al., 2011).
Al agrupar el número de muestras procesadas por entidad federativa, se determinó que Veracruz
envió la mayor cantidad de muestras, seguida de Puebla y Chiapas; con 15, 14 y 7 respectivamente.
Así mismo, para Quintana Roo únicamente se tiene el registro de una muestra (Fig. 2). Con base
en estos resultados, se presume que la dispersión de la plaga está asociada al movimiento de
material infestado (tubérculos para semilla o para consumo humano), toda vez que el número de
palomillas capturadas por trampa es bajo (Cuadro 1) y de acuerdo a la biología de la especie, la
capacidad de vuelo es mínima.

Figura 2. Muestras procesadas y diagnosticadas, por entidad federativa.

372
Acevedo-Reyes et al.: Distribución de la palomilla guatemalteca de la papa en México.

Cuadro 1. Capturas de palomillas por trampa (muestra) durante 2013 a enero 2017 en México.
Palomillas Promedio
Entidad federativa Trampas
capturadas palomillas/trampa
Chiapas 7 82 11.7
Puebla 13 167 12.8
Quintana Roo 1 1 1
Veracruz 15 103 6.8

En la figura 3, se puede observar la dispersión de la plaga a través del tiempo. De acuerdo con
los registros, la primera detección tuvo lugar en Ayahualulco, Veracruz. Posteriormente, se detectó
en Othon P. Blanco, Quintana Roo. Para junio de 2016, se tuvieron detecciones en Zacatlán, Puebla
y finalmente en enero de 2017 se presentó en Puebla, Puebla.

Figura 3. Detecciones de Tecia solanivora durante 2013 a enero de 2017, en México.

CONCLUSIÓN
Con base en los diagnósticos realizados se determina que Tecia solanivora está presente en
Chiapas, Puebla, Quintana Roo y Veracruz.
El transporte de material vegetativo infestado, resulta ser la razón más obvia para entender la
distribución actual de T. solanivora en México.

Literatura Citada
Barreto, N, Espitia, E., Galindo, R., Sánchez, M., Suarez, A. y A. López-Ávila. 2003. Determinación de
parámetros reproductivos de Tecia solanivora (Polvoný) (Lepidoptera: Gelechiidae) en condiciones
de laboratorio y campo. Pp. 19−22. In: Memorias II Taller Nacional Tecia solanivora “Presente y
futuro dela investigación en Colombia sobre polilla guatemalteca. CEVIPAPA. Bógota Abril 24,
25 de 2003.
EPPO. 2005. European and Mediterranean Plant Protection Organization, Data sheets on quarantine pests:
Tecia solanivora. OEPP/EPPO Bulletin, 35: 399−401.
EPPO. 2006. European and Mediterranean Plant Protection Organization, Diagnostics: Tecia solanivora.
OEPP/EPPO Bulletin, 36(1): 175−178.
Hilje, L. 1994. Caracterización del daño de las polillas de la papa, Tecia solanivora y Phthorimaea
operculella (Lepidoptera: Gelechiidae) en Cartago, Costa Rica. Manejo Integrado de Plagas, 31:
43−46.

373
Entomología mexicana, 4: 370−374 (2017)

Puillandre, N., Dupas, S., Dangles, O., Zeddam, J. L., Capdevielle-Dulac, C., Barbin, K. and J. F. Silvain.
2008. Genetic bottleneck in invasive species: the potato tuber moth adds to the list. Biological
Invasions, 10(3): 319−333.
Roblero, E. N. C., Vera, A. C. and E. A. Malo. 2011. First report of Tecia solanivora (Lepidoptera:
Gelechiidae) attacking the potato Solanum tuberosum in Mexico. Florida Entomologist, 94(4):
1055−1056.
SENASICA. 2016. Palomilla del tomate (Tuta absoluta Meyrick). Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad
y Calidad Agroalimentaria-Dirección General de Sanidad Vegetal- Programa de Vigilancia
Epidemiológica Fitosanitaria. Ciudad de México. Ficha Técnica No. 28. 21 pp. Disponible en:
http://sinavef.senasica.gob.mx/SIRVEF/FichasTecnicas.aspx.
SENASICA-SAGARPA-PVEF. 2017. Programa de trabajo de Vigilancia Epidemiológica 2016. Secretaría
de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA)-Sistema Nacional
de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA). Disponible en:
http://sinavef.senasica.gob.mx/SIRVEF/AccionOperativa.aspx.
Valderrama A. M., Velásquez N., Rodríguez E., Zapata A., Abbas Zaidi M., Altosaar I. and R. Arango.
2007. Resistence to Tecia solanivora (Lepidoptera: Gelechiidae) in three transgenic andean varieties
of potatoes expressing Bacillus thuringiensis Cry 1Ac protein. Journal of Economic Entomology,
100: 172−179.

374
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

CONTROL REGIONAL DEL PSILIDO ASIÁTICO DE LOS CÍTRICOS Diaphorina


citri Kuwayama (HEMIPTERA: LIVIIDAE) EN LIMÓN PERSA Citrus latifolia
Tanaka (SAPINDALES: RUTACEAE) EN NAYARIT

Luis Martín Hernández-Fuentes1, Jesús Márquez-Gómez2 y Mario Alfonso Urías-López1


1
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Campo Experimental Santiago Ixcuintla.
Km. 6, entronque a Santiago Ixcuintla, Carretera Internacional México-Nogales. Santiago Ixcuintla, Nayarit. C. P.
63300. Tels. 01 800 088 2222 y 01 55 3871 8700 ext. 84406.
2
Comité Estatal de Sanidad Vegetal en Nayarit. Mariano Abasolo 245, Col. Centro, Tepic, Nayarit. C. P. 63000. Tel.
01 311 1334909.
Autor de correspondencia: urias.marioalfonso@inifap.gob.mx

RESUMEN. Una estrategia desarrollada hace varias décadas con éxito en el manejo de plagas, es la aplicación de uno
o más métodos de control considerando grandes áreas. En Nayarit, ante la presencia de la enfermedad de cítricos
Huanlgongbing y el insecto vector Diaphorina citri se implementó la campaña de control estatal. El objetivo de esta
investigación es evaluar el impacto sobre las poblaciones de D. citri mediante la aplicación de insecticidas en forma
regional. El área de control fue de alrededor de 1,207 ha. Se instalaron y revisaron 2,469 trampas en 572 huertos. En
el 2013, con tres aplicaciones regionales de insecticidas el promedio de adultos de D. citri por trampa fue de 0.53, con
un máximo de 1.19 y un mínimo de 0.12 adultos. En el 2014, con dos aplicaciones regionales, el promedio fue de 0.31
adultos por trampa, una reducción del 41.5 %, el máximo fue de 0.81 y el mínimo de 0.07.

Palabras clave: Manejo, plagas, cítricos.

Wide control of the Asiatic psilid citrus Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae)
in persian lime Citrus latifolia Tanaka (Sapindales: Rutaceae) in Nayarit State

ABSTRACT. Area-wide insect pest management, which considers different control methods, is a successful strategy
developed for the control the pest. In Nayarit, because of the presence of the huanglongbing, disease of the citrus, and
its vector Diaphorina citri, a control state campaign was implemented. The main objective of this research was to
evaluate the effect of the use of insecticides in a regional area of D. citri populations. The area for the control of the
pest was 1,207 ha, 2,469 traps were installed in 572 persian lime orchards. In 2013, with three regional insecticide
applications, the mean of D. citri was 0.53 adults per trap; the maximum adults trapped were 1.19 and the minimum
0.12. In 2014 with only two insecticide application the mean was 0.31 adults per trap, which represent a reduction of
41.5%, the maximum value was 0.81 and the minimum 0.07 adults per trap.

Keyword: Managment, pests, citrus.

INTRODUCCIÓN
El control tradicional de insectos plaga se realiza considerando el cultivo en forma particular y
localizada, es decir, la aplicación de un método de control en la relación cultivo-plaga es llevada a
cabo generalmente en áreas pequeñas a nivel de parcela y dirigido a una especie en particular. Esta
actividad ejerce un control satisfactorio en el mejor de los casos en el corto plazo y brinda una
protección sólo para obtener la cosecha en el ciclo de cultivo. Sin embargo, esta condición y
resultado no es la generalidad en el campo mexicano. Problemas tales como reinfestación de la
plaga, reemplazo por especies secundarias, áreas sin control que sirven de focos de infestación,
desarrollo de resistencia e incremento de las dosis de plaguicidas son situaciones más frecuentes.
Una estrategia desarrollada hace ya varias décadas e implementada con éxito, es el control de
plagas considerando grandes áreas, llamadas áreas regionales de control (ARCO´S), esta contrasta
con el control tradicional en que se realizan acciones de manejo en grandes superficies a menudo

375
Hernández-Fuentes et al.: Control regional del psilido asiático de los cítricos Diaphorina citri.

aplicando en el área total simultáneamente para mantener la plagas por debajo del umbral
económico o, en algunos casos, lograr su erradicación (Elliot et al., 2008). El tamaño de la
superficie puede ser la totalidad de las parcelas en una comunidad, municipio o estado o región
geográfica con características agroecológicas similares. La premisa en este tipo de control es que
el problema puede ser efectivamente manejado con un esfuerzo coordinado y organizado de los
sectores involucrados para actuar sobre las poblaciones de plagas (Knipling, 1978; Knipling y
Stadelbacker, 1983). Ver por ejemplo casos altamente coordinados de control de plagas en grandes
áreas en Chadler y Faust (1998) y Faust (2008). Entre otras ventajas con las ARCO´S se tienen que
la reinfestación de la plaga es reducida y transcurre mayor tiempo después de la aplicación, también
hay menor posibilidad de existir áreas o focos de reinfestación (Elliot et al., 2008). Con el manejo
regional, el control es más efectivo y con el uso racional de plaguicidas se disminuye el riesgo de
generar resistencia (Hernández et al., 2014). En Nayarit, debido a la detección en 2009 de la
enfermedad de los cítricos conocida como Huanglongbing (HLB) y a la presencia generalizada del
vector Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae) se implementó una campaña de
control bajo el enfoque ARCO en una superficie aproximada de 1,207 hectáreas de limón persa,
coordinada por el Comité Estatal de Sanidad Vegetal en Nayarit. El HLB es causado por la bacteria
Candidatus liberobacter Jagoueix, 1997 (Rhizobiales: Rhizobiaceae) y se le considera la
enfermedad más destructiva de los cítricos (Bové, 2006). Al respecto, en un estudio realizado por
Salcedo et al. (2010) sobre el impacto potencial del HLB en México señalan que las pérdidas, en
un escenario moderado y con una distribución amplia de HLB, podrían ser de 2.35 millones de
toneladas lo que representa el 32 % de la producción nacional. El objetivo del presente estudio fue
evaluar el control del PAC con la aplicación de insecticidas mediante la estrategia ARCO en limón
persa.

MATERIALES Y MÉTODO
Se establecieron rutas de trampeo en un ARCO de 1,207 ha aproximadamente, distribuidas en
572 huertos, los cuales se encuentran distribuidas en las principales zonas productoras de limón
persa en los municipios de Tepic, Santa María del Oro, Ahuacatlán, Ixtlán del Río, Compostela,
Amatlán de Cañas, Xalisco, San Blas y San Pedro Lagunillas. En cada huerto se instalaron trampas
de 12 x 23 cm de color amarillo 5Y 8/10 en escala Munsell (Anónimo, 2012) impregnadas con
pegamento (Stickbug) para capturar los adultos del PAC, el número de trampas instaladas en cada
huerto fue variable; sin embargo, el total instalado en el ARCO fue de 2,469. Del total de trampas
instaladas se tomó una muestra de 123. Las trampas fueron revisadas semanalmente, se contabilizó
el total de adultos del PAC, para ello las trampas fueron recolectadas y llevadas al laboratorio de
Entomología Agrícola del Campo Experimental Santiago Ixcuintla perteneciente al Instituto
Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Como método de control se hizo
uso de insecticidas sistémicos y de contacto aplicados al follaje, en el 2013 se utilizó la mezcla de
extractos vegetales a base de argemonina (3.5 %), berberina (2.2 %), ricinina (2.8 %) y α-
Terthienyl: 5-(2-thienil)-2,2´-tiofeno (3.5 %) con una dosis de 1.5 l/200 litros de agua; el hongo
entomopatogeno Isaria fumosorosea cepa PF21 1x1012 (250 g/200 litros de agua) e imidacloprid
(250 ml/200 litros de agua), aplicándolos en forma generalizada en todo el ARCO o en lugares
específicos con base en el nivel poblacional del PAC. El ingrediente activo, número y fechas de
aplicación se muestran en la figura 1.

376
Entomología mexicana, 4: 375−378 (2017)

Figura 1. Adultos de D. citri en limón persa. (http://www.siafeson.com/simdia.php) ARCO-Nayarit. Las flechas


indican la fecha aplicación de insecticidas. 2013-2014.
*Datos no registrados en 2014.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Durante junio, noviembre y en diciembre de 2013 se hicieron tres aplicaciones de insecticidas
en el ARCO: extractos vegetales, el entomopatógeno Isaria fumosorosea cepa PF21 e
imidacloprid, en una superficie de 1,189 ha, 1,183 ha y 1,183 ha, respectivamente (Fig. 1).
Durante el 2013 se hicieron tres aplicaciones de insecticidas en el ARCO en junio, noviembre
y diciembre se aplicaron los extractos vegetales, el entomopatógeno Isaria fumosorosea cepa PF21
e imidacloprid, respectivamente (Fig. 1).
En este año el promedio de adultos por trampa fue de 0.53 ± 0.13 (Error estándar) con un
máximo en mayo de 1.19 adultos y un mínimo en agosto de 0.12 (Fig. 1). En el 2014 se realizaron
dos aplicaciones regionales, la primera en abril en 1,391 ha, se aplicó imidacloprid y la segunda
en diciembre en 1,398 ha donde se utilizó el entomopatógeno Isaria fumosorosea PF21 (Fig. 1).
Comparada con el 2013, en el segundo año la población se redujo 41.5 % llegando a un promedio
de 0.31 ± 0.09 insectos por trampa, el máximo se observó en marzo con 0.81 y el mínimo de octubre
a diciembre 0.07 adultos por trampa. Lo anterior significa una reducción de 32 y 41.6 %, en los
niveles máximo y mínimo respectivamente, cabe destacar en este segundo año que el mínimo
poblacional se observó durante un periodo de tres meses. En el 2013 se observó la mayor captura
de adultos en los meses de mayo y junio, con 1.19 y 1.18 adultos por trampa en el ARCO, en esos
mismos meses del 2013 la población del PAC fue de 0.39 y 0.26 adultos por trampa, lo cual
representa una disminución de 67.2 % y 77.9 %, respectivamente. En ambos periodos se observa
el descenso de la población después de la aplicación de insecticidas, la aplicación en abril y mayo
se enfoca a detener el crecimiento poblacional pues en este periodo hay mayor brotación vegetativa,
mientras que las aplicaciones en noviembre y diciembre se realizan para el control de los adultos
hibernantes y disminuir el desarrollo poblacional de la siguiente generación en febrero y marzo.
El control de D. citri mediante el establecimiento de ARCO en Nayarit ha tenido un impacto
importante sobre sus niveles poblacionales. El impacto de las aplicaciones de insecticidas basados
en los muestreos se reflejó en una disminución de más del 50 % en ocho meses del año de 2014
con respecto al año anterior. Si bien, la densidad poblacional de los insectos está en función de
varios factores bióticos y abióticos, entre estos la temperatura y la precipitación pluvial, en el caso
de D. citri se ha observado que su densidad está en función principalmente de la temperatura (Liu

377
Hernández-Fuentes et al.: Control regional del psilido asiático de los cítricos Diaphorina citri.

y Tsai, 2000¸ Hernández et al., 2014) y la presencia de brotes vegetativos tiernos que brindan
alimento y sitios de oviposición (Jasso et al., 2010).

CONCLUSIÓN
Con base en los resultados obtenidos se puede concluir que la estrategia de manejo regional del
psilido asiático de los cítricos en Nayarit presenta un impacto positivo sobre los niveles
poblacionales del mismo. Entre otros beneficios, pueden también obtenerse menor contaminación
ambiental y reducción de costos de producción al aplicar plaguicidas. Es necesario continuar con
las observaciones en el ARCO-Nayarit y evaluar no solo el impacto sobre la plaga objetivo,
también es importante considerar el efecto sobre otras plagas y sus enemigos naturales.

Agradecimientos
Se agradece a la coordinación de la Campaña Contra el HLB del Comité Estatal de Sanidad
Vegetal en Nayarit por el apoyo para realizar la presente investigación y análisis de la información.

Literatura Citada
Anónimo, 2012. Munsell Plant Tissue Color Book. Munsell Color. Michigan, Estados Unidos.
Bové, J. M. 2006. Huanglongbing: a destructive, newly emerging, century-old disease of citrus. Journal of
Plant Pathology, 88: 7−37.
Elliot, C. N., Onstad W. D. and J. M. Brewer. 2008. History and ecological basis for areawide pest
management. Pp: 15−33. In: O. Koul, G. Cuperus and N. C. Elliott. (Eds.). Areawide pest
management: theory and implementation. CAB International.
Faust, R. M. 2008. General Introduction to Areawide Pest Management. Pp: 1-14. In: O. Koul, G. Cuperus
and N. C. Elliott. (Eds.). Areawide pest management: theory and implementation CAB
International.
Knipling, E. F. 1978. Eradication of plant pests: proadvances in technology for insect population eradication
and suppression. Bulletin of the Entomological Society of America, 24: 44−52.
Knipling, E. F. and E. A. Stadelbacker. 1983. The rationale for areawide management of Heliothis
(Lepidoptera: Noctuidae) populations. Bulletin of the Entomological Society of America, 29: 29−37.
Chadler, L. D. and R. M. Faust. 1998. Overview of areawide management. Journal of Agricultural
Entomology, 15: 319−325.
Hernández, F. L. M., Urías L. M. A., Gómez J. R., López, A. J. I., Velázquez, M. J. J. y M. Orozco S. El
huanglongbing y su vector Diaphorina citri en limón persa en Nayarit: recomendaciones para su
manejo. Libro técnico 1. INIFAP. México, D. F. 74 pp.
Jasso, A. J., Lozano C. M. G., y J. I. López A. 2010. Fluctuación poblacional de Diaphorina citri
(Hemiptera: Psyllidae) y sus enemigos naturales en huertas de naranja en Yucatán, México.
Memoria científica. Pp. 337−346. In: 1er Simposio nacional sobre investigación para el manejo del
Psílido Asiático de los Críticos y el Huanglongbing en México. Monterrey, N. L. INIFAP, CIRNE,
Campo Experimental General Terán N. L.
Liu, Y. H. and J. H. Tsai. 2000. Effects of temperature on biology and life table parameters of the Asian
citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psyllidae). Annals of Applied Biology, 137:
201−206.
Salcedo, B. D., Hinojosa, R. A., Mora. A. G., Covarrubias G. I., De Paolis, F. J. J., Mora, F. S. y G. C. L.
Cíntora. 2010. Evaluación del impacto económico de Huanglongbing (HLB) en la cadena citrícola
mexicana. IICA. México. 144 pp.

378
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

POBLACIONES DE ESCAMA BLANCA Aulacaspis tubercularis (HEMIPTERA:


DIASPIDIDAE) EN HUERTOS DE MANGO CON DIFERENTES TEMPERATURAS

Mario Alfonso Urías-López1, Luis Martín Hernández-Fuentes1, Nadia Carolina García Álvarez1 y
Jesús Ascensión González-Carrillo2
1
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, Apdo. Postal 100. C. P. 63300, Santiago
Ixcuintla, Nayarit.
2
Investigador independiente.
. Autor de correspondencia: urias.marioalfonso@inifap.gob.mx

RESUMEN. Se determinó la fluctuación poblacional de la escama blanca del mango en siete huertos comerciales de
mango. El estudio se realizó de abril de 2013 a marzo de 2014 en huertos situados a diferentes alturas sobre el nivel
del mar. Las poblaciones más bajas de la escama ocurrieron durante el periodo de lluvias. Las densidades más altas
de la plaga se registraron durante el periodo seco y con las más altas temperaturas. Se detectaron diferencias en la
densidad de la escama entre localidades debido a las diferencias de temperatura entre huertos; la densidad de las
poblaciones se incrementó conforme al aumento de la temperatura.

Palabras clave: Mango Ataulfo, Nayarit, fluctuación poblacional.

Populations of the white mango scale, Aulacaspis tubercularis Newstead (Hemiptera:


Diaspididae) in orchards with different temperatures

ABSTRACT. Population dynamic of the white mango scale was determined in seven mango orchard. The study was
conducted from april, 2013 to march 2014 in orchard located at different altitudes above sea level. The lowest
populations of the scale occurred during the rainy season. The highest densities of the pest were recorded during the
dry period and at the highest temperatures. Differences were detected in the density of the scale between localities due
to differences in temperature between orchards; density of the populations increased as the temperature rises.

Keyword: Ataulfo mango, Nayarit, population dynamic.

INTRODUCCIÓN
Nayarit ocupa el segundo lugar nacional como productor para mercado nacional y para
exportación (SIAP, 2012), pero este frutal presenta problemas de plagas importantes como la
escama blanca del mango EBM (Aulacaspis tubercularis Newstead), entre otras (Urías-López y
Flores-Canales, 2005; Urías-López et al., 2010). La escama blanca detectó recientemente afectando
el follaje y frutos en el municipio de Compostela, Nayarit. Actualmente se encuentra establecida
en casi todas las zonas productoras y afecta a más de 10 mil has (Urías-López, 2006; Urías-López
et al., 2010). Por la velocidad de dispersión, se encuentra establecida en casi todos los estados
costeros del Pacífico, donde se produce mango, así como en el Golfo de México. En Nayarit, las
poblaciones más bajas de la EBM ocurren durante el periodo de lluvias de verano (julio-
noviembre), después se presenta una etapa de crecimiento poblacional (diciembre- febrero) y
durante la época seca del año (marzo-junio) ocurren los niveles más altos de la población
(González-Carrillo et al., 2008; Urías-López et al., 2010). Se considera que son varios factores los
que determinan la abundancia de la escama blanca en mango, pero uno de ellos puede ser la
temperatura, como lo indica estudios sobre la distribución de la plaga en Nayarit (García-Álvarez
et al., 2014). Además, en un estudio similar, se determinó que, sin considerar el periodo de lluvias,
la temperatura afectó la densidad de escama, las poblaciones más altas de A. tubercularis ocurrieron
durante el periodo del año con mayor temperatura y las más bajas durante el periodo invernal; las

379
Urías-López et al.: Poblaciones de escama blanca en huertos de mango.

poblaciones se incrementaron al subir la temperatura hasta una óptima, después de la cual las
densidades de la plaga disminuyó (Jiménez-Félix et al., 2014). Por la importancia que representa
la plaga para este frutal, el objetivo de este estudio fue, conocer el impacto de la temperatura en las
densidades de población de la escama blanca del mango en Nayarit.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó en siete huertos comerciales de la variedad ‘Ataulfo’ de abril de 2013 a
marzo de 2014 en el municipio de San Blas, Nayarit. Los huertos se localizan en Miramar, Camino
Tecuitata al Cora, Carretera Jalco a Tecuitata, Jalcocotán, Entronque a Mecatán, Carretera Tepic-
Jalcocotán, y Puerto de Linda Vista, ubicados a 25, 180, 340, 405, 527, 616, y 821 metros sobre el
nivel del mar, respectivamente. Los huertos se seleccionaron para cubrir diferentes temperaturas
en las que se encuentra establecido el cultivo de mango en el estado, es decir desde nivel del mar
hasta la altura máxima donde se encuentran plantaciones.
El monitoreo de las poblaciones durante el año se realizó mediante muestreos quincenales. Para
estimar las poblaciones de la plaga se utilizó la metodología sugerida por Urías-López et al. (2010),
que consistió en seleccionar cinco árboles, de los cuales se marcaron cuatro brotes por árbol; de
cada brote se muestrearon dos hojas, para un total de 40 hojas por huerto. Las variables fueron: el
número de hembras, colonias (estas la conforman solo machos) y el total (hembras y colonias) de
escamas por hoja. Durante el periodo de muestreo, se registraron datos de temperatura con sensores
portátiles (data loggers HOBO Pro v2 modelo U23-001) que se colocaron en cada huerto de mango
en estudio. Los datos de precipitación de la zona se obtuvieron de las estaciones climatológicas de
CONAGUA, ubicada en Jalcocotán como referencia de una altura media, y Zacualpan como del
nivel del mar (la más cercana a Miramar) de la zona de producción. Se realizaron análisis de
varianza (SAS versión 8) para cada localidad para detectar diferencias del total de escamas entre
fechas de muestreo, así como del promedio anual de escamas por localidad para detectar diferencias
entre temperaturas.

RESULTADOS E DISCUSIÓN
Los datos climáticos indicaron que el huerto camino al Cora y el de Miramar fueron los más
cálidos con un promedio anual de 24.4 y 24.3 ºC, respectivamente. Los meses con mayor
temperatura fueron agosto y septiembre (huerto camino al Cora) y julio y agosto (huerto de
Miramar). El huerto con menor temperatura fue el de Puerto de Linda Vista con un promedio de
20.3 ºC durante el año (Cuadro 1). Los datos de precipitación mostraron que el periodo de lluvias
fue entre junio y octubre, pero los meses más lluviosos fueron agosto y septiembre de 2012.
En todas las localidades consideradas en este estudio se detectaron diferencias estadísticas
significativas entre fechas de muestreo del total de las poblaciones de escamas (hembras más
colonias); además, fue notorio que las poblaciones de la plaga pasaron por tres etapas de desarrollo
durante el año. Como ejemplo de una localidad (Fig. 1) y el promedio de todas las localidades (Fig.
2), se muestra el desarrollo de la población de EBM durante el año. En una primera etapa, de abril
a junio, se registraron las poblaciones más altas con promedios superiores a 0.5 escama por hoja.
De julio a octubre ocurrieron las poblaciones más bajas, con promedios desde cero hasta 0.5
escamas por hoja. En una tercera etapa de octubre a febrero, las poblaciones permanecieron
presentes aunque en promedios bajos, cercana o inferior a una escama por hoja (Figs. 1 y 2). La
primera etapa con poblaciones muy bajas o ausentes ocurrió de julio septiembre, corresponde al
periodo de lluvias de verano, mientras que la etapa de poblaciones bajas de octubre a marzo
corresponde a periodos de bajas temperaturas (Cuadro 1). Finalmente la etapa de mayor población

380
Entomología mexicana, 4: 379−384 (2017)

de escamas ocurrió durante el periodo sin lluvias y durante los meses de mayor temperatura del
año.

Cuadro 1. Temperaturas mensuales promedio de los huertos experimentales. Años 2012-2013.


Carretera Puerta de
Camino al Camino a
Mes Miramar Tecuitata Jalcocotán Tepic- Linda
Cora Mecatán
Jalcocotán Vista
Jun 27.44 26.56 26.0 26.71 24.89 24.54 23.1
Jul 27.66 26.59 25.86 25.16 24.62 24.28 22.51
Ago 27.75 27.0 26.03 25.3 24.67 24.3 22.72
Sep 26.73 26.83 25.08 24.39 24.51 24.03 22.14
Oct 26.87 25.95 26.26 25.25 23.99 23.61 22.24
Nov 24.82 24.86 23.92 23.23 22.47 22.23 20.28
Dic 21.87 22.32 21.22 20.61 20.02 20.07 17.94
Ene 20.89 21.56 19.67 19.98 19.43 19.30 17.37
Feb 21.05 21.10 20.88 20.91 19.83 20.02 17.52
Mar 21.54 22.31 21.39 21.89 20.62 21.05 18.29
Abr 22.72 23.83 22.79 22.36 22.25 23.08 20.45
May 25.19 25.23 24.62 23.77 21.9 23.79 21.61
Media 24.28 24.41 23.42 22.98 22.21 22.34 20.27
Altitud (m) 25 180 340 405 527 616 821

En este estudio las poblaciones de escama blanca en todos los huertos se mantuvieron en un
nivel bajo entre octubre a febrero, que fue un periodo sin lluvias y con descenso de temperaturas,
tal como lo señalaron Urías-López et al. (2010); también, Salazar-Santiago (2012), mencionó que
de enero a febrero (etapa de floración) la presencia de escamas blancas no es notoria ya que se
presentó en bajas poblaciones. Los niveles más altos de población en todos los huertos se
presentaron entre los meses de marzo y junio, periodo totalmente sin lluvias. Al respecto, Urías-
López et al. (2010) y Bautista-Rosales et al. (2013) señalaron que existe un incremento en las
poblaciones de escama blanca de marzo hasta el inicio de las lluvias. Por otra parte, Salazar-
Santiago (2012), relaciona estos incrementos en las poblaciones de escama con la etapa de amarre
de fruto y cosecha.
Aunque las poblaciones de la EBM permanecieron altas durante el periodo de las poblaciones
de escamas disminuyeron de manera considerable en todos los huertos. Urías-López et al. (2010),
mencionaron que la reducción de las poblaciones se debe a un efecto drástico de la lluvia; tal como
se observa en el ejemplo del huerto de Jalcocotán (Fig. 1) y de población promedio de todos los
huertos (Fig. 2). Si se considera la tendencia de las poblaciones y de las temperaturas, es notorio
que el incremento en la temperatura tuvo que ver con los aumentos de la población, pero esta se ve
interrumpida por el efecto de las lluvias. Adicionalmente puede notarse poblaciones bajas durante
los periodos de bajas temperaturas.
En la figura 3 se muestra las poblaciones de la escama en los huertos a diferentes temperaturas.
En términos generales, la figura nos muestra que podría existir una relación directa de incrementos
en la densidad poblacional de la escama (como promedio anual de cada huerto), con incrementos
en la temperatura. Sin embargo esta tendencia no es clara porque el huerto de Tecuitata, Nayarit se
salen de ese patrón. Esto quizá se deba a que este huerto podría tener densidades muy bajas como
resultado del manejo y control de la plaga por parte del productor. En resumen, se esperaría que la
densidad promedio anual de la escama tienda a incrementarse conforme la temperatura aumenta.

381
Urías-López et al.: Poblaciones de escama blanca en huertos de mango.

C olonias H embras Temperatura

1.50 30

26
Escama Blanca/ Hoja
1.00

Temperatura ° C
22

18
0.50

14

0.00 10
A br May Jun Jul A go S ep Oct N ov D ic E ne Feb Mar
Fecha de m uestr eo

Figura 1. Variación de las poblaciones de Aulacaspis tuberularis en mango Ataulfo. Jalcocotán, Nayarit. Años 2013-
2014.

C olonias H embras Temperatura

2.00 30

1.50 26
Escama Blanca/ Hoja

Temperatura ° C
1.00 22

0.50 18

0.00 14
A br May Jun Jul A go S ep Oct N ov D ic E ne Feb Mar

Fecha de m uestr eo

Figura 2. Variación de las poblaciones de Aulacaspis tuberularis como promedio de siete huertos de mango Ataulfo.
Nayarit. Años 2013-2014.

Con respecto a la densidad promedio anual de la escama, también se detectaron diferencias


significativas entre localidades en cuanto a la abundancia de hembras, colonias y el total (hembras
más colonias) de escamas (Cuadro 2). En el huerto de Jalcocotán se registró la mayor densidad
(0.38) de hembras/hoja y la más baja en Puerto de linda Vista (0.17 hembras/hoja). En los huertos
ubicados en la localidad de Miramar y camino a Mecatán se registraron las poblaciones de colonias
(machos) más altas en comparación a las demás localidades, con un promedio total anual de 0.03
colonias/hoja. En Jalcocotán se registró la densidad más alta (0.40) del total de escamas (hembras
más colonias/hoja) y la más baja (0.18) en Puerto de Linda Vista. Se considera que en este periodo
de estudio (2013-2014) las poblaciones de EBM fueron bajas comparadas a otros años (Urías-
López et al., 2010; González-Carrillo et al., 2008). En general los huertos con mayor densidad de
escamas corresponden a los que registraron mayor temperatura promedio del año, mientras que las
densidades más bajas, a los huertos con menor temperatura promedio anual (Cuadros 1 y 2).

382
Entomología mexicana, 4: 379−384 (2017)

Hembras Total Colonias

0.75

Escama Blanca / Hoja

0.50

0.25

0.00
20.27 22.21 22.34 22.98 23.42 24.41 24.28
Tem per atur a

Figura 3. Poblaciones de escama blanca en huertos de mango ´Ataulfo´a diferentes


Temperaturas. Nayarit, 2012-2013.

Cuadro 2. Poblaciones1 de escama blanca en las localidades de muestreo. Nayarit 2012-13.


Localidad Temperatura1 Colonias Hembras Total
Jalcocotán 22.98 0.02 (0.004)ab 0.38 (0.01) a 0.40 (0.01) a
Miramar 24.28 0.03 (0.004) a 0.32 (0.01) b 0.34 (0.01) b
Entronque a Mecatán 22.21 0.03 (0.004) a 0.30 (0.01) b 0.33 (0.01) bc
Carr. Tepic-Jalcocotán 22.34 0.02 (0.004) ab 0.30 (0.01) b 0.32 (0.01) bc
Cam. Tecuitata al Cora 24.41 0.01 (0.004) bc 0.28 (0.01) b 0.29 (0.01) cd
Carr. Jalco a Tecuitata 23.34 0.02 (0.004) ab 0.22 (0.01) c 0.24 (0.01) d
Puerto de Linda Vista 20.27 0.003 (0.004) c 0.17 (0.01) d 0.18 (0.01) e
1Valores verticales con la misma letra no son significativamente diferentes (Tukey P ≤ 0.05).
1Temperatura promedio anual.

CONCLUSIÓN
La lluvia tuvo efecto drástico en la densidad de escama blanca del mango, debido a que en todos
los huertos las poblaciones más bajas ocurrieron durante el periodo de lluvias y las más altas
durante la estación seca del año pero con temperaturas altas; la menor población se registró durante
el periodo seco e invernal con temperaturas menores.
La densidad de las poblaciones de la EBM fue diferente entre localidades, debido
principalmente a diferencias en la temperatura; conforme se incrementó la temperatura durante el
transcurso del año, aumentó la densidad de las poblaciones de la plaga.

Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por el apoyo al Proyecto SAGARPA-CONACyT
2011-12-171759.

Literatura Citada
García-Álvarez, N. C., Urías-López, M. A., Hernández-Fuentes, L. M., González-Carrillo, J. A., Pérez-
Barraza, M. H. y J. A. Osuna-García. 2014. Distribución geográfica de la escama blanca del mango

383
Urías-López et al.: Poblaciones de escama blanca en huertos de mango.

Aulacaspis tubercularis Newstead (Hemiptera: Diaspididae) en Nayarit, México. Acta Zoológica


Mexicana (n. s.), 30: 321−336.
Bautista-Rosales, P. U., Ragazzo-Sánchez, J. A., Calderón-Santoyo, M., Cortéz-Mondaca, E. and R. Servín-
Villegas. 2013. Aulacaspis tubercularis Newstead in Mango Orchards of Nayarit, Mexico, and
Relationship with Environmental and Agronomic Factors. Southwestern Entomologist, 38(2):
221−230.
González-Carrillo J. A., Urías-López, M. A. y N. C. García-Álvarez. 2008. Fluctuación poblacional de la
escama blanca. Aulacaspis tubercularis Newstead (Hemiptera: Diaspididae) del mango en Nayarit.
Pp. 646−651. In: E. G. Estrada-Venegas, A. Equihua-Martínez, J. R. Padilla-Ramírez y A. Mendoza-
Estrada. (Eds.). Entomología mexicana Vol. 7. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de
Entomología, Texcoco, estado de México.
Jiménez-Félix, O., Urías-López, M. A., Hernández-Fuentes, L. M., González-Carrillo, J. A. y O. J.
Cambero-Campos. 2014. Efecto de la temperatura en las poblaciones de escama blanca del mango
(Hemiptera: Diaspididae) en Nayarit, México. Entomología mexicana. 1: 628−633.
Salazar-Santiago, M. A. 2012. Identificación, distribución y dinámica poblacional de escamas, Trips y
Ácaros en mango (Manguifera indica L.). Veracruz, México. Tesis profesional. Montecillo Texcoco
edo. De México.
SIAP, 2012. Servicio de Información, Agroalimentaria y Pesquera. Internet. Disponible en:
http://www.siap.gob.mx/. Fecha de consulta marzo de 2013.
Urías-López, M. A. y R. Flores-Canales. 2005. La “Escama blanca”, Aulacaspis tubercularis Newstead
(Hemiptera: Diaspididae) una nueva plaga del mango: Fluctuación poblacional y anotaciones
biológicas. Pp. 579−584. In: A. Morales-Moreno, A. Mendoza-Estrada, M. P. Ibarra-González y S.
Stanford-Camargo. (Eds.) Entomología mexicana Vol. 4. Colegio de Postgraduados y Sociedad
Mexicana de Entomología, Texcoco, estado de México.
Urías L., M. A. 2006. Principales plagas del mango en Nayarit. Pp. 211−234. In: V. Vázquez V. y M. H.
Pérez B. (Eds.). El cultivo del mango: Principios y tecnología de producción. Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Campo Experimental Santiago. Santiago Ixcuintla,
Nayarit.
Urías-López, M. A., Osuna-García, J. A., Vázquez-Valdivia, V. and M. H. Pérez-Barraza. 2010. Fluctuación
poblacional y distribución de la escama blanca del mango (Aulacaspis tubercularis Newstead) en
Nayarit, México. Revista Chapingo, Serie Horticultura, 16: 77−82.

384
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

USO DE IMÁGENES NDVI COMO HERRAMIENTA EN EL MONITOREO DE LA


LANGOSTA CENTROAMERICANA, Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker)
(ORTHOPTERA: ACRIDIDAE)

Omar Hernández-Romero , María Irene Hernández Zul, Ma. del Rocío Jimenez-Martinez,
Cirenia Aramis Nava-del Castillo, Ruben Hernández-Rivero, José Abel López-Buenfil y Rigoberto
González-Gómez

Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA)-Dirección General de Sanidad


Vegetal-Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria-Programa de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria. Km 37.5,
Carretera Federal México-Pachuca, Tecámac, Estado de México. C. P. 55740.
. Autor de correspondencia: dgsv.iica015@senasica.gob.mx

RESUMEN. El uso de imágenes NDVI permite identificar áreas propicias para la reproducción de Schistocerca
piceifrons piceifrons, su ubicación y distribución de la vegetación en un área determinada. Por lo que, el Programa de
Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria ha utilizado esta herramienta, para ubicar áreas con vegetación escasa, además
de zonas favorables para la reproducción de la langosta, principalmente en puntos de difícil acceso, las cuales podrían
ser sitios de alerta y de priorización en las actividades de monitoreo realizadas por la Campaña de langosta
centroamericana a cargo de la Dirección General de Sanidad Vegetal.

Palabras clave: Índice de vegetación, alerta, prevención.

Use of NDVI satellite images as a tool for monitoring of Central American locust,
schistocerca piceifrons piceifrons (Walker) (Orthoptera: Acrididae)

ABSTRACT. The use of NDVI satellite images allows the identification of suitable areas for reproduction of
Schistocerca piceifrons piceifrons, their location and distribution of vegetation in a specific area. Due of this, The
Phytosanitary Epidemiological Surveillance Program has used this tool to locate areas with scarcity vegetation and
sites for reproduction of this insect, as alert sites and of priorization for monitoring activities carried out by the National
Plant Protection Service through the Central American locust campaign.

Keyword: Vegetation index, alert, prevention.

INTRODUCCIÓN
La disponibilidad de alimento, en conjunto con los factores climáticos, determinan la
distribución y fluctuación poblacional de las poblaciones de insectos. En este sentido, Morales et
al. (2000), refieren que la temperatura y precipitación son las principales variables, que influyen
directamente en la fluctuación poblacional de escolitidos en Brasil. Cuando estos factores le son
favorables a los insectos, rebasan los umbrales económicos establecidos, ocasionando severos
daños a los cultivos y pérdidas importantes para los productores. Situación similar ocurre en el caso
de la langosta centroamericana (Schistocerca piceifrons piceifrons), especie que tiene por hábitat
natural vegetación herbácea como matorrales, donde predominan los pastizales, la cual se
encuentra distribuida en zonas de difícil acceso en algunos estados de México, dificultando el
monitoreo de esta plaga aunado a su comportamiento, debido a que este insecto presenta dos fases
de comportamiento: solitaria y gregaria. En la fase solitaria, se encuentra dispersa y en bajas
poblaciones por lo que es difícil de detectarla, debido a que se encuentra en su hábitat natural, en
cambio en la fase gregaria esta agrupada, donde forma bandos (estados inmaduros de la langosta
“ninfas”) o mangas (adultos), siendo su desplazamiento de manera coordinado a grandes distancias
invadiendo cultivos, frutales, y agrícolas en donde ocasiona daños por su voracidad (Ramírez y

409
Hernández-Romero et al.: Uso de imágenes ndvi como herramienta en el monitoreo de la langosta centroamericana.

Romero, 2008). Por lo anterior, el uso de imágenes de Índice de Vegetación Diferencial


Normalizado (NDVI por sus siglas en inglés), es una herramienta que permite identificar áreas
propicias para la reproducción de este insecto, además de su ubicación y la distribución de la
vegetación en un área determinada antes de que las poblaciones incrementen y con esto evitar la
formación de bandos o mangas. Estas imágenes han sido empleadas por la FAO para otras especies
de langosta como Schistocerca gregaria (Forskål, 1775), con apoyo de Sistemas de Información
Geográfica (SIG) (Cigliano y Torrusio, 2003; Walton et al., 2003). El objetivo de este trabajo es
emplear las imágenes NDVI como una herramienta de apoyo en el monitoreo de Schistocerca
piceifrons piceifrons (Walker, 1870). Además, la utilización de esta herramienta, podría apoyar en
la priorización de las actividades de monitoreo de manera preventiva en las zonas donde existen
las condiciones para el desarrollo del insecto.

MATERIALES Y MÉTODO
El análisis abarcó los meses de enero a marzo de 2017, el cual fue realizado para los estados
bajo campaña fitosanitaria de la langosta centroamericana (Campeche, Chiapas, Hidalgo, Oaxaca,
Quintana Roo, San Luis Potosí, Tabasco, Tamaulipas, Veracruz y Yucatán), donde se utilizaron
imágenes de NDVI y datos de muestreo en campo del insecto.
Las imágenes de NDVI empleadas en este estudio son descargadas de la base de datos disponible
en internet en la página web http://pekko.geog.umd.edu/usda/test/ del proyecto de monitoreo global
de la agricultura (GLAM), correspondiente a las regiones América Central 1 y 2, publicadas cada
16 días con una resolución espacial de 250 m. Las imágenes descargadas son en formato .jpg.
Debido a que este tipo de imágenes no contienen una referencia espacial se aplicó el proceso de
georreferenciación para darle una validez cartográfica. La georreferenciación se realizó en el
software de Arcmap v10.1, asignándole Conforme Cónica de Lambert como proyección. Estas
imágenes son utilizadas mensualmente de acuerdo al objetivo de la Campaña de langosta en la
elaboración del informe.
En cada análisis se utilizaron los datos de muestreo del mes anterior de los estados donde opera
la campaña, sobre la presencia, etapa de desarrollo y la transformación fásica en que se encontraba
la langosta. Estos datos se registraron en un archivo Excel en conjunto con la ubicación en
coordenadas de grados decimales de cada punto de muestreo, las cuales permiten transferir la
información a un contexto espacial para la generación del shapefile en Arcmap V10.1, que muestra
espacialmente la etapa de la transformación fásica en que se encontraba S. p. piceifrons
dependiendo de la fecha del muestreo realizado.
Se homogenizaron las imágenes NDVI, y el shapefile de muestreo en cuanto a proyección y
Datum. Por último en el software se utilizó esta información para identificar las áreas con
disponibilidad de vegetación como fuente de alimento, así como áreas de reducción de vegetación
y el comportamiento de la langosta en los sitios donde está presente.
También se utilizaron Archivos shapefiles del Monitor de Sequía en México (MSM) generados
en el Servicio Meteorológico Nacional de enero a marzo del 2017, para ubicar en que zonas se
presentaron las agrupaciones de langosta (manchones y mangas).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los resultados de este estudio, mostraron que durante el mes de enero, existió baja
disponibilidad de alimento, en algunas áreas de Yucatán, Chiapas y San Luis Potosí. S. p.
piceifrons, se encontró en estado adulto en los estados evaluados, en su mayoría en fase solitaria,
sin embargo, en el municipio de Buctzotz, Yucatán y en Villa de Corzo, Chiapas; se reportaron
manchones (círculos amarillos), mientras que en Mérida, se encontró en fase gregaria (círculos

410
Entomología mexicana, 4: 409−414 (2017)

rojos) (Fig. 1). La prevalencia de estas condiciones puede originar el desplazamiento de la langosta
a zonas con presencia de alimento, lo cual favorecería la formación de mangas.
Durante el mes de febrero, la vegetación disminuyó en algunas áreas en comparación con el mes
de enero en los estados de Yucatán, Chiapas, San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz. Sin
embargo, la langosta se observó en fase solitaria como adulto, en los estados donde opera la
campaña a excepción del estado de Chiapas donde se reportaron manchones en el municipio de la
Concordia (Fig. 2). Por lo anterior, se deduce que la disminución de la vegetación en algunas zonas
de Chiapas ocasionó el desplazamiento de la langosta a algunos sitios del municipio de la
Concordia originando la agrupación de este insecto formando los manchones.
En marzo continuó la disminución de vegetación en los estados donde opera la campaña,
observándose la langosta en fase solitaria como adulto, sin embargo, en Chiapas se reportaron
nuevamente manchones en algunas áreas del municipio de la Concordia, así como en el municipio
de Tapachula y en el estado de Yucatán en Cenotillo (Fig. 3). De lo anterior, se concluye que el
incremento en la reducción de la vegetación ha ocasionado el desplazamiento de la langosta a
algunas áreas de los municipios anteriormente mencionados y con ello la formación de nuevos
manchones.
De acuerdo con el monitor de sequía por el SMN en enero del 2017, se observa que los
manchones, en Yucatán se ubican en la zona clasificada como sequía moderada, mientras que en
Chiapas en una zona anormalmente seca (Fig. 4). En el mes de febrero, los manchones reportados
en Chiapas se observan en zona normalmente seca y en zonas de sequía extrema. Y en el mes de
marzo algunos manchones reportados en el mismo estado en la Concordia se ubicaron en zonas
con sequía extrema, sin embargo los reportados en Tapachula se observan fuera de zonas de sequía.

Figura 1. NDVI en la 2da. quincena de enero y la situación actual de la langosta “Schistocerca piceifrons piceifrons”
en el mismo mes (enero de 2017).

La disponibilidad de vegetación con base en el uso de las imágenes de NDVI, es una herramienta
de apoyo en la predicción de la presencia y ubicación de zonas para la reproducción de la langosta,
tal como lo mencionan Piou et al. (2013) y Fao (2012) en estudios realizados para la langosta del
desierto.

411
Hernández-Romero et al.: Uso de imágenes ndvi como herramienta en el monitoreo de la langosta centroamericana.

Figura 2. NDVI en la 2da. quincena de febrero y la situación actual de la langosta “Schistocerca piceifrons piceifrons”
en el mismo mes (febrero de 2017).

Figura 3. NDVI en el mes de marzo y la situación actual de la langosta “Schistocerca piceifrons piceifrons” en el
mismo mes (marzo de 2017).

Figura 4. NDVI y monitor de sequía en el mes de enero y la situación actual de la langosta “Schistocerca piceifrons
piceifrons” en el mismo mes (enero de 2017).

412
Entomología mexicana, 4: 409−414 (2017)

Figura 5. NDVI y monitor de sequía en el mes de febrero y la situación actual de la langosta “Schistocerca piceifrons
piceifrons” en el mismo mes (febrero de 2017).

Figura 6. NDVI y monitor de sequía en el mes de marzo y la situación actual de la langosta “Schistocerca piceifrons
piceifrons” en el mismo mes (marzo de 2017).

CONCLUSIÓN
Las imágenes de Índice de Vegetación Diferencial Normalizado permitieron ubicar áreas con
escasez de alimento para la langosta, las cuales podrían ser sitios de alerta y de priorización para
las actividades de monitoreo de la Campaña de langosta centroamericana, esto con base en los
datos de muestreo de la situación actual de la langosta en esos sitios. Mientras que las imágenes
emitidas por el Servicio Meteorológico Nacional permitieron ubicar algunas zonas con sequía en
los estados donde se realizan actividades la Campaña contra langosta.
En zonas con escasa vegetación es necesario reforzar las actividades de vigilancia para evitar el
desplazamiento de la langosta a zonas con presencia de alimento, de esta manera, se evita la
agrupación de adultos y la formación de mangas de langosta.

Literatura Citada
Cigliano, M. M. y S. Torrusio. 2003. Sistemas de Información Geográfica y Teledetección en Entomología:
Aplicación en tucuras y langostas (Orthoptera: Acridoidea). Entomología Argentina, 62(1-2): 1−14.

413
Hernández-Romero et al.: Uso de imágenes ndvi como herramienta en el monitoreo de la langosta centroamericana.

FAO (2012) Locust Watch—Desert Locust. Food and Agriculture Organization of the United Nations,
Rome. Disponible en: http://www.fao.org/ag/locusts/en/activ/DLIS/satel/index.html. (Fecha de
consulta: 15-V-2017).
Morales, N. E., Zanuncio, C. J., Pratissoli, D. y A. S. Fabres. 2000. Fluctuación poblacional de Scolytidae
(Coleoptera) en zonas reforestadas con Eucalyptus grandis (Myrtaceae) en Minas Gerais, Brasil.
Revista de Biología Tropical, 48(1): 101−107.
Piou, C., Lebourgeois, V., Benahi, A.S., Bonnal, V., el Hacen Jaavar, M., Lecoq, M. and J. M. Vassal. 2013.
Coupling Historical Prospection Data and a Remotely-Sensed Vegetation Index for the Preventative
Control of Desert Locusts. Basic and Applied Ecology, 14: 593−604.
Ramírez, S., J. C. y B. S. Romero. 2008. Manual operativo de la campaña contra langosta. Biología y hábitos
de langosta. Disponible en: https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/147937/Manual_
_Operativo-Biolog_a_y_h_bitos_Langosta.pdf. (Fecha de consulta: 12-V-2017).
Walton, S. C., Hardwick, L. and J. Hanson. 2003. Locusts in Queensland. Pest status review series – land
protection. Published by the Department of Natural Resources and Mines Qld. 40 pp.

414
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

ESTRATEGIAS DE DETECCIÓN PARA PALOMILLA GITANA ASIÁTICA


(Lymantria dispar asiatica) (LEPIDOPTERA: LYMANTRIIDAE) Y GORGOJO
KHAPRA Trogoderma granarium (Everts) (COLEOPTERA: DERMESTIDAE)

Nicolás G. Martínez-Jacinto , Ismael Delgadillo Villanueva, Rubén Hernández-Rivero, José Abel


López-Buenfil, Rigoberto González-Gómez

Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA)-Dirección General de Sanidad


Vegetal-Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria-Programa de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria. Km 37.5,
Carretera Federal México-Pachuca, Tecámac, Estado de México. C. P. 55740.
. Autor de correspondencia: dgsv.iica035@senasica,gob.mx

RESUMEN. La palomilla gitana asiática (Lymantria dispar asiatica) y el Gorgojo khapra (Trogoderma granarium)
son plagas cuarentenarias para varios países del mundo. Debido a la importancia que representan estas especies para
México, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA), a través del Programa
de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria, realiza acciones operativas en los estados de Baja California, Campeche,
Colima, Chiapas, Chihuahua, Michoacán, Nuevo León, Oaxaca, Sinaloa, Sonora, Tamaulipas, Veracruz y Yucatán,
mediante de rutas de trampeo, para su detección oportuna. El establecimiento de las rutas de trampeo se realizó en
sitios de riesgo para la introducción, establecimiento y dispersión de estas plagas. Derivado del trampeo en 2016, no
se tienen casos positivos de Lymantria dispar asiatica y Trogoderma granarium en México, por lo que de acuerdo con
lo establecido en la NIMF No. 8, Determinación del estatus de una plaga en un área (CIPF, 2015), su estatus es Ausente:
no hay registros de la plaga en México y cumplen con la definición de plaga cuarentenaria, enmarcado en el Glosario
de términos fitosanitarios (CIPF, 2011).

Palabras clave: Vigilancia, detección, plagas cuarentenarias.

Detecction strategies for Asian gypsy moth Lymantria dispar asiatica (Linnaeus)
(Lepidoptera: Lymantriidae) and khapra beetle Trogoderma granarium (Everts)

ABSTRACT. The Asian gypsy moth (Lymantria dispar asiatica) and khapra beetle (Trogoderma granarium) are
quarantine pests in some countries of the world. Due to the importance of these pests to Mexico, the “Servicio Nacional
de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria” (SENASICA), through The Phytosanitary Epidemiological
Surveillance Program, implemented during 2016, operational actions in the states of Baja California, Campeche,
Colima, Chiapas, Chihuahua, Michoacán, Nuevo León, Oaxaca, Sinaloa, Sonora, Tamaulipas, Veracruz, and Yucatán,
through of trapping routes for early detection. The traps were established in risk sites of introduction, establishment
and dispersion of these pests. According to this activity in 2016, there were not detections of Lymantria dispar asiatica
and Trogoderma granarium in Mexico. Therefore, under IPPC Standars these pests are considered absent and are
classified as quarantine pests.

Keyword: Quarantine pests, the phytosanitary epidemiological surveillance program, early detection.

INTRODUCCIÓN
México, como país importador y exportador de productos agroalimentarios, reconoce el riesgo
potencial de introducción de plagas, que existe a través del intercambio comercial de productos,
fenómenos naturales y movimientos antropogénicos. Es por ello, que mantiene un Programa de
Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria (PVEF), que incluye actividades de prospección,
evaluación, sustento científico, así como procedimientos a través de los cuales, se determina la
ocurrencia o ausencia de plagas en un área determinada. Anualmente, el PVEF, realiza una
priorización de plagas reglamentadas, a fin de detectarlas de manera oportuna. Previniendo su
introducción, dispersión y establecimiento en el territorio nacional. En este sentido, de acuerdo al
listado de priorización de plagas a vigilar para 2017, y conforme a la metodología establecida para

385
Martínez-Jacinto et al.; Estrategias de detección para palomilla gitana asiática y gorgojo khapra.

tal, se determinó que la palomilla gitana asiática (L. dispar asiatica) y el Gorgojo Khapra (T.
granarium) entre otras especies; son plagas invasoras de alto riesgo, para México, desde el punto
de vista ambiental, ecológico y productivo (Singh et al., 1994, SEMARNAT, 2010; Tobin et al.,
2012).
La palomilla gitana asiática, es altamente polífaga, capaz de infestar especies forestales y
agrícolas, y presenta una elevada tasa de reproducción. Infestaciones severas de este lepidóptero,
pueden ocasionar la defoliación completa del hospedante, facilitando que otras enfermedades lo
afecten (Keena et al., 2008; Tiralla et al., 2012). Asimismo, dentro de las plagas más importantes
de granos, semillas y productos almacenados, destaca T. granarium. Las larvas de esta especie, se
alimentan de la parte germinal del grano y posteriormente del endospermo destruyéndolo
completamente, de esta manera, el producto pierde su valor comercial debido al polvo producido
por los granos afectados y por las exuvias dejadas por las larvas, las cuales pueden causar severos
daños si son ingeridas (CIPF, 2012; Sibaja, 2006).
La importancia económica de esta plaga, no solamente radica en el daño que causa en estos
productos, sino también por las restricciones cuarentenarias en las exportaciones, que afrontan los
países con poblaciones establecidas de este derméstido. En este sentido, países como Estados
Unidos de América, México, Canadá, Reino Unido, Australia, China, Kenia, Uganda, y Tanzania,
han establecido regulaciones específicas de cuarentena exterior para prevenir su posible
introducción en productos y subproductos de importación (EPPO, 2015; CIPF, 2012; OIRSA,
2011). Ante este escenario, para ambas plagas, importantes cantidades en recursos humanos y
económicos son destinados para su control y erradicación en los países donde se encuentran
presentes, mientras que en los países libres de estas especies se mantiene desplegado un Sistema
de Vigilancia en sitios estratégicos, para su detección oportuna (CIPF, 2012; SENASA, 2011;
Pogue y Schaefer, 2007). De ingresar a México, L. dispar asiatica, podría causar severos daños
ecológicos en áreas forestales de bosque de pino y encino, además de afectar la producción de
cereza, chabacano, durazno, manzana y pistache, cultivos de importancia económica para el país,
los cuales durante el ciclo agrícola 2015, registraron un valor de producción superior a 5, 727
millones de pesos y una superficie sembrada de 95, 952 hectáreas (SIAP, 2016). De igual manera,
la introducción y establecimiento en México de T. granarium, tendría repercusiones económicas
importantes en los principales estados productores de granos y oleaginosas, productos que pueden
ser afectados directamente bajo condiciones de almacén e indirectamente durante los procesos de
exportación. En México, la producción de granos, cereales, oleaginosas y especias durante el ciclo
agrícola 2015, fue de 36, 821,791 toneladas con un valor de producción superior a los 143 mil
millones de pesos (SIAP-SAGARPA, 2017 con datos de 2015). Debido a la importancia que
revisten estas especies para México, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad
Agroalimentaria a través del Programa de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria, implementó
rutas de trampeo en sitios de riesgo para detectar de manera oportuna estas especies plaga, en favor
de la defensa fitosanitaria.

MATERIALES Y MÉTODO
Selección de sitios de riesgo. La selección de sitios de riesgo se determinó con base en elementos
que favorecen el desarrollo, establecimiento y dispersión de L. dispar asiatica y T. granarium, tales
como: hospedantes principales y alternos, etapas fenológicas inductivas de cultivos susceptibles,
condiciones climáticas favorables, principales rutas de dispersión por movimientos
antropogénicos.
Trampeo. La instalación de trampas se realizó en sitios de riesgo como aeropuertos, fronteras,
puertos, viveros, centros de acopio, bodegas, carreteras, campos experimentales, centrales de

386
Entomología mexicana, 4: 385−390 (2017)

abasto, parques y áreas naturales (Fig. 1), distribuidas en los estados de Baja California, Campeche,
Colima, Chiapas, Chihuahua, Michoacán, Nuevo León, Oaxaca, Sinaloa, Sonora, Tamaulipas,
Veracruz y Yucatán. Para la vigilancia de la palomilla gitana, se usaron trampas tipo delta con
feromona sexual (2-metil-7R, 8S-epoxi-octadecano) en dispensadores de caucho, las cuales se
colocaron en función de la altura del hospedante, de manera que no excedieran los 2.0 metros de
altura por encima del suelo (Figura 1) [SENASICA-DGSV-PVEF, 2017].

Figura 1. Instalación de trampa tipo delta para el monitoreo de Palomilla


gitana asiática (Lymantria dispar asiatica) cebada con feromona
específica, ubicada en el puerto de Veracruz, México.

Para el gorgojo khapra se utilizaron trampas tipo Domo (Fig. 2), con feromona de agregación
(Methyl 14-methyl-8-hexadecenoato) en combinación con una kairomona de tipo alimenticio en
dispensador de caucho. Se colocaron de tres a cinco trampas por sitio de riesgo. Dando prioridad a
silos y almacenes de granos, semillas y productos secos ubicados en puertos comerciales
(SENASICA-DGSV-PVEF, 2017).

Figura 2. Trampa tipo domo cebada con atrayente alimenticio y feromona de


agregación para el monitoreo de Gorgojo khapra (Trogoderma granarium),
ubicada en el puerto de Veracruz, México.

387
Martínez-Jacinto et al.; Estrategias de detección para palomilla gitana asiática y gorgojo khapra.

Los especímenes sospechosos, se enviaron al laboratorio de entomología y acarología del Centro


Nacional de Referencia Fitosanitaria de la Dirección General de Sanidad Vegetal para su
identificación. La revisión de las trampas se realizó semanalmente, y las observaciones se
registraron en tiempo real a través de Smartphone® (versiones 4.1 de Android), las cuales se
visualizaron al instante a través de la plataforma www.sinavef.senasica.gob.mx
La identificación de sospechosos se realizó usando las claves taxonómicas de Rodríguez; (1994)
y mediante la extracción de genitalia.

RESULTADOS E DISCUSIÓN
Durante el año 2016, para L. dispar asiatica, se instalaron 483 trampas distribuidas en 53 rutas
de trampeo, compuestas por 27 sitios de riesgo. Para la detección oportuna de Gorgojo Khapra,
durante el mismo año, se establecieron 104 trampas distribuidas en 12 rutas de trampeo cubriendo
un total de 18, sitios de riesgo de introducción y dispersión de esta plaga (Fig. 3).
Las trampas instaladas para la detección de la palomilla gitana, se revisaron 16,967 ocasiones
(Fig. 4). Derivado de esta actividad, se registró una sola captura de un posible sospechoso a L.
dispar asiatica, procedente del municipio de Ensenada, Baja California. Los resultados
confirmaron que el espécimen ingresado como sospechoso fue positivo a una especie de la familia
Geometridae.
De acuerdo con Schaeifer et al. (2013), la composición de la feromona para palomilla gitana
asiática, fue eficiente para atraer machos de L. dispar asiatica aun cuando en redes de trampeo se
tengan otros compuestos como es el caso de Xylinalure (7R,8S)-cis-7,8-epoxy-2-metilicosano
específico para L. xylina. Así también, se ha demostrado que puede tener efectividad en
poblaciones bajas de la plaga (Tobin et al., 2012).

Figura 3. Revisiones registradas durante el año 2016, en los estados bajo Vigilancia
Epidemiológica Fitosanitaria para la detección oportuna de Lymantria dispar.

Para Gorgojo Khapra, las trampas se revisaron 2,423 ocasiones (Fig. 4). Como resultado de esta
actividad, se ingresaron al sistema 76 muestras sospechosas, procedentes principalmente de puntos
de ingreso al país, ubicados en los puertos marítimos de Puerto Progreso, Yucatán; Tecomán,
Colima; Altamira y Matamoros, Tamaulipas (Fig. 5).
Los resultados confirmaron que las muestras sospechosas procedentes de los estados de Chiapas,
Colima, Tamaulipas y Yucatán, fueron positivas a Trogoderma simplex, Trogoderma versicolor y
Carpophilus sp, por lo que se confirma la presencia de estas especies en los estados referidos.

388
Entomología mexicana, 4: 385−390 (2017)

El compuesto de la feromona que se usa actualmente en el mercado, se ha visto que también


tiene efecto sobre T. inclusum y T. variabile en su forma (Z) y para T. glabrum para la forma (E),
ambas formas se encuentran en diferentes proporciones para T. granarium (Cross et al., 1976). Por
lo que los isómeros geométricos juegan un papel importante en la atracción, esto explica que en las
trampas instaladas se hayan detectado las especies reportadas.

Figura 4. Revisiones registradas durante el año 2016, en los estados bajo Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria
para la detección oportuna de Trogoderma granarium.

Figura 5. Muestras ingresadas al Laboratorio de entomología del Centro Nacional de Referencia fitosanitaria para la
determinación de Trogoderma granarium con un total de 413 individuos adultos.

CONCLUSION
Derivado del trampeo como acción operativa del PVEF, para la detección temprana de
Lymantria dispar asiatica y Trogoderma granarium, a la fecha, no se tienen casos positivos de
estas especies en México, por lo que de acuerdo a lo establecido en la NIMF No. 8, determinación
del estatus de una plaga en un área (CIPF, 2011), su estatus en México es Ausente: no hay
registros de la plaga y cumplen con la definición de plaga cuarentenaria, enmarcado en el Glosario
de términos fitosanitarios (CIPF, 2015).

Literatura Citada
CIPF. 2015. Lista de Plagas Reglamentadas de México 2015. Convención Internacional de Protección
Fitosanitaria (CIPF). Disponible en: https://www.ippc.int/es/. (Fecha de consulta: IV-2017).
CIPF. 2012. Protocolos de diagnóstico de la NIMF No. 27. P. D. 3. Trogoderma granarium Everts. 37 p.
Disponible en http://www.cosave.org/sites/default/files/nimfs/NIMF%2027_%20Anexo%203.pdf.
(Fecha de consulta: IV-2017.

389
Martínez-Jacinto et al.; Estrategias de detección para palomilla gitana asiática y gorgojo khapra.

CIPF, 2011. Lista de Plagas Reglamentadas de México 2011. Convención Internacional de Protección
Fitosanitaria (CIPF), Disponible en: https://www.ippc.int/es/. (Fecha de consulta: I-2016).
EPPO. 2015. PQR-EPPO database on quarantine pest. European and Mediterranean Plant Protection
Organization (EPPO). Disponible en: http://www.eppo.int. (Fecha de consulta: IV-2017).
OIRSA. 2011. Gorgojo Khapra, Trogoderma granarium Everts. (Coleoptera: Dermestidae). Hojas de datos
sobre plagas cuarentenarias para los países miembros del Organismo Internacional Regional de
Sanidad Agropecuaria (OIRSA). Disponible en: http://www.oirsa.org/portal/servicios-
cuarentenarios/principales-amenzas.html. (Fecha de consulta: IV-2017).
Pogue, M. G. P. W. and Schaefer. 2007. A review of selected species of Lymantria Hübner (1819). Including
three new species (Lepidoptera: Noctuidae: Lymantriinae). Forest Health Technology Enterprice
Team. 222 p.
SENASA. 2011. Plaga cuarentenaria Gorgojo Khapra. Trogoderma granarium Everts (Coleoptera:
Dermestidae). Servicio Nacional de Sanidad Agraria. Perú. Disponible en:
http://www.senasa.gob.pe/0/modulos/JER/JER_Interna.aspx?ARE=0&PFL=2&JER=833. (Fecha
de consulta: IV-2017.
SENASICA-DGSV-PVEF. 2017. Manual Técnico Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria 2017. Servicio
Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA)-Dirección General de
Sanidad Vegetal (DGSV). 57 p.
SIAP-SAGARPA. 2017. Cierre de producción agrícola por cultivo. Servicio de Información
Agroalimentaria y Pesquera (SIAP). Disponible en: http://infosiap.siap.gob.mx:8080/agricola_siap
_gobmx/AvanceNacionalCultivo.do. (Fecha de consulta: (II-2017.
Sibaja, G. 2006. Plan de acción gorgojo Khapra T. granarium (Everts). Disponible en:
http://www.sfe.go.cr/control%20de%20plagas/Plan_de_accion_Gorgojo_Kaphra.pdf. (Fecha de
consulta: III- 2017.
Tiralla, N., Füldner, K. and S. Schütz. 2012. Magnitude and structure of Lymantria dispar asiatica
infestations of common forest steppe species in northern Mongolia. Erforschung biologischer
Ressourcen der Mongolei, 12: 267−274.
Rodríguez, N. S. 1994. Manual de diagnóstico e identificación del Gorgojo khapra Trogoderma granarium
Everts. Serie Sanidad Vegetal, SARH. 75 pp.
SIAP, 2016. Cierre de producción agrícola por cultivo 2014. Disponibe en: http://www.siap.gob.mx/cierre-
de-la-produccion-agricola-por-estado/. (Fecha de consulta: I-2016).
SEMARNAT. 2010. Norma Oficial Mexicana 013; que regula sanitariamente la importación de árboles de
navidad naturales de las especies de los géneros Pinus y Abies y la especie Pseudotsuga mensiesi.
Diario Oficial de la Federación: 06 noviembre 2010.
Singh, G., Thapar, V. K. and P. S. Sethi, 1994. Use of biogas for control of stored grain insect pests. Journal
of Insect Science, 7(1): 40−42.
Tobin P. C., Barry, B., Donald, B., Eggen, A. and D. S. Leonard. The ecology, geopolitics, and economics
of managing Lymnatria dispar in the United States. International Journal of Pest Management,
58(3): 195−210.
Schaefer, P. W., Jiang, M., Gries, R., Gries, G. and J. Wu. 2013. Attaction of male Lymantria schaeferi
(Lepidoptera: Erebidae: Lymantriinae) to traps baited wth (+)-xylanure in Jiangxi Province, China.
Life:The Excitement of Biology, 1(2): 95−99.
Cross, J. H., Byler, R. C., Cassidy, Jr. R. F., Silverstein, R. M., Grenblatt, R. E., Burkholder, W. E.,
Levinson, A. R. and H. Z. Levinson. 1976. Porapak-Q collection of pheromone components and
isolation of (Z)- and (E)-14-methyl-8-hexadecenal, sex pheromone components, from the females
of four species of Trogoderma (Coleoptera: Dermestidae). Journal Chemical Ecology, 2:457–468.
Keena, M. A., Coté, M. J., Grinberg, P. S. and W. E. Wallner. 2008. Wold distribution of female fligth and
genetic variation in Lymantria dispar (Lepidoptera Lymantriidae). Environmental Entomology,
37(3): 636−649.

390
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

POLVOS BOTÁNICOS DE Senecio salignus (Asteraceae) y Solanum diversifolium


(Solanaceae) COMO ALTERNATIVA ECOLOGICA DE CONTROL DE Sitophilus
zeamais (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE)

Carlos A. Granados-Echegoyen1, 3 , Nancy Alonso-Hernández2, Benjamín Ortega-Morales3,


Manuela Reyes-Estébanez3, Manuel Chan-Bacab3, Juan Carlos Camacho-Chab3
1
Centro Universitario UAEM Tenancingo, Universidad Autónoma del Estado de México. Km 1.5 Carretera
Tenancingo- Villa Guerrero, Tenancingo, Estado de México. C. P. 52400.
2
Servicios Integrales de Horticultura Ornamental S. A. de C. V. Carretera libre Toluca-Ixtapan de la Sal km 64, los
Arroyos, Villa Guerrero, Estado de México, México
. Autor de correspondencia: granados.echegoyen@yahoo.com

RESUMEN. Se evaluaron polvos vegetales de Senecio salignus (Asteraceae) y Solanum diversifolium (Solanaceae)
sobre el gorgojo de maíz Sitophilus zeamais (Coleoptera: Curculionidae) para determinar la mortalidad durante 15 días
consecutivos y el efecto de repelencia. S. salignus mostro un 50 % de mortalidad para el 15vo día con 2.0 g del polvo,
similar a lo registrado por S diversifolium con la aplicación de 1.0 g (53.33 %) y 1.5 g (52.50 %) g incrementando a
60.00 % con la aplicación de 2.0 g. Con las dos especies no se logró apreciar un efecto atrayente, pero es notorio que
al disminuir las concentraciones S. salignus pierde su efecto repelente en menor proporción que S. diversifolium ya
que esta planta con la aplicación más baja (0.1 g) registran datos de repelencia del 0.93 y 0.60 respectivamente. Con
la aplicación de polvo de S. salignus a concentraciones de 2 g muestra un índice de 0.23. Los polvos vegetales de S.
salignus y S. diversifolium tienen potencial para controlar el 50 % de la población del gorgojo del maíz en 15 días
posteriores a la aplicación y actúan como repelentes del insecto observando que S. diversifolium mantiene el potencial
repelente a bajas dosis mientras que S. salignus atrae al gorgojo.

Palabras clave: Polvos vegetales, coleóptero, maíz, Sitophilus.

Botanicals powders of Senecio salignus (Asteraceae) and Solanum diversifolium


(Solanaceae) as an ecological alternative to Sitophilus zeamais (Coleoptera: Curculionidae)
control

ABSTRACT. Vegetable powders of Senecio salignus (Asteraceae) and Solanum diversifolium (Solanaceae) on maize
weevil beettle Sitophilus zeamais (Coleoptera: Curculionidae) was evaluated to determine both the mortality in 15
consecutive days and the repellence effect. S. salignus showed 50% mortality during the 15th day with 2.0 g of powder,
similar to that recorded for S diversifolium applying 1.0 g (53.33%) and 1.5 g (52.50%) increasing up to 60.00% with
the implementation of 2.0 g. With the two species not managed to appreciate an attractant effect but it is noticeable
that by decreasing concentrations S. salignus loses its repellent effect to a lesser extent than S. diversifolium already
that this plant with the lowest implementation (0.1 g) recorded data of repellency of the 0.93 and 0.60 respectively.
With the application of S. salignus powder at concentrations of 2 g shows a repellence index of 0.23. S. salignus and
S. diversifolium vegetable powders have potential to control 50% of the maize weevil population within 15 days of
application and act how repellent insect noting that S. diversifolium maintains the repellent low dose potential while
S. salignus attracts weevil.

Keyword: Vegetable powders, Coleoptera, Maize, Sitophilus.

INTRODUCCIÓN
Las plagas poscosecha representan una amenaza en la conservación de granos almacenados. La
Organización de las Naciones Unidad para la Alimentación y la Agricultura (FAO) estima que, a
nivel mundial, por lo menos 10 % de las cosechas son destruidas por roedores e insectos en sus
lugares de almacenamiento. En México se estima que anualmente se pierde de 25 a 50 % de los
granos de maíz a causa de insectos, roedores y hongos (Schneider, 1995). En México, el cultivo de

391
Granados-Echegoyen et al.: Polvos de Senecio salignus y solanum diversifolium contra Sitophilus zeamais.

maíz Zea mays L. (Gramineae) es el alimento básico de la población y posee un fuerte valor
sociocultural, debido a que de forma tradicional se consume como alimento en forma de “tortilla”,
además de obtenerse aceites e insumos para la fabricación de barnices, pinturas, cauchos artificiales
y jabones (Massieu y Lechuga, 2002).
De las plagas asociadas a los granos almacenados, el escarabajo Sitophilus zeamais se considera
la plaga que más daño puede provocar (Dell'Orto y Arias, 1985; Arienilmar et al., 2005). Éste
insecto es una plaga de importancia mundial y su ataque al grano inicia en campo y si en el
almacenaje no se toman medidas de control, aproximadamente en seis meses, puede ocasionar la
destrucción completa de los mismos (Pizarro et al., 2013). Como una medida para reducir la
infestación de plagas en granos almacenados, los agricultores dependen del uso de insecticidas
sintéticos (Udo et al., 2010). Sin embargo, éstos compuestos resultan perjudiciales para la salud
humana, además favorecen la resistencia de insectos a dichos compuestos, impulsando el uso de
dosis cada vez mayores o de productos más tóxicos (Asaff et al., 2002). Estos problemas han
motivado la búsqueda de métodos alternativos al control químico sintético como son los productos
naturales, entre los que destacan los polvos de especies vegetales que actúan como insecticidas
(Roel y Vendramim, 2006). La revalorización de las plantas como fuente de sustancias con
propiedades insecticidas se ha difundido desde los últimos 35 años y en algunos países de América
Latina como Brasil, México, Ecuador y Chile, se han desarrollado líneas de investigación que
buscan en las plantas, compuestos químicos con menor impacto ambiental y potencial para el
control de plagas agrícolas (Rodríguez, 2000). Se ha demostrado que los polvos vegetales actúan
como repelentes, deterrentes de la oviposición y de la alimentación, reguladores de crecimiento e
insecticidas tanto de adultos y estados inmaduros de insectos plaga (Lagunes, 1994). Por estas
razones el objetivo de la presente investigación fue evaluar polvos vegetales de Senecio salignus
DC. (Asteraceae) (syn= Barkleyanthus salicifolius (Kunth) H. E. Robins. & Brett.) y Solanum
diversifolium Dunal (Solanaceae) sobre el gorgojo de maíz Sitophilus zeamais (Motschulsky)
(Coleoptera: Curculionidae) para determinar la actividad de mortalidad durante 15 días
consecutivos y el efecto de repelencia sobre el coleóptero.

MATERIALES Y MÉTODO
Gorgojo y granos de maíz. El maíz utilizado fue de la raza “Bolita” y se obtuvo de las cosechas
que se realizan en la localidad de San José de las Huertas, Ejutla de Crespo, Oaxaca. Para evaluar
la toxicidad de los polvos vegetales se utilizaron ejemplares de S. zeamais, que fueron criados en
condiciones de 25 ± 2 °C y fotoperiodo 12:12 luz/oscuridad en el laboratorio de Ciencia Básica de
NovaUniversitas, universidad ubicada en Carretera a Puerto Ángel Km 34.5, Ocotlán de Morelos,
Oaxaca (16° 46' 7.983" N, 96° 40' 29.320" O).
Obtención del material vegetal. La colecta de S. salignus se realizó en la localidad de San
Antonio Sinicahua del municipio de Tlaxiaco en la región Mixteca del estado de Oaxaca (17° 9'
9.810" N, 97° 34' 1.405" O) a una altura de 2,100 metros sobre el nivel del mar (msnm) donde se
conoce con el nombre comun de “Chamizo Blanco” y predomina un clima templado con
temperaturas de 13 °C y 93 % de humedad relativa. La colecta de S. diversifolium se realizó en el
municipio de Putla Villa de Guerrero (17° 2' 8.354" N, 97° 55' 5.815" O) en la region Sierra Sur
del estado a una altura de 750 msnm presentando un clima templado y cálido, con oscilación
térmica de 20 °C promedio anual, presentando lluvias en verano y principios de otoño y donde se
conoce con el nombre común de “Berenjena Silvestre”.
Se utilizó el follaje secado a temperatura ambiente en sombra y triturado con un molino de
mano. Se eligieron estas plantas por sus características externas, la falta de presencia de insectos
herbívoros y por su característico olor, estudios científicos previos, por el uso etnobotánico y

392
Entomología mexicana, 4: 391−396 (2017)

disponibilidad en la región (Bouchra et al., 2003; Neda et al., 2012). La identificación de las
especies se llevó a cabo con ayuda de claves taxonómicas, y haciendo uso del Catálogo Digital del
Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNIBIO).
Mortalidad del insecto. En vasos de plástico tipo cristal con capacidad para 125 ml, se
colocaron 50 g de maíz mezclándolo con 0.1, 0.5, 1, 1.5 y 2.0 g de polvo vegetal tamizado a 250
micrones, inmediatamente se agitó el maíz con el polvo de forma manual durante dos minutos para
homogenizar; y a cada vaso se agregaron 10 insectos adultos de 10-12 días de edad sin sexar. Se
contabilizó la mortalidad del gorgojo a 1, 5, 10 y 15 días. La mortalidad fue expresada en porcentaje
(%) en relación a los insectos muertos y/o vivos en el tratamiento y ser comparados con el testigo
sin aplicación (Lagunes y Rodríguez, 1989; González et al., 2009; Oliveira et al., 2012).
Bioensayos de selección del gorgojo. Se utilizaron cinco vasos de plástico tipo cristal con
capacidad para 125 ml dispuestos en forma de “X”; el vaso central se unió con las demás por medio
de tubos de plástico de 10 cm de longitud dispuesto diagonalmente. En dos extremos semejantes
se colocaron los vasos con 50 g del grano de maíz y se mezcló con las mismas concentraciones
utilizadas en la variable mortalidad, en el extremo opuesto se ubicaron los otros dos vasos con maíz
sano sin aporte de polvo vegetal. En el vaso central se liberaron 20 insectos adultos sin sexar y con
previo ayuno de 24 horas, se contabilizó el número de insectos en cada recipiente según la
metodología propuesta por Mazzonetto (2002). Para determinar el índice de repelencia se utilizó
la ecuación:
2𝐺
Í𝑛𝑑𝑖𝑐𝑒 𝑑𝑒 𝑠𝑒𝑙𝑒𝑐𝑐𝑖ó𝑛 (𝐼𝑆) =
(𝐺 + 𝑃)

Dónde: G = porcentaje de insectos en el tratamiento, P = porcentaje de insectos en el testigo.


Considerando (IS = 1, neutro); (IS > 1, atrayente); (IS < 1, repelente).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
S. salignus mostro 50 % de mortalidad para el 15vo día con 2.0 g del polvo, similar a lo
registrado por S diversifolium con la aplicación de 1.0 g (53.33 %) y 1.5 g (52.50 %) g
incrementando la mortalidad a 60.00 % con la aplicación de 2.0 g del polvo. Con las dos especies
no se logró apreciar un efecto atrayente, pero es notorio que al disminuir las concentraciones S.
salignus pierde su efecto repelente en menor proporción que S. diversifolium ya que esta planta,
con la aplicación más baja (0.1 g), registran datos de repelencia del 0.93 y 0.60 respectivamente.
Con la aplicación de polvo de S. salignus a concentraciones que oscilan de 0.1-1.5 g se observa un
índice de selección por debajo de los 0.93, mostrando un decremento significativo en la
concentración alta (2.0 g) con un índice de 0.23. Así mismo, existen reportes de efectividad
biológica de especies que pertenecen a la familia Asteraceae contra otros coleópteros como lo
reporta Nenaah (2014) que al evaluar el aceite esencial de Achillea biebersteinii Afan (Asteraceae)
sobre Khapra beetle, Trogoderma granarium Everts (Coleoptera: Dermestidae) obtuvieron 100%
de repelencia a una concentración de 0.44 µl/cm2. López-Pérez et al. (2010) comentan que el polvo
de raíz de S. salignus a una concentración del 0.5 % a nivel laboratorio es efectivo contra el gorgojo
del frijol Zabrotes subfasciatus (Bohemann) (Coleoptera, Bruchidae) siendo capaz de liquidar a
todos los adultos en 30 días, mostrando con esto la efectividad de esta especie vegetal sobre otro
coleóptero. Especies vegetales pertenecientes a la familia Solanaceae han sido evaluadas para el
control de distintas plagas agrícolas, sin embargo, con este estudio se brindan los primeros datos
del uso de S. diversifolium para el control del gorgojo de maíz.

393
Granados-Echegoyen et al.: Polvos de Senecio salignus y solanum diversifolium contra Sitophilus zeamais.

Padín et al. (2013) mencionan que al evaluar extractos metanolicos de Solanum sisymbriifolium
Lam. (Solanaceae) sobre Tribolium castaneum (Herbst). (Coleoptera: Tenebrionidae) este actuó
como repelente con un índice de 0.28; en la presente investigación el polvo de S. diversifolium
actuó como repelente también en todas las concentraciones evaluadas sobre S. zeamais con índices
de selección por debajo de 0.63. Así mismo, esto autores obtuvieron 14 % de mortalidad sobre T.
castaneum. En esta investigación se logra apreciar que el polvo de S. diversifolium que pertenece
a la misma familia botánica, registró a partir del quinto día más del 30 % de mortalidad a la
concentración más elevada (2 g), en el décimo día se observó efecto tóxico sobre el insecto con
datos superiores al 40 % y al finalizar el experimento (15 días) todas las concentraciones evaluadas
registraron efectividad entre el 45-60 % (Cuadro 1).
Se logra apreciar que las especies vegetales evaluadas en esta investigación actúan como
repelentes del insecto a pesar de que se experimentó con polvos vegetales, pero se reporta que por
ser especies de la misma familia botánica comparten características similares en el control de
plagas, así mismo, no se omite mencionar que por medio de la quimiotaxonomía se conoce que
algunos tipos de plantas presentan cierta analogía en las estructuras de los metabolitos secundarios
aislados. Tal es el caso de las plantas que pertenecen a la familia de las Asteráceas que los aceites
volátiles contenidos en sus hojas presentan actividad antimicrobiana, antioxidante y
acetilcolinesterasa o en el caso de las plantas pertenecientes al género Solanum que contienen
alcaloides de tipo esteroidal, responsables de sus actividades biológicas (Marcano y Hasegawa,
2002; Konovalov, 2014).
Cuadro 1. Mortalidad acumulada (%) e índice de selección del gorgojo del maíz Sitophilus zeamais tratados con polvos
de especies vegetales.
Polvo aplicado Mortalidad (%) / día Gorgojos (%)
Especie Vegetal IDS
(gramos) 1 5 10 15 MCAP MSAP
S. salignus 2.0 0.00 a 3.33 a 33.33 a 56.67 a 11.67 b 88.33 a 0.23
1.5 0.00 a 3.33 a 20.00 a 36.67 ab 35.00 ab 65.00 ab 0.70
1.0 6.67 a 16.67 a 26.67 a 36.67 ab 43.33 a 56.67 b 0.87
0.5 0.00 a 13.33 a 26.67 a 40.00 ab 43.75 a 56.25 b 0.88
0.1 6.67 a 16.67 a 26.67 a 26.67 ab 46.67 a 53.33 b 0.93
Control 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.00 b - - -
S. diversifolium 2.0 6.67 a 36.67 a 46.67 a 60.00 a 21.67 a 78.33 a 0.43
1.5 8.33 a 28.33 ab 35.83 a 52.50 a 25.00 a 75.00 a 0.50
1.0 3.33 a 23.33 ab 40.00 a 53.33 a 28.33 a 71.67 a 0.57
0.5 0.00 a 20.00 ab 23.33 ab 40.00 a 31.67 a 68.33 a 0.63
0.1 0.00 a 13.33 ab 30.00 ab 46.67 a 30.00 a 70.00 a 0.60
Control 0.00 a 0.00 b 0.00 b 0.00 b - - -
IDS: Índice de Selección, MCAP: Maíz con Aplicación de Polvos, MSAP: Maíz sin Aplicación de Polvos. Valores con la misma
letra dentro de columnas y especie vegetal son estadísticamente iguales con base a la prueba de Tukey (P < 0.05).

CONCLUSIÓN
Los polvos vegetales de S. salignus y S. diversifolium tienen potencial para controlar el 50 % de
la población del gorgojo del maíz en 15 días posteriores a la aplicación y actúan como repelentes
del insecto observando que S. diversifolium mantiene el potencial repelente a bajas dosis mientras
que S. salignus atrae al gorgojo.

Literatura Citada
Arienilmar, A., Da silva, L., Faroni, L., Guedes, R., Martins, H. y A. Pimentel. 2005. Modelos analíticos do
crescimento populacional de Sitophilus zeamais em trigo armazenado. Engenharia Agrícola e
Ambiental, 10: 55−65.

394
Entomología mexicana, 4: 391−396 (2017)

Asaff, A., Reyes, V., López, L. y M. de la Torre. 2002. Guerra entre insectos y microorganismos: una
estrategia natural para el control de plagas. Avance y Perspectiva, 2: 291−295.
Bouchra, C., Achouri, M., Idrissi Hassani, L. and M. Hmamouchi. 2003. Chemical composition and
antifungal activity of essential oils of seven Moroccan Labiatae against Botrytis cinerea Pers: Fr.
Journal of Ethnopharmacology, 89: 165−169.
Dell'Orto, H. y C. Arias. 1985. Insectos que dañan granos y productos almacenados (Serie tecnológica
Postcosecha, 4), Santiago, CL: FAO. 142 pp.
González, S., Pino, O., Herrera, R., Valenciaga, N., Fortes, D. y Y. Sánchez. 2009. Control de Sitophilus
zeamais con polvos vegetales de una especie de la familia Fabacea (49-1-XIV). Revista Cubana de
Ciencia Agrícola, 43(3): 321−325.
Konovalov, D. A. 2014. Polyacetylene Compounds of Plants of the Asteraceae Family. Pharmaceutical
Chemistry Journal. 48: 613−631.
Lagunes, A. 1994. Extractos de polvos vegetales y polvos minerales para el combate de plagas del maíz y
del frijol en la agricultura de subsistencia. México: Colegio de Postgraduados/USAID/
CONACYT/BORUCONSA, 35 pp.
Lagunes, T. A. y C. H. Rodríguez. 1989. Búsqueda de tecnología apropiada para el combate de plagas del
maíz almacenado en condiciones rústicas. CONACYT/Colegio de Postgraduados. Montecillo,
Texcoco, México. 150 pp.
López-Pérez, E., Rodríguez-Hernández, C. y G. R. Garza. 2010. Factores que optimizan la efectividad del
polvo de raíz de Senecio salignus contra el gorgojo Mexicano del frijol. Revista Fitotecnia
Mexicana, 33(3): 225−230.
Marcano, D. y M. Hasegawa. 2002. Fitoquímica orgánica. Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico,
Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela.
Massieu, Y. y J. Lechuga. 2002. El maíz en México: biodiversidad y cambios en el consumo. Análisis
Económico, 17(36): 281−303.
Mazzonetto, F. 2002. Efecto de genótipos de feijoeiro e de pós de origen vegetal sobre Zabrotes subfasciatus
(Boh.) e Acanthoscelides obtectus (Say) (Col.: Bruchidae). Piracicaba, 134. Tesis de Doctorado.
Escuela Superior de Agricultura «Luiz de Queiroz», Universidad de Sao Paulo.
Neda, A. D., Nader, H., Mohammad, B. R. and G. Abolghasem. 2012. Antibacterial Activity and Chemical
Compositions of Chamaemelum nobile Essential Oil/Extracts against Psedomonas tolaasii, the
Causative Agent of Mushroom Brown Blotch. Annals of Biological Research, 3(6): 2602−2608.
Nenaah, G. 2014. Chemical composition, insecticidal and repellence activities of essential oils of three
Achillea species against the Khapra beetle (Coleoptera: Dermestidae). Journal of Pest Science, 87:
273–283.
Oliveira, T. A., Ronchi-Teles, B., Fonseca, R. V., Silva, L. R., Santos, P. A. and C. V. Núñez. 2012.
Insecticidal activity of Vitex cymosa (Lamiaceae) and Eschweilera pedicellata (Lecythidaceae)
extracts against Sitophilus zeamais adults (Curculionidae). Emirates Journal of Food and
Agriculture, 24(1): 49−56.
Padín, S., Fusé, C., Urrutia, M. and G. Dal Bello. 2013. Toxicity and repellency of nine medicinal plants
against Tribolium castaneum in stored wheat. Bulletin of Insectology, 66(1): 45−49.
Pizarro, D., Silva, G., Tapia, M., Rodríguez, J. C., Lagunés, A., Santillán-Ortega, C., Robles-Bermúdez, A.
y S. Aguilar-Medel. 2013. Actividad insecticida del polvo de Peumus boldus Molina (Monimiaceae)
contra Sitophilus zeamais Motschulsky (Coleoptera: Curculionidae). BLACPMA, 12(4): 420−430.
Rodríguez, H. C. 2000. Plantas contra plagas: potencial práctico de ajo, anona, nim, chile y tabaco. Texcoco,
México: Red de Acción sobre Plaguicidas y Alternativas en México (RAPAM), 133 pp.
Roel, A. e J Vendramim. 2006. Efeito residual do extrato acetato de etila de Trichilia pallida Swartz
(Meliaceae) para lagartas de diferentes edades de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith, 1797)
(Lepidoptera: Noctuidae). Ciencia Rural, 36: 1049−1054.
Schneider, K. 1995. Recomendaciones para el almacenamiento (problemas y manejo). Programa regional
de postcosecha. Cooperación Suiza al desarrollo. Managua. 50 pp.

395
Granados-Echegoyen et al.: Polvos de Senecio salignus y solanum diversifolium contra Sitophilus zeamais.

Udo, I. O., Epidi, T. T. and J. A. Osakwe. 2010. Comparative efficacy of root, bark and leaf powders of
Dracaena arborea for the control of two storage insect pests. Scientific Research and Essays. 6(7):
1473−1478.

396
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

DESCRIPCIÓN DEL PSÍLIDO DEL PALO COLORADO Freysuila dugesii Aleman,


(HEMIPTERA: PSYLLOIDEA) Y SUS PLANTAS HOSPEDANTES EN EL NORTE
DE SINALOA, MÉXICO

Gabriel A. Lugo-García 1, Laura D. Ortega-Arenas 2 , Jesús F. López-Mora1 y Bardo H.


Sánchez-Soto1
1
Escuela Superior del Valle del Fuerte, Universidad Autónoma de Sinaloa. C. P. 81110. Juan José Ríos, Ahome,
Sinaloa.
2
Fitosanidad, Entomología y Acarología, Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Km. 36.5 Carretera México-
Texcoco. C. P. 56230, Montecillo, Texcoco, estado de México, México.
Autor de correspondencia: ladeorar@colpos.mx

RESUMEN. Se describe al psílido del palo colorado Freysuila dugesii Aleman (Hemiptera: Psylloidea) a partir de
material recolectado en Sinaloa, México. F. dugesii es un insecto pequeño que se caracteriza por presentar procesos
genales más cortos que la mitad del largo del vértex, antenas de 10 segmentos obscuras hacia el ápice, alas anteriores
con la ruptura anal cercana a la punta de la vena Cu1b, metatibia con una corona de espinas apicales abiertas y
metabasitarso con dos espinas esclerosadas. Se identificaron al “palo colorado” Caesalpinia platyloba S. Watson y el
“huizache” Caesalpinia cacalaco Humb. & Bonpl. (Fabaceae: Caesalpinoidea) como hospedantes de F. dugesii en las
cuales concreta su ciclo de vida. Su reproducción y abundancia es dependiente de la disponibilidad de brotes jóvenes
y hojas tiernas recién expandidas. Este es el primer registro de la especie en el estado de Sinaloa, por lo que debe darse
más atención a este insecto debido al riesgo potencial que tiene para atacar ornamentales en la región..

Palabras clave: Psílidos, Freysuila, Caesalpinia, hospedantes.

Description of the psyllid Freysuila dugesii Aleman (Hemiptera: Psylloidea) and hosts
plants on the North of Sinaloa, Mexico

ABSTRACT. Freysuila dugesii Aleman (Hemiptera: Psylloidea) was identified from specimens collected at Sinaloa
State, Mexico. F dugesii is a small insect that is characterized by to present genal processes shorter than half vertex
length, antenna with 10 segments, dark towards the apex, forewing with anal rupture close to vein Cu1b, metabasitarsus
with two sclerotised spurs and metatibiae with grouped open apical spurs. Two plant species, “palo colorado”
Caesalpinia platyloba S. Watson and “huizache” Caesalpinia cacalaco Humb. & Bonpl. (Fabaceae: Caesalpinoidea)
were identified as hosts of this insect, on which was able to complete its life cycle. Psyllid reproduction and abundance
were positively related to the availability of new shoot flushes. This constitutes the first record of this species at Sinaloa
state, and more attention should be given to this insect because the potential risk for attacking ornamentals in that
region.

Keyword: Psyllids, Freysuila, Caesalpinia, hosts.

INTRODUCCIÓN
En diciembre de 2013 se registró una fuerte incidencia de una especie de psílido en plantas de
Caesalpinia de la localidad de San Miguel Zapotitlán, municipio de Ahome, Sinaloa, aspecto que
motivo a realizar estudios y determinar las especies presentes y daños en esta ornamental. La
especie fue identificada por el Dr. Daniel Burckhardt, del Naturhistorisches Museum en la ciudad
de Basel, Suiza, como Freysuila dugesii Aleman, siendo este el primer registro para Sinaloa,
México.
Los psílidos asociados a especies de Caesalpinia pertenecen a los géneros Isogonoceraia
(Psyllidae: Ciriacreminae) y Psylla (=Freysuila) (Aphalaridae: Aphalaroidinae) (Burckhardt y
Wyniger 2007; Mazzardo et al., 2016). El género Freysuila fue descrito por Aleman en 1887 y

397
Lugo-García et al.: Descripción del psílido del palo colorado Freysuila dugesii en Sinaloa.

está integrado por las especies F. dugesii de México (Aleman, 1887), F. phorodendri (Tuthill,
1939) y F. caesalpiniae (Tuthill, 1959) de Perú y Ecuador, respectivamente.
En México, F. dugesii se detectó en 1887 en Guanajuato, México, alimentándose de “Cassia
arborea” (Aleman, 1887) y en Michoacán se registró en 2015 en los municipios de Lombardía y
Nuevo Urecho alimentándose de Caesalpinia pulcherrima (Méndez, 2015). El primer registro en
Riverside, California, E.U.A. fue realizado por Richard Shaffer en Caesalpinia cacalaco (CPPDR,
1997) y posteriormente, Burckhardt y Winiger (2007) la reportaron en Haematoxylum
campechianum L. y en Caesalpinia cacalaco Humb. & Bonpl. (Fabales, Fabaceae), mientras que
Percy et al. (2012) la reportan en Caesalpinia y Haematoxylum (Fabaceae) y Phoradendron
(Santalaceae). Los daños ocasionados por F. dugesii son similares a los de otros psílidos. Los
insectos succionan la savia de la planta, y excretan copiosas cantidades de mielecilla sobre la que
hay una excesiva proliferación de hongos “fumagina” que pueden causar caída prematura de hojas,
y en infestaciones fuertes matar la planta. A diferencia de otros parientes cercanos, se desconoce
si F. dugesii tiene la capacidad de transmitir patógenos causales de enfermedades, aspecto que
magnificaría la implementación de programas de manejo integrado de la plaga.
En referencias previas se especifica que la presencia de F. dugesii no representaba un daño
aparente en las plantas (Aleman, 1887; Crawford, 1914; CPPDR, 1997), sin embargo, existen
reportes de infestaciones severas del psílido en Miami, EUA (Halbert, 2006).
Por ser un insecto de reciente detección en Sinaloa, con una fuerte incidencia que lo cataloga
como plaga potencial de Caesalpinia y otras ornamentales en la región; pero fundamentalmente,
debido a la ausencia de información que auxilie en el reconocimiento de la especie y permita
diseñar estrategias de manejo, los objetivos planteados fueron: corroborar la identidad de F. dugesii
en las ornamentales presentes en la localidad, realizar descripción de la especie e identificar
hospederas del psílido en el norte de Sinaloa.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó durante el periodo de enero a diciembre de 2014, en las orillas del Río
Fuerte, en la localidad de San Miguel Zapotitlán, municipio de Ahome, Sinaloa (25° 56' 51" N,
109° 02' 51" O) y 15 a 25 m de altitud, donde existen remanentes de bosque de galería y grandes
extensiones de tierras utilizadas para la agricultura. El clima de la región es cálido húmedo (tipo
Am) con temperatura promedio de 25 °C, con abundantes lluvias en los meses de julio a septiembre,
precipitación media anual de 419 mm y humedad relativa promedio anual de 65 % (SMN, 2017).
Las especies vegetales predominantes son Caesalpinia platyloba (palo colorado), Caesalpinia
cacalaco (huizache) Humb. & Bonpl. (Fabales, Fabaceae) Prosopis juliflora (mezquite), Acacia
farnesiana (vinorama), Acacia cochliacantha (vinolo), Parkinsonia florida (brea), Parkinsonia
praecox (brea), Pscidia mollis (palo blanco), Phitecellobium dulce (guamúchil), Populus mexicana
(álamo) y Salix babylonica (sauce).
Recolecta e identificación de hospedantes e insectos. Para determinar la presencia y
abundancia de psílidos en la región se realizaron muestreos quincenales en el periodo de estudio.
En cada sitio y fecha de recolecta se revisaron las hojas (previa observación del comportamiento
del insecto) de las diferentes especies de plantas posibles hospedantes de psílidos, localizadas en
orillas de cultivos, caminos, drenes y canales. De cada especie vegetal, que albergaba a los psílidos,
se tomaron dos ejemplares, se prensaron y se les asignó una clave de colecta en la que se anotó la
fecha, localidad y algunos datos sobre abundancia y características útiles para la identificación.
Posteriormente, los ejemplares se llevaron al laboratorio para someterlos a secado y dejarlos listos
para su determinación, la cual fue realizada por el Dr. Bardo H. Sánchez Soto de la Escuela
Superior del Valle del Fuerte, Universidad Autónoma de Sinaloa.

398
Entomología mexicana, 4: 397−401 (2017)

Asimismo, se tomaron brotes y hojas del dosel de las plantas; el material vegetal recolectado se
depositó en una bolsa plástica con una toalla de papel secante, manteniéndola en refrigeración para
su traslado al laboratorio de la Colección Entomológica de la Facultad de Agricultura del Valle del
Fuerte (CEVF) donde se examinaron, bajo un microscopio estereoscópico, para registrar el número
de huevos, ninfas y adultos de psílidos presentes. Los especímenes encontrados, por especie
vegetal, se conservaron en alcohol 70 %, y una muestra de ninfas y genitalias de machos y hembras
se sometió a un proceso de montaje en laminillas de acuerdo con la metodología propuesta por
Burckhardt (2007) y los adultos en alfileres entomológicos, para determinar su identidad. La
corroboración de la especie se realizó mediante claves dicotómicas y diagnosis propuestas por
Crawford (1914), Burckhardt y Wyniger (2007) y Burckhadt y Queiroz (2015) y análisis de
imágenes de adultos, antenas, cabezas y tibias tomadas con un microscopio Carl Zeiss Tessovar y
un Fotomicroscopio III de Carl Zeiss y procesadas con el software Gimp versión 2.8.14.
Los ejemplares estudiados se depositaron en las colecciones entomológicas del Colegio de
Postgraduados (CP) en Montecillo Estado de México, del Naturhistorisches Museum en la ciudad
de Basel, Suiza, y Universidad Autónoma de Sinaloa (CEVF-UAS).

RESULTADOS E DISCUSIÓN
De acuerdo a las claves utilizadas, todos los psílidos recolectados en plantas de Caesalpinia
platyloba y C. cacalaco correspondieron a Freysuila dugesii Aleman 1887, en los que se
corroboraron las características distintivas de esta especie como la presencia de procesos genales
mas cortos que la mitad del largo del vértex; antenas de 10 segmentos que se obscurecen hacia el
ápice y terminan en flagelo terminal con dos setas divergentes; ala anterior con la ruptura anal
cercana a la punta de la vena Cu1b; metatibia con una corona de espinas apicales abiertas; y
metabasitarso con dos espinas esclerosadas (Burckhardt y Queiroz, 2015).

Descripción y morfología de Freysuila dugesii Aleman, 1887

Adulto (Figs. 1a y 1b). Cuerpo, color anaranjado, crema o café con manchas oscuras, lo que
ratifica su coloración polimórfica. Cabeza con un color similar al cuerpo. Genas dirigidas hacia
abajo, pequeñas, cónicas. Vértex casi rectangular. Antenas descoloridas en la base y con aumento
de coloración en el ápice, más largas que el cuerpo, con 10 segmentos, tercer segmento antenal no
más de dos veces en largo, al compararlo con el cuarto segmento, flagelo terminal usualmente con
dos setas divergentes. Pronoto con una mancha blanquecina. Scutum con patrones de manchas
transversales de café oscuro a anaranjado. Abdomen con manchas transversales café oscuro, negro
o anaranjado. Alas anteriores hialinas, con venación café oscuro en la parte distal y café claro en
la base, más anchas en la parte distal, redondas en el ápice, pterostigma presente, ruptura anal
cercana a la punta de la vena Cu1b, ruptura costal presente. Venas M + Cu más corta que la vena R.
Meracantus presente. Metatibia con una corona de espinas apicales abiertas. Metabasitarso con dos
espinas esclerosadas. Proctígero del macho, simple, con disminución de tamaño hacia el ápice, con
una pequeña curvatura anterior y un esclerosamiento en el parte distal. Parámero, simple, lamelar,
delgado, más largo en ápice distal, en la parte interna de la base surge un pequeño diente
esclerosado en el ápice. Terminalia de la hembra corta. Proctígero, con un esclerosamiento en el
ápice. Placa subgenital un poco curva hacia arriba, tamaño casi similar del proctígero y placa
subgenital. Presentan dimorfismo sexual, con la mayor talla de las hembras (Fig. 1b).
Huevecillos y Ninfas. Los huevecillos recién depositados son de color amarillo mate y se tornan
amarillo naranja a medida que se acerca el momento de la eclosión, tienen forma almendrada con
una mancha color naranja en la base (Fig. 1c). Las ninfas de quinto instar son aplanadas

399
Lugo-García et al.: Descripción del psílido del palo colorado Freysuila dugesii en Sinaloa.

dorsoventralmente, de color marrón-amarillento con ápice de antenas y patas obscuro. Producen


una gran cantidad de cera, con la cual se cubren, lo cual les da una apariencia algodonosa. Longitud
de 1 a 3 mm. Ninfa tipo triozine con los primordios alares no dirigidos hacia adelante. Cuerpo en
su mayor parte membranoso excepto en el área ocular, pequeñas áreas del dorso, tórax y la grande
zona caudal, que ocupa casi la mitad del abdomen. Antenas de diez segmentos delgadas, cubiertas
con pequeñas setas, que se oscurecen hacia el ápice. Patas sin trocánter y aparentemente sin
empodio (Fig.1c). Cuerpo cubierto con numerosas setas obscuras capitatas. Abertura anal en el
extremo del cuerpo, rodeada por un anillo circumanal que consta de líneas de pequeños poros. Área
caudal fuertemente esclerosada tanto dorsal como ventralmente, con poros simples dispuestos en
bandas y pequeños grupos (Fig. 1c) (Ferris, 1928).

a b

c
Figura 1. Fases de desarrollo de Freysuila dugesii: a) hembra, b) macho, c) huevos y ninfas de diferentes instares.

Plantas hospedantes. En Sinaloa, a Freysuila dugesii se le registró únicamente en el “palo


colorado” Caesalpinia platyloba S. Watson y en “huizache” Caesalpinia cacalaco Humb. &
Bonpl. (Fabaceae: Caesalpinoidea) especies nativas de México, importantes en la producción
de madera, cercas vivas y fertilización de suelos.
El “palo colorado” se distribuye en la vertiente del pacifico de México, desde el sur de Sonora
hasta Centroamérica y el huizache en los estados de Veracruz, Campeche, Yucatán, Chiapas,
Oaxaca, Guerrero, Michoacán, Colima, Jalisco, Nayarit y Sinaloa (Dávila y Lira, 2002). Forman
parte importante de la vegetación de las selvas bajas caducifolias (Rzedowski, 2006). La especie
C. platyloba es un árbol común en el bosque tropical caducifolio del sur de Sonora y norte de
Sinaloa. El huizache es un árbol de origen mexicano, característico de la selva baja, se puede
considerar endémico por esta relación entre ambiente y desarrollo de la especie, su madera es usada
en cercas por su alta resistencia y durabilidad. Las semillas se consumen verdes o tiernas, las ramas
se utilizan para leña y por las condiciones de insolación tan intensa, se utiliza como sombra en los
potreros.
Se registró una alta sincronía entre la presencia del psílido con los periodos de brotación lo cual
se relaciona con el contenido de nutrientes y concentración de compuestos secundarios. De igual
manera, la fenología de las plantas afecta la concentración de compuestos de defensa como taninos

400
Entomología mexicana, 4: 397−401 (2017)

y alcaloides, que son importantes en la disminución de presión por herbívoros en algunas especies
de plantas durante el crecimiento y su estado reproductivo (Macauley y Fox, 1980). La dinámica
de brotación de C. platyloba y C. cacalaco en Sinaloa, comprende un periodo máximo que inicia
a principio de la primavera (febrero-marzo), un flujo medio a principios del verano (mayo-julio) y
varias brotaciones de menor intensidad en el otoño e invierno (octubre-diciembre) con poco
desarrollo de nuevo follaje.

CONCLUSIÓN
Se registra a Freysuila dugesii por primera vez para Sinaloa y se identificaron al “palo colorado”
Caesalpinia platyloba y el “huizache” Caesalpinia cacalaco (Fabaceae: Caesalpinoidea) como
hospedantes de F. dugesii en las cuales concreta su ciclo de vida. Su reproducción y abundancia
es dependiente de la disponibilidad de brotes jóvenes y hojas tiernas recién expandidas.

Agradecimientos
Se agradece a la Universidad Autónoma de Sinaloa, Programa de Fomento y Apoyo a Proyectos
de Investigación, por el apoyo financiero al Proyecto PROFAPI-2015/157.

Literatura Citada
Aleman, D. J. 1891. Freysuila dugesii. La Naturaleza. Periódico de la Sociedad Mexicana de Historia
Natural. Segunda Serie, Tomo I (1): 21−26.
Burckhardt, D. and D. Wyniger. 2007. The systematic position of Psylla phorodendri Tuthill with comments
on the New World genus Freysuila Aleman (Hemiptera, Psylloidea, Aphalaroidinae). Mitteilungen
der Schweizerischen Entomologischen Gesellschaft, 80: 63−70.
Burckhardt, D. and D. L. Queiroz. 2015. Identification key to Psylloidea (Insecta, Hemiptera) from Mexico.
Course Taxonomy, Systematics, Biology and Biogeography of Psylloidea. Colegio de Postgraduados.
Montecillo, Texcoco, estado de México. 4 de agosto 2015.
Caldwell, S. J. 1941. A preliminary survey of mexican psyllidae (Homoptera). Circleville, Ohio, 418−424.
California Plant Pest and Disease Report (CPPDR). 1997. California Department of Food and Agriculture
Plant Pest Diagnostics Center. 958321448 16.
Crawford, L. D. 1914. A monograph of the jumping plant-lice or Psyllidae of the new world. Smithsonian
Institution United States National Museum. Bulletin. 85 pp.
Dávila, A. P. y R. Lira S. 2002. La flora útil de dos comunidades indígenas del Valle de Tehuacán-Cuicatlán:
Coxcatlán y Zapotitlán de las Salinas, Puebla. Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad
de Estudios Superiores Iztacala. Informe final SNIB-CONABIO proyecto No. T015. México D. F.
Ferris, G. P. 1928. Observations on the Chermidae (Hemiptera: Homoptera) Part. IV. The Canadian
Entomologist, 60: 109−113.
Halbert, E. S. 2006. Entomology Section. P. J.Anderson and G. S Hodges (Eds.).Tri-ology, 45(6): 4−8.
Macauley, B. J. and L. Fox. 1980. Variation in total phenols and condensed tannins in Eucalyptus, leaf
phenology and insect grazing. Australian Journal Ecology, 5: 31−35.
Mazzardo, T., Barreto, M. R., Pezzini, L. A., Sedano, A. D. B., Burckhardt D. and D. L. Queiroz. 2016.
Registro de Isogonoceraia divergipennis White & Hodkinson asociado a Poincianella pluviosa
(Fabaceae) em Mato Grosso, Brasil. Arquivos do Instituto Biológico, 83 :1−3.
Méndez, T. P. 2015. Psílidos (Hemiptera: Psylloidea) de la región central del estado de Michoacán,
México. Tesis Maestría en Ciencias, Colegio de Postgraduados, Fitosanidad-Entomología y
Acarología. 82 pp.
Percy, D. M., Rung, A. and M. S. Hoddle. 2012. An annotated checklist of the psyllids of California
(Hemiptera: Psylloidea). Zootaxa, 3193: 1−27.
Rzedowski, J., 2006. Vegetación de México. 1ra. Edición digital, Comisión Nacional para el Conocimiento
y Uso de la Biodiversidad, México. 504 pp.

401
ENTOMOLOGÍA AGRÍCOLA ISSN: 2448-475X

INFESTACIÓN DE GUSANO BLANCO EN MAGUEY DE CERRO (Agave


lechuguilla Torrey)

Alejandro Rodríguez-Ortega1, Armando Equihua-Martínez2 , Celina Llanderal-Cázares2, Leodan


Tadeo Rodríguez-Ortega3, Arturo Pro-Martínez3, José Manuel Pino-Moreno4, Rosario Melina
Barrón-Yánez5, José Alberto García-Melo6
1
Universidad Politécnica Francisco I. Madero, C. P. 42660, Tepatepec, Hidalgo, México.
2
Colegio de Posgraduados Campus Montecillo, 2Programa de Entomología y Acarología, 3Programa de Ganadería
Montecillos, Texcoco Edo., México.
4
Instituto de Biología UNAM Departamento de Zoología Laboratorio de Entomología, Apdo. Postal 70153, 04510,
México, Ciudad de México.
5
Universidad Tecnológica de Mineral de la Reforma, Hidalgo, México.
6
Instituto Tecnológico de Atitalaquia, Av. Tecnológico No. 9. Col. Tezoquipa, Atitalaquia, Hidalgo, México.
. Autor de correspondencia: equihuaa@colpos.mx

RESUMEN. El gusano blanco de maguey de cerro es uno de los insectos más importantes asociado a Agave
lechuguilla. Este insecto en estado de larva tiene un alto valor alimenticio y económico para las familias que se dedican
a su recolección. El objetivo de este estudio fue evaluar el porcentaje de infestación en dos zonas de crecimiento del
A. lechuguilla en el Municipio de Epazoyucan, Hidalgo. El diseño experimental fue un completamente al azar, las
variables fueron el número de larvas por agave con pastizal y matorral, estas se analizaron usando el procedimiento
GLM de SAS y los promedios se compararon con la prueba de Tukey. Se concluye que Agathymus aff. remingtoni es
la principal plaga del A. lechuguilla en los cerros del Municipio de Epazoyucan, Hidalgo, con un porcentaje de
infestación de 83 % para plantas que se desarrollan en zonas con pastizal y de 67 % para agaves asociados a matorral.

Palabras clave: Agathymus remingtoni, Agave, estado de Hidalgo.

Infestation of white worm in maguey of hill (Agave lechuguilla Torrey)

ABSTRACT. The white worm of maguey of hill is one of the most important insects associated with Agave
lechuguilla. This insect in larvae has a high nutritional and economic value for the families that are dedicated to its
collection. The objective of this study was to evaluate the percentage of infestation in two zones of growth of the A.
lechuguilla, in the Municipio de Epazoyucan, Hidalgo. The experimental design was completely randomized, the
variables were the number of larvae per agave in grassland and scrubland, these were analyzed using the GLM
procedure of SAS and the mean was compared with the Tukey test. In conclusion, Agathymus aff. remingtoni is the
main plague of the A. lechuguilla in the hills of the Municipio de Epazoyucan, Hidalgo, with a percentage of infestation
of 83% for plants that develop in areas of grasslands and 67% for Agaves associated with scrubland.

Keyword: Agathymus remingtoni, Agave, Estate of Hidalgo.

INTRODUCCIÓN
El género Agave tiene registradas alrededor de 150 especies conocidas comúnmente como
magueyes, que se localizan entre 2300 y 2400 metros de altitud distribuidas en todo el territorio
mexicano. La palabra agave proviene del griego Agave que significa admirable y fue designado
por Linnaus debido al respeto y usos múltiples que le confieren los mexicanos (Almanza, 2007).
En este grupo destaca el maguey lechuguilla (maguey de cerro) porque se ha recolectado intensa y
continuamente desde el siglo XIX. Actualmente es una planta fundamental en la economía de
numerosas familias campesinas de México, por los ingresos netos que representa al menos durante
un tercio del año. La fibra de lechuguilla es la materia prima para diversas empresas nacionales y
extranjeras, que la utilizan en la elaboración de diferentes productos. Desde el punto de vista
biológico esta planta es excepcional, ya que es una de las dos especies de Agave con la distribución

402
Rodríguez-Ortega et al.: Infestación de gusano blanco en maguey de cerro Agave lechuguilla.

natural más amplia y las mayores densidades en América del Norte (desde el estado de Hidalgo en
México hasta Texas en Estados Unidos), donde llega a ser dominante fisonómico del matorral
desértico rosetófilo y su productividad es superior a la media de las especies de su ambiente (Reyes
et al., 2000 y Castillo et al., 2005).
García et al. (2010) y Reyes et al. (2000) reportan al gusano blanco de maguey (Acentrocneme
hesperiaris Walter) (Lepidoptera: Megathymidae), como uno de los enemigos naturales más
importante de esta planta. Este insecto en estado de larva, tiene un alto valor alimenticio y
económico por los ingresos que tienen las familias que se dedican a su recolección (Llanderal y
López, 1994). Es un alimento muy apreciado no solo en México sino en Norteamérica y Europa
por su exquisito sabor. Se distribuye y extrae en los estados de Durango, Zacatecas, Aguascalientes,
Michoacán, Jalisco, Guanajuato, Veracruz, Querétaro, Estado de México, Hidalgo, Tlaxcala y
Puebla. Se recolecta durante los meses de mayo a junio. Para su extracción, los magueyes son
identificados por los síntomas visuales de marchitamiento que presentan en las pencas, o bien por
el excremento del gusano que se deposita en el exterior de las pencas. El principal mercado de este
insecto es la industria restaurantera del Distrito Federal. En refrigeración se puede conservar de
cuatro a seis meses. Se consumen asados con sal y limón, o preparados en diferentes guisos. El
adulto es una mariposa de color grisácea a café oscuro con manchas rojizas o anaranjadas en las
alas.
Los huevos son de forma cónica y miden 3 mm de diámetro por 2 mm de altura, recién
ovipositados son de color blanco marfil. Las larvas recién emergidas miden de 3 a 6 mm, la cabeza
es negra y el resto del cuerpo de tonos claros; las de cuarto instar llegan a medir hasta 70 mm de
largo por 15 mm de ancho. Las pupas miden 50 mm de largo por 15 mm de ancho. La emergencia
de los adultos ocurre de agosto a septiembre y la oviposición se realiza de octubre a noviembre en
el envés de las pencas. Las larvas empiezan hacer galerías con dirección a la base de la penca donde
terminan pupando, para lo cual construyen un opérculo sedoso (ventana) por donde emergerá el
adulto. Los daños de este lepidóptero se reportan en agave tequilero, lo que se manifiesta en una
reducción en el crecimiento de la planta, marchitez precoz, áreas necróticas en las pencas y muerte
de éstas (Vidrio, 2006; Morales y Esparza, 2002).

Figura 1. Sitios de muestreo de gusano blanco de maguey de cerro en la comunidad de San Francisco Municipio de
Epazoyucan, Hidalgo, México. Agave lechuguilla creciendo con pastizal (A) y la misma especie creciendo con
matorral (B).

El objetivo de esta investigación fue evaluar el porcentaje de infestación del gusano blanco de
maguey de cerro en dos ambientes de crecimiento del Agave lechuguilla, en el municipio de
Epazoyucan, Hidalgo.

403
Entomología mexicana, 4: 402−408 (2017)

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó en abril de 2017 en un cerro aledaño al Rancho San Marcos de la comunidad
de San Francisco Municipio de Epazoyucan en el estado de Hidalgo. El tipo de vegetación
característico de la región es matorral xerófito con especies predominantes de la familia Cactácea
particularmente del género Opuntia (Fig. 1), especies micrófilas y matorrales espinosos
(Rzedowski, 1978). En este lugar la lechuguilla se distribuye de manera natural asociada a pastizal
en las faldas del cerro y asociada a matorral como huizaches, nopales y otros magueyes como
guapillas.
El muestreo fue en cinco de oros en una superficie aproximada de una hectárea en dos zonas
(pastizal y matorral). En cada muestreo de un metro cuadrado las variables fueron el número de
agaves por metro cuadrado, porcentaje de magueyes infestados en cada zona, lechuguillas
infestadas por metro cuadrado y el número de larvas por planta. Se recolectaron larvas y pupas para
esperar la emergencia e identificar el adulto con claves de la familia Megathymidae (Freeman,
1605). Debido a las condiciones climáticas y edáficas homogéneas para el desarrollo del agave se
utilizo un diseño experimental completamente al azar y las variables fueron analizadas usando el
procedimiento GLM de SAS v. 9.4 (SAS, 2013); los valores promedio se compararon con la prueba
de Tukey (P < 0.05).

Figura 2. Planta de A. lechuguilla infestada con gusanos blancos, se observan los orificios de entrada en pencas
amarillentas como principal síntoma que ocasiona la larva (A), excremento fresco y seco que diario depositan las larvas
fuera de la penca (B) y larvas blancas que salen de galerías de color negro en la parte basal de las pencas del maguey
(C).

RESULTADOS E DISCUSIÓN
En este estudio se reporta al gusano blanco del maguey de cerro como un posible holotipo de
Agathymus aff. remingtoni (Stallings y Turner, 1958) (Lepidoptera: Heperiidae). Las manchas 7 y
9 del primer par de alas son algo alargadas con sus puntas dirigidas a la base y presenta cuatro
puntos en fila discal en el segundo par de alas (Freeman, 1966) (Fig. 8). En estado de larva es la
principal plaga de A. lechuguilla en los cerros del Municipio de Epazoyucan, Hidalgo, donde
crecen de manera silvestre los agaves de cerro. El porcentaje de infestación fue de 83 % para
lechuguillas que se desarrollan en zonas con pastizal y de 67 % para magueyes asociados a matorral
(Figura 4). Se observó que la hembra de este lepidóptero adulto no tiene preferencia para ovipositar
en plantas pequeñas, medianas o grandes debido a la presencia de larvas en todos los tamaños de
lechuguillas e incluso se encontraron hojas basales con galerías de insectos que emergieron en años
pasados. En la figura 5, se reportan los promedios dos a cuatro larvas por planta en pastizal y
matorral respectivamente. Solís, et al. (2001) mencionan que existen alrededor de 14 especies de
insectos plaga en diferentes especies de Agave y también reportan al gusano blanco (A. hesperiaris)
como la plaga más importante para el maguey tequilero debido a que barrena las pencas, disminuye
el tamaño de las plantas y reduce el contenido de azúcares.

404
Rodríguez-Ortega et al.: Infestación de gusano blanco en maguey de cerro Agave lechuguilla.

Figura 3. Promedio de A. lechuguilla por metro cuadrado en cada zona de muestreo (A) y promedio de lechuguillas
infestadas por gusano blanco en el cerro de San Marcos en Epazoyucan, Hgo (B). La barra dentro de la gráfica indica
el error estándar de la media.

Las larvas recolectadas en las pencas de los agaves son de color blanco con una infinidad de
sedas cortas de color café y círculos de contorno café en el dorso de su cuerpo; completamente
desarrolladas llegan a medir hasta 4 cm de longitud y 1 cm de diámetro en la unión del tórax y
abdomen, su peso promedio es de 1.2 g. Se aprecia un polvo blanco que secretan las larvas para
cubrir todo su cuerpo antes de pupar y que también presentan las pupas, probablemente como una
protección contra sus enemigos naturales (Fig. 7). Las longitudes que se reportan en esta
investigación difieren con las publicadas por Vidrio (2006), el reporta larvas de A. hesperiaris con
longitudes de hasta 8 cm atacando cultivos de maguey tequilero, esto se debe a que son especies y
hospederos diferentes.

Figura 4. Porcentaje de infestación de gusano blanco de maguey de cerro en A. lechuguilla (A) y total de gusanos
recolectados en 5 m2 (B). La barra dentro de la gráfica indica el error estándar de la media.

El total de larvas recolectadas en 5 m2 en cada zona de muestreo fue de 157 gusanos para agaves
de pastizal y 49 para matorral (Fig. 4), se infiere que la vegetación del matorral impide o limita la
capacidad de vuelo de hembras adultas para depositar los huevos en las pencas del agave, se seguirá
investigando este insecto sobre todo en estado adulto. En el análisis estadístico no se encontraron
diferencias significativas, sin embargo se observa que la población de A. aff. remingtoni es mayor

405
Entomología mexicana, 4: 402−408 (2017)

en las lechuguillas de pastizal, ya que en esta zona no hay arbustos que impidan el libre vuelo de
las palomillas.

Figura 5. Promedio de larvas de gusano blanco recolectadas por planta en cada zona de muestreo.

En la figura 6 se presentan plantas de A. lechuguilla representativas de la zona de pastizal y


matorral, se observa que el número de larvas es mayor en plantas de pastizal y presentan poco
espacio para crecer en una planta de tan solo 60 cm de altura. En esta investigación se reporta que
todas las larvas encuentran suficiente alimento para completar su ciclo biológico sin llegar a matar
a su hospedero.

Figura 6. Infestación de gusano blanco de maguey de cerro en A. lechuguilla silvestre. Planta de maguey lechuguilla
en zona con pastizal (A) y zona con matorral (B).

La longitud de las galerías que hace la larva en la penca es de aproximadamente 8 cm y antes


de iniciar el proceso de pupa agranda el orifico de entrada y lo sella con una secreción serosa
evitando la entrada de posibles parasitoides, luego deja de alimentarse y se orienta con dirección
al orificio para facilitar la emergencia del adulto.

406
Rodríguez-Ortega et al.: Infestación de gusano blanco en maguey de cerro Agave lechuguilla.

Figura 7. Longitud de gusano blanco de maguey de cerro (A) y diámetro a la altura de la unión tórax y abdomen (B).

Figura 8. Adulto hembra del gusano blanco de maguey de cerro Agathymus aff. remingtoni.

Por último, en esta investigación se encontró, que las dos zonas de muestreo presentan A.
lechuguilla infestados con el gusano blanco de maguey. Este podría ser recolectado en los meses
de marzo, abril y mayo para su venta y/o consumo bajo un manejo sustentable de aprovechamiento
de las pencas para la extracción de la fibra y proponiendo un manejo de reforestación con
lechuguilla ya que la planta es destruida en su totalidad.

CONCLUSIÓN
En la presente investigación se determinó que el gusano blanco del maguey de cerro está
relacionado estrechamente con A. aff. Remingtoni, es la principal plaga de A. lechuguilla en los
cerros del municipio de Epazoyucan, Hidalgo. Donde, el porcentaje de infestación fue de 83 %
para lechuguillas que se desarrollan en zonas con pastizal y de 67 % para magueyes asociados al
matorral.

Agradecimientos
Se agradece al grupo de ejidatarios de la Comunidad de San Francisco Municipio de
Epazoyucan, Hidalgo, México., en especial a los señores Gabino Rodríguez Domínguez, Armando
Pérez Ruíz y Jorge Rodríguez Ortega por el apoyo en la ubicación de los sitios de A. lechuguilla
infectados y por la recolección de larvas de gusano blanco.

407
Entomología mexicana, 4: 402−408 (2017)

Literatura Citada
Almanza, V. E. I. 2007. Establecimiento de larvas de Comadia redtenbacheri Hamm. en plantas de maguey
en invernadero. Tesis de Maestría, Colegio de Posgraduados. Montecillos Estado de México. 38 pp.
Castillo, Q. D., Berlanga, R. C. A. y P. A. Cano. 2005. Recolección, extracción y uso de la fibra de
lechuguilla (Agave lechuguilla Torr.) en el estado de Coahuila. INIFAP-CIRNE. Campo
Experimental Saltillo. Publicación Especial Núm. 6 Coahuila, México. 13 pp.
García, H. E. J., Méndez, S. G. S., M. D. de J. 2010. El género Agave spp. en México: principales usos de
importancia socioeconómica y agroecológica. Revista Salud Pública y Nutrición, Edición Especial
5: 109−129.
Freeman, H. A. 1966. Systematic review of the Megathymidae. Lewis Drive, Garland, Texas. Journal of
Lepidopterists Society, 23, Supplement 1: 1−51.
Llanderal, C. C. y A. Ma. López. S. 1994. Cría del gusano blanco del maguey Acentrocneme hesperiaris
(Lepidoptera: Megathymidae) en una dieta artificial. Agrociencia serie Protección Vegetal. 5(1):
45−52.
Morales, C. N. y F. G. Esparza. 2002. Plan Estratégico de Desarrollo para la Región Agavera del Sureste
de Zacatecas. Secretaría de Economía. Secretaría de Desarrollo Agropecuario de Zacatecas.
Secretaría de Desarrollo Económico de Zacatecas. Centro Regional Universitario Norte de la
Universidad Autónoma de Chapingo. 210 pp.
Reyes, A. J. A., Aguirre, R. J. R. y V. C. B. Peña . 2000. Biología y Aprovechamiento de Agave Lechuguilla
Torrey. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 67: 75−88.
Rzedowski, R. J. 1978. Vegetación de México. LIMUSA. México D.F. 432 pp.
SAS Institute. Language guide for personal computers, release 9.4 Edition. SAS Institute Cary N. C. USA
2013. 1028 p.
Solís, A., Fernando. J., González, H. H., Leyva, V. J. L., Equihua, M. A., Flores, M. F. J. y G. A. Martínez.
2001. Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal, plaga del agave tequilero en Jalisco, México.
Agrociencia, 35(6): 663−670.
Vidrio, G. U. S. 2006. Importancia, principales plagas y producción dentro de la zona de denominación de
origen del Agave tequilana Weber. Tesis de Licenciatura. Universidad Agraria Antonio Narro.
Buenavista, Saltillo, Coahuila, México. 103 pp.

408
Ecología y
Comportamiento
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

DIVERSIFICACIÓN DE SEÑALES ESTRIDULATORIAS EN POBLACIONES


ALOPÁTRICAS DE Gryllus sp. (ORTHOPTERA: GRYLLIDAE)

Diana Flores-Vera, América Paola Juárez-Ramírez, Ángel Alonso Romero-López y Salvador


Galicia-Isasmendi

Facultad de Ciencias Biológicas. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla-México, Blvd. Valsequillo y Av. San
Claudio, Edificio 112-A, Ciudad, Universitaria, Col. Jardines de San Manuel, C. P. 72570.
Autor de correspondencia: salgalic@gmail.com

RESUMEN. Se estudiaron en laboratorio las estridulaciones de machos Gryllus sp. recolectados en tres poblaciones
en el estado de Puebla. Los parámetros analizados fueron la duración de las sílabas, el número de componentes en las
sílabas y las frecuencias principales o formantes. Se encontraron diferencias entre las poblaciones en la duración de
las sílabas (0.2 ± 0.03 s vs. 0.16 ± 0.01 s; p < 0.05) y en el número de componentes para la población de la localidad
Héroes. Las diferencias encontradas se asocian a un incremento en la amplitud de las estridulaciones, que a su vez
podrían reflejar un ambiente contaminado acústicamente, ya que los organismos con estridulaciones diferentes
corresponden a una localidad inmersa en la ciudad capital de Puebla, las otras localidades corresponden a municipios
pequeños en el interior del estado. Sin descartarse que las diferencias encontradas en las estridulaciones sean un reflejo
de la divergencia entre poblaciones, asociadas a otras causas, por lo que ambas posibilidades deben explorarse en
trabajos posteriores.

Palabras clave: Llamado, ruido ambiental, comunicación acústica.

Diversification of stridulatory signals in allopatric populations of Gryllus sp. (Orthoptera,


Gryllidae)

ABSTRACT. The stridulatory signals of Gryllus sp. males of three allopatric populations from the State of Puebla,
Mexico were studied under laboratory conditions. Parameters analyzed were syllable duration, number of components
in syllable and basic frequencies (formants). Statistical differences were found for syllable duration (0.2 ± 0.03 s vs.
0.16 ± 0.01 s; p < 0.05) and number of components in the site “los Heroes” (11 ± 2 vs. 3.5 ± 0.8; p < 0.01). There were
found 4 formants in all 3 populations, but in place “los Heroes” two formants showed some similar frequencies (≈3.2
KHz; p ˃ 0.05) which preclude to found statistical differences, as were observed in the other two populations. These
differences are associated to an increase in amplitude of stridulations which in turn probably reflects a noisy
environment, since organisms with different stridulations came from a big city, while other organism come from small
towns. But it cannot be excluded that such differences in stridulation can be related to divergences between populations,
arising by other reasons, so both possibilities must be addressed in future experiments.

Keywords: Call, environmental noise, acoustic communication.

INTRODUCCIÓN
Las conductas de comunicación acústica son de suma importancia en los ortópteros, ya que se
ha demostrado que caracteres involucrados en conductas reproductivas muestran una amplia
plasticidad evolutiva. Los machos producen señales estridulatorias que pueden servir para la
comunicación intra e intersexual, estas señales guardan información acerca de la identidad de las
especies y sobre la condición fisiológica y reproductiva del macho que las produce por lo que
influyen sobre las hembras que evalúan a distancia a los machos como posibles parejas
reproductivas, con todas las consecuencias en cuanto a depredación que las hembras pueden sufrir
al desplazarse hacia el macho elegido (Robillard y Desutter-Grandcolas, 2011; Ercit y Gwynne,
2015).

415
Flores-Vera et al.: Señales estridulatorias en poblaciones alopátricas de Gryllus sp.

Los caracteres conductuales, particularmente los sociales o reproductivos, pueden evolucionar


más rápido que los caracteres morfológicos (Puniamoorthy et al., 2009), pero en las estridulaciones
producidas por los machos se ha propuesto que tanto caracteres morfológicos como conductuales
se encuentran ligados ya que éstas son producidas por especializaciones de las alas llamadas
tegmina; como las alas de los grillos no son importantes para el vuelo su morfología puede ser
principalmente el resultado de la adaptación a la selección sexual (David et al., 2003; Pitchers et
al., 2014).
La evolución de caracteres conductuales y morfológicos puede ser influida por cambios en el
medio ambiente que inducen a su vez cambios plásticos en la conducta de los individuos,
plasticidad que puede eventualmente, si posee una base genética, ser fijada por selección natural
por lo que estos procesos inducen a la diversidad conductual (West-Eberhard, 1989).
Este trabajo tuvo por objeto la descripción de las frecuencias que componen las señales
estridulatorias y la estructura de sus espectrogramas en machos de la especie Gryllus sp.
provenientes de tres poblaciones alopátricas en el estado de Puebla, con lo cual se busca aportar
información sobre la variación, asociada a la distribución geográfica y a las condiciones
ambientales, un tema con implicaciones evolutivas en ortópteros, que se encuentra poco
desarrollado en México (Buzzetti y Barrientos-Lozano, 2011; Fontana et al., 2013).

MATERIALES Y MÉTODO
Se recolectaron manualmente 15 individuos machos (5 por cada localidad) en tres municipios
del estado de Puebla: San Salvador Atoyatempan (18° 49′ 00″ N 97° 55′ 00″ O), San Andrés Calpan
(19° 6′ 0″ N, 98° 27′ 0″ O) y la capital del estado, en la colonia Los Héroes Puebla al sur de la
ciudad (18° 58' 14.2" N 98° 12' 46.9" O). Los grillos fueron recolectados durante los meses de
mayo a Julio de 2016. Los individuos fueron transportados al laboratorio y colocados
individualmente en cajas de acrílico (con arena y grava como substrato), se mantuvieron a
temperatura ambiente (23-25 °C). Se permitió su aclimatación por una semana previa al inicio de
las grabaciones de su actividad estridulatoria. Los grillos fueron alimentados con Purina® cat
chow® y agua ad libitum.
Posteriormente los organismos fueron introducidos de manera individual por la noche (6:00 pm
a 8:00 am) a una cámara entre 23-25 °C, sin iluminación y con aislamiento acústico. Esta contaba
con un micrófono unidireccional tipo electreto conectado a una grabadora digital (REC-830,
Steren) en modo ARS (a 64 Kbps) que permite activar automáticamente la grabación en presencia
de sonidos. Para el análisis de los registros fuera de línea entre agosto y noviembre, se empleó el
programa PRAAT Versión 5.3.68 (Boersma y Weenink, 2014). Se buscaron en los oscilogramas
patrones sonoros repetitivos (sílabas), en las que se midieron sus frecuencias principales o
“formantes”, así como su duración y número de componentes dentro de cada sílaba (20 sílabas
escogidas de manera aleatoria de cada uno de los cinco individuos).
Los espacios entre sílabas (es decir el patrón del llamado) no fueron estudiados ya que esta
frecuencia muestra una amplia variabilidad entre individuos e incluso en el mismo individuo,
pudiendo variar entre el inicio, la parte media o el final de los tiempos de registro. Los datos se
expresan como la media ± el error estándar. Para el análisis se aplicó una prueba de ANDEVA de
dos vías y una post-prueba de comparaciones múltiples de Tukey. Para la duración de las sílabas y
el número de componentes en cada sílaba se empleó un análisis de una vía. Se consideraron como
significativas a aquellas diferencias cuya probabilidad fue menor a p < 0.05.

416
Entomología mexicana, 4: 415−420 (2017)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Las estridulaciones producidas por los organismos en cada una de las tres poblaciones
estudiadas están formadas por respuestas estereotipadas con unidades mínimas repetibles que
fueron identificadas como silabas (Fig. 1). El espacio entre sílabas o patrón del llamado es
relativamente constante, pero cuando se toman periodos largos de tiempo (horas) el patrón del
llamado resulta altamente variable por lo que no se definió un patrón característico, esto no resulta
sorprendente ya que se sabe que la frecuencia con la que se producen las sílabas puede variar
incluso con la temperatura (Mhatre et al., 2016).
En la figura 2 se muestran los espectrogramas correspondientes a los oscilogramas de la figura
1, el patrón de escala de grises representa la amplitud relativa para los sonidos a una frecuencia
particular entre 0 y 5 KHz. A partir de estos oscilogramas el programa PRAAT (Versión 5.3.68)
identificó las frecuencias principales o formantes (F1 a F4) mostradas en la figura 3, las formantes
se reconocen como cúmulos de densidad espectral mayor, bien definidos para las localidades
Atoyatempan y Calpan, pero un tanto más dispersos para la F4 de la localidad Héroes, en contraste
las formantes F2 y F3 de esta última localidad se observan como cúmulos densos contiguos.

Figura 1. Unidades mínimas repetitivas (sílabas) en Figura 2. Espectrogramas de estridulaciones de Gryllus sp. Los
estridulaciones de organismos de Gryllus sp. Se gráficos corresponden a oscilogramas de silabas mostradas en
muestran oscilogramas con 4 sílabas para organismos la figura 1. Localidades Atoyatempan (a), Calpan (b) y Los
representativos de tres localidades en el estado de Héroes (c). Estado de Puebla.
Puebla: Atoyatempan (a), Calpan (b) y Los Héroes (c).

Un análisis cuantitativo de las formantes por localidad es mostrado en la figura 4, en ésta se


observa que las frecuencias medias de las formantes F1 a F4 son diferentes entre sí (p < 0.05) para
las tres localidades, pero no se encontró diferencia significativa entre las formantes F2 y F3 en
localidad Héroes (p ˃ 0.05) lo cual se corresponde con la contigüidad que estas muestran en la
figura 3. Los otros parámetros analizados fueron la duración de la sílaba (Fig. 5A) y el número de
elementos en de cada sílaba (Fig. 5B), para ellos se encontró nuevamente que la localidad Héroes
difiere estadísticamente de las otras.

417
Flores-Vera et al.: Señales estridulatorias en poblaciones alopátricas de Gryllus sp.

Figura 3. Formantes (F1-F4) o frecuencias características Figura 4. Frecuencia promedio de las formantes (F1-F4) de
de estridulaciones de Gryllus sp. Los gráficos corresponden estridulaciones de Gryllus sp. Se encontró diferencia
a los oscilogramas de silabas mostradas en la figura 1, significativa (p < 0.05) entre las 4 formantes producidas por
localidades Atoyatempan (a), Calpan (b) y Los Héroes (c), cada una de las tres poblaciones, excepto las formantes F2
Estado de Puebla y F3 de individuos de la en la localidad Héroes (p ˃ 0.05).
N=15, 5 individuos por localidad.

Figura 5. Duración media (A) y número de componentes (B) en sílabas producidas por cada una de las poblaciones de
Gryllus sp. estudiadas. Se encontró diferencia significativa en ambas variables para individuos de la localidad Héroes.
* y ** indican respectivamente p < 0.05 y p < 0.01.

418
Entomología mexicana, 4: 415−420 (2017)

Las estridulaciones producidas por individuos de cada una de las poblaciones estudiadas
muestran semejanzas como el número de formantes y las frecuencias alrededor de las cuales se
distribuyen (Fig. 3). Sin embargo, existen diferencias significativas entre las localidades
Atoyatempan y Calpan con respecto la localidad Héroes. Las estridulaciones emitidas por
individuos de esta localidad necesitan estudio adicional. Las señales acústicas reproductivas se
encuentran moldeadas por múltiples presiones de selección y han demostrado ser sensibles a
condiciones ambientales y de selección sexual.
La primera de estas posibilidades podría estar relacionada con el incremento en los niveles de
ruido antropogénico ya que la localidad Héroes, cuya población mostró diferencias en las
estridulaciones, está inmersa en la ciudad de Puebla la cual posee un millón y medio de habitantes,
mientras que las otras dos poblaciones son de localidades con población de 6000 (Atoyatempan) y
13 000 (Calpan) habitantes aproximadamente.
Se ha observado en diversos grupos: aves, anuros y ortópteros, que al vivir en ambientes
ruidosos las frecuencias de sus llamados se incrementan separándose de los rangos de frecuencias
en los que se localiza el ruido ambiental. También se han descrito otras estrategias que implican
variación en los patrones temporales del canto, ya sea reduciendo o extendiendo su duración o bien
en el caso de aves y mamíferos, incrementando su amplitud (Nemeth et al., 2013). Un ejemplo, de
alguno de los casos anteriores lo constituye la competencia por canales de comunicación en
ambientes ruidosos o partición acústica de nicho entre grillos y katídidos que habitan en la selva
tropical (Römer, 2013). En Platycleis intermedia (Serv.) se ha reportado que existen
modificaciones del canto (echemas tri o hexa silábicos) al coincidir en la producción de llamados
con otras especies como P. affinis o P. falx (Samways, 1977).
En los organismos de la localidad Héroes, se observa precisamente un incremento significativo
en la longitud de las sílabas (Fig. 5A) y un aumento en la densidad espectral, es decir un incremento
en la amplitud, provocado por una tendencia a la fusión de las formantes F2 y F3 (Fig. 3), el
espectrograma (Fig. 2) es menos difuso en la población Héroes.
Una de las vertientes a estudiar en próximos trabajos sería definir, con grabaciones en campo,
la distribución espectral y la magnitud del ruido ambiental en cada una de las tres localidades,
parámetros que podrían relacionarse con las diferencias encontradas en este trabajo. Otra
posibilidad podría ser a que las diferencias en las estridulaciones sean un reflejo de la divergencia
entre poblaciones (Barrientos-Lozano et al., 2015), lo que implicaría diferencias genéticas por lo
que esta posibilidad también debería explorarse.

CONCLUSIÓN
Las estridulaciones producidas por individuos de cada una de las poblaciones alopátricas de
Gryllus sp. están formadas por respuestas estereotipadas con unidades mínimas repetibles que
fueron identificadas como silabas. Las sílabas poseen 4 formantes distribuidas entre los 2 y 4.3
KHz, que estadísticamente difieren entre sí, no obstante, para el caso de la población de la localidad
Héroes las formantes F2 y F3 no son significativamente diferentes tendiendo a fusionarse, lo cual
implica un incremento en la densidad espectral alrededor de los 3.3 KHz. Estas diferencias nos
reflejan divergencias en una de las poblaciones que podrían asociarse a múltiples factores, por
ejemplo, un ambiente con contaminación acústica antropogénica, lo cual abre una ruta de
investigación importante para futuros trabajos.

Agradecimientos
Al Proyecto VIEP 2016-17: 00186, 00420. Galicia IS.

419
Flores-Vera et al.: Señales estridulatorias en poblaciones alopátricas de Gryllus sp.

Literatura Citada
Boersma, P. and D. Weenink. 2014. Praat: doing phonetics by computer [Computer program]. Version
5.3.51. Disponible en: http://www.praat.org/. (Fecha de cosulta: 2-III-2014).
Buzzetti, F. M. and L. Barrientos-Lozano. 2011. Bioacoustics of some Mexican Orthoptera (Insecta:
Orthoptera: Ensifera, Caelifera). Bioacoustics, The International Journal of Animal Sound and its
Recording, 20(2): 192–213.
David, J., Zefa, E., and C. Fontanetti. 2003. Cryptic species of gryllus in the light of bioacoustics
(Orthoptera: Gryllidae). Neotropical Entomology, 32(1): 075−080.
Ercit, K. and D. T. Gwynne. 2015. Darwinian balancing selection: Predation counters sexual selection in a
wild insect. Evolution, 69(2): 419−430.
Fontana, P., Mariño-Pérez, R. and D. Woller. 2013. Studies in Mexican Tettigoniidae: A new genus of
Copiphorini and the first description of male Conocephalus (Aphauropus) leptopterus Rehn and
Hebard and the female of Insara acutitegmina Fontana, Buzzetti, Mariño-Pérez y García-García.
Zootaxa, 3737(4): 429–453.
Barrientos-Lozano, L., Rocha-Sánchez, A., Buzzetti, F., Almaguer-Sierra P. y S. Mora. 2015. Señales
acústicas en dos poblaciones alopátricas de Conocephalus (Xiphidion) ictus (Scudder, 1875)
(orthoptera: tettigoniidae). Entomología mexicana, 2: 540−546.
Mhatre, N., Pollack, G. and A. Mason. 2016. Stay tuned: active amplification tunes tree cricket ears to track
temperature-dependent song frequency. Biology Letters, 12(4): pii: 20160016.
Nemeth, E., Pieretti, N., Zollinger, S. A., Geberzahn, N., Partecke, J., Miranda. A. C. and H. Brumm. 2013.
Bird song and anthropogenic noise: vocal constraints may explain why birds sing higher-frequency
songs in cities. Proceeding of the Royal Society, B 280: 2012-2798.
Pitchers, W. R., Klingenberg, C. P., Tregenza, T., Hunt, J. and I. Dworkin. 2014. The potential influence of
morphology on the evolutionary divergence of an acoustic signal. Journal of Evolutionary Biology,
27(10): 2163−7216.
Puniamoorthy, N., Ismail, M. R. B., Tan, D. S. H. and R. Meier. 2009. From kissing to belly stridulation:
comparative analysis reveals surprising diversity, rapid evolution, and much homoplasy in the
mating behaviour of 27 species of sepsid flies (Diptera: Sepsidae). Journal of Evolutionary Biology,
22: 2146–2156.
Robillard, T. and L. Desutter-Grandcolas. 2011. The complex stridulatory behavior of the cricket Eneoptera
guyanensis Chopard (Orthoptera: Grylloidea: Eneopterinae). Journal of Insect Physiology, 57: 694–
703.
Römer, H. 2013. Masking by noise in acoustic insects: problems and solutions. Pp. 33–63. In: H. Brumm,
(Ed.). Animal communication and noise. Vol 2. Springer, Berlin, Heidelberg.
West-Eberhard, M. J. 1989. Phenotypic plasticity and the origins of diversity. Annual Review of Ecology
and Systematics, 20: 249–278.
Samways, M. 1977. Bush cricket interspecific acoustic interactions in the field (Orthoptera, Tettigoniidae).
Journal of Natural History, 11(2): 155−68.

420
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE CHRYSOMELIDAE (COLEOPTERA) A LA


VARIACIÓN MICROCLIMÁTICA EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE DE
ENCINO DEL NORESTE DE MÉXICO

Fatima Magdalena Sandoval-Becerra1, Santiago Niño-Maldonado2 , Uriel Jeshua Sánchez-Reyes1,


Jorge Víctor Horta-Vega1, Crystian Sadiel Venegas-Barrera1 e Itzcóatl Martínez-Sánchez3
1
Instituto Tecnológico de Cd. Victoria, Blvd. Emilio Portes Gil No. 1301, C. P. 87010. Cd. Victoria, Tamaulipas,
México.
2
Universidad Autónoma de Tamaulipas, Facultad de Ingeniería y Ciencias, Centro Universitario Victoria, C. P. 87149.
Cd. Victoria, Tamaulipas, México.
3
Universidad Politécnica de Francisco I. Madero, Unidad Académica Metztitlán, Avenida Tepeyacapa S/N, C. P.
43351. Metztitlán, Hidalgo.
Autor de correspondencia: coliopteranino@hotmail.com

RESUMEN. Las condiciones ambientales de las áreas naturales nativas pueden modificarse al presentarse eventos de
disturbio, originando variación en los factores microclimáticos. Esta variación afecta a la flora como la fauna, en
particular a los insectos herbívoros. Los crisomélidos son una familia de insectos fitófagos que responden de manera
significativa a los cambios microclimáticos originados por dichas condiciones. El estudio se realizó en un bosque de
encino dentro del Área Natural Protegida Altas Cumbres, Victoria, Tamaulipas, donde se delimitó un gradiente de
disturbio en base a imágenes satelitales LANDSAT. El muestreo se llevó a cabo en 40 cuadrantes distribuidos en cuatro
categorías de perturbación, durante los meses de febrero a abril 2016, obteniendo un total de 1,056 individuos y 37
especies de crisomélidos. Los resultados del índice de marginalidad media (OMI) muestran una asociación
significativa de 12 especies a las variables ambientales, siendo la altitud, tiempo de disturbio, evapotranspiración, calor
y presión barométrica las más importantes.

Palabras clave: Crisomélidos, abundancia, riqueza de especies, microclima, disturbio.

Community response of Chrysomelidae (Coleoptera) to microclimatic variation in an oak


forest fragment from Northeastern Mexico

ABSTRACT. The environmental conditions of native natural areas can be modified with disturbance, causing
variation in microclimatic factors. This variation affects both flora and fauna, particularly herbivorous insects.
Chrysomelidae is a family of phytophagous insects that respond significantly to microclimatic changes caused by
disturbance conditions. This study was conducted in an oak forest within the Natural Protected Area Altas Cumbres,
Victoria, Tamaulipas, where a disturbance gradient was delimited using LANDSAT imagery. Sampling was carried
out in 40 plots belonging to four disturbance categories, during the months of February to April 2016, obtaining a total
of 1,056 individuals and 37 species of Chrysomelidae. The Outlying Mean Index (OMI) showed a significant
association of 12 species with the environmental variables, being altitude, time since last disturbance,
evapotranspiration, heat index and barometric pressure the most important..

Keywords: Leaf beetles, abundance, species richness, microclimate, disturbance.

INTRODUCCIÓN
La perturbación de la vegetación en las áreas naturales modifica las condiciones abióticas y
bióticas (Schowalter, 2012) e influye en las interacciones ecológicas (Brown, 2003) alterando la
composición y abundancia de las especies presentes (Farrell, 1989). Los insectos, principalmente
herbívoros, son afectados por las condiciones producidas en las áreas con disturbios. La familia
Chrysomelidae (Coleoptera) presenta sensibilidad ante la variación climática (Sánchez-Reyes et
al., 2016), así como una respuesta significativa ante los disturbios, por lo que se le ha mencionado
como taxón bioindicador (Pimenta y De Marco, 2015).

421
Sandoval-Becerra et al.: Respuesta de Chrysomelidae a la variación microclimática en un bosque de encino.

La familia Chrysomelidae por ser una de las familias megadiversas de Coleoptera, ha sido
estudiada mayormente en su aspecto taxonómico dada la relevancia de los inventarios biológicos
(Niño-Maldonado, 2000). No obstante, recientemente se ha evaluado la influencia de los factores
abióticos en la estructura de las poblaciones de crisomélidos en la zona de Chapala en el occidente
del país (Sandoval-Becerra et al., 2016) y en zonas tropicales de Tamaulipas (Sánchez-Reyes et
al., 2016). Sin embargo, la dinámica en los bosques templados difiere de manera significativa
respecto a las zonas tropicales (Almazán-Núñez et al., 2016), por lo que los estudios en dichas
áreas pueden ampliar el conocimiento sobre los factores ambientales a los cuales responden las
distintas especies de crisomélidos. De tal manera que, inventariar las especies de crisomélidos
asociados a áreas con diferentes tiempos de disturbio e identificar las variables microclimáticas
relacionadas a la presencia de las especies cobran relevancia en este estudio.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó en el Área Natural Protegida Altas Cumbres, en el Ejido Sierra Madre del
municipio de Victoria, Tamaulipas. El área se ubica en la Sierra Madre Oriental a 1600 msnm; la
vegetación característica es el bosque de encino, con una temperatura promedio mensual que oscila
entre 16.4 °C y 29.2 °C (Gobierno del Estado de Tamaulipas-IEA-UAT, 2014).
Las categorías de tiempo de disturbio en el área de estudio se definieron mediante cinco escenas
satelitales correspondientes a los años 1973 (LANDSAT MSS), 1986 (LANDSAT TM), 2000
(LANDSAT ETM), 2005 (LANDSAT ETM) y 2015 (LANDSAT OLI) con una resolución de 30
y 60 metros, obtenidas de los sitios en línea Global Land Cover Facility (GLFC) y Global
Visualization (GLOVIS). Cada escena fue clasificada mediante segmentación y máxima
verosimilitud. Después, se realizó una tabulación cruzada para generar un mosaico con cuatro
categorías de tiempo de disturbio. Categoría 1, áreas que han sido modificadas recientemente y
muestran disturbio en el año 2015. Categoría 2, áreas que tienen al menos 10 años sin disturbio.
Categoría 3, áreas que no han sido modificadas en un periodo de 30 años. La categoría 4, áreas con
vegetación conservada y sin disturbio desde hace 40 años. Los procedimientos correspondientes se
realizaron en los programas ArcGIS Ver. 10.2, ENVI Ver. 5.0 e IDRISI Selva.
El muestreo se llevó a cabo durante febrero-abril 2016, realizando un muestreo mensual en cada
cuadrante (tres muestreos por cuadrante). Se delimitaron 40 cuadrantes (10 por cada categoría) de
10 x 10 metros (esfuerzo de muestreo total: 1 x 3 x 40 = 120), en donde se realizó la colecta de
ejemplares y registro de variables microclimáticas (Cuadro 1) usando una estación meteorológica
portátil Kestrel 4000. Los ejemplares se colectaron mediante red entomológica de golpeo con un
esfuerzo de muestreo de 150 golpes por cuadrante en la vegetación. El contenido se depositó en
bolsas plásticas a las que se les agregó alcohol etílico al 70 % y se colocó una etiqueta con sus
datos; posteriormente, las muestras se procesaron en laboratorio siguiendo el método propuesto por
Niño-Maldonado (2000). Los ejemplares fueron depositados en la Facultad de Ingeniería y
Ciencias de la Universidad Autónoma de Tamaulipas donde se realizó la determinación taxonómica
mediante claves especializadas (Wilcox, 1965; Scherer, 1983; Flowers, 1996; Riley et al., 2002).
Las determinaciones fueron corroboradas en la misma institución por un especialista.
La completitud del inventario se estimó mediante la curva de acumulación de especies de
Clench, de acuerdo al método propuesto por Jiménez-Valverde y Hortal (2003). La relación entre
las variables microclimáticas respecto a la abundancia de las especies se estimó mediante el Índice
de Marginalidad Media (OMI) en el programa ADE-4 (Thioulouse et al., 1997). Dicho análisis
identifica el nicho de las especies de acuerdo a su posición gráfica dada por las características
temporales o espaciales del ambiente, y se calculó según los parámetros indicados por Dolédec et
al. (2000).

422
Entomología mexicana, 4: 421−427 (2017)

Cuadro 1. Valores de correlación para las variables consideradas en el análisis. Las variables de
mayor aporte se señalan en negritas.
Variable Eje 1 Eje 2 Variable Eje 1 Eje 2
Elevación 0.43 -0.19 Rocío -0-07 -0.06
Evapotranspiración -0.36 0.28 Temperatura -0.24 -0.29
Humedad -0.13 0.04 Tiempo de disturbio 0.29 -0-21
Índice de calor -0.35 -0-31 Viento máximo -0.21 0.05
Presión barométrica 0.28 0.37 Viento promedio 0.14 0.11

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectaron 120 muestras de las cuales 107 contenían crisomélidos, obteniéndose un total de
1056 individuos distribuidos en seis subfamilias, 26 géneros y 37 morfoespecies. La especie de
mayor abundancia fue Centralaphthona sp. 1 (273 individuos) en contraste con 10 especies de las
que se obtuvo un solo ejemplar (Cuadro 2). Mediante el modelo de Clench se obtuvo un valor de
la pendiente de 0.05 y una completitud de 85 %, lo cual sugiere que el inventario realizado durante
los tres meses en el bosque de encino del área de estudio es confiable (Jiménez-Valverde y Hortal,
2003).

Cuadro 2. Especies de Chrysomelidae y sus parámetros obtenidos a partir del Índice de Marginalidad Media en el área
de estudio. Especies con asociación significativa se indican en negritas. N = abundancia, Iner0 = inercia, OMI = índice
de marginalidad media, T1 = tolerancia, T2 = tolerancia residual, p = probabilidad.
Especie Clave N Iner0 OMI T1 T2 p
Criocerinae
Lema sp. 1 35 2 10.46 8.83 0.1006 1.53 0.0984
Cassidinae
Chalepus sp. 1 34 1 1.61 1.61 4.93E-32 -4.93E-32 0.9929
Helocassis crucipennis (Boheman, 1855) 36 71 9.722 0.6856 3.075 5.962 0.0002
Octotoma championi Baly, 1885 37 23 7.654 0.7608 0.9936 5.9 0.1945
Sumitrosis sp. 1 33 1 4.171 4.171 1.972E-31 -1.972E-31 0.7141
Chrysomelinae
Plagiodera semivittata Stål, 1860 17 1 10.78 10.78 1.972E-31 -1.972E-31 0.3301
Galerucinae
Asphaera sp.1 6 1 6.757 6.757 1.97E-31 -1.97E-31 0.5529
Acallepitrix sp. 1 4 113 8.765 0.6612 1.789 6.314 0.0017
Acallepitrix sp. 2 31 1 11.49 11.49 0 0 0.3067
Acallepitrix sp. 3 27 5 8.141 3.374 0.1199 4.647 0.2224
Acallepitrix sp. 4 23 2 7.131 2.771 2.454 1.906 0.6768
Centralaphthona sp. 2 30 4 10.59 10.59 1.972E-31 -1.972E-31 0.3504
Centralaphthona sp.1 5 273 12.25 2.654 1.273 8.328 0
Chaetocnema sp. 1 24 3 10.35 3.85 0.2531 6.251 0.272
Dysphenges sp. 1 26 11 18.37 3.496 10.26 4.607 0.1063
Epitrix sp. 1 25 2 3.972 2.106 0.3266 1.539 0.7887
Epitrix sp. 2 28 1 5.183 5.183 7.889E-31 -7.889E-31 0.6794
Hypolampsis sp. 1 1 150 6.668 0.8736 0.6946 5.1 0.0119
Longitarsus sp. 1 29 5 4.616 0.3584 0.503 3.755 0.9684
Lupraea sp. 1 21 15 10.46 4.972 1.174 4.313 0.0227
Phyllotreta sp. 1 32 4 30.7 14.32 8.014 -1.972E-31 0.0001
Plectrotetra sp. 1 13 4 12.39 6.335 1.61 4.446 0.1101
Scelida sp. 1 22 3 12.21 8.334 0.5094 3.37 0.0536
Sphaeronychus fulvus (Baly, 1879) 14 14 4.161 0.6558 0.6373 2.868 0.6389

Cuadro 2 Continuación.
Galerucinae
Systena sp. 1 11 3 8.313 4.497 2.215 1.601 0.1957

423
Sandoval-Becerra et al.: Respuesta de Chrysomelidae a la variación microclimática en un bosque de encino.

Eumolpinae
Brachypnoea sp. 1 12 5 3.38 10.14 0.9526 2.29 0.0122
Brachypnoea sp. 2 16 7 11.81 6.065 0.3466 5.4 0.0292
Euphrytus sp. 1 15 89 6.453 0.8476 0.4523 5.153 0.002
Xanthonia sp. 1 2 98 9.391 0.4147 1.31 7.667 0.0435
Xanthonia sp. 2 3 117 9.741 0.4147 1.31 7.667 0.0419
Xanthonia sp. 3 18 7 22.35 11.09 8.04 3.218 0.0074
Xanthonia sp. 4 19 5 11.82 3.555 2.032 6.236 0.115
Xanthonia sp. 5 20 11 3.38 2.198 0.01834 1.163 0.2921
Cryptocephalinae
Cryptocephalus sp. 1 8 1 6.757 6.757 1.972E-31 -1.972E-31 0.5529
Diachus auratus (Fabricius, 1801) 9 1 2.121 2.121 0 0 0.9503
Diachus sp. 1 10 1 2.366 2.366 4.93E-32 -4.93E-32 0.9298
Griburius sp. 1 7 1 13.02 13.02 0 0 0.1872

El índice de marginalidad media mostró una asociación significativa entre las variables
consideradas y la comunidad de crisomélidos (prueba de Montecarlo, p = 0.000). El 75.99 % de la
variación fue explicada por los primeros dos ejes (eje 1: 45.5 %; eje 2: 30.49 %), encontrando que
12 de las 37 especies responden de manera significativa a las 10 variables empleadas (Fig. 1 y 2,
Cuadro 1). Las variables de mayor aporte en el eje 1 fueron elevación, evapotranspiración, índice
de calor y tiempo de disturbio; en el eje 2 el mayor aporte estuvo dado por el índice de calor y la
presión barométrica (Cuadro 1).

Figura 1. Ordenación de las especies cuya asociación a las variables fue significativa. La dirección
de las flechas indica un gradiente de aumento en los valores: en color azul se indica un incremento
hacia la derecha y arriba, mientras que en púrpura el incremento se da hacia la izquierda y abajo.
Los círculos en color añil señalan las especies generalistas mientras que los de color rosa refieren a
las especialistas.

La marginalidad en el nicho se define por la desviación en la distribución uniforme de cada


especie (Dolédec et al., 2000). De tal manera, valores bajos de marginalidad implican una
distribución uniforme asociada a condiciones promedio (nicho no marginal), encontrando en esta
clasificación a Hypolampsis sp. 1, Xanthonia sp. 1, Xanthonia sp. 2, Acallepitrix sp. 1,
Sphaeronychus fulvus, Euphrytus sp. 1, Longitarsus sp. 1, Helocassis crucipennis y Octotoma
championi. Por el contrario, valores altos de marginalidad representan una distribución alejada del
promedio y, por lo tanto, asociada a condiciones particulares (nicho marginal), siendo las especies
con tal respuesta Griburius sp. 1, Brachypnoea sp. 1, Plagiodera semivittata, Xanthonia sp. 3,

424
Entomología mexicana, 4: 421−427 (2017)

Centralaphthona sp. 2, Acallepitrix sp. 2 y Phyllotreta sp. 1. Los valores de tolerancia constituyen
una medida de la amplitud de nicho de las especies; de tal forma, nueve especies tuvieron una
menor amplitud de nicho ya que mostraron baja tolerancia (T1) y tolerancia residual (T2), mientras
que la mayor amplitud de nicho se presentó solo para cuatro especies (Cuadro 1). La interpretación
de la relación entre los valores de marginalidad (OMI) y tolerancia (T1) se realizó sólo para las
especies con asociación significativa. Los valores altos de marginalidad y baja tolerancia se
consideran típicos de especies especialistas (Dolédec et al., 2000) siendo éstas: Brachypnoea sp.
1, Brachypnoea sp. 2, Xanthonia sp. 3, Lupraea sp. 1 y Phyllotreta sp. 1. Mientras que valores
bajos de marginalidad y alta tolerancia caracterizan a las especies generalistas, siendo éstas las
restantes siete (Fig. 1, Cuadro 2).

Figura 2. Respuesta microclimática específica para los crisomélidos con asociación


significativa a las variables. Los cuadros pequeños representan la ordenación de las 107
muestras en donde se encontraron crisomélidos; los círculos de colores indican las muestras
en donde se observó la especie, y el tamaño es proporcional a la abundancia en dicha muestra.
El elipsoide indica que el 95 % de la abundancia total para la especie está contenida dentro
del área del mismo. La escala indicada es la misma para todas las especies.

Xanthonia sp. 3 (sp. 18) y Phyllotreta sp. 1 (sp. 32) se encontraron en sitios elevados,
conservados, con valores altos de presión barométrica y baja evapotranspiración y calor. Por el
contrario, Centralaphthona sp. 1 (sp. 5) y Brachypnoea sp. 2 (sp. 16) se asociaron con las altitudes
mínimas del área de estudio, zonas con disturbio reciente, y con valores altos para el resto de las
variables. Brachypnoea sp. 1 (sp. 12) y Lupraea sp. 1 (sp. 21) se encuentran a menor altitud, baja
presión barométrica, y en áreas perturbadas recientemente, pero con valores superiores de
evapotranspiración y calor. Las restantes seis especies, Hypolampsis sp.1 (sp. 1), Xanthonia sp. 1
(sp. 2), Xanthonia sp. 2 (sp. 3), Acallepitrix sp. 1 (sp. 4), Euphrytus sp. 1 (sp. 15) y Helocassis
crucipennis (sp. 36), se encontraron asociadas a zonas con disturbio intermedio, así como a los
valores promedio para el resto de las variables (ver figura 1 para todas las especies).
El objetivo principal de los muestreos es la generación de una lista completa de especies en un
área determinada, es ahí donde reside la gran relevancia del trabajo taxonómico y sistemático. Sin
embargo, la existencia de los organismos en el medio se relaciona a otros elementos como son los

425
Sandoval-Becerra et al.: Respuesta de Chrysomelidae a la variación microclimática en un bosque de encino.

factores bióticos-abióticos (Sandoval-Becerra et al., 2016), e inclusive puede condicionarse por la


presencia de otra especie debido a las interacciones interespecíficas.
Uno de los factores que ha sido altamente discutido es el disturbio, algunos autores consideran
que éste promueve la biodiversidad (Farrell, 1989; Brown, 2003) dado que los cambios en la
estructura nativa de un bosque originan parches con diferentes condiciones ambientales,
proporcionando una variedad de nichos a utilizar (Schowalter, 2012); sin embargo, la respuesta de
los crisomélidos ante dichos cambios microclimáticos ha sido poco estudiada.
Si bien, el nicho representa una unidad que cumple con los requerimientos de cada especie
(Hutchinson, 1957), la tolerancia específica de los crisomélidos varía con dichas condiciones lo
cual depende, a su vez, de la tolerancia fisiológica de cada especie (Schowalter, 2012). De tal
manera, mediante el OMI se identificó la especialización del nicho específico de acuerdo a la
cercanía de la especie al punto de origen de los ejes (Dolédec et al., 2000). Los resultados del
estudio ponen en evidencia dicha respuesta, al observarse una diferencia significativa en los
intervalos de tolerancia de los crisomélidos. Por ejemplo, algunos eumolpinos y galerucinos se
consideraron especialistas debido a los valores bajos de tolerancia; mientras que otras especies,
como Plagiodera semivittata, presentan valores altos de tolerancia y por ello se consideraron
generalistas.
Los estudios sobre variación climática en Chrysomelidae mencionan que la temperatura y
humedad son algunos de los parámetros más importantes para la comunidad de especies (Sánchez-
Reyes et al., 2016). Por el contrario, los resultados del OMI muestran una respuesta significativa
al índice de calor y evapotranspiración; dicha discrepancia puede deberse a otros factores asociados
al periodo de evaluación, así como a la localidad de colecta, por ejemplo, la elevación. A pesar de
que ésta última no es una variable microclimática, se sabe que influye en la composición vegetal,
la cual es también una variable asociada a estos escarabajos dado que se trata de un recurso biótico
indispensable (Fernandez y Hilker, 2007). A su vez, la evapotranspiración se relaciona de manera
directa con la vegetación y ésta es el recurso alimenticio de Chrysomelidae, por lo cual es necesario
incluir la evaluación de la cobertura y densidad vegetal en futuros estudios para estimar la respuesta
conjunta entre el microclima-plantas-Chrysomelidae (Sánchez-Reyes et al., 2016). Por último,
debe considerarse que la influencia de los factores puede cambiar tanto dentro como entre las
comunidades y para comprenderlos es necesario realizar estudios a largo plazo.

CONCLUSIÓN
Las condiciones microclimáticas cambian a través del gradiente de disturbio e influyen en la
comunidad de Chrysomelidae dentro del área de estudio. Las variables evapotranspiración, índice
de calor y presión barométrica influyen en la abundancia y diversidad de las especies, lo que
permite diferenciar especies generalistas y especialistas. Además, la elevación y el tiempo de
disturbio no se consideran variables microclimáticas, sin embargo, también influyen en dicha
variación ambiental. Dependiendo de la tolerancia y requerimientos de las especies, éstas
responden de manera distinta ante los cambios ambientales. Por ello, es importante generar estudios
integrales sobre la crisomelofauna que permitan comprender las interacciones que ocurren entre
las especies y el medio.

Literatura Citada

426
Entomología mexicana, 4: 421−427 (2017)

Almazán-Núñez, R. C., Corcuera, P., Parra-Juárez, L., Jiménez-Hernández, J. and G. M. Charre. 2016.
Changes in structure and diversity of woody plants in a secondary mixed pine-oak forest in the
Sierra Madre del Sur of Mexico. Forests, 7: 1−15.
Brown, B. L. 2003. Spatial heterogeneity reduces temporal variability in stream insect communities.
Ecology Letters, 6: 316−325.
Dolédec, S., Chessel, D. and C. Gimaret-Carpentier. 2000. Niche separation in community analysis: a new
method. Ecology, 81(10): 2914−2927.
Farrell, T. M. 1989. Succession in a rocky intertidal community: the importance of disturbance size and
position within a disturbed patch. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 128:
57−73.
Fernandez, P. and M. Hilker. 2007. Host plant location by Chrysomelidae. Basic and Applied Ecology, 8:
97−116.
Flowers, R. W. 1996. La subfamilia Eumolpinae (Coleoptera: Chrysomelidae) en América Central.
Publicación Especial de la Revista de Biología Tropical, 2: 1−60.
Gobierno del Estado de Tamaulipas- Instituto de Ecología Aplicada- UAT. 2014. Programa de Manejo de
la Zona Especial Sujeta a Conservación Ecológica Área Natural Protegida Altas Cumbres.
Publicarte, México, 130 pp.
Hutchinson, G. E. 1957. Concluding remarks. Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology, 22:
415−427.
Jiménez-Valverde, A. y J. Hortal. 2003. Las curvas de acumulación de especies y la necesidad de evaluar
la calidad de los inventarios biológicos. Revista Ibérica de Aracnología, 8: 151−161.
Niño-Maldonado, S. 2000. Los crisomélidos del Bosque Mesófilo de la Reserva de la Biósfera El Cielo,
Gómez Farías, Tamaulipas. Universidad Autónoma de Tamaulipas. Facultad de Agronomía.
Informe final SNIB-CONABIO proyecto No. L044. México, D.F., 43 pp.
Pimenta, M. and P. De Marco Jr. 2015. Leaf beetle (Chrysomelidae: Coleoptera) assemblages in a mosaic
of natural and altered areas in the Brazilian Cerrado. Neotropical Entomology, 44(3): 242−255.
Riley, E. G., Clark, S. M., Flowers, R. W. and A. J. Gilbert. 2002. Chrysomelidae Latreille 1802. Pp.
617−691. In: R. H. Arnett, M. C. Thomas, P. E. Skelley and J. H. Frank. (Eds.). Volume 2, American
Beetles, Polyphaga: Scarabaeoidea through Curculionoidea. CRC Press LLC, Boca Raton, Florida.
Sánchez-Reyes, U. J., Niño-Maldonado, S., Barrientos-Lozano, L. y F. M. Sandoval-Becerra. 2016.
Influencia del clima en la distribución de Chrysomelidae (Coleoptera) en el Cañón de la Peregrina,
Tamaulipas, México. Entomología mexicana, 3: 467−473.
Sandoval-Becerra, F. M., Sánchez-Reyes, U. J., Niño-Maldonado, S. y J. V. Horta-Vega. 2016. Patrones de
actividad de Cassidinae Gyllenhal, 1813 (Coleoptera: Chrysomelidae) en el Sendero Interpretativo
El Tepalo, Chapala, Jalisco. Entomología mexicana, 3: 488−494.
Scherer, G. 1983. Diagnostic key for the Neotropical Alticinae genera. Entomologische Arbeiten aus dem
Museum G. Frey, 31-32: 2−89.
Schowalter, T. D. 2012. Insect responses to major landscape-level disturbance. Annual Review of
Entomology, 57: 1−20.
Thioulouse, J., Chessel, D., Dolédec, S. and J.-M. Olivier. 1997. ADE-4: a multivariate analysis and
graphical display software. Statistics and Computing, 7: 75−83.
Wilcox, J. A. 1965. A synopsis of the North American Galerucinae (Coleoptera: Chrysomelidae). New York
State Museum and Science Service, 400: 1−226 pp.

427
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

MARIPOSAS DIURNAS (RHOPALOCERA: PAPILIONIDAE Y PIERIDAE) EN


UNA SELVA BAJA ESPINOSA CADUCIFOLIA DE CONDICIÓN PRIMARIA Y
SECUNDARIA EN VICTORIA, TAMAULIPAS, MÉXICO

Edmar Meléndez-Jaramillo1 , César M. Cantú-Ayala1, Andrés E. Estrada-Castillón1, José I.


Uvalle-Sauceda1, Jesús García-Jiménez2 y Uriel J. Sánchez-Reyes2
1
Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León, Ap. Postal 41, Linares, Nuevo León, C. P.
67700, México.
2
Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, Blvd. Emilio Portes Gil No. 1301, C. P. 87010. Cd. Victoria, Tamaulipas,
México.
Autor de correspondencia: mel_florus@outlook.com

RESUMEN. Se realizó un estudio sobre diversidad de mariposas en dos condiciones de selva baja espinosa
caducifolia, en el ANP Altas Cumbres, Tamaulipas, México. Se establecieron dos transectos permanentes, uno por
cada condición. El muestreo se realizó de manera mensual en cada sitio mediante red entomológica aérea, durante
diciembre del 2015 a noviembre del 2016. Se obtuvieron 488 ejemplares para la condición conservada, distribuidos en
48 especies, y 692 ejemplares distribuidos en 38 especies para la condición perturbada. Las pruebas tanto para la
abundancia como para la riqueza específica entre ambas condiciones de la vegetación, no revelaron diferencias
significativas, excepto la diversidad que en condición de vegetación perturbada resultó ser mayor que en la conservada.

Palabras clave: Parasitoides, manglar, selva baja caducifolia, selva baja espinosa, análisis de correspondencia.

Butterflies (Rhopalocera: Papilionidae and Pieridae) in a low deciduous forest of primary


and secondary condition in Victoria, Tamaulipas, Mexico

ABSTRACT. A study was carried out on butterfly diversity in a low tropical deciduous forest under disturbed and
preserved conditions in a natural protected area known as Altas Cumbres, Tamaulipas, Mexico. Two permanent
transects were established, one for each conservation condition. Sampling was performed monthly at each site using
an entomological aerial net, from December 2015 to November 2016. A total of 488 individuals were obtained for the
preserved condition, distributed in 48 species; and 692 individuals distributed in 38 species were recorded for the
disturbed condition. The analysis for both the abundance and the species richness between both conditions showed no
significant differences, however, the diversity in disturbed condition was greater in comparison to the preserved area.

Keywords: diurnal Lepidoptera, low tropical deciduous forest, species richness, abundance, diversity.

INTRODUCCIÓN
Las mariposas diurnas son muy sensibles a los cambios de temperatura, humedad y radiación
solar que se producen por disturbios en su hábitat, por lo cual el inventario de sus comunidades con
medidas de la diversidad, riqueza y de sus aspectos corológicos, constituye una herramienta válida
para evaluar el estado de conservación y/o alteración del medio natural (Kremen et al., 1993; Fagua
et al., 1999). Estos insectos, debido a su abundancia, diversidad, fácil manejo en campo, estabilidad
espacio-temporal y, en general, porque su taxonomía está bien documentada se utilizan como
indicadores ecológicos (Brown, 1991; Kremen et al., 1993).
Generalmente, los trabajos sobre mariposas diurnas se circunscriben a fronteras políticas y muy
pocos a una unidad ecológica o fisiográfica, por lo cual muchas comunidades aún no se conocen
bien, como ocurre con las que se encuentran asociadas a los ambientes extremos, húmedos o secos
(Luna-Reyes et al., 2010). Dichos estudios básicamente han tratado de reconocer la composición
florística y sus relaciones. Uno de los tipos de vegetación que se desarrolla en estas formaciones
es la selva baja espinosa caducifolia (SBEC), en la que existe gran riqueza florística, con

428
Meléndez-Jaramillo et al.: Mariposas diurnas en una selva baja espinosa caducifolia en Victoria, Tamaulipas.

porcentajes altos de endemismo concentrados principalmente en la cuenca del río Balsas, en la


península de Yucatán y al noreste de México (Rzedowski, 2006).
Por lo anterior, los disturbios causados por seres humanos se consideran como una importante
amenaza a la diversidad, integridad y funcionalidad de asociaciones vegetales y su dinámica
espacio-temporal (Chapin et al., 2000). El objetivo del presente estudio fue identificar la diversidad
de mariposas en un ecosistema de selva baja espinosa caducifolia en condición conservada y
perturbada en el área natural protegida (ANP) Altas Cumbres en Tamaulipas, México.

MATERIALES Y MÉTODO
El ANP Altas Cumbres se localiza en la porción occidental del municipio de Victoria y una
pequeña parte del oriente del municipio de Jaumave, en el centro del estado de Tamaulipas
(Escobar et al., 2014); se ubica entre las coordenadas 98°, 56’ y 99°, 22’ de longitud Oeste y 23°,
25’ y 23°, 59’ de latitud Norte. Para la colecta de ejemplares fueron seleccionadas dos localidades
conectadas por un corredor biológico: 1) Cañón de La Peregrina, se ubica entre las coordenadas
23°, 45’, 30” N y 99°, 18’, 39” W, escogido por tener una vegetación de SBEC bien conservada; y
2) Cañón del Novillo, ubicado entre las coordenadas 23°, 41’, 46” N y 99°, 11’, 48” W,
seleccionado por mostrar una vegetación perturbada de SBEC. En cada localidad se establecieron
transectos de longitud no definida (Villarreal et al., 2004), donde se realizaron observaciones y
capturas mediante red entomológica aérea, entre las 8:00 y 17:00 h. Se llevó a cabo un muestreo
mensual para cada una de las localidades, durante el periodo de diciembre del 2015 a noviembre
del 2016, resultando un total de seis muestreos por temporada (seca y húmeda) en cada sitio (6
muestreos x 2 temporadas del año x 2 sitios).
Los ejemplares recolectados fueron montados de acuerdo con el procedimiento descrito de
Andrade-C. et al. (2013). Para la determinación taxonómica se consultaron las obras de Llorente
et al. (1997) y Glassberg (2007), también se tomó como referencia la lista interactiva y el
ordenamiento filogenético de Warren et al. (2012). Todos los ejemplares fueron rotulados y
depositados en la colección entomológica del Departamento de Conservación de la Facultad de
Ciencias Forestales, UANL.
Como medida de abundancia y riqueza fueron utilizados, el número de individuos y de especies
registradas en cada localidad y estación del año. Se consideraron cuatro categorías de especies en
función de la abundancia total registrada: rara (especies con un ejemplar), escasa (de 2 a 5),
frecuente (de 6 a 21), y común (con 22 ejemplares o más) (Luna-Reyes et al., 2010). Para
corroborar las diferencias significativas entre la abundancia y la riqueza de especies asociadas a
cada condición, así como a cada temporada del año, se realizaron pruebas de Mann-Whitney,
mediante el programa PAST 3.14. Por otra parte, como estimadores de riqueza se utilizaron los
modelos no paramétricos Chao 1 y Jackknife 1 (Magurran, 2004), mediante el programa EstimateS
8.2.
Además, se recurrió al modelo de Clench para conocer la calidad del inventario, esto mediante
el coeficiente de determinación (R2) y, a través de la pendiente de la curva de acumulación de
especies, empleando el programa STATISTICA 8.0 con base en el método señalado por Jiménez
y Hortal (2003). Como medida de diversidad se utilizó el índice de Smith y Wilson (1996); para
medir la similitud entre localidades y estaciones se empleó el índice de Bray-Curtis (Moreno,
2001); dichos índices fueron calculados mediante los programas Evenness y PAST 3.14. Así
mismo, se realizó una ordenación de las unidades muéstrales para obtener la asociación entre las
especies y sus preferencias de hábitat, utilizando un análisis de correspondencia (AC) generado en
el paquete STATISTICA 8.0.

429
Entomología mexicana, 4: 428−434 (2017)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Variación por condición de SBEC. Durante el periodo de diciembre del 2015 a noviembre del
2016, fueron realizados 12 muestreos para cada una de las condiciones de SBEC, obteniéndose 488
ejemplares para SBEC conservada, distribuidos en 48 especies y 23 géneros. Su riqueza potencial
según los estimadores no paramétricos fue de 61.75 a 69 especies; por lo tanto, la riqueza observada
en relación a dichas estimaciones fue de 69.57 a 77.73 %. Por otra parte, según el modelo de Clench
se obtuvo un estimado de 58.2 especies, mientras que la evaluación de mariposas diurnas en el
área, es poco confiable (pendiente = 0.756), con una proporción faunística inventariada del 82.48
% (Cuadro 1).
De manera similar, para SBEC perturbada, se recolectaron 692 ejemplares distribuidos en 38
especies y 20 géneros. Su riqueza potencial fue de 38 a 41.67 especies; por lo tanto, la riqueza
observada fue de 91.19 a 100 %. Según el modelo de Clench se obtuvo un estimado de 44.08
especies, mientras que la evaluación en el área es más confiable (pendiente = 0.422), al obtenerse
una proporción del 86.21 % (Cuadro 1), por lo que, la probabilidad de encontrar nuevos registros,
es mayor en la SBEC conservada que en perturbada.

Cuadro 1. Análisis de dos condiciones de selva baja espinosa caducifolia (SBEC) en el ANP Altas Cumbres,
Tamaulipas, México.
SBEC conservada SBEC perturbada
Parámetros Temporada Temporada Temporada Temporada
General General
ecológicos Seca Húmeda Seca Húmeda
S obs 28a 40b 48ab 23a 35b 38ab
N 104a 384b 488ab 153a 539b 692ab
S est
Chao 1 32 55 69 24 35 38
Jackknife 1 38 49.17 61.75 28 40 41.67
Clench
R2 0.999 0.990 0.995 0.998 0.998 0.999
S est 48.89 45.92 58.20 35.71 39.08 44.08
Pendiente 1.991 0.957 0.756 1.346 0.646 0.422
Diversidad
Smith & Wilson 0.88 0.82 0.85 0.89 0.85 0.87
S obs = Riqueza observada; N = Abundancia; S est = Riqueza estimada. *Valores de riqueza y abundancia con letras
diferentes entre columnas son significativamente diferentes entre sí (p < 0.05).

Las pruebas de Mann-Whitney tanto para la abundancia como para la riqueza específica
asociada a cada condición de SBEC, no revelaron diferencias estadísticas significativas. Sin
embargo, se observó que los análisis para abundancia (p < 0.05) y riqueza específica (p < 0.05)
asociada a cada temporada del año, fueron significativas (Cuadro 1), siendo la temporada húmeda,
la de mayor número de ejemplares y especies en ambas condiciones.
Por otro lado, nueve especies se encuentran ubicadas en la categoría de “comunes” al registrar
valores superiores a los 22 individuos, y que en conjunto representan el 52.66 % (257 ejemplares)
de la abundancia total registrada en la SBEC conservada. De estas nueve especies, Mimoides phaon
(Boisduval, 1836) (44 ejemplares) fue la más numerosa (Cuadro 2). Destaca el bajo número de
frecuentes y escasas (15 y 9 especies, respectivamente), así como la elevada proporción de raras
(15 especies). La diversidad en el área fue de 0.85 de acuerdo con el índice de Smith y Wilson. De
igual manera, para la SBEC perturbada, 14 especies ubicadas como “comunes” representan el 71.1
% (492 ejemplares) de la abundancia total registrada. De estas 14 especies, Battus polydamas
(Linnaeus, 1758) (66 ejemplares) fue la más numerosa (Cuadro 2). Es notable el elevado número

430
Meléndez-Jaramillo et al.: Mariposas diurnas en una selva baja espinosa caducifolia en Victoria, Tamaulipas.

de frecuentes y escasas (13 y 11 especies, respectivamente), y la ausencia de raras. La diversidad


en el sitio fue de 0.87 para Smith y Wilson.

Cuadro 2. Lista taxonómica y abundancia por temporada y condición de selva baja espinosa caducifolia (SBEC) en el
ANP Altas Cumbres, Tamaulipas, México.
SBEC conservada SBEC perturbada
Especie Clave T. S. T. H. T. S. T. H.
N N
(D-M) (J-N) (D-M) (J-N)
Papilionidae Latreille, 1802
Papilioninae Latreille, 1802
Parides photinus (Doubleday, 1844) P. pho 1 – 1 – – –
Parides montezuma (Westwood, 1842) P. mon 2 5 7 4 8 12
Battus philenor (Linnaeus, 1771) B. phi 1 3 4 1 6 7
Battus polydamas (Linnaeus, 1758) B. pol 3 15 18 5 21 26
Protographium epidaus (Doubleday, 1846) P. epi – 1 1 – 2 2
Protographium philolaus (Boisduval, 1836) P. phi 2 6 8 3 11 14
Mimoides phaon (Boisduval, 1836) M. pha 10 20 30 15 26 41
Pterourus alexiares Rothschild & Jordan, 1906 P. ale 1 – 1 – – –
Pterourus multicaudata W. F. Kirby, 1884 P. mul 1 – 1 3 – 3
Pterourus pilumnus Boisduval, 1836 P. pil 5 13 18 6 18 24
Pterourus palamedes Rothschild & Jordan, 1906 P. pal – 14 14 – 17 17
Pterourus abderus Höpffer, 1856 P. abd 1 – 1 – – –
Pterourus victorinus E. Doubleday, 1844 P. vic – 1 1 – – –
Heraclides cresphontes Cramer, 1777 H. cre 1 23 24 3 29 32
Heraclides thoas Rothschild & Jordan, 1906 H. tho 1 1 2 – 3 3
Heraclides astyalus G. Gray, 1853 H. ast – 1 1 – – –
Heraclides ornythion Boisduval, 1836 H. orn – 5 5 – 9 9
Heraclides androgeus Godman & Salvin, 1890 H. and – 1 1 – – –
Heraclides torquatus Godman & Salvin, 1890 H. tor – 10 10 – 10 10
Heraclides anchisiades Fabricius, 1793 H. anch 9 18 27 12 21 33
Heraclides erostratus Vázquez, 1947 H. ero – 1 1 – – –
Pieridae Swainson, 1820
Coliadinae Swainson, 1821
Kricogonia lyside (Godart, 1819) K. lys – 13 13 – 17 17
Nathalis iole Boisduval, 1836 N. iol 2 2 4 5 2 7
Eurema daira (Wallengren, 1860) E. dai – 2 2 – 3 3
Eurema boisduvaliana (C. Felder & R. Felder,
E. boi – 3 3 – 2 2
1865)
Eurema mexicana (Boisduval, 1836) E. mex 7 15 22 12 21 33
Eurema salome (Reakirt, 1866) E. sal – 3 3 – 4 4
Abaeis nicippe (Cramer, 1779) A. nic 3 9 12 4 16 20
Pyrisitia proterpia (Fabricius, 1775) P. pro – 10 10 – 14 14
Pyrisitia lisa (Herrich-Schäffer, 1865) P. lis – 6 6 – 8 8
Pyrisitia nise (R. Felder, 1869) P. nis 4 22 26 7 27 34
Pyrisitia dina (Boisduval, 1836) P. din – 1 1 – 2 2
Colias eurytheme Boisduval, 1832 C. eur – 1 1 1 1 2
Zerene cesonia (Stoll, 1790) Z. ces – 17 17 – 26 26
Anteos clorinde (Godart, 1824) A. clo 2 7 9 4 11 15
Anteos maerula (Fabricius, 1775) A. mae 4 26 30 4 37 41
Phoebis sennae (Cramer, 1777) P. sen 11 17 28 18 22 40
Phoebis philea (Linnaeus, 1763) P. phi 2 16 18 4 24 28
Phoebis argante (Brown, 1929) P. arg 2 – 2 4 – 4
Phoebis agarithe (Boisduval, 1836) P. aga 16 28 44 22 44 66
Aphrissa statira (Cramer, 1777) A. sta – 1 1 – 2 2

431
Entomología mexicana, 4: 428−434 (2017)

Cuadro 2 Continuación.
SBEC conservada SBEC perturbada
Especie Clave T. S. T. H. T. S. T. H.
N N
(D-M) (J-N) (D-M) (J-N)
Pierinae Swainson, 1820
Glutophrissa drusilla (Lamas, 1981) G. dru 7 19 26 9 31 40
Melete lycimnia (Boisduval, 1836) M. lyc 1 – 1 – – –
Catasticta nimbice (Boisduval, 1836) C. nim 2 – 2 3 – 3
Pieriballia viardi (Boisduval, 1836) P. via – 1 1 – – –
Itaballia demophile Joicey & Talbot, 1928 I. dem 1 – 1 – – –
Ascia monuste (Linnaeus, 1764) A. mon – 12 12 – 20 20
Ganyra josephina (Salvin & Godman, 1868) G. jos 2 15 17 4 24 28
T. S. = Temporada Seca; T. H. = Temporada Húmeda; D-M = Diciembre-Mayo; J-N = Junio-Noviembre; N = Abundancia.

La mayor diversidad obtenida en la SBEC del Novillo puede deberse probablemente a efecto de
su condición perturbada. Ospina-López et al. (2010) mencionan que valores elevados de diversidad
pueden ser mantenidos por niveles intermedios de perturbación, ya que ésta permite una
heterogeneidad en el paisaje influyendo en mayor disponibilidad de hábitats, flores para libar,
presencia de plantas hospederas asociadas a vegetación de crecimiento secundario y al aumento en
la disponibilidad de luz solar en zonas abiertas que benefician los procesos de termorregulación
presentes en estos insectos.
Por otra parte, la elevada riqueza específica en la SBEC conservada, así como la presencia de
especies raras en comparación con la perturbada, permite concluir que aquellos taxa de escaza
representatividad son más sensibles a las perturbaciones ambientales (Moreno, 2001). De tal forma,
para identificar especies indicadoras de algún estado de conservación, es necesario emplear
criterios como los mencionados por Andrade-C. (1998), quien propone el uso de aspectos como la
residencialidad y gremios alimentarios.
Así mismo, las mariposas de ambas condiciones de SBEC mostraron el comportamiento de
distribución temporal que se registra en áreas tropicales, en donde los imagos son más activos
durante la mitad húmeda del año, cuando la disponibilidad de recursos es mayor (Luna-Reyes et
al., 2010).
Diversidad beta entre condiciones de SBEC. El índice de Bray-Curtis índico una similitud de
80.85% entre ambas condiciones de SBEC, lo cual indica un elevado flujo de mariposas entre
ambas comunidades, por lo cual, el número de especies representativas de cada condición debe ser
muy bajo. Por otro lado, el índice de similitud mostró valores por debajo del 50 % de semejanza
entre las temporadas del año, para cada una de las condiciones de SBEC.
Análisis de Correspondencia. El AC mostró una asociación significativa entre la abundancia
de las especies y las temporadas del año por condición de SBEC en que estas fueron colectadas
(Chi2 = 271.36; g. l. = 141; p = 0.000). Los dos primeros ejes del análisis explicaron el 94.58 % de
la variación en dicha abundancia (Eje 1 = 79.56 %; Eje 2 = 15.02 %) y sugieren la presencia de
tres patrones de mayor actividad de las especies (Fig. 1). El primer conjunto se definió por las
especies asociadas a la temporada seca en la SBEC conservada, y estuvo representado por Parides
photinus (Doubleday, 1844), Pterourus alexiares Rothschild & Jordan, 1906, Pterourus abderus
Höpffer, 1856, Melete lycimnia (Boisduval, 1836) e Itaballia demophile Joicey & Talbot, 1928;
dichas especies presentaron una categoría de raras, por lo cual se registraron en una ocasión durante
el periodo de muestreo. De igual manera, Pterourus multicaudata W. F. Kirby, 1884, Nathalis iole
Boisduval, 1836, Phoebis argante (Brown, 1929) y Catasticta nimbice (Boisduval, 1836),
presentaron una categoría de escasas, y una afinidad por la temporada seca en la SBEC perturbada.

432
Meléndez-Jaramillo et al.: Mariposas diurnas en una selva baja espinosa caducifolia en Victoria, Tamaulipas.

Figura 1. Análisis de Correspondencia para la abundancia de especies de mariposas de dos condiciones de selva baja
espinosa caducifolia (SBEC) en el ANP Altas Cumbres, Tamaulipas, México. El significado de las abreviaturas
correspondientes a cada una de las especies se presenta en el Cuadro 1.

El tercer conjunto estuvo integrado por especies que presentaron una categoría de frecuentes a
comunes, las cuales se encuentran asociadas a la temporada húmeda para ambas condiciones de
SBEC. Los resultados del AC concuerdan con la clasificación de mariposas de Raguso y Llorente
(1990) para comunidades conservadas y perturbadas de los Tuxtlas, Veracruz, México.

CONCLUSIÓN
Se recolectaron 48 especies de mariposas diurnas para la SBEC conservada, así como 38
especies en la SBEC perturbada del ANP Altas Cumbres. La representatividad del muestreo para
ambas condiciones, varía entre el 69.57 y el 100 %. Las pruebas tanto para la abundancia como
para la riqueza específica entre ambas condiciones, no revelaron diferencias significativas; sin
embargo, los análisis realizados entre temporadas en cada una de las condiciones, resultaron
significativos.
La diversidad en la SBEC perturbada resultó ser mayor en comparación con la conservada, esto
debido probablemente a una mayor disponibilidad del hábitat. Por otro lado, el índice de Bray-
Curtis mostró un elevado flujo de mariposas entre ambas comunidades, por lo cual, el número de
especies representativas de cada condición debe ser muy bajo. El análisis de correspondencia
sugirió una asociación significativa de cada una de las especies de mariposas por la temporada y
condición de SBEC en que fueron registradas.

Literatura Citada
Andrade-C., M. G. 1998. Utilización de las mariposas como bioindicadoras del tipo de hábitat y su
biodiversidad en Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias, 22(84): 407–421.
Andrade-C., M. G., Bañol, E. R. H. y P. Triviño. 2013. Técnicas y procesamiento para la recolección,
preservación y montaje de mariposas diurnas en estudios de biodiversidad y conservación
(Lepidoptera: Hesperioidea y Papilionoidea). Revista de la Academia Colombiana de Ciencias,
37(144): 311–325.
Brown, K. S. 1991. Conservation of neotropical environments: insects as indicators. Pp. 449–504. In: N. M.
Collins and J. A. Thopmas. (Eds.). The conservation of insect and their habits. Thomas Academic
Press. N. Y.

433
Entomología mexicana, 4: 428−434 (2017)

Chapin, S. F., Zavaleta, S., Eviners, V., Naylor, R., Vitousek, P., Reynolds, H., Hooper, D., Lavorel, S.,
Sala, O., Hobbie, S., Mack, M. and S. Díaz. 2000. Consequences of changing biodiversity. Nature,
405: 234–242.
Escobar, A., García, J. y L. J. García. 2014. Riqueza y biogeografía de las palomillas Sphingidae y
Saturniidae (Lepidoptera: Heterocera) en el Área Natural Protegida Altas Cumbres, Tamaulipas.
Pp. 205–233. In: A., Correa, Horta, J. V., García, J. y L. Barrientos. (Eds.). Biodiversidad
Tamaulipeca. Vol. 2. Dirección General de Educación Superior Tecnológica, Instituto Tecnológico
de Cd. Victoria, Tamaulipas, México.
Fagua, G., Amarillo, A. y M. G. Andrade-C. 1999. Mariposas (Lepidoptera) como bioindicadores del grado
de intervención en la cuenca del río Pato (Caquetá). Pp. 285–315. In: M. G. Andrade-C., Amat, G.
y F. Fernandez. (Eds.). Insectos de Colombia, Estudios Escogidos. Colección Jorge Álvarez Lleras,
13. Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Bogotá.
Glassberg, J. 2007. A swift guide to the butterflies of Mexico and Central America. Sunstreak books.
Morristown, New Jersey. 266 pp.
Jiménez, A. y J. Hortal. 2003. Las curvas de acumulación de especies y la necesidad de evaluar la calidad
de los inventarios biológicos. Revista Ibérica de Aracnología, 8: 151–161.
Kremen, C., Colwell, R. K., Erwin, T. L., Murphy, D. D., Noss, R. A. and M. A. Sanjayan. 1993. Terrestrial
arthropod assemblages: their use in conservation planning. Conservation biology, 7(4): 796–808.
Llorente, J. B., Oñate, L. O., Luis, A. M. e I. F. Vargas. 1997. Papilionidae y Pieridae de México:
distribución geográfica e ilustración. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de
México/ Comisión Nacional para el Uso y Conocimiento de la Biodiversidad, México, D. F. 235
pp.
Luna-Reyes, M., Llorente, J. B., Luis, A. M. e I. F. Vargas. 2010. Composición faunística y fenología de
las mariposas (Rhopalocera: Papilionoidea) de Cañón de Lobos, Yautepec, Morelos, México.
Revista Mexicana de Biodiversidad, 81: 315–342.
Magurran, A. E. 2004. Measuring Biological Diversity. Blackwell Publishing. Oxford, United Kingdom.
256 pp.
Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M&T–Manuales y Tesis SEA, vol. 1. Zaragoza,
84 pp.
Ospina-López, L. A., García-Pérez, J. F., Villa-Navarro, F. A. y G. Reinoso-Flórez. 2010. Mariposas
Pieridae (Lepidoptera: Papilionoidea) de la cuenca del río Coello (Tolima), Colombia. Revista
Actualidades Biológicas, 32(93): 173–188.
Raguso, R. A. and J. B. Llorente. 1990. The butterflies (Lepidoptera) of the Tuxtlas Mts., Veracruz, Mexico,
revisited: species-richness and habitat disturbance. Journal of Research on the Lepidoptera, 29(1-
2): 105–133.
Rzedowski, J. 2006. Vegetación de México. 1ra. Edición digital, Comisión Nacional para el Conocimiento
y Uso de la Biodiversidad, México. 504 pp.
Smith, B. and J. B. Wilson. 1996. A consumer's guide to evenness indices. Oikos, 76: 70–82.
Villarreal, H., Álvarez, M., Córdoba, S., Escobar, F., Fagua, G., Gast, F., Mendoza, H., Ospina, M. y A. M.
Umaña. 2006. Manual de métodos para el desarrollo de inventarios de biodiversidad. Programa de
Inventarios de Biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von
Humboldt. Bogotá, Colombia. 236 pp.
Warren, A. D., Davis, K. J., Grishin, N. V., Pelham, J. P. and E. M. Stangeland. 2012. Interactive Listing of
American Butterflies. Disponible en: http://www.butterfliesofamerica.com/.

434
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

VALOR INDICADOR DE LAS ESPECIES DE CHRYSOMELIDAE (COLEOPTERA)


EN UN GRADIENTE ELEVACIONAL DEL NORESTE DE MÉXICO

Uriel Jeshua Sánchez-Reyes1 , Santiago Niño-Maldonado2, Ludivina Barrientos-Lozano1, Fatima


Magdalena Sandoval-Becerra1 e Itzcóatl Martínez-Sánchez3
1
Instituto Tecnológico de Cd. Victoria, Blvd. Emilio Portes Gil No. 1301, C. P. 87010. Cd. Victoria, Tamaulipas,
México.
2
Universidad Autónoma de Tamaulipas, Facultad de Ingeniería y Ciencias, Centro Universitario Victoria, C. P. 87149.
Cd. Victoria, Tamaulipas, México.
3
Universidad Politécnica de Francisco I. Madero, Unidad Académica Metztitlán, Avenida Tepeyacapa S/N, C. P.
43351. Metztitlán, Hidalgo.
Autor de correspondencia: uriel_elf3@hotmail.com

RESUMEN. Los miembros de la familia Chrysomelidae son fitófagos, por lo que la presencia de las plantas hospederas
es uno de los muchos factores que determinan la composición de especies. Sin embargo, el índice o valor de asociación
que presentan los crisomélidos con las comunidades vegetales que se modifican en un gradiente de elevación, no ha
sido cuantificado. En este trabajo se utilizaron los datos de abundancia de una comunidad de Chrysomelidae obtenidos
en tres pisos elevacionales: selva baja, matorral y bosque de encino-pino, a lo largo del Cañón de la Peregrina, en el
estado de Tamaulipas, México. Se encontró una asociación significativa entre la comunidad de crisomélidos y los tipos
de vegetación. Mediante el uso del IndVal se designaron 24 especies indicadoras, categorizadas como detectoras o
características. Doce especies presentaron un valor indicador significativo, siendo Brachycoryna pumila y
Centralaphthona fulvipennis las que tuvieron el valor más alto.

Palabras clave: Crisomélidos, especies indicadoras, comunidad vegetal, Tamaulipas.

Indicator value of Chrysomelidae (Coleoptera) within an elevation gradient in Northeastern


Mexico

ABSTRACT. Members of Chrysomelidae are phytophagous insects, therefore the presence of host plants is one of
the main factors that determine species composition. However, the specific association value of leaf beetles to plant
communities within an elevation gradient has not been quantified. In this work we used abundance data on
Chrysomelidae communities sampled on three elevational sites: low tropical forest, scrub vegetation and oak-pine
forest, along the Peregrina Canyon, in the state of Tamaulipas, Mexico. A significant association was found between
the leaf beetle community and the vegetation types. Through the use of the IndVal, 24 indicator species were
designated. These were categorized as detectors or characteristics. Twelve species presented a significant indicator
value, being Brachycoryna pumila and Centralaphthona fulvipennis the species with the highest value.

Keywords: Leaf beetles, indicator species, vegetal communities, Tamaulipas.

INTRODUCCIÓN
El estudio de la riqueza y diversidad en los gradientes elevacionales es uno de los temas
trascendentales en ecología, ya que el incremento en la elevación origina cambios en las
condiciones abióticas microclimáticas que influyen en la distribución de las especies (Hodkinson,
2005), y en la presencia de diferentes comunidades vegetales a lo largo del gradiente. Es por ello
que dichas áreas pueden ser utilizadas para evaluar de manera indirecta el efecto potencial del
cambio climático sobre los organismos (Sundqvist et al., 2013). No obstante, el impacto
antropogénico sobre la vegetación en las áreas naturales, incluyendo los gradientes de elevación,
es un factor que pone en riesgo el equilibrio de las interacciones entre las especies.
Una estrategia para evaluar las consecuencias de estas perturbaciones es el uso de especies
indicadoras, las cuales son útiles para monitorear cambios ambientales, evaluar la eficacia del

435
Sánchez-Reyes et al.: Valor indicador de las especies de Chrysomelidae en un gradiente elevacional.

manejo y predecir fenómenos ecológicos (Siddig et al., 2016). Diversos grupos biológicos han sido
empleados con este fin, incluyendo plantas, mamíferos, reptiles y aves, así como algunos grupos
de invertebrados (Ribera y Foster, 1997; Tejeda-Cruz et al., 2008).
Entre los escarabajos, los miembros de la familia Chrysomelidae constituyen una familia de
insectos fitófagos estrechamente asociados a la presencia de sus plantas hospederas; además, la
composición de especies está determinada por diferentes variables estructurales de la vegetación
(Řehounek, 2002; Sen y Gök, 2009). Dada esta relación, se ha sugerido que los crisomélidos
pueden emplearse como indicadores ecológicos para el monitoreo de cambios en áreas naturales
(Flowers y Hanson, 2003), como indicadores de la biodiversidad (Kalaichelvan y Verma, 2005;
Baselga y Novoa, 2007), o como indicadores de la calidad en el ambiente (Linzmeier et al., 2006).
Sin embargo, se han realizado pocos estudios en donde se cuantifique el grado de especificidad de
estas especies hacia las comunidades vegetales (Pimenta y De-Marco, 2015). Con base en lo
anterior, este trabajo tuvo como objetivos: 1) evaluar la asociación entre Chrysomelidae y los tipos
de vegetación en el Cañón de la Peregrina, Tamaulipas, México, 2) generar el valor indicador para
los crisomélidos presentes en el área de estudio, y 3) determinar cuáles especies pueden fungir
como detectoras o características de las comunidades vegetales consideradas.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se llevó a cabo en el Cañón de la Peregrina, en el Área Natural Protegida Altas
Cumbres, municipio de Victoria, Tamaulipas, México. Los ejemplares se recolectaron durante abril
de 2009 a marzo de 2010 (Sánchez-Reyes et al., 2014) en tres sitios con diferente elevación y tipo
de vegetación: 350 msnm (selva baja subcaducifolia-SBS), 550 msnm (matorral espinoso
tamaulipeco-MAT) y 1100 msnm (bosque de encino-pino-BEP). El muestreo se realizó en cinco
cuadrantes (50x50m) por cada sitio, mediante red entomológica de golpeo (200 golpes de red como
unidad de muestra). Para cada cuadrante se hicieron 16 repeticiones a lo largo del periodo
estudiado. Los datos empleados en este trabajo corresponden a la totalidad de especies (157)
registrada en el área de estudio.
Para delimitar la asociación entre la comunidad de Chrysomelidae y el tipo de vegetación se
utilizó el Análisis de Correspondencia simple (ACO), que consiste en una técnica multivariada
basada en tablas de contingencia y datos de conteo, en donde se evalúa la dependencia estadística
entre los renglones y las columnas mediante una prueba de chi cuadrada; el análisis se realizó en
STATISTICA 8.0 (StatSoft Inc. 2007). Como medida para calcular el valor numérico de asociación
de cada especie de Chrysomelidae hacia el tipo de vegetación, se empleó el índice de Valor
Indicador (IndVal) (Dufrêne y Legendre, 1997). Este se basa en el grado de especificidad
(exclusividad de la especie a un sitio particular con base en su abundancia), y el grado de fidelidad
(frecuencia de ocurrencia dentro del mismo hábitat) (Tejeda-Cruz et al., 2008), expresados en un
valor porcentual. Los análisis se realizaron mediante el paquete labsdv en la plataforma R versión
3.2.2 (2015), utilizando 1000 permutaciones aleatorias para definir el nivel de significancia. Las
especies indicadoras con un índice igual o superior a 75 % se categorizaron como especies
“características”, mientras que las especies con valor menor a 75 % pero igual o mayor a 50 % se
consideraron especies “detectoras”. Dentro de las especies indicadoras, las especies características
se definen como aquellas con una alta especificidad y fidelidad a un hábitat determinado, y por lo
tanto un alto porcentaje del IndVal; en cambio, las especies detectoras presentan niveles moderados
de especificidad y tienen diferentes grados de preferencia por diferentes estados ecológicos
(Dufrêne y Legendre, 1997; McGeoch et al., 2002; Tejeda-Cruz et al., 2008).

436
Entomología mexicana, 4: 435−443 (2016)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El ACO indicó una asociación significativa entre la comunidad de Chrysomelidae (157
especies) y los tipos de vegetación en el área de estudio (Chi2 = 5540.7, g.l. = 2184, p = 0.000). El
análisis permitió visualizar la separación de las tres comunidades vegetales con base en la
abundancia de los crisomélidos, siendo las asociaciones más fuertes en los extremos de la gráfica
de ordenación. En la región derecha del origen se distribuyen las especies asociadas a SBS, como
Centralaphthona fulvipennis (Jacoby, 1885) (clave = 5), Chalepus bellulus (Chapuis, 1877) (clave
= 36), y Chrysomela texana (Schaeffer, 1919) (clave = 45); el cuadrante cinco de SBS constituye
una excepción, ya que la composición de especies fue más similar a la observada en las áreas de
MAT. Hacia la izquierda y abajo del origen se presentaron aquellas especies cuya abundancia fue
mayor en MAT, por ejemplo Sumitrosis inaequalis Webber, 1801 (clave = 136), Brachycoryna
pumila Guérin-Méneville, 1844 (clave = 20), Centralaphthona diversa (Baly, 1877) (clave = 28),
Cyclotrypema furcata (Olivier, 1808) (clave = 56) y Heterispa vinula (Erichson, 1847) (clave =
80). Arriba y a la izquierda del origen se encontraron las especies con una fuerte asociación hacia
el BEP, como Orthaltica sp. 1 (clave = 115), Chalcophana cincta Harold, 1890 (clave = 35),
Xanthonia sp. 3 (clave = 151) o Plectrotetra sp. 1 (clave = 132). En el centro de la gráfica se
ubicaron taxa sin asociación específica con ningún tipo de vegetación (Fig. 1).

Figura 1. Análisis de correspondencia para la abundancia de Chrysomelidae obtenida en tres


distintos tipos de vegetación en el Cañón de la Peregrina. Las especies se indican en números, y
los nombres correspondientes se presentan en el Cuadro 1 y 2. Los cuadros en línea punteada
indican conjuntos de especies asociados con un mismo punto en la gráfica.

El IndVal permitió cuantificar el porcentaje de asociación para las 157 especies en el área de
estudio, de las cuales 65 tuvieron una mayor probabilidad (p < 1) de ser consideradas como
indicadores (Cuadro 1). De estas, solo 24 presentaron valores iguales o mayores a 50 %,
categorizándose como detectoras o indicadoras, mientras que 12 presentaron un valor indicador
significativo (p < 0.05, Cuadro 1). Las restantes 92 especies tuvieron valores de asociación igual o
menor a 25 %, con probabilidades nulas (p = 1) de ser consideradas como indicadoras (Cuadro 2).
Las especies detectoras con los valores más altos del índice fueron: Epitrix sp. 3 (73.33 %) y
Acallepitrix sp. 1 (64.17 %) para BEP; Heterispa vinula (73.62 %) y Centralaphthona diversa
(68.95 %) para MAT; así como Epitrix sp. 1 (73.8 %) y Lupraea sp. 3 (66.66 %) para SBS. Con
respecto a las especies características, Acallepitrix sp. 4 y Diachus auratus (Fabricius, 1801)
presentaron el valor indicador más alto (ambas con 80 %) en BEP; Brachycoryna pumila (85.71
%) y Sumitrosis inaequalis (80 %) fueron especies características de MAT; mientras que

437
Sánchez-Reyes et al.: Valor indicador de las especies de Chrysomelidae en un gradiente elevacional.

Centralaphthona fulvipennis (99.51 %), Margaridisa sp. 1 (81.73 %) y Lupraea sp. 2 (80 %)
tuvieron los porcentajes más altos en SBS.

Cuadro 1. Valor indicador de las especies de Chrysomelidae en el Cañón de la Peregrina, Tamaulipas. La clave ACO
corresponde a la Figura 1. Cat = Categoría, D = Detectora, C = Característica. p = probabilidad.
Especie Clave ACO SBS MAT BEP Cat p
Acallepitrix sp. 1 1 28.4 6.0 64.2 D 0.13
Acallepitrix sp. 2 2 55.4 3.1 9.2 D 0.19
Acallepitrix sp. 3 3 44.0 19.2 14.4 - 0.32
Acallepitrix sp. 4 4 0.0 0.0 80.0 C 0.01
Alagoasa bipunctata (Chevrolat, 1834) 8 6.7 26.7 0.0 - 0.72
Alagoasa decemguttatus (Fabricius, 1801) 9 2.0 24.0 18.0 - 0.90
Anisostena pilatei (Baly, 1864) 11 0.0 26.7 6.7 - 0.73
Brachycoryna pumila Guérin-Méneville, 1844 20 1.4 85.7 1.4 C 0.01
Brachypnoea sp. 1 21 50.0 0.0 40.0 D 0.12
Brachypnoea sp. 2 22 38.6 5.7 8.6 - 0.31
Centralaphthona diversa (Baly, 1877) 28 16.1 69.0 14.9 D 0.01
Centralaphthona fulvipennis (Jacoby, 1885) 29 99.5 0.0 0.0 C 0.00
Chaetocnema sp. 1 32 50.0 33.3 16.7 D 0.08
Chaetocnema sp. 2 33 45.0 2.5 2.5 - 0.18
Chaetocnema sp. 3 34 12.0 28.8 35.2 - 0.78
Cryptocephalus umbonatus Schaeffer, 1906 55 5.0 30.0 0.0 - 0.51
Cyclotrypema furcata (Olivier, 1808) 56 0.0 60.0 0.0 D 0.06
Diabrotica sp. 1 62 2.0 4.0 56.0 D 0.09
Diachus auratus (Fabricius, 1801) 63 0.0 0.0 80.0 C 0.01
Disonycha glabrata (Fabricius, 1781) 65 37.5 5.0 2.5 - 0.32
Epitrix sp. 1 68 73.8 21.4 1.9 D 0.00
Epitrix sp. 3 69 0.0 1.7 73.3 D 0.01
Gynandrobrotica lepida (Say, 1835) 74 47.5 20.0 27.5 - 0.14
Heikertingerella sp. 2 76 0.0 0.0 40.0 - 0.28
Heikertingerella variabilis (Jacoby, 1885) 77 51.4 0.0 2.9 D 0.12
Helocassis crucipennis (Boheman, 1855) 78 0.0 11.4 42.9 - 0.18
Heterispa vinula (Erichson, 1847) 80 8.6 73.6 7.3 D 0.01
Lema sp. 1 84 0.0 5.0 45.0 - 0.22
Longitarsus sp. 1 85 33.7 56.7 7.7 D 0.06
Longitarsus sp. 5 89 25.7 45.7 0.0 - 0.23
Lupraea sp. 1 90 32.5 0.0 47.5 - 0.27
Lupraea sp. 2 91 80.0 0.0 0.0 C 0.01
Lupraea sp. 3 92 66.7 0.8 23.3 D 0.05
Lupraea sp. 4 93 63.0 3.6 0.6 D 0.05
Margaridisa sp. 1 95 81.7 16.9 0.8 C 0.00
Margaridisa sp. 2 96 20.0 0.0 20.0 - 0.91
Microctenochira punicea (Boheman, 1855) 97 5.0 0.0 30.0 - 0.51
Monomacra sp. 1 100 45.5 42.4 2.4 - 0.30
Monomacra sp. 2 101 0.0 0.0 40.0 - 0.29
Neolema sp. 3 109 10.0 0.0 20.0 - 0.73
Omophoita cyanipennis octomaculata (Crotch, 1873) 113 0.0 40.0 0.0 - 0.28
Ophraea rugosa Jacoby, 1886 114 0.0 0.0 40.0 - 0.28
Orthaltica sp. 1 115 0.0 0.0 40.0 - 0.28
Oulema sp. 1 117 20.0 0.0 66.7 D 0.03
Pachybrachis sp. 1 119 40.0 0.0 0.0 - 0.28
Pachybrachis sp. 2 120 0.0 40.0 0.0 - 0.28
Pachybrachis sp. 3 121 0.0 45.0 5.0 - 0.23
Pachybrachis sp. 4 122 0.0 40.0 0.0 - 0.29

438
Entomología mexicana, 4: 435−443 (2016)

Cuadro 1. Continuación.
Especie Clave ACO SBS MAT BEP Cat p
Pachybrachis sp. 5 123 40.0 0.0 0.0 - 0.29
Pachybrachis sp. 7 125 0.0 40.0 0.0 - 0.28
Phyllotreta sp. 1 128 40.0 5.0 10.0 - 0.30
Plagiodera semivittata Stål, 1860 130 53.3 5.0 1.7 D 0.09
Plagiodera thymaloides Stål, 1860 131 22.2 31.1 1.1 - 0.60
Plectrotetra sp. 1 132 0.0 5.6 28.9 - 0.51
Sphaeronychus fulvus (Baly, 1879) 134 4.0 0.0 48.0 - 0.18
Sumitrosis inaequalis (Weber, 1801) 136 0.0 80.0 0.0 C 0.01
Sumitrosis rosea (Weber, 1801) 138 20.0 2.5 15.0 - 0.90
Syphrea sp. 1 141 30.0 30.0 0.0 - 0.52
Syphrea sp. 2 142 6.2 12.3 21.5 - 0.96
Systena contigua Jacoby, 1884 143 0.0 5.9 42.2 - 0.17
Tymnes sp. 1 146 26.7 6.7 0.0 - 0.74
Walterianella signata (Jacoby, 1886) 148 0.0 60.0 0.0 D 0.06
Xanthonia sp. 1 149 1.8 3.6 43.6 - 0.18
Xanthonia sp. 2 150 0.0 40.0 0.0 - 0.28
Xanthonia sp. 4 152 2.5 0.0 35.0 - 0.29

Cuadro 2. Especies de Chrysomelidae con nula probabilidad de ser consideradas como indicadoras (p = 1) en el Cañón
de la Peregrina, Tamaulipas. La clave AC corresponde a la figura 1.
Especie AC Especie AC Especie AC
Acallepitrix sp. 5 5 Colaspis sp. 1 47 Monomacra sp. 3 102
Acalymma vittatum (Fabricius, Colaspis townsendi Neobrotica sexmaculata
6 48 103
1775) Bowditch, 1921 Jacoby, 1887
Acrocyum dorsalis Jacoby, Coptocycla (Psalidonota) Neobrotica tampicensis
7 49 104
1885 texana (Schaeffer, 1933) Blake, 1966
Coraia subcyanescens
Alagoasa sp. 1 10 50 Neochlamisus sp. 1 105
(Schaeffer, 1906)
Coscinoptera scapularis
Anomoea rufifrons Chevrolat, Neolema quadriguttata
12 scapularis (Lacordaire, 51 106
1837 White, 1993
1848)
Asphaera abdominalis Coscinoptera victoriana L.
13 52 Neolema sp. 1 107
(Chevrolat, 1834) Medvedev, 2012
Cryptocephalus duryi
Asphaera sp. 1 14 53 Neolema sp. 2 108
Schaeffer, 1906
Octotoma championi Baly,
Asphaera sp. 2 15 Cryptocephalus sp. 1 54 110
1885
Octotoma intermedia
Asphaera sp. 3 16 Derocrepis sp. 1 57 111
Staines, 1989
Ogdoecosta juvenca
Asphaera sp. 4 17 Derocrepis sp. 2 58 112
(Boheman, 1854)
Derospidea
Babia tetraspilota LeConte,
18 cyaneomaculata (Jacoby, 59 Orthaltica sp. 2 116
1858
1886)
Blepharida rhois (Forster, Diabrotica balteata
19 60 Oulema sp. 2 118
1771) LeConte, 1865
Calligrapha fulvipes Stål, Diabrotica porracea
23 61 Pachybrachis sp. 6 124
1859 Harold, 1875
Disonycha antennata
Calligrapha sp. 1 24 64 Parchicola sp. 1 126
Jacoby, 1884
Disonycha stenosticha Phaedon cyanescens Stål,
Calligrapha sp. 2 25 66 127
Schaeffer, 1931 1860

439
Sánchez-Reyes et al.: Valor indicador de las especies de Chrysomelidae en un gradiente elevacional.

Cuadro 1. Continuación.
Especie AC Especie AC Especie AC
Calligrapha suffriani Jacoby, Epitrix fasciata Blatchley, Physonota alutacea
26 67 129
1882 1918 Boheman, 1854
Euprionota aterrima Scelidopsis rufofemorata
Calomicrus sp. 1 27 70 133
Guérin-Méneville, 1844 Jacoby, 1888
Cerotoma atrofasciata Jacoby, Fidia albovittata Lefèvre,
30 71 Strabala sp. 1 135
1879 1877
Cerotoma ruficornis (Olivier, Sumitrosis pallescens (Baly,
31 Glenidion sp.1 72 137
1791) 1885)
Chalcophana cincta Harold,
35 Glyphuroplata sp. 1 73 Sumitrosis sp. 1 139
1874
Chalepus bellulus (Chapuis,
36 Heikertingerella sp. 1 75 Sumitrosis sp. 2 140
1877)
Chalepus digressus Baly, Helocassis testudinaria
37 79 Systena sp. 1 144
1885 (Boheman, 1855)
Charidotella (Chaerocassis) Hilarocassis exclamationis
38 81 Trirhabda sp. 1 145
emarginata (Boheman, 1855) (Linnaeus, 1767)
Charidotella bifossulata Labidomera suturella Typophorus nigritus
39 82 147
(Boheman, 1855) Chevrolat, 1844 (Fabricius, 1801)
Charidotella sexpunctata Lema balteata LeConte,
40 83 Xanthonia sp. 3 151
(Fabricius, 1781) 1884
Charidotella tuberculata
41 Longitarsus sp. 2 86 Xanthonia sp. 5 153
(Fabricius, 1775)
Xenochalepus
Charidotis auroguttata
42 Longitarsus sp. 3 87 (Neochalepus) chapuisi 154
Boheman, 1855
(Baly, 1885)
Xenochalepus
Chelymorpha pubescens
43 Longitarsus sp. 4 88 (Xenochalepus) omogerus 155
Boheman, 1854
(Crotch, 1873)
Chlamisus texanus (Schaeffer, Zenocolaspis inconstans
44 Lysathia sp. 1 94 156
1906) Bechyné, 1997
Chrysomela texana Microctenochira varicornis Zygogramma piceicollis
45 98 157
(Schaeffer, 1919) (Spaeth, 1926) (Stål, 1859)
Colaspis melancholica Microctenochira vivida
46 99
Jacoby, 1881 (Boheman, 1855)

La modificación de los factores abióticos con la elevación y su influencia sobre las especies es
un fenómeno bien documentado (Sundqvist et al., 2013); tal es el caso del Cañón de la Peregrina,
en donde la altitud está relacionada con la presencia de diferentes comunidades vegetales a lo largo
del gradiente de elevación. La asociación significativa observada en este estudio entre los
crisomélidos y el tipo de vegetación, es consistente con lo que se ha registrado para esta familia de
insectos (Řehounek, 2002; Aslan y Ayvaz, 2009; Sen y Gök, 2009). Muchas de las especies
consideradas son oligófagas y se encuentran en dos o más tipos de vegetación, pero las asociaciones
observadas en el ACO están determinadas por la abundancia de las especies. De tal forma, algunos
crisomélidos presentaron una fuerte asociación hacia una vegetación determinada debido a que
solo se observaron en ese ambiente o bien, a que su abundancia fue más alta a pesar de estar
presentes en todos los tipos de vegetación. Es evidente que dicha asociación está determinada por
la presencia de las plantas hospederas (recurso alimenticio) y por la influencia de los factores
microclimáticos, en cada piso altitudinal y tipo de vegetación. En relación con ello, investigaciones
previas en el Cañón de la Peregrina han evidenciado la influencia específica de la temperatura y la
precipitación sobre las especies de Chrysomelidae (Sánchez-Reyes et al., 2016a).

440
Entomología mexicana, 4: 435−443 (2016)

El valor indicador se ha empleado en diferentes grupos de Coleoptera y otros insectos, por lo


general para detectar condiciones de disturbio. Aunque la presente investigación no se enfoca hacia
el análisis de la perturbación, el IndVal permite evaluar de forma estadística el grado de asociación
entre una especie y un ambiente determinado, pudiendo emplearse comunidades vegetales o el tipo
de hábitat (Dufrêne y Legendre, 1997; De-Cáceres et al., 2012). Otros autores han sugerido el
potencial de los crisomélidos para el monitoreo ambiental (Nummelin y Borowiec, 1991; Flowers
y Hanson, 2003; Linzmeier et al., 2006), así como la posibilidad de recurrir a su diversidad como
indicador de la riqueza vegetal de un hábitat (Kalaichelvan y Verma, 2005; Baselga y Novoa,
2007), pero ninguno ha presentado valores cuantificables y solo algunas excepciones han utilizado
el IndVal para dichas evaluaciones (Pimenta y De-Marco, 2015).
Un factor relevante a considerar es la presencia de especies detectoras y características, ya que
los criterios que existen para categorizarlas varían de acuerdo con los autores. En este caso, los
valores críticos utilizados para definir las categorías se encuentran dentro de los límites
considerados en otros estudios (Dufrêne y Legendre, 1997; McGeoch et al., 2002; Tejeda-Cruz et
al., 2008), y además, la baja proporción de especies indicadoras es consistente con lo observado en
trabajos similares con crisomélidos (Pimenta y De-Marco, 2015). No obstante, el aspecto más
importante es determinar si la respuesta de estas especies es similar en el mismo tipo de vegetación
en otras áreas geográficas de su distribución, de tal forma que pueden emplearse para el monitoreo
ambiental. En ese sentido, las especies características o indicadoras con altos porcentajes, son
importantes desde el punto de vista ecológico, pero no lo son para el análisis de la perturbación, ya
que su presencia es exclusiva de ciertos hábitats, y la destrucción o modificación de dichas zonas
evitará que la especie pueda presentarse en otro sitio. En cambio, las especies detectoras son ideales
para el monitoreo ya que su mayor amplitud de nicho y las modificaciones en su abundancia ante
el disturbio, garantizan que puedan distribuirse a lo largo de un gradiente de perturbación
(McGeoch et al., 2002). Además, para que una especie sea considerada como buena indicadora se
requiere que su taxonomía sea bien conocida, así como ser fácilmente identificable (Carignan y
Villard, 2002), entre otras características (Ribera y Foster, 1997). De acuerdo a lo anterior, se
considera que Centralaphthona diversa y Heterispa vinula son especies con posibilidad para ser
utilizadas en el monitoreo ambiental en áreas con tipos de vegetación similares a los observados
en el área de estudio, ya que son fácilmente identificables, abundantes (por lo que su proporción
en diferentes grados de perturbación puede ser cuantificada), y además se encuentran en diferentes
áreas dentro de la región (Sánchez-Reyes et al., 2016b). El siguiente paso en el análisis de las
especies indicadoras de Chrysomelidae es cuantificar si estas especies responden en forma similar
ante el disturbio en las comunidades vegetales, así como en diferentes etapas temporales (McGeoch
et al., 2002).

CONCLUSIÓN
La comunidad de crisomélidos presenta una asociación significativa con los tipos de vegetación
a lo largo de un gradiente de elevación, en el Cañón de la Peregrina. En el área de estudio existen
12 especies que pueden considerarse como detectoras o características de las comunidades
vegetales, de las cuales, siete son altamente específicas. Se sugiere que Centralaphthona diversa y
Heterispa vinula, al ser especies de amplia distribución en Tamaulipas y otros estados de México,
pueden considerarse para futuras evaluaciones ambientales. Sin embargo, los resultados necesitan
ser reproducidos en otras áreas para determinar la presencia de estas y otras especies, cuyas
respuestas ante el disturbio puedan emplearse en el monitoreo ambiental.

441
Sánchez-Reyes et al.: Valor indicador de las especies de Chrysomelidae en un gradiente elevacional.

Literatura Citada
Aslan, E. G. and Y. Ayvaz. 2009. Diversity of Alticinae (Coleoptera, Chrysomelidae) in Kasnak Oak Forest
Nature Reserve, Isparta, Turkey. Turkish Journal of Zoology, 33(3): 251–262.
Baselga, A. and F. Novoa. 2007. Diversity of Chrysomelidae (Coleoptera) at a mountain range in the limit
of the Eurosiberian region, northwest Spain: species richness and beta diversity. Entomologica
Fennica, 18(2): 65–73.
Carignan, V. and M.-A. Villard. 2002. Selecting indicator species to monitor ecological integrity: a review.
Environmental Monitoring and Assessment, 78: 45–61.
De-Cáceres, M., Legendre, P., Wiser, S. K. and L. Brotons. 2012. Using species combinations in indicator
value analyses. Methods in Ecology and Evolution, 3: 973–982.
Dufrêne, M. and P. Legendre. 1997. Species assemblages and indicator species: the need for a flexible
asymmetrical approach. Ecological Monographs, 67(3): 345–366.
Flowers, R. W. and P. E. Hanson. 2003. Leaf beetle (Coleoptera: Chrysomelidae) diversity in eight Costa
Rican habitats. Pp. 25–51. In: D. G. Furth (Ed.). Special topics in leaf beetle biology, Proceedings
of the 5th International Symposium on the Chrysomelidae, Iguassu Falls (Brazil), August 2000.
Pensoft Publishers, Sofia-Moscow.
Hodkinson, I. D. 2005. Terrestrial insects along elevation gradients: species and community responses to
altitude. Biological Reviews, 80(3): 489–513.
Kalaichelvan, T. and K. K. Verma. 2005. Checklist of leaf beetles (Coleoptera: Chrysomelidae) of Bhilai-
Durg. Zoos’ Print Journal, 20(4): 1838–1842.
Linzmeier, A. M., Ribeiro-Costa, C. S. y R. C. Marinoni. 2006. Fauna de Alticini (Newman) (Coleoptera,
Chrysomelidae, Galerucinae) em diferentes estágios sucessionais na Floresta com Araucária do
Paraná, Brasil: diversidade e estimativa de riqueza de espécies. Revista Brasileira de Entomologia,
50(1): 101–109.
McGeoch, M. A., Van-Rensburg, B. J. and A. Botes. 2002. The verification and application of bioindicators:
a case study of dung beetles in a savanna ecosystem. Journal of Applied Ecology, 39(4): 661–672.
Nummelin, M. and L. Borowiec. 1991. Cassidinae beetles of the Kibale Forest, western Uganda; comparison
between virgin and managed forest. African Journal of Ecology, 29: 10–17.
Pimenta, M. and P. De-Marco. 2015. Leaf beetle (Chrysomelidae: Coleoptera) assemblages in a mosaic of
natural and altered areas in the Brazilian Cerrado. Neotropical Entomology, 44: 242–255.
Ribera, I. y G. Foster. 1997. El uso de artrópodos como indicadores ecológicos. Boletín de la Sociedad
Entomológica Aragonesa, 20: 265–276.
R version 3.2.2. 2015. (2015-08-14). The R Foundation for Statistical Computing.
Řehounek, J. 2002. Comparative study of the leaf beetles (Coleoptera: Chrysomelidae) in chosen localities
in the district of Nymburk. Acta Universitatis Palackianae Olomucensis Facultas Rerum
Naturalium Biologica, 39-40: 123–130.
Sánchez-Reyes, U. J., Niño-Maldonado, S., Barrientos-Lozano, L. y F. M. Sandoval-Becerra. 2016a.
Influencia del clima en la distribución de Chrysomelidae (Coleoptera) en el Cañón de la Peregrina,
Tamaulipas, México. Entomología mexicana, 3: 467-473.
Sánchez-Reyes, U. J., Niño-Maldonado, S., Barrientos-Lozano, L., Clark, S. M. and R. W. Jones. 2016b.
Faunistic patterns of leaf beetles (Coleoptera, Chrysomelidae) within elevational and temporal
gradients in Sierra de San Carlos, Mexico. ZooKeys, 611: 11–56.
Sánchez-Reyes, U. J., Niño-Maldonado, S. and R. W. Jones. 2014. Diversity and altitudinal distribution of
Chrysomelidae (Coleoptera) in Peregrina Canyon, Tamaulipas, Mexico. ZooKeys, 417: 103–132.
Şen, I. and A. Gök. 2009. Leaf beetle communities (Coleoptera: Chrysomelidae) of two mixed forest
ecosystems dominated by pine–oak–hawthorn in Isparta province, Turkey. Annales Zoologici
Fennici, 46(3): 217–232.
Siddig, A. A. H., Ellison, A. M., Ochs, A., Villar-Leeman, C. and M. K. Lau. 2016. How do ecologists
select and use indicator species to monitor ecological change? Insights from 14 years of publication
in Ecological Indicators. Ecological Indicators, 60: 223–230.
StatSoft Inc. 2007. STATISTICA, Version 8.0. http://www.statsoft.com

442
Entomología mexicana, 4: 435−443 (2016)

Sundqvist, M. K., Sanders, N. J. and D. A. Wardle. 2013. Community and ecosystem responses to
elevational gradients: Processes, mechanisms, and insights for global change. Annual Review of
Ecology, Evolution, and Systematics, 44: 261–280.
Tejeda-Cruz, C., Mehltreter, K. y V. J. Sosa. 2008. Indicadores ecológicos multi-taxonómicos. Pp. 123–
134. In: R. H. Manson, V. Hernández-Ortiz, S. Gallina y K. Mehltreter (Eds.). Agroecosistemas
cafetaleros de Veracruz: biodiversidad, manejo y conservación. Instituto Nacional de Ecología A.
C., México.

443
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

RESPUESTA DE MACHOS Macrodactylus mexicanus Burmeister (COLEOPTERA:


MELOLONTHIDAE) EN PRUEBAS DE OLFATÓMETRO Y EXTRACCIÓN DE
COMPUESTOS CON POSIBLES IMPLICACIONES QUÍMICO-ECOLÓGICAS

Sarai Cristina García-Canales y Angel Alonso Romero-López

Facultad de Ciencias Biológicas, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Boulevard Capitán Carlos Camacho
Espíritu, Edificio 112- A, Ciudad Universitaria, Col. Jardines de San Manuel, Puebla, C. P. 72570, Puebla, México.
Autor de correspondencia: saraicgc.ac@yahoo.com

RESUMEN. Se construyó un olfatómetro de dos vías para la ejecución de bioensayos de preferencia. Se evaluó la
respuesta de machos de Macrodactylus mexicanus (Burmeister) hacia la cámara genital con glándulas accesorias de la
hembra, hacia hembras y machos vivos, así como a hembras prefabricadas con material sintético. Los machos
mostraron una preferencia significativa (p < 0.05) por las cámaras genitales con glándulas accesorias y por las hembras
vivas, lo que permite sugerir que en estos eventos se encuentran involucrados estímulos químicos antes que estímulos
de tipo visual. Posteriormente, a partir de extracciones directas con hexano, se obtuvieron muestras de las cámaras
genitales con glándulas accesorias de hembras de esta especie. Los extractos se analizaron por cromatografía de gases
acoplada a espectrometría de masas (CG-EM), logrando obtenerse un perfil de los compuestos químicos presentes en
dichas estructuras, los cuales podrían estar implicados en la comunicación química de esta especie..

Palabras clave: Comunicación química, bioensayos de preferencia, perfil químico, CG-EM.

Male response of Macrodactylus mexicanus Burmeister (Coleoptera: Melolonthidae) in


olfactometer tests and extraction of compounds with possible chemical-ecological
implications

ABSTRACT. A two-way olfactometer was developed for the performance of choice bioassays. The male response of
Macrodactylus mexicanus (Burmeister) towards the female´s genital chamber with accessory glands, to alive females
and males, as well as to females made of synthetic material were evaluated. Males showed a significant preference (p
< 0.05) for genital chambers with accessory glands and for alive females. This suggests that these events involve
chemical stimuli rather than visual stimuli. Subsequently, were obtained extractions from the genital chambers with
accessory glands of females using hexane as a solvent. The extracts were analyzed by gas chromatography coupled to
mass spectrometry (GC-MS), obtaining a profile of the chemical compounds present in these structures, which could
be involved in the chemical communication of this species.

Keywords: Chemical communication, choice bioassays, chemical profile, GC-MS.

INTRODUCCIÓN
El estudio de la comunicación química de cualquier insecto, como en el caso de los miembros
de la familia Melolonthidae (Cherman y Morón, 2014), ofrece información relevante acerca de su
biología asociada a respuestas a estímulos de su entorno, entre ellos, los relacionados con la
reproducción (Romero-López, 2016). Los sitios productores de feromonas pueden variar entre los
insectos; sin embargo, el abdomen indica ser el sitio clave en muchas especies de Coleoptera
(Tillman et al., 1999). Diversos trabajos enfocados a la comunicación química de diferentes
melolóntidos han revelado que algunas de las estructuras que forman parte del aparato reproductor
de las hembras están involucradas en la producción de atrayentes sexuales (Romero-López et al.,
2010, 2011). En el caso particular de M. mexicanus, se sabe que las hembras poseen una
organización anatómica del aparato reproductor muy similar a la de otros melolóntidos. La cámara
genital y las glándulas accesorias de las hembras de M. mexicanus presentan un epitelio glandular
secretor característico de sitios productores de atrayentes químicos (Benítez-Herrera et al., 2015).

444
García-Canales y Romero-López: Respuesta de machos Macrodactylus mexicanus en pruebas de olfatómetro.

En el caso de la composición química de los atrayentes y feromonas de algunos integrantes de


los Melolonthidae se han identificado derivados de ácidos grasos, de aminoácidos y terpenoides
(Leal, 1998), así como derivados fenólicos (Hoyt et al., 1971; Zarbin et al., 2007; Romero-López
y Arzuffi, 2010) y del colesterol (Romero-López, 2016) como componentes principales. La
extracción e identificación de estas sustancias se efectúa con disolventes y consiste en depositar el
tejido del insecto en pequeños viales con hexano o cloruro de metileno, durante un tiempo
determinado para su posterior análisis por cromatografía de gases acoplada a espectrometría de
masas (CG-EM) (Malo y Rojas, 2012). La confirmación de la actividad biológica de los
compuestos extraídos de las estructuras de las hembras de estos coleópteros se realiza por medio
de bioensayos de preferencia, como son los fundamentados en la electroantenografía (Romero-
López y Arzuffi, 2010; Subaharan et al., 2013) y el olfatómetro (Romero-López y Arzuffi, 2010;
Chakravarthy et al., 2014).Todos ellos resultan de enorme utilidad para evaluar la libre elección de
los insectos para dirigirse hacia los diferentes estímulos químicos. Sin embargo, en la mayoría de
los casos estos dispositivos son costosos o de complejo armado y manipulación (Dal Bello y Padín,
2006).
Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue evaluar la preferencia de machos M. mexicanus
hacia la cámara genital con glándulas accesorias de la hembra, hacia hembras y machos vivos, así
como a hembras “artificiales” con la finalidad de probar la atracción de dichos estímulos en un
modelo de olfatómetro de dos vías. Asimismo, con el fin de obtener un perfil químico, se analizaron
los extractos de las estructuras genitales consideradas como sitios de producción de atrayentes de
esta especie.

MATERIALES Y MÉTODO
Diseño y fabricación del olfatómetro. Con base en la propuesta de Dal Bello y Padín (2006)
se fabricó un olfatómetro con una sola pieza de acrílico, el cual consistió en un conducto
cuadrangular de 30 cm de largo y 3.5 cm de cada lado, el cual se encuentra conectando dos
recipientes cúbicos en cada extremo con dimensiones de 5.5 cm por lado. Cada uno de estos
recipientes incluye compuertas para colocar cada estímulo a probar. El conducto conector fue
perforado de manera equidistante a las dos cajas de los extremos para permitir el ingreso de los
ejemplares a evaluar en cada bioensayo (Fig. 1).

Figura 1. Izquierda: A. Hembra artificial prefabricada. B. Hembra viva. Derecha: Representación esquemática del olfatómetro de
dos vías basado en la propuesta de Dal Bello y Padín (2006).

Insectos. Se recolectaron manualmente individuos adultos de M. mexicanus en plantas de


azumiate (Baccharis salicifolia R. y P.) y en cultivos de maíz (Zea mays L.), manzana (Malus

445
Entomología mexicana, 4: 444−450 (2017)

domestica L.), pera (Pyrus communis L.) y capulín (Prunus spp.), en la localidad de Manzanillo
perteneciente al municipio de Las Vigas de Ramírez, Veracruz (Longitud Este 699309 y Latitud
Norte 217234, UTM zona 14 N), entre junio y agosto de 2016. Los insectos fueron trasladados al
“Laboratorio de Infoquímicos y otros productos bióticos” de la Facultad de Ciencias Biológicas de
la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, para su manutención y manejo experimental.
Todo el material recolectado se identificó taxonómicamente de acuerdo a los criterios establecidos
por Arce-Pérez y Morón (2000).
Estandarización de bioensayos. Los bioensayos se llevaron a cabo en condiciones controladas
de temperatura (24 ± 2 °C), humedad (65 % ± 5 °C) e iluminación (60 w), entre las 11:00 y las
14:00 hrs, horario en que se observa en campo que los adultos llevan a cabo sus actividades
alimentarias y sexuales. Se evaluaron las respuestas por parte de los machos M. mexicanus hacia
estructuras del aparato reproductor de la hembra, hacia individuos vivos del mismo sexo y del sexo
opuesto, así como a hembras “artificiales” prefabricadas. Para lo anterior, se programaron tres
bioensayos. En el bioensayo I se comparó la respuesta de los machos hacia la cámara genital con
glándulas accesorias (CG-GA), contrastándola con la terminalia abdominal de la hembra sin dichas
estructuras (TA). Se emplearon doce CG-GA y doce TA (n = 12). Al momento de cada experimento
se diseccionaron hembras vivas y se separaron las CG-GA y TA. Para el bioensayo II se comparó
la respuesta hacia hembras vivas (HV) con la respuesta hacia hembras artificiales (HA),
manufacturadas con hilo y papel filtro. El bioensayo III consistió en evaluar la respuesta de machos
(n = 12) hacia hembras (n = 12) y hacia machos vivos (n = 12). Cada macho a evaluar ("receptor")
se introdujo en el orificio equidistante a ambos extremos del olfatómetro. Se registró el tiempo de
respuesta y dirección a cualquiera de las cajas durante 10 min, contados a partir de la introducción
de cada individuo al olfatómetro. Se consideró una respuesta positiva en el momento en que "el
receptor" permaneció por lo menos 30 s sobre el estímulo probado.
Análisis estadístico. Dado que en cada bioensayo hubo solo uno de dos resultados posibles y
estos eran independientes entre sí, se decidió analizar los datos obtenidos mediante tablas de
distribución binomial (Pagano, 2006), usando el paquete estadístico GraphPad Prism versión 6.01
para Windows (GraphPad Software, 2012).
Extracción directa con hexano. Se emplearon treinta y seis hembras de M. mexicanus
seleccionadas al azar. La extracción de la cámara genital con las glándulas accesorias, consistió en
apretar ligeramente el cuerpo de la hembra, de manera que quedaran expuestos los últimos
segmentos abdominales y se aislaron dichas estructuras del resto. Las estructuras aisladas se
organizaron en seis viales con 1 ml de hexano (CH3(CH2)4CH3, SIGMA-ALDRICH,
CROMASOLV®, for HPLC, ≥ 97 % ,CG.), cada uno con seis CG-GA (6 equivalentes hembra),
los cuales se almacenaron en el congelador a 4 °C hasta el momento de su análisis por CG-EM.
Identificación química El análisis de las muestras se efectuó en un CG-EM (MODELO
VARIAN CP 3800/320 MS), utilizando una columna ZEBRON ZB-semi-volátiles, 5 %-
polysilarylene-95 %- polisiloxanodimethyl. El inyector se trabajó en modo splitless, pulsado a 55
psi/min y a una temperatura de 250°C. El programa de temperaturas del horno consistió en 28°H1
(5°/m)-75°H2 (8°/m) -250°H2 (9°/m) -300°H2 (10°/m) -325°H2, empleándose helio como gas
acarreador con flujo de 1.2 ml/min. Se inyectaron los extractos obtenidos en cada repetición por lo
que se analizaron seis muestras diferentes.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Bioensayos. En el Bioensayo I, las respuestas positivas de los machos hacia las CG-GA fueron
mayores y estadísticamente significativas con respecto a las observadas con las TA (p < 0.05) (Fig.
2A); once de los doce machos (91.6 %) se dirigieron hacia la CG-GA. Esto respalda a los estudios

446
García-Canales y Romero-López: Respuesta de machos Macrodactylus mexicanus en pruebas de olfatómetro.

anatómicos e histológicos de Benítez-Herrera et al. (2015), en el sentido de que la cámara genital


y las glándulas accesorias de esta especie se caracterizan por estar conformadas por epitelios
especializados en la producción de atrayentes químicos. Cabe señalar que están en proceso los
estudios de este tipo para la terminalia abdominal. En el caso del Bioensayo II, se observó que diez
de los doce machos evaluados (83.3 %) prefirieron a las HV con respecto a las HA, mostrando
respuestas significativas estadísticamente (p < 0.05) (Fig. 2B). La preferencia hacia las HA podría
explicarse por la atracción de un individuo hacia otro del sexo opuesto que a su vez puede ser
mediada no solo por señales químicas, si no también visuales o acústicas (Chapman, 1998;
Romero-López, 2016). El Bioensayo III que consistió en comparar la respuesta de los machos hacia
hembras y machos; aunque no se detectaron diferencias estadísticamente significativas, es evidente
la tendencia de que la mayoría de los machos evaluados se dirigen preferentemente hacia las HV y
no a los machos, pues nueve de doce las prefirieron (75 %) (Fig. 2C).

A B C

Figura 2. Gráficos de barras indicando la proporción de respuestas de losmachos M. mexicanus hacia los diferentes
estímulos, en cada bioensayo. A. Bioensayo I, cámara genital con glándulas accesorias contra terminalia abdominal.
B. Bioensayo II, hembras vivas contra hembras artificiales. C. Bioensayo III, hembras vivas contra machos vivos.
CGGA = cámara genital con glándulas accesorias; TA = terminalia abdominal; HV = hembras vivas; HA = hembras
artificiales; H = hembras; M = machos.

Obtención del perfil químico. De las CG-GA analizadas, se extrajeron e identificaron veinte
compuestos químicos, los cuales en su mayoría son ácidos grasos, aldehídos, metil ésteres y ácidos
carboxílicos (Fig. 3, Cuadro 1). De todos los compuestos encontrados, el ácido n-hexanoico el
ácido octadecanoico y el ácido oleico fueron los más abundantes. La revisión realizada por Vuts et
al. (2014) señala al ácido n-hexanoico como un aleloquímico vegetal con efecto atrayente para
Macrodactylus nigripes (Bates). La presencia del ácido n-hexanoico en extractos de la cámara
genital, podría explicarse por la dieta y la posición del intestino, inmerso en la cámara genital de
esta especie. Además, durante observaciones realizadas en campo se ha detectado que las hembras
al momento de su “llamado sexual”, secretan una sustancia oscura y viscosa (posiblemente parte
de sus desechos) que parece atraer a los machos. El resto de los compuestos encontrados no han
sido reportados como infoquímicos para integrantes Melolonthidae. Sin embargo, el ácido
octadecanoico y el ácido oleico han sido reportados como precursores de feromonas,
principalmente en lepidópteros (Roelofs y Wolf, 1988; Anaya-Lang, 2003). La producción de cada
componente en una feromona es dependiente de reacciones químicas específicas que toman lugar
en células secretoras en el insecto que las produce, la clave de la biosíntesis son enzimas que pueden
convertir materiales como el ácido oleico en una feromona o que producen compuestos únicos a

447
Entomología mexicana, 4: 444−450 (2017)

partir del ácido mevalonico o acetato (Roelofs, 1995) por lo que es posible que estos compuestos
mayoritarios formen parte de un atrayente sexual en M. mexicanus.

Figura 3. Cromatograma obtenido de las extracciones de la cámara genital y glándulas accesorias de hembras de
Macrodactylus mexicanus. En el recuadro se muestran los picos más abundantes, enumerados.

Cuadro 1. Características químicas de los compuestos identificados por CG-GA extraídos de las cámaras genitales con
glándulas accesorias de hembras de Macrodactylus mexicanus.
No. Pico 1 2 3
IUPAC 3-ácido hidroxidodecanoico tetradecanal 7-1,4-isopropil-dimetil
Fórmula C12H24O3 C14H28O azuleno C15H18
TR (min) 35,534 35,935 37,237
Área 9.201 e+8 4.04 e+9 3.623 e+9
No. pico 4 5 6
IUPAC 2-pentadecanona ácido tetradecanoico octadecanal
Fórmula C15H30O C14H28O2 C18H36O
TR (min) 37,760 39,151 39,855
Área 2.384 e+9 7.279e+9 2.299e+9
No. pico 7 8 9
IUPAC 3,7,11,15-2-1tetrametil [(Z)-7-8-metiltetradecenil] 2-heptadecanona
hexadecenol acetato
Fórmula C20H40O C17H32O2 C17H34O
TR (min) 40,141 40,779 41,132
Área 3.303e+9 5.736e+9 9.492e+8
No. pico 10 * 11 12
IUPAC ácido n-hexanoico ácido eicosanoico ácido heptadecanoico
Fórmula C16H32O2 C20H40O2 C17H34O2
TR (min) 42,424 43,005 43,439
Área 7.094e+10 2.883e+9 3.303e+9
No. pico 13 14 * 15*
IUPAC 9-ácido hexadecenoico ácido oleico ácido octadecanoico
Fórmula C16H30O2 C18H34O2 C18H36O2
TR (min) 43,282 44,47 44,772
Área 6.181e+9 1.720e+10 2.769e+10

448
García-Canales y Romero-López: Respuesta de machos Macrodactylus mexicanus en pruebas de olfatómetro.

Cuadro 1. Continuación
No. pico 16 17 18
IUPAC (Z)-8-9-ácido- [(Z)-7-8-metiltetradecenil] E,E-12-2,13-1metil-
metiltetradecenoico acetato octadecadienol
Fórmula C15H28O2 C17H32O2 C19H36O
TR (min) 45,517 45,729 45,966
Área 1.793e+9 3.464e+8 1.564e+9
No. pico 19 20
IUPAC 2-ácido hexanoico, 2-monopalmitina
etildiéster, tetraetilen glicol
Fórmula C24H46O7 C19H38O4
TR (min) 48,183 48,911
Área 2.241e+9 2.284e+9

CONCLUSIÓN
Los machos de M. mexicanus mostraron preferencia por las HV y por las CG-GA en los
bioensayos en olfatómetro. Las evidencias sobre las características histológicas y funcionales de la
cámara genital y las glándulas accesorias, junto con las evidencias de los bioensayos llevados a
cabo en este trabajo, permiten sugerir que las hembras son las productoras y emisoras del atrayente
sexual en estas interacciones intraespecíficas. Es necesario probar la actividad biológica de cada
uno de los compuestos encontrados en el olfatómetro empleado en el presente estudio, el cual
resultó adecuado para los bioensayos propuestos. También se sugieren pruebas en bioensayos
activos y electroantenografía, así como pruebas en campo para poder validarlos como atrayentes
sexuales de esta especie.

Agradecimientos
Al Centro Universitario de Vinculación y Transferencia Tecnológica de la BUAP (CUVyTT)
por el apoyo con el quipo y los recursos necesarios para el análisis químico y en especial al Quím.
José Alejo Zárate por el aporte técnico para la culminación de este trabajo.

Literatura citada
Anaya-Lang, A. L. 2003. Ecología química. Universidad Autónoma de México. Plaza y Valdés Editores.
Disponible en: https://books.google.es/books?id=H6j8zaDYSYEC&printsec=frontcover&hl=es&s
ource=gbs_ge_summary_r&cad=0#v=onepage&q&f=false. (Fecha de consulta: 1-I-2017).
Arce-Pérez, R. y M. A. Morón. 2000. Taxonomía y distribución de las especies de Macrodactylus Latreille
(Coleoptera: Melolonthidae) en México y Estados Unidos de América. Acta Zoológica Mexicana
(n. s.), 79: 123−239.
Benítez-Herrera, L. N., Martínez-Martínez, I. y A. A. Romero-López. 2015. Anatomía del aparato
reproductor de Macrodactylus mexicanus (Coleoptera: Scarabeoidea: Melolonthidae) y su posible
participación en su comunicación química sexual. Southwestern Entomologist, 40(1): 189−198.
Chakravarthy, A. K., Chandrashekharaiah, M., Kandakoor, S. B. and D. N. Nagaraj. 2014. Efficacy of
aggregation pheromone in trapping red palm weevil (Rhynchophorus ferrugineus Olivier) and
rhinoceros beetle (Oryctes rhinoceros Linn.) from infested coconut palms. Journal of
Environmental Biology, 35(3): 479−84.
Chapman, R. F. 1998. The Insects: structure and function. Cambridge University Press. New York, 760 pp.
Cherman, M. y M. A. Morón. 2014. Validación de la familia Melolonthidae Leach, 1819 (Coleoptera:
Scarabaeoidea). Acta Zoologica Mexicana (n. s.), 30: 201–220.
Dal Bello, G. y S. Padín. 2006. Olfatómetro simple para evaluar la actividad biológica de aleloquímicos
vegetales de Tribolium castaneum (Coleoptera: Tenerionidae). Agrociencia, 10(2): 23−26.

449
Entomología mexicana, 4: 444−450 (2017)

GraphPad Software. 2012. Versión 6.01 para Windows, San Diego, California, USA. Disponible en:
www.graphpad.com.
Hoyt, C. P., Osborne, G. O. and A. P. Mulcock. 1971. Production of an insect sex attractant by symbiotic
bacteria. Nature, 230(5294): 472−473.
Leal, W. S. 1998. Chemical Ecology of phytophagous scarab beetles. Annual Review of Entomology, 43:
39−61.
Malo, E. A. y J. C. Rojas. 2012. Métodos de investigación en semioquímicos, Pp. 17−45. In: J. C Rojas y
E. A. Malo (Eds.). Temas Selectos en Ecología Química de Insectos. Colegio de la Frontera del Sur.
México.
Pagano, R. R. 2006. Estadística para las ciencias del comportamiento. Thomson editores. Mexico, 564 pp.
Roelofs, W. L. 1995. The chemistry of sex attraction. Pp. 103−118. In: E. Thomas and M. Jerrold (Eds.)
Chemical Ecology, National Academy of Science, Washington D. C.
Roelofs, W. L. and Wolf, W. A. 1988. Pheromone biosynthesis in Lepidoptera. Journal of Chemical
ecology, 4: 2019−2031.
Romero-López, A. A. y R. Arzuffi. 2010. Evidencias sobre la producción y liberación de compuestos
bioactivos de la feromona sexual de un melolóntido mexicano. Pp. 204−222. In: L. A. Rodríguez
del Bosque y M. A. Morón (Eds.). Ecología y control de plagas edafícolas, Publicación especial
del INECOL.
Romero-López, A. A., Martínez, M. I. y M. A. Morón. 2010. Morphology of the genital chamber and
accessory glands of Phyllophaga opaca Moser (Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolonthidae)
females. World Journal of Zoology, 3: 210−216.
Romero-López, A. A., Arzuffi, R., Valdez, J., Sánchez-Espíndola, E. and M. A. Morón. 2011 Tissues
involved in sex pheromone production in Phyllophaga obsoleta (Coleoptera: Scarabaeoidea:
Melolonthidae). Annals of Entomological Society of America, 104(5): 960−965.
Romero-López, A. A. 2016. Comunicación química en coleópteros Melolonthidae: a una década de
distancia. Dugesiana, 23(1): 59−73.
Subaharan, K., Kumar, A. R. V. and P. Ganiger. 2013. Electrophysiological responses of chafer beetle,
Holotrichia serrata (F.) (Coleoptera: Scarabaeidae). Journal of the Saudi Society of Agricultural
Sciences, 12(2): 155−159.
Tillman, J. A., Seybold, S. J., Jurenka, R. A. and G. J. Blomquist. 1999. Insect pheromones, an overview of
biosynthesis and endocrine regulation. Insect biochemistry and Molecular Biology, 29(6): 481−514.
Vuts, J., Imrei, Z., Birkett, M. A., Pickett, J. A., Woodcock, C. M. and M. Tóth. 2014. Semiochemistry of
the Scarabaeoidea. Journal of Chemical Ecology, 40(2): 190−210.
Zarbin, P. H. G., Leal, W. S., Ávila, C. J. and L. J. Oliveira. 2007. Identification of the sex pheromone of
Phyllophaga cuyabana (Coleoptera: Melolonthidae), Tetrahedron Letters, 48(11): 1991−1992.

450
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

EFECTO DE LA CALIDAD DEL ALIMENTO EN LA NIDIFICACIÓN DE Canthon


cyanellus cyanellus LeConte (COLEÓPTERA: SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE)
EN CONDICIONES DE LABORATORIO.

Maribel Ortiz-Domínguez , Juana Isamar Solares-del Ángel, José Luis Alanís-Méndez y Jorge
Luis Chagoya-Fuentes

Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Maestría en Ciencias del Ambiente, Universidad Veracruzana.
Carretera Tuxpan-Tampico Km. 7.5 S/N, Col. Universitaria. Tuxpan, Veracruz, México. C. P. 92860.
Autor de correspondencia: mariortiz@uv.mx

RESUMEN. La nidificación del escarabajo rodador Canthon cyanellus cyanellus LeConte 1860 nacidos en
condiciones de laboratorio se comparó con la de especímenes colectados en campo. Los escarabajos se colectaron con
trampas pit-fall cebadas con calamar, a partir de los que se obtuvieron los escarabajos nacidos en condiciones de
laboratorio. A ambos grupos se les proporcionaron tres gramos de carne molida de res o pescado como alimento para
nidificar cada tercer día. Se registró la latencia al inicio de la nidificación, la fecundidad y la fertilidad de cada pareja.
Los resultados sugieren que es mayor el éxito reproductivo de las parejas colectadas en campo, quienes presentan una
menor latencia al inicio de la nidificación y producen un mayor número de bolas nido. Las parejas que fueron
alimentadas con pescado produjeron un mayor número de bolas nido y un mayor número de crías que las alimentadas
con carne molida, Se concluye que durante la nidificación de Canthon cyanellus cyanellus, las parejas que nacieron en
condiciones de laboratorio colocaron significativamente menos bolas nido cuando se alimentaron con carne molida,
que las parejas de laboratorio alimentadas con pescado y aquellas provenientes de campo que se alimentaron tanto con
carne de res como con pescado.

Palabras clave: Nidificación, calidad del alimento, fertilidad, fecundidad.

Effect of quality of food in the nidification of Canthon cyanellus cyanellus LeConte


(Coleóptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) in laboratory conditions

ABSTRACT. The nesting of the Canthon cyanellus cyanellus LeConte 1860 beetle born under laboratory conditions
was compared to field collected specimens. The beetles collected in the field were collected with pit-fall traps baited
with squid, from which were obtained beetles born under laboratory conditions. Both groups were given three grams
of ground beef or fish as a nesting feed every third day. Latency at the beginning of nesting, fertility and fertility of
each pair was recorded. The results suggest that regardless of the type of food provided to them is greater reproductive
success of couples collected in the field, which have a lower latency at the beginning of breeding and produce a greater
number of balls nest. The pairs were fed with fish produced a larger number of nest balls and a larger number of
offspring than those fed with ground meat. It is concluded that during the nesting of Canthon cyanellus cyanellus, pairs
born in laboratory conditions placed significantly fewer nesting balls when fed on ground meat than laboratory-fed
couples and those from the field fed either beef or fish.

Keywords: Nesting, food quality, fecundity, fertility.

INTRODUCCIÓN
Los Scarabaeinae (Coleoptera:Scarabaeidae) son insectos que generalmente utilizan excremento
o carroña para su alimentación y reproducción. Canthon cyanellus cyanellus LeConte 1860, es un
escarabajo necrófago, rodador que se alimenta de cadáveres de vertebrados e invertebrados grandes
(Halffter y Edmonds, 1982; Villalobos et al., 1998). La especialización de los Scarabaeinae a
determinados tipos de alimento ha sido demostrada por varios autores (Lobo y Halffter, 1994;
Halffter y Deloya, 2007). Ortiz-Domínguez y colaboradores (2006) utilizaron pescado como
alimento estándar para parejas de diferentes poblaciones del escarabajo rodador C. c. cyanellus y
reportan diferencias en el éxito reproductivo de las mismas. También Martínez y Cruz (1998)

451
Ortiz-Domínguez et al.: Efecto de la calidad del alimento en la nidificación de Canthon cyanellus cyanellus.

concluyen que el tipo de alimentación afecta al desarrollo gonadal. Sin embargo, Favila (1993)
menciona que existen múltiples factores que influyen en la nidificación de esta especie, por lo que
el objetivo de éste trabajo es evaluar el efecto de la calidad del alimento en el éxito reproductivo
de parejas procedentes de campo y emergidas en condiciones de laboratorio.

MATERIALES Y MÉTODO
Adultos de C. c. cyanellus se colectaron en la Posta Zootécnica de la Facultad de Ciencias
Biológico Agropecuarias, Región Poza Rica-Tuxpan, de la Universidad Veracruzana (20° 56’
49.4’’ N y 097°27’ 20.0’’ W) utilizando trampas pit-fall cebadas con calamar. Después de
limpiarlos se colocaron en contenedores plásticos con tierra esterilizada para su reproducción,
alimentándolos con filete de mojarra tilapia para obtener parejas de laboratorio. Una vez que los
especímenes emergidos en el laboratorio alcanzaron la edad reproductiva, se colectaron otros
especímenes de campo. Las parejas hembra-macho colectadas en campo y las emergidas en
condiciones de laboratorio se colocaron a nidificar de acuerdo al método de Favila (1993) y fueron
alimentadas cada tercer día con 3 gr de carne molida de res o pescado según se asignaron a un
grupo experimental. La carne y el pescado se sometieron a un análisis bromatológico para
determinar su calidad nutricional en el laboratorio de Bromatología de la misma Facultad.
A los cuatro grupos experimentales (n = 18 parejas/tratamiento) se les registró: a) la latencia al
inicio de la oviposición, que fue el tiempo transcurrido en días desde la introducción de la pareja
al bote de nidificación hasta la construcción de la primera bola nido, b) la fecundidad, que fue
número total de bolas de nido elaboradas y por último, c) la fertilidad, considerada como el número
de escarabajos emergidos de las bolas producidas en los dos meses de nidificación.
Los datos integrados en una base de Excel se sometieron a un análisis de varianza para la latencia
al inicio de la nidificación y el número de bolas nido, elaboradas. Mientras que el número de crías
emergidas que se relaciona con el número de bolas nido elaboradas por cada pareja se evaluó con
un análisis de covarianza utilizando el software Statistica (Versión 10). En todos los casos se
consideró una p < 0.05.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El análisis bromatológico mostró que el porcentaje de proteína en el pescado (49.41 %) fue de
más del doble de la concentración de proteína encontrada en la carne de res (21.52 %). Mientras
que el contenido de grasas en la carne de res es seis veces mayor que en la de pescado (51.43 y
8.57, respectivamente).Con respecto a la fibra cruda, el pescado tiene 5.65 %, mientras que el
pescado tiene 2.79 %. Considerando la clasificación de alimentos de la National Research Council
(2001), para que un alimento sea proteico debe tener más del 18 % de proteína y menos del 18 %
de fibra cruda. Entonces, en este experimento ambos alimentos cumplen con estos estándares.
En general, la latencia al inicio de la nidificación fue significativamente menor en los
escarabajos colectados en campo con respecto a los que nacieron en el laboratorio (Fig. 1, f =
5.6648, gl = 1, p <0.02) y esta disminución se acentúa cuando nidifican con pescado. Las parejas
que nidificaron con pescado iniciaron la nidificación en promedio a los 3.1 días cuando provenían
de campo y a los 5.2 días cuando habían emergido en laboratorio.
En la fecundidad de los individuos procedentes de campo se observó que elaboraron el mismo
número de bolas nido sin importar el tipo de alimento con que nidificaron; sin embargo, produjeron
más bolas nido que las parejas de laboratorio. En cambio, comparando los dos grupos de
escarabajos nacidos en condiciones de laboratorio, cuando fueron alimentadas con pescado
colocaron un mayor número de bolas nido en comparación al grupo de parejas alimentadas con
carne molida de res (Fig. 2). En general, las parejas que nacieron en condiciones de laboratorio

452
Entomología mexicana, 4: 451−455 (2017)

colocaron significativamente menos bolas nido cuando se alimentaron con carne molida, que las
parejas de laboratorio alimentadas con pescado y aquellas provenientes de campo que se
alimentaron tanto con carne de res como con pescado (f = 3.93 gl = 1, p<0.05).

Figura 1. Latencia al inicio de la nidificación de Canthon cyanellus cyanellus.

12
procedencia campo
procedencia Laboratorio
10

8
No. Bolas Nido

carne pescado

alimento

Figura 2. Fecundidad de Canthon cyanellus cyanellus.

Para la fertilidad se encontró que las parejas colectadas en campo producen un mayor número
de crías emergidas (1.4), con respecto al número de emergidos obtenidos por las parejas nacidas
en laboratorio (0.7 crías) (Fig. 3), sin importar el tipo de alimento que se les proporcionó y estas
diferencias fueron estadísticamente significativas (f =5.93, gl =1, p <0.02).
Los resultados obtenidos en este trabajo muestran que la latencia al inicio de la puesta de las
bolas nido es menor tanto en las parejas de laboratorio como las de campo cuando nidifican con
pescado, en comparación a los que se alimentan de carne molida. Cuando se analiza la fecundidad
y la fertilidad, las parejas de campo producen un mayor número de bolas nido y un mayor número
de crías sin importar si se alimentan con carne molida de res o pescado. Martínez y Cruz (1998)
mencionan que aunque el pescado es un alimento con alto porcentaje en proteína, la maduración
de ovocitos y la ovoposición en hembras se retrasa con respecto a los valores producidos por
hembras alimentadas con carne molida. También reportan que en el caso de los machos, el

453
Ortiz-Domínguez et al.: Efecto de la calidad del alimento en la nidificación de Canthon cyanellus cyanellus.

crecimiento del folículo testicular disminuyó al igual que la cantidad de secreciones producidas.
Cabe resaltar en este estudio que la procedencia de las parejas es un factor importante que
interviene en la reproducción de esta especie, como lo reportan Ortiz-Domínguez y colaboradores
(2006). También la edad de los individuos puede modificar su tasa de reproducción, como en el
estudio de Favila (1993) donde analiza la ontogenia de la reproducción de C. c. cyanellus. Sin
embargo, en este experimento la edad es una variable que no se puede controlar en los especímenes
de campo.

Figura 3. Fertilidad de Canthon cyanellus cyanellus

Entonces, aunque el alimento per se tiene relación con el éxito reproductivo de las parejas, la
diferencia en la reproducción depende más de la procedencia de los especímenes, es decir, si fueron
colectados en campo o reproducidos en condiciones de laboratorio, por lo que es necesario realizar
otros experimentos donde se puedan integrar y controlar otras variables, como la edad de los
individuos y el estado reproductivo, incluso de los especímenes de campo.

CONCLUSIÓN
Aunque el éxito reproductivo de Canthon cyanellus cyanellus puede variar de acuerdo a la
calidad del alimento, las parejas que provienen de campo ponen más huevos y tienen un mayor
número de crías que las parejas emergidas en condiciones de laboratorio. Aunque estas últimas
inician más rápido la nidificación, producen un menor número de bolas nido y en consecuencia,
tienen menos crías. De acuerdo al tipo de alimento, las parejas que nidifican con carne molida de
res producen menos bolas nido y un menor número de crías. Considerando la interacción se
encontró que las parejas de campo que nidifican con pescado producen un mayor número de crías
seguido de las parejas de campo que nidifican con pescado. Las parejas emergidas en laboratorio
que se alimentaron con carne molida de res producen el menor número de bolas nido y el menor
número de crías.

Literatura Citada
Favila, M. E. 1993. Some ecological factors affecting the life-style of Canthon cyanellus cyanellus
(Coleoptera: Scarabaeidae): an experimental approach. Ethology, Ecology and Evolution, 5:
319−328.
Halffter, G. and W. D. Edmonds. 1982. The nesting behavior of dung beetles (Scarabaeinae). An Ecological
and Evolutive Approach. Instituto de Ecología, A.C. México, 176 pp.
Halffter, G. y C. Deloya. 2007. Primer caso de nidificación de un geotrupino (Scarabaeoidea: Geotrupidae)
en cuevas: Un fenómeno excepcional. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 23(3): 139−142.

454
Entomología mexicana, 4: 451−455 (2017)

Lobo, J. M. y G. Halffter. 1994. Relaciones entre escarabajos (Coleóptera: Scarabaeidae) y nidos de tuza
(Rodentia: Geomyidae): Implicaciones biológicas y geográficas. Acta Zoológica Mexicana, (n. s.).
62: 1−9.
Martínez, M. I. and M. R. Cruz. 1998. Effects of nourishment on the gonadal maturation in canthon
cyanellus cyanellus Leconte (Coleoptera: Scarabaeidae:Scarabaeinae). The Coleopterists Bulletin,
52(3): 237−243.
National Research Council, 2001. The nutrient requirement of dairy cattle. Seventh Edition. National
Academy Press, Washington, D. C. 381 pp.
Ortiz-Domínguez, M., Favila, M. E. and M. R. Mendoza-López. 2006. Mate recognition differences among
allopatric populations of the scarab Canthon cyanellus cyanellus LeConte (Coleoptera:
Scarabaeinae). Annals of the Entomological Society of America, 99(6): 1248−1256.
Villalobos, F. J., Díaz, A. and M. E. Favila. 1998. Two species of Canthon Hoffmannsegg (Coleoptera:
Scarabaeidae) feed on dead and live inverterbrates. The Coleopteris Bulletin, 52: 101−104.

455
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

ACTIVIDAD DIURNA DE LA FAMILIA FORMICIDAE (HYMENOPTERA) EN UN


GRADIENTE DE PERTURBACIÓN EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA “EL
CIELO”, TAMAULIPAS

Itzel Rubí Rodríguez-deLeón1 , Jorge Víctor Horta-Vega1, Crystian Sadiel Venegas-Barrera1,


Miguel Vásquez-Bolaños2. Alfonso Correa-Sandoval1
1
Instituto Tecnológico de Cd. Victoria, Blvd. Emilio Portes Gil No. 1301, Cd. Victoria Tamaulipas, México.
2
Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Guadalajara. C. P. 45100 Apdo. Postal
134.
Autor de correspondencia: itzy_rubi@hotmail.com

RESUMEN. Se analizaron los patrones de actividad de la familia Formicidae en un gradiente de perturbación y se


asoció la abundancia de los formícidos en relación al día, hora, temperatura y humedad en el que presentan mayor
actividad en la Reserva de la Biósfera el Cielo, en Gómez Farías, Tamaulipas. La evaluación de las hormigas se realizó
de 8 am a 6 pm, cada hora por cuatro días consecutivos, utilizando trampas de pitfall. Los resultados sugirieron que el
límite de borde comparte patrones micro-climáticos con el ambiente conservado y perturbado. Además, revelaron que
existen diferencias significativas entre la estructura de la comunidad de los formícidos con el tipo de ambiente, día,
temperatura y humedad.

Palabras clave: Formícidos, actividad, micro-ambiente.

Daytime activity of the family Formicidae (Hymenoptera) in a gradient of disturbance at


the Reserve of the Biosphere "El Cielo", Tamaulipas

ABSTRACT. The activity patterns of the Formicidae family were analyzed in a disturbance gradient and the
abundance of the formicids was associated in relation to the day, time, temperature and humidity in which they were
present grater activity at the Reserve El Cielo Biosphere in Gomez Farias, Tamaulipas. Evaluation of the ants was
performed from 8 am to 6 pm, every hour for four consecutive days, using pitfall traps. The results suggest that the
edge boundary shares micro-climatic patterns with the conserved and disturbed environment. In addition, they revealed
that there are significant differences between the structure of the ant community with the type of environment, day,
temperature and humidity.

Keywords: Formicids, activity, micro-environment.

INTRODUCCIÓN
Las hormigas ocupan distintos nichos temporales al presentar actividad durante períodos
específicos del año y/o diarios (Jayatilaka et al., 2011). Los ritmos de actividad de los formícidos
a diferentes horas del día, les permite evitar la competencia entre las especies, la depredación o
para obtener sus recursos (Kronfeld-Schor y Dyan, 2003). Sin embargo, la actividad de las
hormigas, al igual que otros grupos faunísticos, es alterada por la perturbación ambiental, lo cual
crea cambios en las variables micro-ambientales por la generación de límites de bordes entre áreas
nativas y perturbadas (Kapos et al., 1997).
La temperatura del suelo se considera como la principal variable que determina el patrón de
actividad de las hormigas (Rojas-Fernández, 2001; Nuss et al., 2005; Yamamoto y Del Claro, 2008;
Chong y Lee, 2009). Y se ha sugerido que la mayoría de las especies buscan alimento a
temperaturas de superficie que oscilan entre 19 y 45 °C (Hölldobler y Wilson, 1990; Jayatilaka et
al., 2011). En ese rango, la actividad de las hormigas incrementa con la temperatura, pero la
actividad disminuye o es nula cuando sobre pasa los 45 °C (Pol y López de Casenave, 2004; Bucy
y Breed, 2006) o cuando es menor a los 19 °C (Wuellener y Saunders, 2003). Sin embargo, se

456
Rodríguez-deLeón et al.: Actividad diurna de la familia Formicidae en un gradiente de perturbación.

desconoce el patrón de actividad de muchos formícidos considerando que existen alrededor de


13,000 especies (Vásquez-Bolaños, 2015).
El estudio sobre los patrones de actividad diurna de los formícidos a lo largo de un gradiente de
perturbación, en el cual se presentan variaciones de temperatura y humedad a lo largo del día, es
determinante para entender la coexistencia de especies con distintos patrones de respuesta
microclimática (Chen et al., 1999). Lo cual permite establecer la relación entre la estructura de la
comunidad de hormigas y las alteraciones microclimáticas a consecuencia de perturbaciones en el
ambiente. El propósito de este trabajo es analizar los patrones de actividad diurna a lo largo de un
gradiente de perturbación y conocer la asociación de la abundancia de los formícidos en relación
al día, hora, temperatura y humedad en el que presentan mayor actividad.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio. La Reserva de La Biósfera “El Cielo” se localiza al suroeste del estado de
Tamaulipas, el cual abarca las vertientes de la Sierra Madre Oriental. Tiene una extensión de
144,530 ha, de las cuales 36,538 ha están delimitadas como zona núcleo (Flores-Maldonado y
González-Hernández, 2005). En el rango altitudinal de 200 y 1600 msnm, se reconocen cuatro
tipos de vegetación, de las cuales el bosque templado tiene la mayor extensión. El mayor cambio
en la cobertura de suelo se presentó, durante los últimos 27 años, en las selvas tropicales, y en los
alrededores de la cabecera municipal de Gómez Farías, registrándose, la mayor pérdida de este tipo
de vegetación. (CONABIO-CONANP-TNC-PRONATURA-FCF-UANL, 2007).
Las evaluaciones de riqueza, abundancia y composición de especies de formícidos se realizaron
en un área que fue perturbada hace 12 años, estando adyacente a un área que se ha mantenido sin
cambio los últimos 40 años. El área fue delimitada por la clasificación supervisada de escenas
satelitales (LANSAT). En el área de estudio se establecieron tres transectos perpendiculares al
borde, con una separación de 15 m entre sí. La longitud de cada transecto fue de 95 m. Las
recolectas se efectuaron cada hora en el periodo de luz de 8 am a 6 pm, por cuatro días consecutivos.
Las trampas empleadas para los muestreos fueron pitfall terrestres, diseñadas para la captura de
individuos que forrajean en el suelo (Alonso y Agosti, 2000). Las trampas consisten en depósitos
de plástico de ½ litro de capacidad con una boca de 11 cm de diámetro x 8 cm de profundidad,
ubicadas al ras del suelo y con ~150 ml de agua con detergente líquido. En cada uno de los tres
transectos se colocaron ocho trampas con una distribución exponencial del exterior al interior del
bosque. El muestreo se realizó en la temporada previa al inicio de lluvias bajo la licencia de colecta
SGPA/DGV/09971. Las variables ambientales que se evaluaron para la asociación con la riqueza,
abundancia y composición de especies, fueron la temperatura y la humedad relativa, obtenidas a
partir de registradores para exteriores HOBO® Pro v2 (OnSet) en intervalos de 15 minutos. En el
sitio de estudio se colocaron 13 registradores HOBO®, dos en el exterior y dos en el interior del
bosque en cada uno de los transectos extremos y cinco en el transecto intermedio, dos en el interior
y dos en el exterior del bosque.
El material colectado en campo fue llevado en frascos con alcohol al 70 % al laboratorio de
Ecología del Instituto de Tecnológico de Cd. Victoria, para posteriormente hacer revisión y
separación de cada una de las muestras. Algunos ejemplares se montaron y etiquetaron para la
correspondiente identificación. La determinación específica se realizó con las revisiones de varios
géneros MacGown (2014).
La comparación de la estructura de la comunidad de hormigas se realizó en función del día,
temperatura, humedad y hora en que fueron capturadas las especies de formícidos, para lo cual se
utilizó un análisis de varianza multivariado permutacional de una vía (one-way PERMANOVA).
La PERMANOVA compara la similitud entre las categorías que contenían cada variable, dado que

457
Entomología mexicana, 4: 456−462 (2017)

se registraron abundancias, se utilizó la medida de distancia Bray-Curtis. Los análisis se realizaron


en el programa PAST 3.0, utilizando 9999 permutaciones para aplicar la prueba. La asociación de
la abundancia de los formícidos con relación al día, la temperatura, humedad y hora se analizó con
la prueba de Correspondencia múltiple a través del programa STATISTICA (StatSoft Inc. 2007).
La temperatura se dividió en cinco categorías I (< 21.44 °C), II (21.44-23.77 °C), III (23.77-26.11
°C), IV (26.11-28.44 °C) y V (> 28.44 °C), la humedad A (< 60.72 %), B (60.72-69.64 %), C
(69.64-78.56 %), D (78.56-87.47 %) y E (> 96.39 %). El análisis combinó más de dos variables
discretas para identificar la asociación entre las categorías que lo componen, generando una gráfica
bidimensional que muestra la asociación entre las categorías, donde el grado de asociación entre
dos categorías de distinta variable se reduce al incrementarse la distancia entre ellas. El centro de
origen de la gráfica (0,0) corresponde al promedio de la abundancia de las especies para cada una
de las categorías.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En total se capturaron 149 individuos pertenecientes a 14 especies, 10 géneros y cuatro
subfamilias (Cuadro 1). La subfamilia Myrmicinae fue la mejor representada a nivel de género y
especie, lo cual equivale al 60 % de los géneros y el 50 % de las especies recolectadas, lo cual es
frecuente encontrar en estudios de biodiversidad mirmecofaunística (Rojas-Fernández, 2001). El
género con mayor número de especies fue Camponotus (3), mientras que los géneros con mayor
abundancia fueron Solenopsis (48), Pheidole (30) y Forelius (31). La subfamilia Ectatomminae fue
la menos representada con la captura de sólo dos especies (Cuadro 1).

Cuadro 1. Lista de especies de formícidos recolectados en un gradiente de perturbación en la


Reserva de la Biósfera el Cielo, Tamaulipas.
Subfamilia Especies Subfamilia Especies
Dolichoderinae Forelius kieferi Myrmicinae Solenopsis geminata
Forelius pruinosus Xenomyrmex floridanus
Formicinae Brachymyrmex sp Wasmannia auropunctata
Camponotus sp 1 Crematogaster sp 1
Camponotus planatus Mycetosoritis hartmanni
Camponotus sp 2 Pheidole sp 1
Ectatomminae Ectatomma tuberculatum Pheidole sp 2

La estructura de la comunidad de hormigas difirió, con base en el análisis PERMANOVA,


dependiendo del día (F = 2.547, p ≤ 0.0002), temperatura (F = 1.945, p ≤ 0.0036) y humedad (F =
1.801, p ≤ 0.0144). La temperatura es una variable determinante en todos los procesos de
organismos poiquilotermos (Kapos et al., 1997; Azcarate et al., 2007); asimismo, se conocen
reportes de que la humedad es condicionante de la actividad de forrajeo de hormigas (Gordon et
al., 2013; Rojas-Fernández, 2001). En relación a la actividad a lo largo del día, las diferencias
significativas se presentaron entre las horas de la mañana de 8:00-12:00 y las 18:00 horas (F= 2.33-
3.85; p = 0.0005-0.029) además, hubo diferencias entre las 8:00 y 15:00 (F = 1.970, p = 0.04). La
captura de la mirmecofauna fue diferente entre temperaturas inferiores a los 21.44 °C (Categoría
I) con respecto a temperaturas mayores a 28.44 °C (Categoría IV (F = 2.707, p = 0.0076) y V (F =
3.583, p = 0.009)). Pero también, la composición vario cuando se presentaron temperaturas
cercanas a 21.44 °C (Categoría II) con relación a temperaturas superiores a 23.77 °C [Categoría III
(F = 2.052, p = 0.0377), IV (F = 2.337, p = 0.0409) y V (F = 3.082, = 0.0078)]. La estructura de
comunidad de hormigas fue diferente entre humedades menores a 60.72 % (Categoría A) con
respecto a humedades por encima del 87 % [D (F = 2.561, p = 0.0292) y E (F = 3.793, p = 0.0037)].

458
Rodríguez-deLeón et al.: Actividad diurna de la familia Formicidae en un gradiente de perturbación.

Con base en el conjunto de estos datos, se observa que el patrón de actividad de la comunidad
de hormigas, en el área de estudio, se mantiuvo relativamente estable durante todo el día, con
ligeros cambios significativos, algo menores, a media tarde (15:00) y al atardecer (18:00), este
último periodo fue más notorio. Las desviaciones en la actividad diurna podrían explicarse por
distintas respuestas entre especies a variables ambientales de temperatura y humedad, lo cual se
menciona en otros trabajos (Jayatilaka et al., 2011; Hoey-Chamberlain y Rust, 2014). La estructura
de la comunidad de los formícidos fue diferente entre el ambiente conservado y el perturbado (F =
2.928, p = 0.0075), mientras que en la comparación entre el borde y los ambientes perturbado y
conservado no se detectaron diferencias (F = 1.443, p = 0.1444). La existencia de características
ambientales contrastadas entre dos áreas produce un gradiente ambiental (perturbación-borde-
bosque). Esto puede ocasionar cambios en las comunidades de insectos en general y de hormigas
en particular (Tizón et al., 2010). La similitud de la estructura de la comunidad de hormigas en el
borde con las áreas conservadas y perturbadas podría ser consecuencia de que es una zona de
amortiguamiento que comparte microclimas con dichas áreas (López-Barrera, 2004).
La gráfica de dispersión del análisis de correspondencia múltiple mostró que la frecuencia de
captura aumentó en las especies Forelius kieferi, Brachymyrmex sp 1, Camponotus sp 1, Solenopsis
geminata y Wasmannia auropunctata, cuando la humedad superó el 96.39 % (Categoría E), y la
temperatura osciló entre 19.10 °C y 21.44 °C (Categoría I). Dicha combinación de factores se
registró entre las ocho y nueve de la mañana del tercer día (D3) de colecta. Las especies antes
mencionadas son generalistas con un amplio rango de tolerancia y se caracterizan por habitar zonas
abiertas o perturbadas (Hayward, 1960; Cuezzo, 2000; Rojas-Fernández, 2001; Salguero et al.,
2011). Las variaciones en la abundancia de las especies Camponotus sp 2 y Xenomyrmex floridanus
fueron similares entre los días, la temperatura, la humedad y la hora en que fueron capturados. Esto
indica que la actividad de las colonias de estas especies podría depender de otros parámetros
ambientales distintos a los registrados en este trabajo. Por otro lado, las especies Mycetosoritis
hartmanni y Pheidole sp. 2 fueron más frecuentes en el segundo día de evaluación en horario de
12:00 y 13:00 pm, en el cual la temperatura osciló entre 23.77 y 28.44 °C (Categoría II y III) y la
humedad entre 69.64 y 96.39 % (Categoría B, C, D). Dado que la especie M. hartmanni es
cultivadora de hongos (Fischer y Cover, 2007) y por lo tanto especialista, su presencia muestra
cierto grado de recuperación de la zona. En el primer (D1) y segundo (D2) día las especies Forelius
pruinosus y Camponotus planatus, presentaron una mayor asociación con temperaturas por encima
de 30.78 °C (Categoría V) y humedades menores a 60.72 % (A), lo cual ocurrió entre las 15:00 y
17:00 horas. La dolichoderina F. pruinosus prefiere ambientes cálidos con escasa cobertura vegetal
y es poco frecuente en ambientes húmedos (Cuezzo, 2000). Considerando la condición subtropical
del área de estudio, la presencia de F. pruinosus en las muestras sugiere perturbación en esta
sección de la reserva de la biosfera. Asimismo, la especie C. planatus es reconocida que habita en
sitios con altos niveles de perturbación (Deyrup et al., 1988). Finalmente, las especies Pheidole sp
1, Crematogaster sp 1 y Ectatomma tuberculatum se capturaron con mayor frecuencia en el rango
de temperaturas de 28.44 a 30.78 °C (Categoría IV), lo cual sucedió en el cuarto día a las 14:00 y
18:00 horas. Los géneros Pheidole y Crematogaster contienen especies que ocurren en una amplia
variedad de hábitats (Hölldobler y Wilson, 1990; Fernández, 2003), mientras que la especie E.
tuberculatum es conocida por habitar tanto en bosques secos como húmedos (Weber, 1946) (Fig.
1).

459
Entomología mexicana, 4: 456−462 (2017)

2.5

2.0 Fk B1

Dimension 2; Eigenvalue: .62676 (9.217% of Inertia)


C2
1.5 H9 H8
I E
1.0
H16
H17 D2
0.5
Fp V D1 Sg
Xf C3
Cp Wa
0.0 A D4
H18 H14 P1 D3
-0.5
H15 Cr IV
B H13
-1.0
Et C III H11
D
II
-1.5 H12 H10
Mh P2
-2.0

-2.5
-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
Dimension 1; Eigenvalue: .77137 (11.34% of Inertia)
Figura 1. Análisis de Correspondencia múltiple para la frecuencia de las especies de hormigas (Forelius kieferi (Fk),
Forelius pruinosus (Fp), Brachymyrmex sp 1 (B1), Solenopsis geminata (Sg), Wasmmania auropunctata (Wa),
Xenomyrmex floridanus (Xf), Camponotus sp 1 (C2), Camponotus sp 2 (C3), Camponotus planatus (Cp), Pheidole sp
1 (P1), Pheidole sp 2 (P2) Crematogaster sp 1 (Cr), Ectatomma tuberculatum (Et) y Mycetosoritis hartmanni (Mh))en
relación con el día (D1, D2, D3, D4), hora (H7, H8, H9, H10, H11, H12, H13, H14, H15, H16, H17 y H18), temperatura
(Categorías: I (< 21.44 °C), II (21.44-23.77 °C), III (23.77-26.11 °C), IV (26.11-28.44 °C) y V (> 28.44 °C) la humedad
(A (< 60.72 %), B (60.72-69.64 %), C (69.64-78.56 %), D (78.56-87.47 %) y E (> 96.39 %).

CONCLUSIÓN
La estructura de la comunidad de hormigas en un ecotono de Reserva de la Biósfera el Cielo,
Tamaulipas, reveló que aunque existen diferencias entre un área conservada y una perturbada, la
zona transicional comparte patrones microclimáticos con ambos ambientes. En esos microclimas,
con combinaciones de temperaturas y humedad a lo largo del día y entre días, se distribuyen las
especies de hormigas en función de su potencial adaptativo. Estos resultados apoyan la idea de que
los estudios sobre la estructura de las comunidades de Formicidae en ecotonos son útiles para la
caracterización de la salud de los ecosistemas.

Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por el apoyo a través del proyecto "Cambios en
la abundancia y composición de especies de vertebrados e invertebrados en fragmentos de
vegetación con distinto tiempo de perturbación dentro de la reserva El Cielo, Tamaulipas, México".
Convocatoria SEP-CONACyT de Ciencias Básica (CB-2013-01). Asimismo, a los revisores que
hicieron posible una mejor versión del manuscrito.

Literatura Citada
Azcarate F. M., Kovacs, E. and B. Peco. 2007. Microclimatic conditions regulate surface activity in
harvester ants Messor barbarous. Journal of Insect Behavior, 20: 315−329.
Alonso, L. E. and D. Agosti. 2000. Biodiversity Studies, Monitoring, and Ants: An Overview. Pp. 1-8. In:
D. Agosti, J. D. Majer, L. E. Alonso y T. R. Schultz. (Eds.). Ants: Standard Methods for Measuring
and Monitoring Biodiversity. Smithsonian Institution Press.
Bucy, A. M. and M. D. Breed. 2006. Thermoregulatory tradeoffs result from vegetation removal by a
harvester ant. Ecological Entomology, 31, 423−429.

460
Rodríguez-deLeón et al.: Actividad diurna de la familia Formicidae en un gradiente de perturbación.

Chen, J., Saunders, S. C., Cuervo, R. T., Naiman, R. J., Brosofske, K. D., Mroz, G. D., Brookshire, B. L.
and J. F. Franklin. 1999. Microclimate in Forest Ecosystem and Landscape Ecology: Variations in
local climate can be used to monitor and compare the effects of different management regimes.
BioScience, 49(4): 288−297.
Chong, K. and C. Lee. 2009. Influences of temperature, relative humidity and light intensity on the foraging
activity of field populations of the long legged ant, Anoplolepis gracilipes (Hymenoptera:
Formicidae). Sociobiology, 54(2): 531−539.
CONABIO-CONANP-TNC-PRONATURA-FCF-UANL. 2007. Análisis de vacío y omisiones en
conservación de la biodiversidad terrestre de México: espacios y especies. Comisión Nacional para
el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, The
Nature Conservancy-Programa México, Pronatura A. C, Facultad de Ciencias Forestales,
Universidad Autónoma de Nuevo León, México.
Cuezzo, F. 2000. Revisión del género Forelius (Hymenoptera: Formicidae: Dolichoderinae). Sociobiology,
35:197−277.
Deyrup, M. A., Carlin, N., Trager, J. and G. Umphrey. 1988. A review of the ants of the Florida Keys.
Florida Entomologist, 71: 165−166.
Fernández, F. 2003. Subfamilia Myrmicinae. Pp. 307−330. In: F. Fernández. (Eds.). Introducción a las
Hormigas de la Región Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander
Von Humboldt, Bogotá, Colombia. XXVI.
Flores-Maldonado, K. Y. and H. González-Hernández, 2005. La mirmecofauna en árboles de mango. Pp.
483−488. In: G. Sánchez-Ramos, P. Reyes-Castillo y R. Dirzo. (Eds.). Historia natural de la reserva
de la biosfera El Cielo, Tamaulipas, México. Universidad Autónoma de Tamaulipas, México.
Gordon, D. M., Dektar, K. N. and N. Pinter-Wollman. 2013. Harvester Ant Colony Variation in Foraging
Activity and Response to Humidity. PLoS ONE, 8(5): e63363.
Hayward, K. 1960. Insectos tucumanos perjudiciales. Revista industrial y agrícola de Tucumán. San Miguel
de Tucumán, Argentina, 142 pp.
Hoey-Chamberlain, R. and M. Rust. 2014. The survivorship and water loss of Liometopum luctuosum
(Hymenoptera: Formicidae) and Liometopum occidentale (Hymenoptera: Formicidae) Exposed to
different temperatures and relative humidity. Journal of Insect Science, 14(1): 249.
Hölldobler, B. and E. O. Wilson. 1990. The ants. Harvard University Press, Cambridge, Massachusetts. 355
pp.
Jayatilaka, P., Narendra, A., Reid, S. F., Cooper, P. and J. Zeil. 2011. Different effects of temperature on
foraging activity schedules in sympatric Myrmecia ants. The journal of Experimental Biology, 214:
2730−2738.
Kapos, V., Wandelli, E., Camargo, J. L. and G. Ganade. 1997. Edge related changes in environment and
plant responses due to forest fragmentation in central Amazonia. Pp. 33−54. In: W. F. Laurance and
R. O. Bierregard. (Eds.). Tropical Forest Remnants: Ecology, Management, and Conservation of
Fragmented Communities. University of Chicago Press, Chicago.
Kronfeld-Schor, N. and T. Dayan. 2003. Partitioning of time as an ecological resource. Annual Review of
Ecology, Evolution and Systematics, 34: 153−181.
López-Barrera, F. 2004. Estructura y función en bordes de bosques. Ecosistemas, 13(1): 67−77.
MacGown, J. A. 2014. Ants (Formicidae) of the Southeastern United States. Mississipi State University.
Disponible en: http://mississippientomologicalmuseum.org.msstate.edu/Researchtaxapages/
Formicidaepages/Identification.Keys.htm#.WKx4g_nhDIU. (Fecha de consulta: 18-VIII-2016).
Nuss, A., Suiter, D. and G. Bermett. 2005. Continuos monitoring of the black carpenter ant, Camponotus
pennsylvanicus (Hymenoptera: Formicidae), trail behavior. Sociobiology, 45: 597−618.
Pol, R. and J. Lopez de Casenave. 2004. Activity patterns of harvest ants Pogonomyrmex pronotalis and
Pogonomymex rastratus in the central Monte desert, Argentina. Journal of Insect Science, 17:
647−661.
Rojas-Fernández, P. 2001. Las Hormigas del suelo en México: Diversidad, distribución e importancia
(Hymenoptera: Formicidae). Acta Zoológica Mexicana (n .s.), Número especial (1): 189−238.

461
Entomología mexicana, 4: 456−462 (2017)

Salguero, B., Armbrecht, I., Hurtado, H. y A. M. Arcila. 2011. Wasmannia auropunctata (Hymenoptera:
Formicidae): ¿unicolonial o multicolonial? en el valle geográfico del río Cauca. Revista Colombiana
de Entomología, 37(2): 279−288.
StatSoft, Inc. 2007. STATISTICA (data analysis software system), version 8.0. Available from:
www.statsoft.com.
Tizón, F., Peláez, V. D. y O. R. Elía. 2010. Efecto de los cortafuegos sobre el ensamble de hormigas
(Hymenoptera, Formicidae) en una región semiárida, Argentina. Iheringia, Série. Zoologia. Porto
Alegre, 100(3): 216−22.
Vásquez-Bolaños, M. 2015. Taxonomía de Formicidae (Hymenptera) para México. Métodos en Ecología y
Sistemática, 10(1): 1−53.
Weber, N. A. 1946. Two common ponerine ants of possible economic significance, Ectatomma
tuberculatum (Olivier) and E. ruidum Roger. Proc. Entomological Society Washington. 48: 1−16.
Wuellener, C. T. and J. B. Saunders. 2003. Circadian and circannual patterns of activity and territory shifts:
Comparing a Native Ant (Solenopsis geminata, Hymenoptera: Formicidae) with its exotic, invasive
congener (S. invicta) and its parasitoids (Pseudacteon spp., Diptera: Phoridae) at a Central Texas
site. Annals of the Entomological Society of America, 96(1): 54−60.
Yamamoto, M. and K. Del-Claro. 2008. Natural history and foranging behavior of the carpenter ant
Camponotus sericeiventris. Guerin, 1938 (Formicidae, Camponotini) in the Brazil tropical savanna.
Acta Ethologica, 11: 55−65.

462
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO DE Opuntiaspis javanensis Green (HEMIPTERA:


DIASPIDIDAE) SOBRE Beaucarnea recurvata Lem (ASPARAGACEAE) EN
QUERÉTARO

Josué Francisco García-Guevara y Santiago Vergara-Pineda

Laboratorio de Entomología. Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro. Avenida de la


Ciencias s/n, Juriquilla, Querétaro. C. P. 76230, México.
Autor de correspondencia: josue.fg291@gmail.com

RESUMEN. Las patas de elefante (Beaucarnea recurvata, Lem, 1861) se encontraban protegidas por la NOM-059-
ECOL-1994 y actualmente mantiene su estatus bajo la NOM-059-SEMARNAT-2010. En el año 2000 la Procuraduría
Federal de Protección al Ambiente (PROFEPA) confiscó 12 ejemplares de B. recurvata que pusieron bajo resguardo
de la Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ) para iniciar un programa de reproducción, de tal manera que en el
presente año se cuenta con 22 ejemplares que fueron transferidos desde el Centro Universitario hasta el Jardín Botánico
de la UAQ donde se observaron 18 patas de elefante con exuvias y escamas de diaspídos en sus hojas. Debido al estado
de conservación de B. recurvata, se tomaron muestras de las escamas para la determinación de la especie de diaspídido
y posteriormente se aplicó insecticida para disminuir la plaga. Se identificó a Opuntiaspis javanensis Green, 1905; un
diaspídido del que no hay información referente a la relación planta-insecto con B. recurvata por lo que se continuará
con la observación ya que forman parte de la colección in vivo y ex situ del Jardín Botánico de la Facultad de Ciencias
Naturales de la Universidad Autónoma de Querétaro..

Palabras clave: Escamas duras, patas de elefante, detección.

First report of Opuntiaspis javanensis Green (Hemiptera: Diaspididae) on Beaucarnea


recurvata Lem (Asparagaceae) in Queretaro

ABSTRACT. The ponytail palms (Beaucarnea recurvata) is under protection by the Mexican standard NOM-059-
SEMARNAT-2010, formerly NOM-059-ECOL-1994. On the 2000 year, the Federal Environmental Protection
Agency (PROFEPA) confiscated 12 specimens of B. recurvata, those plants were left under custody of the Universidad
Autonoma de Queretaro in order to start a reproduction program. By this year 22 specimens were transferred from the
University Center at Queretaro downtown to the Botanical Garden belonging to the Natural Sciences Faculty at
Juriquilla, Queretaro. Armored scales were observed on 18 specimens in some cases covering leafs of these plants.
Due to the conservation statement of B. recurvata, scales samples were taken in order to identify the diaspidid specie
and then were sprayed using insecticide to decline this pest. The armored scale identified was Opuntiaspis javanensis.
There is lack of information from this diaspidid about host-pest relationship on B. recurvata, so studies will be
performed at the in vivo and ex situ collection of the Botanical Garden from Natural Sciences Faculty of the Autonomus
University of Queretaro.

Keywords: Armored scales, ponytail palm, detection.

INTRODUCCIÓN
Los diaspídidos son una familia de escamas que actualmente se ubican en el orden Hemiptera,
mimo que contiene especies de importancia agrícola (Triplehorn y Johnson, 2004). Las hembras
son de cuerpo suave y están protegidas bajo una escama formada por cera secretada por el insecto,
que se mezcla con las exuvias de los primeros ínstares. Los huevos se ubican bajo las escamas. Las
ninfas del primer ínstar son las únicas capaces de moverse por sí mismas, o pueden ser
transportadas hacia otros hospedantes por el viento, en las patas de las aves o por otros mecanismos.
Las ninfas móviles se establecen en un sitio, insertan sus partes bucales en la planta hospedante y
permanecen inmóviles por el resto de su desarrollo. El daño directo de los diaspídos consiste en la
extracción de savia, que hace que las hojas se observen cloróticas, con manchas o franjas

463
García-Guevara y Vergara-Pineda. Primer registro de Opuntiaspis javanensis en Querétaro.

amarillentas. Los diferentes grados de infestación pueden provocar la caída prematura de las hojas
o en el caso de infestaciones severas reducir el crecimiento de su hospedante. (Cibrán et al., 1995).
La pata de elefante (Beaucarnea recurvata) es un especie forestal no maderable de importancia
ornamental, catalogada como amenazada y protegida por la Norma Oficial Mexicana (NOM – 059
– SEMARNAT – 2010), derivada de la NOM-059-ECOL-1994. En el año 2000, 12 ejemplares
fueron confiscados por la Procuraduría Federal de Protección al Ambiente (PROFEPA) debido a
su extracción ilegal y se pusieron bajo resguardo de la Universidad Autónoma de Querétaro para
su manejo. Esos ejemplares estuvieron en el Centro Universitario hasta el presente año en el que
se trasplantaron al Jardín Botánico de la Facultad de Ciencias Naturales (FCN) donde se notó la
presencia de escamas y exuvias de Diaspididae por lo que se inició el proceso para la identificación
de la especie.

MATERIALES Y MÉTODO
Durante las labores de manejo de 22 ejemplares de B. recurvata en el Jardín Botánico de la FCN
se observaron escamas de diaspídidos en las hojas de las plantas, de tal manera que el primer paso
fue la colecta de hojas recientes que presentaran escamas o exuvias que fueron colocadas en frascos
de 250 ml con alcohol al 70 % y llevados al laboratorio de Entomología de la Facultad de Ciencias
Naturales de la UAQ. Para recolectar las hembras se utilizó un microscopio de disección Leica®
Z2000, con una aguja de disección curva y un alfiler entomológico se retiró la escama para dejar
al descubierto a la hembra.
Se procesaron un total de 20 hembras a las que se les realizó punción abdominal con un alfiler
entomológico calibre cero. El siguiente procedimiento fue colocarlas en KOH 10 % durante 24
horas, se enjuagaron en agua destilada por diez minutos y se dejaron en fucsina ácida por dos
minutos. Se deshidrataron por cinco minutos en cada concentración de un tren de alcoholes al 70,
80, 90 y 96 %, posteriormente se colocaron durante dos minutos en aceite de clavo y finalmente se
fijaron en laminillas con una gota de bálsamo Canadá y xilol (Williams y Willink, 1992), estas
preparaciones se deshidrataron en estufa de secado a 45 °C por diez días.
Para la identificación a genero se utilizó un microscopio compuesto Leica® DM 500, con ayuda
de las claves a nivel género: Diaspidini key to genera (Dooley y Dones, 2008) y la especie se
determinó con las descripciones de Nakahara (1973) en el artículo Notes on the genus Opuntiaspis,
with a key to species (Homoptera: Diaspididae). Los especímenes fueron depositados en la
colección entomológica de la Facultad de Ciencias Naturales de la UAQ.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De los 22 ejemplares de B. recurvata que se observaron, 18 presentaron exuvias o escamas en
sus hojas. Sin embargo, la densidad del diaspídido entre ejemplares fue muy variable (Fig. 1.). La
escama es alargada y de color grisáceo con la región anterior amarillenta. La morfología de la
hembra es alargada con una medida promedio de tres milímetros, la coloración es rojizo-morada.
No hay una diferenciación evidente entre la cabeza y el mesosoma, no obstante la zona del
metasoma y mesosoma están separadas por una constricción transversal. Se distinguen hendiduras
longitudinales y la presencia de apéndices vestigiales, características del género Opuntiaspis
(Dooley y Dones, 2008) (Fig. 2).

464
Entomología mexicana, 4: 463−467 (2017)

Figura 1. Follaje de tres patas de elefante con diferente densidad de Opuntiaspis javanensis en el haz de sus
hojas. De izquierda a derecha se observa el ejemplar más sano, uno intermedio y una de las más afectadas.

(A) (B) (C)

40X 100X
Figura 2. (A) morfología de la escama. (B) constricción transversal y las hendiduras longitudinales.
(C) apéndices vestigiales.

La zona pigidial no presenta poros perivulvares ni macroductos dorsales en el área media del
metatórax. Se distinguen cuatro lóbulos pigidiales con un par de setas interlobulares (Fig. 3). De
manera general no existe información suficiente sobre el género Opuntiaspis. En el pasado se
consideró a O. javanensis como una sinonimia de Opuntiaspis philococcus (Cockerell, 1893)
(Ferris, 1937). Sin embargo, en otros estudios se observaron diferencias entre ambas y se aceptaron
como especie separadas. (Nakahara, 1973; Miller, 2005).

465
García-Guevara y Vergara-Pineda. Primer registro de Opuntiaspis javanensis en Querétaro.

400
X interlobulares.
Figura 3. Zona pigidial: Se distinguen los lóbulos pigidiales con sus setas

Dos especies del género Opuntiaspis han sido registradas teniendo como hospedante
Beaucarnea: O. javanensis (Nakahara, 1973) y O. carinata Ferris, 1937 (Hernández et al., 2012).
No obstante, no mencionan la interacción planta-insecto además de la ausencia de datos sobre el
sitio donde encontraron dichas especies. Opuntiaspis javanensis ha sido reportada en diversas
especies de agave, bromélias y en Beaucarnea sp. (Nakahara, 1973). Sin embargo no existe
información suficiente sobre la distribución, sólo se ha reportado un avistamiento en el estado de
Puebla (Miller, 1996), no obstante en Estados Unidos se reporta para el estado de Florida (Miller,
2005). Debido al estado de conservación de la especie, se aplicó un insecticida a base de
cipermetrina para tratar de eliminar el brote de esta escama sobre las patas de elefante y así evitar
su posible dispersión a otras especies de plantas en el jardín botánico.

CONCLUSIÓN
Se reporta por primera vez la presencia de Opuntiaspis javanensis (Hemiptera: Diaspididae) en
Querétaro sobre Beaucarnea recurvata (Asparagaceae). Debido a que las patas de elefante
revisadas para este trabajo fueron confiscadas, no se conoció su origen y no sabemos si durante
varios años la población de este insecto había pasado desapercibida. En el 2017 se presentaron en
cantidad importante, no se encontraron registros recientes de la distribución de la escama para el
país y por ello se toma como el primer registro de este diaspídido en el estado de Querétaro,
México.

Agradecimientos
A la Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Autónoma de Querétaro por apoyarme
económicamente, con materiales y espacio para llevar a cabo mi investigación. Agradezco el apoyo
otorgado por el Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de Querétaro (CONCYTEQ).

Literatura Citada
Cibrán, D., Méndez, J. T., Campos, R., Yates, H. y J. Flores. 1995. Insectos forestales de México.
Universidad Autónoma de Chapingo, México. 453 pp.
Dooley, J. and Dones, R. 2008. Introduction: Diaspididae (Hemiptera: Sternorrhyncha) – Keys. United
States Department of Agriculture. Disponible en: http://keys.lucidcentral.org/keys/v3/Dones_Lourdes
/homepage.htm. (Fecha de consulta: 22-II-2017.

466
Entomología mexicana, 4: 463−467 (2017)

Diario Oficial de la Federación (DOF). 2010. Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010,


Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y
especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo.
Ferris, G. F. 1937. Atlas of the scale insects of North America. Stanford University Press Palo Alto,
California, EUA, 233 pp.
Hernández, L., Osornio, M. L., Orellana, R., Martínez, M., Pérez, M. A., Contreras, A., Malda, G., Espadas,
Celene, Almanza, K. E., Castillo, H. A. y A. Félix. 2012. Manejo y conservación de las especies
con valor comercial de Pata de Elefante (Beaucarnea). Editorial Universitaria-Universidad
Autónoma de Querétaro, México, 115 pp.
Miller, D. R. 2005. Selected scale insect groups (Hemiptera: Coccoidea) in the southern region of the United
States. Florida Entomologist, 88(4): 482−501.
Nakahara, S. 1973. Notes on the genus Opuntiaspis, with a key to the species (Homoptera: Diaspididae).
Proceedings of the Entomological Society of Washington, 74: 486.
Triplehorn Charles A. and Norman F. Johnson. 2004. Introduction to the study of insects. Brooks Kole. 888
pp.
Williams, D. J. and M. C. G. Willink. 1992. Mealybugs of Central and South America. CAB International,
Wallingford, UK, 635 pp.

467
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

ACTIVIDAD DIURNA Y NOCTURNA DE COLEÓPTEROS (INSECTA:


COLEOPTERA) CAPTURADOS CON TRAMPA DE INTERCEPCIÓN DE VUELO
EN TONATICO, ESTADO DE MÉXICO, MÉXICO

Javier Emmanuel Hernández-Camargo , Esteban Jiménez-Sánchez y Jorge Padilla-Ramírez

Laboratorio de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. Av.
de los Barrios 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, 54090, Estado de México, México
Autor de correspondencia: jaemheca@gmail.com

RESUMEN. Se estudió la actividad diurna y nocturna de coleópteros de un bosque tropical caducifolio en Tonatico,
Estado de México. Se realizaron 13 muestreos mensuales y se utilizaron tres trampas de intercepción de vuelo (TIV)
instaladas 24 h cada mes, el material se recuperó por la tarde y por la mañana. Se cuantificó la abundancia y riqueza
de coleópteros con actividad diurna y nocturna. Fueron capturados un total de 648 organismos, representantes de 26
familias, 18 subfamilias, 39 géneros, nueve especies y 202 morfoespecies. Los coleópteros estuvieron más activos
durante la noche (59.87 %), aunque el número de morfoespecies con actividad nocturna (41.7 %) y diurna (41.2 %)
fue muy similar, estos últimos fueron más diversos (diversidad de Shannon, H’= 4.3409) que los nocturnos (H’ =
3.9394) (prueba de t de Hutcheson, p = 0.00025799). Las familias de Scarabaeidae (94.73%) y Carabidae (81.57 %)
mostraron principalmente actividad nocturna, mientras que Chrysomelidae (60.15 %) y Staphylinidae (59.61 %)
tuvieron preferencia por la actividad diurna. Los estimadores (ACE = 420 y Chao 1 = 433 especies) sugieren que se
obtuvo aproximadamente el 50% de las especies. La mayor abundancia (88.42 %) y riqueza (67.77 %) se registraron
en el periodo de lluvias.

Palabras clave: Staphylinidae, Scarabaeidae, Carabidae, bosque tropical caducifolio.

Diurnal and nocturnal activity of beetles (Insecta: Coleoptera) captured with flight
intercept trap in Tonatico, Estado de Mexico, Mexico

ABSTRACT. Diurnal and nocturnal activity of Coleoptera in tropical deciduous forest was studied in Tonatico, Estado
de México. Thirteen monthly samples were taken, with three fly intercept traps (FIT) installed 24 h each sampling, the
specimens were recovered during the afternoon and in the morning. The abundance and richness of the beetles with
diurnal and nocturnal activity were quantified. A total of 648 organisms were collected, representing 26 families, 18
subfamilies, 39 genera, nine species and 202 morphospecies. The beetles were more active at night (59.87%), although
the number of morphospecies with nocturnal activity (41.7%) and diurnal (41.2%) was very similar, the latter were
more diverse (Shannon diversity, H' = 4.3409) than the night ones (H’ = 3.9394) (Hutcheson t test, p = 0.00025799).
The families Scarabaeidae (94.73%) and Carabidae (81.57%) showed mainly nocturnal activity, whereas
Chrysomelidae (60.15%) and Staphylinidae (59.61%) had a preference for diurnal activity. Estimators suggested that
was caught 50% of the species. The higher abundance (88.42%) and richness (67.77%) was recorded mainly during
rainy season.

Keywords: Staphylinidae, Scarabaeidae, Carabidae, tropical deciduous forest.

INTRODUCCIÓN
El orden Coleoptera es el grupo más diverso del planeta, el número de especies es de 392,415
(Zhang, 2013), es el grupo con más éxito evolutivo, colonizando todos los ambientes excepto el
mar abierto (Chapman, 2009). Los coleópteros pueden clasificarse por sus hábitos alimentarios en
fitófagos, necrófagos, micófagos, depredadores, parásitos entre otros (Vargas y Zardoya, 2012),
también pueden separarse por su actividad diurna o nocturna, lo cual es una manera útil de
estudiarlos (Pardo-Locarno, 2007; Hernández et al., 2009).
Para ello, se han diseñado diversos métodos de captura como son las trampas pitfall con cebo,
las trampas de luz, el uso de redes y la trampa de intercepción de vuelo (TIV) (Gullan y Crasnton,

468
Hernández-Camargo et al.: Actividad diurna y nocturna de coleópteros capturados con trampa de intercepción.

2010). Para este último método de recolecta Hosking (1979) evaluó su eficiencia, para ello comparó
la TIV con la trampa malaise, pegajosa y de luz para la recolección de coleópteros, como resultado
obtuvo que la TIV fue la segunda con mayor abundancia y diversidad después de la malaise. La
TIV también ha sido utilizada a distintas alturas con respecto al suelo para observar la eficiencia
de captura de artrópodos o coleópteros (Hill y Cermak, 1997; Cordero, 2015), en ambos casos
mostraron que a alturas cercanas al suelo son más eficientes en riqueza y abundancia. En otros
casos se utilizan con algún tipo de atrayente, como puede ser restos de pino o mezclas de vino con
melocotón para estudiar de manera particular a los escolítidos y anóbidos (Fernández, 1997;
Viñolas y Verdugo, 2009).
También, ha sido utilizada para estudios ecológicos de Coleoptera en general (Hyvärinen et al.,
2006; Grimbacher y Stork, 2007; Pedraza et al., 2010), así como, de grupos específicos dentro del
orden (Escobar, 2000 [Scarabaeinae]; Chatzimanolis et al., 2004 [Staphylinidae]; Martínez y
Lopera, 2014 [Scarabaeinae]; Gómez de Dios et al., 2015 [Cleridae]). Sin embargo, a pesar de
todos estos trabajos donde se emplea la TIV, son escasas las contribuciones para México. En éste
trabajo en particular se analiza la actividad diurna-nocturna de coleópteros presentes en el
“Bioparque Niltze”, en Tonatico, Estado de México utilizando la trampa de intercepción de vuelo.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de Estudio. Se ubicó al sur del Estado de México en el municipio de Tonatico. En los 18°
47´02” N y 99° 40´16” O, con una altitud de 1613 msnm. La vegetación correspondió a un bosque
tropical caducifolio; clima semicálido subhúmedo, con temperatura promedio anual de 17 °C; tipo
de suelo leptosol; tipo de roca arenisca-conglomerado-limolita. Pertenece a la Provincia de la Sierra
Madre del Sur dentro del territorio abarcado por la Sub provincia Sierras y Valles Guerrerenses
(INEGI, 2017).
Muestreo. Se realizaron 13 muestreos mensuales, de septiembre del 2014 al mismo mes de
2015, para ello se instalaron tres trampas de intercepción con una separación entre ellas de 50 m.
Las trampas son una adaptación de la “trampa de ventana” de Chapman and Kinghorn (1955),
fueron hechas con un plástico transparente con una dimensión de 1.2 m de altura por 2 m de largo
y colocadas en forma vertical con respecto a la vegetación al ras del suelo, debajo se colocaron
recipientes recolectores de 20 x 24 x 4 cm, con una mezcla de agua y jabón. Las trampas estuvieron
instaladas 24 horas cada mes y el material biológico se recuperó por la mañana (9:00 am) y por la
tarde (18:30 horario de invierno y 19:30 horario de verano) y se depositó en frascos de 300 ml con
alcohol al 70 %.
Identificación. Los ejemplares se determinaron con las claves de Triplehorn y Johnson (2005)
y Arnett (2000) para nivel de familia, Deloya et al., (1995) para género y especies de Scarabaeidae
y Navarrete-Heredia et al. (2002) para identificar géneros de Staphylinidae. Los organismos fueron
catalogados en la base de datos Mantis versión 2.0.1. (Naskrecky, 2008) y depositados en la
Colección de Artrópodos de la Facultad de Estudio Superiores Iztacala (CAFESI), UNAM.
Análisis de los datos. Se calculó el índice de Shannon para comparar la diversidad de la
actividad diurna con la nocturna, para ello se realizó la prueba t de Hutcheson (Magurran, 1989),
estos análisis se realizaron con el programa Past versión 2.12 (Hammer et al., 2001). Se utilizó el
estimador ACE y Chao 1 para evaluar la eficiencia del muestreo con el programa EstimateS
(Colwell, 2013). Se analizó la abundancia (número de organismos), la riqueza (número de
morfoespecies) de la actividad diurna y nocturna, los valores de abundancia y riqueza fueron
transformados a logaritmo natural (ln) para ser graficados debido a la diferencia de magnitud entre
ellos.

469
Entomología mexicana, 4: 468−473 (2017)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se obtuvieron 648 organismos, representantes de 26 familias, 18 subfamilias y 39 géneros. Se
identificaron nueve especies y 202 se separaron a morfoespecie.
El 40.12 % de los organismos presentaron actividad diurna y el 59.87 % nocturna. El 41.23 %
de las morfoespecies presentó actividad diurna, 41.7 % nocturna y 17.06 % estuvieron activos tanto
en la noche como en el día. Los coleópteros diurnos (H´ = 4.3409) fueron más diversos que los
nocturnos (H’ = 3.9394) (p = 0.00025799).
La mayoría de los organismos de las familias de Scarabaeidae (94.73 %) y Carabidae (81.57 %)
mostraron actividad nocturna, mientras que Chrysomelidae (60.15 %) y Staphylinidae (59.61 %)
tuvieron preferencia por la actividad diurna.
Las familias más abundantes y de mayor riqueza fueron Scarabaeidae (26.38% y 14.21%
respectivamente), Chrysomelidae (20.52 % y 19.43 %) y Staphylinidae (16.04 % y 19.43 %).
Carabidae y Curculionidae aunque fueron poco abundantes (5.86 % y 4.62 %) correspondieron con
la cuarta y quinta más ricas en especies (9.47 % y 8.05 %).
Se registró un número alto de especies raras, 208 morfoespecies tuvieron entre 1 y 24 individuos,
solo tres tuvieron una abundancia mayor: Diplotaxis sp. 3 (91), Chrysomelidae sp. 3 (35) y
Aleocharinae sp. 1 (25). De acuerdo con el estimador ACE (420 especies estimadas) y Chao 1
(433) se obtuvo aproximadamente el 50 % de las especies de la zona de estudio.
La mayor abundancia (88.42 %) y riqueza (67.77 %) se registraron en el periodo de mayo a
septiembre donde la precipitación superó los 50 mm (Fig. 1A-D). El número de especies se
incrementó a casi el doble (de 68 a 126) en mayo lo cual coincidió con el inicio de las lluvias, por
lo tanto en ese mismo mes también se registró la mayor abundancia (45.67 %) y riqueza (40.28 %),
tanto en la actividad diurna (15.89% y 14.69 % respectivamente) (Figs. 1A y C) como en la
nocturna (abundancia 29.78 % y riqueza 22.27 %) (Figs. 1B y D).

A B

C D

Figura 1. Abundancia y riqueza de la actividad diurna (A y C) y nocturna (B y D) relacionada con la precipitación


mensual (línea naranja).

470
Hernández-Camargo et al.: Actividad diurna y nocturna de coleópteros capturados con trampa de intercepción.

DISCUSIÓN
De manera general los coleópteros estuvieron más activos durante la noche, aunque el número
de morfoespecies con actividad nocturna y diurna fue muy similar, estos últimos fueron más
diversos.
Las familias Scarabaeidae y Carabidae prefirieron la actividad nocturna, mientras que
Chrysomelidae y Staphylinidae la actividad diurna, a su vez para esta última, Chatzimanolis et al.
(2004) registró el mismo patrón diurno para Staphylinidae en un bosque tropical húmedo de
Panamá.
Staphylinidae y Chrysomelidae tuvieron la mayor riqueza con el 19.43 % de las morfoespecies
cada una, pero Staphylinidae fue la tercera familia más abundante, esto último también fue
observado por Pedraza (2010) aunque en su estudio Staphylinidae ocupó el primer lugar tanto en
riqueza como en abundancia en un bosque mesófilo de montaña; Cordero (2015) la registró como
la tercera más abundante pero con una riqueza baja en un bosque de coníferas. Por otro lado, aunque
en el presente estudio Scarabaeidae fue la más abundante, correspondió con la segunda más rica,
este mismo autor también encontró que Scarabaeidae (Melolonthinae) fue la más abundante pero
la cuarta en cuanto a número de especies y Carabidae que fue la tercera más rica en especies en el
presente estudio, obtuvo el segundo lugar en el estudio de Cordero (2015), en ambos casos la
abundancia fue baja.
En este trabajo se obtuvieron 648 organismos agrupados en 211 morfoespecies de 26 familias,
en un día de recolecta efectiva por mes durante un año utilizando tres trampas; Pedraza (2010)
capturó 3,308 organismos y 352 morfoespecies de 50 familias, en ocho días consecutivos de
recolecta por mes durante ocho meses con cinco trampas. Esto sugiere que si se incrementará el
esfuerzo de muestreo, el número de especies podría llegar a duplicarse, tal como lo indican los
estimadores.
La mayor abundancia y riqueza se presentó en lluvias, sin embargo, en el estudio de Pedraza
(2010) en un bosque mesófilo los valores más altos ocurrieron en la sequía. Esto puede deberse a
las características del tipo de vegetación, el bosque tropical caducifolio presenta dos condiciones
contrastantes con diferencias de humedad en dos épocas bien marcadas, la húmeda donde la
vegetación luce con exuberante verdor y la seca donde las plantas pierden su follaje (Trejo, 1999),
la época de lluvia favorece la retención de humedad lo que provoca la abundante vegetación en la
zona siendo aprovechado por los coleópteros adultos de la zona para reproducirse; mientras que el
bosque mesófilo de montaña tiene temperaturas moderadas y alta humedad atmosférica durante
todo el año, lo que es favorable para los organismos presentes en la zona (Vega et al., 1994).
La TIV puede ser considerada como método de captura efectivo para estudiar la actividad y los
ensambles de familias de Coleoptera, de las cuales Staphylinidae y Scarabaeidae son de las de
mayor riqueza y abundancia en este tipo de muestreos, mientras que otras familias pueden tener
valores variables dependiendo probablemente de las características del hábitat.

Agradecimientos
Este estudio fue financiado parcialmente por el proyecto PAPCA núm. FESI-DIP-PAPCA-
2014-34 y por el Proyecto Zoología de la División de Investigación y Posgrado de la FES-Iztacala,
UNAM. A R. Luis Vera Gómez y Cristina Leticia Delgado Ayala del “Bioparque Niltze” por
permitir llevar a cabo este trabajo en la zona de estudio y por el apoyo brindado.

Literatura Citada
Arnett, R. H. Jr. 2000. American Insects. A Handbook of the Insects of America North of Mexico. 2nd ed.
CRC Press. Boca Raton, Florida. 1024 pp.

471
Entomología mexicana, 4: 468−473 (2017)

Chapman, A. D. 2009. Numbers of Living Species in Australia and the World. 2nd Edition. Report for the
Australian Biological Resources Study, Canberra, Australia. September 2009. Australian
Government. Department of the Environment, Water, Heritage and the Arts. 80 pp.
Chapman, J. A. and J. M. Kinghorn. 1955. Window flight traps for insects. Canadian Entomologist, 87:
46−47.
Chatzimanolis, S., Ashe, J. S. and R. Hanley. 2004. Diurnal/nocturnal activity of rove beetles (Coleoptera:
Staphylinidae) on Barro Colorado Island, Panama assayed by flight intercept trap. The Coleopterists
Bulletin, 58: 569−577.
Cordero G. 2015. Eficiencia de Captura de Coleoptera (Insecta) en Trampas de Intercepción de Vuelo en
un Bosque Templado en el Estado de Tlaxcala. Tesis de licenciatura. Facultad de Agrobiología.
Universidad Autónoma de Tlaxcala, Tlaxcala, México. 57 pp.
Colwell, R. K. 2013. EstimateS: Statiscal estimation of species richness and shared species from samples.
Version 9.
Deloya, C., Morón, M. A. y M. Lobo. Coleoptera Lamellicornia (Macleay, 1819) del sur del Estado de
Morelos, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 65: 1−42.
Escobar, F. 2000. Diversidad de Coleópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) en un mosaico de
hábitats en la reserva natural Nukak, Guaviare, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 70:
103− 121.
Fernández M. M. 1997. Los Hylesininae (Coleóptera: Scolytidae) parásitos de los pinos en la provincia de
León. Boletín Asociación Española de Entomología, 21(3-4): 195−209.
Gómez de Dios, M. A., Baena, M., Carrasco A., y S. Rodríguez. 2015. Contribución al conocimiento de los
Cléridos (Coleoptera: Cleridae) de Almería (Andalucía, España). Revista Zoologica baetica, 26:
101−144.
Grimbacher, P. S. and N. S. Stork. 2007. Vertical stratification of feeding guilds and body size in beetle
assemblages from an Australian tropical rainforest. Austral Ecology, 32: 77−85.
Gullan, P. J. and P. S. Cranston. 2010. The Insects: An Outline of Entomology. Wiley-Blackwell Ed. The
Atrium, Southern Gate, Chichester, West Sussexed, USA. 444 pp.
Hammer, O., Harper, D. A. T. and P. D. Ryan. 2001. Past: Paleontological statisticssoftware package for
education and data analysis. Paleontología Electrónica, 4: 10−50.
Hernández, D., López H., Pérez A. J. y P. Oromí. 2009. Fauna de Artrópodos del malpaís de la Rasca (Islas
Canarias). I: Coleópteros. Revista Academia Canaria de Ciencias, 20(4): 83−101.
Hill, C. J. and M. Cemark. 1997. A new Designe and some Preliminary Results for a Fligt Intercept Trap to
Sample Forest Canopy Arthopods. Australian Journal of Entomology, 36: 51−55.
Hosking, G. P. 1979. Trap comparison in the capture of flying Coleoptera. New Zeland Entomologist, 7(1):
87−92.
Hyvärinen, E., Kouki, J. and P. Martikainen. 2006. A Comparison of three trapping methods used to survey
forest-dwelling Coleoptera. European Journal Entomology, 103: 397−407.
INEGI, 2017. Mapa Digital de México. Versión 6.1. Disponible en: http://www.inegi.org.mx/geo/contenidos
/mapadigital/. (Fecha de consulta: 14-III-2017).
Magurran, A. E. (1989). Diversidad ecológica y su medición. Barcelona: Vedra. 200 pp.
Martínez D. y A. Lopera. 2014. Escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) de los
páramos del departamento de Nariño, Colombia. Biota Colombiana, 15(1): 62−72.
Naskrecky, 2008. Mantis: Manager of Taxonomic Information and Specimen. Version 2.0.1.
Navarrete-Heredia, J. L., Newton, A. F., Thayer, M. K., Ashe, J. S. y D. S. Chandler. 2002. Guía ilustrada
para los géneros de Staphylinidae (Coleoptera) de México/Illustrated guide to the genera of
Staphylinidae (Coleoptera) of Mexico. Universidad de Guadalajara y Conabio, México, D. F. 401
pp.
Pardo-Locarno, L. C. 2007. Escarabajos Coprófagos (coleoptera-scarabaeidae) de Lloró, departamento del
Chocó, Colombia. Boletín Científico-Centro de Museos-Museo de Historia Natural, 11: 377−388.
Pedraza, M. C., Márquez, J. y J. A. Gómez. 2010. Estructura y composición de los ensamblajes estacionales
de coleópteros (Insecta: Coleoptera) del bosque mesófilo de montaña en Tlanchinol, Hidalgo,

472
Hernández-Camargo et al.: Actividad diurna y nocturna de coleópteros capturados con trampa de intercepción.

México, recolectados con trampas de intercepción de vuelo. Revista Mexicana de Biodiversidad,


81: 437−456.
Trejo, I. 1999. El clima de la selva baja caducifolia en México. Investigaciones Geográficas Boletí, 39:
40−52.
Triplehorn, C. A. and N. F. Johnson. 2005. Borror and DeLong’s. Introduction to the Study of Insects.
Thomson Brooks/Cole, Belmont, California, USA. 365-486 pp
Vargas, P. y R. Zardoya. 2012. El árbol de la vida: sistematica y evolución de los seres vivos. Red Española
de Diversidad Biológica, Evolución y Sistemática, Madrid. 315 pp.
Vega, I., Ocegueda, S. y O. Alcántara. 1994. Florística y notas biogeográficas del bosque mesófilo de
montaña del municipio de Tlanchinol, Hidalgo, México. Anales del Instituto de Biología. Serie
Botánica, 65(1): 31−62.
Viñolas, A. y A. Verdugo. 2009. Los anóbidos de los arroyos Valdeinfierno y Jaral, Los Barrios, Cádiz,
Parque Natural de los Alcornocales (Coleoptera). Orsis, 24: 107−116.
Zhang, Z. 2013. Zhang: Phylum Arthropoda. Zootaxa, 3703: 17−26.

473
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

LISTADO DE MARIPOSAS DIURNAS (LEPIDOPTERA: RHOPALOCERA) DEL


ZOOLÓGICO ZOOFARI EN AMACUZAC, MORELOS, MÉXICO

Sandra López-Gutiérrez1, Adriana Gabriela Trejo-Loyo2 , Alejandro Flores-Morales1, Milagros


Córdova-Athanasiadis1, Juan Carlos Sandoval-Manrique1
1
Facultad de Ciencias Biológicas, 2Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de
Morelos. Avenida Universidad 1001, Chamilpa. C. P. 62209 Cuernavaca, Morelos, México.
Autor de correspondencia: trejoal@uaem.mx

RESUMEN. El presente trabajo se llevó a cabo en las instalaciones del ZOOFARI, zoológico ubicado en el municipio
de Amacuzac, al sur del estado de Morelos. El objetivo principal fue identificar las especies de mariposas diurnas,
como un primer paso para la creación de un jardín de mariposas. Se realizaron seis muestreos entre febrero y septiembre
de 2016, utilizando seis trampas Van Someren-Rydony la captura con red aérea. Se registraron 41 especies, distribuidas
en cinco familias y 35 géneros, casi todas previamente registradas para Morelos, excepto la especie Yphthimoides
renata (Stoll, 1780) que es un nuevo registro para el estado.

Palabras clave: Papilionoidea, Jardín de mariposas, trampas Van Someren-Rydon, Bosque Tropical caducifolio.

List of butterflies (Lepidoptera: Rhopalocera) from Zoofari Zoo in Amacuzac, Morelos,


México

ABSTRACT. This work was realized at the ZOOFARI zoo, located in the municipality of Amacuzac, south of Morelos
state. The main objective was to identify the butterfly species as a first step for the creation of a butterfly garden. Six
samplings were carried out between February to September 2016, using six Van Someren- Rydon traps, and the aerial
net capture. We recorded 41 species, distributed in five families and 35 genera, almost all of them previously reported
in Morelos, except for Yphthimoides renata (Stoll, 1780), which is a new record for the state.

Keywords: Papilionoidae, butterflies garden, Van Someren-Rydon traps, Tropical Deciduous Forest.

INTRODUCCIÓN
Los lepidópteros del suborden Rhopalocera incluyen a las mariposas que tienen hábitos diurnos.
Dentro de esta clasificación se encuentra la superfamilia Papilionoidea, con unas 14,500 especies
descritas, la cual se caracteriza por la ausencia del retináculo y el frénulo en las alas, así como por
poseer una pupa desnuda y expuesta que se fija a su planta hospedera. Presentan los extremos de
las antenas en forma de maza recta y tienen un cuerpo esbelto y pequeño con respecto a la longitud
alar. Los papiliónidos están representados por cinco familias: Papilionidae, Pieridae, Nymphalidae,
Riodinidae y Lycaenidae, aunque estas últimas pueden estar juntas en una sola, siendo las más
diversas Nymphalidae y Lycaenidae (sensu lato),que comprenden más del 85 % de las especies de
mariposas. Sin embargo, la mejor estudiada es la familia Papilionidae (Grimaldi y Engel, 2005).
Los papilionoideos o verdaderas mariposas han sido ampliamente estudiadas en los últimos años
debido, entre otras cosas, a que son consideradas indicadoras de la calidad del hábitat (Montero et
al., 2009; Carrero et al., 2013). En el estado de Morelos varios listados se han realizado para áreas
particulares como Cañón de lobos (Luna-Reyes et al., 2010) la Sierra de Huautla (Luna-Reyes et
al., 2008) y el derrame del Chichinautzin (Valencia, 1999) entre otros, contando con un total de
333 taxones de nivel específico en 154 géneros (Luna-Reyes et al., 2012; Vargas-Fernández et al.,
2016).
Las mariposas son insectos de gran belleza y atractivo para diversos públicos, además del
científico, gracias al colorido y diseño de sus alas escamosas. Por sus hábitos alimentarios y

474
López-Gutiérrez et al.: Listado de mariposas diurnas del zoológico Zoofari en Morelos.

reproductivos asociados a la vegetación, es común observarlas en áreas en donde existen plantas


con flores de las que se alimentan o en aquellas que serán utilizadas por sus larvas, lo que ha
fomentado el interés por la creación de jardines de mariposas en varios lugares, en particular en
Norteamérica (Landman, 1999; North American Butterfly Association, 2016), a pesar de que la
mayor diversidad de éstas se encuentra en el Neotrópico (Grimaldi y Engel, 2005).
El zoológico Zoofari tiene interés en la creación de un jardín de mariposas que permita la
preservación de éstas, ya que de manera natural llegan al lugar atraídas por la vegetación, así como
por otras fuentes de alimento que allí se generan, como son las excretas de mamíferos y aves, a la
vez de que este jardín pueda ser un atractivo más para el zoológico. Un jardín para mariposas brinda
múltiples beneficios a los insectos que los visitan, tiene también un valor ambiental, cultural,
educativo y estético. En este lugar las mariposas pueden realizar diferentes actividades como
alimentarse, percharse o patrullar la zona en busca de pareja para el apareamiento.
Si bien, el diseño de estos jardines en general tiene los mismos requerimientos: zonas soleadas,
plantas con néctar, plantas hospederas del estado larvario libres de plaguicidas (Free, 2013);
también implica conocer el ambiente y las especies de mariposas allí presentes para adecuar el
diseño con base en las necesidades específicas de las mariposas del lugar. Por lo tanto, entre las
actividades previas al establecimiento del jardín, está el monitoreo y reconocimiento de las especies
de mariposas que llegan, en particular del área donde se ubicará el jardín, para que con base en los
resultados se haga la mejor selección de las plantas que se utilizarán, tratando de asegurar que
atraigan varias especies de mariposas. En este trabajo se presenta un listado de las especies de
mariposas que fueron colectadas en un área cercana a donde se ubicará el jardín del Zoofari.

MATERIALES Y MÉTODO
Descripción del Área de Estudio. El zoológico Zoofari, con un área total de 60 h, se encuentra
ubicado en el municipio de Amacuzac, al suroeste del estado de Morelos colindando con Guerrero,
entre las coordenadas 18° 36' 54.79" N y 99°26' 25.73" O, a una altitud promedio de 900 m (Fig.
1). El clima en la zona es cálido, subhúmedo A(wo )(w)aig, con lluvias en verano e invierno seco,
una precipitación promedio anual de 1,187 mm y una temperatura promedio anual de 25 °C
(Galindo y Fernández, 2002). En esta área se presentan relictos de bosque tropical caducifolio,
cuya característica más relevante es la pérdida de hojas durante un periodo mayor a los 6 meses.
En la zona de estudio se registran 135 especies de plantas nativas entre las que destacan: Alvarodoa
amorphoides Liebm, Guazuma ulmifolia Lam., Swietenia humillis Zucc., Trichilia hirta L. Vitex
mollis Kunth., Vitex pyramidata B. L. Rob. y Pseudosmodingium perniciosum (H.B.K.) Engl. por
señalar sólo algunas (Lista de especies botánicas del Zoofari, proporcionada por el zoológico).Cabe
mencionar que el Zoofari es un zoológico que alberga 130 especies de diversos continentes, la
mayor parte de las cuales se desarrollan libremente en amplios espacios abiertos semiconservados,
siendo también una Unidad de Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre.
Muestreo en campo. Se llevaron a cabo colectas de mariposas durante los meses de febrero,
abril, mayo, junio, julio y septiembre del año 2016. Las colectas se realizaron con dos métodos
complementarios, trampas Van Someren-Rydon y red aérea. Se utilizaron seis trampas que fueron
colocadas de manera aleatoria en árboles, la primera trampa se colocó a escasos metros del sitio
donde se dispone del espacio para la creación del jardín de mariposas y las otras cinco se colocaron
a lo largo de una cañada de unos 200 m de longitud, muy cercana al lugar antes mencionado. El
cebo que se utilizó como atrayente se elaboró con frutas fermentadas tales como guayaba, mango,
plátano macho, piña y cerveza. Las trampas se dejaron funcionando entre las 9 y las 15 horas tres
días seguidos de cada mes y cada día se hizo una revisión a las tres y seis horas de colocadas para
retirar los ejemplares. Adicionalmente se realizaron colectas (entre las 9 y 15 horas) con la red

475
Entomología mexicana, 4: 474−479 (2017)

aérea en los meses de febrero, abril y julio, pasando a lo largo de distintos senderos procurando
buscar sobre vegetación, lugares donde se encharca el agua, troncos, árboles y oquedades en
paredes y donde se observó la presencia de mariposas. Los ejemplares colectados fueron
sacrificados por medio de la técnica de presión digital en el tórax (Andrade-C. et al., 2013) y se
guardaron en bolsas de papel glassine con sus respectivos datos de colecta (localidad, fecha, hora,
nombre del colector, número. de trampa). Posteriormente los ejemplares fueron guardados en un
bote hermético con naftalina y sílica gel para evitar la descomposición y el almacenamiento de
humedad.

Figura 1. Localización geográfica del zoológico Zoofari en Amacuzac, estado de Morelos.

Procesamiento de material entomológico. Después de colectados los ejemplares se utilizó la


técnica de ablandamiento colocando los sobres de los ejemplares recolectados con los datos
completos dentro de una cámara húmeda, sobre una malla para evitar el contacto directo de los
ejemplares con el fenol. Se dejaron en la cámara húmeda entre 24 y 48 horas como máximo, para
que se hidrataran lo suficiente y estuvieran manipulables los ejemplares. Finalmente, se realizó el
montaje en alfileres entomológicos con la ayuda de las tablas extensoras de alas. Los ejemplares
montados fueron identificados por comparación con la ayuda de guías impresas (Glassberg, 2007)
y digitales (Warren et al., 2016) e imágenes de libros de especies mexicanas (de la Maza, 1987);
para finalmente ser etiquetados y resguardados dentro de cajas entomológicas tipo Cornell
quedando dentro de la colección entomológica de la Facultad de Ciencias Biológicas de la UAEM.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el Zoofari se colectaron un total de 122 ejemplares, registrando 41 especies de mariposas
diurnas, distribuidas dentro de 5 familias y 35 géneros (Cuadro 1). La familia Nymphalidae es la
que registró el mayor número de géneros (24) y especies (25) pues como ya se mencionó, a nivel
mundial es una de las más diversas (Grimaldi y Engel, 2005). La mayoría de las especies ya habían

476
López-Gutiérrez et al.: Listado de mariposas diurnas del zoológico Zoofari en Morelos.

sido registradas para el estado de Morelos, pero sólo seis de éstas se habían colectado en Amacuzac
(Luna-Reyes et al., 2012), por lo que se amplían los datos de distribución de la lepidopterofauna
de Morelos. La especie Yphthimoides renata (Stoll, 1780) es nuevo registro para el estado.
Cuadro 1. Listado de especies de mariposas diurnas del Zoofari, Amacuzac, Morelos.
Familia Especie
Papilionidae Latreille, [1802] Battus philenor philenor (Linnaeus, 1771)
Battus polydamas polydamas (Linnaeus, 1758)
Heraclides cresphontes Cramer1777
Mimoides thymbraeus aconophos (Gray, [1853])
Protographium epidaus epidaus (Doubleday, 1846)
Pterourus multicaudata multicaudata W. F. Kirby, 1884
Pieridae Swainson, 1820 Eurema daira sidonia (R. Felder, 1869)
Eurema boisduvaliana (C. Felder& R. Felder, 1865)
Phoebis agarithe agarithe (Boisduval, 1836)
Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777)
Pyrisitia dina westwoodii (Boisduval, 1836)
Pyrisitia nise nelphe (R. Felder, 1869)
Pyrisitia proterpia (Fabricius, 1775)
Lycaenidae [Leach], [1815] Leptotes cassius (Cramer, 1775)
Riodinidae Grote, 1895 (1827) Calephelis sp.
Melanis cephise (Ménétriés, 1855)
Nymphalidae Rafinesque, 1815 Adelpha fessonia fessonia (Hewitson, 1847)
Anaea troglodita aidea (Guérin-Méneville, [1844])
Anartia fatima fatima (Fabricius, 1793)
Asterocampa idyja argus (H. W. Bates, 1864)
Biblis hyperia aganisa Boisduval, 1836
Chlosyne hippodrome hippodrome (Geyer, 1837)
Chlosyne lacinia lacinia (Geyer, 1837)
Cissia similis (Butler, 1867)
Dryas iulia moderata (N. Riley, 1926)
Eunica monima (Stoll, 1782)
Hamadrya satlantis lelaps (Godman & Salvin, 1883)
Heliconius charithonia vazquezae W. Comstock & F. Brown, 1950
Libytheana carinenta mexicana Michener, 1943
Manataria hercyna maculata (Hopffer, 1874)
Microtia elva elva H. Bates, 1864
Morpho polyphemus Westwood, [1850]
Myscelia cyananthe cyananthe C. Felder & R. Felder, 1867
Opsiphanes boisduvallii Doubleday, [1849]
Phyciodes pallescens (R. Felder, 1869)
Pindiss quamistriga R. Felder, 1869
Siproeta stelenes biplagiata (Fruhstorfer, 1907)
Smyrna blomfildia datis Fruhstorfer, 1908
Taygetis weymeri Draudt, 1912
Texola elada elada (Hewitson, 1868)
Yphthimoides renata (Stoll, 1780)

La familia Nymphalidae también fue la más abundante y representa el 79.5 % (97 ejemplares),
del total de mariposas colectadas, en tanto que de Lycaenidae solo se colectó un ejemplar (0.81 %)
(Fig. 2). Entre las especies más abundantes están Cissia similis y Myscelia cyananthe con 17 y 11
ejemplares respectivamente, ambas de la familia Nymphalidae.

477
Entomología mexicana, 4: 474−479 (2017)

2.5 %
0.8 % 9.8 %
79.5 %
7.4 %

Riodinidae Lycaenidae Pieridae Papilionidae Nymphalidae

Figura 2. Porcentajes de las familias de mariposas del zoológico Zoofari colectadas en 2016.

CONCLUSIÓN
Si bien, la intención del trabajo era conocer las especies del área para el establecimiento del
jardín, éste permitió además contribuir al conocimiento de las mariposas de Morelos, ampliando
sus datos de distribución. Cuarenta y un especies de mariposas es un número importante con las
cuales se puede comenzar a planear la construcción del jardín en el cual se deberán incluir especies
de plantas como Lantana camara, Passiflora sp., Bougainvillea spectabillis y Hamelia patens,
entre otras, que pueden ser explotadas por varias de las especies de mariposas del Zoofari. Así
mismo se sugiere incorporar frutos en descomposición y excremento, como una fuente de
minerales, ya que especies como Eunica monima y Miscelia cyanathe (que fue una de las más
abundantes), suelen alimentarse de ellos.

Agradecimientos
Agradecemos a las autoridades del Zoofari Lic. Marcos Oteza y M.V.Z Luis Carrillo por las
facilidades brindadas, así como a los trabajadores Mario Soto, Osvaldo Santos, Ángel Alonso y
Eduardo Torres por su ayuda en la colecta de ejemplares. También agradecemos a Aurora Flores,
Mayra Ortiz y Edna Serrano, alumnas de la Facultad de Ciencias Biológicas de la UAEM su apoyo
en el montaje de ejemplares.

Literatura Citada
Andrade-C. M. G., Henao, E. R. B. y P. Triviño. 2013. Técnicas y procesamiento para la recolección,
preservación y montaje de mariposas en estudios de biodiversidad y conservación. (Lepidoptera:
Hesperoidea-Papilionoidea). Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y
Naturales. 37(144): 311−325.
Carrero-S., D. A., Sánchez, L. R. M. y D. E. Tobar L. 2013. Diversidad y distribución de mariposas diurnas
en un gradiente altitudinal en la Región Nororiental Andina de Colombia.Boletín Científico Museo
Historia Natural, 17 (1): 168−188.
de la Maza, R. R. 1987. Mariposas mexicanas. Guía para su colecta y determinación. Fondo de Cultura
Económica, México. D. F. 302 pp.
Free, M. 2013. For the Birds, Butterflies & Hummingbirds: Creating Liviting Habitats. Virginia
Cooperative Extention. Virginia State University. Publication HORT-59NP.
Galindo, B. G. y R. Fernández N. 2002, Inventario florístico del municipio de Amacuzac, Morelos, México.
Polibotánica, 13: 107−135.

478
López-Gutiérrez et al.: Listado de mariposas diurnas del zoológico Zoofari en Morelos.

Glassberg, J. 2007. A Swift Guide to the Butterflies of Mexico & Central America. Sunstreak Books. 272
pp.
Grimaldi, D. and M. S. Engel. 2005. Evolution of the insects. Cambridge University Press. United States,
755 pp.
Landman, W. 1999. The complete Encyclopedia of Butterflies. Rebo Publishers. The Netherlands. 272 pp.
Luna-Reyes, M., Luis-Martínez, A., Vargas-Fernández, I. y J. Llorente-Bousquets. 2012. Mariposas del
estado de Morelos, México (Lepidoptera: Papilionoidea). Revista Mexicana de Biodiversidad, 83:
623−666.
Luna-Reyes M., Llorente-Bousquets, J. y A. Luis-Martínez. 2008. Papilionoidea de la Sierra de Huautla,
Morelos y Puebla, México (Insecta: Lepidoptera). Revista de Biología Tropical, 56(4): 1677−1716.
Luna-Reyes, M., Llorente-Bousquets, J., Luis-Martínez, A. e I. Vargas-Fernández. 2010 Composición
faunística y fenología de las mariposas (Rhopalocera: Papilionoidea) de Cañón de Lobos, Yautepec,
Morelos, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 81: 315−342.
Montero-A. F., Moreno-P., M. y L. C. Gutiérrez-M. 2009. Mariposas (Lepidoptera: Hesperioidea y
Papilionoidea) asociadas a fragmentos de Bosque Seco Tropical en el departamento del Atlántico,
Colombia. Boletín Científico Museo Historia Natural, 13 (2): 157−173.
North American Butterfliy Association. 2016. Disponible en: www.naba.org. (Fecha de consulta: 10-II-
2017).
Valencia, G. M. 1999. Listado faunístico de los Papilionoidea (Lepidoptera: Rhopalocera) del derrame
lávico del volcán Chichinautzin, estado de Morelos. Tesis, Facultad de Ciencias, Universidad
Nacional Autónoma de México, México, D. F. 46 pp.
Vargas-Fernández, I., Llorente-Bousquets, J. E. y A. Luis-Martínez. 2016. Adiciones a la serie
Papilionoidea de México: Distribución geográfica e ilustración. Facultad de Ciencias, UNAM.
México D. F. 120 pp.
Warren, A. D., Davis, M. K., Stangeland, J., Pelham P. and N. V. Grishin. 2016. Illustrated list of American
butterflies (North and South America). Butterflies of America. Disponible en:
http://www.butterfliesofamerica.com/L/Neotropical.htm. (Fecha de consulta: 12-X-2016).

479
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

INTERACCIÓN DE Anastrepha spp. Schiner (DÍPTERA: TEPHRITIDAE), EN LA


RELACIÓN PLANTA-FITÓFAGO-PARASITOIDE EN TRASPATIO, CAMPECHE,
MÉXICO

María de Jesús García-Ramírez y Enrique Antonio-Hernández

Universidad Autónoma de Campeche. Escuela Superior de Ciencias, Agropecuarias, calle 53 D/C, col. Esfuerzo y
Trabajo núm. 2, Escárcega, Campeche, México, C. P. 24350.
Autor de correspondencia: mjgarcia@uacam.mx

RESUMEN. El objetivo del presente estudio fue conocer la interacción trófica de las especies de Anastrepha, Schiner
(Diptera:Tephritidae) en traspatio en el sureste del estado de Campeche en México. Se muestrearon cinco especies de
frutales: Citrus aurantum L. 1753 (Rutaceae), Citrus sinensis, Osbeck, (Rutaceae) Psidium guajava L. (Myrtaceae)
Talissia olivaeformis H.B.K. (Sapindaceae) y Zuelannia Guidonea (Sw,) Britton y Millsp, (Flacourtiaceae), infestados
con larvas de Anastrepha. Los frutos se transportaron al laboratorio de la Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias
de la Universidad Autónoma de Campeche en donde se realizó la disección de estos, y la extracción de larvas de tercer
estadio. Las moscas obtenidas fueron identificadas como: A. ludens (Loew) 1873, A. obliqua (Macquart) 1835, A.
striata (Schiner) 1868, A. fraterculus (Wiedemann) 1830, y A. zuelaniae (Stone) 1942. Los índices de infestación de
larvas por kg de fruta se encontraron entre 123 y 3091. Se determinaron cinco géneros de parasitoides:
Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Himenoptera: Braconidae), Doryctobracon areolatus (Szépligeti), 1911
(Himenoptera: Braconidae), Aganaspis pelleranoi (Bréthes), (Himenoptera: Figitidae), Opius bellus (Gaham) 1930,
(Himenoptera: Braconidae), Odontosema spp. y Odontosema anastrephae (Himenoptera: Figitidae) (Borgmeier),
1935. Los porcentajes de parasitismo fluctuaron entre 3.0 y 30.7.

Palabras clave: Odontosema anastrephae, Opius bellus, Anastrepha fraterculus, Control biológico.

Interaction of Anastrepha spp. Schiner (Díptera: Tephritidae), in the relation host plant-
phytophagous-parasitoid backyard orchard, Campeche, Mexico

ABSTRACT. The objective of this work to know the trophic interaction of Anastrepha Scheiner (Diptera:Tephritidae)
in Backyard orchards in the southeast region of Campeche, Mexico. Five species of fruits were infested by flies belongs
to genus Anastrepha: Citrus aurantum L. 1753 (Rutaceae), Citrus sinensis, Osbeck, (Rutaceae) Psidium guajava L.
(Myrtaceae) Talissia olivaeformis H.B.K. (Sapindaceae) y Zuelannia Guidonea (Sw,) Britton y Millsp,
(Flacourtiaceae). The collection period was from June to September 2014 and 2015. The material collected was
transported to the laboratory of the Escuela Superior of Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma of Campeche.
The fruits were dissected and inspected for fruit flies larva presence. The flies obtained belong to three species: A.
ludens (Loew) 1873, A. obliqua (Macquart) 1835, A. striata (Schiner) 1868, A. fraterculus (Wiedemann) 1830, y A.
zuelaniae (Stone), 1942. The percentage of index of infesting obtained fluctuated from 123 and 3091. Were determined
five species of parasitoid: Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Himenoptera: Braconidae), Doryctobracon
areolatus (Szépligeti), 1911 (Himenoptera: Braconidae), Aganaspis pelleranoi (Bréthes), (Himenoptera: Figitidae),
Opius bellus (Gaham) 1930, (Himenoptera: Braconidae), Odontosema spp. y Odontosema anastrephae (Borgmeier),
1935. The percentage of index of infesting obtained fluctuated from 3.0 y 30.7.

Keywords: Odontosema anastrephae, Opius bellus, Anastrepha fraterculus, biological control.

INTRODUCCIÓN
El estado de Campeche en México por su cercanía al Golfo de México y Mar Caribe cuenta con
gran diversidad de microclimas y vegetación nativa, condiciones propicias para la proliferación de
especies de Anastrepha algunas consideradas como un problema fitosanitario con pérdidas
económicas en la fruticultura de las regiones tropicales y subtropicales (Hernández, 1992, Aluja
1994), y otras especies que no constituyen impacto económico pero que si llevan a cabo su ciclo
biológico en frutos comerciales y silvestres. Aunado a lo anterior existen otros insectos como los

480
García-Ramírez et al.: Interacción de Anastrepha spp. en la relación planta-fitófago-parasitoide en traspatio.

himenópteros que actúan como enemigos naturales regulando poblaciones de Anastrepha spp, los
cuales son generalmente ignorados, así como su beneficio e impacto en el ambiente. En
comunidades rurales del estado de Campeche existen los huertos de traspatio que reflejan
semejanza en su estructura y función a los ecosistemas donde pertenecen (Montemayor et al.,
2007). Los árboles frutales constituyen un factor importante dentro de estos sistemas y son
potenciales hospederos de especies del género Anastrepha. Hasta 2008 en Campeche se conocía la
presencia de diez especies de Moscas de la fruta, pero todas capturadas con sistema de trampeo y
un atrayente alimenticio (García et al., 2008; Tuchuc et al., 2008), y fue hasta que se dieron a
conocer trabajos realizados directamente con frutos, donde se hace mención a la interacción de
parasitoides himenópteros de las familias, Braconidae y Figitidae, asociados a especies de
Anastrepha (García et al., 2009 y 2010).
Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue determinar la interacción que existe entre las
especies de Anastrepha y sus parasitoides presentes directamente en frutos colectados en huertos
de traspatio, así como determinar la abundancia relativa de las especies de importancia económica
y no económica de dichos tefritidos.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se llevó a cabo en la región sureste del estado de Campeche en México, (18°
29´ N y 90° 55´ W, con una altitud de 42.6 m, y temperatura cálida sub-húmeda con lluvias en
verano). Las colectas se llevaron a cabo en tres localidades rurales del municipio de Francisco,
Escárcega, el muestreo frutal fue semanal, de junio a septiembre de 2014 y 2015, época en la que
se reorta la mayor infestación de moscas de la fruta en transpatio (García et al., 2012). Los frutos
colectados fueron: Citrus aurantum L. 1753 (Rutaceae) (naranja agría), Citrus sinensis, Osbeck,
(Rutaceae) (naranja dulce), Psidium guajava L. (Myrtaceae) (guayaba), Talissia olivaeformis
H.B.K. (Sapindaceae) (guaya) y Zuelannia Guidonea (Sw,) Britton y Millsp, (Flacourtiaceae)
(permentina); especies comunes en traspatio de la región.
Se visitaron nueve casas con huertos de traspatio donde había árboles en fructificación, con
avanzado grado de maduración, estos fueron colectados tanto de la parte arbórea como los que se
encontraban tirados en el suelo. Estos fueron transportados en cubetas de plástico de 10 litros de
forma separada por especie colectada al laboratorio de la Escuela Superior de Ciencias
Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Campeche.
En el laboratorio los frutos se pesaron y fueron disectados para la extracción de larvas de tercer
estadio de Anastrepha spp. estas fueron cuantificadas y colocadas en cajas Petri de 5 x 10 cm con
tierra esterilizada en grupos de 50 de cada fruto colectado, después de 10 días, tiempo estimado de
pupación se procedió a la revisión de cajas para hacer conteo de pupas las cuales se separaron de
forma individual en vasos de plástico de 5 x 5 cm. El material biológico se mantuvo en el
laboratorio a temperatura ambiente (32 + - °C), estos se revisaban diariamente para registrar la
emergencia de moscas adultas (macho y hembras) y/o posibles parasitoides. Cuando emergieron
los adultos (moscas o parasitoides), fueron depositados en viales ámbar de vidrio de 4 cm con
alcohol al 70 % y posteriormente fueron identificados, siguiendo las claves de Zuchii (2000) y
Korytkowski (2008) para moscas de la fruta; los parasitoides fueron identificados empleando las
claves de Wharton (1988).
Para el análisis de datos, se determinó el índice de infestación, abundancia relativa e índice de
parasitismo del material obtenido con las fórmulas utilizadas por: Nuñez et al., 2004 y Schliserman
y Ovruski; 2004.

_% de Infestación = Numero de larvas de tercer estadio/ Kg, fruta colectada X 100.

481
Entomología mexicana, 4: 480−486 (2017)

_% de parasitismo = Número de parasitoides adultos / Numero de pupas viables X 100.

_Abundancia relativa = Número total de insectos de una especie/ Número total de Insectos
emergidos X 100.

Muestra de los especímenes y plantas fueron depositados en la colección entomológica y


herbario de Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias y el Centro de Desarrollo Sustentable de
la Universidad Autónoma de Campeche.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En C. aurantum se obtuvieron en total 888 larvas de tercer instar de las que emergieron 456
adultos manteniendo la proporción de sexos 1:1, la especie abundante fue A. ludens A. ludens
(Loew) 1873, interactuando con A. obliqua (Macquart) 1835, en una relación entre 67-77 % y 22-
33 % respectivamente, mientras que los índices de infestación se mantuvieron similares en ambos
periodos de muestreo por especie de mosca (Cuadro 1). Schliserman y Ovruski, en 2004, emiten la
teoría de que cuando la relación de abundancia relativa de una especie en un hospedero tiene una
diferencia del 70 % o más, se trata de una planta que está sirviendo de refugio a la plaga secundaria
al no estar la disponibilidad de su hospedero de preferencia. Aunado a lo anterior, se tienen los
datos de que en el estado de Campeche en huertos de mango la principal especie encontrada es A.
obliqua (García et al., 2008, Tucuch et al., 2008 ), sin embargo durante la colecta del material
biológico para la generación del presente documento, en el traspatio, si se observó la presencia de
árboles de mango, pero no hubo disponibilidad de frutos; lo cual da la pauta para pensar que A.
obliqua utiliza a C. aurantum como reservorio en bajas poblaciones, para mantenerse presente,
hasta esperar su hospedero de preferencia.
En C. sinensis se recuperaron 45 larvas de tercer estadio, emergiendo 11 adultos de A. ludens
en proporción de sexos 1:1 con índice de infestación similar en ambos periodos. En los Cuadros 1
y 2, se observa una clara diferencia en la preferencia de A. ludens hacia frutos de C. aurantum, con
índices de infestación mayores en comparación con C. sinensis, pero en este último se observó la
interacción de Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead), (Himenoptera: Braconidae), en ambos
periodos de tiempo con índice de parasitismo de 6.25 y 30.27 % respectivamente; se sabe que esta
avispa es uno de los parasitoides exóticos que se han liberado hasta su establecimiento (Ovrusky
et al., 2000) y aunque no se tiene el dato que en el estado de Campeche se realicen estas
liberaciones, los resultados indican que la avispa está presente en el traspatio de forma natural.
Sustentando lo anterior en la naranja agría aunque en menor proporción también se encontró la
interacción de dos avispas Doryctobracon areolatus (Szépligeti), (Himenoptera: Braconidae) y D.
longicaudata, insectos previamente reportados como parasitoides de Anastrepha spp. (López et al.,
1999) pero que no se habían reportado en el estado de Campeche recuperados de frutos de la familia
Rutacea, en huertos de traspatio.
De los frutos de P. guajava se obtuvieron 1,742 larvas de las que emergieron 1068 adultos en
proporción sexual 1:1, las especies recuperadas fueron: A. fraterculus (Wiedemann) 1830, y A.
striata (Schiner) 1868 en proporción de 79 y 30 % respectivamente en ambos periodos y
manteniendo el índice de infestación entre 2530 y 2899 (Cuadros 1 y 2). En un estudio realizado
por García et al. (2009) se reporta que la abundancia relativa de especies de moscas en frutos de
guayaba fue de 80 y 20 % siendo A. striata la especie más abundante durante dos años de muestreo,
ellos mencionan que A. fraterculus es una especie se va posesionando como principal plaga en el
cultivo de guayaba en el estado de Campeche y con el tiempo desplace a A. striata considerada la
principal plaga de estos frutos. Aluja et al. (2000) mencionan que en el estado de Veracruz en

482
García-Ramírez et al.: Interacción de Anastrepha spp. en la relación planta-fitófago-parasitoide en traspatio.

México, en frutos silvestres de guayaba se presentan A. striata y A. fraterculus alternando su


abundancia relativa por ciclo de cultivo, ellos plantean la teoría de la regulación de especies, en
donde la plaga secundaría regula a la primaria evitando que puede llegar a ser un problema
fitosanitario y desplazarse a cultivos comerciales. En el presente trabajo en los resultados de dos
años, no se observó la alternancia de especies de Anastrepha, pero si se dan indicios para avalar,
la teoría del desplazamiento de una plaga primaria por una secundaría. También se encontró la
interacción de dos especies de himenópteros, Aganaspis pelleranoi (Bréthes) (Himenoptera:
Figitidae) y D. areolatus, con un nivel de parasitismo entre 7 y 12m% respectivamente; los datos
corroboran lo reportado por (García et al., 2009) para el estado de Campeche y (Hernández et al.,
2006) para el estado de Yucatán en la relación “planta-fitofago-parasitoide” en similar porcentaje
de parasitismo.
En frutos de T. olivaeformis, se obtuvieron 1,980 larvas de tercer estadio de las que emergieron
1,648 moscas adultas de las especies de A. fraterculus y A. ludens en proporción de abundancia de
99 a 1 % respectivamente, mientras que los índices de infestación se mantuvieron similares, y la
proporción de sexos se mantuvo 1:1 en ambos periodos de muestreo; también se encontró la
interacción de dos especies de himenópteros, D. areolatus y Opius bellus (Gaham) 1930,
(Himenoptera: Braconidae) especie reportada por primera vez en el presente documento en frutos
de T. olivaeformis en el estado de Campeche en huertos de traspatio. Guagliomi (1966) en un
muestreo en Venezuela reporta haber recuperado especies de Anastrepha spp. en frutos de guaya,
pero nunca se determinó la especie de las moscas. Fue hasta que García et al. (2010) reportan haber
encontrado a A. fraterculus y A. ludens de estos frutos en una relación 99 a 1 % respectivamente,
lo cual es similar en el presente trabajo. También estos mismos autores hacen mención de la
interacción con D. areolatus; este parasitoide ha sido relacionado en varios estudios con A.
fraterculus (López et al., 1999; Schliserman y Ovruski, 2004; Hernández et al., 2006).
En el caso de Z. guidonea se obtuvieron un total de 1,169 larvas de tercer estadio con la
emergencia de 731 moscas adultas, la relación de sexos fue de 1.4 machos por 1 hembra en ambos
periodos de muestreo. En el muestreo de 2014, las especies encontradas fueron A. fraterculus, A.
ludens y A. zuelaniae (Stone) 1942, esta última no había sido reportada en el estado de Campeche
hasta el presente reporte, las proporciones de abundancia relava fueron de 6.6, 6.8 y 86.5 %
respectivamente, con un índice de infestación de 3091. En el segundo periodo de muestreo 2015,
la única especie encontrada fue A. zuelaniae con un índice de infestación de 830,
considerablemente más bajo respecto al primer muestreo. En cuanto a la presencia de la interacción
de himenópteros en 2014 se encontraron tres especies que fueron; Odontosema spp., Odontosema
anastrephae (Borgmeier), 1935 (Himenoptera: Figitidae) y A. pelleranoi.
En 2015 se observa la interacción de dos himenópteros: D. areolatus y A. pelleranoi. En cuanto
a la presencia de especies de Anastrepha encontradas en permentina, varios autores mencionan
únicamente la relación de A. zuelaniae asociada a frutos de Z. guidonea, (Norrbom y Kim 1988;
Foote et al., 1993), lo cual coincide con el presente trabajo en 2015; también hay un reporte en
donde se menciona a A. fraterculus y A. striata en frutos de permentina, interactuando con D.
areolatus y O. anastrephae (García et al., 2010), lo que resulta similar en lo encontrado en el
presente trabajo en 2014. De manera general, respecto a los resultados de ambos periodos se podría
pensar que A. zuelaniae se va posesionando de su hospedero como plaga primaria en el estado de
Campeche, mientras que A. fraterculus podría definirse como una plaga secundaría presente en
frutos de permentina; mientras que A. ludens utiliza el hospedero como reservorio, pero para
sustentar dichas afirmaciones es necesario seguir con la investigación en huertos de traspatio para
corroborar la teoría. (Cuadro 1).

483
Entomología mexicana, 4: 480−486 (2017)

Cuadro 1. Variables de: % infestación de larvas por fruto, abundancia relativa por especie de Anastrepha, y parasitoides
emergidos en los diferentes hospederos, e índice de parasitismo registrado en 2014 y 2015.
Kg % de Anastrephas spp. % Parasitoides
Hospedero
Fruta infestación (A. R. %) Parasitismo (A. R.)
C. aurantum 114 775 A. ludens 72.1 7.4 D. aerolatus
A. obliqua 27.7 D. longicaudata
C. sinensis 37 126 A. ludens 100.0 18.2 D. longicaudata
A. striata 20.6 A. pelleranoi
P. guajava 64 2714 A. fraterculus 79.3 9.7 D. aerolatus
A. fraterculus 98.7 D. areolatus
T. alivaeformis 41 4783 A. ludens 1.3 3.0
A. fraterculus 6.6 Odontosema spp
A. ludens 6.8 O. anastrephae
Z. guidonea 57 1960 A. zuelaniae 86.5 17.4 A. pelleranoi

CONCLUSIÓN
En el presente trabajo se determinó, que en los huertos de traspatio del Sureste de Campeche
México, son sistemas propicios para la interacción de especies de Anastrepha y sus hospederos y
parasitoides, tanto aquellas de importancia económica como las que no representan alerta
fitosanitaria. Se recomienda dar seguimiento sobre todo en plantas silvestres y hacer estudios de
biología y hábitos de parasitoides, posibles candidatos como agentes de control biológico.
Se colectaron un total de 313 kg de frutos en huertos de traspatio de las especies C. aurantum,
C. sinensis, P. guajava. T. olivaeformis y Z. guidonea, con la obtención de 5,824 larvas de tercer
estadio, de donde emergieron 3,914 adultos pertenecientes a cinco especies: A. ludens, A. obliqua,
A. striata, A. fraterculus y A. zuelaniae. Los porcentajes de infestación de larvas por kg de fruta se
encontraron entre 123 y 3091. También se obtuvieron un total de 264 parasitoides que
corresponden a cinco géneros: D. longicaudata, D. areolatus, O. bellus, A. pellaranoi, Odontosema
anastrephae, Odontosema spp. (Cuadro 1). Los porcentajes de parasitismo fluctuaron entre 3.0 y
30.7.

Agradecimientos
Al Dr. A. L. Norrbom por la información proporcionada de moscas de la fruta en su base de datos. Al
M. en C., R. Noriega Trejo y R. Góngora Chin del Herbarios de Vida Silvestre y Colecciones Científicas
del CEDESU-UAC y al M. en C. J. S. Flores Guido Herbario de UADY. Por la confirmación de las plantas
identificadas.

Literatura Citada
Aluja, M. 1994. Biomomics and management of Anastrepha. Annual Review of Entomology, 39: 155−178.
Aluja, M., Piñero, J., Jácome I. and F. Díaz-Fleischer. 2000. Behavior of Flies in the Genus Toxotrypana
(Trypetinae: Toxotripanini). In: M. Aluja, y A. L. Norrbom. (Eds.). Fruit Flies (Tephritidae)
Phylogeny and Evolution of Behavior. CRC. USA. ISBN: 0-8493-1275-2. Memorias de las
Convención Nacional de Entomología. Lima. Perú.
Foote, R. H., Blanc, F. L. and A. L. Norrbom. 1993. Handbook of the Fruit Flies (Diptera: Tephritidae) of
America North of Mexico. Comstock Publishing Associates, Ithaca. Xii. 571 pp.
García, R. M. J., Maldonado-Arrollo, M., López-Martínez, V., Encalada-Mena, L. y J. J. Vargas-Magaña.
2008. Atracción de Anastrepha spp. a trampas cebadas con frutos naturales en Campeche, México.
7a Reunión de grupo de trabajo en moscas de la fruta del Hemisferio Occidental. Mazatlán, Sinaloa,
México.
García, R. M. J., Gómez, R. E., López, B. J. M., Médina, M. V. y M. L. Encalada. 2009. Incidencia de
Parasitoides en larvas de Anastrepha spp. en frutos de Psidium guajava, en Campeche, México. In:

484
García-Ramírez et al.: Interacción de Anastrepha spp. en la relación planta-fitófago-parasitoide en traspatio.

Estrada, V. E., Equihua, M. A., Chaires, G. P., Acuña, S. J., Padilla, R. R. y Mendoza, E. A.
Entomología Mexicana. Vol. 9.
García, R. M. J., Medina-Hernández, R. E., López-Martínez, V., Vázquez-López, M., Duarte, U. I. E. and
H. Delfín-González. 2010a. Talisia Olivaeformis (Sapindaceae) and Zuelania guidonia
(Flacourtiaceae): New Host Records for Anastrepha spp. (Diptera:Tephritidae) in México. Florida
Entomologist, 93(4): 633−634.
García, R. M. J., Medina, H. R. E., Baeza, G. J. M., López, M. V., Vázquez, L. M. and M. L. Encalada.
2010. Incidence of parasitoids of Anasthepha spp., in backyard ochards in the southe of Campeche,
Mexico. 8th international symposium on fruit flies of economic importance. Valencia (Spain). 26
sept-1 oct.2010. Editorial Universitat politecnica de Valencia. 342 pp.
García, R. M. J., López, M. V., Bolivar, F. N., Valencia, G. M. y M. L. Encalada. 2012. Interacciones
tróficas de Anastrepha spp. y sus parasitoides en dos hospederos silvestres, en el sureste del estado
de Campeche, México. In: C. E. Ruiz, y B. J. Coronado. Recursos Naturales. Universidad de
Tamaulipas. 1ª ed.
Gliessman, S. R. 1987. Species interactions and community ecology in low external-impact agriculture.
American Journal of Alternative Agriculture, 2: 160−165.
Guagliumi, P. 1966. Insetti e aracnidi delle piante comuni del Venezuela segnalatinel periodo 1938-1963.
Relaz. Monogr. Agr. Subtrop. Trop. (N.S.), 86: 392 pp.
Hernández, O. V. 1992. El género Anastrepha Schiner en México (Diptera. Tephritidae). Taxonomía,
Distribución y sus Plantas Huéspedes. Instituto de Ecología Publ. 33. Xalapa, México. 162 pp.
Hernández, O., Delfin, G. H., Escalante T. A. and S. P. Manrrique. 2006. Fruit flies (Diptera: Tephritidae)
reared from different hosts in Yucatán, México. Florida Entomologist. 89(4) 508−515.
Korytkowski, C. A. 2008. Manual para la identificación de moscas de la fruta del género Anastrepha
Schiner, 1868. Universidad de Panamá. 145 pp.
López, M., Aluja, M. and J. Sivinski. 1999. Hymenopterous larval-pupal and pupal parasitoids of
Anastrepha flies (Diptera: Tephritidae) in Mexico. Biological Control, 15: 119−129.
Montemayor, M. M. C., Estrada, P. C., Packardiii, J. M., Treviño, G. E. J. y M. H. Villaón. 2007. El
traspatio un recurso local en los servicios de “turismo rural familiar” alternativa de desarrollo
sustentable municipal - caso: San Carlos, Tamaulipas, México, Revista de investigación en turismo
y desarrollo local.
Norrbom, A. L. and K. C. Kim. 1988. A List of the Reported Host Plants of the Species of Anastrepha
(Diptera: Tephritidae). U.S. Dep. Agric., APHIS, PPQ, APHIS. 81-52.
Nuñez, B. L., Gómez, R. S., Guarin, G. y G. León. 2004. Moscas de las frutas (Diptera:Tephritidae) y
parasitoides asociados a Psidium guajava y Coffea arabica L. en tres municipios de la Provincia de
Vélez (Santander, Colombia). Parte 1: Índices de infestación y daño por moscas de la frutas.
Corpoica, 1(5): 5−11.
Ovruski, S. M., Aluja, M., Sivinski, L. and R. A. Wharton. 2000. Hymenopteran parasitoids on fruit –
infesting tephritidae (Diptera) in Latin America and the southern United States: diversity,
distribution, taxonomic status and their use in fruit fly biological control. Integrated Pest
Management Review, 5: 81−107
Schliserman, P. y S. Ovruski. 2004. Incidencia de moscas de la fruta de importancia económica sobre Citrus
aurantium (Rutaceae) en Tucumán, Argentina. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología (Costa
Rica), 72: 44−53.
Tucuch, C. F. M., Chi, Q. G., y C. F. Orona. 2008. Dinámica poblacional de adultos de la mosca mexicana
de la fruta Anastrepha sp. (Diptera: Tephritidae) en Campeche, México. Agriccultura Técnica.
México, 34: 341−347.
Wharton, R. A., Ovruski, S. M. and F. E. Gilstrap. 1998. Neotropical Eucoilidae (Cynipoidea) associated
with fruit infesting Tephritidae, with new records from Argentina, Bolivia and Costa Rica. Journal
of Hymenoptera Research, 7(1): 102−115.

485
Entomología mexicana, 4: 480−486 (2017)

Zucchi, R. A. 2000. Taxonomía. Pp. 13−24. In: A. Malavasi and R. A. Zucchi. (Eds.). Moscas-das-frutas
de importancia economica no Brasil: Conhecimento básico e aplicado. Riberao Preto, SP, BR,
Holos, Editora Ltda-ME.

486
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO DE Anastrepha canalis Stone, 1942 (DIPTERA: TEPHRITIDAE)


EN Turpinia occidentalis (Sw.) G. Don, 1832 (STAPHYLEACEAE) EN MÉXICO

Enrique Antonio-Hernández y María de Jesús García-Ramírez

Universidad Autónoma de Campeche. Escuela Superior de Ciencias, Agropecuarias, calle 53 D/C, col. Esfuerzo y
Trabajo núm. 2, Escárcega, Campeche, México, C.P. 24350
Autor de correspondencia: anastrephaproject@gmail.com

RESUMEN. Anastrepha canalis Stone 1942, es una especie perteneciente al grupo fraterculus, en el estado de Oaxaca
se encuentra principalmente asociada a ecosistemas húmedos pertenecientes a la selva alta perennifolia y bosques de
niebla de los Chimalapas, en la región del Istmo de Tehuantepec. Hasta antes del presente artículo, se desconocía lo
referente acerca de la biología de esta especie en México, y su distribución en el país únicamente se ha reportado en
los estados de Chiapas, Oaxaca y Veracruz. En el presente trabajo se documenta por vez primera en México a A.
canalis infestando Turpinia occidentalis G. Don (Sw), 1832, subespecie breviflora en el área selvática de Cerro Azul
Chimalapa, de igual manera se discute un probable periodo de diapausa en esta especie, en relación con la fructificación
de su planta hospedera.

Palabras clave: Mosca de la fruta, palo verde, Chimalapas, Istmo de Tehuantepec.

First record for Anastrepha canalis Dtone (Diptera: Tephritidae) in Turpinia occidentalis
(Sw.) G. Don (Staphyleaceae) in Mexico

ABSTRACT. The specie Anastrepha canalis Stone 1942, belongs to the fraterculus group, in Oaxaca Mexico is
associated mainly to wet ecosystem on the high forest of the Chimalapas, located in Isthmus of Tehuantepec. Until the
present article the biology of this specie was not known, its distribution in the country has been reported in Chiapas,
Veracruz and Oaxaca. The presence of A. canalis infesting to T. occidentalis G. Don (Sw),1832, subsp. breviflora, it
is reported for the first time in Mexico in the Cerro Azul Chimalapa jungle, in addition a probable period of diapause
in this specie is discussed probable related to the viability of the fruit of his host plant.

Keywords: Fruit fly, palo verde, Chimalapas, Isthmus of Tehuantepec.

INTRODUCCIÓN
Las moscas de la fruta (Diptera: Tephritidae) representan algunas de las plagas agrícolas más
importantes del orbe, las cuales, además de causar un gran impacto económico en pérdidas a una
gran diversidad de frutas y otros vegetales, limitan el desarrollo de la agricultura en muchos países
y son causantes directos de un número considerable de restricciones cuarentenarias impuestas por
los países importadores, ocasionando un detrimento en la economía de los países productores. En
México se han registrado 40 especies de Anastrepha, con el reciente reporte de A. furcata Lima
procedente del estado de Oaxaca, de las cuales, 27 se encuentran presentes en el estado de Oaxaca,
y de estas, 26 en el Istmo de Tehuantepec (Antonio y García, en prep.). El género Turpinia ha sido
reportado como hospedero de A. canalis por diversos autores; sin embargo, en México no se tenía
registro de esta asociación. El objetivo del presente trabajo fue determinar la relación existente
entre A. canalis con T. occidentalis durante la corta época de fructificación de esta especie botánica,
así como un probable periodo de diapausa de A. canalis.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se llevó a cabo en el área de Cerro azul, perteneciente al municipio de Santa
María Chimalapa, en la región del Istmo de Tehuantepec, ubicado al Oriente del estado de Oaxaca,
México. El área de estudio colinda al Norte con el municipio de Santa María Chimalapa, al Sur

487
Antonio-Hernández et al.: Primer registro de Anastrepha canalis en México.

con la localidad de Escolapa, al Este con Parcelas y terrenos comunales de Santa María Chimalapa
y al Oeste con el río Escolapa. El clima que predominante es cálido húmedo con un área de
transición a clima templado. Este lugar forma parte de las elevaciones de la sierra atravesada, y la
temperatura promedio varía entre 22 y 34 °C., la vegetación presente en el lugar corresponde
principalmente a la selva alta perennifolia. Se colectaron frutos maduros de T. occidentalis del
suelo y árbol en un área de transición entre selva alta perennifolia y bosque de niebla (16° 51’ 40.4”
N 94° 43’ 45.5” W, 344 msnm), durante el mes de Junio en los años 2002, 2003 y 2014. Los frutos
fueron depositados en bolsas plásticas de polietileno de 30 x 20 cm, las muestras fueron llevadas y
examinadas en el laboratorio de la Campaña Nacional contra Moscas de la Fruta a cargo de Comité
Estatal de Sanidad Vegetal, en la población de Tapanatepec, Oaxaca.
La disección de los ejemplares obtenidos se realizó en el Laboratorio de Entomología y
Acarología del Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria de la Dirección General de Sanidad
Vegetal, SENASICA-SAGARPA, Coyoacán, México (Guillermo Pérez Valenzuela 127, Col. del
Carmen).
Los frutos se pesaron con una balanza analítica (LG-A. Mod. 501A) y fueron disectados para la
extracción de larvas de tercer estadio, una vez extraídas, estas fueron colocadas en recipientes de
plástico de 30 x 15 cm, con un sustrato de aserrín húmedo de 10 cm de espesor para favorecer la
pupación de las larvas a una temperatura de 26° C, con humedad relativa entre 80-85 % y un
fotoperiodo de 12 horas. Los ejemplares emergidos se colocaron en viales de plástico de 5 x 1 cm,
con alcohol al 70 % para su preservación e identificación, la cual se realizó con las claves de Stone,
(1942); Steyskal, (1977) y Korytkowski, (2008).

El índice de infestación de los frutos fue determinado con la fórmula de (Núñez et al., 2004).

(Infestación / kg de fruta) = Número de larvas de tercer instar


kg. de fruta colectada

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Durante tres años, se colectaron un total de 1.624 kg de frutos de T. occidentalis, de los cuales
se obtuvieron un total de 70 larvas de tercer estadio, con la emergencia de 40 moscas adultas (15
hembras y 45 machos), la proporción de sexos de estas fue de 1.6 machos: 1 hembras y el índice
de infestación general fue de 5740. (ver cuadro 1). En la figura 1, se hace la descripción general de
las principales características taxonómicas de un espécimen adulto de la especie. Stone (1942)
reporta en Panamá a T. paniculata (actualmente reconocida como una sinonimia de T. occidentalis)
como hospedero de esta especie; Jirón y Soto (1988) citan a T. occidentalis, sin embargo, estos
últimos autores mencionan no haber obtenido A. canalis a partir de frutos infestados; Aluja et al.
(2000) en el estado de Veracruz colectan A. canalis, únicamente en trampas McPhail. En el presente
trabajo por primera vez se registra la interacción de T. occidentalis con A. canalis, con la
recuperación de moscas adultas de dicha especie, a partir de larvas de tercer estadio obtenidas de
los frutos colectados.
Adicional a lo anterior se determinó que el hospedero donde se recuperaron las larvas de moscas
pertenece a la subespecie breviflora ya que presenta las siguientes características; flores de menos
de 5 mm de largo, pedicelos y nervio central lisos, frutos redondeados en el ápice y la planta se
localizó a los 344 msnm. Sosa (1988) menciona las características anteriores para esta subespecie,
citando que dichas plantas se encuentran en vegetación secundaria derivada de la selva alta
perennifolia a una altura máxima de 500 msnm.

488
Entomología mexicana, 4: 487−490 (2017)

De acuerdo a lo observado en el presente trabajo se propone la teoría de un posible periodo de


diapausa en la especie A. canalis que se encuentra íntimamente relacionada con la ausencia de
fructificación de su planta hospedera; dando así una lógica razón de él porque a pesar de haber
citado la presencia de esta especie en México desde hace dos décadas (Hernández-Ortiz, 1996) aún
se desconocía su planta hospedera, sin embargo, es indispensable continuar la búsqueda de otros
posibles hospederos. El Istmo de Tehuantepec es una región con las condiciones propicias para la
proliferación de diversos hospederos que pueden servir de refugio para las moscas del género
Anastrepha que no representan un problema fitosanitario para cultivos comerciales.

Cuadro 1: Variables de infestación de A. canalis en T. occidentalis en los años 2002, 2003 y 2014.
Fecha de Kg. Índice de Fecha de
Hembras Machos
colecta muestreados infestación emergencia
11/06/2002 0.400 5750 27/06/2002 3 1
20/06/2003 0.398 5520 07/07/2003 5 10
14/06/2014 0.420 5950 01/07/2014 7 14
Total 1.624 15 25

Figura 1. A) Hembra adulta de A. canalis obtenida a partir de frutos de T. occidentalis; B) cabeza; C) mesonoto; D)
escutelo y metanoto (medioterguito); E) Ala; F) membrana eversible y aculeus.

CONCLUSIONES
Se reporta por primera vez el desarrollo de A. canalis en frutos de T. occidentalis subespecie
breviflora en un punto de vegetación abundante y zona no perturbada del Istmo de Tehuantepec en
el estado de Oaxaca en México, durante tres diferentes años. Los resultados obtenidos indicaron
que a pesar del tiempo no se observó diferencia significativa en el Índice de infestación, ni en la
proporción de la emergencia de machos y hembras. Considerando las condiciones geográficas del
lugar de colecta, se recomienda continuar con las observaciones en hospederos silvestres ya que el
Istmo de Tehuantepec en un lugar que tiene las condiciones propicias para la proliferación de
diversos hospederos que pueden servir de refugio para las moscas del género Anastrepha que no
representan un problema fitosanitario para cultivos comerciales y que podrían ayudar a mantener
el equilibrio ecológico en la interacción planta insecto.

489
Antonio-Hernández et al.: Primer registro de Anastrepha canalis en México.

Agradecimientos
Al Dr. A. L. Norrbom, por la gentileza al proporcionar información de su base de datos y haber
confirmado la determinación de Anastrepha canalis. Al Dr. Francisco Gerardo Lorea Hernández,
por la confirmación del material botánico utilizado en el presente trabajo. Esta información está
apoyada en el proyecto “El género Anastrepha y su diversidad en el Istmo de Tehuantepec,
Oaxaca”, mismo que se encuentra en desarrollo.

Literatura Citada
Aluja, M., Piñero, J., López, M., Ruiz, C., Zúñiga, A., Piedra, E., Díaz-Fleischer, F. and J. Sivinski. 2000.
New host plant and distribution records in México for Anastrepha spp., Toxotrypana curvicauda
Gerstaecker, Rhagoletis zoqui Bush, Rhagoletis sp. and Hexachaeta sp. (Diptera:Tephritidae).
Proceedings of the Entomological Society of Washington, 102: 802−815.
Antonio-Hernández, E. y M. J. García-Ramírez. El género Anastrepha y su diversidad en el Istmo de
Tehuantepec, Oaxaca. En prep.
Hernández-Ortiz, V. 1996. Tephritidae (Diptera). Pp. 603−617. In: J. Llorente-Bousquets, A. García-
Aldrete y E. González-Soriano. (Eds.). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de
México, Hacia una síntesis de su conocimiento. Universidad Nacional Autónoma de México
(UNAM), México.
Jiron, L. F. and J. U. Soto. 1988. A preliminary list of the fruit flies of the genus Anastrepha (Diptera:
Tephritidae) in Costa Rica. Florida Entomologist, 71(2): 130−137.
Korytkowski, C. A. 2008. Manual para la identificación de moscas de la fruta del género Anastrepha
Schiner, 1868. Universidad de Panamá. 145 pp.
Lorence, D. H. and A. García-Mendoza. 1989. Oaxaca, Mexico. Pp. 253−269. In: D. G. Campbell and H.
D. Hammond. (Eds.). Floristic inventory of tropical countries: the status of plant systematics,
collections, and vegetation, plus recommendations for the future. New York Botanical Garden.
Nueva York.
Núñez, B. L., Gómez, R. S., Guarrin, G. y G. León. 2004. .Moscas de las frutas (Díptera: Tephritidae) y
parasitoides asociados con Psidium guajava L. y Coffea arabica L. en tres municipios de la
Provincia de Vélez (Santander, Colombia). Revista CORPOICA, 5(1): 13−21.
Sosa, V. 1988. Flora de Veracruz. Staphyleaceae. Instituto Nacional de Investigaciones Sobre Recursos
Bioticos. Xalapa Veracruz, México. 57 pp.
Steyskal. G. C. 1977. Pictorial Key to Species of the genus Anastrepha (Diptera: Tephritidae). The
Entomological Society of Whashington. Whashington D.C.
Stone, A. 1942. The fruit flies of the genus Anastrepha. U. S. Dep. Agr. Misc. Publ. 439. 112 pp.

490
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

MARIPOSAS DIURNAS (LEPIDOPTERA: PAPILIONOIDEA) DEL PARQUE


NACIONAL SIERRA DE ÓRGANOS, ZACATECAS, MÉXICO

Hugo Álvarez-García1, Jorge Servín1 y Jesús Sánchez-Robles2


1
Laboratorio de Ecología y Conservación de Fauna Silvestre, Departamento El Hombre y su Ambiente, Universidad
Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco, C. P. 04960. Ciudad de México, México.
2
Laboratorio de estadística. Departamento El Hombre y su Ambiente, Universidad Autónoma Metropolitana Unidad
Xochimilco, C.P. 04960. Ciudad de México. México.
Autor de correspondencia: jservin@correo.xoc.uam.mx

RESUMEN. Las mariposas se han usado como indicadores de biodiversidad y del estado de conservación de las áreas
naturales protegidas. En junio de 2015, se realizó recolectas intensivas de mariposas diurnas en el Parque Nacional
Sierra de Órganos, Municipio de Sombrerete, Zacatecas. Se usó como método de muestreo, la búsqueda dirigida de
adultos y trampas tipo Van Someren-Rydon distribuidas equitativamente en cuatro tipos de vegetación. La recolecta
de organismos fue selectiva. Se obtuvieron 270 registros, agrupados en 42 especies pertenecientes a seis familias. De
estas recolectas, se encontraron 20 especies como nuevos registros para el estado de Zacatecas, los cuales incrementan
en listado estatal en 79 especies-subespecies. Se recomienda realizar más recolectas y evaluaciones de mariposas en el
estado de Zacatecas y en particular en sus áreas naturales protegidas.

Palabras clave: Papilionoidea (s. lat.), diversidad, Sierra de Órganos, áreas naturales protegidas.

Butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea) of the National Park Sierra de Organos, Zacatecas,


Mexico

ABSTRACT. Butterfly species have been used as indicators of biodiversity and conservation status for protected
natural areas. In June 2015, an intensive daytime-butterfly survey was performed in Sierra de Organos National Park,
Sombrerete Municipality, Zacatecas State, Mexico. The sampling method was the directed search of adults using 16
Van Someren-Rydon-like traps equally distributed in four vegetation type sites. The collection of organisms was
selective. A total of 270 records, grouped in 42 species belonging to 6 families was obtained. It was found that 20
species are new records for Zacatecas State, increasing in79 the listing of butterflies species for this State. It is
recommended to perform more collections and evaluations in Zacatecas State and particularly, in its protected natural
areas.

Keywords: Papilionoidea (s.lat), diversity, Sierra de Organos, protected natural areas

INTRODUCCIÓN
Zacatecas con un total de 59 especies-subespecies reportadas (Llorente et al., 2014) tiene la
estimación más baja de diversidad de mariposas del país en la última recopilación. El Parque
Nacional Sierra de Órganos (PNSO), es un área Natural Protegida que se localiza en el estado de
Zacatecas. Sin embargo, no se tiene un listado publicado de sus mariposas, y su plan de manejo
carece también del mismo (SEMARNAT, 2013). Entre los principales objetivos en materia de
conocimiento del parque, que permitan la preservación de la biodiversidad y la toma de decisiones,
es generar, rescatar y divulgar conocimientos, prácticas y tecnologías, tradicionales o recientes.
Este estudio por lo tanto tuvo como objetivo determinar las especies-subespecies de mariposas de
la reserva citada, lo cual sumará al conocimiento científico sobre las mariposas del estado de
Zacatecas.

491
Álvarez-García et al.: Mariposas diurnas del parque Nacional Sierra de Órganos, Zacatecas.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio. El Parque Nacional Sierra de Órganos se localiza en el municipio de
Sombrerete en el Estado de Zacatecas. Es parte de la Sierra Madre Occidental en su lado oriental,
y limita con la Altiplanicie Mexicana. El área comprende una superficie de 1,124.76 hectáreas. La
variación altitudinal va de 2120 a los 2560 msnm. Se ubica dentro de las coordenadas geográficas
extremas: Este N 23º 46’ 54.31’’ y W 103º 46’ 37’’ Oeste N 23º 48’ 06.39’’ y W 103o 49` 08.66”,
Sur N 23º 46’ 07.71’’ y W 103o 47` 01.26”, y Norte N 23o 48’ 28.80’’ y W 103o 48` 57.93’’. Al
norte colinda con la Sierra de Santa Lucía en el estado de Durango, al oriente con el Valle de
Sombrerete, al sur con el Cerro Papantón y Loma Alta y al Occidente con el municipio de Vicente
Guerrero, Durango (SEMARNAT, 2013).
La fisiografía del paisaje es de tipo sierra baja de roca volcánica, crestas y topografía de
montaña. Una pequeña porción la constituyen pequeños valles con topografía plano-ondulada y
pendientes bajas donde se acumulan residuos aluviales. El tipo de clima según Köppen, modificado
por Enriqueta García (García, 2004) es el C (w0) (w) a (e), es decir, parte del grupo de climas
templados, con temperatura del mes más frío de -3 °C y temperatura promedio anual de 18 ºC, el
régimen de humedad es el más seco de los climas templados con un cociente P/T menor de 43.2
con lluvias en Verano y porcentaje de la lluvia Invernal entre cinco y 10.2 de la anual. Dentro del
PNSO se localizan algunos arroyos temporales (UNAM, 1970; SEMARNAT, 2013). Los tipos de
vegetación son Bosque de Pino, que lo forman las especie como Pinus cembroides, y arbustos
como Juniperus sp. en compañía de Mimosa sp. y Acacia sp. Bosque de Encino, como
representantes las especies de Quercus grisea, Q. eduardii y Q. potosina, asociados con algunas
herbáceas. Bosque de Pino-Encino como su principal representante la especie Pinus chihuahuana
engelm, donde el estrato arbustivo alcanza alturas de dos metros, roble, huizache, cedro, nopal,
magueyes, así como también se presentan algunas herbáceas. Arroyos pedregosos, donde el
arbolado está compuesto de pinos, encinos, con una altura menor a los bosques adyacentes y
muestran una baja densidad y cobertura. Matorral de Mimosa-Opuntia, compuesto de especies
como Mimosa aculeaticarpia y Opuntia durangensis. Paztizal, que se presenta en terreno plano,
dominado principalmente por plantas herbáceas, predominando especies de compuestas y
gramíneas, las cuales son Bouteloua gracilis, B. curtipendula, Heterosperma pinnatum, Pectis
prostrata, Crusea diversifolia, Microchloa kunthii y Aristida adscensionis. Este último grupo está
asociado en las laderas con Mimosa acuñeaticarpia y Acacia schaffneri. Vegetación subacuática,
está compuesta por especies como Polygonum hydropiperoides, Sisyrinchium convolutum
(SEMARNAT, 2013).
Campo y Determinación. Se ubicaron cuatro transectos de aproximadamente un kilómetro de
largo, cada uno de estos por cada tipo de vegetación y asociaciones vegetales (Fig. 1). El muestreo
se realizó durante cuatro días con la colaboración de siete a ocho personas por día por sitio (un día
para cada transecto). El muestreo iniciaba a las 8:30 am y finalizaba a las 7 pm. Se utilizaron dos
técnicas de recolecta: a) búsqueda dirigida con red entomológica y b) colocación de siete trampas
tipo Van Someren-Rydon (Rydon, 1964), que fueron cebadas con trozos de plátano macho y piña
fermentados. Los ejemplares recolectados se sacrificaron selectivamente presionando su tórax, y
se depositaron en sobres de papel glasé con rotulación estándar para su posterior montaje y
comprobar su determinación taxonómica (Howe, 1975; Llorente, et al., 1990). Para la
determinación taxonómica previa a nivel especie se utilizó la guía de campo de Jeffrey Glassberg
(Glassberg, 2007), y Kaufman (Brock y Kaufman, 2003). Posteriormente se efectuó comparación
con fotos de especímenes montados de varias colecciones científicas, disponibles en el sitio
electrónico de “Buttterflies of America”, (con dirección electrónica: http://butterfliesofamerica.com)
en donde se incluyen fotos de tipos. También se consultó a Llorente et al. (1997), Vargas et al.

492
Entomología mexicana, 4: 491−498 (2017)

(2008), Luis et al., (2010), estos volúmenes contienen información sobre mariposas mexicanas,
que incluye ilustraciones, mapas de distribución y referencias a las descripciones originales.
También se consultó a Beultespacher (1984), Prudic et al. (2008), Miller et al. (1974), Miller et al.
(1976), Grishin (2012), Riley (1926), Burns (1964). James et al. (2008) y la obra Biologia Centrali-
Americana (Godman y Salvin 1878-1901) La mayoría de estas revisiones contienen claves
taxonómicas de las especies incluidas en este estudio. Se anotaron los datos en hojas de campo para
el control del registro de organismos recolectados, liberados y de rápida determinación para su
posterior análisis. Se construyó una base de datos, con todos los registros obtenidos, donde se
incluyó: familia, género, especie, subespecie, sexo, sitio de registro, colector, fotógrafo, y número
o clave de foto (en caso de los organismos liberados).

Figura 1. Tipos de Vegetación, de cada sitio muestreado. (A). Paztizal, (B). Riparia, (C).
Matorral y (D). Pino-Encino.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Como producto de estos cuatro días de muestreo (17 al 20 Junio de 2015) en la temporada de
lluvias, se obtuvieron 270 registros de mariposas y recolectas dando un total de 42 especies,
agrupadas en seis familias: Papilionidae con tres especies; Hesperiidae (8 spp.), Pieridae (8 spp.),
Riodinidae (1 sp.), Lycaenidae (6 spp.) y Nymphalidae con 16 especies.
La lista de Papilionoidea (s. lat.) del Parque Nacional Sierra de Órganos, Zacatecas, México
(Cuadro 1). El orden filogenético de la superfamila está, de acuerdo a van Nieukerken et al. (2011),
y el orden taxonómico por especie siguiendo la “Lista Sistemática de Papilionoidea (Partim) de
México 2016” en Vargas-Fernández et al. (2016) y Warren, A. D et al. (2016).

493
Álvarez-García et al.: Mariposas diurnas del parque Nacional Sierra de Órganos, Zacatecas.

Cuadro 1. Lista de especies-subespecies y número de registros por unidad de vegetación.


Taxones A B C D
Familia PAPILIONIDAE
Subfamilia PAPILIONINAE
Battus philenor philenor (Linnaeus, 1771) 1 1
Heraclides anchisiades idaeus (Fabricius, 1793)* 1
Papilio polyxenes asterius Stoll, 1782 3
Familia HESPERIIDAE
Subfamilia Eudaminae
Thorybes pylades (Scudder, 1870) * 2 1 4
Subfamilia Pyrginae
Erynnis funeralis (Scudder & Burgess, 1870)* 3
Pyrgus communis communis (Grote, 1872)* 1 1 1
Pyrgus albescens Plötz, 1884* 1
Pyrgus philetas W. H. Edwards, 1881* 3 1
Subfamilia Hesperiinae
Copaeodes minima (W. H. Edwards, 1870)* 3 1
Copaeodes aurantiaca (Hewitson, 1868) * 1
Atalopedes campestris huron (W. H. Edwards, 1863)* 2
Familia PIERIDAE
Subfamilia Coliadinae
Eurema daira (Wallengren, 1860) 1
Eurema mexicana mexicana (Boisduval, 1836) 2 1 1
Abaeis nicippe (Cramer, 1779) 1 1 1
Nathalis iole Boisduval, 1836 19 14 6 10
Zerene cesonia cesonia (Stoll, 1790) 3 1
Colias eurytheme Boisduval, 1852 1 1
Colias philodice philodice Godart, 1819* 9 13
Subfamilia Pierinae
Pontia protodice (Boisduval & Leconte, [1830]) 3 2 1
Familia RIODINIDAE
Calephelis sp. 1
Familia LYCAENIDAE
Subfamilia Theclinae
Strymon melinus (Hübner, [1813]) 3 1
Subfamilia Polyommatinae
Celastrina echo cinerea (W. H. Edwards, 1883)* 1
Zizula cyna (W. H. Edwards, 1881)* 1
Leptotes marina (Reakirt, 1868) 4 1 11 9
Echinargus isola (Reakirt, [1867]) 5 5 2 2
Icaricia lupini texanus (Goodpasture, 1973)* 2 2 3 2
Familia NYMPHALIDAE
Subfamilia Libytheinae
Libytheana carinenta mexicana Michener, 1943 1
Subfamilia Danainae
Danaus gilippus thersippus (H. Bates, 1863) 1 3
Subfamilia Heliconiinae
Agraulis vanillae incarnata (Riley, 1926) ᴑ 1
Euptoieta claudia daunius (Herbst, 1798) 1 4 4
Subfamilia Limenitidinae
Adelpha eulalia (Doubleday, [1848])* 1*
Limenitis arthemis arizonensis W.H. Edwards, 1882 ᴑ 1
Subfamilia Biblidinae
Biblis hyperia aganisa Boisduval, 1836* 1
Subfamilia Nymphalinae

494
Entomología mexicana, 4: 491−498 (2017)

Cuadro 1. Continuación.
Taxones A B C D

Polygonia interrogationis (Fabricius, 1798) * 2*


Vanessa atalanta rubria (Fruhstorfer, 1909) 1
Vanessa virginiensis (Drury, 1773) 14 3 2 3
Junonia evarete nigrosuffusa Barnes & McDunnough, 1916* 1 2
Chlosyne lacinia adjutrix Scudder, 1875* 3 1
Phyciodes graphica graphica (R. Felder, 1869) 3 4
Anthanassa texana texana (W. H. Edwards, 1863) 1 1
Subfamilia Satyrinae
Cyllopsis pertepida pertepida (Dyar, 1912) * 8 10 4 5
Megisto rubricata pseudocleophes L. Miller, 1976* 1 4 2 3

TOTAL DE REGISTROS 95 78 40 57
TOTAL DE ESPECIES 27 23 15 20
A: PAZTIZAL; B: MATORRAL; C: RIPARIA y D: PINO-ENCINO. Esta lista de especies de mariposas en el
PNSO, incluye (ᴑ): Registros con fotografía, sin colectar el ejemplar y (*): nuevos registros para el Estado de
Zacatecas con ejemplar recolectado. De 40 especies se obtuvieron recolectas, sin embargo, de dos solo fue posible
la determinación visual a base de fotografía (Limenitis arthemis arizonensis y Calephelis sp.).

Figura 2. Dendrograma de similitud en las especies de Papilionoidea del Parque Nacional


Sierra de Órganos, Zacatecas en diferentes tipos de vegetación.

Cuadro 2. Comparación de la composición de especies por familias.


Familias PN-Sierra de Órganos RB-Michilia 1 Valle de México 2 Cañada los Dinamos 3
Papilionidae 3 1 10 4
Hesperiidae 8 23** 49 * 0
Pieridae 8 14 31 17
Riodinidae 1 2 4 2
Lycaenidae 6 13 21 12
Nymphalidae 16 24 71 30
Total 42 77 186 65
La tabla con estudios diferentes para fines de comparación. Un asterisco (*) indica las especies reportadas en
Beutelspacher (1980); dos (**) son las especies reportadas en Díaz-Batres M. E. (1991). 1 Especies reportadas de cinco
familias sin incluir Hesperiidae, en Díaz-Batres M. E. (1991); 2 La lista, es sin incluir Hesperiidae en Luis-Martínez y
Llorente (2001); 3 Datos tomados de Luis-Martínez y Llorente (2001), donde se presenta una segunda lista, dentro del
valle de México.

495
Álvarez-García et al.: Mariposas diurnas del parque Nacional Sierra de Órganos, Zacatecas.

Dado que no se llevó a cabo un muestreo durante un año que cubriera las cuatro estaciones del
año. No se puede estimar la riqueza total que se puede encontrar en toda el área de estudio. Sin
embargo, si se compara el número de especies por cada familia con la Reserva de la Biosfera de
la Michilia, que es un área cercana y con vegetación similar, la apreciación no deja de ser objetiva
ya que los datos de las especies de la RB de la Michilia en el cuadro 1, provienen de dos estudios
con duración de un año cada uno, que abarcan todas las estaciones, las cifras no dejan de estar
próximos, con esta área. Por otra parte, las familias pobremente representadas en este tipo de
ecosistemas, con presencia de vegetación de pino y encino son Riodinidae que no ha sobrepasado
las cinco especies; en el Parque Sierra de Órganos se observó solo una sola especie y en la Michilia
se reportan dos especies. La familia Lycaenidae es otra de las familias que esta poco representada
en este tipo de vegetación. Es decir, que la mayor diversidad de esta familia se encuentra hacia el
neotrópico, (Lamas, 2008). Con respecto a la familia Hesperiidae, Díaz-Batres (1991), encontró
que el 43 % de las especies de hespéridos su época de vuelo es en lluvias, una cifra cercana a la de
este estudio, dado que esta autora reportó nueve especies en la época de lluvias en la Michilia. Si
comparamos al valle de México con este estudio nos percatamos que las cifras son desiguales, o
poco próximas con respecto al número de especies por familia. Luis y Llorente (1990), mencionan
que el 35 % de las especies reportadas en el Valle de México, no son residentes, que posiblemente
migren de otras áreas periféricas. Un ejemplo recientemente observado por el primer autor es la
presencia de dos especies de la familia Papilionidae no reportados en el valle de México. En el
PNSO, solo en esta lista se observaron cuatro especies migratorias, como son Battus philenor
philenor, Libytheana carinenta mexicana, Vanessa atalanta rubria, Vanessa virginiensis.

CONCLUSIÓN
Se registraron 42 especies de la superfamilia Papilionoidea (s. lat.) para el Parque Nacional
Sierra de Órganos, de éstos, 20 especies son registros nuevos para el estado de Zacatecas, con lo
que se incrementa el listado a 79 especies. Para incrementar el conocimiento de la biodiversidad
de este grupo en Zacatecas, se recomienda hacer más recolectas en el estado y en sus Áreas
Naturales Protegidas.

Agradecimientos
Agradecemos al personal del Parque Nacional Sierra de Órganos, Zacatecas, por haber
permitido la realización de este estudio.

Literatura Citada
Beutelspacher, C. R. 1984. Mariposas de Mexico. Fascículo I. Introducción y generalidades, Superfamilia
Papilionoidea, Familia Papilionidae. La Prensa Mexica Mexicana, S.A. xii + 128 pp. 20 pls.
Brock, J. P. and K. Kaufman. 2003. Kaufman field guide to butterflies of North America. Houghton Mifflin
Harcourt.
Burns J. M. 1964. Evolution in skipper butterflies of the genus Erynnis. The University of California
Publications in Entomology, 37−216.
Burns J. M. 2000. Pyrgus communis and Pyrgus albescens (Hesperiidae: Pyrginae) are separate
transcontinental species with variable but diagnostic valves. Journal of the Lepidopterists' Society,
54(2): 52−71.
Díaz-Batres, M. E. 1991. Estudio ecológico de los lepidópteros Hesperioidea de la Reserva de la Biosfera
“La Michilía”, Durango, México. Folia Entomológica Mexicana. 81: 325−333.
Díaz-Batres, M. E., Llorente B. J., Vargas-Fernández, I. y A. Luis-Martínez. 2001. Papilionoidea
(Lepidoptera) de la Reserva de la Biosfera La Michilía en Durango, México. Contribuciones
entomológicas. Homenaje a la Dra. Isabel Bassols. ENCB-IPN, México, D.F.

496
Entomología mexicana, 4: 491−498 (2017)

García, E. 2004. Modificaciones al Sistema de clasificación climática de Köppen. Instituto de Geografía,


UNAM. 5a Ed.
Glassberg, J. 2007. A swift guide to the butterflies of Mexico and Central America. Sunstreak Books. Inc.
266 p.
Godman, F. D. and I. O. Salvin. 1878-1901. Biologia Centrali Americana. Zoología, Insecta, Lepidoptera,
Rhopalocera. Volumen I, II (texto) & III (láminas).
Grishin, N. V. 2012. Visual keys to differentiating Spring Mountain Blues (Lycaenidae: Polyommatinae).
News of the Lepidopterists’ Society, 54(4): 117−120.
Howe, W. H. (Ed.) 1975. The Butterflies of North America. Doubleday and Co. Inc. Garden City, New York,
XII, 633 pp.
James A. Fordyce, Matthew L. Forister, Chris C. Nice, John M. Burns, Arthur M. Shapiro. 2008. Patterns
of Genetic Variation between the Checkered Skippers Pyrgus communis and Pyrgus albescens
(Lepidoptera: Hesperiidae). Annals of the Entomological Society of America, 101(4): 794−800.
Lamas, G. 2008. La sistemática sobre mariposas (Lepidoptera: Hesperioidea y Papilionoidea) en el mundo:
estado actual y perspectivas futuras. Pp. 57−70. In: J. B. Llorente y A. Lanteri. (Eds.).
Contribuciones taxonómicas en órdenes de insectos hiperdiversos. Las Prensas de Ciencias,
Facultad de Ciencias, UNAM, México, D. F.
Llorente B., J., Garcés, A., Pulido, T. y E. I. Luna. 1990. Manual de recolección y preparación de animales.
UNAM, México, 270 pp.
Llorente, J. B., Oñate, L. O., Luis, A. M. e I. F. Vargas. 1997. Papilionidae y Pieridae de México:
distribución geográfica e ilustración. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de
México/ Comisión Nacional para el Uso y Conocimiento de la Biodiversidad, México, D. F. 235
pp.
Llorente-Bousquets, J., Vargas-Fernández, I., Luis-Martínez, A., Trujano-Ortega, M., Hernández-Mejía, B.
C. y A. D. Warren. 2004. Biodiversidad de Lepidoptera en México. Revista Mexicana de
Biodiversidad, 85: 353−371.
Luis, A. M. y J. B. Llorente. 1990. Mariposas en el Valle de México: introducción e historia. 1. Distribución
local y estacional de los Papilionoidea de la Cañada de los Dínamos, Magdalena Contreras, D. F.,
México. Folia Entomológica Mexicana, 78: 95−198.
Luis, A., Llorente, J. y I. Vargas. 2003. Nymphalidae de México I (Danainae, Apaturinae, Biblidinae y
Heliconiinae): Distribución Geográfica e Ilustración. Las Prensas de Ciencias, Facultad de
Ciencias, UNAM-CONABIO. México, D. F. 250 pp.
Luis, A. M., Llorente, J. B., Vargas. I. F. y C. Pozo. 2010. Nymphalidae de México. III (Nymphalinae):
distribución geográfica e ilustración. Las Prensas de Ciencias, Facultad de UNAM, México, D. F.
196 pp.
Miller, L. D. 1974. Revision of the Euptychiini (Satyridae). 2. Cyllopsis R. Felder. Bulletin of the Allyn
Museum, 20: 1−98.
Miller, L. D. 1976. Revision of the Euptychiini (Satyridae). 3. Megisto Hübner. Bulletin of the Allyn
Museum, 33: 1−23.
Prudic, K. L., Warren, A. D. and J. E. Llorente. 2008. Molecular and morphological evidence reveals three
species within the California sister butterfly, Adelpha bredowii (Lepidoptera: Nymphalidae:
Limenitidinae). Zootaxa, 1819: 1–24.
Riley, N. D. 1926. Colaenis and Dione (Lep. Nymphalidae): A revisional note on the species. Entomologis,
59(760): 240−245.
Ryon, A. 1964. Notes on the use of buterfly traps in East Africa. Journal of the Lepidopterists' Society,
18(19): 51−58.
SEMARNAT-CONANP. 2013. Programa de Manejo Parque Nacional Sierra de Órganos. Primera edición
(diciembre de 2013). 131 pp.
UNAM. 1970. Carta de Climas, escala. 1:500,000.

497
Álvarez-García et al.: Mariposas diurnas del parque Nacional Sierra de Órganos, Zacatecas.

van Nieukerken, E. J., Kaila, L., Kitching, I. J., Kristensen, N. P., Lees, D. J., Minet, J. and A. Zwick. 2011.
Order Lepidoptera Linnaeus, 1758. Pp. 212−221. In: Z-Q. Zhang (Ed.), Animal Biodiversity: An
outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness.
Vargas, I. F., Llorente, J. B., Luis, A. M. y C. Pozo. 2008. Nymphalidae de México. II (Libytheinae,
Ithomiinae, Morphinae y Charaxionae): distribución geográfica e ilustración. UNAM/CONABIO.
México, D.F. 225 p
Vargas-Fernández, I., Llorente-Bousquets. J., y A. Luis-Martínez. 2016. Adiciones a la Serie Papilionoidea
de México: Distribución geográfica e ilustración. UNAM, Mexico, D. F. (en prensa).
Warren, A. D., Davis, K. J., Stangeland, E. M., Pelham, J. P., Willmott. K. R. and N. V. Grishin. 2016.
Illustrated Lists of American Butterflies. [15-IX-2016]. Disponible en: http://www.butterfliesofamerica.com/.
(Fecha de consulta: 26-05-2017).

498
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

ESTUDIO BIOLÓGICO Pterourus multicaudatus W. F. Kirby (LEPIDOPTERA:


PAPILIONIDAE) EN DOS LOCALIDADES DEL ESTADO DE MÉXICO

Edith Jiménez-Galván1 , Álvaro Castañeda-Vildózola2, Jesús Ricardo Sánchez-Pale2 y Sotero


Aguilar Medel3
1
Posgrado en Ciencias Agropecuarias y Recursos Naturales, Universidad Autónoma del Estado de México, Campus
“El Cerrillo”, El Cerrillo Piedras Blancas, Toluca, estado de México, C. P. 50200, México.
2
Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Autónoma del Estado de México, Campus “El Cerrillo” Toluca C. P.
50200, estado de México, México.
3
Universidad Autónoma del Estado de México, Centro Universitario UAEMex Tenancingo, Km. 1.5 Carretera
Tenancingo-Villa Guerrero, C. P. 52400, Tenancingo, estado de México, México.
Autor de correspondencia: unicornio_edith2@hotmail.com

RESUMEN. Este trabajo explora la abundancia de Pterourus multicaudatus W.F. Kirby en árboles de capulín (Prunus
serotina Ehrn.). Se estudió en dos localidades del Estado de México: el Cerrillo Piedras Blancas, Toluca y Agua
Bendita, Timilpan durante el 2016. Paralelamente se realizó una cría artificial del insecto para determinar los estadios
larvarios obteniendo así cinco estadios, y la duración promedio de su ciclo fue de 91.7 días (desviación estándar =
7.65). La mayor abundancia de huevos para ambas localidades ocurrió de junio a julio. En la localidad del Cerrillo los
imagos tuvieron mayor abundancia de finales de julio a septiembre y para Agua Bendita de junio a julio. En 25 % de
las pupas obtenidas se encontró un parasitoide el cual fue identificado como Pteromalus spp. (Hymenoptera:
Pteromalidae) del cual se obtuvieron muestras únicamente de octubre a noviembre.

Palabras clave: Papilionoidae, capulín, parasitismo.

Biological study of Pterourus multicaudatus W. F. Kirby (Lepidoptera: Papilionidae) in two


localities of Mexico State

ABSTRACT. This work explores the abundance of Pterourus multicaudatus W.F. Kirby on capulin trees (Prunus
serotina Ehrn.). It was studied in two localities of the State of Mexico: Cerrillo Piedras Blancas, Toluca and Agua
Bendita, Timilpan during 2016. In parallel, an artificial breeding of the insect was carried out to determine the larval
stages, thus obtaining five stages, and the average duration of its cycle It was 91.7 days (standard deviation = 7.65).
The greatest abundance of eggs for the two localities occurred from June to July. In the town of Cerrillo the grubs had
the mayor abundance from late July to September and for Agua Bendita from June to July. In 25% of the obtained
pupae, a parasitoid was found which was identified as Pteromalus spp. (Hymenoptera: Pteromalidae) from which
samples were obtained from October to November.

Keywords: Papilionoidae, black cherry, parasitism.

INTRODUCCIÓN
De acuerdo a Llorente-Bousquets et al. (2014), la superfamilia Papilionoidea incluye a 19,238
especies lo que equivale al 13 % del total de lepidópteros mundiales; para México estiman que
aproximadamente existen 2000 especies. Autores como Martínez et al. (2000) señalan que es
necesario generar conocimiento de los papilionoideos de México, debido a que las mariposas
diurnas se han convertido en un taxón modelo para estudios de biodiversidad y conservación. Las
mariposas son importantes en aspectos de impacto ambiental, monitoreo de poblaciones animales
y muchos otros estudios ecológicos y genéticos en hábitats terrestres así como su relación con
especies vegetales que utilizan como hospederos. Desde el punto de vista agrícola, existen especies
de papiliónidos que son considerados plagas potenciales de Rutaceae, Piperacea, Annoaceae,
Aristolochiaceae y Apiaceae (Michel, 2006). En México, se tienen evidencias de las especies

499
Pérez-Urbina et al.: Variación estacional en la riqueza y abundancia de Ichneumonidae

Papilio garammas asociada al aguacate, P. cresphontes, como plaga de cítricos y P. polixenes que
es un defoliador del chirimoyo Annona cherimola Mill (Anonaceae), (Ruiz Corral et al., 2013).
Recientemente ha sido observado al defoliador Pterourus multicaudatus W. F. Kirby,
alimentándose del follaje del capulín; estudios previos reportados por Browner (1958), mencionan
que P. multicaudatus restringe su dieta a plantas de la familia Rosacea, Oleacea y Rutacea.
Por lo tanto la presente investigación tuvo como objetivo realizar un estudio biológico sobre
esta especie, que permitirá predecir el potencial nocivo de este insecto en el capulín, no solo por
los aspectos de interferencia en algunas fases fenológicas de esta especie sino también por su
posible participación directa en la dinámica de otras plagas, incluso como base para un control
biológico debido al alto parasitismo observado en este insecto.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de Estudio. El estudio se realizó en dos municipios del Estado de México. El primero
incluyo la comunidad del Cerrillo Piedras Blancas, municipio de Toluca, localizado a una altura de
2,612 msnm y una temperatura media anual de 13.7 °C y la comunidad de Agua Bendita,
perteneciente al municipio de Timilpan ubicado a 2674 msnm y con una temperatura promedio de
12 °C a 16 °C y ambos con un clima templado sub-húmedo.
Se llevaron a cabo muestreos semanales de febrero a noviembre de 2016. En cada localidad se
marcaron 20 árboles de capulín, cada árbol fue seleccionado por la presencia de larvas de P.
multicaudatus.
Cría de ejemplares. Para aumentar la precisión de la biología del insecto, se realizó una cría
de 48 ejemplares de P. multicaudatus. Se colectaron huevos al azar de ambas localidades, una vez
identificados en la hoja se procedió a cortar la rama de aproximadamente 10 cm, posteriormente se
guardaron y etiquetaron en frascos de plástico de un litro, tapándolos con una tela porosa que
permitiera la entrada y salida de aire. Seguidamente los frascos fueron criados a 17 °C y una
humedad relativa de 90 %, la dieta de las larvas consistió en hojas frescas de capulín las cuales
eran intercambiadas cada tres días.
Se colectaron las capsulas cefálicas registrando las fechas de dicha exubia, finalmente se esperó
a que la larva realizara su crisálida y se registró la fecha en que se obtuvo la pupa.
Determinación de estadios larvarios de P. multicaudatus. Las capsulas cefálicas, se
obtuvieron directamente de las mudas que expulsaron las larvas criadas en cautiverio
acumulándose un total de 157. Se utilizó el método de medición por análisis computarizado de
imágenes. Las imágenes de las cápsulas cefálicas se obtuvieron con un fotomicroscopio Tessovar
Carl Zeiss, y una cámara digital para microscopía PAXCM 3. Las imágenes se numeraron y
guardaron en formato JPG, registrando las medidas obtenidas mediante un micrómetro (m) de
objetivo Carla Zeiss, graduado en centésimas de milímetros para calibrar el analizador de
imágenes. Para el análisis de las imágenes de las cápsulas cefálicas se usó el programa Image Tool
3.0 (Wilcox et al., 2002).
Con la imagen de la reglilla micrométrica se calibró el programa y se utilizó el milímetro como
unidad de medida. El ancho de la cápsula cefálica de cada larva fue medido desde el punto más
extremo de los bordes laterales de cada cápsula (genas). Las medidas de las cápsulas cefálicas
fueron analizadas por análisis de frecuencias. Finalmente, los datos de las medias se procesaron
estadísticamente con el programa estadístico SAS para determinar el promedio y longitud de las
capsulas cefálicas agrupadas en cada estadio.
Parasitoides asociados a P. multicaudatus. Previamente de septiembre a noviembre de 2015,
en la localidad de Santa Cruz Azcapotzaltongo, Municipio de Toluca, se recolectaron seis pupas
parasitadas por un Hymenóptero perteneciente a la familia Pteromalidae.

500
Entomología mexicana, 4: 499−503 (2017)

Para determinar el porcentaje de parasitismo, de junio a agosto de 2016, se expusieron 24 pupas


obtenidas de la cría, 10 en la comunidad de Santa Cruz, Azcapotzaltongo, Toluca (área urbana),
ocho en la comunidad del Cerrillo, Piedras Blancas, Toluca (área rural) y seis en Agua bendita,
Timilpan (área rural). Las pupas fueron expuestas por un periodo de 20 días y posteriormente se
recolectaron y depositaron en frascos individuales para determinar las especies de parasitoides
asociados a P. multicaudatus.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Fluctuación poblacional. Se observó que en el caso del Cerrillo, Piedras Blancas, municipio
de Toluca (zona centro del estado de México) para el caso de huevos, la época de mayor abundancia
fue de junio a julio con un promedio de 34.5 huevos, mientras que para la presencia de inmaduros
fue de julio hasta octubre con un valor de 37.82 larvas (Fig. 1). La presencia de adultos ocurrió
desde abril y estuvieron presentes a lo largo del año hasta noviembre (Fig. 1).
En contraste con Timilpan (zona norte del Estado de México) los meses de mayor abundancia
tanto de huevos como para inmaduros fueron de junio a julio con un promedio de 11.88 huevos y
para el caso de inmaduros 10.11 siendo este un tiempo más corto y con valores mucho más
pequeños que en la zona centro. (Fig. 2).

Figura 1. Comportamiento de P.multicaudatus en la zona centro del Estado de México (Localidad el Cerrillo Piedras
Blancas)

Figura 2. Comportamiento de P.multicaudatus en la zona norte del Estado de México (Localidad: Agua Bendita).
Los valores más altos alcanzados en la zona norte son de 18 unidades para larvas y 21 para
huevo mientras que en la zona centro son desde 52 hasta 79 para huevos (desviación estándar =
17.73) y de 51 hasta 60 para larvas (desviación estándar = 17.85).
Cría de ejemplares. Respecto a la biología de P. multicaudatus, presenta cinco estadios
larvarios, esta afirmación es respaldada por la cuantificación del número de mudas que realizó esta

501
Pérez-Urbina et al.: Variación estacional en la riqueza y abundancia de Ichneumonidae

especie. El ciclo completo de larva a adulto requirió un promedio de +/-91.7 días (desviación
estándar = 7.65). Mientras que los adultos emergidos suman un 31.25 %, pupas muertas 25 %,
vivas un 18.75 % y parasitadas 25 %.
Determinación de estadios larvarios. De acuerdo al número de mudas observadas en las larvas
de P. multicaudatus, se determinó la presencia de cuatro estadios larvarios, los cuales pueden ser
visualizados en la figura 3. En el grafico se puede observar la longitud de cuerpo y el desarrollo en
días de dicha especie así como el patrón de coloración de las larvas en cada estadio. Mientras que
en la Fig 4. Se muestra el ancho promedio de la capsula cefálica para cada uno de los estadios.

Figura 3. Mediciones de longitud de cuerpo y duración de ciclo biológico.

Figura 4. Ancho promedio (mm) de las cápsulas cefálicas determinando los estadios larvarios.

Parasitismo. De un total de 24 pupas expuestas a parasitismo, 16 fueron parasitadas por un


endoparasitoide gregario identificado como Pteromalus spp. (Hymenoptera: Pteromalidae). 15 de
ellas fueron parasitadas en Santa Cruz, Azcapozaltongo y en el caso de Timilpan, solo una pupa.
Con respecto al porcentaje de sexos de Pteromalus que emergieron de las pupas parasitadas, se
cuantifico que las hembras superan a los machos con un valor de 74.24 % y el 25.87 % del total de

502
Entomología mexicana, 4: 499−503 (2017)

especímenes emergidos. En la figura 5 y 6. Se aprecian los ejemplares de ambos sexos de la avispa


Pteromalus spp.

Figura 5. Hembra de Pteromalus spp. Figura 6. Macho de Pteromalus spp.

CONCLUSIÓN
El comportamiento poblacional de P. multicaudatus en el 2016 refleja que hay de dos a tres
generaciones anuales.
El parasitoide gregario Pteromalus spp. Disminuye hasta en un 25 % la cantidad de adultos
emergidos en la última generación del año (octubre) ya que se encontraron únicamente en pupas
de la temporada de invierno, suponiendo así que su desarrollo requiere temperaturas bajas.
El porcentaje de sexos del parasitoide refleja que las hembras superan a los machos con un 48.37
%. La cría de huevos a 17 °C con 90 % de humedad relativa resultó ser muy factible para el
desarrollo de la eclosión de los mismos y desarrollo de larvas. La cría de ejemplares ayudó a
determinar con mayor exactitud los instares larvales de Ptereorus multicaudatus con la obtención
de las exubias.
La longitud de cuerpo, la coloración de la larva y el tamaño de la cápsula cefálica ayudan a
determinar con facilidad el estadio larvario en el que se encuentra la especie.

Literatura Citada
Browner, P. L. 1958. Larval Food plant specificity in butterflies of the Papilio glaucus group. The
Lepidoterist´s News, 12(3-4): 103−114.
Fichas Técnicas elaboradas por Sistema Nacional de Información Forestal. CONAFOR. 1949, 7: 299.
Llorente, B, J., Vargas, F. I., Martínez, A. L., Trujano, O. M., Hernández, M. B. C. y A. D. Warren. 2014.
Biodiversidad de Lepidoptera en México. Revista Mexicana de Biodiversidad Supl. 85: 353−371.
Martínez, A. L, Llorente-Bousquets, J., Vargas, F. I. y A. L. Gutiérrez. 2000. Síntesis preliminar del
conocimiento de papilionidea (Lepidoptera: Insecta) de México. Hacia un proyecto CYTED para
el Inventario y Estimación de la Diversidad Entomológica en Iberoamérica: PrIBES-2000.
Michel, J. 2006. Papiloinidae (Lepidoptera) de Nicaragua. Revista Nicaraguense de Entomología,
Suplemento, 66(3): 1−241.
Programa de Innovación, Investigación, Desarrollo Tecnológico y Educación (PIDETEC). 2014.
Subsecretaria de Agricultura. Dirección General de Productividad y Desarrollo Tecnológico.
Ruiz-Corral, J. A., Bravo-Mosqueda, E., Ramírez Ojeda, G., Báez -González, A. D., Álvarez-Cilva, M.,
Ramos- González, J. L., Nava-Camberos, U. y K. F. Byerly-Murphy. 2013. Plagas de importancia
económica en México: Aspectos de su biología y ecología. Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias Centro de Investigación. Regional Pacífico Centro. Campo
Experimental Centro Altos de Jalisco. México, 447 pp.

503
ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ISSN: 2448-475X

LEPIDÓPTEROS DIURNOS DE ÁREAS VERDES URBANAS DE QUERÉTARO,


MÉXICO

Oliva Ramírez-Segura y Robert Wallace-Jones

Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Avenida de las Ciencias s/n, Juriquilla,
Querétaro, C. P. 76230. Querétaro, México.
Autor de correspondencia: oliva.segura@uaq.mx

RESUMEN. Las áreas verdes urbanas pueden albergar a diversos grupos de animales en las ciudades, entre ellos a las
mariposas (Lepidoptera). El objetivo de este trabajo fue evaluar la diversidad de las especies de lepidópteros diurnos
de áreas verdes urbanas de distintos tamaños, así como de sitios conservados periurbanos de una ciudad del centro de
México con clima seco (Querétaro). En total se hallaron 91 especies de lepidópteros diurnos. Los resultados señalan
que el número de especies se incrementa con el tamaño del área verde, sin embargo, él área verde más diversa no sólo
fue más grande, sino que además se caracterizó por tener una mayor disponibilidad de recursos florales. Con este
trabajo se destaca el valor de las áreas verdes urbanas para la conservación de insectos y en particular de mariposas.

Palabras clave: Mariposas, Nymphalidae, diversidad, ecología urbana.

Diversity of diurnal Lepidoptera of urban green areas of Queretaro, México

ABSTRACT. Urban green areas can house various animal groups within cities, including butterflies (Lepidoptera).
The objective of this work was to evaluate the diversity of diurnal species of Lepidoptera of urban green areas of
different sizes, as well as of preserved periurban sites in a city in central Mexico with dry climate (Queretaro). A total
of 91 diurnal lepidopteran species were found. The results indicate that the number of species increases with the size
of the green area; however, the most diverse green area was not only larger but also characterized by a greater
availability of floral resources. This work highlights the value of urban green areas for the conservation of insects and
in particular of butterflies.

Keywords: Butterflies, Nymphalidae, diversity, urban ecology.

INTRODUCCIÓN
Las zonas urbanas son sitios altamente modificados y regularmente tienen una cobertura vegetal
menor al 20 % (McKinney, 2008), es por ello que las áreas verdes urbanas son importantes refugios
para diversos grupos de animales, tal es el caso de los lepidópteros diurnos o comúnmente llamados
mariposas (Soga y Koike, 2012; Sing et al., 2016). Los estudios sobre lepidópteros diurnos urbanos
y en particular en México, son escasos (Ramírez-Segura y Jones, 2016; Ramírez-Restrepo y
MacGregor-Fors, 2016) y se han concentrado en zonas urbanas de regiones tropicales húmedas
(Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013; Sing et al., 2016). Algunos trabajos han mostrado que las
dimensiones de las áreas verdes urbanas pueden influir en la diversidad de las mariposas que ahí
se encuentran (Giuliano et al., 2004; Sing et al., 2016). El objetivo de este trabajo fue evaluar la
diversidad de las especies de lepidópteros diurnos de áreas verdes urbanas de distintos tamaños,
así como de sitios con vegetación conservada de la ciudad de Santiago de Querétaro, ubicada en el
altiplano mexicano.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se llevó a cabo en la ciudad de Santiago de Querétaro, Querétaro, ubicada en el centro
de México, la cual está rodeada por zonas de agricultura de riego y de temporal, remanentes de
selva baja caducifolia y parches de matorral con diversos grados de alteración, y presenta clima
seco a semiseco (García-Daguer et al., 2001). Los muestreos se llevaron a cabo de agosto a

504
Ramírez-Segura y Wallace-Jones. Lepidópteros diurnos de áreas verdes urbanas de Querétaro.

septiembre de 2016 en 12 sitios, nueve áreas verdes urbanas de tres categorías de tamaño y tres
sitios semiconservados de la periferia de la ciudad (Fig. 1). Las áreas verdes urbanas muestreadas
abarcan una superficie de 143.7 ha, de las cuales 89.9 ha corresponden a parques que representan
el 31.17 % de la superficie total de los parques de la ciudad y 53.75 ha pertenecen a campi de la
Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ). Los sitios periurbanos semiconservados muestreados
fueron Peña Colorada, la Reserva Privada Zibatá y un relicto de vegetación de la zona habitacional
campestre Huertas La Joya, en cada uno los principales tipos de vegetación son matorral xerófilo
y selva baja caducifolia (Cuadro 1).

Figura 1. Ubicación de los sitios de estudio en la ciudad de Querétaro. Áreas verdes urbanas agrupadas en tres
categorias de tamaño: pequeñas (Jardines, Carretas, Tejeda), medianas (CU, Alameda, Alcanfores) y grandes
(Alfalfares, FCN, QRO 2000); y tres sitios periurbanos con vegetación conservada (Peña colorada, Huertas, Zibatá)
(Tomada y modificada de Google Earth®).

Cuadro 1. Características de los sitios de muestreo de mariposas en áreas verdes urbanas y periurbanas de Santiago de
Querétaro, Qro., México.
Sitio Área (ha) Categoría por tamaño Tipo de área verde
Jardines de la Hacienda 1.3 Pequeño Parque
Carretas 3.0 Pequeño Parque
Tejeda 3.4 Pequeño Parque
Alcanfores 9.1 Mediano Parque
Alameda Hidalgo 9.1 Mediano Parque
Cerro de las campanas y
Parque Nacional y campus
Circuito Universitario 10.5 Mediano
universitario
UAQ (CU)*
Alfalfares 24.2 Grande Parque
Querétaro 2000 35.1 Grande Parque
Campus Juriquilla (FCN) 48 Grande Campus universitario
Peña Colorada ~5000 Área semiconservada Reserva ecológica
Zibatá ~306 Área semiconservada Reserva privada
Relicto de vegetación
Huertas La Joya ~126 Área semiconservada
en residencial campestre
*Se consideraron como uno debido a que forman un continuo de área verde.

El registro de lepidópteros diurnos se hizo a través de búsquedas por periodos de tiempo


definidos, esta metodología ha sido usada en parques urbanos debido a que permite cubrir mayor
diversidad de microhábitats (Sing et al., 2016). En cada sitio, se hicieron recorridos entre las 09:00

505
Entomología mexicana, 4: 504−509 (2017)

y 15:00 h, que corresponde al periodo de mayor actividad de las mariposas (Lizée et al., 2015;
Ghosh y Mukherjee, 2016; Sing et al., 2016), los cuales se hicieron por periodos de tiempo de 30
min, 60 min y 90 min (Lizée et al., 2012) para áreas verdes pequeñas, medianas y grandes,
respectivamente. En total se acumularon 54 h de búsqueda. Durante los recorridos se registró la
abundancia de las especies mediante observación directa, toma de fotografías y por colecta de
ejemplares con una red entomólógica. Los ejemplares colectados fueron identificados y
depositados en la Colección de Insectos de la Facultad de Ciencias Naturales de la UAQ.
La estimación de la diversidad de los sitios de muestreo se hizo mediante la metodología de los
números efectivos de especies en el orden 1 (Jost, 2006) y se utilizaron intervalos de confianza al
95 % (Pineda-López y Verdú-Faraco, 2013). La composición de lepidópteros diurnos por tipo de
área verde (pequeñas, medianas, grandes y sitios conservados), se comparó con un análisis no
métrico de escalamiento multidimensional (NMDS) mediante el análisis de similitud (ANOSIM)
y el índice de similitud Morisita (Mostacedo y Fredericksen, 2000). Un análisis de porcentajes de
similitud (SIMPER) fue utilizada para analizar qué especies contribuyen a la disimilitud en la
composición de las comunidades de mariposas. Todos los análisis se llevaron a cabo en el programa
estadístico PAST (Hammer et al., 2001).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En total se registraron 1042 individuos de 91 especies de lepidópteros diurnos correspondientes
a siete familias. Las familias mejor representadas fueron Nymphalidae y Hesperiidae con 23
especies cada una (Fig. 2A). Sin embargo, en las áreas verdes urbanas la familia con mayor número
de especies fue Pieridae con 18, mientras que en los sitios conservados fue Nymphalidae con 16
especies (Fig. 2B). Las áreas verdes urbanas mostraron un mayor número de especies que los sitios
periurbanos conservados debido a que en ellas se detectó el 79.1 % (72 especies) del total de
especies registradas, y para los segundos se encontró el 58.2 % (53 especies), lo cual posiblemente
se deba a la presencia de recursos florales, especialmente de plantas ornamentales disponibles en
las áreas verdes urbanas. La heterogeneidad de los recursos florales varió entre los sitios y también
se reflejó en el uso de los mismos. En las áreas verdes pequeñas y medianas, las mariposas
utilizaron menos de 10 especies de plantas para consumir néctar, y en las áreas verdes grandes
usaron de 12 a 25 especies, donde Alfalfares ocupó el primer lugar en esta categoría. En los sitios
conservados periurbanos las plantas utilizadas fueron de 11 a 15 especies durante el periodo de
muestreo (Ramírez-Segura, obs. pers.). Lo anterior coincide con otros estudios sobre polinizadores
urbanos, los cuales han mostrado que existe una correlación positiva entre las diversidades de
insectos y los recursos florales, convirtiendo a estos sitios en refugios (Hülsman et al., 2015). El
alto número de especies de lepidópteros de este ambiente urbano de zona seca, coincide además,
con lo descrito para la familia Nymphalidae de las ciudades de Coatepec y Xalapa, Veracruz, que
se encuentran en la zona tropical húmeda de México, la cual presentó mayor heterogeneidad en las
zonas más urbanizadas en comparación con los sitios conservados adyacentes (Ramírez-Restrepo
y Halffter, 2013).
El número total de especies de lepidópteros detectado (91) superó en 24.6 % al del documentado
para El Parque Nacional El Cimatario (73, PANEC; Rosas-Navarro, 2008) que se localiza en la
periferia de la ciudad, y representa el 69.4 % (131) de las especies registradas para el semidesierto
y sur del estado de Querétaro (Rivera-Granados et al., 2016). Así mismo, las especies determinadas
en este trabajo para las áreas verdes urbanas y para los sitios conservados periurbanos, representan
el 98.6 % y el 72.6 % de la lepidopterofauna del PANEC, respectivamente. Las dos especies
encontradas en todos los sitios fueron Nathalis iole y Phoebis philea, mientras que 34 especies
estuvieron solamente en uno de ellos. P. philea y Pterourus multicaudata fueron las únicas especies

506
Ramírez-Segura y Wallace-Jones. Lepidópteros diurnos de áreas verdes urbanas de Querétaro.

detectadas en todas las áreas verdes urbanas, mientras que 11 especies se hallaron en los tres sitios
periurbanos conservados y fueron: Agraulis vanillae, Anthanassa texana, Chlosyne rosita, Dione
moneta, Euptoieta claudia, Euptoieta hegesia, Leptotes marina, Libytheana carinenta, Melanis
cephise, P. philea y Texola elada. 19 especies se encontraron exclusivamente en sitios conservados,
entre ellas sobresalen T. elada, Baeotis zonata, Codatractus arizonensis, Doxocopa laure y
Aellepos sp., esta última fue la única de la familia Sphingidae. Las especies más abundantes fueron
M. cephise y D. moneta tanto para las áreas verdes (56 y 48 individuos, respectivamente) como
para sitios conservados (35 y 32 especímenes, respectivamente), sin embargo, en las áreas verdes
urbanas las especies que siguieron en abundancia fueron A. vanillae y Danaus plexippus (37 y 30
ejemplares, respectivamente), mientras que en los sitios conservados fueron A. texana y T. elada
(35 y 30 individuos, respectivamente).

A B
Figura 2. Número de especies observadas por familia en la ciudad de Santiago de Querétaro, Qro., México. A) Total
de especies registradas por familia. B) Número de especies por familia para sitios conservados y áreas verdes urbanas.

El número de especies registradas de acuerdo al tamaño de área verde fue de 12 a 19 para


pequeñas, de 10 a 17 para medianas y de 31 a 44 para grandes, mientras que en los sitios
conservados fue de 30 a 44 especies (Fig. 3A). Las áreas verdes de Jardines de la Hacienda y el
parque Carretas fueron los que registraron menor cantidad de especies (10) y el parque urbano
Alfalfares fue el de mayor número de especies (44). Con lo anterior se puede inferir que a mayor
superficie de área verde mayor es la presencia de especies de lepidópteros, lo cual coincide con lo
descrito sobre la relación especies-área para mariposas de otras áreas verdes urbanas (Giuliano et
al., 2004).
La diversidad entre los sitios de muestreo fue semejante, sólo el parque urbano Alfalfares y la
zona de vegetación conservada de Huertas La Joya difieren del resto y son semejantes entre sí al
presentar mayor variedad con 32 y 28 especies (calculadas), respectivamente (ver figura 3B). Lo
anterior puede explicarse porque en el parque Alfalfares, a diferencia del resto de las áreas verdes
urbanas, además de tener jardines con plantas ornamentales presenta remanentes de selva baja y
matorral, lo que podría favorecer una mayor disponibilidad de recursos para las mariposas. El
ANOSIM permitió concluir que la composición de las comunidades de las áreas verdes por
categoría de tamaño y de los sitios conservados difirieron significativamente (R = 0.5586, p =
0.0014), las especies que contribuyeron a tal disimilitud fueron M. cephise (8.1 %), D. moneta (7.1
%) y A. vanillae (5.1 %).

507
Entomología mexicana, 4: 504−509 (2017)

A B
Figura 3. Comparación de diversidad de lepidópteros diurnos de los sitios de muestreo en la ciudad de Santiago de
Querétaro, Qro., México. A) Variedad de especies registrada en las áreas verdes urbanas de acuerdo a su categoría de
tamaño y de los sitios conservados periurbanos. B) Número efectivo (calculado) de especies de los sitos de muestreo.

CONCLUSIÓN
Las áreas verdes urbanas de la ciudad de Santiago de Querétaro albergaron una alta diversidad
de especies de lepidópteros diurnos, en comparación con sitios conservados periurbanos, por lo
que podrían estar actuando como refugios al proveerles de recursos durante periodos de estrés
hídrico que se presentan en las zonas de vegetación conservada. Las áreas verdes grandes
presentaron mayor número de especies de mariposas. El número efectivo (calculado) de especies
fue más alto en los dos sitios donde utilizaron mayor número de plantas con flores. Por lo anterior,
además del tamaño del área, la presencia de vegetación nativa y la riqueza de recursos florales,
podrían afectar la diversidad de lepidópteros de las áreas verdes urbanas, lo cual deberá ser
dilucidado en estudios posteriores.

Agradecimientos
A la Universidad Autónoma de Querétaro por su apoyo a través del Fondo de Proyectos
Especiales de Rectoría, a la Red Temática CONACyT “Biología, manejo y conservación de la
fauna nativa en ambientes antropizados”, por el financiamiento otorgado para llevar a cabo este
trabajo y a Marlene Soto-Calderón por su apoyo con los análisis.

Literatura Citada
García-Daguer, R. R., Valtierra, G., Bayona-Celis, A. y R. de la Llata Gómez. 2001. Uso del suelo y
vegetación de la Zona Sur del Estado de Querétaro. CONCYTEQ. Querétaro, Qro., México.
Ghosh, A. and T. Mukherjee. 2016. Butterfly diversity at suburban green patch: A sustainable approach
towards conservation. Journal of Entomology and Zoology Studies, 4: 34−39.
Giuliano, W. M., Accamando, A. K. and E. J. Mcadams. 2004. Lepidoptera-habitat relationships in urban
parks. Urban Ecosystems, 7: 361−370.
Hammer, Ø, Harper, D. A. T. and P. D. Ryan. 2001. PAST: Paleontological Statistics Software Package for
Education and Data Analysis. Palaeontología Electrónica, 4: 1−9.
Hülsmann, M., Von Wehrden, H. Klein, A. M. and S.D. Leonhardt. 2015. Plant diversity and composition
compensate for negative effects of urbanization on foraging bumble bees. Apidologie, 46: 760−770.
Jost, L. 2006. Entropy and diversity. Oikos, 113: 363−375.

508
Ramírez-Segura y Wallace-Jones. Lepidópteros diurnos de áreas verdes urbanas de Querétaro.

Lizée, M., Manel, S., Mauffrey, J. F., Tatoni, T. and M. Deschamps-Cottin. 2012. Matrix configuration and
patch isolation influences override the species-area relationship for urban butterfly communities.
Landscape Ecology, 27: 159−169.
Lizée, M. H., Tatoni, T. and M. Deschamps-Cottin. 2015. Nested patterns in urban butterfly species
assemblages: respective roles of plot management, park layout and landscape features. Urban
Ecosystems, 19: 205−224.
McKinney, M. 2008. Effects of urbanization on species richness: A review of plants and animals. Urban
Ecosystems, 11: 161−176.
Mostacedo, B. y T. S. Fredericksen. 2000. Manual de Métodos Básicos de Muestreo y Análisis en Ecología
Vegetal. Ed. El País. Santa Cruz, Bolivia. 87 pp.
Pineda-López, R., y J. R. Verdú-Faraco. 2013. Cuaderno de prácticas. Medición de la biodiversidad: alfa,
beta y gamma. México. 114 pp.
Ramírez-Restrepo, L. and G. Halffter. 2013. Butterfly diversity in a regional urbanization mosaic in two
Mexican cities. Landscape and Urban Planning, 115: 39−48.
Ramírez-Restrepo, L. and I. MacGregor-Fors. 2016. Butterflies in the city: a review of diurnal Lepidoptera.
Urban Ecosystems, 20: 171−182.
Ramírez-Segura, O y J. W. Jones. 2016. Insectos polinizadores en ambientes urbanos: perspectivas de su
estudio en México. Entomología mexicana, 3: 183−190.
Rivera-Granados, M. L., Rosas-Navarro, A., Hernández-Miranda K. y R. W. Jones. 2016. Insectos:
Mariposas (Lepidoptera: Rhopalocera del semidesierto y sur del estado de Querétaro). Pp. 369−377.
In: Jones, J. W. y V. Serrano-Cárdenas. (Eds.). Historia Natural de Querétaro. Universidad
Autónoma de Querétaro, Editorial Universitaria, Querétaro, México.
Rosas-Navarro, 2008. Mariposas diurnas del Parque Nacional El Cimatario, Querétaro, México: Guía
fotográfica para su determinación. Tesis de Licenciatura, Universidad Autónoma de Querétaro,
Querétaro, Qro., México. p. 41.
Sing, K. W., Jusoh, W. F. A., Hashim, N. R. and J. J. Wilson. 2016. Urban parks: refuges for tropical
butterflies in Southeast Asia? Urban Ecosystems, 58: 1−17.
Soga, M and S. Koike. 2012. Relative importance of quantity, quality and isolation of patches for butterfly
diversity in fragmented urban forests. Ecological Research, 27: 265–271.

509
Entomología
Forestal
ENTOMOLOGÍA FORESTAL ISSN: 2448-475X

MOSCA SIERRA, UN PROBLEMA CRECIENTE EN EL PARQUE NACIONAL


SIERRA DE SAN PEDRO MÁRTIR, BAJA CALIFORNIA NORTE

Imelda V. López-Sánchez1, Salvador Ordaz-Silva1 , Jorge L. Delgadillo-Ángeles1, José G. Pedro-


Méndez1, Laura Denisse Carrazco-Peña1 y Gonzalo De León-Girón2
1
Facultad de Ingeniería y Negocios San Quintín. Universidad Autónoma de Baja California, Carretera Ensenada-San
Quintín, Km 180.2, Ejido Padre Kino. C. P. 22930, San Quintín, Baja California, México.
2
Parque Nacional Sierra de San Pedro Mártir.
Autor de correspondencia: salvador.ordaz.silva@uabc.edu.mx

RESUMEN. El Parque Nacional Sierra de San Pedro Mártir, ubicado al Norte de la Península de Baja California en
la parte central del Estado, específicamente en la Delegación Punta Colonet del Municipio de Ensenada es el complejo
orográfico más alto de la Península. Este parque, es sin duda alguna, uno de los principales atractivos del estado,
además alberga una gran biodiversidad, tanto de fauna como de flora, encontrándose en esta última diferentes especies
de pino, tales como Pinus jeffreyi, P. coulteri, y P. contorta. Los defoliadores de pinos conocidos como moscas sierra
se incluyen dentro de los principales problemas fitosanitarios que son atendidas por diversas instancias en las zonas
forestales del país, motivo por el cual es de vital importancia el proteger nuestros recursos maderables, los cuales se
ven afectados por diferentes problemas fitosanitarios. En visitas realizadas al parque durante los años 2015 y 2016 se
detectaron diversos brotes de larvas de mosca sierra del género Zadiprion (Rohwer, 1974) dañando principalmente a
la especie de Pinus jeffreyi, por lo cual el presente trabajo plantea como objetivo realizar un programa de manejo por
medio de hongos entomopatógenos mediante bioensayos en laboratorio y en campo en conjunto con las instancias
gubernamentales correspondientes.

Palabras clave: Entomopatógenos, defoliadores, Zadiprion sp.

Sawfly, an Increasing Problem in The National Park Sierra de San Pedro Martir, Baja
California Norte

ABSTRACT. The National Park Sierra de San Pedro Martir is located in the Northern – Central in the state of Baja
California Norte, specifically in Punta Colonet Delegation of Ensenada Municipality it is the highest orographic
complex of the Peninsula. This park is one of the main attractions of the state. It also has a great biodiversity, both
fauna and flora, such as Pinus jeffreyi, P. coulteri, and P. contorta. The defoliators of pines known as saw flies are one
of the main phytosanitary problems, which are attended by various institutions in the pine forest of the country for
protect our wood resources. During 2015 and 2016, several outbreaks of sawfly larvae (Zadiprion sp) were detected,
damaging mainly Pinus jeffreyi for which the present work pretend to carry out a management program with
Entomopathogenics fungi through laboratory tests in conjunction with the corresponding governmental instances.

Keywords: Entomopathogens, insects, Zadiprion sp.

INTRODUCCIÓN
El Parque Nacional Sierra de San Pedro Mártir (PNSSPM) se ubica en la zona Norte de la
Península de Baja California y en la parte central del Estado, específicamente en la Delegación
Punta Colonet del Municipio de Ensenada. Se localiza en la región montañosa denominada Sierra
de San Pedro Mártir y es el complejo orográfico más alto de la Península. Este parque, es sin duda
alguna, uno de los principales atractivos del estado de Baja California, éste alberga una enorme
riqueza en su biodiversidad, tanto de fauna como de flora, encontrándose en esta última diferentes
especies de pino, tales como Pinus jeffreyi, Pinus coulteri y Pinus contorta. Estas, al igual que
todas las especies de plantas representan un bienestar para el ser humano, presentan diversas plagas,
entre las que destacan los insectos descortezadores y defoliadores, tales como las moscas sierra. El
Orden Hymenoptera, es sin duda uno de los que cuenta con más insectos benéficos para el hombre,

510
López-Sánchez et al.: Mosca sierra, un problema creciente en el Parque Nacional Sierra de San Pedro Mártir.

ya que en este grupo de insectos se encuentran muchas especies de parasitoides y/o depredadores
de insectos plaga, además de los insectos polinizadores más importantes, las abejas. No obstante,
algunos de los sínfitos, se caracterizan por causar defoliaciones en pinos y otros árboles forestales
(Triplehorn y Johnson, 2005). La familia Diprionidae (Hymenoptera: Symphyta), conocidos
comúnmente como moscas sierra por la forma del ovipositor de la hembra, son insectos cuyas
larvas se consideran de importancia económica debido a que atacan plantaciones forestales y
cortinas rompevientos, principalmente de coníferas y cupresáceas en el Norte de América, llegando
a causar incluso la muerte de árboles cuando las infestaciones son muy severas y continuas, ya que
se ha observado que con frecuencia atacan al mismo árbol en la misma época durante varios años
si no se les da un manejo adecuado (Álvarez-Zagolla y Díaz-Escobedo, 2007). Por tal motivo, y
debido a la importancia que tiene el Parque Nacional Sierra de San Pedro Mártir (PNSSM) como
espacio recreativo y de biosfera natural, así como los daños que ocasionan este grupo de insectos
en árboles forestales y a la importancia de la protección de áreas naturales, el objetivo del presente
trabajo es realizar un programa de manejo de la plaga en conjunto con las dependencias de gobierno
pertinentes por medio del empleo de enemigos naturales con el fin de no causar algún efecto
secundario en las especies presentes en el Parque Nacional Sierra de San Pedro Mártir.

MATERIALES Y MÉTODO
Se realizaron visitas al Parque Nacional de la Sierra de San Pedro Mártir durante los años 2015
y 2016, entre los meses de agosto-octubre con el fin de monitorear árboles de Pinus jeffreyi. Se
contaron 50 árboles en cada uno de los años muestreados y tomaron fotos de aquellos en donde se
observó la presencia de larvas de mosca sierra (Fig. 1).

Figura 1. Larvas (izquierda) y hembra adulta de Zadiprion sp (derecha) sobre Pinus jeffreyi.

Por ser un Área Natural Protegida solo se colectaron 50 larvas en la primera fecha, las cuales
fueron trasladadas al Laboratorio de Microbiología y Entomología de la Facultad de Ingeniería y
Negocios San Quintín (FINSQ), ubicada en el Km. 180.2 de la carretera transpeninsular en el Ejido
Padre Kino. Este material biológico fue mantenido en condiciones de laboratorio, a una
temperatura de 28 ± 2 °C y una Humedad Relativa de 60-75 % para esperar la emergencia del
adulto (Figura 1) y llevar a cabo la identificación; se obtuvieron un total de siete avispas adultas
(cinco hembras y dos machos), las cuales fueron conservadas en alcohol al 70 % (v/v) y
posteriormente se les tomaron fotografías con la ayuda de un microscopio estereoscopio Carl Zeiss
Stemi 305® y se identificaron mediante las claves de Triplehorn and Johnson (2005) a nivel familia
y mediante las claves de Smith (1975) para género. Actualmente se están teniendo pláticas con las
personas encargadas del PNSSPM para llevar a cabo acciones de control de esta plaga mediante

511
Entomología mexicana, 4: 510−513 (2017)

cepas de hongos entomopatógenos de la FINSQ, las cuales fueron aisladas de suelos del Valle de
San Quintín mediante la Técnica del Insecto cebo (Fig. 2) y se encuentran en proceso de
identificación y caracterización molecular.

Figura 2. Hongos entomopatógenos (Beauveria sp.) aislados de suelo


mediante la técnica del insecto cebo.

Las cepas de hongos pertenecen a los géneros Beauveria y Metarhizium, que se caracterizan
por su ataque a diversos grupos de insectos, incluidos las moscas sierra. Estas cepas se encuentran
resguardadas en el Laboratorio de la Facultad y se reproducirán para llevar a cabo las pruebas tanto
en laboratorio como en campo.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De acuerdo a las claves de Triplehorn and Johnson (2005) y de Smith (1974), los adultos
obtenidos (Fig. 1), corresponden a la familia Diprionidae y Género Zadiprion, respectivamente.
Este grupo de insectos pertenecen al grupo de los Symphyta, que se caracterizan por ser plagas,
generalmente de pinos y otros árboles forestales. Los hongos entomopatógenos aislados de suelo
mediante la técnica del insecto-trampa (Zimmermman, 1986), identificados mediante las claves de
Barnnet (1998) fueron identificados como Beauveria sp y Metarhizium sp. De acuerdo a los datos
de la figura 3, podemos observar que de los 50 árboles de Pinus jeffreyi muestreados en cada uno
de los años en el Parque Nacional de la Sierra de San Pedro Mártir se observó un incremento
importante con respecto al número de brotes encontrados en cada uno de ellos, ya que para el
primer año, se detectó solo un 12 % de infestación en base a los árboles muestreados, mientras que
para el 2016 el daño incrementó hasta un 62 % (31 árboles); estos datos nos representan un
incremento de un 40 % con respecto al año anterior, por lo cual es necesario implementar acciones
de control contra este insecto y evitar fluctuaciones superiores a las mencionadas.
Cisneros (1970), menciona que desde los años 1927, 1962 y 1969 hubo daños por mosca sierra,
reportando a Zadiprion vallicola Rohwer atacando principalmente a las especies de Pinus
montezumae, P. pseudostrobus y P. michoacana, en la zona de la Meseta Tarasca de Michoacán.
Por otra parte, Álvarez-Zagoya y Díaz-Escobedo (2007), reportan a las especies Z. falsus,
Neodiprion fulviceps y N. omosus ocasionando daños periódicos en 1987, 2003 y 2005 atacando
varias especies de pino, principalmente, P. durangensis, P. leiophylla y P. herrerae en Pueblo
Nuevo, Durango. En la Sierra El Tigre, municipio de Gómez Farías en Jalisco se ha reportado el
ataque de Zadiprion falsus afectando Pinus tenuifolia, P. leiophylla, P. douglasiana y P. devoniana
(DGGFS, 2008). En Chihuahua, en el año 2008 se reportaron 2953 ha afectadas por Neodiprion
autmnalis en P. arizonica, P. leiophyla, P. ayacahuite y P. teocote en los municipios de Ocampo,

512
López-Sánchez et al.: Mosca sierra, un problema creciente en el Parque Nacional Sierra de San Pedro Mártir.

Guerrero y Bocoyna, mientras que en Guachochi la afectación fue sobre 3,300 ha por Zadiprion
falsus afectando a P. arizonica y P. durangensis (DGGFS, 2008).

Figura 3. Número de brotes con plaga durante los años 2015 y 2016.

CONCLUSIÓN
El incremento exponencial del daño de mosca sierra en Pinus jeffreyi en la Sierra de San Pedro
Mártir, nos muestra la necesidad de aplicar medidas de control sobre esta plaga con el fin de
disminuir el riesgo de pérdida de arbolado en años subsecuentes debido a que si los ataques se dan
de manera continua y severa durante varios ciclos se puede ocasionar la muerte de los mismos. A
manera de sugerencia, se pretende iniciar pruebas en laboratorio y campo para el manejo de estos
insectos defoliadores mediante cepas de hongos entomopatógenos que han sido aislados en el
Laboratorio de Microbiología de la Facultad de Ingeniería y Negocios San Quintín.

Agradecimientos
Agradecemos al Ing. Gonzalo De león Girón, responsable del Parque Nacional Sierra de San
Pedro Mártir por permitir realizar los muestreos y colecta del material biológico para llevar a cabo
la identificación de la plaga.

Literatura Citada
Alvarez-Zagoya R. y V. M. Díaz-Escobedo. 2007. Enemigos naturales de la mosca sierra Zadiprion falsus
Smith (Hymenoptera: Diprionidae) en Durango. Pp. 137–143. In: memorias del XIV Simposio
Nacional de Parasitología Forestal. SEMARNAT- CONAFOR – INIFAP - Fundación Produce
Aguascalientes, Aguascalientes, México.
Barnett, H. L. 1998. Ilustrated Genera of Imperfect Fungi. Fourth Edition. APS PRESS. The American
Phytopatological Society, St. Paul, Minnesota. 218 pp.
Cisneros, P. S. 1970. Observaciones sobre Zadiprion vallicola Rohwer en la meseta Tarasca, Michoacán.
SAG -SFF -INIF. México. 14 pp.
Dirección General de Gestión Forestal y de Suelos (DGGFS). 2008. Notificaciones para realizar trabajos de
saneamiento expedida en el 2008. SEMARNAT-Subsecretaría de Gestión para la protección
ambiental. Dirección de Sanidad Forestal México. Concentrado por tipo de plaga. 1 pp.
Smith, D. R. 1975. Conifer sawflies, Diprionidae: Key to North America genera, checklist of world species
and new species from Mexico (Hymenoptera). Proceedings of the Entomological Society of
Washington, 76: 409−418.
Triplehorn, Ch. A. and N. F. Johnson. 2005. Borror and DeLong’s Introduction to the Study of Insects.
Seventh edition. Thompson Learning, USA.
Zimmermann, G. 1986. The “Galleria” bait method for detection of entomopathogenic fungi in soil. Journal
of Applied Entomology, 102: 213−215.

513
ENTOMOLOGÍA FORESTAL ISSN: 2448-475X

BRÚQUIDOS (BRUCHIDAE) COLECTADOS EN EL CAÑÓN EL NOVILLO Y LA


LIBERTAD EN EL NORESTE DE MÉXICO

Itzcóatl Martínez-Sánchez1 , Jesús Romero-Nápoles2, Santiago Niño-Maldonado3, Uriel Jeshua


Sánchez-Reyes4, Fatima Magdalena Sandoval-Becerra4 y Alejandro Ventura-Maza1
1
Universidad Politécnica de Francisco I. Madero, Unidad Académica Metztitlán, Avenida Tepeyacapa S/N, C. P.
43351. Metztitlán, Hidalgo.
2
Instituto de Fitosanidad, Colegio de Postgraduados, km 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, Estado de
México, C. P. 56230.
3
Universidad Autónoma de Tamaulipas, Facultad de Ingeniería y Ciencias, Centro Universitario Victoria, C. P. 87149.
Cd. Victoria, Tamaulipas, México.
4
Instituto Tecnológico de Cd. Victoria, Blvd. Emilio Portes Gil No. 1301, C. P. 87010. Cd. Victoria, Tamaulipas,
México.
Autor de correspondencia: itmartinez@upfim.edu.mx

RESUMEN. Se realizaron salidas de campo en el noreste de Tamaulipas de marzo 2012 a febrero 2013 con el fin de
recolectar brúquidos asociados a la vegetación pino-encino y selva baja subcaducifolia, se recolectaron directamente
con red de golpeo y de vainas infestadas y se transportaron al laboratorio para su montaje. Se registraron 99 ejemplares
de Bruchidae distribuidos en dos subfamilias, nueve géneros y 17 especies. Stator Bridwell fue el género con más
especies registradas. Los cañones de La Libertad y El Novillo registran un número similar de especies con 11 y 10,
respectivamente. Se reportan cuatro nuevos registros para Tamaulipas en este trabajo: Algorobius atratus, A. prosopis,
Caryedes stictocodius y Mimosestes mimosae con estos registros se aumenta el rango de distribución para estas
especies. La fauna de Bruchidae del estado de Tamaulipas representa cerca del 24.5% de las especies y el 64% de los
géneros conocidos para México.

Palabras clave: Tamaulipas, brúquidos, nuevos registros, plantas hospederas.

Bruchids (Bruchidae) collected at el Novillo and la Libertad canyon in the Mexican


Northeast

ABSTRACT. Field expeditions were carried out in the northeast of Tamaulipas from March 2012 to February 2013
in order to collect bruchids associated with the pine-oak and low sub-deciduous vegetation. Bruchids were collected
through direct collection with a hammer network and infested pods. Later, transported to the laboratory for assembly.
There were 99 specimens of Bruchidae distributed in two subfamilies, nine genera and 17 species. Stator Bridwell was
the genus with more species recorded. The canyons of La Libertad and El Novillo register a similar number of species
with 11 and 10 respectively. Four new records are reported for Tamaulipas in this work: Algarobius atratus, A.
prosopis, Caryedes stictocodius and Mimosestes mimosae with these registries increase the range of distribution for
these species. The Bruchidae fauna of the state of Tamaulipas represents about 24.5% of the species and 64% of the
genera known for Mexico.

Keywords: Tamaulipas, bruchids, new records, host plants.

INTRODUCCIÓN
Los brúquidos son coleópteros conocidos como “gorgojos” o “gorgollos de las semillas”, que
se alimentan de semillas de alrededor de 34 familias de plantas, utilizadas por las larvas para
completar su desarrollo, por lo general de leguminosas (Romero y Johnson, 2004). Las leguminosas
son la cuarta familia más diversa en México después de las Asteraceae, Poaceae y Orchidaceae
(Villaseñor 2003; 2004). En México sólo se registran 11 familias de plantas hospedantes que
incluyen 520 especies, dentro de estas las fabáceas representadas con 40 (Romero, 2002; Aguado
y Suárez, 2006; Ribeiro-Costa y Almeida, 2012).

514
Martínez-Sánchez et al.: Brúquidos en el Noroeste de México.

La relación estrecha de los brúquidos y sus plantas hospedantes, en su mayoría con leguminosas,
hace que estos insectos tengan impacto en las áreas agroalimentaria, medicinal, textil y forestal, al
tener un amplio rango de hospederos de utilidad para el hombre. Se ha registrado que más de una
especie de brúquidos atacan a una planta específica, causando daños del 50 % hasta el 90 %,
mermando la producción y afectando los procesos de germinación de las semillas (Cruz-Pérez et
al., 2013). En la actualidad se registran 334 especies de brúquidos repartidos en 23 géneros para
México (Romero y Johnson, 2004).
En los trabajos sobre listados de brúquidos se citan 158 especies para Oaxaca (Romero-Nápoles
et al., 2014), 125 para Morelos (Romero-Gómez, 2013), 123 para Veracruz (Romero-Nápoles,
2011), 106 para Jalisco (De Lorea et al., 2006), 54 para Hidalgo (Godínez-Cortés, 2013) y 49
brúquidos para Tabasco (Cruz-Pérez et al., 2013). Para el estado de Tamaulipas el primer estudio
de brúquidos que recopila la información proviene directamente de la base de datos BRUCOL que
se desarrolló en el 2014, encontrando 78 especies pertenecientes a 16 géneros (Romero-Nápoles et
al., 2014). El objetivo de este trabajo fue la identificación de especies de brúquidos asociados sobre
la vegetación herbácea y arbustiva en dos cañones del noreste de Tamaulipas.

MATERIALES Y MÉTODO
El área de estudio se localizó en la parte central del estado de Tamaulipas, sobre la vertiente del
Golfo de México, al este de las estribaciones de la Sierra Madre Oriental (SMO) y forma parte del
Área Natural Protegida de “Altas Cumbres”, sobre dos cañones, el “Cañón de La Libertad” ubicado
a 23°46’ 34’’ N y 99°13’21’’ W y el “Cañón del Novillo” ubicado a 23° 42´19’’ N y 99°13’ 31’’
W en el municipio de Victoria (Gobierno del Estado de Tamaulipas-IEA-UAT, 2014). Para el
Cañón de La Libertad el tipo de vegetación es bosque de pino-encino con una elevación entre 540
y 560 msnm y selva baja subcaducifolia que oscila entre 380 y 405 msnm, y en el Cañón del Novillo
bosque de pino-encino con una elevación entre 710 y 580 msnm selva baja subcaducifolia entre
510 y 520 msnm.
Se realizaron recorridos a campo abierto en el periodo de marzo 2012 a febrero 2013; en la selva
baja subcaducifolia y bosque de pino-encino. Los brúquidos adultos se capturaron en cuadrantes
de 10 x 20 m mediante una red entomológica (20 golpes por unidad de muestra). Los ejemplares
fueron depositados en bolsas de plástico transparente con alcohol al 50 % con sus respectivos datos
de recolecta, y posteriormente se montaron en triángulos de opalina y alfileres entomológicos.
También se recogieron vainas infestadas de Prosopis laevigata (Humb. y Bonpl. ex Willd.) M.C.
Johnston.
Los insectos capturados en campo se transportaron al laboratorio de Taxonomía del Colegio de
Postgraduados, Campus Montecillo para su determinación taxonómica; para tal efecto fue
necesario la extracción de la genitalia del macho, para esto se utilizó la metodología propuesta por
Kingsolver (1970, 2004). La identificación de los especímenes se observaron características
morfológicas externas utilizando claves específicas de Johnson y Kingsolver, 1976; Kingsolver y
Whitehead, 1976; Terán y Kingsolver, 1977; Kingsolver y Johnson, 1978; Johnson, 1983; y
Kingsolver, 1986, 1988, 1990; además se comparó con los ejemplares depositados en la colección
entomológica del Colegio de Postgraduados (CEAM).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se efectuaron 24 salidas al campo de las cuales se recolectaron 99 ejemplares de brúquidos
incluidos en dos subfamilias Bruchinae que registra ocho géneros y 16 especies, mientras que la
subfamilia Amblycerinae sólo tiene un representante Zabrotes amplissimus dentro del área de
estudio. De las cuales 11 de las 16 especies de Bruchinae se encontraron en el Cañón de la Libertad

515
Entomología mexicana, 4: 514−518 (2017)

y 10 en el Cañón del Novillo, cuatro brúquidos comparten ambos cañones (Cuadro 1). El género
Stator fue el que registró mayor cantidad de especies, teniendo cuatro. La fauna de Bruchidae del
estado de Tamaulipas representa cerca del 24.5 % de las especies y el 69.5 % de los géneros
conocidos para México con los datos aquí registrados.

Cuadro 1. Listado de especies de Bruchidae en los Cañones del Novillo y La Libertad, Victoria, Tamaulipas.
Cañón La Libertad Cañón del Novillo
Especie
SBSC BDPE SBSC BDPE
Acanthoscelides mexicanus (Sharp, 1985) X
Algarobius prosopis (LeConte, 1858) * X
A. atratus (Kingsolver, 1986) * X
Caryedes juno (Sharp, 1885) X
C. stictocodius Kingsolver y Whitehead, 1974 * X
Megacerus cubiculus (Casey, 1884) X
Meibomeus apicicornis (Pic, 1933) X X
Merobruchus major (Fall, 1912) X
M. santarosae Kingsolver, 1980 X X
Mimosestes amicus (Horn, 1873) X
M. mimosae (Fabricius, 1781) * X
M. nubigens (Motschulsky, 1874) X X
Stator beali Johnson,1963 X X
S. limbatus (Horn, 1873) X
S. sordidus (Horn, 1873) X
S. vachelliae Bottimer, 1973 X
Zabrotes amplissimus Kingsolver, 1990 X
SBSC: selva baja subcaducifolia, BDPE: bosque de pino-encino.
*Nuevos registros para el estado de Tamaulipas.

Este trabajo representa uno de los primeros trabajos sobre la familia Bruquidae para Tamaulipas,
junto con el de Romero-Napoles et al. (2014), en el que reportan 16 géneros y 78 brúquidos a nivel
especifico y mencionando la planta hospedante para algunos brúquidos, sin embargo, el número de
especies conocidas aumentó a 82, puesto que se reportan cuatro nuevos registros para Tamaulipas,
Algarobius atratus, A. prosopis, Caryedes stictocodius y Mimosestes mimosae. Con este aumento
de registros Tamaulipas se pone al frente de Nayarit y Sonora donde ambos estados registran 80
especies, dentro de 16 y 13, géneros respectivamente, y está por debajo de Sinaloa quien registra
90, pero igual número de géneros con 16 (Romero-Napoles et al. 2014).
Dentro de los nuevos registros se encontraron dos especies que emergieron de las semillas
infestadas de Prosopis laevigata (Leguminosae), esta planta hospedante fue asociada a la
vegetación de selva baja subcaducifolia.
La especie Algarobius atratus se ha encontrado en la familia Leguminosae dentro de Prosopis
juliflora y P. laevigata esta última también encontrada como hospedante para Tamaulipas. En un
número mayor de hospedantes tenemos al brúquido Algarobius prosopis atacando a P. glandulosa
var. torreyana, P. palmeri, P. pubescens y P. reptans var. cinerascens (Kingsolver, 1986). Las
plantas hospedantes para Mimosestes mimosae de las que se tiene registro son Acacia farnesiana,
A. cochliacantha, A. cymbispina, A. globulifera, A. hindsii, A. macrantha, A. pennatula,
Caesalpinia coriaria, C. sclerocarpa y Ceratonia siliqua (Luna-Cozar et al., 2002). Aunque en
esta recolecta se desconoce la planta hospedante del insecto, ya que el método para capturarlos fue
mediante golpes de red (red de golpeo) sobre la vegetación arbustiva. Como lo es Caryedes

516
Martínez-Sánchez et al.: Brúquidos en el Noroeste de México.

stictocodius que se desconoce la planta hospedante para este insecto que fue atrapado con red de
golpeo y no se tienen registros en la literatura sobre las plantas hospedantes.
En Tamaulipas, el 15 % de sus habitantes se dedica a la explotación y extracción de recursos
naturales en sus diferentes tipos de vegetación dentro de los cuales el mezquite (Prosopis spp.), es
considerado un recurso natural muy importante para la zona, debido a los diferentes usos, tales
como: alimento para el ganado (hojas y vainas), alimentación humana en forma de harinas, bebidas
fermentadas y en vainas. La madera también se utiliza para leña y para obtener carbón de excelente
calidad (Hernández et al., 1991). Procesos ecológicos como la herbivoría causada por insectos
reducen la calidad, cantidad y precio de los productos vegetales (hojas, flores, frutos, raíces,
semillas, tallos) que son dañados total o parcialmente; en este caso los brúquidos que atacan a las
semillas merman el desarrollo y producción de los mezquites. Por tales razones, es importante la
realización de estudios extensos sobre Bruchidae y la relación con sus plantas hospederas. El
conocimiento acerca de los patrones de las especies, puede permitir realizar un manejo adecuado
de las poblaciones naturales.

CONCLUSIÓN
Se reportan 17 especies y nueve géneros de Bruquidae para el área de estudio, donde ambos
cañones comparten una cifra casi similar de 10 y 11 especies. El género Stator fue el que obtuvo
una mayor cantidad de representantes registrados. De los bruquidos encontrados cuatro de ellos
registran un nuevo rango de distribución: Algarobius atratus, A. prosopis, Caryedes stictocodius y
Mimosestes mimosae. Los bruquidos A. atratus y A. prosopis se reportan en asociación con
Prosopis laevigata que es de importancia maderable, forraje, melífera, alimentaria y medicinal para
la zona de estudio. La fauna de Bruchidae del estado de Tamaulipas alcanzó las 82 especies, 24.5
% de las especies y el 64 % de los géneros conocidos para México con los datos aquí registrados.

Agradecimientos
El autor principal, agradece el apoyo al L. E. L. I Noé Pérez López por la revisión del abstract
y por sus comentarios para mejorar el manuscrito.

Literatura Citada
Aguado, A. y H. Suárez. 2006. Impacto del ataque de Algarobius riochama Kingsolver (Coleoptera:
Bruchidae) sobre Prosopis juliflora (SW) DC en la zona urbana de Santa Marta. Intrópica, 3:13−20.
De la Cruz-Pérez, A., Romero-Nápoles, J., Carrillo-Sánchez, J. L., García-López, E., Grether-González, R.
G., Sánchez-Soto S. y M. Pérez de la Cruz. 2013. Brúquidos (Coleoptera: Bruchidae) del estado de
Tabasco, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 29(1): 1−95.
De Lorea-Barocio, J. C., Romero-Nápoles, J., Valdez-Carrasco, J. y J. L. Carrillo-Sánchez. 2006. Especies
y hospederas de los Bruchidae (Insecta: Coleoptera) del Estado de Jalisco, México. Agrociencia,
40: 511−520.
Gobierno del Estado de Tamaulipas- Instituto de Ecología Aplicada- UAT. 2014. Programa de Manejo de
la Zona Especial Sujeta a Conservación Ecológica Área Natural Protegida Altas Cumbres.
Publicarte, México. 130 pp.
Godínez-Cortes, S. 2013. Síntesis del conocimiento de los escarabajos de las semillas (Coleoptera:
Bruchidae) y diagnosis de las especies en el municipio de Zimapán, Hidalgo, México. Tesis de
Licenciatura, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Estado de Hidalgo, México. 271 pp.
Hernández, L., González, C. y F. González. 1991. Plantas útiles de Tamaulipas, México. Anales del Instituto
de Biología. UNAM. Serie Botánica, 62(1): 1−38.
Johnson, C. D. 1983. Ecosystematics of Acanthoscelides (Coleoptera: Bruchidae) of Southern Mexico and
Central America. Miscellaneous Publications of the Entomological Society of America, 56 :1−370.

517
Entomología mexicana, 4: 514−518 (2017)

Johnson, C. D. and J. M. Kingsolver. 1976. Systematics of Stator of North and Central America.
(Coleoptera: Bruchidae). United States, Department of Agriculture. Technical Bulletin, No. 1537,
101 p.
Kingsolver, J. M. 2004. Handbook of the Bruchidae of the United States and Canada (Insecta, Coleoptera),
Volume I y II. Department of Agriculture. Technical Bulletin, No. 1912, Washington D. C.
Kingsolver, J. M. 1990. Biosystematics of the genus of Zabrotes of America north of Mexico (Coleoptera:
Bruchidae). Transactions of the American Entomological Society, 116(1): 135−174.
Kingsolver, J. M. 1988. Biosystematics of the genus Merobruchus of continental North America and the
West Indies (Coleoptera: Bruchidae). United States, Department of Agriculture. Technical Bulletin,
1744. 63pp.
Kingsolver, J. M. 1986. A taxonomic study of the genus Algarobius (Coleoptera: Bruchidae).
Entomography, 4: 109−136.
Kingsolver, J. M. 1970. A study of the male genitalia in Bruchidae (Coleoptera). Proceedings of the
Entomological Society of Washington, 72: 370−386.
Kingsolver, J. M. and C. D. Johnson. 1978. Systematics of the genus Mimosestes (Coleoptera: Bruchidae).
United States, Department of Agriculture. Technical Bulletin, 1590. 106 pp.
Kingsolver, J. M. and D. R. Whitehead. 1976. The North and Central American species of Meibomeus
(Coleoptera: Bruchidae: Bruchinae). United States, Department of Agriculture. Technical Bulletin,
1523. 54 pp.
Luna-Cozar J., Romero-Nápoles, J. y R. Jones. 2002. Lista de Bruchidae del estado de Querétaro, México
(Insecta: Coleoptera). Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 87: 17−28.
Ribeiro-Costa, C. S. and L. M. Almeida. 2012. Seed-Chewing Beetles (Coleoptera: Chrysomelidae:
Bruchinae). Pp. 325−352. In: A. R. Panizzi, and J. R. P. Parra. (Eds.). Insect Bioecology and
Nutrition for Integrated Pest Management. CRC Press, New York.
Romero-Gómez, G. 2013. Estudio faunístico de la familia Bruchidae (Insecta: Coleoptera) del Estado de
Morelos, México. Tesis de Doctorado, Colegio de Postgraduados. Estado de México, México. 192
pp.
Romero, N., J. 2011. Gorgojos de las semillas (Insecta: Coleoptera: Bruchidae). Pp. 361−365. In: Comisión
Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). 2011. La biodiversidad en
Veracruz: Estudio de Estado, Volumen II, Diversidad de especies: Conocimiento actual. Comisión
Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, Gobierno del Estado de Veracruz,
Universidad Veracruzana, Instituto de Ecología, A. C., México, D. F.
Romero, N., J. 2002. Bruchidae. Pp. 513−534. In: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la
Biodiversidad (CONABIO). 2011. La biodiversidad en Veracruz: Estudio de Estado. Comisión
Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, Gobierno del Estado de Veracruz,
Universidad Veracruzana, Instituto de Ecología, A.C. México.
Romero, N. J. y C. D. Johnson. 2004. Sinopsis de los brúquidos de México (Insecta: Coleoptera), Pp:
758−763. In: M. Morales, A. M. G. Ibarra, A. del P. G. Rivera y S. C. Stanford (Eds.). Entomología
Mexicana. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de Entomología, Texcoco, estado de
México.
Romero-Nápoles, J., Niño-Maldonado, S. y K. Y. Flores-Maldonado. 2014. Capítulo 9. Bruchidae (Insecta:
Coleoptera) de Tamaulipas, México. Pp. 133−140. In: S. A. Correa, J. V. Horta V., J. García J. y L.
Barrientos L. (Eds.). Biodiversidad Tamaulipeca Vol. 2, Núm. 2. Tecnológico Nacional de México-
Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, Tamaulipas, México.
Terán, A. L. y J. M. Kingsolver. 1977. Revisión del género Megacerus (Coleoptera: Bruchidae). Opera
Lilloana, 25: 1−287.
Villaseñor, J. L. 2004. Los géneros de las plantas vasculares de la flora de México. Boletín de la Sociedad
Botánica de México, 75: 105−135.
Villaseñor, J. L. 2003. Diversidad y distribución de las Magnoliophyta de México. Interciencia, 28:
160−167.

518
ENTOMOLOGÍA FORESTAL ISSN: 2448-475X

DIFERENCIACIÓN TRÓFICA DE LAS COMUNIDADES DE ARAÑAS E


INSECTOS EN BOSQUES REFORESTADOS DEL CENTRO DE MÉXICO

Rafael Guzmán-Mendoza1 , Josefina Calzontzi-Marín2, Manuel Darío Salas-Araiza1, Luis Pérez-


Moreno, Luis Felipe Ramírez-Santoyo1 y Oscar Alejandro Martínez-Jaime1
1
Departamento de Agronomía, División Ciencias de la Vida, Universidad de Guanajuato, Campus Irapuato-Salamanca,
Km 9 Carretera Irapuato-Silao, Irapuato, Guanajuato. C. P. 36821, México.
2
Consultora independiente en Agroindustria Rural, Turismo Agroalimentario y Desarrollo Territorial, Localidad
Guarda de la Lagunita San José del Rincón, México, C. P. 50630.
Autor de correspondencia: rgzmz@yahoo.com.mx

RESUMEN. En México se ha reportado un aumento en la cobertura de las masas forestales a nivel nacional, sin
embargo, no han sido evaluados sus efectos sobre las propiedades funcionales de los ecosistemas restaurados, en este
sentido, arañas e insectos han sido herramientas útiles de monitoreo ambiental. El objetivo de este trabajo fue evaluar
a los gremios tróficos de arañas e insectos encontrados en bosques templados con distinto nivel de reforestación del
centro de México. Fueron seleccionados tres bosques con distinto nivel de reforestación y se colocaron trampas de
caída para la captura de arañas e insectos, estos fueron identificados y organizados en gremios tróficos y analizadas
sus abundancias, composición y diversidad funcional. Los resultados indican un efecto importante de la reforestación
sobre las interacciones ecológicas, donde la redundancia y la diversidad funcional son más altas y bajas
respectivamente en los bosques sujetos a reforestaciones monoespecíficas.

Palabras clave: Bioindicadores, ecología funcional, etnobiología, reforestación.

Throphic differences in spiders and insect communities in reforested forest from central
Mexico

ABSTRACT. Mexico has reported an increasing in forest cover at national level, however, there has not been
evaluated its effects on functional properties of the restructured ecosystems, in this way, spiders and insects has been
a useful tool for environmental monitoring. The aim of this research was to evaluate the arthropod trophic guilds found
on temperate forest with different reforestation level from central Mexico. Three forests with different reforestation
level were selected and pitfall traps were setting for caught spiders and insects. They were identified and organized in
trophic guilds. The results demonstrate an important reforestation effect on ecological interactions, where the
redundancy and functional diversity are high and low respectively in forest under monospecific reforestations.

Keywords: Bioindicators, functional ecology, etnobiology, reforestation.

INTRODUCCIÓN
En la literatura científica se ha sugerido que la cobertura, la diversidad vegetal y como
consecuencia la heterogeneidad ambiental son indicadores de la diversidad de especies de
consumidores, por lo que bosques estructuralmente complejos y una gran diversidad vegetal son
capaces de contener más especies, que un bosque con poca diversidad vegetal y estructura espacial
(Siemann et al., 1998; Purvis y Hector, 2000). Este patrón ha sido observado en algunos grupos de
artrópodos como arañas (Hatley y Macmahon, 1980; Corcuera et al., 2008), hormigas (Bestelmeyer
y Wiens, 1996) y ortópteros (Saha et al., 2011). Esta sensibilidad de la respuesta de arañas e
insectos a los cambios ocurridos en el ambiente, principalmente por cambios en la cobertura vegetal
producto de la reforestación o deforestación, junto con las posiciones clave que ocupan desde el
punto de vista funcional en los ecosistemas terrestres, han promovido la idea de considerarlos
herramientas básicas de monitoreo ambiental.

519
Entomología mexicana, 4: 519−525 (2017)

En México se ha reportado recientemente la disminución de la tasa de deforestación e incluso la


recuperación de las masas forestales (Gómez-Tagle et al., 2015). Sin embargo, los procesos de
restauración producto de la reforestación, no han sido del todo evaluados, por lo que los efectos de
la deforestación continúan siendo un problema ambiental grave que incide no sólo en los efectos
deletéreos de los ecosistemas, sino también con repercusiones económicas, sociales y culturales.
En este sentido, es importante evaluar sus efectos, utilizando ciertos grupos de artrópodos, en este
caso arañas e insectos, como indicadores de éxito o fracaso de las reforestaciones, utilizando no
sólo la riqueza y la diversidad de especies, sino también sus propiedades funcionales, por lo que el
objetivo de este trabajo fue evaluar la diferenciación trófica en función de los gremios alimenticios,
como un rasgo funcional, de arañas e insectos presentes en bosques templados que han tenido
distinto grado de modificación por reforestación en el centro de México. Se evaluó la hipótesis de
que un bosque con menor disturbio por reforestación tiene una mayor diversidad funcional.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio. El trabajo se realizó en tres bosques templados del noroeste del Estado de
México. De acuerdo con la fisonomía vegetal, se identificaron en tres categorías de disturbio:
Bosque conservado (BC), 19° 45’ 48’’ N, 99° 59’ 20’’ W, con árboles característicos de un bosque
sin disturbio como Quercus rugosa Née, Q. laurina Humb. & Bonpl., Q. crassipes Humb. & Bonpl.
Arbutus xalapensis Kunth, Alnus sp. y Pinus sp., Bosque mixto (BM), 19° 43’ 06’’ N, 100° 05’
38’’ W, que además de contar con árboles de bosque primario, la presencia de Cupressus lindleyi
Klotzsch ex. Endl., mostró evidencia de modificaciones por reforestación y Bosque reforestado
(BR), 19° 40’ 30’’ N, 100° 05’ 51’’ W, que consistió de un bosque monoespecifico de C. lindleyi,
con especies reportadas como indicadoras de disturbio en su estrato arbustivo-herbáceo.
Recolecta de ejemplares. En cada zona de estudio, se eligió un área de 2500 m2 donde fueron
colocadas 16 trampas de caída, con 10 metros de separación entre ellas. Se realizaron muestreos
de agosto a septiembre del 2010, considerado como la época de lluvias y de mayor actividad de
entomofauna. Las trampas fueron elaboradas con envases de plástico de 500 ml de capacidad, con
11 cm de diámetro y 13 cm de altura, éstas fueron enterradas a nivel de suelo y se siguió el protocolo
estándar de Bestelmeyer et al. (2000).
Identificación de ejemplares. Los organismos capturados fueron almacenados en viales con
alcohol al 70 % para su identificación utilizando distintas claves para los grupos a nivel de familia
y subfamilia categorías taxonómicas suficientes para obtener información sobre patrones de
actividad. De esta forma, las categorías alimenticias generales, fueron obtenidas con base en los
hábitos alimenticios de los insectos en función de la diagnosis establecida en las claves o bien, a
través de lo reportado en la bibliografía, como se ha realizado en otros estudios (Schmidt y Roland,
2006; Varela et al., 2007, Flynn et al., 2009). Para las arañas, se consideró como rasgo funcional
la forma en la que construyen sus redes y sus habitos de consumo reportados en la clave taxonómica
de Kaston (1978).
Análisis estadístico. Con la finalidad de aminorar la variabilidad de los datos que es
influenciada por las conductas de los organismos, las abundancias fueron transformadas a √n + 0.5
(Zar, 1999). Una vez hecha la transformación, el número de individuos por familia fue dividido
entre el número de categorías alimenticias a las que pertenecieron. Lo anterior sirvió para comparar
mediante el análisis de varianza no paramétrica de Kruskall-Wallis. En caso de diferencias
significativas, se utilizó la prueba de Dunn de Fisher de comparaciones múltiples, que es
considerado un análisis adecuado para grupos con diferente tamaño de muestra (Gamst et al.,
2008), estas pruebas se realizaron con el programa estadístico Infostat (Di Rienzo et al., 2011).
Adicionalmente se realizó un análisis multivariado de conglomerados utilizando el coeficiente de

520
Guzmán-Mendoza et al.: Diferenciación trófica de las comunidades de arañas e insectos en bosques reforestados.

similitud de Bray-Curtis, con el fin de evaluar el parecido entre los tipos de bosque con respecto a
la composición de los hábitos alimenticios encontrados en los artrópodos capturados; así mismo,
considerando a los gremios tróficos, fueron calculados el índice de diversidad Shannon-Wiener y
de dominancia de Simpson con el programa Biodiversity Pro (Mc Aleece, 1997), finalmente el
índice de diversidad de Shannon-Wiener fue comparado con la prueba de t de Hutchenson.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Fueron reconocidas 20 categorías alimenticias (Cuadro 1), distribuidas en 14 familias de arañas,
siete familias de Orthoptera, nueve de Hemiptera, 27 de Coleoptera y uno de Hymenopera (Cuadro
2). Las categorías alimenticias identificadas (n = 17 en cada tipo de bosque), muestran diferencias
significativas en la comparación de sus abundancias en todos los casos, excepto para las arañas
constructoras de telas de sábana que no mostraron diferencias; en contraste, los insectos carroñeros,
granívoros, ambrosoidales, herbívoros y arañas vagabundas del follaje, tuvieron valores altos en
BR, mientras que los omnívoros, los micófagos y las arañas cazadoras por emboscada fueron
notablemente abundantes en BP (Fig. 1), esto sugiere un impacto importante de la reforestación
sobre las interacciones funcionales de los organismos (Simberloff y Dayan, 1991; Ferrenberg et
al., 2006), que se refleja no sólo en las abundancias de los gremios identificados, sino también en
la composición funcional de las poblaciones.

Cuadro 1. Promedio ± E.E. de los grupos alimenticios identificados durante el estudio en tres zonas de bosque
contrastantes en cuanto a la conservación de la cobertura vegetal. BP = bosque primario, BM = bosque mixto, BR =
bosque reforestado, ca = cazadoras al acecho, ce= cazadoras por emboscada, co = coprófagos, cr = carroñeros, crt =
constructoras de redes de túnel, cte = constructoras de redes espaciales, cts = constructoras de telas sábanas, d =
depredadores, f = frugívoros, gd = generalistas detritívoros, gr = granívoros, h = herbívoros, hd = ambrosía, hf =
hematófagos, hg = micófagos, mdp = saprófagos, om = omnívoros, s = succionadores de savia, vf = vagabundas de
follaje vs = Vagabundas de suelo
Tipo de bosque
Categoría trófica BP BM BR
Ca 0.1±0.1 0.03±0.1 0.3±0.2
Ce 1.4±0.2 0.4±0.1 0.9±0.4
Co 0.1±0.1 - 0.1±0.1
Cr 2.9±0.4 4.3±0.8 24.6±1.2
Crt - 0.03±0.1 0.07±0.1
Cte 0.3±0.2 0.06±0.2 -
Cts 1.5±0.1 1.4±0.2 1.8±0.2
D 7.0±0.3 3.5±0.8 28.8±1.1
F - - 0.1±0.1
Gd 1.7±0.2 - 0.6±0.1
Gr 0.1±0.1 2.6±0.2 11.4±1
H 1.2±0.1 1.5±0.2 2.9±0.2
Hd 0.3±0.1 3.1±0.9 42.3±0.9
Hf - 0.01±0.1 -
Hg 4.3±0.3 0.8±0.4 1.5±0.2
Mdp 1.7±0.4 0.8±0.4 -
Om 3.1±0.3 1.3±0.2 0.2±0.1
S 0.3±0.2 0.09 ±0.1 1.0 ±0.3
Vf 0.3±0.1 0.4±0.2 3.2±0.2
Vs 0.06±0.1 0.6±0.2 4.5±0.3

521
Entomología mexicana, 4: 519−525 (2017)

Cuadro 2. Familias y subfamilias ordenadas por categoría alimenticia reportadas en la


literatura. Ct = categoría trófica
Taxa Taxa
Ct Ct
Araneae Coleoptera
Agelenidae cts Mycetophagidae d, hg
Clubionidae vf Nitidulidae d, gd, hg
Dipluridae crt Osoriinae cr, hg
Gnaphosidae vs Pedilidae cr
Hahniidae cts Phalacridae d, hg
Homalonychidae ca Pselaphidae cr, hd
Lycosidae vs Scaphidiidae hg
Linyphiidae cts Scydmaenidae d
Pholcidae cte Staphylininae co, d, om
Pisauridae ce Steninae d
Theraphosidae ce Tachyporinae d
Theridiidae cte Hemiptera
Thomisidae ce Aradidae hg, mdp
Salticidae ca Cicadallidae s
Coleoptera Cydnidae f
Aleocharinae d, hg Fulgoridae h
Anthicidae gd Lygaeidae d, gr, s
Carabidae d Nabidae d
Chrysomelidae h Reduviidae d, hf
Clambidae hg Rhopalidae gr
Cleridae d Tingidae s
Cucujidae d, hg Hymenopera
Curcullionidae gd, h Formicidae cr, d, gr, hd
Dermestidae gd, h Orthoptera
Dryopidae h Acrididae h
Elateridae d, h Anostostomatidae h
Histeridae d Gryllacrididae om
Lagriidae h Gryllidae h
Leiodidae gd, hg Pyrgomorphidae h
Leptodiridae cr, hg Stenopelmatidae d, h, om
Mordellidae h, hg, mdp Xyronotidae h

Figura 1. Abundancias promedio para los grupos alimenticios identificados para los artrópodos encontrados en los tres
tipos de bosque. Letras iguales indican no diferencias significativas de acuerdo a la prueba Dunn a un nivel de α =
0.05. Datos transformados a √n + 0.5.

522
Guzmán-Mendoza et al.: Diferenciación trófica de las comunidades de arañas e insectos en bosques reforestados.

De acuerdo a lo anterior, el análisis de conglomerados indicó importantes diferencias en la


similitud de los bosques, el mayor porcentaje de similitud se encontró entre los bosques BP-BM
(30.3 %), seguido de BP-BR (20.7 %) y BP-BR (11.8 %). Lo anterior sugiere que a pesar de que
los bosques en estudio tuvieron la misma cantidad de categorías de hábitos alimenticios, la
configuración en términos de la composición de las abundancias registradas fue diferente (Fig. 2).
En este sentido, la similitud más cercana entre BP-BM estuvo influenciada por insectos carroñeros,
herbívoros, granívoros, ambrosoides y arañas vagabundas del follaje cuyas abundancias no
mostraron diferencias significativas. Mientras que la similitud entre BM-BR, se debió
principalmente a las arañas cazadoras por emboscada y tejedoras de redes espaciales. Finalmente
se aprecia que BR es el bosque, que en términos de gremios alimenticios más difiere del resto (Fig.
2).

Figura 2. Análisis de conglomerados para los hábitos alimenticios de los artrópodos capturados en el estudio.

El resultado de las comparaciones del índice de diversidad de Shannon-Wiener, indican


diferencias significativas entre el valor de la diversidad de BR y los otros bosques (BR-BP
t0.05(2)1460.9 = 13.23, p < 0.0001, BR-BM t0.05(2)1460.9 = 13.94, p < 0.0001), mientras que la
comparación entre BP-BM no hubo diferencias estadísticas (BP-BM t0.05(2)1460.9 = 0.59, p = 0.55).
En este sentido, la diversidad trófica fue menor en BR a la observada entre BP-BM que tuvieron
los valores altos junto con una mayor equitatividad y una menor dominancia (Cuadro 3). De forma
importante, los resultados indican que a lo largo del gradiente marcado por BP, BM y BR la
variabilidad de interacciones disminuye aumentando la redundancia funcional, lo que puede
repercutir en diferencias ecológicamente funcionales entre los bosques estudiados (Heemsbergen
et al., 2004).

Cuadro 3. Resultados de la diversidad funcional de las comunidades de arañas e


insectos encontradas en zonas de bosque contrastantes en cuanto a reforestación.
1
H’= diversidad de Shanon-Wiener, J’= equitatividad, = dominancia de
𝜆
Simpson.
Bosque H’ J’ 𝟏
𝝀
BP 2.27 0.56 0.13
BM 2.29 0.55 0.12
BR 1.81 0.36 0.21

523
Entomología mexicana, 4: 519−525 (2017)

CONCLUSIÓN
Los resultados sugieren un efecto importante de las reforestaciones sobre las propiedades
funcionales de la entomofauna que vive en estos ambientes modificados, donde la diversidad
funcional va en un gradiente que llega hasta la simplicidad en las reforestaciones monoespecíficas
que promueven la redundancia funcional. No obstante, la abundancia y el número de categorías de
gremios, no tienen una relación lineal con respecto al grado de modificación por efecto de la
reforestación. Estudios complementarios para entender la complejidad de la deforestación y/o la
reforestación, son necesarios para entender los distintos elementos que componen este fenómeno
ambiental que incide no sólo en el ámbito de lo natural (interacciones y ecosistemas), sino también,
en esferas del conocimiento aparentemente ajenas como la social, la cultural y la económica,
teniendo en cuenta que las poblaciones humanas inmersas en estos ambientes, hacen uso de estos
recursos y tienden una compleja red de interacciones con los elementos de la naturaleza que los
rodea.

Agradecimientos
Los autores agradecen a los pobladores y autoridades locales quienes permitieron el acceso a
los bosques donde se realizó el estudio, al CONACyT por la beca de posgrado a los primeros dos
autores.

Literatura Citada
Bestelmeyer, B. T., Agosti, D., Alonso, L. E., Brandão, C. R. F., Brown Jr., W. L., Delabie, J. H. C. and R.
Silvestre. 2000. Field techniques for the study of ground- dwelling ants: An overview, description
and evaluation. Pp. 122−144. In: D. Agosti, J. D. Majer, L. E. Alonso and T. R. Schultz. (Eds.).
Ants standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian institution,
Washington, D.C.
Bestelmeyer, B. T. and J. A. Wiens. 1996. The effects of land use on the structure of ground-foraging ant
communities in the Argentine Chaco. Ecological Monographs, 6: 1225−1240.
Corcuera P., Jiménez, M. L. and P. L. Valverde. 2008. Does the microarchitecture of mexican dry forest
foliage influence spider distribution?. Journal of Arachnology, 36: 552−556.
Di Rienzo, J. A., Casanoves, F., Balzarini, M .G., Gonzalez, L., Tablada, M. and C. W. Robledo. 2011.
InfoStat, versión 2008. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina.
Disponible en: http://www.infostat.com.ar/. (Fecha de consulta: 17-XI-2016).
Ferrenberg S. M., Schwilk, D. W., Knapp, E. E., Groth, E. and J.bE. Keeley. 2006. Fire decreases arthropod
abundance but increases diversity: early and late season prescribed fire effects in a Sierra Nevada
mixed-conifer forest. Fire Ecology, 2: 79−102.
Flynn, D. F. B., Gogol-Prokurat, M., Nogeire, T., Molinari, N., Richers, B. T., Lin, B. B., Simpson, N.,
Myfield, M. M. and F. DeClerck. 2009. Loss of functional diversity under land use intensification
across multiple taxa. Ecology Letters, 12: 22−33.
Gamst, G., Meyers, S. L. S. and J. Guarino. 2008. Analysis of variance desings: a conceptual and
computational approach with SPSS and SAS. Cambridge University Press, New York, 592 pp.
Gómez-Tagle, Ch. A., Gómez-Tagle, A. F. R., Ávila, J. A. O. y L. A. Bruijnzeel. 2015. Partición de la
precipitación en un bosque tropical montano de pino-encino en el centro de México. Bosque, 36(3):
505−518.
Hatley, C. L. and J. A. Macmahon. 1980. Spider community organization: seasonal variation y the role of
vegetation architecture. Environmental Entomology, 9: 632−639.
Heemsbergen, D. A., Berg, M. P., Loreau, M., Van Hal, J. R., Faber, J. H. and H. A. Verhoef. 2004.
Biodiversity effects on soil processes explained by interspecific functional dissimilarity. Science,
306: 1019−1020.
Kaston, B. J. 1978. How to know the spiders. 3rd ed. McGraw Hill, California, 272 pp.

524
Guzmán-Mendoza et al.: Diferenciación trófica de las comunidades de arañas e insectos en bosques reforestados.

Mc Aleece, N. 1997. Biodiversity Professional Beta. Version 2.0. The Natural History Museum and The
Scottish Association For Marine Science. Disponible en: http://www.sams.ac.uk/peter-
lamont/biodiversity-pro. (Fecha de consulta: 15-II-2010).
Purvis, A. and A. Hector. 2000. Getting the measure of biodiversity. Nature, 405: 212−219.
Saha, H. K., Sarkar, A. and P. Haldar. 2011. Effects of anthropogenic disturbances on the diversity and
composition of the acridid fauna of sites in the dry deciduous forest of west Bengal, India. Journal
of Biodiversity and Ecological Sciences, 1(4): 313−320.
Schmidt, B. C. and J. Roland. 2006. Moth diversity in a fragmented habitat: importance of functional groups
and landscape scale in the boreal forest. Annals of the Entomological Society of America, 99:
1110−1120.
Siemann, E., Tilman, D., Haarstad, J. and M. Ritchie. 1998. Experimental test of the dependence of
arthropod diversity on plant diversity. The American Naturalist, 152: 738−750.
Simberloff, D. and T. Dayan. 1991. The guild concept and the structure of ecological communities. Annual
Review Ecology and Systematics, 22: 115−143.
Varela, A., Cortés, C. y C. Cotes. 2007. Cambios en edafofauna asociada a descomposición de hojarasca en
un bosque nublado. Revista Colombiana de Entomología, 33: 45−53.
Zar J. H. 1999. Biostatistical analysis. 5th ed. Prentice Hall, New Jersey, 944 pp.

525
ENTOMOLOGÍA FORESTAL ISSN: 2448-475X

EXPLOSIÓN DE LA ABUNDANCIA DE DESCORTEZADORES, UN


ACONTECIMIENTO ADELANTADO A LA PRIMAVERA EN EL BOSQUE DE
PINO EN HIDALGO

Guillermo Hernández-Muñoz, José Carmen Soto-Correa , Víctor Hugo Cambrón-Sandoval e


Irma Avilés-Carrillo

Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Av. de las Ciencias s/n, Col. Juriquilla,
Delegación Santa Rosa Jáuregui, Querétaro. C. P. 76230, México. Tel. (442)192 1200.
Autor de correspondencia: jocasoco@hotmail.com

RESUMEN. Actualmente en el Estado de Hidalgo los brotes de insectos plaga del género Dendroctonus presentes en
los bosques de pinos son causa de una gran mortalidad de los árboles. Debido a ello el presente trabajo tuvo como
objetivo analizar el grado de relación de un brote atípico de D. frontalis y D. mexicanus con el aumento de la
temperatura durante el mes de febrero en el 2015, en la comunidad de Tlaxco, municipio de Metztitlán, Estado de
Hidalgo. Se observó que la mayor abundancia ocurrió en el mes de febrero para ambas especies. La aparición atípica
de esta agregación de descortezadores durante el mes de febrero del 2015 puede ser resultado de un aumento en 4.8 °C
respecto a la registrada durante este mes, con una temperatura media de 15.9 °C, la cual históricamente se presentaba
hasta el mes de marzo en el sitio de estudio.

Palabras clave: Decortezadores temperatura, aumento de abundancia.

Explosion of the abundance of Bark beetles, an event forwarded of spring in the pine forest
in Hidalgo

ABSTRACT. Currently in the state of Hidalgo plague insect outbreaks of the genus Dendroctonus present in the pine
forests are the cause of a great mortality of the trees. Due to the above, the present work had as an objective to analyze
the degree of relation of an atypical outbreak of D. frontalis and D. mexicanus with the increase of temperature during
the months of February of 2015, in the community of Tlaxco, Metztitlán, in the State of Hidalgo. It was observed that
the greatest abundance occurred in the month of February for both species. The atypical appearance of this aggregation
of bark beetles during the month of February 2015 could be the result of an increase in 4.8 °C compared to that
registered during this month, whit an average temperature of 15.9 °C, which was historically presented until March in
the studied site.

Keywords: Back beetles, temperature, abundance.

INTRODUCCIÓN
Actualmente en el Estado de Hidalgo los brotes de insectos plaga del género Dendroctonus
Erichon, 1836, presentes en los bosques de pinos son causa de una gran mortalidad de los árboles
(SERFORH, 2010). Dos de las especies de descortezadores con mayor presencia en el Estado de
Hidalgo son Dendroctonus frontalis Zimmermann, 1868 y Dendroctonus mexicanus Hopkins,
1905 (Salinas-Moreno et al., 2004); Fonseca-Gonzáles et al., 2014). Estos escarabajos
descortezadores tienen una distribución que se extiende desde Massachusetts hasta el este de Texas
y de Arizona al sur de Nicaragua, y desde el sur de Arizona (USA), Chihuahua hasta Honduras y
Belice respectivamente (Payne, 1980; Wood, 1982; Monser et al., 2005; Clarke y Nowak 2010;
Sullivan et al., 2012). Tienen de seis a ocho generaciones por año en el caso de D. frontalis y de
dos a cuatro generaciones por año en el caso de D. mexicanus; dependiendo de la temperatura y la
altitud, por lo cual son consideradas dos de las especies de mayor agresividad en el país. (Cibrián
Tovar et al., 1995; Salinas-Moreno et al., 2004; Trần et al., 2007; Sullivan et al., 2016). Por
ejemplo; se ha reportado la perdida de árboles de Pinus patula Schltdl. & Cham asociada en muchas

526
Hernández-Muñoz et al.: Explosión de la abundancia de descortezadores, en un bosque de pino.

ocasiones a D. mexicanus (Fonseca-Gonzáles et al., 2014). En otros estados como Aguascalientes


también se han encontraron especies de pinos infestados con D. mexicanus (Sánches-Martínes et
al., 2016). Considerando a D. mexicanus una especie generalista, ya que coloniza 21 de las 47
especies de pino reportados en México (Salinas-Moreno et al., 2004).
Al igual que los demás insectos los escarabajos descortezadores son poikilotermicos por lo cual
uno de los factores de mayor influencia en el ciclo de vida de estos insectos es la temperatura, ya
que esta intrínsecamente relacionada con la regulación de sus tasas de desarrollo, pues un umbral
de temperatura más alta favorece el aumento de los descortezadores, acortando la duración del
ciclo de vida, como se ha observado con D. frontalis (Trần et al., 2007; Six, y Bracewell. 2015).
Debido a ello es lógico observar que el cambio climático este alterando indirectamente la
dinámica poblacional de los descortezadores (Chapman et al., 2012; Gaylord et al., 2013; Hart et
al., 2014. Se ha demostrado por ejemplo; que existe una sincronía en la emergencia de D. frontalis
al final del invierno e inicio de primavera, donde las temperaturas promueven la emergencia de
adultos, y comienzo del periodo de vuelo (Friedenberg et al., 2007).
Debido a ello el presente trabajo tuvo como objetivo analizar el grado de relación de un brote
atípico de D. frontalis y D. mexicanus con el aumento de temperatura durante el mes de febrero de
2015, comparado con los datos históricos observados desde 1945 al 2015, cada diez años, en la
comunidad de Tlaxco, municipio de Meztitlán, Estado de Hidalgo. Dendroctonus frontalis, es una
de las principales plagas agresiva de los pinos dentro de un rango que se extiende desde
Massachusetts hasta el este de Texas y de Arizona al sur de Nicaragua En un estudio en los Estados
Unidos, se detectó sólo un pico de vuelo al año de D. frontalis, y esto ocurrió desde finales del
invierno hasta la primavera (Sullivan et al., 2016). Una forma de monitorear los descortezador es
con el uso de trampas Lindgren cebadas con semio-químicos y capturas directas en árboles
infestados (Sánches-Martínes et al., 2016).

MATERIALES Y MÉTODO
Las colectas se llevaron a cabo en un bosque de pino cercano a la comunidad de Tlaxco,
municipio de Metztitlán, Estado de Hidalgo, en las siguientes coordenadas 20° 42’ 39.84’’ N 98°
46’ 55.84’’ O a 2210 m, el clima característico es templado-subcálido con lluvias de junio a
septiembre. Para realizar las colectas se establecieron dos transectos paralelos, con 50 metros de
separación uno del otro, en cada transecto fueron instaladas cuatro trampas Lindgren de ocho
embudos, evitando el uso de pinos, cada una a una distancia aproximada de 100 metros en altitud;
en uno de los transectos las trampas fueron cebadas el Kit comercial (Synergy Semiochemicals
Corp®). Para especies de Dendroctonus el cual está constituido por los siguientes compuestos
Alfa-pineno + Frontalina + Endobrevicomina; el otro transecto funcionó a manera de control por
lo cual no se le colocó atrayentes.
Para el sacrificio y preservación de los individuos colectados, se utilizó una mezcla de 50 % de
anticongelante y de alcohol 70 % (Macías-Samano et al., 2004). El periodo de muestreo fue de
enero a mayo del 2015, durante el cual las trampas se revisaron cada quince días. Para la
recolección de los insectos, el contenido era vertido en bolsas herméticas debidamente etiquetadas
para su transporte al Laboratorio de Sanidad Forestal de la Facultad de Ciencias Naturales de la
Universidad Autónoma de Querétaro. La identificación de los ejemplares se llevó a cabo en base a
las propuestas por Cibrían et al., 1995), bajo un microscopio estereoscópico Leica EZ4 a 35
aumentos. Los ejemplares revisados se separaron según su especie, se contabilizaron y se
registraron en una base de datos con su correspondiente fecha de colecta. Una fracción de los
descortezadores recolectados se montó en puntos, con el objetivo de formar una colección de
referencia, la cual se depositó en la Colección Entomológica de la UAQ.

527
Entomología mexicana, 4: 526−531 (2017)

Los registro histórico de los datos temperatura máxima, mínima y promedio diarios desde 1945
hasta 2015, se obtuvo de la Estación climática Autónoma “Zacualtipán” del Servicio
Meteorológico Nacional (CONAGUA, 2017) ubicada en las siguientes coordenadas: 20° 39’
04.72’’ N 98° 39’ 12.38’’ O. Para el análisis de los datos, se tomó solo el registro temperatura
promedio diario de los mes de enero a mayo a intervalos de diez años empezando en 1945, estos
datos fueron analizados mediante una prueba de (Tukey α = 0.05), en el programa estadístico SAS
(Versión 9.3).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el muestreo se obtuvieron un total de 29917 escarabajos descortezadores del genero
Dendroctonus sp. de los que 26339 pertenecen a la especie D. frontalis y 3578 a D. mexicanus. El
Cuadro 1 indica los números acumulados para cada trampa durante el periodo de colecta, junto con
los datos geográficos correspondientes.

Cuadro 1. Coordenadas geográficas de los sitios de establecimiento de las trampas Lindgren de monitoreo de
descortezadores en Metztitlán estado de Hidalgo, México.
Total de ind. Total de ind.
Trampa Latitud (N) Longitud (O) altitud (m)
D. frontalis D. mexicanus
1 20° 42' 36.42'' 98° 46' 48.06'' 2046 6290 769
2 20° 42' 20.28'' 98° 46' 43.68'' 2163 3536 1027
3 20° 42' 40.80'' 98° 46' 52.90'' 2216 14992 559
4 20° 42' 53.28'' 98° 47' 40.56'' 2222 1521 1223

Se detectó una agregación atípica de descortezadores durante el mes de febrero del 2015
capturando hasta 18510 individuos para de D. frontalis y 3275 individuos D. mexicanus, el número
de descortezadores capturado para las dos especies disminuyó durante el mes de marzo
presentándose un nuevo aumento durante el mes de abril de 4625 individuos de D. frontalis y 181
individuos de D. mexicanus, un total de las cuatro trampas establecidas, mientras que durante el
mes de mayo la abundancia total se redujo (Fig. 1).

Figura 1. Abundancia promedio de cuatro trampas de Dendroctonus frontalis y D. mexicanus durante la tradición del
invierno a primavera en Metztitlán estado de Hidalgo, México.

La aparición atípica de esta agregación de descortezadores durante el mes de febrero puede ser
resultado de los cambios en el clima, siendo 4.8 °C más cálido que el promedio histórico, con una

528
Hernández-Muñoz et al.: Explosión de la abundancia de descortezadores, en un bosque de pino.

temperatura media de 15.9 °C (5.85 °C mínima y 25.92 °C máxima). Los meses de enero y febrero
se caracterizan por ser parte del invierno, donde se ha observado que desde 1945 al 2005 un patrón
en la ocurrencia de temperaturas medias en el mes de enero con un promedio 10 °C y para el mes
de febrero de 11 °C, ocurriendo el alza en las temperaturas hasta el mes de marzo, mes donde está
presente la primavera y la temperatura media alcanza los 14.5 °C, sin embargo en el 2015 la elevada
temperatura media en febrero favoreció una emergencia temprana de los descortezadores, que en
el muestreo se vio reflejado como un pico de 21786 ejemplares entre D. forntalis y D. mexicanus.
El cambio típico en la temperatura ocurre entre el mes de febrero y marzo, sin embargo durante el
año 2015 el cambio en la alza en la temperatura ocurrió durante entre los meses de enero y febrero,
eventos típicamente consecuentes del cambio climático global (Prendergast et al., 2008;
Langhammer et al., 2015), los cuales afectan el número de generaciones de descortezadores por
año variando de 3 a 5, las cuales pueden presentarse de forma sobrepuestas (Cibrian-Tovar et al.,
1995).
Se conoce que los brotes de D. frontalis ocurren en primavera (Goodsman et al., 2006). Debido
a la presencia de las temperaturas que históricamente se presentaban en marzo que en 2015
ocurrieron en febrero, suponemos que promovieron la presencia de descortezadores en gran
abundancia en el mes de febrero. En otros experimentos, se ha demostrado que existe una sincronía
final del invierno y primavera, donde las temperaturas promueven la emergencia de adultos, y el
vuelo (Friedenberg et al., 2007). El cambio climático es promotor de los cambios en la temperatura
en la zona provocando alteraciones en la dinámica de los descortezador (Chapman et al., 2012;
Gaylord et al., 2013; Hart et al., 2014). En este estudio se observó que el cambio en la temperatura
media de 11 °C en enero a 15.9 °C en febrero el año 2015, temperaturas que en años anteriores
ocurría durante el mes de marzo en la primavera, siendo muy posiblemente esta la razón de la
abundancia de descortezadores capturados (Fig. 1).
Los datos climáticos obtenidos desde 1945 al 2015 muestran que el año 2015 donde la
temperatura del mes de febrero (15.9 °C) más elevada y parecida a la temperatura promedio del
mes de marzo en años anteriores (14.6 °C) (Cuadro 2). Cabe mencionar que en años pasados como
1975, también ha existido cambios significativos entre el mes de enero y febrero donde la
temperatura media cambia de 6.6 °C a 9.07 °C de enero a febrero sin embargo este cambio no es
hacia una temperatura promotora del rompimiento de la diapausa de los descortezadores.

Cuadro 2. Datos históricos de temperatura media mensual de 1945 a 2015 de la estación más cercana a Metztlitán
estado de Hidalgo, México.
1945 1955 1965 1975 1985 1995 2005 2015
Media Tukey Media Tukey Media Tukey Media Tukey Media Tukey Media Tukey Media Tukey Media Tukey
Enero 12.48 C 8.59 C 7.58 C 6.6 C 10.3 B 13.32 D 10.53 C 11.02 C
Febrero 13.8 C 8.59 C 9.41 C 9.07 B 11.3 B 14.36 C D 11.83 C 15.89 B
Marzo 16.48 AB 12.45 B 12 B 13.19 A 14.54 A 15.92 BC 15.02 B 17.16 AB
Abril 18.28 AB 16.9 A 16.76 A 14.81 A 14.88 A 17.62 B 17.52 A 18.91 AB
Mayo 16.48 B 18.51 A 15.77 A 14.87 A 16.49 A 21.02 A 10.83 C 16.61 AB

Se desconocen los registros de abundancia de descortezadores en años anteriores, sin embargo


existe literatura que menciona que el umbral de temperatura más alta provoca la aceleración de las
etapas de vida en D. frontalis que tiene un efecto de la sincronización al final del invierno e inicio
de la primavera (Trần et al. 2007; Friedenberg et al., 2007).

529
Entomología mexicana, 4: 526−531 (2017)

CONCLUSIÓN
Las temperaturas registradas en febrero de 2015 en la comunidad de Tlaxco, fueron más cálidas
de las que históricamente se presentaban en el mismo mes, se trata de una temperatura que es más
cercana la correspondiente al mes de marzo y la cual típicamente comienza la estación de la
primavera. Se piensa que este aumento en la temperatura favoreció la emergencia de los adultos en
grandes cantidades, ya que el rompimiento de la diapausa que normalmente está asociada con el
final del invierno, en la colecta de febrero se obtuvo el 78.8% de insectos del periodo de febrero a
mayo del 2015.

Agradecimientos
Al fondo CONAFOR-CONACyT C01-234547 por el apoyo brindado para la realización del
proyecto. De igual forma, se extiende un agradecimiento a Nayeli Pérez Pineda por su valiosísima
ayuda en la revisión de la redacción en inglés.

Literatura Citada
Chapman, B. T., Veblen, T. T. and T. Schoennagel. 2012. Spatiotemporal patterns of moutain pine beetle
activity in the southern Rocky Mountains. Ecology, 93(10): 2175−2185.
Cibrián-Tovar, D., Méndez-Montiel, J. T., Campos-Bolaños, R., Yates III. H. O. y J. Flores-Lara. 1995.
Insectos forestales de México/Forest Insects of Mexico. Universidad Autónoma. Chapingo y
Comisión Forestal de América del Norte, FAO.
Clarke, S. R. and J. T. Nowak. 2010. Southern Pine Beetle. USDA Forest Service Forest Insect and Disease
Leaflet 49. USDA Forest Service, Pacific Northwest Region, Portland, Oregon.
Comisión Nacional del Agua (CONAGUA) (2017). Estaciones Meteorológicas Automáticas. Disponible
en: http://smn.cna.gob.mx/es/emas (Fecha de consulta: 2017).
Fonseca-Gonzáles, J., de los Santos-Posadas, M., Rodríguez-Ortega, A. y R. Rodríguez-Laguna. 2014.
Efecto del daño por el fuego y descortezadores sobre la mortalidad de Pinu patula Schl. Etl Cham
en México. Agrociencia, 48: 103−113.
Friedenberg, N. A., Powell, J. A. and M. P. Ayres. 2007. Synchrony’s double edge: Transient dynamics and
the Allee effect in stage structured populations. Ecology Letters, 10: 564–573.
Gaylord, M. L., Kolb, T. E., Pockman, W. T., Plaut, J. A., Yepez, E. A., Macalady, A. K., Pangle, R. E.
and N. G. McDowell. 2013. Drought predisposes piñon-juniper woodlands to insect attacks and
mortality. New Phytologist, 198: 567–578.
Goodsman, D. W., Koch, D., Whitehouse, C., Evenden, M. L., Cooke, B. J. and M. A. Lewis. 2016.
Aggregation and a strong Allee effect in a cooperative outbreak insect. Ecological Applications, 26
(8): 2623−2636.
Hart, S. J., Veblen, T. T., Eisenhart, K. S., Jarvis, D. and D. Kulakowski. 2014. Druught induces spruce
beetle (Dendroctonus rufipennis) outbreaks northwestern Colorado. Ecology, 95(4): 930−939.
Langhammer, J., F. Hartvich, Z. Kliment, M. Jenicek, J. Bernsteinová, L. Vlček. Y. Su, P. Štych1, J. and
Miřijovský. 2015. The impact of disturbance on the dynamics of fluvial processes in mountain
landscapes. Silva Gabreta, 21(1):105−116.
Macías-Sámano, J. E., Domínguez, A. N., López, J. C. y R. A. Mérida. 2004. Monitoreo de descortezadores
y sus depredadores mediante el uso de semioquímicos: Manual operativo. Ecosur-Conafor-
Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas-USDA Forest Service. Tapachula, Chiapas,
México. 27 pp.
Monser J. C., Fitzgibbon, A. B A. and K. D. Klepzig. 2005. The Mexican Pine Beeatle Dendroctonus
mexicanus: first record in the United States and co-occurrence with the Southern Pine Beetle
Dendroctonus Frontalis (Coleoptera: Scolytidae or Curculionidae: Scolytinae). Entomologial News,
4(116): 235−243.

530
Hernández-Muñoz et al.: Explosión de la abundancia de descortezadores, en un bosque de pino.

Payne, T. L. (1980). Life history and habits. Pp. 31–54. In: R. C. Thatcher, J. L. Searcy, J. E. Coster and
G. D. Hertel. (Eds.). The southern Southern Pine Beetle. USDA Forest Service Science and
Education Administration. Technical Bulletin, 1631.
Prendergast, A. C. 2008. IPCC intergovernmental panel on climate change. Choice: Curr. Revista
Académica. Lib. 45: 1570−1571.
S.E.F.O.R.H (2010), Estudio Regional Forestal de la Unidad de Manejo Forestal 1305 “Jacala –
Tlahuiltepa”, Asociación de Silvicultores de la Región de Tlahuiltepa-Jacala, A. C.
Salinas-Moreno, Y., Mendoza, M. G., Barrios, M. A., Cisneros, R., Macias-Samano, J. and G. Zúñiga. 2004.
Areography of the genus Dendroctonus (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) in Mexico. Journal
of Biogeography, 31(7): 1163−1177.
Sánchez-Martínez, G., Moreno-Rico. O. y D. R. Smith. 2016. Primer registro y observaciones biológicas en
la avispa de la madera Sirex obesus Bradley en Aguascalientes, México. Agrociencia, 50: 459−469.
SAS Institute Inc. (2004) SAS / STAT 9.3 User's Guide. SAS Institute Inc. Cary, North Carolina, USA.
4975 p.
Six, D. L. and R. Bracewell. 2015. Dendroctonus. Pp. 305−350. In: F. E. Vega and R. W. Hofstetter. (Eds.).
Bark Beetles: Biology and Ecology of Native and Invasive Species. Elsevier Inc. USA.
Sullivan, T. B., Brownie, C. and J. P. Barrett. 2016. Intra-Annual Variation in Responses by Flying Southern
Pine Bleetles (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) to Pheromone Component endo-Brevicomin.
Journal of Economic Entomology, 109(4): 1720−1728.
Trân, J. K., Ylioja, T., Billings, R. F., Régnière, J. and M. P. Ayres. 2007. Impact of minimum winter
temperatures on the population dynamics of Dendroctonus frontalis. Ecological Applications,
17(3): 882–899.
Wood, S. L. 1982. The bark and ambrosia beetles of North and Central America (Coleoptera: Scolytidae).
Great Basin Naturalist Memoris, 6: 1−1359.

531
ENTOMOLOGÍA FORESTAL ISSN: 2448-475X

DIVERSIDAD DE LARVAS DE COLEÓPTEROS (INSECTA: COLEOPTERA)


ASOCIADAS A UN BOSQUE DE PINO CON APROVECHAMIENTO FORESTAL
EN ZACATLÁN, PUEBLA, MÉXICO

Ulises Hernández-Hernández, Arcángel Molina-Martínez, Agustín Aragón-García y Betzabeth


Cecilia Pérez-Torres

Centro de Agroecología, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Calle 14 sur, 6301, Col.
San Manuel, Puebla. C. P. 72570, Puebla, México.
Autor de correspondencia: agustin.aragon@correo.buap.mx

RESUMEN. Se estudiaron las larvas de coleópteros asociadas a un bosque de pino con distintos estadios de sucesión
vegetal en la localidad del Eloxochitlán en el municipio de Zacatlán, Puebla. Se realizó el muestreo durante el periodo
de marzo del 2016 a Febrero del 2017. Para contabilizar las larvas se utilizó el método TSBF (Tropical Soil Biology
and Fertility Programme) que consiste en extraer un monolito de suelo con medidas de 30 cm de largo, 30 cm de ancho
y 50 cm de profundidad en cuatro sitios distintos: un bosque maduro (BM), bosque intermedio (BI), sitio permanente
de investigación (SPIS) y una zona de aprovechamiento (ZA). Se obtuvieron 63 ejemplares pertenecientes a los géneros
Phyllophaga, Diplotaxis, Odontotaenius, Conoderus, Glyptotus, Centronopus, Agriote. El BM presentó la mayor
abundancia, mientras que la diversidad no fue significativamente distinta entre los cuatro sitios, la ZA fue el sitio que
presentó una comunidad con mayor dominancia. Las comunidades con una mayor disimilitud en su composición
fueron el BM y la ZA. El manejo antropogénico puede estar asociado a los cambios en la abundancia y la composición
de especies de las comunidades de coleópteros evaluadas. Sin embargo, parece no afectar la diversidad local de
especies.

Palabras clave: Disturbio antropogénico, Suelo, Taxonomía.

Diversity of beetle larvae (Insecta: Coleoptera) associated to a managed forest in Zacatlán,


Puebla, Mexico

ABSTRACT. Coleoptera larvae associated to a pine forest with different stages of plant succession were studied in
Eloxochitlán, Zacatlán, Puebla. Sampling was carried out during the period from March 2016 to February 2017. To
account for the larvae, the TSBF (Tropical Soil Biology and Fertility Program) method was used to extract a soil
monolith measuring 30 cm in length, 30 cm Width and 50 cm depth in four different sites: a mature forest (BM),
intermediate forest (BI), conservation area (CA) and a harvest zone (ZA). A total of 63 specimens belonging to the
genus Phyllophaga, Diplotaxis, Odontotaenius, Conoderus, Glyptotus, Centronopus, Agriote were obtained. The BM
had the highest abundance, while the diversity was not significantly different among the four sites, ZA presented a
community with greater dominance. The communities with a greater dissimilarity composition were the BM and the
ZA. Anthropogenic management may be associated with changes in abundance and species composition of beetle
communities. However, it does not appear to affect local species diversity.

Keywords: Anthropogenic disturbance, Soil, Taxonomy.

INTRODUCCIÓN
Las comunidades de bosques de pino, se distribuyen en zonas montañosas con climas que van
de frío a templado. Estas comunidades albergan un gran número de macroinvertebrados edáficos
(Cutz, 2008). Las larvas de coleópteros que integran la fauna edáfica pueden tener hábitos
rizófagos, saprófagos y facultativos, así como asociaciones con termitas y hormigas. En el suelo
de estos bosques también se puede encontrar una gran diversidad de otros artrópodos que son base
de numerosas funciones clave en las redes tróficas. Para el caso de las larvas de coleópteros, estas
ocupan los niveles tróficos de consumidores primarios y secundarios, tanto especialistas como
generalistas (Morón y Terrón, 1988).

532
Hernández-Hernández et al.: Diversidad de larvas de coleópteros asociadas a un bosque de pino en Puebla.

Los macroinvertebrados que incluyen a las larvas de coleópteros son organismos del suelo muy
diversos, forman parte de numerosos procesos en el ecosistema, como la redistribución de materia
orgánica, retención de agua, infiltración y drenaje del suelo (Carter et al., 1982). Se sabe que este
tipo de organismos habitan en todo tipo de suelo, excepto los antárticos (Morón y Terrón, 1988).
Se ha reconocido la importancia de las larvas de escarabajos (complejo “gallina ciega”) como
uno de los grupos principales que dañan al maíz, haba y otros cultivos. Ya que son plagas rizófagas
y constituyen un factor que limita la producción al causar daños que generan pérdidas considerables
para los productores en sus cultivos (Najera, 1998). Sin embargo, poco se sabe sobre la diversidad
de escarabajos del suelo en bosques de pino con aprovechamiento forestal, asimismo son escasos
los estudios que evalúan el efecto de los tratamientos forestales sobre este grupo de insectos.
El presente trabajo tuvo como objetivo evaluar la diversidad alfa y beta de comunidades de
larvas de coleópteros en un bosque de pino con distintos estadios de sucesión vegetal a
consecuencia del aprovechamiento forestal del que es objeto. Con este objetivo se pretende generar
información que aporte a la toma de decisiones sobre el aprovechamiento forestal en la región.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente estudio se realizó en el ejido Eloxochitlán, ubicado en el municipio de Zacatlán,
Puebla, con las coordenadas 19° 55’ 58.6’’ Norte y 97° 59’ 38.4’’ Oeste a una altitud de 2342
msnm. El muestreo se llevó a cabo una vez al mes entre marzo del 2016 y febrero del 2017. Se
seleccionaron cuatro sitios: una zona de conservación (ZC), en la cual el bosque permanece desde
hace 20 años sin ningún tipo de disturbio o manejo antropogénico. Un bosque maduro (BM),
bosque que tuvo aprovechamiento forestal hace 25 años, presenta condiciones similares a la zona
de conservación. Un bosque intermedio (BI) este sitio fue aprovechado hace ocho años. Una zona
de aprovechamiento (ZA), en esta zona se realizó la corta y extracción de madera en el año 2015.
En cada zona se cavaron cinco monolitos con el método TSBF (Tropical Soil Biology and Fertility
Programme). La superficie de cada uno de los monolitos fue de 30 x 30 cm x 50 cm de profundidad,
se cavó un monolito en el centro y a una distancia de 100 cm y tomando como referencia los cuatro
puntos cardinales se ubicaron los otros cuatro. Una vez extraídos los monolitos, se colocaron sobre
plástico de polietileno negro y en cada uno de ellos se buscaron las larvas de manera manual
(Morón y Terrón, 1988). Los individuos recolectados fueron puestos en frascos de plástico con
líquido Pampel debidamente etiquetados, posteriormente fueron trasladados al laboratorio de
entomología del Centro de Agroecología, del Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad
Autónoma de Puebla. Las larvas permanecieron en líquido Pampel como líquido fijador durante
cinco días y posteriormente fueron colocadas en alcohol al 80 %, para el conteo e identificación
con la ayuda de las claves especializadas (Ritcher, 1966).
Para evaluar la integridad de los inventarios se empleó el estimador de riqueza no paramétrico
Chao2 con 100 aleatorizaciones con la finalidad de comparar el número de especies encontradas
en relación al número de especies pronosticadas por el estimador (Magurran, 2004). Para comparar
la diversidad de las comunidades estudiadas se obtuvieron valores de diversidad verdadera basados
en los números de Hill (Jost, 2006). Para cada comunidad se obtuvo la diversidad de Shannon (1D),
la cual no favorece a las especies raras o dominantes, puesto que cada especie es tomada en cuenta
de acuerdo a la abundancia que presenta en la muestra. Como medida de dominancia se tomó la
diversidad de Simpson (2D), ya que esta medida le da más peso a las especies más comunes de la
muestra. La diversidad beta se analizó a través del índice de Sorensen modificado por Chao, este
índice se eligió ya que tiene la ventaja de reducir el sesgo por submuestreo al estimar y compensar
las especies compartidas no registradas, toma un valor de 0 cuando las comunidades son
completamente disímiles y de 1 cuando comparten todas las especies (Chao et al., 2005).

533
Entomología mexicana, 4: 532−537 (2017)

Asimismo, para ilustrar la disimilitud en la composición de las comunidades se realizó un


análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS por sus siglas en inglés) utilizando
la distancia Bray-Curtis. El estimador Chao2 y el índice de Sorensen modificado por Chao se
obtuvieron con el software Estimates 9.1.0 (Colwell, 2013). Los índices de Shannon y Simpson
fueron calculados en el programa R utilizando el paquete iNEXT (Chao et al., 2014). El análisis
de NMDS fue realizado en el programa PAST 3.15 (Hammer et al., 2001).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se recolectaron 63 ejemplares, pertenecientes a los géneros Phyllophaga, Diplotaxis,
Odontotaenius, Conoderus, Glyptotus, Centronopus y Agriote, de las cuales cuatro especies fueron
representadas por adultos que se obtuvieron del suelo, estos fueron Odontotaenius zodiacus
(Truqui, 1857), Phyllophaga blanchardi (Arrow, 1933), Diplotaxis sp. Aff tumida Vaurie, 1960 y
Diplotaxis simplex Blanchard, 1950; estas especies ya habían sido reportadas previamente para la
región por Percino-Figueroa y Morón (2013). La zona con mayor abundancia fue el BM con 27
organismos registrados, seguida por la ZA donde se reportaron 15 larvas, posteriormente la ZC con
14 larvas y por último el BI con tan solo siete. De acuerdo al estimador Chao2, el BI fue el único
sitio en el cual se alcanzó menos del 70 % de las especies potenciales (Cuadro 1).

Cuadro 1. Se muestra la riqueza observada y la estimada de acuerdo al estimador no paramétrico Chao 2.


Sitio Riqueza Observada Chao 2(%)
Zona de conservación 7 9.75(72)
Bosque maduro 7 7.92(88)
Bosque intermedio 6 10.58(57)
Zona de aprovechamiento 7 8.83(79)

De acuerdo al índice de Shannon, no existieron diferencias significativas en la diversidad de


especies entre los cuatro sitios evaluados (Fig. 1a). Lo anterior debido a que la variación en el
número de especies fue mínima, sólo hubo una especie menos en el BI en relación a las tres zonas
restantes. El lugar que presentó una mayor dominancia fue la ZA, sin embargo, esta diferencia no
fue significativa en relación a las tres áreas restantes (Fig. 1b).

a b
Figura 1. Valores de diversidad para: a) Shannon, b) Simpson en cada sitio de muestreo. Las barras de error indican
los intervalos de confianza al 95 %.

De manera similar a lo que reportan García de Jesús et al. (2016) en bosques de pino bajo manejo
antropogénico, nuestros resultados indican diferencias importantes en la abundancia de las especies
en cada sitio, lo que puede señalar que el aprovechamiento forestal puede estar ejerciendo un efecto
entre la cantidad de recursos que están disponibles en cada una de las zonas, ya que el bosque

534
Hernández-Hernández et al.: Diversidad de larvas de coleópteros asociadas a un bosque de pino en Puebla.

maduro es el área que presenta un menor disturbio y mayor cantidad de organismos registrados (n
= 27). Contrario a lo que se ha reportado en otros trabajos en ambientes similares (Tapia-Rojas,
2005) el mayor número de individuos fue registrado en ambientes con una cobertura herbácea
importante (BM y ZC), lo cual puede señalar que para nuestro área de estudio aspectos como el
tipo de suelo o la humedad puedan ser factores con mayor peso para la presencia o ausencia de los
organismos evaluados. Aunado a lo anterior Tapia-Rojas (2005), sólo evaluó la respuesta en la
familia Melolonthidae, mientras que en este trabajo incluimos a todos los coleópteros que se
recolectaron. El hecho de no encontrar una diferencia significativa en la diversidad alfa entre los
ambientes evaluados sugiere que probablemente las condiciones de la perturbación permiten que
pueda existir un reemplazo dinámico de especies entre los sitios. Es decir que las especies que se
pierden por consecuencia del aprovechamiento forestal son sustituidas por especies que pueden
adaptarse a condiciones de disturbio y así mantener niveles equiparables de diversidad a nivel
local.
El análisis de diversidad beta indicó que las áreas que comparten un menor número de especies
son el BM y la ZA, es decir, la zona de menor perturbación en comparación con la de mayor
perturbación. La comparación entre los demás pares de sitios indica una alta similitud, con valores
entre 0.7 y 0.8 (Cuadro 2). Lo anterior fue corroborado con el NMDS (Fig. 2), ya que en la figura
generada a través de este análisis se puede observar que la zona de aprovechamiento presenta una
composición distinta a los demás sitios evaluados.

Cuadro 2. Valores del índice de Sorensen modificado por Chao para cada par de sitios evaluados
Z. Conservación B. Maduro B. Intermedio Z. Aprovechamiento
Conservación
B. Maduro 0.78
B. Intermedio 0.877 0.878
Z. Aprovechamiento 0.801 0.55 0.877

Figura 2. Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) entre las


comunidades estudiadas. Stress < 0.05

Cambios importantes en la composición de especies de insectos en sitios con disturbio


contrastante similares a los que aquí reportamos, han sido registrados para áreas con
aprovechamiento forestal en ambientes tropicales (Willott, 1999; Vasconcelos et al., 2000; Willott

535
Entomología mexicana, 4: 532−537 (2017)

et al., 2000; Widodo et al., 2004), en los cuales el aprovechamiento forestal promovió la aparición
y el incremento en la abundancia de especies asociadas con hábitats abiertos.
Las diferencias reportadas en la composición de la comunidad de larvas del BM y la ZA se
debieron a que dos de las larvas registradas en el BM no fueron observadas en la ZA. Esto puede
señalar que estas especies pueden ser menos tolerantes a la perturbación, y que las especies que se
reportaron en la ZA pueden catalogarse como especies asociadas a sitios con disturbio.

CONCLUSIÓN
El manejo forestal puede estar asociado a los cambios en la abundancia y la composición de
especies de las comunidades de coleópteros evaluadas, al parecer la diversidad local de especies
no se ve afectada por este tipo de disturbio. Es necesario hacer más estudios en ecosistemas
templados bajo manejo antropogénico para generar medidas de manejo cuyos impactos no
produzcan cambios profundos en la diversidad de especies y se promueva el aprovechamiento
sustentable de estos ambientes.

Agradecimientos
A los ejidatarios de Eloxochitlán y a la Unión de Ejidos de la Sierra Norte de Puebla por su
apoyo en el trabajo de campo. A la VIEP de la BUAP por el apoyo económico a través del proyecto:
Diversidad de escarabajos y mariposas en paisajes naturales y bajo manejo antropogénico en la
Sierra Norte de Puebla. A dos revisores anónimos por sus sugerencias para mejorar el manuscrito.

Literatura Citada
Carter, J., Heinonen, J., and J. De Vries. 1982. Earthworms and water movement. Pedobiologia, 23:
395−397.
Chao, A., Chazdon, R. L., Colwell, R. K. and T. J. Shen. 2005. A new statistical approach for assessing
similarity of species composition with incidence and abundance data. Ecology letters, 8: 148−159.
Chao, A., Gotelli, N. J., Hsieh, T. C., Sander, E. L., Ma, K. H., Colwell, R. K. and A. M. Ellison. 2014.
Rarefaction and extrapolation with Hill numbers: a framework for sampling and estimation in
species diversity studies. Ecological Monographs, 84: 45–67.
Colwell, R. K. 2013. Estimates (versión 9.1.0) [Software de cómputo]. Connecticut, USA: Statistical
estimation of species richness and shared species from Samples
Cutz-Pool, L. Q. 2008. Primeros registros sobre colémbolos de composta en México. Pp. 808−812. In: E.
G. Estrada-Venegas, A. Equihua-Martínez, J. R. Padilla-Ramírez y A. Mendoza-Estrada. (Eds.).
Entomología mexicana Vol. 7. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de Entomología,
Texcoco, estado de México.
García de Jesús, S., Moreno, C. E. y M. A. Morón. 2016. Densidad y biomasa de larvas de escarabajos
Dynastinae (Coleoptera: Melolonthidae) en un bosque templado con manejo forestal en México.
Entomología mexicana, 3: 618−625.
Hammer, O., Harper, D. A. T. and P. D. Ryan. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for
education and data analysis. Palaeontologia Electronica, 4, 9.
Jost, L. 2006. Entropy and diversity. Oikos, 113: 363−375.
Magurran, A. E. 2004. Measuring biological diversity. Blackwell Publishing, Oxford. 264 pp.
Morón, M. A. y R. Terrón. 1988. Entomología Práctica. Instituto de Ecología, A.C., México, 504 pp.
Nájera-Ricón, M. B. 1998. Diversidad y abundancia del complejo “gallina ciega” (Coleoptera:
Melolonthidae) en agroecosistemas de maíz de la región templada de Michoacán, México. Pp.
99−106. In: M. A. Morón y A. Aragón (Eds.). Avances en el estudio de la diversidad, importancia

536
Hernández-Hernández et al.: Diversidad de larvas de coleópteros asociadas a un bosque de pino en Puebla.

y manejo de los Coleópteros edafícolas americanos. Publicación especial de la Benemérita


Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C. Puebla, México
Percino-Figueroa, S. M y M. A. Morón. 2013. Región Zacatlán. Pp. 189−206. In: M. A. Morón, A. Aragón-
García y Carrillo-Ruiz. (Eds.). Fauna de escarabajos del Estado de Puebla. Escarabajos
Mesoamericanos A.C. Veracruz, México.
Ritcher, P. O. 1966. White grubs and their allies. A study of North American Scarabaeoid larvae. Studies in
Entomology No.4. Oregón State University Press, Corvallis. 219 pp
Tapia-Rojas, A. M. 2005. Estudio de larvas de coleópteros meolóntidos edafícolas en ambientes forestales
de Puebla: Su posible uso como bioindicadores. Tesis Profesional Maestría en Ciencias. Benemérita
Universidad Autónoma de Puebla. 63 pp.
Vasconcelos, H. L., Vilhena, J. M. S. and G. J. A. Caliri. 2000 Responses of ants to selective logging of a
central Amazonia forest. Journal of Applied Ecology, 37: 508−514.
Widodo, E. S., Naito, T. Mohamed, M. and Y. Hashimoto. 2004. Effects of selective logging on the arboreal
ants of a Bornean rainforest. Entomological Science, 7: 341−349.
Willott, S. J. 1999. The effects of selective logging on the distribution of moths in a Bornean rainforest.
Philosophical Transactions of the Royal Society of London B, 354: 1783−1790.
Willott, S. J., Lim, D. C. Compton, S. G. and S. L. Sutton. 2000. Effects of selective logging on the
butterflies of a Bornean rainforest. Conservation Biology, 14: 1055−1065.

537
ENTOMOLOGÍA FORESTAL ISSN: 2448-475X

IDENTIFICACIÓN DE LEPIDÓPTEROS ASOCIADOS AL FOLLAJE DE ENCINO


(Quercus spp.), EN EL MUNICIPIO DE TETELA DE OCAMPO, PUEBLA

Benjamín Barrios- Díaz1 , Lorena Sánchez-García1, Armando Equihua–Martínez2, Gloria


Vázquez- Huerta1 y Juan Manuel Barrios-Díaz3
1
Programa de Ingeniería Agroforestal, Complejo Regional Norte BUAP, Av Universidad S/N, Barrio de Benito Juárez,
Tetela de Ocampo, Puebla. C. P. 73640.
2
Colegio de Posgraduados, Montecillo, Texcoco, México. Km 36.5, Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco,
estado de México. C. P. 56230.
3
Programa de Ingeniería Agrohidráulica, Facultad de Ingeniería Agrohidráulica, BUAP, Domicilio Conocido San Juan
Acateno Teziutlán, Pue., C. P. 73800.
Autor de correspondencia: benjamin.barrios@correo.buap.mx

RESUMEN. El objetivo de la siguiente investigación fue identificar las especies de lepidópteros defoliadores
asociados a diferentes especies de encino (Quercus) y determinar de manera preliminar su ciclo biológico. Se
seleccionaron cuatro sitios de muestreo de acuerdo a la presencia de árboles de más de diez años, diversidad de especies
de encino, zona de regeneración y diversidad de árboles intermedios, las colectas se realizaron a intervalos de 20 a 25
días, que consistieron en la captura de larvas de lepidópteros hospedantes de las especies de encinos presentes, estas
fueron colocadas en frascos de PET y se alimentaron con follaje de la especie de encino hospedera hasta obtener su
estado adulto, posteriormente se montaron en alfileres entomológicos para su posterior identifcación. Para la
determinación de las especies de encino se colectaron hojas, frutos y flores y se colocaron en una prensa botánica. Se
identificaron nueve especies de encino: Quercus glaucoides, Q. crassipes, Q. conspersa, Q. rugosa, Q. castanea, Q.
diversifolia, Q. frutex, Q. laurina y Q. laeta; cinco especies de lepidópteros de la familia Saturnidae: Automeris aff.
belti, Automeris cecrops Leucanella saturata, Automeris aff. tridens y Copaxa lavendera, y cuatro morfoespecies de
la familia Noctuidae..

Palabras clave: Quercus, lepidópteros defoliadores, ciclo biológico.

Identification of the lepidoptera phytophagous associated to oak (Quercus spp.), in the


municipality of Tetela Ocampo, Puebla

ABSTRACT. The objective of the next research was to identify the species of lepidopteran defoliants associated to
different species of oak (Quercus) and to determine in preliminary way its biological cycle. Four sampling sites were
selected according to the presence of trees of more than ten years, diversity of species of oak, regeneration zone and
diversity of intermediate trees, the collections were made at intervals of 20 to 25 days, which consisted of the Capture
larvae of lepidopteran hosts of the species of oak present, these were placed in PET bottles and fed with foliage of the
host encino species until obtaining their adult status, later they were mounted in entomological pins for later
identification. For the determination of the oak species, leaves, fruits and flowers were collected and placed in a
botanical press. Nine species of oak were identified: Quercus glaucoides, Q. crassipes, Q. conspersa, Q. rugosa, Q.
castanea, Q. diversifolia, Q. frutex, Q. laurine and Q. laeta; five species of Lepidoptera of the family Saturnidae:
Automeris aff. belti, Automeris cecrops, Leucanella saturata, Automeris aff. tridens and Copaxa lavendera, and four
morphospecies of the Noctuidae family.

Keywords: Quercus, defoliants lepidoptera, biological cycle.

INTRODUCCIÓN
Los encinos son árboles que pertenecen al género Quercus de la familia Fagaceae y es uno de
los géneros más grandes de esta familia con 500 especies (Gutiérrez y Bárcenas, 2008). En México,
los encinos constituyen el recurso maderable más abundante, después de los pinos (Pérez et al.,
2000), y los bosques de pino-encino son uno de los tipos de vegetación más alterados, con una
pérdida de cobertura de 8,795 ha por año, lo que se traduce en una tasa de deforestación anual del

538
Barrios- Díaz et al.: Identificación de lepidópteros asociados al follaje de encino.

1.2 % (SEMARNAT, 2000). Existen algunas alteraciones que son atribuidas a un factor que ha
afectado de manera general la distribución de los encinos, como es el cambio climático, el cual ha
ocurrido a nivel mundial (Zavala, 1998). Otros factores que disminuyen el crecimiento de los
encinos, después de los incendios forestales, son los problemas de sanidad forestal que son
originados por los insectos y las enfermedades los cuales son componentes dinámicos de los
bosques pero, bajo determinadas condiciones, pueden afectarlos negativamente en determinados
aspectos, tales como, su crecimiento y supervivencia, la calidad y el rendimiento de la madera y de
los productos no maderables, el hábitat silvestre y el valor recreativo y cultural. Sobre todo gracias
a su gran capacidad de reproducción, favorecida generalmente por los factores climáticos, los
insectos fitófagos pueden alcanzar en poco tiempo altas poblaciones y establecerse en amplias
superficies forestales (Carrión, 2013). El estudio de los insectos asociados a ellos es necesario, ya
que algunas especies pueden constituir serias plagas, que influyen de alguna manera en el óptimo
crecimiento de los encinos, mientras que otros son de suma importancia en el equilibrio ecológico
dentro de las complicadas interrelaciones entre los organismos cuyo hábitat es el bosque (del Rio
y Mayo, 1985).
Por ello, el objetivo de la presente investigación fue Identificar las especies de lepidópteros
defoliadores asociados a diferentes especies de encino (Quercus), así como determinar de forma
preliminar su ciclo biológico, en el municipio de Tetela de Ocampo Puebla.

MATERIALES Y MÉTODO
La investigación se realizó en el municipio de Tetela de Ocampo el cual se localiza en la parte
norte del estado de Puebla, a una altura de 1740 m y un clima templado húmedo. Se seleccionaron
cuatro sitios de muestreo que se georefereniaron con un geoposicionador modelo GPSmap 60 CSx
marca Garmin®. La investigación se dividió en dos etapas: Etapa de campo y etapa de laboratorio
Etapa de campo: Las colectas se efectuaron a un intervalo de 20 a 25 días. La colecta de las
larvas fue manual, buscando entre el follaje, tanto en la haz como en el envés de las hojas. Los
ejemplares colectados de los cuatro sitios seleccionados, se midieron con ayuda de una regla
graduada de 30 cm, para sacar la longitud de las mismas, posteriormente se colocaron en frascos
de polietilentereftalato (PET), colocando una etiqueta con el número de sitio, número de frasco y
fecha de colecta. Las larvas se alimentaron con follaje de la planta hospedera.
Etapa de laboratorio: Después de que las larvas alcanzaran su estado adulto, se colocaron en
una cámara letal y se procedió a realizar el montaje. Después se colocaron en una base de unicel
que fue forrado con papel terciopelo, esto con la finalidad de que las alas no perdieran sus escamas,
posteriormente se colocaron en cajas hechas a base de cartón caple de 21.5 x 28 x 6 cm y se
colocaron dos borlas de naftalina para evitar daños por derméstidos, pececitos de plata y hongos.
A cada ejemplar montado se le colocaron dos etiquetas de 1 × 2 cm. En la parte superior se
colocó la etiqueta de localidad y en la parte inferior del ejemplar se colocó la etiqueta de
identificación. Los especímenes emergidos fueron determinados a especie por el Dr. Manuel
Balcázar Lara, especialista en la identificación de lepidópteros de la Facultad de Ciencias
Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Colima. Para llevar a cabo la identificación de
las especies de encino se colectaron hojas, frutos, tallos y flores de las diferentes especies de
encinos, las cuales se colocaron en una prensa botánica posteriormente se colocaron en hojas
opalinas con su respectiva etiqueta con datos de colecta: número de sitio, fecha y coordenadas
geográficas.

539
Entomología mexicana, 4: 538−544 (2017)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En los sitios muestreados se encontraron nueve especies de encinos: Q. glaucoides, Q. crassipes,
Q. conspersa, Q. rugosa, Q. castanea, Q. diversifolia, Q. frutex, Q. laurina y Q. Laeta; en este
sentido, Zavala (1989) resporta 16 especies para el estado de Puebla, pero únicamente fueron
encontradas seis de las especies señaladas para el estado en los sitios muestreados.
Se identificaron cinco especies de lepidópteros y 1 morfoespecie que solo se logró identificar a
nivel de familia: 1. Cuatro ejemplares de la familia Noctuidae, 2. Diecinueve ejemplares de la
familia Saturnidae, tres de ellos pertenecientes a la especie Automeris aff. belti, un macho y dos
hembras, nueve de la especie Automeris cecrops, cuatro machos y cinco hembras, un macho de la
especie Automeris aff. tridens, cinco de la especie Leucanella saturata, cuatros machos y 1 hembra
y finalmente la especie Copaxa lavendera solo se obtuvo un macho por cada especie.
Ciclo biológico parcial de la morfoespecie 1 de la familia Noctuidae La larva mide
aproximadamente de 4.5 cm de longitud, la pupa alcanza una longitud de 2.3 cm, el adulto alcanza
una extensión alar de 6 cm aproximadamente y los huevos son de 1 mm de diámetro, esto difiere
con (Holloway et al., 2010), donde menciona que los huevos pueden tener un diámetro de 0.5 a 5
mm. Desde el momento que fueron colectadas las larvas de esta familia tarda de 20 a 22 días de
larva a pupa de 45 a 47 días de pupa a adulto y dos a tres días ponen sus huevos (Fig. 1.). Se
encontró en los meses de septiembre octubre y noviembre, y los adultos emergieron en los meses
de enero, febrero y marzo, encontrándose en los sitios de muestreo1, 2 y 3. Hospedero: Quercus
rugosa

Figura 1. Ciclo biológico parcial de la morfoespecie 1 de la familia Noctuidae


colectada en encinos del Municipio de Tetela de Ocampo, Puebla .

Ciclo biológico preliminar de la especie Automeris aff. belti La especie Automeris aff belti desde
el momento de la colecta, tarda un periodo de 28-30 días de larva a pupa, 34-36 días de pupa a
adulto. Los estados inmaduros de esta especie fueron colectados en el mes de septiembre y fue
hasta el mes de noviembre cuando lograron emerger los adultos (Fig. 2). Esta especie se encontró
en los sitios 3 y 4. Hospedero: Quercus rugosa.
Ciclo biológico parcial de la especie Automeris cecrops. Desde el momento de colecta el
estado inmaduro de esta especie tarda un periodo de 20 a 25 días para pasar a pupa y de 166 a 174
días para emerger el adulto (Fig. 3). Los estados inmaduros de la hembra y del macho se
encontraron en los meses de octubre y noviembre, obteniendo los adultos en los meses de mayo y
junio, presentándose en los sitios de muestreo 1,3 y 4.

540
Barrios- Díaz et al.: Identificación de lepidópteros asociados al follaje de encino.

Según Le Maire (1979) el macho tiene una expansión de 71 a 80 mm, alcanza una longitud del ala
anterior de 35-41 mm. Las alas anteriores no se alargan, no encorvadas, borde externo oblicuo. La
hembra tiene una extensión de 85-93 mm y una longitud del ala anterior de 43-47 mm. Coloración
marrón más oscura de las alas anteriores de color canela en los varones, pero con zonas de rosa o
violeta pálidas en la parte trasera de la zona media y en la totalidad o parte de la parte externa de
área. Hospedero: Quercus glaucoides y Quercus rugosa.

Figura 2. Ciclo biológico parcial de Automeris aff. belti, colectada en encinos del
Municipio de Tetela de Ocampo, Puebla. A) ♀ y B) ♂.

Figura 3. Ciclo biológico parcial de Automeris cecrops, colectada en encinos


del Municipio de Tetela de Ocampo, Puebla. A) ♀ B) ♂.

Ciclo biológico parcial de la especie Automeris aff. Tridens. De la especie de Automeris aff.
tridens solo se logró colectar un ejemplar macho el cual tardo desde el momento de la colecta un
periodo de seis a nueve días para pasar a pupa el estado inmaduro y de 114 a 116 días para que
emergiera el adulto. Fue colectado en el mes de octubre y logró emerger el adulto en el mes de
abril (Fig. 4), encontrándose en el sitio 4. Quezada y Rodríguez (1989) afirman que el género
Automeris presenta especies cuyas larvas urticantes son llamadas “gusano ciprés” debido a su color
verde y al aspecto y disposición de sus espinas. Los estados inmaduros son generalmente grandes
y carnosos, con espinas o tubérculos; algunos como Automeris y Hemileuca tienen espinas con
químicos urticantes muy irritantes con los cuales se defienden de sus posibles enemigos, liberando

541
Entomología mexicana, 4: 538−544 (2017)

sustancias irritantes y toxicas como la histamina y acetilcolina (Chacón y Montero, 2007).


Hospedero: Quercus rugosa.

Figura 4. Ciclo biológico parcial de Automeris aff. tridens, colectada en


encinos del Municipio de Tetela de Ocampo, Puebla. ♂.

Ciclo biológico parcial de la especie Leucanella saturata. El estado inmaduro de esta especie
desde el momento en que fue colectado tardo un periodo de 20 a 26 días para pasar a pupa y 128 a
153 para emerger el adulto.
Los estados inmaduros tanto del macho como de la hembra fueron encontrados en el mes de octubre
y los adultos emergieron en los meses de abril y mayo (Fig. 5), presentándose en los sitios 2 y 3.
Hospedero: Quercus rugosa, Quercus diversifolia y Quercus conspersa

Figura 5. Ciclo biológico parcial de Leucanella saturata, colectada en encinos


del Municipio de Tetela de Ocampo, Puebla. A) ♀ B) ♂.

Ciclo biológico parcial de la especie Copaxa lavendera. Fue encontrado un solo un ejemplar
de esta especie, midiendo en estado inmaduro 3.5 cm, pupa 3.3 y en estado adulto alcanzo una
extensión alar de 9 cm. Lo que difiere un poco con lo que menciona (Anónimo, 2007) donde dice
que los adultos de esta especie presentan una amplitud alar que va de los 10.5 a los 12 cm. Desde
el momento en que fue colectada tardo un periodo de treinta y cinco a treinta y siete días en pasar
a pupa y de trece a quince días para convertirse en adulto (Fig. 6). Se colectó en el mes de
septiembre emergiendo el adulto en el mes de diciembre. Por lo que coincide con lo que menciona

542
Barrios- Díaz et al.: Identificación de lepidópteros asociados al follaje de encino.

Anónimo (2007), donde afirma que los adultos de esta especie se observan en vuelo desde el mes
de febrero hasta el mes de octubre de cada año.
Según Sarmiento and Contreras (2012), la especie Copaxa lavendera pertenece a la subfamilia
Saturniinae, habita los bosques mesófilos de montaña, pre-montano bajos, pre montanos y
montanos compuestos por asociaciones de encinos, pinos y otros. Se distribuye desde los bosques
de montaña del centro hacia el sureste de México, Guatemala, las montañas al noreste y norte de
El Salvador, Honduras y oeste de Nicaragua. La distribución vertical abarca desde los 1,200 a los
2,100 metros sobre el nivel del mar. Hospedero: Quercus rugosa

Figura 6. Ciclo biológico parcial de Copaxa lavendera, colectada en encinos en el


Municipio de Tetela de Ocampo, Puebla ♂.

CONCLUSIÓN
Se identificaron cinco especies de la familia Saturnidae: Automeris aff. belti, Automeris cecrops,
Leucanella saturata, Automeris aff. tridens y Copaxa lavendera, y cuatro morfoespecies de
lepidópteros asociados al follaje de encino de la familia Noctuidae.
Con base a los resultados obtenidos en la investigación se concluye lo siguiente: Se identificó
un total de nueve especies de encinos siendo estas: Quercus glaucoides, Quercus crassipes,
Quercus conspersa, Quercus rugosa, Quercus castanea, Quercus diversifolia, Quercus frutex,
Quercus laurina y Quercus laeta.

Agradecimientos
Al Laboratorio de Microfauna y Mesofauna de la Universidad Autónoma Chapingo, al
Laboratorio de Usos Múltiples de la Unidad Regional Tetela de Ocampo, a PROMEP-SEP por el
financiamiento para llevar a cabo esta investigación través del proyecto “Identificación de plagas
y enfermedades de cultivos de importancia económica para el Norte del estado de Puebla” por el
apoyo económico otorgado mediante el cual se realizó la investigación. A la Vicerrectoría de
docencia y posgrado, VIEP-BUAP por el apoyo económico otorgado mediante el proyecto
“Diagnóstico y estrategias para el manejo integrado de plagas insectiles de especies arbóreas de
interés agroforestal para la región de Tetela de Ocampo, Puebla”.

Literatura Citada
Carrión, A. 2013. Tema 16. Plagas III. Plagas Forestales y otras plagas., en línea bajo la dirección:
Disponible en: http://es.scribd.com/doc/185727403/Tema16-Plagas-III-Plagas-Forestales-y-Otras-
Plagas. (Fecha de Consulta 25-IV-2014).

543
Entomología mexicana, 4: 538−544 (2017)

Chacon, I. Montero, J. 2007. Mariposas de Costa Rica / Butterflies and moths of Costa Rica. Editorial
Instituto Nacional de Biodiversidad. Santo Domingo de Heredia, Costa Rica. 624 pp.
del Rio, M. A y P. J. Mayo. 1985. Entomofauna asociada a Quercus spp. En la Meseta Tarasca. Boletín
técnico (124). INIFAP, SARCH, México D. F. 16 pp.
Gutiérrez, R. P y R. Bárcenas. 2008. Catálogo de encinos (Quercus spp.) del herbario de la UAQ, en el
estado de Querétaro, México. Facultad de ciencias naturales. Universidad Autónoma de Querétaro
5 pp.
Holloway, J. D., Bradley, J. D. and D. J. Carter. 2010. CIE guides to insects of importance to man,
I.Lepidoptera. C. A. B.-British Museum, Natural History. Wallinford. 262 pp.
LeMaire, C. 1979. A New species of Automeris cecrops (Attactidae: Hemileucinae). Journal of Reseach on
the Lepidoptera, 18(4): 236−240.
Pérez, O. C., de la P. Dávalos, S. R. y E. Guerrero C. 2000. Aprovechamiento de la madera de encino en
México. Madera y bosques, 6(1): 3−13.
Quezada, J. R. y A. Rodríguez. 1989. Brote de larvas de Rothschildia orizaba (Lepidóptera: Saturnidae) en
café, una experiencia en manejo integrado de plagas. Manejo integrado de plagas (Costa Rica), 12:
21−37.
Sarmiento-Cordero, M. A. and A. Contreras-Ramos. 2013. Phenology of Copaxa lavendera (Westwood)
(Lepidoptera, Saturniidae) from Sierra de Las Navajas, Hidalgo, Mexico. The Pan-Pacific
Entomologist, 88(4): 399−406.
SEMARNAT (Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales). 2000. Inventario Nacional Forestal.
2000. Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales, Universidad Nacional Autónoma de
México, México D. F.
Zavala, C. F. 1998. Observaciones sobre la distribución de encinos en México. Polibotánica, 8: 47−64.

544
ENTOMOLOGÍA FORESTAL ISSN: 2448-475X

MODELACIÓN ESPACIAL DE Andricus quercuslaurinus Melika & Pujade-Villar


(HYMENOPTERA: CYNIPIDAE) EN BOSQUES DE ENCINO BAJO ESCENARIOS
DE CAMBIO CLIMÁTICO EN MÉXICO

Adelfa Lizbeth Hernández-Pérez 1, Ramiro Pérez-Miranda 2 , Victor Javier Arriola Padilla 2,


Martín Enrique Romero-Sánchez 2 y Antonio González-Hernández 2

Universidad Autónoma Metropolitana. Unidad Iztapalapa Departamento de Biología. Av. San Rafael Atlixco, Col.
Vicentina, Iztapalapa, Ciudad de México C. P. 093401.
Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales del
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias. Ave. Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina,
Del. Coyoacán, Ciudad de México. C. P. 04010.
Autor de correspondencia: perez.ramiro@inifap.gob.mx

RESUMEN. Andricus quercuslaurinus es una avispa agalladora que ha ocasionado la mortalidad de encinos en el
municipio de Acaxochitlân, Hidalgo. Estos brotes aparecieron en los últimos años; por lo que se asume que una de las
principales causas es el efecto de cambios en los patrones climáticos (CC). El objetivo de este estudio fue determinar
las áreas potenciales de riesgo de la avispa plaga en bosques de encino bajo escenarios de CC a nivel nacional y analizar
las variables climáticas. La modelación espacial se realizó con el algoritmo genético Garp (Genetic Algorithm for
Ruleset Production). Se utilizaron dos escenarios de CC: RCP 4.5 y 8.5 de los modelos: GFDL- CM3 y HADGEM2-
ES, para el año 2039. Con el modelo GFDL-CM3 y el escenario RCP 8.5 se tendrían 2, 346,582 ha de probable
presencia de la avispa, y con el modelo HADGEM2-ES y escenario RCP 8.5 serían de 1, 656,851 ha. La distribución
espacial del cinípido con escenarios de CC aumentará sobre los bosques de encino en los próximos años en varias
entidades estatales.

Palabras clave: Modelo de Circulación General, Garp, RCP 4.5 y 8.5.

Spatial modeling of Andricus quercuslaurinus Melika and Pujade-Villar in Mexican oak


forests under climate change scenaries

ABSTRACT. Andricus quercuslaurinus is a hornet wasp that has caused the mortality of oaks in the municipality of
Acaxochitlân, State of Hidalgo. These outbreaks appeared in recent years; and it is estimated that one of the main
causes could be climate change (CC). The objective of this study was to determine the potential risk areas of the pest
in oak forests under CC scenarios at the national level and to carry out an analysis of climatic variables. Modelling
was made using the genetic algorithm Garp (Genetic Algorithm for Ruleset Production), and two CC scenarios: RCP
4.5 and 8.5 from GFDL-CM3 and HADGEM2-ES models, year 2039. GFDL-CM3 model and the RCP 8.5 scenario
highlighted that there would be 2,346,582 ha of probable wasp presence, and the HADGEM2-ES model and RCP 8.5
scenario estimated 1,656,851 ha. The spatial distribution A. quecuslaurinus with SC scenarios will increase over the
oak forests in the coming years in several Mexican states according to the analysis made.

Keywords: General Circulation Model, Garp, RCP 4.5 and 8.5.

INTRODUCCIÓN
El clima es un fenómeno dinámico debido a que presenta fluctuaciones cíclicas anuales o de
mayor periodicidad, así como variaciones ocasionales asociadas a fenómenos naturales (González,
2003). De acuerdo con el Panel Intergubernamental de Expertos sobre Cambio Climático (IPCC,
por sus siglas en inglés; 2007) la transformación intensa del hombre sobre el medio natural ha
incrementado la emisión de gases de efecto invernadero a la atmósfera, lo cual ha originado el
cambio climático (CC), y a su vez ha conseguido alterar los patrones de temperatura y
precipitación. Esta situación provoca que algunos organismos, como los insectos, respondan

545
Entomología mexicana, 4: 545−550 (2017)

rápidamente ante la modificación de las variables climáticas, lo cual impacta directamente en el


desarrollo, supervivencia, fisiología, reproducción y distribución geográfica; y en consecuencia, se
convierten en plagas que amenazan a la sanidad de los ecosistemas forestales (Moore y Allard,
2008).
Se tiene registro de que en México los bosques de encinos se encuentran afectados por plagas
de la familia Cynipidae, entre las que se encuentra la avispa agalladora Andricus quercuslaurinus
Melika y Pujade-Villar, 2009 (Pujade-Villar et al., 2009; Cibrián et al., 2013). En el municipio de
Acaxochitlán, Hidalgo es un problema para los bosques de Quercus laurina Humb y Bonpl. y
Quercus affinis Scheidw debido a que ha provocado la muerte en los árboles en un alto porcentaje
(Barrera et al., 2014). Los daños ocasionados por la avispa aparecieron en los últimos dos años; se
estima que una de las causas principales de las afectaciones de la plaga a los bosques de encino en
esa región, es originada por el fenómeno del CC. Los objetivos de este estudio fueron determinar
las áreas potenciales de distribución de la plaga A. quercuslaurinus bajo escenarios de CC a nivel
nacional, y realizar un análisis de variables climáticas que expliquen la vulnerabilidad de los
bosques de encino al ataque de la avispa.

MATERIALES Y MÉTODO
Registros de datos de campo de presencia de la especie. Se elaboró una base de datos
georreferenciada de 822 sitios de presencia de la especie en bosques de encino localizados en la
región de Acaxochitlán, Hidalgo, facilitados por Barrera et al. (2015).
Modelo de distribución potencial bajo escenarios de cambio climático. Se utilizaron
coberturas climáticas y topográficas. Las primeras fueron de la temperatura media anual y la
precipitación total anual de los Modelos de Circulación General (GCM, por sus siglas en inglés):
GFDL- CM3 (Geophysical Fluid Dynamics Laboratory Climate Model version 3) de Estados
Unidos y HADGEM2-ES (Hadley Global Environment Model 2 - Earth System) del Reino Unido,
con un horizonte de tiempo (2039) y dos forzamientos radiativos de concentraciones (RCP, por sus
siglas en inglés): 4.5 y 8.5. Estas coberturas se obtuvieron de la página de la Unidad de Informática
para las Ciencias Atmosféricas y Ambientales de la UNAM (http://uniatmos.atmosfera.unam.mx/
ACDM/). Las segundas fueron de altitud, exposición y pendiente, a partir del Continuo de
Elevaciones Mexicano 3.0 (CEM) que se encuentra disponible en la página oficial del Instituto
Nacional de Estadística, Geografía e Informática: INEGI (http://www.inegi.org.mx/geo/contenidos
/datosrelieve/continental/descarga.aspx).
Para analizar las variables climáticas actuales (base) de la especie se emplearon coberturas de
temperatura promedio anual y precipitación total anual. Estas se obtuvieron de la página
UNIATMOS de la UNAM (http://uniatmos.atmosfera.unam.mx/ACDM/). Con la base de datos de
registro de presencia de la especie se transformó en cobertura shape (shp) para extraer los valores
climáticos, después se generaron sus respectivos intervalos, las cuales fueron los siguientes: la
temperatura oscila entre 14 a 16 °C y precipitación entre 903 a 1849 m.
Los procesos de preprocesamiento de las coberturas digitales se llevaron a cabo en el sistema
de información geográfica ArcMap™ versión 10.2.1.
Modelo de la distribución espacial. Para determinar la distribución de A. quercuslaurinus bajo
escenarios de cambio climático se empleó el algoritmo Garp (Genetic Algorithm for Ruleset
Production) en su implementación DesktopGarp 1.1.6, descargado de http://www.nhm.ku.edu/
desktopgarp /Download.html. Garp se construye de modelos predictivos por medio de localidades
de ocurrencia y variables ambientales, funciona de manera iterativa mediante un conjunto de reglas
que definen las condiciones ecológicas en las que se encuentra la especie (Stockwell y Peters, 1999;
Stockwell y Peterson, 2003).

546
Hernández-Pérez et al.: Modelación espacial de Andricus quercuslaurinus en bosques de encino.

En la construcción de los modelos se generaron 20 por escenario de CC con un límite de


convergencia de 0.01 y con 1,000 iteraciones como número máximo. Además, se empleó la regla
atómica, distribución negada y regresión logística; asimismo, un umbral de omisión duro (hard)
con 10% de error de omisión y un umbral de error de comisión de 50 %. Posteriormente, en el
software ArcGis™ versión 10.2.1 se agregaron los 20 modelos de cada escenario, de esta manera
se obtuvo el mapa consenso por escenario. El siguiente paso fue generar mapas binarios de
presencia y ausencia en base a valores del umbral, que corresponde de 0-16 como ausencia y los
valores de 16-20 a presencia.
Para obtener una modelación detallada se realizó un recorte de los modelos binarios y las
entidades federativas donde se desarrollan los bosques de encinos bajo estudio, que fue de acuerdo
a la información obtenida de la ficha técnica de la Comisión Nacional Forestal (2017) para Q.
laurina y Rzedowski (2006) para Q. affinis. La capa de bosques de encinos se extrajo de la
cobertura de Uso de suelo y Vegetación serie V (INEGI, 2013).
Las coberturas ambientales resultantes se manejaron en formato ráster en un Sistema de
Coordenadas Geográficas con el Datum WGS 1984 a un tamaño de pixel 900 m.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Modelo de Circulación General GFDL-CM3. Bajo el GCM GFDL-CM3, con el escenario
RCP 4.5 en el año 2039, los estados con mayor superficie donde se podrían encontrar las
condiciones óptimas para A. querslaurinus son Jalisco, Michoacán, Estado de México, Oaxaca y
Guerrero (Fig. 1). En el último trienio, se estima que alrededor de 1,537 ha de bosques se
encuentran afectados (Barrera et al., 2015) bajo el presente modelo de circulación general la
superficie afectada es de a 1, 909,546 ha.

Figura 1. Distribución de Andricus quercuslaurinus con el modelo GFDL-CM3 RCP 4.5 sobre bosques de encino.

Las condiciones ambientales en que la plaga prosperaría, de acuerdo a los resultados, serían en
intervalos de temperatura de 14 a 24 °C, con precipitaciones de 651 a 2162 mm. Los rangos
anteriores son más amplios con respecto a los actuales (temperatura oscila de 14 a 16 °C y
precipitación de 903 a 1,849 mm); es decir, para la primera sería de 8 ºC más y la segunda

547
Entomología mexicana, 4: 545−550 (2017)

aumentaría 565 mm. Estos resultados coinciden con otros estudios de evaluación de insectos ante
cambio climatico, donde la proyeccion indica que la expansión de estos organismos se realizará
hacia zonas con elevaciones altas, donde existan las condiciones climáticas adecuadas para el
desarrollo de la avispa (Carvalho et al., 2015).
El modelo GCM GFDL con el escenario RCP 8.5 indica que habria una mayor superficie con
presencia de A. quercuslaurinus en comparacion con el anterior escenario, con un total de
2,346,582 ha. Las entidades con potencial idoneo para la presencia de la plaga sería Zacatecas,
Nayarit, Jalisco, Michoacán, Estado de México, Guanajuato Hidalgo, Puebla, Guerrero, Oaxaca y
Chiapas. En cuanto a las condiciones ambientales, A. quercuslaurinus tendría una distribución
preferente en zonas con temperaturas entre 14 a 24 °C; con relación a la temperatura base habría
°C más de amplitud de desarrollo.
De acuerdo con Wagner et al. (1984) y Chu y Chao (2000) uno de los factores ambientales que
tiene influencia sobre la distribución, desarrollo y sobrevivencia en los insectos es la temperatura.
Sin embargo, Maldonado et al. (2013) y Ronquist y Liljeblad (2001) comentan que la distribución
de los insectos inductores de agallas esta limitada por los hospederos, ya que los bosque de encino
no podrían crecer en ambientes más calurosos.
Con respecto a la precipitación bajo este escenario de CC, la avispa se desarrollaría en un rango
de 585 a 2,165 mm, lo que significaría un aumento en la cantidad de lluvia de aproximadamente
634 mm más que la actual.
Modelo de Circulación General HADGEM-ES. De acuerdo al modelo HADGEM-ES con el
escenario RCP 4.5 para 2039, los estados con condiciones optimas para la presencia de la plaga
serían Michoácan y Jalisco, y en menor proporción el Estado de México y Veracruz; abarcando
una superficie total de 1,596,074 ha (Fig. 2). La mayor distribución en Jalisco probablemente se
deba a que en esta entidad se encuentra mayor diversidad del genero Quercus (Reich et al., 2008).
En terminos generales, A. quercuslaurinus se desarrollaría preferentemente en áreas que muestren
temperaturas de 14 a 24 °C y una precipitacion de 808 a 2,209 mm. Estos rangos son superiores
con respecto a los intervalos de datos actuales (temperatura de 14 a 16 ºC y precipitación de 903 a
1,849 mm, respectivamente).

Figura 2. Distribución de Andricus quercuslaurinus con el modelo HADGEM2-ESM RCP 4.5 sobre bosques de
encinos.

548
Hernández-Pérez et al.: Modelación espacial de Andricus quercuslaurinus en bosques de encino.

Para el GCM HADGEM2-ESM con escenario RCP 8.5, el área potencialmente adecuada para
A. quercuslaurinus sería de 1, 656,851 ha, extendiéndose en los estados de Jalisco, Michoacán,
Estado de México, Veracruz e Hidalgo. El citado escenario mostraría una distribución
prioritariamente sobre sitios con temperaturas de 11 a 24 °C y precipitación de 819 mm a 2,318
mm. Con este escenario, el intervalo de la temperatura sería 11 °C más y 553 mm más de
precipitación con respecto al escenario base.
De acuerdo con los resultados obtenidos, la distribución potencial de la avispa Andricus
quercuslaurinus bajo escenarios de CC se verá favorecida ya que la modelación arroja una
superficie mayor de distribución.

CONCLUSIÓN
La distribución potencial bajo escenarios de cambio climáticos de la avispa A. quercuslaurinus
podría extenderse hacia los estados de Chiapas, Jalisco, Estado de México, Guanajuato, Guerrero,
Hidalgo, Michoacán, Oaxaca, Puebla, Veracruz y Zacatecas, con ello aumentará el riesgo de
afectación de la sanidad de los bosques de encino.
La temperatura y la precipitación, de acuerdo con los modelos de circulación general,
presentarán cambios importantes en el 2039, ya que los resultados siguieren que habrá un aumento
en temperatura y precipitación, lo cual afectará de forma positiva los intervalos de estas variables
climáticas requeridas para el desarrollo del insecto plaga del encino.

Agradecimientos
Al CENID COMEF del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias,
al Ing. Oscar Trejo Ramírez, Jefe del Departamento del Laboratorio de Análisis y Referencia en
Sanidad Forestal de la SEMARNAT y por último al M. en C. Uriel Barrera Ruiz del Programa de
Entomología del Colegio de Postgraduados.

Literatura Citada
Barrera-R., U. M. 2014. Biología y control del agallador Andricus quercuslaurinus en el encino Quercus
affinis. Programa de Entomología y Acarología. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Texcoco,
estado. México. 77 pp.
Barrera-R., U. M., Cibrián, T. D., V. y D. L. Cibrián. 2015. Historia del combate de Andricus
quercuslaurinus en Acaxochitlán Estado de Hidalgo. Pp. 50. In: XVIII Simposio Nacional de
parasitología forestal. Ixtapan de la Sal, Estado de México. México.
Chu, Y. I. and J. T.Chao. 2000. The impact of global change on insects (in Chinese). Pp: 341−366. In: T.
C. Wang and W. J. Wu. (Eds.). Applied Entomology. National Taiwan University. Taipei, Taiwan.
Cibrián, T. D., Aquino, B. I., Arriola, P. G., Barrera, R. U. M., Cibrián, L. V. D., Llanderal, A. A., Martínez
M. J. J., Morales, B. J., Quiñonez, F. S. A. y C. M. Sánchez. 2013. Sanidad Forestal para la
evaluación de la avispa y control de descortezadores, muérdagos y heno motita. México:
Universidad Autónoma Chapingo-Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales
(SEMARNAT)- Gobierno del estado de Hidalgo.
Carvalho, B. M., Rangel, E. F., Ready, P. D. and M. M. Vale. 2015. Ecological niche modelling predicts
southward expansion of Lutzomyia (Nyssomyia) flaviscutellata (Diptera: Psychodidae:
Phlebotominae), vector of Leishmania (Leishmania) amazonensis in South America, under climate
change. PloS one, 10(11): e0143282. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0143282.
Comisión Nacional Forestal. (2016). Fichas Técnicas elaboradas por el Sistema de Información para la
Reforestación: Quercus laurina. Disponible en: http://www.conafor.gob.mx:8080/documentos/
docs/13/993Quercus%20laurina.pdf. (Fecha de consulta: 20-I- 2017).

549
Entomología mexicana, 4: 545−550 (2017)

González-E., M. 2003. Indicadores de cambio climático en algunas especies de pináceas de la sierra madre
occidental de México. Universidad Autónoma de Nuevo León, Nuevo León, México. 208 pp.
Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI). 2013. Conjunto de datos vectoriales de uso de suelo
y vegetación. Escala 1:250,000, serie V (capa unión). Aguascalientes, Aguascalientes. Disponible
en: http://www.inegi.org.mx/. (Fecha de consulta: 12-IX-2016).
Maldonado, L. Y., Espinoza, O. N., Pérez, L. G., Quesada, B. V., Oyama, K., Gonzales, R. A. y R. P.
Cuevas. 2013. Interacciones antagónicas especialistas en encinos: El caso de los insectos inductores
de agallas. Biológicas, 1: 32−41.
Moore, B. y G. Allard. 2008. Los impactos del cambio climático en la sanidad forestal. Documento de
trabajo sobre sanidad forestal y bioseguridad forestal, FAO. Roma, Italia. 42 pp.
Panel Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático (IPCC). 2007. Cambio climático 2007:
Informe de síntesis. Contribución de los Grupos de trabajo I, II y III. Cuarto Informe de evaluación
del Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático IPCC. Ginebra, Suiza. 104
p.
Pujade-Villar, J., Equihua, M. A., Estrada, V E. G. y C. G. Chagoyán. 2009. Estado del Conocimiento de
los Cynipini (Hymenoptera: Cynipidae en México: Perspectivas de estudio. Neotropical
Entomology, 38(6): 809−821.
Reich, R. M., Aguirre, C. B. and V. A. Bravo. 2008. New approach for modeling climatic data with
applications in modeling tree species distributions in the states of Jalisco and Colima, Mexico.
Journal of Arid Environments, 72: 1343−1357.
Ronquist, F. and J. Liljeblad. 2001. Evolution of the gall wasp-host plant association. Evolution, 55:
2503−2522.
Rzedowski, J. 2006. Vegetación de México. 1ra edición digital. Comisión Nacional para el Conocimiento y
Uso de la Biodiversidad, México, D. F. 504 pp.
Stockwell, D. and D. Peters. 1999. The GARP modeling system: problems and solutions to automated
spatial prediction. Journal of Geographic Information Systems, 13: 143–158.
Stockwell, D. and A. T. Peterson. 2003. Comparison of resolution of methods used in mapping biodiversity
patterns from point–occurrence data. Ecological Indicators, 3: 213–221.
Wagner, T. L., Wu, H., Sharpe, P., Schoolfield, R. M. and R. N. Coulson. 1984. Modeling insect
development rates: a literature review and application of a biophysical model. Annals of the
Entomological Society of America, 77: 208−225.

550
Entomología
Médica y
Forense
ENTOMOLOGÍA MÉDICA Y FORENSE ISSN: 2448-475X

ARTROPODOFAUNA CADAVÉRICA SOBRE MODELOS EXPERIMENTALES


PORCINOS Sus scrofa Linnaeus, 1758 (MAMMALIA: ARTIODACTYLA) EN
CUATRO PERIODOS ESTACIONALES

Mónica Remedios-De León, Manuel Castro y Enrique Morelli

Sección Entomología. Facultad de Ciencias. Igua 4225. Montevideo. Uruguay.


Autor de correspondencia: emorelli@fcien.edu.uy

RESUMEN En este trabajo se estudió el proceso de descomposición y la diversidad de insectos presentes en


biomodelos porcinos en el departamento de Canelones, Uruguay. El objetivo fue determinar la composición específica,
abundancia y riqueza de la artropodofauna carroñera en un ambiente de bosque forestal de Eucaliptus sp. Se realizaron
muestreos estacionales durante un año, utilizándose dos cerdos domésticos para cada muestreo colocados dentro de
jaulas de madera cubiertas de alambre tejidos. Diariamente fueron colectados los artrópodos en el cuerpo debajo y
alrededor de este. Se registraron 2926 individuos pertenecientes a 69 especies distribuidas en 14 Familias entre los
órdenes Diptera, Coleoptera e Hymenoptera. Se trata del primer estudio sobre entomología forense realizado para
cuatro periodos estacionales en Uruguay y para la zona sur del país. Por lo tanto aporta información relevante que
puede utilizarse en la resolución de casos forenses humanos en la región ya que permite conocer los procesos de
descomposición cadavérica y la fauna de insectos carroñeros presentes en una zona particular y en las distintas
estaciones del año.

Palabras clave: Entomofauna carroñera, entomología forense, descomposición cadavérica, ambiente forestado,
Uruguay.

Cadaveric arthropod fauna on experimental porcine models Sus scrofa Linnaeus, 1758
(Mammalia: Artiodactyla) in four seasonal periods

ABSTRACT. In this investigation was studied the decomposition process and the composition of insects present in
porcine biomodels in the department of Canelones, Uruguay. The objective was to determine the specific composition,
abundance and richness of the arthropod fauna in a Eucalyptus sp. forest environment. Seasonal samplings were carried
out for a year, using two domestic pigs for each sampling, placed inside wooden cages covered with woven wire.
Arthropods were collected daily under and around the body. They were registered 2926 individuals belonging to 69
species of 14 Families distributed between the orders Diptera, Coleoptera and Hymenoptera. This is the first study on
forensic entomology performed for four seasonal periods in Uruguay and in the southern region of the country.
Therefore it provides relevant information that can be used in the resolution of human forensic cases in the region since
it allows to know the processes of cadaveric decomposition and the fauna of scavengers insects present in a particular
area and in the different seasons of the year.

Keywords: Entomofauna carrion, forensic entomology, cadaveric decomposition, forested environment, Uruguay.

INTRODUCCIÓN
Los restos orgánicos en descomposición, tanto animales como humanos, constituyen un
microhábitat en constante cambio. En este recurso pueden desarrollarse una gran variedad de
insectos colonizándolo de manera secuencial (Battan Horenstein et al., 2012). Los patrones de
sucesión de insectos en un cadáver varían geográficamente y a excepción de algunas especies
cosmopolitas (Anderson, 1982).
Los insectos adultos pueden alimentarse de los fluidos del cadáver, sin embargo las larvas de
dípteros son las principales descomponedoras. Estas se crían juntas en grandes masas y se mueven
en torno al cadáver promoviendo la diseminación de bacterias y secreción de enzimas,

551
Remedios-De León y Enrique Morelli. Artropodofauna cadavérica sobre modelos experimentales porcinos.

consumiendo los tejidos blandos. (Galante y Marcos-García, 1997). Durante el proceso de


descomposición, los restos pasan por una serie de cambios biológicos, químicos y físicos.
Smith (1986) describió cinco etapas en el proceso de descomposición de un cadáver: fresco,
enfisematoso, activo, avanzado y restos secos, cada una de ellas con una diversidad de insectos
particular (Anderson y Vanlaerhoven, 1996).
Una de las clasificaciones más utilizada para agrupar a los insectos que acuden a un cadáver en
base a su alimentación es la de Goff (1993). Este autor distingue especies necrófagas
principalmente dípteros y coleópteros; necrófilas que incluyen himenópteros y algunos
coleópteros; omnívoras que se alimentan de tejidos muertos y finalmente las oportunistas como
colémbolos, crustáceos y arañas. Esta clasificación completa las oleadas tradicionales de Megnini
(1894).
Para América del Sur los estudios de sucesión cadavérica vienen siendo cada vez más
numerosos y utilizados con gran éxito en medicina legal. Para Uruguay en particular a partir de
2002 se comienzan a realizar los primeros estudios de relevamiento de dípteros asociados a carroña
en cuatro ecosistemas de bosque serrano y a partir de 2010 comenzaron los trabajos de
relevamiento de fauna cadavérica sobre cerdo blanco. El objetivo de este trabajo fue determinar la
composición específica, abundancia y riqueza de la artropodofauna carroñera en biomodelos
porcinos para un ambiente de bosque durante cuatro periodos estacionales.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó en un predio, semirural de la ciudad de Pando (Canelones) (34° 42’ 37.45’’
S; 55° 58’ 24.27 ’’O) con presencia de árboles de Eucaliptus sp. Se utilizaron dos cadáveres de
cerdo blanco Sus scrofa L. sacrificados por el productor (1 modelo y 1 réplicas). Los cerdos fueron
expuestos al inicio de los meses centrales de cada estación del año (enero, abril, julio y octubre)
hasta avanzada la fase de restos secos, en iguales condiciones ambientales sobre suelo de tierra y
expuestos al sol la mayor parte del día.
Jaulas metálicas de 1m x 1 m x 1m con una abertura de malla de 3 cm fueron utilizadas para
protección de los cerdos en descomposición. Para la captura de insectos adultos fue colocada una
Malaise (Townes, 1962), también se utilizó una manga entomológica y colecta manual. Además
fueron colocadas ocho trampas de caída enterradas a ras de suelo, cuatro a un metro de los cuerpos
para recolectar la fauna proveniente de los cuerpos y el resto a tres metros como trampas control
de la fauna edáfica del lugar. Se estableció como intervalo de tiempo entre muestras un periodo de
24 horas durante el mes de muestreo.
Para cada estación del año se presentara la diversidad y abundancia de insectos. Los insectos
recogidos fueron determinados hasta el nivel de especie de acuerda a las claves de Amat et al.
(2008); Borror et al. (2002); Mariluis et al. (1984); Smith (1986); Oliva (2002) y Florez y Wolff
(2009). Para las matrices de abundancia y riqueza se consideraron los Ordenes Diptera, Coleoptera
e Hymenoptera. Una colección de referencia fue ingresada en la Colección de Entomología de la
Facultad de Ciencias, Universidad de la República. Para el tratamiento de datos se utilizaron el
índice de similaridad de Bray-Curtis, Kruskal-Wallis y el índice de diversidad de Shannon

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Un total de 2926 individuos adultos pertenecientes a 69 especies y 14 Familias distribuidas en
tres órdenes: Diptera (66 %), Hymenoptera (24 %) y Coleoptera (10 %) (Cuadro 1). La mayor
riqueza de especies se observó en la estación de verano y de primavera, la menor. Las familias con
mayor abundancia durante todo el año fueron Calliphoridae, Fannidae y Formicidae. Muscidae fue
la familia con mayor número de especies (13). Cuatro especies de Ophyras fueron colectadas. Este

552
Entomología mexicana, 4: 551−556 (2017)

género agrupa múscidos necrófagos presentes en climas cálidos del todo el mundo con alrededor
de 20 especies frecuentemente asociadas a procesos de descomposición de materia orgánica
principalmente de cuerpos. Siete especies de este género están descritas para el Neotrópico, cuatro
de ellas se recolectaron en este estudio y solo Ophyra chalcogaster estuvo presente durante todo el
año. (Patitucci et al., 2010; Couri et al., 2009).
La segunda familia en número de especies dentro de los dípteros fue Calliphoridae (10) donde
Chrysomya albiceps fue la más abundante (86 %) y dominante para la estación de verano. Especie
presente en las estaciones cálidas muestra un mayor rango de aparición que los trabajos descritos
para la provincia de Buenos Aires (Centeno, 2002) y del centro oeste de Argentina (Ayón et al.,
2004; Battan Horenstein et al., 2010). Calliphora vicina indicador de clima frío está presente con
una marcada dominancia durante el invierno aunque se recogieron ejemplares en primavera y
otoño. Estos resultados al igual que los encontrados por Armani et al. (2015) indicarían que la
estacionalidad de C. vicina estaría indicada por su dominancia y no por su presencia.
Cuadro 1.Abundancias absolutas (n° de individuos) de los taxa de insectos capturados.
Ordenes Familias Especies Estaciones
I P V O
Diptera Calliphoridae Chrysomya albiceps Wiedemann 1819 0 4 1120 23
Chrysomya chloropyga Wiedemann 1818 0 0 3 1
Chrysomya megacephala Fabricius 1794 0 0 5 0
Lucilia cluvia Walker 1849 0 0 6 0
Lucilia peruviana Robineau-Desvoidy, 1830 1 2 0 0
Lucilia cuprina Wiedemann, 1830 2 0 0 0
Lucilia sericata Meigen 1826 1 13 0 76
Sarconesia chlorogaster Wiedemann, 1830 2 1 0 9
Cochliomyia macellaria Fabricius 1775 0 0 3 0
Calliphora vicina Robineau-Desvoidy, 1830 47 1 0 7
Sarcophagidae Oxysarcodexia varia Walker 1836 0 0 29 1
Oxysarcodexia terminalis Wiedemann 1830 0 0 9 0
Oxysarcodexia culmiforceps Dodge 1966 0 0 9 0
Oxysarcodexia paulistensis Mattos 1919 0 0 12 1
Ravinia advena Walker 1853 0 0 4 0
Ravinia sueta Wulp 1895 0 0 10 0
Muscidae Ophyra sp. Robineau-Desvoidy 1830 3 1 0 0
Ophyra aenescens Wiedemann 1830 0 3 25 0
Ophyra albuquerquei Lopes 1985 0 1 0 0
Ophyra chalcogaster Wiedemann, 1824 3 3 3 3
Morellia violacea Robineau-Desvoidy 1830 1 0 0 0
Psilochaeta chalybea Wiedemann, 1830 0 0 0 2
Psilochaeta pampiana Shannon & Del Ponte, 1926 2 0 0 0
Gymnodia cuadristigma Thomson, 1869 1 0 0 0
Hydrotaea sp. Robineau-Desvoidy, 1830 1 4 0 1
Neomuscina zosteri Shannon & Del Ponte, 1926 1 0 0 0
Neurotrixia felsina Walker, 1849 9 5 0 0

Fanniidae fue la segunda familia en orden de abundancia (20 %), con cinco especies
recolectadas donde Fannia sanihue fue la más abundante sobre todo en verano. Esta especie fue
descrita por primera vez en Mendoza, Argentina por Dominguez y Aballay (2008) y Remedios-De
León et al. (2015) para Uruguay.
Staphylinidae e Histeridae fueron las Familias de coleópteros más representativas, agrupando
insectos depredadores de larvas y coincidiendo su aparición con la emergencia de las larvas I de
Calliphoridae. Staphylinidae (50 %) presentó el mayor número de especies (11), la morfoespecie

553
Remedios-De León y Enrique Morelli. Artropodofauna cadavérica sobre modelos experimentales porcinos.

1 de Aleocharinae fue el más abundante y estuvo presente en las estaciones de invierno y primavera
mientras que Aleochara sp.1 y la morfoespecie 2 de Aleocharinae fueron los únicos presentes
durante todo el año. La abundancia de Histeridae (71 %) se debió principalmente a Euspilotus
azureus. Vasconcelos y Araujo (2012) citan este género como exclusivo de ambientes rurales
(Cuadro 2).
Cuadro 2.Abundancias absolutas (n° de individuos) de los taxa de insectos capturados.
Ordenes Familias Especies Estaciones
I P V O
Diptera Muscina stabulana Fallén, 1817 5 3 2 8
Musca domestica Linnaeus, 1758 0 0 0 7
Fannidae Fannidae Morfoespecie 1 0 0 0 67
Fannia canicularis Linnaeus, 1761 1 0 16 1
Fannia fusconatata Rondani ,1868 1 0 5 1
Fannia heydenni Stein, 1911 0 0 1 1
Fannia sanihue Dominguez & Aballay, 2008 0 3 259 25
Phoridae Megaselia rufipes Meigen, 1804 0 0 1 0
Megaselia scalaris Loew, 1866 3 0 1 0
Anthomyiidae Anthomyiidae punctipennis Wiedemann ,1830 7 1 0 0
Piophilidae Piophila casei Linnaeus, 1758 0 0 15 0
Coleoptera Staphylinidae Aleochara sp. 1 Gravenhorst, 1802 1 2 2 22
Aleocharinae Morfoespecie 1 36 37 0 0
Aleocharinae Morfoespecie 2 2 1 10 2
Aleocharinae Morfoespecie 3 0 1 5 0
Aleocharinae Morfoespecie 4 1 0 0 3
Aleochara sp.Gravenhorst, 1802 2 0 0 0
Atheta sp.Thomson, 1858 3 6 0 0
Creophilus maxillosus Linnaeus, 1758 0 0 2 0
Lathrobium sp. Gravenhorst,1802 0 0 3 0
Platydracus sp.Thomson, 1858 0 0 5 0
Rugilus sp.Samouelle, 1819 0 0 5 0
Histeridae Carcinops (C) troglodytes Paykull 1811 0 0 3 0
Euspilotus (H) azureus Sahlberg 1823 10 45 0 16
Euspilotus (H) connectens Paykull 1811 0 4 4 3
Euspilotus (H) modestus Erichson 1834 2 0 4 1
Euspilotus sp.1 Lewis 1807 0 0 2 0
Phelister rufinotus Marseul 1861 0 0 4 0
Cleridae Necrobia rufipes DeGeer 1775 4 0 1 12
Necrobia ruficollis Fabricius 1775 0 0 0 0
Dermestidae Dermestes maculatus DeGeer 1774 2 8 10 5
Silphidae Oxelytrum discicolle Brullé, 1836 6 0 0 0
Trogidae Trogidae Morfoespecie 1 2 0 0 0
Polynoncus sp. Burmeister, 1847 1 0 0 0
Hymenoptera Formicidae Acromyrmex sp. Mayr 1865 25 15 95 10
Ectatomma sp. 1 Smith 1858 1 3 5 2
Pachycondyta striata Smith 1858 0 0 1 0
Pheidole sp. 1 Westwood 1839 71 92 270 52
Pheidole sp. 2 Westwood 1839 12 15 28 12
Pogonomyrmex sp. 1 Mayr 1868 1 0 1 0
Pseudomirmex sp. 2 Lund 1831 1 0 1 1
Solenopsis sp. 1 Westwood 1840 1 0 1 0

Para Hymenoptera los ejemplares de Formicidae tuvieron una presencia constante durante todo
el año, las especies más frecuentes fueron Pheidole sp. 1 y Acromyrmex sp. Centeno (2002) incluye

554
Entomología mexicana, 4: 551−556 (2017)

a Pheidole como integrante del gremio de necrófilos. Las hormigas asociadas a el proceso de
descomposición desprenden pequeños trozos de tejido y piel de los cadáveres y absorben los jugos
desprendidos por estos (Byrd y Castner, 2010); también se pueden alimentar de huevos y larvas de
dípteros o transportarlos hacia sus hormigueros (Castillo, 2002). Si bien las especies de
Acromyrmex son de hábitos cortadores, las obreras no se alimentan exclusivamente del hongo que
cultivan, sino que también obtienen nutrientes de jugos vegetales (Byrd y Castner, 2010), es
probable que también se alimenten de los fluidos del cadáver (Remedios-De León, 2014).
El dendrograma de similitud Bray-Curtis dio como resultado un índice de similaridad de más
de 60 % entre invierno y primavera, estas estaciones son más similares entre sí que con verano y
otoño las que tuvieron una baja similiaridad. El análisis de Kruskal-Wallis mostró diferencias
significativas (P = 0.0319) en la composición de insectos entre verano e invierno, no así para otoño
y primavera. La estación de invierno obtuvo un alto índice de diversidad de Shannon (H 2.472) y
un mayor número de taxas (32) con respecto a las otras estaciones del año.
Se observaron las cinco etapas del proceso de descomposición descritas por Smith (1986): fresco
(F), hinchado (H), descomposición activa (DAC) descomposición avanzada (DAV) y restos secos
(R). La duración total del proceso de descomposición en días fue más corta en verano y mayor en
invierno (Cuadro 3).

Cuadro 3: Duración en días de cada una de las etapas del proceso


de descomposición en cuatro periodos estacionales
Estación F H DAC DAV RS
Primavera 1 5 8 15 19
Verano 1 3 10 16 5
Invierno 2 12 14 39 9
Otoño 2 10 16 27 17

CONCLUSIÓN
El presente trabajo aporta información sobre las características y duración de las distintas etapas
del proceso de descomposición para la zona sur del país. Los resultados obtenidos son relevantes
en relación con las especies de insectos sarcosaprófagos que pueden ser utilizadas para estimar el
intervalo postmortem (PMI) en casos humanos. También contribuye a establecer la línea de base
de la entomofauna cadavérica en la zona, siendo éste el primer trabajo para Uruguay que contempla
la artropodofauna de insectos en cerdo blanco para los cuatro períodos estacionales.

Literatura citada
Anderson, J. M. 1982. Resource partitioning in the carion beetle (Coleoptera: Silphidae) fauna of Southern
Ontario: ecological and evolutionary conideration. The Canadian Journal of Zoology, 60:
1314−1325.
Anderson, G. S. y VanLaerhovens, L. 1996. Initial Studies on Insect Succession on Carrion in Southwestern
British Columbia. Journal of Forensic Sciences, 41(4): 617−625.
Amat, E., Velez, M. y M. Wolff. 2008. Clave ilustrada para la identificación de los géneros y las especies
de califóridos (Diptera: Calliphoridae) de Colombia. Caldasia, 30: 231−244.
Armani, A. P., Centeno, N. y L. Silva. 2015. Primer estudio de artropodofauna cadavérica sobre modelos
experimentales porcinos en el noreste de la provincia del Chubut, Argentina. Revista de la Sociedad
Entomológica Argentina, 74(3-4): 123−132.
Ayòn, R., Corronca, J. A. y N. D. Centeno. 2004. Sucesión de artrópodos y diversidad de dípteros en
cadáveres de cerdos en área rural de campo Quijano Salta (Argentina). Pp. 195. In: II Reunión
Binacional Ecología, Mendoza.

555
Remedios-De León y Enrique Morelli. Artropodofauna cadavérica sobre modelos experimentales porcinos.

Battan-Horenstein, M., Linhares, A. X., Rosso B. and M. García. 2010. Decomposition and dipteran
succession on pig carrion in central Argentina: ecological aspects and their importance to forensic
science. Medical and Veterinary Entomology, 24: 16–25.
Battan-Horenstein, M., Rosso B. and M. D. García. 2012. Seasonal structure and dynamics of
sarcosaprophagous fauna on pig carrion in a rural area of Cordoba (Argentina): Their importance in
forensic science. Forensic Science International, 217(1-3): 146–156.
Borror, D., Triplehorn, C. and N. Johson. 2002. Study of insects. United States of America. Harcourt Brace
College Publishers.
Byrd, J. and J. Castner. 2010. Forensic Entomology: the utility of arthropod in legal investigations. 2nd ed.
CRC Press. USA. 705 pp.
Castillo, M. 2002. Estudio de la entomofauna asociada a cadáveres en el Alto Aragón, España. Monografias
Sociedad Entomológica Aragonesa No. 6. 94 pp.
Centeno, N. 2002. Experimentos de campo sobre sucesión de fauna cadavérica. Pp. 67−69. In: Actas y
Trabajos del V Congreso Argentino de Entomología. Argentina.
Couri, M. S., Cunha, A. M., Souza, S. M. and M. Laeta. 2009. Ophyra capensis (Wiedemann) (Diptera,
Muscidae) found inside the esophagous of a mummy in Lisbon (Portugal). Papéis Avulsos de
Zoologia (São Paulo), 49(6): 87−91.
Domínguez, M. C. and F. Aballay. 2008. A new species of the genus Fannia Robineau-Desvoidy (Diptera:
Fanniidae) collected on pig carrion in Mendoza, Argentina. Annals of Zoology, 58: 819−824.
Florez, E. y M. Wolff. 2009. Descripción y Clave de los Estadios Inmaduros de las Principales especies de
Calliphoridae (Diptera) de Importancia Forense en Colombia. Neotropical Entomology, 38:
418−429.
Galante, E. y M. A. Marcos-Garcìa. 1997. Detritívoros, Coprófagos y Necrófagos. Los artrópodos y el
hombre. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa. 20: 57−64.
Goff, M. L. 1993. Estimation of Postmortem Interval using Arthropods development and Successional
Patterns. Forensic Science Review, 5: 81−94
Mariluis, J. C. y S. Peris. 1984. Datos para la sinopsis de los Calliphoridae neotropicales. Revista Española
de Entomologia, 50: 67−86.
Mégnini, P. 1894. La fauna de los cadáveres. Aplicación de la entomología a la medicina legal. Ed facsímil:
Lib. "Paris-Valencia", DL 1992. Valencia 185 pp.
Oliva, A. 2002. Diptera (Insecta) de interés forense o causantes de Miasis. Claves artificiales para estadios
preimaginales. Actualizaciones en antropología sanitaria argentina. 302 pp.
Patitucci, L., Mulieri, P., Oliva, A. and J. C. Mariluis. 2010. Status of the forensically important genus
Ophyra (Diptera: Muscidae) in Argentina. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, 69(1-
2): 91−99.
Remedios-De León, M. 2014. Sucesión de entomofauna cadavérica en cuerpos de Sus scrofa L., (cerdo
blanco) en un ambiente de bosque. Tesis de Maestría Facultad de Ciencias, Uruguay. 80 pp.
Remedios-De León, M., Aballay, F., Dominguez, C. and P. González-Vainer. 2015. Fannia fusconotata and
Fannia sanihue (Diptera: Fanniidae): first records in Uruguay and distribution extension. Check
List, 11(5): 1−3
Smith, K. 1986. A Manual of Forensic Entomology. The Trustees of the British Museum. 205 pp.
Townes, H. 1962. Design of a Malaise Trap. Procedures of the Entomological Society of Washington. 64:
253−262.
Tullis, K. and M. Lee Goff. 1987. Tropical rainforest on Oahu Island, Hawaii. Journal of Medical
Entomology, 24: 332−339.
Vasconcelos, S. and M. Araujo. 2012. Necrophagus species of Diptera y Coleoptera in northeastern the
forensic entomologist. Revista Brasileira de Entomologia, 56(1): 7−14.

556
ENTOMOLOGÍA MÉDICA Y FORENSE ISSN: 2448-475X

EVALUACIÓN DE LA ACTIVIDAD ANTI-TRYPANOSOMAL DE EXTRACTOS


METANÓLICOS DE PLANTAS CON USO MEDICINAL

Karla Carmelita Pérez-Treviño , Zinnia Judith Molina-Garza y Lucio Galaviz-Silva

Laboratorio de Patología Molecular y Experimental, Facultad de Ciencias Biológicas, UANL, Pedro de Alba S/N,
Ciudad Universitaria, 66450 San Nicolás de los Garza, NL
Autor de correspondencia: aestusdrako@hotmail.com

RESUMEN. La Tripanosomiasis americana afecta cerca de 8,000,000 de personas en el mundo. Actualmente existen
dos medicamentos para tratar la enfermedad, benznidazol y nifurtimox, sin embargo ambos presentan efectos
secundarios contra el ser humano. Se evaluó la actividad biológica de extractos metanólicos de Cymbopogon citratus,
Haematoxylum brasiletto, Marrubium vulgare y Schinus molle contra epimastigotes de la cepa neolonesa de T.cruzi a
diferentes concentraciones (0.1, 0.25, 0.5, 0.75 y 1mg/ml). Se colocaron 200 µl de medio y se adicionó el extracto
diluido en DMSO al 1 %, se incubó 96Hrs a 27 °C; posteriormente se contaron los parasitos viables mediante cámara
de Neubauer. El extracto con mayor efecto tripanocida a menor dosis fue seleccionado para las pruebas fitoquímicas
y determinar su DL50. Haematoxylum brasiletto presentó la mejor actividad tripanocida, su DL50 fue de 5.88 mg/ml.
Las pruebas fitoquímicas mostraron compuestos ricos en insaturaciones, grupos carbonilos y grupos carboxilos;
también triterpenos, sesquiterpenlactonas, quinonas, taninos y flavonoides. Diversos compuestos han sido reportados
con actividad antiparasitaria, cómo es el caso de las sesquiterpenlactonas y flavonoides, que tuvieron actividad contra
Plasmodium, Leishmania, Trypanosoma, Entamoeba, Giardia y Trichomonas. H. brasilleto, es una opción para buscar
tratamientos alternativos contra la enfermedad de Chagas.

Palabras clave: Haematoxylum brasiletto, Fitoquímica, Etnobotánica

Evaluation of anti-trypanosomal activity of methanolic extract from plants


with medicinal use

ABSTRACT. American trypanosomiasis affects at 8,000,000 people in the world. There are two drugs to treat the
disease, benznidazole and nifurtimox, however both present toxicity on human being. Biological activity of methanolic
extracts of Cymbopogon citratus, Haematoxylum brasiletto, Marrubium vulgare and Schinus molle against an
epimastigote T.cruzi NuevoLeon strain was evaluated with different doses (0.1, 0.25, 0.5, 0.75 and 1 mg/ml). The
epimastigotes were placed on ELISA plates; were added 200 ul of medium and extract diluted in DMSO 1%, it
incubated 96hrs at 27 °C; subsequently viable parasites were counted using a Neubauer chamber. The extract with
higher tripanomicidal activity at lower doses was selected for phytochemical analysis and LD 50 determination.
Haematoxylum brasiletto present the highest trypanocidal activity, with a LD50 of 5.88mg/ml. Phytochemical tests
showed a variety of compounds with unsaturations, carbonyl groups and carboxyl groups; also triterpenes,
sesquiterpenlactones, quinones, flavonoids and tannins. A variety of compounds have been reported with antiparasitic
activity, as is the case of sesquiterpenlactones and flavonoids, which had activity against Plasmodium, Leishmania,
Trypanosoma, Entamoeba, Giardia and Trichomonas. H. brasilleto is an option for seek alternative treatments against
Chagas disease

Keywords: Haematoxylum brasiletto, Phytochemical, Ethnobotany.

INTRODUCCIÓN
La tripanosomiasis americana, es una enfermedad potencialmente mortal causada por el
protozoario Trypanosoma cruzi (Chagas, 1909). Cerca de siete a ocho millones de personas están
infectadas en todo el mundo, principalmente en América Latina (WHO, 2013). Actualmente solo
existen dos medicamentos para tratar la enfermedad, benznidazol y nifurtimox, ambos son eficaces
para controlarla si se administran en la etapa aguda, pero su eficacia disminuye después del inicio
de la infección. Los tratamientos son prolongados y sumamente tóxicos, con reacciones adversas

557
Pérez-Treviño et. al.: Evaluación de la actividad anti-trypanosomal de extractos metanólicos

que se presentan hasta en un 40 % de los pacientes tratados; tales como cólicos, vómito, anorexia,
dermopatías alérgicas, insomnio, linfoadenopatías y dolor muscular, depresión de la médula
espinal, trombocitopenia y agranulocitosis, polineuropatía, parestesia y polineuritis de nervios
periféricos (Nogueda-Torres et al., 2001; Valencia et al., 2011). Por lo tanto, se hace necesario
encontrar nuevas sustancias con actividad tripanocida, con menores efectos adversos así como
tratamientos más cortos y eficaces para las diferentes cepas de T. cruzi.

MATERIALES Y MÉTODO
La colecta del material vegetal se realizó dentro del estado de Nuevo León, las plantas se
seleccionaron en base a estudios previos que reportan actividad tripanocida (Molina-Garza et al.,
2014). Se utilizaron las partes aéreas de Cymbopogon citratus, Haematoxylum brasiletto,
Marrubium vulgare y Schinus molle.
Obtención de los extractos. El material vegetal fue colectado de Allende y la zona
metropolitana de Nuevo León. Se descartaron los ejemplares que tuvieran signos de infección o
enfermedad, el resto se lavó y se procedió a secarlo a una temperatura de 30 °C, una vez seco se
molió hasta polvo fino, 50 g de cada planta se colocaron en frascos de vidrio con tapón de rosca a
los cuales se les agregaron 200 mililitros de metanol absoluto (MeOH) durante 36 horas a
temperatura ambiente. Se filtraron y resuspendieron en no más de 50 ml de metanol y fueron
almacenados a 4 ºC en viales ámbar hasta su uso (Sánchez et al., 2010).
Ensayo in vitro de la actividad de la plantas anti-T. cruzi. Los bioensayos se realizaron por
duplicado en una placa de ELISA de 96 pozos. Se colocaron 200 μL de medio de cultivo con 106
epimastigotes, posteriormente se añadieron los extractos resuspendido en DMSO 1% a las
diferentes concentraciones 0.1, 0.25, 0.5, 0.75 y 1 mg/ml. Posteriormente se incubaron a 27 °C por
96 horas. Se determinó el porcentaje de sobrevivencia mediante el número de epimastigotes vivos
se determinado con la ayuda de una cámara de Neubauer.
Pruebas químicas coloridas. La determinación de flavonoides se efectuó mediante la prueba
de Shinoda; las cumarinas mediante Hidróxido de sodio 10 %. Se utilizó la prueba de Dragendorff
para determinar la presencia de alcaloides; los esteroles y terpenos se identificaron mediante
Lieberman-Buchard; La prueba de Balje detectó presencia de sesquiterpenlactonas; Quinonas y
Taninos mediante ácido sulfúrico y cloruro férrico 1 %, respectivamente. La determinación de
saponinas se realizó mediante la prueba de la espuma (Samara-Ortega et al., 2011).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El extracto de H. brasiletto presentó la mejor dosis tripanomicida, al presentar la DL50 menor
(Cuadro 1).

Cuadro 1. Dosis de extracto en mg/ml para obtener la mortalidad del 50 y 80 % de los parásitos expuestos.
Extracto Nombre común Familia DL50 (mg/ml) DL80 (mg/ml)
Haematoxylum brasiletto Palo de Brasil Fabaceae 0.543(0.446- 0.635) 0.824 (0.727- 0.952)
Cymbopogon citratus Zacate limón Poaceae 1.211 (1.051- 1.404) 1.491 (1.310- 1.742)
Marrubium vulgare Marrubio Lamiaceae 0.647 (0.521- 0.776) 0.927 (0.797- 1.097)
Schinus molle Pirul Anacardiaceae 0.827 (0.712- 0.957) 1.107 (0.975- 1.292)

De los extractos analizados fue el del Palo de Brasil el que presento una actividad marcada; el
efecto antibiótico de H. brasiletto ha sido probado contra bacterias como Escherichia coli y
Staphylococcus aureus; dando mejores resultados contra el último (Yasunaka et al., 2005). Abe et
al., (2002) realizó pruebas preliminares con 20 familias y 37 especies de plantas con uso medicinal

558
Entomología mexicana, 4: 557−560 (2017)

en México y Guatemala, reportando la fijación de epimastigotes de T. cruzi a 2 mg/ml y un 90-80


% de inmovilización a 1 mg/ml; sin embargo no profundizó en los compuestos presentes en el
extracto o en la purificación del compuesto activo.
Las pruebas fitoquímicas realizadas demostraron compuestos ricos en insaturaciones, grupos
carbonilos, grupos carboxilos, triterpenos, sesquiterpenlactonas, quinonas, taninos y flavonoides
en el extracto de H. brasiletto. La determinación de familias de compuestos se realizó por pruebas
químicas coloridas (Cuadro 2). Diversos compuestos han sido reportados con actividad
antiparasitaria, cómo es el caso de las sesquiterpenlactonas que presentan actividad in vitro contra
los parásitos de la malaria y la leishmaniasis (Oketch-Rabah, et al., 1998; Rosella et al., 2007;
Sagástegui el al., 2015). Además, otros estudios con extractos con presencia de flavonoides,
tuvieron actividad antiparasitaria contra Plasmodium, Leishmania, Trypanosoma, Entamoeba,
Giardia y Trichomonas (Ramírez et al., 2010).

Cuadro 2. Identificación de familias de compuestos mediante pruebas coloridas.


Familia de compuestos Prueba Resultado
Esteroles y terpenos Lieberman-Burchard Positivo a triterpenos
Cumarinas Hidróxido de Sodio 10 % Negativo
Alcaloides Dragendorff Negativo
Sesquiterpenlactonas Prueba de Balje Positivo
Quinonas Ácido sulfúrico Positivo
Taninos Cloruro férrico 1 % Positivo
Saponinas Espuma Negativo
Flavonoides Prueba de Shinoa Positivo

CONCLUSIÓN
Haematoxylum brasilleto, es una opción para buscar tratamientos alternativos contra la
enfermedad de Chagas.

Literatura citada
Abdel‐Sattar, E., Maes, L. and M. M. Salama. 2010. In vitro activities of plant extracts from Saudi Arabia
against malaria, leishmaniasis, sleeping sickness and Chagas disease. Phytotherapy Research,
24(9): 1322−1328.
Abe, F., Nagafuji, S., Yamauchi, S., Okabe, H., Maki, J., Higo, H., Akahane, H., Aguilar, A., Jiménez-
Estrada, M. and R. Reyes-Chilpa. 2002. Trypanocidal constituents in plants 1. Evaluation of some
mexican plants for their trypanocidal activity and active constituents in guaco, roots of Aristolochia
taliscana. Biological and Pharmaceutical Bulletin, 25(9): 1188−1191.
Chagas, C. 1909. Nova tripanozomiase humana. Estudos sobre a morfolojía e o ciclo evolutivo de
chizotrypanum cruzi n.gen., n.sp., ajente etiolójico de nova entidade morbida do homen. Memorias
do Instituto Oswaldo Cruz, 1: 159−218.
Cuhna, W. R., Martins, C., Ferreir, D. dS., Miller-Crotti, A. E., Peporine-Lopes, N. and S. Albuquerque.
2003. In vitro Trypanocidal Activity of triterpenes from Miconia species. Planta Medica, 69:
470−472.
Molina-Garza, Z. J., Bazaldúa-Rodríguez, A. F., Quintanilla-Licea, R. and L. Galaviz-Silva. 2014. Anti-
Trypanosoma cruzi activity of 10 medicinal plants used innortheast Mexico. Acta Tropica, 136:
14−18.
Nogueda-Torres, B., Rodríguez-Páez, L., Ramírez, I. B. and C. W. Ramírez. 2001. Trypanocidal activity of
4 isopropyl salicylaldehyde and 4-isopropyl salicylic acid on Trypanosoma cruzi. Revista
Latinoamericana de Microbiologia, 43(1): 1−6.

559
Pérez-Treviño et. al.: Evaluación de la actividad anti-trypanosomal de extractos metanólicos

Oketch-Rabah, H. A., Christensen, S. B., Frydenvang, K., Dossaji, S. F., Theander, T. G., Cornett, C.,
Watkins, W. M., Kharazmi, A. and E. Lemmich. 2001 Antiprotozoal properties of 16,17-
dihydrobrachycalyxolide from Vernonia brachycalyx. Planta Medica, 64: 559−562.
Paveto, C., Güida, M. C., Esteva, M. I., Martino, V., Coussio, J., Flawiá, M. M. and H. N. Torres. 2004.
Anti-Trypanosoma cruzi activity of Green tea (Camellia sinensis) catechins. Antimicrobial Agents
and Chemotherapy, 48(1): 69−74.
Pizzolatti, M. G., Koga, A. G., Grisard, E. C. and M. Steindel. 2002. Trypanocidal activity of extracts from
Brazilian Atlantic Rain Forest plant species. Phytomedicine, 9: 422−426.
Ramírez, M. E., Mendoza, J. A., Arreola, R. H. y C. Ordaz. 2010. Flavonoides con actividad antiprotozoaria.
Revista Mexicana de Ciencias Farmacéuticas, 41(1): 6−21.
Rosella, M. A., Castillo, A., Romero, L., Spegazzini, E. D., Urena, L., González, J. y S. L. Debenedetti.
2007. Actividad antiparasitaria de Gaillardia spp. (Asteraceae). Latin American Journal of
Pharmacy, 26(2): 270−274.
Sagástegui, W., Cruzado, L., Cuellar, A. and C. Silva. 2015. Actividad antiplasmodium “in vitro” e “in
vivo” de extractos y fracciones a partir de hojas de Artemisia absinthium L.(Asteraceae) que crece
en Perú. Revista Ciencia y Tecnologìa, 11(1): 129−139.
Samara-Ortega, N., Benítez-Campo, N. y F. A. Cabezas-Fajardo. 2011. Actividad antibacteriana y
composición cualitativa de propóleos provenientes de dos zonas climáticas del Departamento del
Cauca. Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial, 9(1): 8−16.
Sánchez, E., Heredia, N. and S. García. 2010. Extracts of edible and medicinal plants damage membranes
of Vibrio cholerae. Applied and Environmental Microbiology, 76(20): 6888−6894.
Santoro, G. F., Das-Gracas-Cardoso, M., Guimaraes, L. G. L., Salgado, A. P. S. P., Menna-Barreto, R. F.
S. and M. J. Soares. 2007. Effect of oregano (Origanum vulgare L.) and thyme (Thymus vulgaris
L.) essential oils on Trypanosoma cruzi (Protozoa: Kinetoplastida) growth and ultrastructure.
Parasitology Research, 100: 783–790.
Valencia, L., Muñoz, D. L., Robledo, S. M., Echeverri, F., Arango, G. J., Vélez, I. D. y O. Triana. 2011.
Actividad tripanocida y citotóxica de extractos de plantas colombianas. Biomédica, 31: 552−559.
WHO. 2013. Chagas disease (American trypanosomiasis). Fact sheet No. 340. Updated March 2013.
http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs340/en/.
Yasunaka, K., Abe, F., Nagayama, A., Okabe, H., Lozada-Perez, L., Lopez-Villafranco, E., Estrada-Muñiz,
E., Aguilar, A. and R. Reyes-Chilpa. 2005. Antibacterial activity of crude extracts from Mexican
medicinal plants and purified coumarins and xanthones. Journal of Ethnopharmacology, 97: 293–
299.

560
ENTOMOLOGÍA MÉDICA Y FORENSE ISSN: 2448-475X

EFECTO ANTIPROLIFERATIVO DEL EXTRACTO METANÓLICO DE Ulomoides


dermestoides Chevrolat (COLEOPTERA: TENEBRIONIDAE) EN LINFOCITOS
HUMANOS

Juan Pablo Dávila-Vega, Héctor Enrique Duarte-Martínez, Carlos Alberto López-Aguirre,


Eduardo Pérez-Arteaga, Alejandro Amhed Zagal-Salinas, Guillermo Elías-Fernández y Karla
Stephanie Martínez-Elizalde

Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México, Av. De Los Barrios 1, Los
Reyes Iztacala, Tlalnepantla, C. P. 54090, estado de México, México.
Autor de correspondencia: karmareli@gmail.com

RESUMEN. La coleópteroterapia basada en la medicina tradicional es usada en varios países, en México la ingesta
de coleópteros como Ulomoides dermestoides es usado en el tratamiento de distintas enfermedades como el cáncer. El
propósito de este trabajo fue evaluar la actividad antiproliferativa del extracto metanólico de U. dermestoides mediante
la técnica de viabilidad celular por exclusión con azul tripán. Se encontró que existe un efecto antiproliferativo en la
concentración 0.0625 mg/ml en linfocitos humanos estimulados con fitohemaglutinina (PHA), no existen diferencias
significativas en comparación con el control positivo (Colchicina). La CL 50 del extracto es de 0.156mg/ml, que de
acuerdo con el Instituto Nacional de Cáncer esta concentración no es tóxica. Con respecto a la caracterización química
del extracto, se detectó cualitativamente la presencia de fenoles, flavonoides y quinonas. Se determinó la concentración
de fenoles totales (11.24 mgEAg/g) y flavonoides totales (0.033 mgEQ/g) así como la capacidad antioxidante (49.46
ppm). Por lo que se valida científicamente el uso tradicional de Ulomoides dermestoides como antiproliferativo.

Palabras clave: Coleópteroterapia, antiproliferativo, linfocitos humanos, extracto metanólico.

Antiproliferative effect of the methanol extract of Ulomoides dermestoides Chevrolat


(Coleoptera: Tenebrionidae) in human lymphocytes

ABSTRACT. Coleopteratherapy based on traditional medicine is used in several countries, in Mexico the intake of
Coleoptera as Ulomoides dermestoides is used in the treatment of different diseases such as cancer. The purpose of
this work was to evaluate the antiproliferative activity of the methanolic extract of U. dermestoides by means of cell
viability technique by trypan blue exclusion. It was found that there is an antiproliferative effect in the 0.0625 mg/ml
concentration in human lymphocytes stimulated with phytohemagglutinin (PHA), there are no significant differences
compared to the positive control (Colchicine). The LC50 of the extract is 0.156mg / ml, which according to the National
Cancer Institute this concentration is non-toxic. With respect to the chemical characterization of the extract, the
presence of phenols, flavonoids and quinones was detected qualitatively. The concentration of total phenols (11.24
mgEAg/g) and total flavonoids (0.033 mgEQ/g) as well as the antioxidant capacity (49.46 ppm) were determined.
Therefore, the traditional use of Ulomoides dermestoides as an antiproliferative is validated.

Keywords: Coleptherapy, antiproliferative, lymphocyte, methanolic extract.

INTRODUCCIÓN
En la actualidad existen un gran número de enfermedades ocasionadas por una división celular
anormal o acelerada, tal es el caso del cáncer. Estas se caracterizan por un crecimiento
descontrolado en algún tipo celular del cuerpo humano, una de las causas es cuando el material
genético de una célula se ve afectado o no se presenta una autorregulación durante el ciclo celular,
dando origen a las células tumorales (Karp, 2010). Hay diferentes tipos de cáncer, los cuáles, se
clasifican dependiendo del tejido en donde se producen. Los carcinomas se dan en tejidos
epiteliales o glandulares, los sarcomas en tejido conectivo, los mielomas en células de la médula
ósea, linfomas en tejidos dentro del sistema linfático y leucemias dentro de células de la sangre. La

561
Dávila-Vega et al.: Efecto antiproliferativo del extracto metanólico de Ulomoides dermestoides.

leucemia es un tipo de cáncer que afecta a los glóbulos blancos; estos ayudan al organismo a
combatir las infecciones. Las células que conforman a la sangre se forman en la médula ósea, sin
embargo, en la leucemia, la médula ósea produce glóbulos blancos anormales, estas células
reemplazan a las células sanguíneas sanas y dificultan que la sangre cumpla su función. En la
leucemia linfocítica aguda, también llamada leucemia linfoblástica aguda, hay demasiados
glóbulos blancos de un tipo específico llamados linfocitos o linfoblastos. Este tipo de leucemia es
el cáncer más común en niños (NCI, 2015). Algunos tratamientos utilizados para contrarrestar ésta
enfermedad son la radioterapia, quimioterapia, cirugía para extirpar el bazo y terapia dirigida, sin
embargo, algunas deterioran la salud del paciente, causando daños neurológicos, trombosis,
pérdida de peso y cabello, además de tener un alto costo, por lo que la búsqueda de tratamientos
alternativos hoy en día es una prioridad (NCI, 2015). Se ha generado un gran interés en el uso de
la medicina tradicional como es el caso de la coleopteroterapia, la cual se basa en la ingesta de
escarabajos para tratar diferentes enfermedades, y aunque no existen referencias sobre el
seguimiento clínico y/o de experimentación científica en los casos de pacientes que practican la
coleopteroterapia, su uso y eficacia se divulga a partir de testimonios (Cupul-Magaña, 2010).
Ulomoides dermestoides ha sido estudiado debido a la presencia de benzoquinonas y pentadecenos
que son secretadas por las glándulas localizadas en el tórax y el abdomen de este organismo, las
cuales son utilizadas por el coleóptero como repelentes o irritantes para defenderse contra sus
depredadores y que se han aislado a partir de extractos de distintas polaridades para demostrar que
poseen capacidad antioxidante, actividad antiproliferativa, efecto anti-inflamatorio y actividad
citotóxica en células mononucleares (Santos et al., 2010; Villaverde et al., 2009; Eisner et al.,
1998; Attygalle et al., 1993; Attygalle et al., 1991; Blum 1981; Wirtz et al., 1978). Sin embargo,
el efecto sobre modelos de leucemia no ha sido comprobado. Por lo que el objetivo de esta
investigación fue evaluar el efecto antiproliferativo del extracto metanólico de Ulomoides
dermestoides en linfocitos humanos in vitro.

MATERIALES Y MÉTODO
Se obtuvo una colonia Ulomoides dermestoides donada por un productor particular y se llevó a
cabo el proceso de identificación de especie por medio de diferentes claves dicotómicas (Spilman,
1987; Brues y Melander, 1932)
Para la obtención del extracto se seleccionaron escarabajos en su etapa adulta y se realizó una
maceración exhaustiva con metanol (grado químico). Posteriormente se dejó el extracto en
evaporación para eliminar el exceso de solvente.
Para determinar el efecto antiproliferativo se aislaron los linfocitos humanos mediante
centrifugación por gradiente de densidad (Lomonte, 2007), a partir de una muestra de 10 ml de
sangre periférica de un donador anónimo, una vez aislados los linfocitos, se mantuvieron en
solución salina al 0.9 %. Para la preparación del medio de cultivo se tomaron 50 ml de medio SFM
adicionado con glutamina (Gibco), se añadieron 2.5 ml. de suero fetal bovino y 2.5 ml. de solución
antibiótica. Posteriormente en una placa de 24 pozos, se colocaron en cada uno de los pozos 2 ml
de medio. Se añadieron 10,000 linfocitos por cada pozo y se les adicionó 20 µl de
Fitohemaglutinina (PHA), todo se manejó bajo condiciones estériles y se siguió el protocolo para
la disposición de sangre humana y sus componentes con fines terapéuticos de acuerdo a la NORMA
Oficial Mexicana (NOM-253-SSA1-2012).
Se utilizaron las siguientes concentraciones del extracto metanólico de U. dermestoides 0.0625
mg/ml, 0.125 mg/ml, 0.250 mg/ml, como control positivo se utilizó Colchicina (1mg/ml) y como
control negativo DMSO al 1 %, cada tratamiento contó con cuatro repeticiones. Finalmente se

562
Entomología mexicana, 4: 561−566 (2017)

incubaron durante 96 hrs a 37 °C con 5 % de CO2. Para observar la viabilidad celular se utilizó el
método de azul tripán y se llevó a cabo un conteo de los linfocitos teñidos de color azul de cada
tratamiento, utilizando cámara de Neubauer. Se obtuvieron los promedios de cada tratamiento y se
realizó un Análisis estadístico de Varianza (ANOVA); la Concentración letal media (CL50) se
calculó mediante un análisis de regresión (Porcentaje de supervivencia versus concentración
logarítmica), se tomó en cuenta el criterio de toxicidad del Instituto Nacional de Cáncer (Cordell
et al., 1993). Para ambos análisis de utilizó el paquete estadístico Graph Pad Prism 6.0. Se
determinó Capacidad Antioxidante midiendo el grado de decoloración de una solución metanólica
de 2,2-difenil-1-picrilhidracil (DPPH) por la adición del ácido ascórbico a diferentes
concentraciones de 1-100 ppm, de la misma forma fue procesado el extracto, pero con
concentraciones 50-1000 ppm, se midió la absorbancia a 505 nm (Okusa et al., 2007).
Para la caracterización química se determinaron cualitativamente la presencia de fenoles con
indicador Cl3Fe, flavonoides utlizando la técnica de Shinoda (Dominguez, 1973) y Quinonas con
indicador de Tolueno (Martínez et al., 2008). Para la cuantificación de fenoles totales se utilizó el
método de Singleton (Singleton et al., 1999) realizando una curva patrón de ácido gálico y leyendo
en espectrofotómetro a una longitud de onda de 760 nm., obteniendo así los resultados en mgEAg/g
de muestra. Los flavonoides totales fueron determinados por el método modificado de Dowd
(Amaya et al., 2013) usando una curva patrón de Quercetina de 1 a 100 ppm y leyendo a
espectrofotómetro una longitud de onda de 420 nm, expresando los resultados en mgEQ/g de
muestra.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la figura 1 se muestran los resultados del efecto antiproliferativo del extracto metanólico de
U. dermestoides, dónde se puede observar que al cabo de 96 horas los linfocitos en presencia de
fitohemaglutinina (PHA) proliferan en un 50 %, esto se debe que PHA estimula la división de los
linfocitos B y T, logrando que las células reingresen al ciclo celular debido a la inducción de los
genes Hox, los cuales codifican para proteínas que funcionan como factores de transcripción que
controlan procesos de diferenciación y desarrollo.
Con respecto a los resultados obtenidos aplicando Colchicina demuestran una inhibición del
ciclo celular, ya que el número de células se mantuvo en 10000, de acuerdo a Voet y Voet (2006),
la colchicina inhibe los procesos celulares dependientes de microtúbulos mediante la inhibición de
la polimerización de los protómeros de la tubulina, evitando la formación del huso mitótico, por lo
tanto, la mitosis no puede llevarse a cabo y la célula es incapaz de duplicarse. La concentración de
0.0625 mg/ml de extracto, tuvo un efecto similar al de la Colchicina ya que no se encontró una
diferencia significativa entre ambos tratamientos (F = 0.99, p ≤ 0.05), por lo que podemos inferir
que ésta concentración es antiproliferativa al mantener la población de linfocitos en 10,000. Sin
embargo, en la concentración de 0.125 mg/ml hay una ligera reducción en la viabilidad de los
linfocitos debido a un posible efecto citotóxico del extracto; ya que en el tratamiento de mayor
concentración en la contabilización de linfocitos se observa una disminución de 10,000 a 5000
linfocitos encontrando diferencias significativas (F = 0.0223, p ≤ 0.05), por lo que se determinó que
la concentración letal media (CL50) es de 0.156mg/ml, sin embargo está concentración no es tóxica
de acuerdo con los estándares del Instituto Nacional de Cáncer (NCI por sus siglas en inglés), se
consideran como tóxicos los valores de CL50 de ≤ 20 μg/ml para extractos y ≤ 4 μg/ml para
compuestos puros (Cordell et al., 1993).

563
Dávila-Vega et al.: Efecto antiproliferativo del extracto metanólico de Ulomoides dermestoides.

20000

N ú m e r o d e L in f o c ito s
15000 **
*
10000 **
*
5000

0
g g g a a
m m m in ti
n
5
0
2
5
2
5 ic lu
h g
.2 .1 6 lc a
0 0 .0 o
0 C m
e
h
o
it
F

T r a ta m ie n t o s

Figura 1: Efecto antiproliferativo del extracto metanólico de Ulomoides dermestoides. Los resultados se muestran
como el dato promedio de cuatro repeticiones ± la desviación estándar. *diferencia significativa con respecto a la
colchicina (Dunnet´s) p ≤ 0.05. **diferencia significativa con respecto a la fitohemaglutininia (Dunnet´s) p ≤ 0.05.

Los resultados anteriores se relacionan directamente con la presencia de fenoles, flavonoides y


quinonas en el extracto metanólico de U. dermestoides (Cuadro 1), debido a que en el grupo de las
quinonas se encuentran las benzoquinonas y está reportado que estos compuestos pueden causar
daño genotóxico a las células (Pandey et al., 2009; Ruiz-Ramos et al., 2005, Hiraku y Kawanishi,
1996), pero a bajas concentraciones puede detener la proliferación celular (Deloya-Brito y Deloya
2014). De esta manera probablemente el extracto de U. dermestoides en altas concentraciones
puede producir factores oxidativos que afectan directamente a la estructura del DNA de células
tumorales, lo cual disminuye su viabilidad y, por lo tanto, en la concentración de 0.250 mg/ml
resulta ser citotóxico, y en bajas concentraciones del extracto el efecto es antiproliferativo.

Cuadro 1: Determinación cualitativa de metabolitos secundarios en el extracto


metanólico de Ulomoides dermestoides
Metabolitos Ensayo Coloración Intensidad
Quinonas Borntranger Rosa +
Fenoles FeCl3 Verde ++
Flavonoides Shinoda Roja ++
+ Poca presencia ++ Presencia moderada

La capacidad antioxidante media del extracto es de CA50:49.46 ppm, estos resultados se


relacionan directamente con la concentración de fenoles (11.24 mgEA/g) y flavonoides (0.033
mgEQ/g) presentes en el extracto de U. dermestoides. Éste efecto está relacionado con la estructura
química que presentan, ya que son dos anillos aromáticos bencénicos unidos por un puente de tres
átomos de carbono (con la estructura general C6-C3-C6), los cuales les brindan propiedades
quelatantes de hierro y secuestradoras de radicales libres (Bravo, 1998; Decker et al., 1997),
además de la inhibición de la lipooxigenasa, ciclooxigenasa, mieloperoxidasa y la xantina oxidasa;
evitando así la formación de especies reactivas de oxígeno y de hidroxiperóxidos orgánicos

564
Entomología mexicana, 4: 561−566 (2017)

(Helaine y Hagerman, 2006). Así mismo se ha visto que también inhiben enzimas involucradas
indirectamente en los procesos oxidativos, como la fosfolipasa A2; al mismo tiempo que estimulan
otras con propiedades antioxidantes, como la catalasa y la superóxido dismutasa, como lo reporta
Escamilla et al. (2009). Comparando la CA50 del extracto con la del ácido ascórbico (CA50: 8.69
ppm) podríamos decir que la capacidad antioxidante del extracto es baja, sin embargo se debe
considerar que el ácido ascórbico es un compuesto puro y el extracto de U. dermestoides es una
mezcla de compuestos en dónde los compuestos activos están presentes en trazas.
Se estableció una relación molecular con los compuestos encontrados en el extracto; las
quinonas en altas concentraciones generan radicales libres que afectan genotóxicamente a la célula,
sin embargo los fenoles y flavonoides actúan de manera antioxidante, captando esos radicales libres
evitando así que afecten a todas las células. Tomando en cuenta la manera en que son ingeridos los
coleópteros se puede inferir que el extracto actúa inicialmente como un antiproliferativo en
concentraciones de 0.0625 mg/ml hasta llegar a un efecto citotóxico con 0.0250 mg/ml de
concentración, por lo cual podría ser usado en enfermedades relacionadas con una alta proliferación
celular.

CONCLUSIÓN
El extracto metanólico de Ulomoides dermestoides presenta actividad antiproliferativa en
linfocitos humanos estimulados con PHA, los compuestos responsables de esta actividad son
fenoles, flavonoides y quinonas gracias a su capacidad antioxidante y a que intervienen en la
regulación del ciclo celular; con este trabajo se valida el uso etnomedicinal de Ulomoides
dermestoides.

Agradecimientos
El proyecto fue financiado por el Módulo de Investigación Científica III de la carrera de
Biología de la FES-Iztacala (UNAM). Agradecemos el apoyo de la M. en C. Martha Fregoso y la
Dra. Margarita Canales Martínez por sus enseñanzas y apoyo.

Literatura citada
Amaya, R. K. Portillo. 2013. Determinación de fenoles, flavonoides y Capacidad Antioxidante en Melaza,
Azúcar Blanco y Moreno en el Ingenio Chaparrastique por el método de Espectrofotometría
Ultravioleta-Visible. Tesis de Licenciatura. Universidad de el Salvador. San Salvador.
Attygalle, A. B., Blankespoor, C. L., Meinwald, J. and T. Eisner. 1991. Defensive secretion of Tenebrio
molitor (Coleoptera: Tenebrionidae). Journal of Chemical Ecology, 17: 805−809.
Attygalle, A. B., Xu, S. C., Meinwald, J. and T. Eisner, 1993. Defensive secretion of the millipede
Floridobolus penneri. Journal of Natural Products, 56: 1700−1706.
Blum, M. S. 1981. Chemical Defenses of Arthropods. Academic press, New York. 562 pp.
Bravo, L. 1998. Polyphenols: chemistry, dietary sources, metabolism and nutricional significance. Nutrition
Reviews, 56: 317−333
Brues, C. T. y A. L. Melander. 1932. Order Homoptera in Classification of insects a key to the known
families of insects and other terrestrial Arthropods. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology
at Harvard College, 73: 1−672.
Cordell, G. A., Kinghorn, A. D. and J. M. Pezzuto. 1993. Separation, Structure Elucidation and Bioassay
of Cytotoxic Natural Products. Pp. 195−216. In: S. M. Colegate, and R. J. Molyneux. (Eds.).
Bioactive Natural Products. Florida: CRC Press, Inc.
Cupul-Magaña, F. 2010. Sobre el uso de Ulomoides dermestoides (Chevrolat, 1878), (Coleoptera,
Tenebrionidae, Diaperini) en la coleopteroterapia: informe de un caso en Ixtapa, Jalisco, México en
la coleopterapia. Boletín Asociación Española de Entomología, 34: 419−422.

565
Dávila-Vega et al.: Efecto antiproliferativo del extracto metanólico de Ulomoides dermestoides.

Decker, E. A. 1997. Phenolics: Prooxidants or antioxidants. Nutritional Reviews, 55: 396–398.


Deloya-Brito, G. y C. Deloya. 2014. Sustancias producidas por el coleóptero Ulomoides dermestoides:
efecto antiinflamatorio y citotóxico. Acta Zóologica Mexicana (n. s.), 30(3): 655−661.
Dominguez, X. A. 1973. Métodos de investigación fitoquímica. Centro Regional de Ayuda Técnica. Ed.
Limusa. México, 281 pp.
Eisner, T., Eisner, M., Attygalle, A. B., Deyrup, M. and J. Meinwald. 1998. Rendering the inedible edible:
circumvention of a millipede’s chemical defense by a predaceous beetle larva (Phengodidae).
Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 95: 1108−1113.
Escamilla, C. I., Yanes, E. y J. Guevara, 2009. Flavonoides y sus acciones antioxidantes. Revista de la
Facultad de Medicina de la UNAM, 52(2): 73−75.
Helaine M. A. y A. E. Hagerman. 2006. Oxidative Stress, Excercise and Aging. Imperial College Press,
EE.UU. 171 pp.
Hiraku, Y. y S. Kawanishi, 1996. Oxidative DNA damage and apoptosis induced by benzene metabolites.
Cancer Research, 56: 5172–5178.
Karp, C. 2010. Biología Celular y Molecular. 8va edición. Ed. McGraw Hill. México. 869 pp.
Lomonte, B. 2007. Manual de Métodos Inmunológicos. Universidad de Costa Rica. Disponible en:
http://www.icp.ucr.ac.cr/~blomonte/. (Fecha de consulta: 4-IV-2009).
Martínez, A., Amparo, G., Jiménez, N., Mesa, M. y E. Galeano. 2008. Manual de prácticas de laboratorio
de farmacognosia y fitocoquimica. Universidad de Antioquia. Medellin, Colombia, 45 pp.
National Cancer Institute (NCI). 2015. Cancer; stadistics. Gobierno de los Estados Unidos de America.
Disponible en: http://www.cancer.gov/espanol/cancer/que-es/estadistica. (Fecha de consulta: 5-
VIII-2015).
NOM-253-SSA1-2012. Norma Oficial Mexicana. Para la disposición de sangre humana y sus componentes
con fines terapéuticos. México DF.
Okusa, P. N., Penge, O., Devleeschouwer, M. y P. Duez. 2007. Direct and indirect antimicrobial effects and
antioxidant activity of Cordia gilletii De Wild (Boraginaceae). Journal of Ethnopharmacology, 112:
476−481.
Pandey, A. K., Gurbani, D., Bajpayee, M., Parmar, D., Ajmani, S. and A. Dhawan. 2009. In silico studies
with human DNA topoisomerase-II alpha to unravel the mechanism of in vitro genotoxicity of
benzene and its metabolites. Mutation Research, 661: 57–70.
Ruiz-Ramos, R., Cebrian, M. E. and E. Garrido 2005. Benzoquinone activates the ERK/MAPK signaling
pathway via ROS production in HL-60 cells. Toxicology, 209: 279–287.
Santos, R. C., Lunardelli, A., Caberlon, E., Bastos, C. M., Nunes, F. B., Pires, M. G., Biolchi, V., Paul, E.
L., Vieira, F. B., Resende do Carmo, A., Corseuil, E. and J. Rodrigues de Oliveira. 2010. Anti-
inflammatory and immunomodulatory effects of Ulomoides dermestoides on induced pleurisy in
rats and lymphoproliferation. In Vitro Inflammation, 33: 173−179.
Singleton, V. L., Orthofer, R. and R. M. Lamuela-Ravento. 1999. Analysis of total phenols and other
oxidation substrates and antioxidants by means of Folin-Ciocalteu reagent. Methods in Enzymology,
299: 152−178.
Spilman, T. J. 1987. Darkling beetles (Tenebrionidae, Coleoptera). Pp. 185−214. In: J. R. Gorham. (Ed.):
Insects and mite pets in food: an illustrated key: U.S. Department of Agriculture. Washington, D.C.
Villaverde, M. L., Girotti, J. R., Mijailovsky, S. J., Pedrin N. and M. P. Juárez. 2009. Volatile secretions
and epicuticular hydrocarbons of the beetle Ulomoides dermestoides. Comparative Biochemistry
and Physiology, Part B, 154: 381−386.
Voet, D. y G. J, Voet. 2006. Bioquímica. Médica Panamericana. Tercera Edición. Buenos Aires, Argentina,
1776 pp.
Wirtz, R. A., Taylor, S. L. and H. G. Semey.1978. Concentrations of substituted pbenzoquinones and 1-
pentadecene in the flour beetles Tribolium confusum (J. du Val) and Tribolium castaneum (Herbst).
Comparative Biochemistry and Physiology, Part B 61: 25−29

566
ENTOMOLOGÍA MÉDICA Y FORENSE ISSN: 2448-475X

LA ENTOMOFAGIA EN EL ESTADO DE HIDALGO COMO UN MECANISMO


PARA LA ADQUISICIÓN DE LA ENFERMEDAD DE CHAGAS

Oliva Castro-Tenorio, Marisol González-Trejo, Eva María Molina-Trinidad; José Luis Imbert
Palafox, María del Rosario Tovar-Tomás y Marco A. Becerril-Flores

Instituto de Ciencias de la Salud, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Carretera Actopan-Tilcuautla,
Exhacienda de la Concepción S/N, Hidalgo, México.
Autor de correspondencia: mbecerril_65@yahoo.com

RESUMEN. La enfermedad de Chagas es un problema de salud pública, su principal mecanismo de transmisión ha


sido a través de las deyecciones de triatóminos (insectos redúvidos hematófagos). Mucha gente acostumbra ingerir
insectos como parte de su dieta, y en zonas endémicas podría convertirse en un mecanismo de transmisión. En este
trabajo se estudió una muestra representativa de personas que viven en la zona endémica de Caltimacán, estado de
Hidalgo. Se determinó la seropositividad a Trypanosoma cruzi mediante pruebas de ELISA indirecto y
hemaglutinación indirecta; además, se aplicó una encuesta sobre entomofagia. El estudio constó de trabajo de campo
y de laboratorio. Como parte del trabajo de laboratorio, se colectaron triatóminos en casas de Caltimacán, y se
mantuvieron en el laboratorio para su reproducción. Los triatóminos se infectaron con T. cruzi, registrando las fases
encontradas. En ensayos experimentales, los ratones CD-1 se alimentaron con dos especies de triatóminos: Triatoma
barberi y Triatoma longipennis, para determinar entomofagia, teniendo como resultado que más del 90 % de los
habitantes consumen insectos y confunden a triatominos vectores con otras especies comestibles. Teniendo en cuenta
los resultados de los ensayos experimentales y de la encuesta, se sugiere que la entomofagia también puede
considerarse como un mecanismo de transmisión de la enfermedad de Chagas.

Palabras clave: Triatominos, Triatoma barberi, Triatoma longipennis, Trypanosoma cruzi.

The entomophagy in Hidalgo State as a mechanism for the acquisition of Chagas disease

ABSTRACT. Chagas disease is a public health problem which its main mechanism of transmission is through
triatominae feces reduvidae hematophagous insects. As a matter of fact, many people consume insects as part of their
diet and that practice results in a possible oral transmission mechanism in endemic areas. This work presents the results
of a study with a representative sample of people living in the endemic zone of Caltimacan, Hidalgo, Mexico. We
determined whether they were seropositive to T. cruzi by means of indirect ELISA and indirect hemagglutination tests.
The study considered field and laboratory work. As part of the laboratory work, triatomines were collected from
Caltimacan houses and kept in the laboratory for reproduction. In laboratory work, they were infected with T. cruzi
and phases of the parasite were identified. In experimental tests CD-1 mice were fed with two species of triatomines:
Triatoma barberi and Triatoma longipennis to determine entomophagy having as a result that mice were infected
through entomophagy. A survey conducted on Caltimacan people showed that insect ingestion is a common practice
in more than 90% of them. The study also has shown that inhabitants confuse vectors triatomines with other edible
species. Taking into consideration the results from the experimental tests and the survey, it is suggested that
entomophagy can also be considered as a mechanism of transmission of Chagas' disease.

Keywords: Triatomines, Triatoma barberi, Triatoma longipennis, Trypanosoma cruzi.

INTRODUCCIÓN
La enfermedad de Chagas es un problema de salud pública y, aunque actualmente se reporta un
descenso del número de casos humanos, se estima que hay 8-10 millones de personas infectadas.
Se calcula que la incidencia anual de nuevos casos de infección disminuyó de 700.000 para 1983,
a 200.000 en 2000, hasta llegar a 50.000 hoy en día, siendo la tercera enfermedad parasitaria más
importante en el mundo, después del paludismo y la esquistosomiasis, y la de mayor importancia
en América Latina. El mecanismo de transmisión más frecuente es a través de las deyecciones de

567
Castro-Tenorio et al.: La entomofagia como un mecanismo para la adquisición de la enfermedad de Chagas.

insectos del orden Hemiptera, que en nuestro país reciben el nombre de triatominos. Cuando los
triatominos succionan la sangre de huéspedes mamíferos, defecan sobre la piel, y cuando el
huésped se rasca, favorece la transmisión del parásito Trypanosoma cruzi (T. cruzi) en su fase de
tripomastigote (Marin-Neto y Rassi, 2009; Rueda, 2014).
La presencia del insecto en una región juega un papel importante no solo por la transmisión
vectorial, sino porque también hay poblaciones humanas que acostumbran comer insectos, y los
triatominos podrían ser parte de su dieta. Según Carabarin-Lima (2011), en algunas áreas
geográficas, como en el Amazonas brasileño, más de la mitad de los casos agudos reportados de
tripanosomiasis en un período de más de 30 años, fueron relacionados a microepidemias causadas
por infección oral, al consumir alimentos o bebidas contaminados con heces de triatominos
infectados con T. cruzi. Sin embargo, al contar con poco tiempo de estudio el mecanismo de
transmisión oral, es probable que la información registrada hasta el momento sea subestimada;
incluso, se considera que es un mecanismo de transmisión re-emergente, tanto para áreas urbanas
como para áreas rurales (Pinto-Dias, 2012; Añez, 2013; Díaz y González, 2014).
Un importante aspecto cultural, incluso desde épocas prehispánicas, es la costumbre de consumo
de insectos en diferentes países, como, por ejemplo, en Venezuela, Colombia, la amazonía
brasileña, y, México; en las que los habitantes son principalmente favorecidos si la zona es pobre
en recursos naturales y económicos, como en el caso de los estados de Oaxaca, Hidalgo y partes
del Estado de México (González-Viesca y Romero-Contreras, 2009), aunque no es la única causa.
Existe evidencia de que en el estado de Hidalgo consumen chinches (orden Hemiptera, aunque no
se especifica familia, género ni especie), principalmente por la desnutrición endémica de la región,
por lo que si se ingiere un insecto contaminado, existe la posibilidad de que se desencadene una
transmisión oral de la enfermedad de Chagas, tal como sugieren diferentes reportes de consumo de
alimentos infectados (Ramos-Elorduy et al., 2002, Alarcón de Noya et al., 2012).
Además, cabe señalar la importancia que desempeñan los usos y costumbres de los habitantes
de la población como costumbre alimentaria, que también explica la entomofagia. Sin embargo, no
se sabe si esta posibilidad pudiese existir de manera fehaciente por lo que este trabajo tiene como
objetivo principal evaluar la posibilidad de transmisión oral de T. cruzi por la ingestión de
triatominos infectados mediante modelo experimental y su asociación con población humana
seropositiva en la zona de Caltimacán, estado de Hidalgo, pues es una zona endémica de
enfermedad de Chagas cuya población acostumbra comer insectos.

MATERIALES Y MÉTODO
Características de la Zonas y muestreo. Se trabajó en la localidad de Caltimacán localizada
en el municipio de Tasquillo 20 °32’ Norte, 99° 22’ Oeste, altitud 1720 metros sobre el nivel de
mar, cuenta con un total de 359 viviendas (INEGI, 2010). El número total de casas estudiadas se
calculó por inclusión de 10 % de casas infestadas de acuerdo con datos de la secretaría de salud del
Estado de Hidalgo (precisión absoluta del 5 % y nivel de confianza del 95 %). El número de casas
seleccionadas fue 32 casas. El número de personas en las casas seleccionadas fue de 154 individuos
de un total de 1,567 habitantes de esta región (Velasco-Castrejón et al., 1992).
Consideraciones éticas. El protocolo de estudio fue revisado y aprobado por el comité de ética
del Instituto de ciencias de la Salud de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo tomando
en cuenta La ley General de Salud en Materia de Investigación, en la cual se reporta que la
extracción de sangre por venopunción es de riesgo mínimo y requiere una carta de consentimiento
informado en que cada individuo se invita de forma voluntaria a participar en el proyecto en
estudios clínicos o epidemiológicos y aquel acepta.

568
Entomología mexicana, 4: 567−573 (2017)

Colecta, mantenimiento de triatóminos e identificación de T. cruzi. Después de aplicar la


carta de consentimiento a los habitantes de cada casa seleccionada de la localidad de Caltimacán
se les pidió acceso a su vivienda para buscar y colectar triatóminos; éstos se llevaron al laboratorio
y se mantuvieron a 28 °C, pero previamente se clasificaron de acuerdo a claves de Lent y
Wygodzinsky (1979). Debido a que T. cruzi presenta varias fases, de las cuales el tripomastigote
metacíclico es la infectante y el epimastigote es la replicativa dentro de los triatóminos, fue
necesario realizar una técnica de tinción de Giemsa de las heces del redúvido y mediante rasgos
morfológicos identificar las fases del parásito.
Infección de triatóminos y de ratones con T. cruzi. Dos lotes de 15 triatóminos de cada
especie, Triatoma barberi y Triatoma longipennis fueron infectados alimentándose sobre un ratón
con parasitemia de T. cruzi y cada tercer o cuarto día se presionaba su abdomen para ver si estaban
infectados. Una vez infectados dos lotes de 15 ratones cada uno se expusieron por separado hasta
que ingerían al insecto: cada ratón para cada triatómino infectado con T. cruzi. A los ratones se
cortaba un trozo de su cola cada tercer día para determinar parasitemia. Después de 60 días o si
antes morían se extraía su corazón para revisar parásitos mediante cortes histológicos.
Obtención de sangre y pruebas serológicas. A cada individuo que participó se le extrajo 5 ml
de sangre y se separó el suero centrifugando a 3,000 rpm durante 5 minutos; al suero se determinó
la técnica de Hemaglutinación indirecta (HAI) y el ensayo inmunoabsorbente indirecto ligado a
una enzima (ELISA indirecto). La primera se realizó de acuerdo a las instrucciones del fabricante
de un kit comercial IHA (Chagas/IHA Interbiol Kit; Interbiol S. A. de C. V.) en el que si se
observaba un pozo con un área mayor al 50 % de diámetro se consideraba positiva; en el caso del
ELISA indirecto se empleó el kit (Enzyme Chagas Interbiol kit; Interbiol S. A. de C. V., Mexico,
City, Mexico) en el que se medía la absorbancia a 492 nm de los pozos donde se llevaba a cabo la
reacción, y si el valor de absorbancia era mayor a 0.92 se consideraba positivo. Cada ensayo se
realizaba por duplicado.
Aplicación de encuesta de entomofagia. Se trata de una encuesta de 16 items, la cual fue
aplicada a residentes de Caltimacán mayores de 12 años, que aceptaron participar. Se interrogó
sobre el conocimiento de los triatominos, la frecuencia de consumo de alimentos en el interior y
exterior de la casa, casas de otras personas o en establecimientos de comida, si practica la
entomofagia deliberadamente, su frecuencia y el tipo de insecto consumido, así como la frecuencia
de consumo de frutas, verduras y carne, especificando su tipo y forma de preparación.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Para conocer si en la zona de Caltimacán se encontraba gente que practicara entomofagia, se
aplicó una encuesta tratando se saber si conocían al insecto mostrándoles ejemplares y se buscaron
triatóminos en sus viviendas. A los 154 individuos seleccionados para el estudio se les determinó
las pruebas serológicas ELISA indirecto y Hemaglutinación indirecta. Los resultados se presentan
en el Cuadro 1.
En el Cuadro I se puede observar que más del 90 % de los habitantes comen insectos como parte
de su dieta, lo practican frecuentemente y ellos consumen un insecto redúvido, que le llaman
“Xamuis”, morfológicamente similar a triatóminos de la especie Triatoma mexicana. También se
encontró seropositividad del 3.2 %, más alta de lo que reporta la encuesta serológica nacional para
enfermedad de Chagas (Velasco-Castrejón et al., 1992) que fue de 1.5 % lo que significa que en
esta zona hay considerable adquisición de este padecimiento. Los cinco habitantes seropositivos
consumen chinches, aunque 135 consumen insectos, fueron seronegativas, es decir que no todos
los insectos consumidos estuvieron infectados con el parásito, o no se logró la infección en estas
personas.

569
Castro-Tenorio et al.: La entomofagia como un mecanismo para la adquisición de la enfermedad de Chagas.

Cuadro 1. Seropositividad a Trypanosoma cruzi y entomofagia en habitantes de Caltimacán, Hidalgo.


No. seropositivos a HAI No. seropositivos a HAI
No. habitantes que
No. personas estudiadas y ELISA que comen y ELISA que no comen
comen Chinches
chinches chinches
No. total: 154 personas 140/154= 91 % *5/154 = 3.2 % 0%
(154/1,567 = 9.83 %)

Mujeres: 111 (72 %) No. seronegativos a HAI No. seronegativos a HAI


y ELISA que comen y ELISA que no comen
Hombres: 43 (28 %) chinches chinches
135/154=87.7 % 0%
Edad promedio: 37.8 años
*En ninguna de las cinco personas positivas se encontraron triatóminos en sus viviendas.

Se colectaron 29 insectos, todos de la especie T. mexicana y solo dos positivos a T. cruzi (7 %).
Ninguno de los habitantes seropositivos tuvo triatominos en sus viviendas, pero si practican la
entomofagia. Lo anterior apoya la hipótesis de que las personas se hayan infectado, no por las
deyecciones de los triatóminos, pero si por entomofagia, aunque tampoco se asegura que no se
hayan infectado por las heces del transmisor.
Para demostrar si la entomofagia es un mecanismo posible para la adquisición de la enfermedad
de Chagas, se expusieron ratones en presencia de triatóminos de dos especies infectadas con T.
cruzi en un máximo de 10 días de exposición. En el Cuadro 2 se presentan los resultados.
Primeramente se puede observar que los parásitos afectan a los triatóminos pues algunos de ellos
murieron, sin embargo la mayoría sobrevivió a la parasitación en ambas especies de triatóminos, y
que en la especie T. longipennis no todos los triatóminos lograron infectarse, en cambio en T.
barberi todos se infectaron lo que demuestra que la eficacia de la adquisición de T. cruzi varía en
cada especie de triatómino lo cual también se observa en el tiempo para infectarse pues T. barberi
se infecta más rápido, 22-32 días en comparación de T. longipennis 49 a 56 días y esto indicaría
una mayor capacidad de transmisión en T. barberi.
Este resultado también se observa de forma muy parecida en el trabajo de Loza y Noeiraum
(2010) quienes hacen una comparación de capacidad vectorial entre Triatoma guasayana y
Triatoma infestans, donde la primera presenta una variabilidad en su infección con T. cruzi de
acuerdo a las fases del insecto. Los ratones desarrollan una infección en menor tiempo en T. barberi
lo que hace suponer que hay especies de triatóminos que permiten o favorecen la transmisión de
cepas más patógenas de T. cruzi tal como lo ha propuesto Salazar et al. (2005), donde proponen
que T. barberi es la mejor especie transmisora. Lo anterior podría hacer suponer que, si una persona
practica la entomofagia, la suerte de infección depende de la especie de triatóminos y la cepa del
parásito, sin embargo, si existe la posibilidad de infección.
Con la finalidad de saber si los ratones corrían el riesgo de infectarse mediante entomofagia fue
necesario investigar la presencia de las diferentes fases del parásito en el intestino de los
triatóminos, por lo que las figuras 1 y 2 indican la metaciclogenia encontrada en los triatominos.
En la figura 2 se observa que la fase de T. cruzi que se encontró con mayor cantidad fue el
epimastigote, mientras que los tripomastigotes se encontraron en alrededor de 10 millones por mL
de sangre en ambas especies de triatóminos, esto explica porque tarda días en presentarse la
parasitemia ya que si fuera la fase infectante, el parásito infectaría intracelularmente y a sus vez,
se reproduciría con mayor velocidad, sin embargo, observamos que si hay tripomastigotes y es por
eso que si se logra la infección.

570
Entomología mexicana, 4: 567−573 (2017)

Cuadro 2. Entomofagia experimental en ratones consumiendo dos especies de triatóminos .


Rango de No.
Tiempo en que
No. No. triatóminos No. tiempo en que triatóminos
empezaron a
triatóminos que sobrevivieron triatóminos los triatóminos infectados con
Especies presentar
estudiados a la infección de positivos a T. se hicieron T. cruzi
infección los
inicialmente T. cruzi cruzi positivos a T. comidos por
ratones
cruzi los ratones.
T. longipennis 15 13/15 (86.67 %) 9/13 (69.23 49-56 días 6/9 (66.67 %) 42-46 días
%)
T. barberi 15 14/15 (93.33 %) 14/14 22-32 días 14/14 (100 %) 9-13 días
100 %

Figura 1. Metaciclogenia de Trypanosoma cruzi en Triatoma barberi. Fuente propia.

Figura 2. Metaciclogenia de Trypanosoma cruzi en Triatoma longipennis. Fuente propia.

La cuestión de que si es posible la entomofagia, podría explicarse desde la trituración del


triatomino en la cavidad bucal, ya que en la mucosa oral el parásito puede atravesarla e introducirse
hacia los vasos y capilares sanguíneos. Sin embargo, se ha demostrado que la expresión de
glicoproteínas de superficie por parte del tripomastigote metacíclico, permite que éste resista el pH
ácido de la cavidad gástrica, y la digestión por pepsina (Alarcón de Noya et al., 2010; Toso et al.,
2011; Norman y López-Vélez, 2013; Díaz y González, 2014), por lo que la principal duda sobre la
posibilidad de la entomofagia por viabilidad del parásito por su paso en el aparato digestivo se
encuentra resuelta.
Adicionalmente, pareciera que el factor que favorece la infección es la carga parasitaria y la
especie del triatomino que influye en la velocidad de reproducción, ya que podemos observar que

571
Castro-Tenorio et al.: La entomofagia como un mecanismo para la adquisición de la enfermedad de Chagas.

en T. barberi alcanza su pico de cantidad de microorganismos en 20 días (Fig. 1), mientras que en
T. longipennis en 60 días (Fig. 2); si se comparan ambas figuras, se puede ver que la parasitemia
de los ratones que ingirieron a T. barberi parasitada fue entre nueve y 13 días mientras que cuando
ingieren a T. longipennis ocurre entre 42 y 46 días.
Además de la factibilidad del parásito de producir la enfermedad por vía oral, cabe recalcar la
gran importancia de las actividades humanas sobre el comportamiento del vector, como señalan
Pinto-Dias (2012) y Díaz y González (2014), ya que la invasión humana a los hábitats naturales
del vector, la deforestación, la convivencia en el medio peridoméstico con animales de crianza y
caza, así como la forma habitual de preparación de alimentos, tienen un rol fundamental en la
tendencia a la alta en la presentación de casos de enfermedad de Chagas por vía oral, ya que todas
éstas actividades propician la presencia de vectores infectados cerca del ser humano y sus
alimentos.
Díaz y González (2014) plantean que el consumo incidental de triatominos infectados al triturar
frutas para la preparación de jugo, es una forma de transmisión de enfermedad de Chagas por vía
oral, sin embargo, no considera la entomofagia de manera deliberada.
Pinto-Dias (2012) estima que la tendencia a la reducción de casos de la enfermedad por vía oral
será lenta, es decir, se trata de una vía reemergente (Díaz y González, 2014) para la adquisición de
la Enfermedad de Chagas, por lo que, al mejorar el control vectorial y el tamizaje de sangre en los
bancos de sangre, con una consecuente disminución en la transmisión de la enfermedad por vía
vectorial, transfusiones, trasplantes y vía congénita; la vía oral cobra fundamental importancia.

CONCLUSIÓN
La infección de T. cruzi en los ratones a través de la entomofagia sobre las dos especies de
triatominos sí se logra, aunque varía para cada especie.
La entomofagia es habitual en la mayoría de las personas encuestadas en la zona endémica, a
pesar de que no todas las personas tienen claro cuáles especies son seguras para su consumo, lo
que las coloca en riesgo de adquisición de enfermedad de Chagas por vía oral.
La vía oral es una vía reemergente para la adquisición de la enfermedad, con un aumento en el
número de casos notificados, a diferencia de las otras vías que reportan disminución, por lo que es
necesario determinar los factores de riesgo que intervienen en la adquisición de la enfermedad por
ésta vía, para desarrollar estrategias de control.
La infección de T. cruzi a través de la entomofagia en personas que consumen insectos en su
dieta, se puede considerar un factor de riesgo para la adquisición de la enfermedad de Chagas lo
cual ha sido demostrado experimentalmente.

Agradecimientos
A la Química Patricia González Ramírez por su apoyo para la realización de las técnicas de
laboratorio.

Literatura citada
Alarcón de Noya, B., Colmenares, C., Ruiz-Guevara, R. y O. Noya. 2010. La transmisión oral en la
enfermedad de Chagas. Revista de la Facultad de Medicina, 33(2): 78–86.
Añez, N., Crisante, G., Rojas, A. y D. Dávila. 2013. Brote de enfermedad de Chagas agudo de posible
transmisión oral en Mérida, Venezuela. Boletín de Malariología y Salud Ambiental, 53(1): 1–11.
Carabarin-Lima, A., González-Vázquez, M. C., Baylon-Pacheco, L. y J. L. Rosales-Encina. 2011.
Enfermedad de Chagas: una enfermedad olvidada. Elementos, 84: 5−11.

572
Entomología mexicana, 4: 567−573 (2017)

Díaz, M. L. y C. I. González. 2014. Enfermedad de Chagas agudo: transmisión oral de Trypanosoma cruzi
como una vía de transmisión re-emergente. Revista de la Universidad Industrial de Santander,
46(2): 177−88.
González-Viesca, C. F. y A. T. Romero-Contreras. 2009. La entomofagia en México. Algunos aspectos
culturales. El Periplo Sustentable, 16: 57–83.
INEGI, 2010. XII Censo General de Población y Vivienda 2010, Hidalgo. Tabulados Básicos. Principales
Resultados por Localidad. Hidalgo, México: Instituto Nacional de Estadística, Geografía e
Informática.
Lent, H. and P. Wygodzinsky. 1979. Revision of the Triatominae (Hemiptera, Reduviidae), and their
significance as vectors of Chagas’ disease. Bulletin of American Museum of Natural History, 163:
125–520.
Loza-Murguía, M. and F. Noireau. 2010. Vectorial Capacity of Triatoma guasayana (Wygodzinsky &
Abalos) (Hemiptera: Reduviidae) Compared with Two other Species of Epidemic Importance.
Neotropical Entomology, 39(5): 799−809.
Marin-Neto, J. A. y A. Rassi-Jr. 2009. Actualización sobre la cardiopatía de la enfermedad de Chagas en el
primer centenario de su descubrimiento. Revista Española de Cardiología, 62(11): 1224–32.
Norman, F. F. and R. López-Vélez. 2013. Chagas Disease and Breast-feeding. Emerging Infectious
Diseases, 19(10): 1561−1566.
Pinto-Dias, J. C. 2012. Tendencias sociales de la enfermedad de Chagas para las próximas décadas. Salud
Colectiva, 8(1): S39−S48.
Rueda, K., Trujillo, J. E., Carranza, J. C. y G. A. Vallejo. 2014. Transmisión oral de Trypanosoma cruzi:
una nueva situación epidemiológica de la enfermedad de Chagas en Colombia y otros países
suramericanos. Biomédica, 34: 631–41.
Ramos-Elorduy, J., Pino-Moreno, J. M. y J. Morales de-León. 2002. Análisis químico proximal, vitaminas
y nutrimentos inorgánicos de insectos consumidos en el estado de Hidalgo, México. Folia
Entomoógica Mexicana, 41(1): 15–29.
Salazar-Schettino, P. M., de Haro-Arteaga, I. y M. Cabrera-Bravo. 2005. Tres especies de triatominos y su
importancia como vectores de Trypanosoma cruzi en México. Medicina (Buenos Aires), 65: 63–69.
Toso-M. ,A., Vial-U., F. y N. Galanti. 2011. Transmisión de la enfermedad de Chagas por vía oral. Revista
Médica de Chile, 139: 258−266.
Velasco-Castrejón, O., Valdespino, J. L., Tapia-Conyer, R., Salvatierra, B., Guzman-Bracho, C., Magos,
C., Llausás, A., Gutiérrez, G. y J. Sepúlveda. 1992. Seroepidemiología de la enfermedad de Chagas
en México. Salud Publica de México, 34(2): 186−196.

573
ENTOMOLOGÍA MÉDICA Y FORENSE ISSN: 2448-475X

MIASIS POR Dermatobia hominis (DIPTERA: OESTRIDAE), ESTUDIO DE CASO


EN LA CIUDAD DE QUERÉTARO

Santiago Vergara-Pineda1 y Jesús Gabriel Ramírez Sánchez2


1
Laboratorio de Entomología, 2Licenciatura en Biología. Universidad Autónoma de Querétaro, Facultad de Ciencias
Naturales, Avenida de las Ciencias s/n, Col. Juriquilla, Delegación Santa Rosa Jáuregui, Querétaro, C. P. 76230.
Autor de correspondencia: vpinedas@yahoo.com.mx

RESUMEN. Se describe un caso de miasis en la región parietal y temporal de un adulto en la ciudad de Querétaro. El
paciente había viajado al sur del país en las cercanías del río Usumacinta, estado de Chiapas. Posterior al viaje reporta
dos lesiones furunculares en la cabeza y el primer médico que revisa el paciente prescribe la aplicación de cremas por
dermatitis, posterior a ello en otra cita se indica medicamento antimicótico. Las lesiones furunculares persistieron
haciéndose más evidentes y la supuración fue inminente, el paciente visita al entomólogo de la Facultad de Ciencias
Naturales (FCN) de la Universidad Autónoma de Querétaro, al observar detenidamente las lesiones, percibe la
presencia de larvas; por lo que es canalizado a la atención de otro médico para realizar la extracción de las larvas;
finalmente después de 28 días de realizado el viaje, se extrajeron tres larvas de los furúnculos, las cuales fueron
identificadas como Dermatobia hominis en el laboratorio de entomología de la FCN.

Palabras clave: Furúnculos, moscas, cabeza.

Miasis by Dermatobia hominis (Diptera: Oestridae), A Case Study in Queretaro City

ABSTRACT. A miasis case is described from an adult aged in the head skin at parietal and temporal regions in
Querétaro city. The patient has been traveled to Usumacinta surroundings in Chiapas State. After its travel the patient
reported two furuncular type lesions on the head, medical examiner prescribes medicament against dermatitis, and
after a week without amelioration, antimicotic drugs were applied also. Furuncules developed to a worse condition
because were swollen and released purulent discharge, then the patient visited the entomologist at Natural Sciences
Faculty (FCN) from the Autonomous University of Queretaro and recognized the presence of maggots. Then the patient
was leaded to another medical examiner in order to perform the maggot extraction; after 28 eight days from the travel,
three larvae were extracted from the furuncular lesions and were identified as Dermatobia hominis in the entomology
laboratory at FCN.

Keywords: Furuncle, flies, head.

INTRODUCCIÓN
La familia Oestridae agrupa especies de moscas que ocasionan diversos tipos de miasis en
animales y humanos, siendo parásitos obligados de mamíferos (Wood, 1993). Dermatobia hominis
(Linnaeus Jr., 1781) es una mosca nativa de centro y Sudamérica (Hill y Connelly, 2014); aunque
Stehr (1991) indica que esta especie se encuentra desde Tamaulipas hasta el norte de Argentina, lo
cual puede implicar que los casos de miasis por esta especie en el centro y norte de México son
traídos por personas que realizan viajes a la huasteca y sureste. Wood (1993) indica su origen
neotropical. Esta mosca se caracteriza por ocasionar miasis furuncular en humanos pero también
se le ha encontrado en bovinos, perros y hospedantes silvestres. Las larvas penetran por sí mismas,
hacen una galería individual (Russell et al., 2013), las cuales pueden pasar cinco a 12 semanas en
su hospedante (Hill y Connelly, 2014). En este caso, las larvas extraídas estaban en segundo instar
y permanecieron en el paciente por 28 días.
Hay registros de casos en los que se realizan tratamientos contra procesos infecciosos cuando
aparece un furúnculo y supuración como el reportado por Passos et al. (2004) en el que el médico
administró medicamentos contra sífilis cuando el problema era una larva de D. hominis que se alojó

574
Vergara-Pineda y Ramírez Sánchez. Miasis por Dermatobia hominis estudio de caso en Querétaro.

en el glande (pene) de un adulto. En este caso que se describe, al paciente se le administró


medicamento antimicótico, mientras tanto, tres larvas de mosca continuaron su desarrollo de forma
subcutánea hasta el segundo instar durante 28 días.

MATERIALES Y MÉTODO
Relatoría del paciente: Se trata de una persona de sexo masculino de 23 años de edad que
asistió a un viaje de prácticas durante sus estudios en la Facultad de Ciencias Naturales de la
Universidad Autónoma de Querétaro. El citado viaje se realizó a comunidades en la frontera sur
entre Chiapas y Guatemala, cerca del río Usumacinta a inicios del mes de mayo del año 2014.
Cinco días después a su regreso a la ciudad de Querétaro, indica un cuadro clínico con fiebre,
inflamación de ganglios retroauriculares, dificultad para dormir; escozor, sangrado y purulación en
la zona del desarrollo furuncular que fue un absceso en región parietal y otro en temporal (Fig. 1).
El paciente visitó por primera vez al médico familiar y le indicaron medicamento para una
alergia en la dermis, condición que no mejoró una semana después del tratamiento y la segunda
visita le prescribieron medicamento antimicótico durante una semana.

A B
Figura 1. Se observa el furúnculo en la región parietal (A) y temporal (B), nótese dos orificios completamente redondos
que corresponden a los sitios de respiración de cada larva.

Parte médico. A solicitud de uno de los entomólogos de la Facultad de Ciencias Naturales de


la Universidad Autónoma de Querétaro, se recibe a un paciente con dos furúnculos que supuran,
uno en región parietal y otro en región temporal de la cabeza. Indica se había administrado
medicamento para contrarrestar alergias y posteriormente recibió medicamento antimicótico. Se
eliminaron los cabellos circundantes a los abscesos para poder limpiar el área y se procedió a la
inyección de lidocaína como anestésico local previo a la incisión de cinco milímetros de longitud
en el furúnculo para extraer las larvas por medio de presión (Fig. 2). Debido a que el tamaño de la
incisión no fue considerable, no hubo necesidad de realizar suturas para cerrar el corte. Por
comunicación del Entomólogo, el furúnculo de la región parietal contenía dos larvas y el de la
región temporal una larva, situación que se corroboró al extraer una larva de cada orificio de
respiración de la piel del paciente. Las larvas fueron dejadas en posesión del Entomólogo.
Identificación de las larvas: Las dos larvas de mosca fueron procesadas para su identificación
y preservación en laminilla. La técnica utilizada es descrita por Gennard (2007), con
modificaciones indicadas por Vergara-Pineda y Medina-Cepeda (2012) para procesar larvas de
moscas con importancia forense. Se le realizó un corte a la larva entre el primero y segundo

575
Entomología mexicana, 4: 574−578 (2017)

segmento abdominal, fue colocada en una cápsula de porcelana con KOH al 10 % y pasó al proceso
de macerado durante 24 horas, luego transferida a una caja Petri con agua destilada, para eliminar
los residuos del interior se utilizó una jeringa para insulina, inyectando agua destilada, el pequeño
corte provocó que al interior de la larva se hiciera cierta presión y turbulencia, lo que permitió la
expulsión del contenido interno macerado. El corte transversal terminado permitió que una pequeña
sección de la cutícula uniese ambas partes de la larva, los cristales de sal que permanecían en el
interior se extrajeron junto con otras impurezas con ayuda de una aguja o alfiler.

A B
Figura 2. A) Se observa la extracción de la larva en la región temporal de la cabeza. B) Larvas extraídas de los dos
furúnculos.

Una vez que el interior de la larva estuvo limpio, la mitad anterior permaneció en posición lateral
y la mitad posterior colocada en posición dorsoventral. La larva pasó a deshidratación en un tren
de alcohol etílico al 70, 80, 90 y 99 % durante 10 minutos en cada concentración; posteriormente
en aceite de clavo por cinco minutos o xilol por un minuto. Se usó bálsamo Canadá como medio
de fijación permanente, el cual se colocó con unas pinzas de disección lisas (si el bálsamo está muy
espeso, usar unas gotas de xilol) sobre el portaobjetos, en donde la larva fue depositada en el fondo
del medio de fijación con la parte anterior hacia la derecha y las mandíbulas apuntando al frente
del operador. Para la identificación de los especímenes se utilizaron las descripciones de Stehr
(1991).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se identifica a Dermatobia hominis en segundo instar como el agente causal de la miasis
furuncular en el paciente (Fig. 3). En este caso de miasis furuncular en zona parietal y temporal de
un adulto indica un inadecuado diagnóstico por los médicos que atendieron el caso inicialmente,
lo que llevó al paciente a tolerar la presencia de tres larvas en su cabeza durante 28 días. La falta
de experiencias similares en la detección oportuna de miasis furuncular, ocasiona que los pacientes
tengan que soportar el desarrollo de las larvas en su interior.
La disponibilidad del tercer médico a quién el entomólogo le comentó sobre la presencia de las
larvas en las lesiones furunculares ayudaron a que el paciente pudiera liberarse de las larvas que
portaba en su cabeza. La entomología Médica y Veterinaria tienen la función de coadyuvar en la
solución de problemas como el que aquí se presenta.
No es común encontrar este tipo de miasis en Querétaro, aún en la Sierra Gorda; este fue un
caso en el que las larvas se adquirieron en Chiapas, de tal manera que es un ejemplo de las

576
Vergara-Pineda y Ramírez Sánchez. Miasis por Dermatobia hominis estudio de caso en Querétaro.

oportunidades que tienen los insectos de ampliar su rango de distribución. Los especímenes se
depositaron en la colección entomológica de la Facultad de Ciencias Naturales, en la Universidad
Autónoma de Querétaro.

45 X

B
7x
A

100x

100x
C D
Figura 3. A) Larva de D. hominis extraída del paciente. B) Esqueleto cefalofaringeal. C) Espiráculo posterior. D)
Detalle de la cutícula con espínulas.

CONCLUSIÓN
Para los casos de la sospecha de larvas en lesiones cutáneas, es necesaria la interacción entre
médicos y entomólogos, esto puede ayudar a que los pacientes con miasis sean diagnosticados de
manera pronta para que las larvas ocasionen el menor daño posible. En este caso se extrajeron tres
larvas de Dermatobia hominis desde dos furúnculos que el paciente llevó en su cabeza durante 28
días.

Literatura citada
Gennard, D. 2007. Forensic Entomology. Wiley & Sons Ltd. United Kingdom. 248 pp.
Passos, M. R. L., Barreto, N. A., Varella, R. Q., Rodrigues, G. H. S. and D. A. Lewis. 2004. Penile myiasis:
a case report. Sexually Transmitted Infections, 80: 183–184.
Russell, R. C., Otranto, D. and R. L. Wall. 2013. The Encyclopedia of Medical & Veterinary Entomology.
CABI International. United Kingdom. 429 pp.
Stehr-Frederick, W. 1991. Immature Insects. Volume 2. Kendall/Hunt, USA. pp. 871-872.
Stephanie, K. H. and C. R. Connelly. 2014. Human Bot Fly, torsalo (Central America), moyocuil (Mexico),
berne (Brasil), mucha (Colombia, mirunta (Peru), and ura (Argentina, Paraguay, and Uruguay),

577
Entomología mexicana, 4: 574−578 (2017)

Dermatobia hominis (Linnaeus, Jr.) (Insecta: Diptera: Oestridae). Florida University fact sheet
EENY 440.
Vergara-Pineda, S. y L. I. Medina-Cepeda. 2012. Miasis por Wohlfahrtia vigil (Walker) (Diptera:
Sarcophagidae) en un lactante de tres meses de edad. Pp. 887–890. In: A. Equihua-Martínez, E. G.
Estrada-Venegas, J. A. Acuña-Soto, M. P. Chaires-Grijalva y G. Durán-Ramírez. (Eds.).
Entomología Mexicana, Vol. 11, Tomo 2. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de
Entomología, Texcoco, estado de México.
Wood, D. M. 1993. Oestridae. Pp. 1147–1158. In: Manual of Neartic Diptera por McAlpine. Research
Branch Agricultura Canada. Canada Communication Group –Publishing.

578
ENTOMOLOGÍA MÉDICA Y FORENSE ISSN: 2448-475X

Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus) (DIPTERA: CULICIDAE): CONOCIMIENTO,


CRIADEROS FRECUENTES Y DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA EN LA
POBLACIÓN DE MOCHITLÁN, GUERRERO; MÉXICO

Guillermina Vences-Velázquez1,2 , Luis Roberto Trujillo-Zavaleta1,2, Elvia Rodríguez-Bataz2,


María Cristina Santiago-Dionisio2, Juan Sánchez-Arriaga3 y Ady Yuzeb Castrejón-Peñaloza1,2.
1
Laboratorio de Investigación Salud y Ambiente, Facultad de Ciencias Químico Biológicas de la Universidad
Autónoma de Guerrero. Av. Lázaro Cárdenas S/N. Ciudad Universitaria, Chilpancingo, C. P. 39090, Gro. México.
2
Facultad de Ciencias Químico Biológicas de la Universidad Autónoma de Guerrero, Av. Lázaro Cárdenas S/N. Ciudad
Universitaria, Chilpancingo, C. P. 39090, Gro. México.
3
Jurisdicción Sanitaria 02, Secretaría de Salud, Iguala, Guerrero.
Autor de correspondencia: gvences02@yahoo.com.mx

RESUMEN. Es importante conocer al mosquito Aedes aegypti, sus hábitos, morfología, y ciclo de vida, ya que esto
permitirá prevenir la transmisión de los virus que causan el Dengue, Chikungunya y Zika. El objetivo de este trabajo
fue identificar el conocimiento de la población sobre el mosquito Aedes aegypti, el criadero frecuente, su distribución
geográfica y los índices entomológicos en la localidad de Mochitlán, Guerrero. El conocimiento que tiene la población
sobre el vector, es deficiente, 19 % (39/205) identificó las características físicas del vector, 6.3 % (13/205) sabe su
tamaño y 10.2 % (21/205) conoce el ciclo de vida, 26.3 % (54/205) no sabe el nombre del mosquito que transmite el
Dengue (26.3 %, 54/205), Chikungunya (19 %, 39/205) y Zika (16.6 %, 34/205). Desconocen que el Dengue (24.4 %,
50/205), Chikungunya (25.4 %, 52/205) y Zika (19%, 39/205) son enfermedades virales. En la inspección
entomológica se revisaron 5,618 recipientes en 205 viviendas, en 66 criaderos se encontraron larvas de Aedes aegypti,
el criadero frecuente fue tanques y tambos (49.2 %). El vector se encuentra distribuido en toda la localidad. El índice
de casas positivas, índice de recipientes positivos a larvas e índice de Breteau, revelan que Mochitlán, Guerrero, se
encuentra en un criterio operativo de control de emergencia.

Palabras clave: Conocimiento, mosquito, vector, índices entomológicos.

Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus) (Diptera: Culicidae): knowledge, frequent hatcheries


and geographical distribution in the population of Mochitlán, Guerrero; México

ABSTRACT. Is important to know the Aedes aegypti mosquito, their habits, morphology, and their life cycle, this
allow to prevent the transmission of the virus that cause Dengue, Chikungunya and Zika. The purpose of this work
was identify the knowledge of the population about the Aedes aegypti mosquito, frequent hatcheries, geographical
distribution and the entomology indexes in the town of Mochitlan, Guerrero. The knowledge that the population have
about the vector, is too, 19 % (39/205) indentify the physical features of the vector, 6.3 %(13/205) know their size and
10.2 % (21/205) knows their life cycle, 26.3 % (54/205) don’t know the name of the mosquito that transmits Dengue
(24.4 %, 50/205), Chikungunya (25.4 %, 52/205) and Zika (16.6 %, 34/205). Their ignore that Dengue (24.4 %,
50/205), Chikungunya (25.4 %, 52/205) and Zika (19 %, 39/205) are viral diseases. In the entomological inspection
was reviewed 5,618 containers in 205 housings, in 66 hatcheries larvaes of Aedes aegypti were found. The frequent
hatcheries were water tanks and tambos (49.2 %). The vector is distributed in all the town. The index of positive houses
and containers with larvaes and Breteau index, reveal that Mochitlan, Guerrero, is in emergency operating criterion.

Keywords: knowledge, mosquito, vector, entomological indexes.

INTRODUCCIÓN
Los vectores son organismos que pueden transmitir enfermedades infecciosas entre personas, o
de animales a personas. Muchos de esos vectores son insectos hematófagos que ingieren los
microorganismos patógenos junto con la sangre de un portador infectado (persona o animal) y
posteriormente los inoculan a un nuevo portador al ingerir su sangre (OMS, 2014). Los mosquitos

579
Vences-Velázquez et al.: Aedes (Stegomyia) aegypti Conocimiento, criaderos y distribución geográfica en Mochitlán

son probablemente, la plaga de más notoriedad entre los artrópodos de interés en salud pública,
incluye los únicos organismos capaces de transmitir la malaria, además de ser vectores de la
filariasis, fiebre amarilla y otras arbovirosis, todos ellos de interés médico en nuestro país
(Cenaprece, 2014). Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus, 1762) es una de las especies más
importantes de la familia culicidae, del orden díptera, este mosquito es capaz de transmitir de una
persona infectada a otra los virus que causan las enfermedades Dengue, Chikungunya y Zika. ). El
calentamiento global del planeta, el crecimiento poblacional, el traslado masivo de las personas, la
urbanización descontrolada y la pobreza expresada en problemas de vivienda, educación, abasto
de agua y recolección de desechos sólidos, son algunos de los factores que favorecen la alteración
de los ecosistemas, esto a su vez, genera cambios en la transición biológica y ha permitido la
dispersión, establecimiento del vector y alteración en la distribución geográfica de patógenos y
vectores que provocan un incremento de las enfermedades de transmisión vectorial. El mosquito
está bien adaptado a ambientes domésticos y peridomésticos, debido principalmente al habito
hematofágico de las hembras (Barba, 2014; Mora et al., 2010).
El objetivo de este trabajo fue identificar el conocimiento de la población sobre el mosquito
Aedes aegypti, el criadero frecuente, su distribución geográfica y los índices entomológicos en la
localidad de Mochitlán, Guerrero.

MATERIALES Y MÉTODO
Se visitaron cuatro domicilios por manzana, mediante un consentimiento informado los
habitantes firmaron su autorización para participar en este trabajo, el conocimiento se midió con
una encuesta y posteriormente se realizó la inspección entomológica para la búsqueda e
identificación de los posibles sitios que servían de criaderos en el intradomicilio y peridomicilo.
La encuesta midió el conocimiento que tenía la población respecto al mosquito Aedes
(Stegomyia) aegypti (Linnaeus, 1762) vector del virus causante de las enfermedades Dengue,
Chikungunya y Zika, estaba organizada en cuatro temáticas, la primera recabó información
relacionada al entrevistado, la segunda incluyó preguntas relacionadas al vector, en la tercera las
enfermedades y por último, las medidas de prevención.
Al concluir la encuesta se procedió a realizar la inspección entomológica con base a lo
establecido por la “Guía entomológica para la fase larvaria y pupal” de la Secretaría de Salud. La
identificación de muestras larvarias se realizó mediante la “Clave para la identificación de larvas
de mosquitos comunes en las áreas urbanas y suburbanas de la República Mexicana (Díptera:
culicidae)”, utilizando una lupa estereoscópica y un microscopio óptico con el objetivo a 10 X para
observar y diferenciar las estructuras del espécimen a trabajar.
Los índices entomológicos se calcularon según la NOM-032-SSA-2002 para la vigilancia
epidemiológica, prevención y control de enfermedades transmitidas por el vector, utilizando los
criterios operativos de control larvario establecidos por la Guía entomológica para la fase larvaria
y pupal a fin de establecer el nivel de control del área de estudio.
Las coordenadas geográficas permitieron identificar la distribución geográfica de las viviendas
con inspección y las que fueron positivas a larvas del vector en un mapa de la localidad. La captura
de datos de la encuesta y el análisis estadístico se realizó utilizando el software SPSS statistics
versión 21, calculándose frecuencias simples; el programa Excel sirvió para capturar la
información de las inspecciones entomológicas para calcular índices entomológicos, identificar
criaderos frecuentes y criaderos positivos a larvas de Aedes (S.) aegypti.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

580
Entomología mexicana, 4: 579−586 (2017)

La mayoría de la población (92.7 %) refirió conocer las larvas cuando se les mostró en un tubo
al momento de aplicar la encuesta, y las identificaron como “maromeros” (86.3 %), 69.8 % indicó
que dentro de su casa las observan principalmente en los depósitos con agua limpia.
Menos de la mitad sabe que el nombre del mosquito que transmite el Dengue (26.3 %),
Chikungunya (19 %) y Zika (16.6 %) es Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus, 1762), en relación
a Chikungunya, este resultado es similar a lo reportado por Vences et al. (2016) en Tecoanapa,
Gro, (21.6 %), pero son inferiores a lo reportado por Delcid et al. (2017) en Honduras, ellos
reportan que más de la mitad lo sabe (62.8 %). En cuanto a las características físicas del vector,
sólo el 19 % de la población sabe que Aedes (S.) aegypti es un mosquito negro con manchas blancas
(en forma de lira) en el mesonoto y en las patas, el trabajo de Vences et al. 2016, reportó un valor
de 24.3 %, muy pocos (6.3 %) saben que mide medio centímetro al igual que lo reportado por
Vences et al. (2016), y el 10.2 % conoce que el ciclo de vida de este mosquito pasa de huevo, larva,
pupa y adulto(a). El 43.4 % de la población sabe que el mosquito Aedes (S.) aegypti transmite la
enfermedad del Dengue, este resultado superior a lo reportado por Schweigmann et al en Argentina
en el 2009 (34 % y 37 % en Buenos Aires y 10% en el barrio de los Olivos y 0 % en el barrio de la
Loma), 31.7 % dijo que el mosquito vive dentro de su casa, 65.9 % que hay más mosquitos en
época de lluvias y 60.5 % que pican más en la noche (Cuadro 1).

Cuadro 1. Conocimiento de la población sobre el vector Aedes aegypti.


n %
- Conocen las larvas del mosquito 190 92.7
- La llaman maromero 177 86.3
Saben que Aedes (S.) aegypti es el - Dengue 54 26.3
nombre del mosquito que propaga: - Chikungunya 39 19
- Zika 34 16.6
El mosquito Aedes (S.) aegypti mide medio centímetro 13 6.3
Aedes (S.) aegypti es negro con manchas blancas en la espalda y en las patas 39 19
Conocen el ciclo de vida del mosquito 21 10.2
Aedes (S.) aegypti transmite la enfermedad del Dengue 89 43.4
- Viven en los charcos de agua 67 32.7
- Viven en nuestras casas 65 31.7
Sabe que en época de lluvia hay más mosquitos 135 65.9
Sabe que pican por la noche 124 60.5

El 70.2 % de los habitantes que fueron encuestados refieren que son depósitos con agua limpia
en donde el vector deposita sus huevos, en ese sentido, los resultados obtenidos por Wong y
colaboradores en el año 2011, indican que los contenedores ubicados de manera que se expongan
a la luz solar son más propensos a recibir los huevos, en comparación con los envases interiores y
recipientes al aire libre con sombra, la oviposición disminuye cuando los contenedores tienen tapa.
El sitio en donde los encuestados perciben que vive el mosquito Aedes (S.) aegypti es en sus
viviendas (31.7 %), como lo que reporta Candelario Mejía en su trabajo realizado en 2011, ya que
el notó que es en sitios domésticos y de alto flujo de personas.
Poco más de la mitad de la población conoce las enfermedades Dengue y Chikungunya, no así
respecto a Zika. Menos de la mitad saben que es un virus quien causa el Dengue, Chikungunya y
Zika, pero la mayoría mencionó que son transmitidas por la picadura de un mosquito. La fiebre y
el dolor muscular y de huesos fueron los síntomas principales que la población identificó para una
persona que presenta la enfermedad del Dengue. Siete de cada diez personas sólo conocen la Fiebre
por Dengue y Fiebre Hemorrágica por Dengue como las únicas formas en las que se presenta esta
enfermedad y esta última la consideran como la forma más grave. Dolor articular y fiebre son los

581
Vences-Velázquez et al.: Aedes (Stegomyia) aegypti Conocimiento, criaderos y distribución geográfica en Mochitlán

síntomas que identifican como los principales cuando se padece Chikungunya, fiebre y dolor
articular cuando se está enfermo de Zika (Cuadro 2).

Cuadro 2. Conocimiento de la población acerca de las enfermedades trasmitidas por el vector.


n %
Conocen la enfermedad de: - Dengue 164 80
- Chikungunya 182 88.8
- Zika 74 36.1
Un virus causa la enfermedad de: - Dengue 50 24.4
- Chikungunya 52 25.4
- Zika 39 19
Por la picadura de un mosquito se - Dengue 171 83.4
transmite - Chikungunya 164 80
- Zika 121 59
Una persona enferma por Dengue - Fiebre 162 79
presenta: - Dolor muscular y de huesos 154 75.1
- Dolor de cabeza y ojos 78 38
- Vómito y diarrea 21 10.2
Tipos de dengue que conocen: - FD 147 71.7
- FHD 144 70.2
- SSD 4 2
Forma más grave del Dengue: - FD 5 2.4
- FHD 150 73.2
- SSD 2 1
Una persona enferma por - Fiebre 159 77.6
Chikungunya presenta: - Dolor muscular 122 59.5
- Dolor articular 166 81
- Dolor de cabeza y ojos 87 42.4
- Vómito y diarrea 25 12.2
- Erupciones en la piel 71 34.6
Una persona enferma por Zika - Fiebre 25 12.2
presenta: - Dolor muscular 12 5.9
- Dolor articular 23 11.2
- Dolor de cabeza y ojos 13 6.3
- Conjuntivitis 11 5.4

La población considera que eliminar los criaderos (51.2 %) es la mejor forma para prevenir la
reproducción de Aedes (S.) aegypti, aunque 5.4 % no sabía de qué forma hacerlo. (Fig. 1).
Mencionaron que el personal del Centro de Salud realizó descacharrización y aplicaron abate
como principal actividad para prevenir la reproducción de mosquitos (Fig. 2).
Nueve de cada diez personas consideran que su localidad tiene riesgo para que se desarrolle la
enfermedad de Dengue (90 %), Chikungunya (93.2 %), y siete de cada diez, Zika (75.6 %), la
mayoría refiere que toda la población es responsable de eliminar los criaderos del mosquito capaz
de transmitir estas enfermedades (Fig. 3).

582
Entomología mexicana, 4: 579−586 (2017)

Figura 1. Percepción de la población para prevenir la reproducción del vector.

Figura 2. Principal actividad de prevención por el centro de salud.

Figura 3. Percepción de la población del principal responsable para eliminar criaderos.

La inspección entomológica realizada en el intradomicilio y peridomicilio fue en 205 viviendas


durante los meses de febrero y marzo de 2016, se revisaron 5,618 recipientes, principalmente
fueron macetas y macetones, seguido de diversos chicos, botes y cubetas.
En 1,093 se almacenaba agua, siendo los botes y cubetas los recipientes más utilizados para su
acopio, de estos, 92 recipientes se encontraron positivos a larvas resultando con mayor frecuencia
los tanques y tambos y botes y cubetas.

583
Vences-Velázquez et al.: Aedes (Stegomyia) aegypti Conocimiento, criaderos y distribución geográfica en Mochitlán

Los recipientes positivos para Aedes (S.) aegypti fueron 66 recipientes, siendo el principal
criadero tanques y tambos (Cuadro 3), a diferencia de los resultados de Astudillo et al que, en un
estudio similar en el 2011, encontraron que el tipo de recipiente preferente fueron botes y cubetas
(29.3 %), Balanzar Martínez y colaboradores en 2014, inspeccionaron 13,356 recipientes con agua,
4.8% (653/13,356) resultaron positivos a larvas de Aedes (S.) aegypti, la positividad fue mayor en
pilas (8.9 %).
De las 205 viviendas, 60 (29.3 %) presentaron larvas, se tomaron ejemplares y se colocaron en
tubos con alcohol al 70 % para su conservación, después de su identificación, 38 (18.5 %)
domicilios se identificó la presencia de larvas de Aedes aegypti (Cuadros 4 y 5) (Figs 4 y 5).

Cuadro 3. Inspección entomológica realizada en 205 viviendas en febrero y marzo de 2016 en Mochitlán, Guerrero,
México.
Recipientes Recipientes con Recipientes con Con larvas de Aedes
Tipo de recipiente inspeccionados agua larvas (S.) aegypti
n % n % n % n %
Tanques y tambos 354 6.3 244 22.3 45 48.9 32 49.2
Llantas 9 0.2 4 0.36 - - - -
Pilas 106 1.9 98 8.9 12 13 6 9.2
Piletas 20 0.3 19 1.7 3 3.2 3 4.6
Tinajas 56 1 16 1.4 3 3.2 3 4.6
Tinacos 58 1 49 4.4 2 2.1 2 3
Botes y cubetas 699 12.4 261 23.8 18 19.5 16 24.6
Pozos 40 0.7 26 2.3 - - - -
Cisternas 39 0.7 19 1.7 - - - -
Macetas y macetones 2177 38.8 73 6.6 - - - -
Floreros y plantas acuáticas 128 2.3 52 4.7 3 3.2 - -
Baños y tinas 94 1.7 42 3.8 2 2.1 2 3
Sanitarios 12 0.2 4 0.3 - - - -
Bebederos de animales 55 1 57 5.2 2 2.1 1 1.53
Diversos chicos 1489 26.5 111 10.1 - - - -
Diversos grandes 282 5 18 1.6 1 1 - -
Total 5618 100 1093 19.4 92 8.4 66 72.5

Cuadro 4. Número de viviendas y criaderos con larvas revisadas en la inspección entomológica realizada en 205
viviendas en febrero y marzo de 2016 en Mochitlán Guerrero, México.
# de criaderos Número de viviendas Total de criaderos %
Uno 42 42 45.6
Dos 10 20 21.7
Tres 6 18 19.5
Cuatro 1 4 4.3
Ocho 1 8 8.6
TOTAL 60 (29.3%) 92 100

Cuadro 5. Número de viviendas y criaderos de Aedes (S.) aegypti.


# de criaderos Número de viviendas Total de criaderos %
Uno 23 23 34.8
Dos 8 16 24.2
Tres 5 15 22.7
Cuatro 1 4 6.0
Ocho 1 8 12.1
TOTAL 38 (18.5%) 66 100

584
Entomología mexicana, 4: 579−586 (2017)

Figura 4. Distribución de 60 viviendas positivas a larvas en la localidad de Mochitlán, Guerrero


(Tomado y modificado de Google Earth®, 2016).

Figura 5. Distribución de 38 viviendas positivas a larvas de Aedes (S.) aegypti en la localidad de Mochitlán, Guerrero
(Tomado y modificado de Google Earth®, 2016).

Los resultados de los índices entomológicos indican que la localidad de Mochitlán, Guerrero,
se encuentra en un estado de emergencia (Cuadro 6).

Cuadro 6. Índices entomológicos


Índice de Casas Positivas (I.C.P.) = 18.53
Índice de Recipientes Positivos (I.R.P.) = 6.0
Índice de Breteau (I.B.) = 32.1

CONCLUSIÓN
El conocimiento de la población de Mochitlán, Gro., sobre las características morfológicas del
vector Aedes aegypti, su ciclo de vida y las enfermedades que transmite es deficiente. Los
recipientes más frecuentes en donde se encontró larvas del mosquito Aedes (S.) aegypti en las
viviendas fueron los tanques y tambos, recipientes de mayor uso para almacenar agua, ya que el

585
Vences-Velázquez et al.: Aedes (Stegomyia) aegypti Conocimiento, criaderos y distribución geográfica en Mochitlán

estudio se realizó en los meses de estiaje. Se observó que el vector se encuentra distribuido en toda
la localidad. Los índices entomológicos revelan que Mochitlán, Gro, se encuentra en un criterio
operativo de control que denota emergencia.

Literatura citada
Astudillo-Casarrubias, F., Gerónimo-Santiago, H. y A. López-Santos. 2011. Distribución geográfica y
criadero preferente para Aedes aegypti en Tixtla de Guerrero, Guerrero, México. Tesis de
Licenciatura. Universidad Autónoma de Guerrero.
Balanzar-Martínez, A., Nava-Aguilera, E., Sampedro-Rosas, L. y A. Morales-Pérez. 2014. Identificación
de criaderos y densidades de larvas y pupas de Aedes Aegypti en la Costa Grande del estado de
Guerrero, México. Salud, 1(1): 624−628.
Barba-Evia, J. 2014. Dengue. Problema que preocupa y ocupa a la salud pública. Revista Latinoamericana
de Patología Clínica y Medicina de Laboratorio, (2): 84−101.
Candelario-Mejía, G., Rodríguez-Rivas, A., Muñoz-Urias, A., González- Carcamo, J., Candelario-
Valencia, A., Mosso-González, C., Durán-Ferman, P., Cruz-Bastida, J., Cruz-Bastida, J. y S.
Ramírez-García. 2014. Estudio observacional de la fluctuación espacial y temporal de Aedes aegypti
en el área metropolitana de Guadalajara, México. Revista Médica MD, 6(1): 5−12.
Cenaprece.salud.gob.mx, (2014). Cenaprece. Disponible en: http://www.cenaprece.salud.gob.mx/programas
/interior/vectores/dengue/vector.html. (Fecha de consulta: 9-XI-2015.
Delcid, A. F., Batchvaroff, M. E., Gonzalez, C. H. y D. S. Barahona. 2017. Conocimientos, Actitudes y
Prácticas sobre las Arbovirosis. Archivos de medicina.13(1): 1−5.
Ibañez-Bernal, S. 1994. Clave para la identificación de larvas de mosquitos comunes en las áreas urbanas y
suburbanas de la República Mexicana (diptera: culicidae). Entomología Mexicana, 92: 43−73.
Mora-Covarrubias, A., Jiménez-Vega, F. y S. Treviño-Aguilar. 2010. Distribución geoespacial y detección
del virus del dengue en mosquitos Aedes (Stegomyia) aegypti de Ciudad Juárez, Chihuahua,
México.Salud pública México, 52(2): 127−133.
OMS. |Enfermedades transmitidas por vectores. (2014). Disponible en: http://www.who.int/mediacentre/
/factsheets/fs387/es/. (Fecha de consulta: 14-XII-2015).
Schweigmann, N., Rizzotti A., Castiglia G., Gribaudo F., Marcos E. and N. Burroni. 2009 Información,
conocimiento y percepción sobre el riesgo de contraer el dengue en Argentina: dos experiencias de
intervención para generar estrategias locales de control. Cad. Saúde Pública, Rio de Janeiro, 25 Sup
1: S13−S148.
Vences-Velázquez, G., Abarca Vargas, F E., Lara Nava, M. A., Rodríguez-Bataz, E., Andraca-Sánchez, C.
y J. Sánchez Arriaga. 2016. Distribución geográfica de larvas de Aedes aegypti (Díptera: culicidae)
y riesgo de transmisión de dengue, chikungunya y zika en Tecoanapa, Guerrero. Entomología
mexicana, 3: 722−728.
Wong, J., Stoddard, S., Astete, H., Morrison, A. and T. Scott. 2011. Oviposition Site Selection by the
Dengue Vector Aedes aegypti and Its Implications for Dengue Control. PlosOne, 5(4): 1−12.

586
Entomología
Urbana y Legal
ENTOMOLOGÍA URBANA Y LEGAL ISSN: 2448-475X

CHINCHES DE CAMA (HEMIPTERA: CIMICIDAE) DE IMPORTANCIA URBANA


EN EL MUNICIPIO DE GÓMEZ PALACIO, DURANGO, MÉXICO

Javier López- Hernández , Sergio Hernández-Rodríguez, Ma. Teresa Valdés-Perezgasga y Fabián


García Espinoza
1
Departamento de Parasitología, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro -Unidad Laguna. Periférico Raúl
López Sánchez Km s/n, Col. Valle Verde, Torreón, Coahuila, México. C. P. 27054.
Autor de correspondencia: marjav61@hotmail.com

RESUMEN. Las chinches de cama (Hemiptera: Cimicidae) son plagas urbanas que pueden estar presentes en los
lugares asociados con la actividad del hombre. Estos insectos tienen importancia médica ya que son hematófagos con
actividad nocturna y cuando se presentan atacan a los animales domésticos y al hombre. Con el objetivo de conocer la
identidad y distribución de especies de las chinches de la familia Cimicidae presentes en el área urbana de Gómez
Palacio, Durango, durante los meses de febrero a noviembre de 2016, se realizaron colectas en distintos sitios
pertenecientes al área de estudio. Se seleccionaron 1,000 sitios al azar ubicados en colonias habitacionales. Las colectas
se realizaron en casas habitación, asilos de ancianos, guarderías, escuelas y centro de salud. En cada sitio donde sí
hubo presencia de chinches, se colectaron por lo menos 10 especímenes que incluían cuando era posible, huevos, ninfas
y adultos, los cuales se conservaron en frascos con etanol al 70 %. Las muestras colectadas se identificaron en el
Laboratorio de Parasitología de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro-Unidad Laguna. Solo en 30 de los
sitios muestreados (3 %) se presentaron infestaciones por chinches de cama. En todas muestras recolectadas se encontró
a la chinche de cama común Cimex lectularius Linnaeus 1758.

Palabras clave: Plagas, hematófagos, área urbana, laboratorio, Cimex lectularius.

Bed bugs (Hemiptera: Cimicidae) of urban importance in Gómez Palacio, Durango, Mexico

ABSTRACT. Bed bugs (Hemiptera: Cimicidae) are urban pests that may be present in places associated with human
activity. These insects have medical importance, since they are hematophagous with nocturnal activity and when
present attack, domestic animals and humans. In order to know the identity and distribution species of bed bugs of the
family Cimicidae that occur in the urban area of Gómez Palacio, Durango, during February to November of 2016,
Collections were carried out in different locations belonging to the study area. 1,000 locations were selected randomly
in residential colonies. The collections were carried out in residential homes, nursing homes, day care centers, schools
and a health center. At each sampling site, when bugs were detected, at least 10 specimens including, eggs, nymphs
and adults were sampled and stored in glass vials with 70% ethanol. The collected samples were identified in the
Laboratory of Parasitology of the Universidad Autonoma Agraria Antonio Narro-Unidad Laguna. Only in 30 of the
sampled sites (3%) presented bed bug infestations. In all samples collected the common bed bug Cimex lectularius
Linnaeus 1758 was found.

Keywords: Pests, Hematophagous, urban area, laboratory, Cimex lectularius.

INTRODUCCIÓN
La familia Cimicidae incluye a las chinches de cama, chinches de las golondrinas, chinches de
las aves de corral, chinches de los murciélagos y otras. Este grupo de insectos en general son
nocturnos y hematófagos alimentándose de aves y murciélagos, pero algunas atacan al hombre de
manera regular u ocasional (Harwood y James ,1993).
Dentro de la familia Cimicidae se reportan a tres especies que son consideradas ectoparásitos
de humanos: Leptocimex boueti se encuentra en el oeste de África atacando a humanos y
murciélagos; la chinche de cama tropical Cimex hemipterus que es un parásito de humanos y
gallinas en el viejo mundo y trópicos; la chinche de cama común Cimex lectularius es una especie

587
López- Hernández et al.: Chinches de cama de importancia urbana en Durango.

cosmopolita asociada primeramente a humanos pero que también ataca a murciélagos y Gallinas
(Bennett et al., 1996;Mullen y Durden, 2009; Ridge, 2013; Liu, 2013).
Las chinches de cama (Hemiptera: Cimicidae) son insectos que se caracterizan por presentar
una longitud menor 7.0 mm, con cuerpo amplio aplanado, ovoide, con alas reducidas. Los
márgenes del pronoto son cubiertos con sedas rígidas y cortas. Antes de la alimentación, las
chinches son generalmente de color marrón pero una vez que se alimentan se hincha su cuerpo y
cambian a una tonalidad rojiza (Mullen y Durden, 2009).
Las chinches de cama son insectos sinantrópicos, hematófagos obligados y de amplia
distribución mundial. Durante el día se mantienen escondidos en grietas del suelo y las paredes de
los dormitorios, así como debajo de papel tapiz que reviste las paredes. También usan como refugio
las camas y colchones, así como los gallineros y palomares. Durante la noche abandonan sus
refugios para alimentarse de la sangre de las personas o de las aves (Gallegos, 2006).
Las chinches de cama se hospedan en viviendas humanas, nidos de aves y cuevas de
murciélagos, que son hábitats adecuados que ofrecen calidez, zonas para esconderse, y hospedantes
para a alimentarse. Estos insectos no están distribuidos de manera uniforme en todo el ambiente,
pero en cambio se concentran en escondites, dentro de las viviendas, en grietas y hendiduras en las
paredes, muebles, detrás del papel y revestimientos de madera, o debajo de la alfombra, tapices, en
marcos de fotografías, alrededor de molduras, estructuras de camas, colchones, acabados de
paredes, cobijas y otros lugares, que les proporcionan un hábitat apropiado (Marer et al., 1991).
Las chinches por lo general sólo se activan durante la noche, pero se pueden alimentar durante el
día cuando tiene hambre. Además, pueden ser transportadas en la ropa, en el equipaje del viajero,
o en ropa de cama y muebles (Brooks, 2008).
Para el estado de Coahuila se reporta solamente una especie de chinche de cama Cimex
lectularius, la cual infesta los sitios ocupados por el hombre principalmente casa-habitación en el
área urbana y rural del municipio de Torreón, Coahuila (López et al., 2015 y 2016)
Las chinches de cama de la familia Cimicidae se alimentan de sangre humana y de mascotas,
razón por la cual representantes médicos y de salud pública están preocupados acerca de la
posibilidad de que estos sean vectores de enfermedades humanas. En pruebas de laboratorio se ha
encontrado que la chinche de cama puede ser transmisora de agentes patógenos causante de varias
enfermedades como la tularemia, fiebre amarilla, tifus, entre otras. Sin embargo, a la fecha no
existen evidencia de que sea un vector efectivo (Bennett et al., 2012).
Por su parte Brooks (2008) reporta que las chinches de cama son parásitos que se alimentan de
sangre de humanos, pollos, murciélagos y ocasionalmente animales domésticos. Estos insectos son
presuntos portadores de lepra, fiebre Q y brucelosis, pero nunca han sido implicados en la
propagación de la enfermedad a los humanos.
Las chinches de cama son plagas urbanas en la Región Lagunera, no tan comunes como las
cucarachas o moscas, pero cuando aparecen atacan a sus hospedantes entre ellos el hombre y les
ocasionan daño. Son insectos de importancia sanitaria y se carecen datos oficiales sobre cuáles son
las especies de chinches de cama que infestan los hogares en el área urbana de Gómez Palacio,
Durango. Por anterior se plantea el presente trabajo de investigación con el objetivo de conocer la
identidad y distribución de las chinches de cama en esta región.

MATERIALES Y MÉTODO
Zona de estudio. El presente trabajo se realizó durante el período comprendido entre los meses
de febrero a noviembre 2016 en el área urbana del municipio de Gómez Palacio, Durango
perteneciente a la Comarca Lagunera de Durango. La Comarca Lagunera se sitúa en un área
biogeográfica denominada Desierto Chihuahuense. Se localiza al oriente del estado en las

588
Entomología mexicana, 4: 587−591 (2017)

coordenadas 25 33' 00" y 25 32' 27" de latitud norte y 103 18' 27" y 103 40' 30" de longitud oeste,
a una altura de 1,150 metros sobre el nivel del mar. Limita al norte con el municipio de Tlahualilo;
al sur con Lerdo; al oriente con el estado de Coahuila y al poniente con los municipios de Mapimí
y Lerdo. El clima predominante en esta región es cálido-seco, con una temperatura media anual de
20 ºC, con una precipitación anual de 200 milímetros. La primera helada se presenta en noviembre
y la última en febrero. Tiene un régimen de lluvias en julio, agosto y septiembre (INEGI, 2013).
Colecta y preservación de especímenes. Se determinaron 1,000 sitios de muestreo al azar
distribuidos en diferentes colonias habitacionales del área urbana de Gómez Palacio, Durango. En
cada sitio de muestreo cuando fue posible, se colectaron huevos, ninfas y adultos en casas
habitación, asilos de ancianos, guarderías, escuelas, y centros de salud. En cada sitio de muestreo
se colectaron por lo menos 10 especímenes, que incluían en lo posible huevos, ninfas y adultos.
Las chinches de cama colectadas se conservaron en frascos con etanol al 70 %, para su posterior
identificación, la cual se llevó a cabo en el Laboratorio de Parasitología de la Universidad
Autónoma Agraria Antonio Narro - Unidad Laguna.
Identificación. Para identificar los especímenes colectados se utilizaron las claves taxonómicas
propuestas por Triplehorn y Johnson (2005), Bennett et al. (2012), Smith y Whitman (1992). Las
especies de chinches de cama identificadas fueron corroboradas por el especialista en plagas
urbanas M. C. Jaime Santillán Santana de la Universidad de Guadalajara. El material recolectado
se encuentra depositado en el insectario del Departamento de Parasitología de la Universidad
Autónoma Agraria Antonio Narro - Unidad Laguna.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se encontró solamente una especie chinche hematófaga perteneciente a la familia Cimicidae,
conocida como chinche de cama común Cimex lectularius Linnaeus (Fig. 1) en todas las muestras
recolectadas en el área urbana de Gómez Palacio, Durango.

a b
Figura 1. Chinche de cama común Cimex lectularius L. a) macho, b) hembra.

La frecuencia de C. lectularius en el área urbana de Gómez Palacio se presenta en el Cuadro 1.


Se puede apreciar que en todos los sitios muestreados se colectó, siendo más frecuente la colecta
en casa habitación. Se colectaron mayor cantidad ninfas que de adulto o huevos.
Para el área urbana de Gómez Palacio, Durango y de acuerdo a los datos obtenidos se encontró
que solo en el 3 % de los sitios muestreados fue recolectada la chinche de cama, dicho porcentaje
de presencia es mayor que el encontrado por López et al. (2015) quienes reportan 2 % de presencia

589
López- Hernández et al.: Chinches de cama de importancia urbana en Durango.

en los sitios muestreados en el área urbana de Torreón, Coahuila y se coincide con lo reportado
con López et al. (2016) quienes encontraron 3 % de presencia en los sitios muestreados en el área
rural de Torreón, Coahuila. Dicho porcentaje de presencia de C. lectularius en el área urbana de
Gómez Palacio, Durango, indica que este insecto no es tan común como otras plagas urbanas tales
como las cucarachas o las moscas tal como lo afirma Marer et al. (1991). Aunque el porcentaje de
presencia de chinches de cama en el área urbana de Gómez Palacio, Durango es bajo; son insectos
de importancia médica por los daños que ocasionan al alimentarse de los humanos, consignado lo
mencionado por Bennett et al. (2012).

Cuadro 1. Frecuencia de Cimex lectularius en el área urbana de Gómez Palacio, Durango.


Frecuencia
Sitio de muestreo Estados de desarrollo
n = 30
Huevo Ninfa Adultos
Casa-habitación 23 18 248 101
Asilo de ancianos 2 10 28 17
Guarderías 1 2 12 9
Escuelas 3 0 22 34
Centros de salud 1 0 15 8

En las muestras recolectadas en el área urbana de Gómez Palacio, Durango sólo se recolectó a
la chinche de cama común C. lectularius, por lo tanto es hasta la fecha la única especie asociada
con el hombre en esta región, coincidiendo con Jacob (2003) quien reporta a esta especie como
hematófaga que ataca al hombre, mientras que López et al. (2015 y 2016) la reportan como la única
especie en el municipio de Torreón, Coahuila. También; esto coincide con Jones (1991) ya que
menciona que C. lectularius es una especie cosmopolita ampliamente distribuida por el mundo.
No se detectaron infestaciones de C. lectularius en gatos, perros y aves, que son mascotas
domésticas en el área urbana de Gómez Palacio, Durango coincidiendo con lo reportado por López
et al. (2015 y 2016) en el municipio de Torreón, Coahuila. Sin embargo, los datos obtenidos
difieren de lo mencionado por Smith y Whitman (1992) quienes mencionan que esta chinche se
puede alimentar de otros animales como aves domésticas, roedores, canarios, perros y gatos.
Cimex lectularius fue recolectada en casas habitación, asilos de ancianos, guarderías, escuelas
y centros de salud, encontrándose principalmente en tarimas de madera, costuras de colchones,
cobijas, sillones, tapetes, marcos fotográficos, marcos de puertas y ventanas, así como en grietas
de paredes, consignando lo mencionado por Smith y Whitman (1992), Bennett et al. (2012) quienes
reportan que prefiere colchones, resortes de cama, grietas, orificios de patas de cama, tapicería de
sillas, marcos de puertas y ventanas, anaqueles y gabinetes
La chinche de cama común C. lectularius no es una plaga tan común en el área urbana de Gómez
Palacio, Durango, pero cuando se presenta en los hogares ocasiona en las personas estrés, ansiedad,
insomnio, irritación e inflamación de la piel tal como lo afirman Krinsky (2009), López et al. (2015
y 2016).

CONCLUSIÓN
Se documenta la presencia de una especie de chinche hematófaga de la familia Cimicidae
presente en el área urbana de Gómez Palacio, Durango, México. Dicha especie es conocida como
chinche de cama común Cimex lectularius L. Esta especie de chinche corresponde al primer
registro regional dado que no existen trabajos previos sobre esta plaga urbana.

590
Entomología mexicana, 4: 587−591 (2017)

Agradecimientos
Los autores agradecen al Departamento de Parasitología de UAAAN-UL por el apoyo brindado,
al M. C. Jaime Santillán Santana por la corroboración de la especie, a los IAP Josué Manuel de
Jesús Toala Acosta y Josué Salvador Hernández Reyes por su cooperación durante la realización
del trabajo de campo.

Literatura Citada
Bennett, G. W., Owens, J. M. y R. M. Corrigan 1996. Guía científica de Truman para operaciones de
control de plagas. Cuarta Ed. Universidad de Pardue. USA. 510 pp.
Bennett, G. W., Owens, J. M. y R. M. Corrigan. 2012. Guía científica de Truman para operaciones de
control de plagas. Cuarta Ed. Universidad de Pardue. USA.
Brooks, E. S. 2008. Chinche de cama Cimex lectularius Lineus (Insecta: Hemiptera: Cimicidae).
Entomology & Nematology /FDACS/DPI/EDIS. Publication number: EENY-140. University of
Florida. USA.
Gallego, B. J. 2006. Manual de parasitología entomología y biología de los parásitos de interés sanitario.
Universidad de Barcelona. Barcelona España.
Harwood, F. R and M. T. James. 1993. Entomología Médica y Veterinaria. Primera Edición. Editorial
Limusa. México, D. F.
Mullen, G. R. and L. A. Durden. 2009. Medical and Veterinary entomology. Second edition. Ed. Elsevier.
San Diego, California. USA.
López, H. J., Hernández, S. R. y F. García E. 2015. Chinches de cama (Hemiptera: Cimicidae) en el área
urbana de Torreón, Coahuila, México. Entomología mexicana, 2(2): 920−924.
López, H. J., Hernández, S. R. y F. García E. 2015. Chinches de cama (Hemiptera: Cimicidae) en el área
rural de Torreón, Coahuila, México. Entomología mexicana, (2): 754−758.
Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI). 2013. Información Nacional por Entidad Federativa
y Municipios. Disponible en: http://www.inegi.org.mx/sistemas/mexicocifras/default.aspx?ent=05.
(Fecha de consulta: 20-VII-2016).
Jacobs, B. S. 2003. Chinche de cama. Notas científicas. Colegio de ciencias agrícolas. Extensión
cooperativa. Dpto. de entomología Universidad Pensylvania State. Pennsylvania, USA. 3 p.
Jones, C. S. 1991. Bed Bugs. Entomology. Department Agriculture. Extension factsheet. The Ohio State
University. Kenny Road, Columbus, OH 43210.
Krinsky, L. W. 2009. True Bugs (Hemiptera). Pp. 93−95. In: E. R. Mullen and Durden L. A. (Eds.). Medical
and Veterinary entomology. Second edition. Ed. Elsevier. San Diego, California. USA.
Liu, D. 2013. Molecular detection of human parasitic pathogens. CRC Press, Taylor & Francis Group.
USA.
Marer, P. J., Flint M. L. and M. K. Rust. 1991. Residential, Industrial, and Institutional pest control.
University of California. Div. of agriculture and natural resources. Publication 3334.
Ridge, E. G. 2013. Guía de control para la chinche de cama. Department of entomology. The Conecticut
Agricultural Experimental Station. Huntington Stree, New Haven, C. T. 0604. 5 pp.
Smith, H. E. and C. R. Whitman. 1992. Cockroaches. NPCA Field Guide to Structural Pest. National Pest
Control Association Inc. Guardians of your environment. 890 pp.
Triplehorn, A. C. and F. N. Johnson. 2005. Borror and Delong´s Introduction to the Study of Insects. 7th
edition, Thomson brooks/cole. United States of America.

591
ENTOMOLOGÍA URBANA Y LEGAL ISSN: 2448-475X

CUCARACHAS (HEXAPODA: BLATTODEA) DE IMPORTANCIA URBANA EN


VIESCA, COAHUILA, MÉXICO

Sergio Hernández-Rodríguez1 , Ma. Teresa Valdés-Perezgasga1, Javier López- Hernández1, Fabián


García Espinoza1 y Saraí Monserrat Cueto Medina1
1
Departamento de Parasitología, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro -Unidad Laguna. Periférico Raúl
López Sánchez Km s/n, Col. Valle Verde, Torreón, Coahuila, México. C. P. 27054.
Autor de correspondencia: sergiohr39@hotmail.com

RESUMEN. Las cucarachas son insectos de vida silvestre, pero el hombre con sus hábitos y costumbres ha provocado
que se conviertan en verdaderas plagas urbanas. Estas son un serio problema en salud pública al ser consideradas
portadoras de patógenos causantes de enfermedades. Con el objetivo de identificar las especies de cucarachas presentes
en el área urbana de Viesca, Coahuila, durante los meses de abril a septiembre del 2012, se realizaron colectas en 100
sitios de muestreo seleccionados al azar, pertenecientes a la zona de estudio. En cada sitio se colectaron 10 especímenes
que incluían ootecas, ninfas y adultos. Las colectas se realizaron en casas habitación, escuelas, centros recreativos,
bodegas de comercios, centro de salud, así como registros sanitarios y jardines. Los especímenes se preservaron en
frascos con etanol al 70 % y se identificaron en el Laboratorio de Parasitología de la Universidad Autónoma Agraria
Antonio Narro-Unidad Laguna. Las especies identificadas fueron corroboradas por el M. C. Jaime Santillán Santana
de la Universidad de Guadalajara. Las especies de cucarachas encontradas en este estudio fueron: Periplaneta
americana (Linnaeus, 1758), Blattella germanica (Linnaeus, 1767) y Supella longipalpa (Fabricius, 1798). En este
estudio se encontró que la especie más frecuente fue P. americana y la menos frecuente S. longipalpa.

Palabras clave: plaga, especies, parasitología, área urbana, muestreo.

Cockroaches (Hexapoda: Blattodea) of urban importance in Viesca, Coahuila, Mexico

ABSTRACT. Cockroaches are wildlife insects, but man with his habits and behavious has influenced them to become
real urban pests. They are a serious problem in public health when being considered carriers of pathogens causing
diseases to man and domestic animals. With the objective to identifying cockroach species present in urban area of
Viesca, Coahuila, Mexico, during the months of April to September of 2012, collections were conducted in 100 sites
randomly selected, belonging to the study area. At each sampling site at least 10 specimens including oothecs, nymphs
and adults were colleted sampling was carried out in houses, schools, recreational centers, warehouses, health centers,
as well as sanitary registries and gardens. The specimens were stored in 70 % ethanol and identified in the Laboratory
of Parasitology of the Universidad Autonoma Agraria Antonio Narro-Unidad laguna. The species identified were
corroborated by M.C. Jaime Santillán Santana of the University of Guadalajara. Cockroach species found in this study
were: Periplaneta americana (Linnaeus, 1758), Blattella germanica (Linnaeus, 1767) and Supella longipalpa
(Fabricius, 1798). It was found that P. americana was the most frequent species and less frequent S. longipalpa.

Keywords: Pest, species, parasitology, urban area, sampling.

INTRODUCCIÓN
Las cucarachas se consideran como uno de los insectos existentes más comunes en la tierra.
Basándose en evidencias fosilizadas se calcula que han estado presentes durante 300 millones de
años (Bennett et al., 1996). A pesar del tiempo transcurrido, las especies modernas difieren poco
de sus ancestros, lo que hace pensar que se adaptaron fácilmente, sin grandes problemas a los
distintos hábitats (Vargas, 1995).
Las cucarachas se caracterizan por presentar cuerpo quitinizado de forma oval y aplanado dorso
ventralmente, con pronoto bien desarrollado que oculta la cabeza; las antenas son largas y
filiformes multisegmentadas (Dominguez, 1994). Las cucarachas generalmente presentan alas
bien desarrolladas, aunque en algunas especies estas pueden ser muy reducidas o carecen de ellas.

592
Hernández-Rodríguez et al.: Cucarachas de importancia urbana en Viesca, Coahuila.

El tamaño y coloración de estos insectos es variable dependiendo de la especie; encontrándose


cucarachas de colores claros hasta oscuros (Triplehorn y Johnson, 2005; Bennett et al., 2012). Las
cucarachas presentan metamorfosis paurometábola, se reproducen de manera sexual y asexual.
Las cucarachas son insectos de vida silvestre, pero el hombre con sus hábitos y costumbres ha
provocado que estas se conviertan en verdaderas plagas urbanas (Bonnefoy et al., 2008). Están
presentes en hogares, escuelas, hospitales, oficinas, en áreas de almacenamiento y preparación de
alimentos (Rust y Reiderson, 2007), además pueden transferir de forma mecánica patógenos
causantes de enfermedades (Bennett et al., 2012); entre ellas: lepra, diarreas, cólera, micosis,
neumonía, difteria, brucelosis, tétanos, tuberculosis, toxoplasmosis (Ramírez, 1989). Además,
existen evidencias que señalan que las cucarachas producen sustancias que desencadenan procesos
alérgicos (Ponce et al., 2005).
Existen aproximadamente 4,600 especies de cucarachas descritas en el mundo (Faúndez y
Carbajal, 2011). Para América se reportan 180 géneros y 2000 especies (Gutiérrez, 2010); de las
cuales 70 especies son reportadas para Estados Unidos (Smith y Whitman, 1992) y solo un pequeño
grupo (menos del 1 %) de las especies conocidas en la actualidad son consideradas plagas de
ambientes urbanos (Piazuelos et al., 2009) sinantrópicas o plagas domésticas de importancia
sanitaria (Harwood y James, 1987).
Para Canadá, Estados Unidos y el Norte de México se reportan 69 especies de cucarachas que
se agrupan en 32 géneros. Sin embargo, las de mayor importancia son: Blattela germanica, Blatta
orientalis, Periplaneta americana, Supella longipalpa y Parcoblatta pensylvanica (Steven 2007).
Existen otras especies como Periplaneta australasiae, Periplaneta brunnea, Blattella asahinai y
Blatta lateralis que bajo ciertas condiciones específicas o tropicales pueden convertirse en
importantes plagas urbanas (Kidd, 2008).
Existen pocos estudios sobre diversidad de cucarachas a nivel nacional y regional. Para el estado
de Coahuila se reportan estudios de estos insectos en el municipio de Torreón, Coahuila,
consignando la presencia de seis especies de cucarachas: Periplaneta americana, Blattella
germanica, Supella longipalpa, Blattella asahinai, Blatta lateralis y Pycnoscelus surinamensis; las
cuales presentan asociaciones entre ellas y son plagas de importancia urbana (Hernández et al.,
2013).
Trabajos de investigación realizados en la región de Matamoros, Coahuila se reportan cinco
especies: P. americana, B. germanica, S. longipalpa, P. surinamensis y B. vaga (Hernández et al.,
2014). Para el municipio de San Pedro de las Colonias, Coahuila se reporta a: B. germanica, P.
americana, P. surinamensis y S. longipalpa; las cuales presentan asociación entre especies
(Hernández et al., 2015).
No existen registros oficiales sobre especies de cucarachas presentes en la región de Viesca,
Coahuila. Por lo anterior se realizó el presente trabajo de investigación con el objetivo de identificar
las especies de cucarachas presentes en el área urbana de Viesca, Coahuila.

MATERIALES Y MÉTODO
Ubicación. El presente trabajo de investigación se realizó en el área urbana de Viesca, Coahuila,
que se encuentra en la zona biogeográfica del desierto Chihuahuense. Se ubica en las coordenadas
102° 48 ' 24" longitud oeste y 25° 20' 33" latitud norte, a una altura de 1100 metros sobre el nivel
del mar. Colinda al norte con el municipio de Matamoros, Coahuila; al sur con el estado de
Zacatecas; al oeste con el municipio de Torreón, Coahuila y Lerdo, Durango; al este con Parras de
la Fuente, Coahuila. El desarrollo de éste trabajo se efectuó durante el periodo comprendido entre
los meses de Abril a Septiembre del año 2012. El clima en la región es muy seco semicálido (97
%), seco templado (2 %) y seco semicálido (1 %), con escasas lluvias, apenas entre 100 y 400 mm.

593
Entomología mexicana, 4: 592−597 (2017)

La mayoría de estas precipitaciones van desde abril hasta octubre. La temperatura fluctúa entre los
0 y 40 grados centígrados, pero puede alcanzar hasta 44 °C en verano y -8 °C en invierno. Los
vientos generalmente provenientes del sur, con una velocidad promedio de 16 kilómetros por hora
generalmente provocan tolvaneras que cubren la visibilidad hasta varios metros de distancia
(INEGI, 2015).
Colecta y preservación de especímenes. Para la colecta de cucarachas en el área urbana de
Viesca, Coahuila se seleccionaron 100 sitios de muestreo al azar para la zona urbana. En cada sitio
de muestreo cuando fue posible se colectaron de manera directa ootecas, ninfas y adultos de
cucarachas (machos, hembras, hembras en reproducción) en diversos lugares tales como: casa-
habitación, bodegas, oficinas, escuelas, negocios de comida rápida, panaderías, tortillerías,
registros de drenajes sanitarios de red principal, jardines, maquinaria y equipo. En cada sitio de
muestreo se colectaron por lo menos 10 especímenes. Las cucarachas colectadas se conservaron en
frascos con etanol al 70 % para su posterior identificación en el Laboratorio de Parasitología de la
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro-Unidad Laguna.
Identificación. Para identificar los especímenes se utilizaron las claves dicotómicas de
cucarachas adultas del Departamento de Entomología y Nematología de la Universidad de Florida
elaboradas por Choate et al. (2008) y las claves pictóricas para adultos y ootecas de Pratt (1988).
Las cucarachas identificadas fueron corroboradas por el M. C. Jaime Santillán Santana de la
Universidad de Guadalajara. El material colectado se encuentra depositado en el insectario del
Departamento de Parasitología de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro-Unidad
Laguna.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se identificaron tres especies de cucarachas urbanas: la cucaracha americana Periplaneta
americana, la cucaracha alemana Blattella germanica y la cucaracha de bandas cafés Supella
longipalpa (Fig. 1).
En el Cuadro 1, se presentan las especies de cucarachas identificadas y su frecuencia de colecta
en el área urbana de Viesca, Coahuila. Dichas especies son plagas domésticas y/o peridomésticas
de importancia urbana en esta región y están presentes durante todo el año infestando los sitios
asociados con el hombre. De acuerdo a los datos obtenidos la especie más frecuente en las colectas
fue la cucaracha americana P. americana estando presente en 98 % de las colectas, seguida por la
cucaracha alemana B. germanica con 28 % de frecuencia de colecta y la especie menos frecuente
resultó ser la cucaracha de bandas cafés S. longipalpa con 12 % de frecuencia de colecta.
Se encontraron tres especies de cucarachas en el área área urbana de Viesca, Coahuila: P.
americana, B. germánica y S. longipalpa; las cuales son reportadas en los municipios de Torreón,
Matamoros y San Pedro de las Colonias (Hernández et al., 2013, 2014 y 2015). De acuerdo los
datos obtenidos en este estudio y al compararlos con los municipios anteriores el comportamiento
de frecuencia de aparición en las colectas fueron muy similares para ambos municipios. Además,
tales especies identificadas son plagas domésticas o peridomésticas que están presentes en las
diversas áreas asociadas con el hombre tal como lo indican Bennette et al. (2012)
Periplaneta americana y B. germanica fueron las especies de cucarachas más frecuentes en el
estudio, corroborando con esto lo comentado por Triplehord y Johnson (2005) quienes mencionan
que la cucaracha americana P. americana y cucaracha alemana B. germanica están ampliamente
distribuidas a nivel mundial.
Periplaneta americana fue localizada principalmente registros sanitarios de casa-habitación y
red de drenaje municipal, siendo una especie ampliamente distribuida ya que estuvo presente en
98 % de las colectas. P. americana fue colectada principalmente en el exterior cerca de fuentes de

594
Hernández-Rodríguez et al.: Cucarachas de importancia urbana en Viesca, Coahuila.

alimento como basura amontonada, hojarasca y troncos en descomposición; así como en fuentes
de agua tales como tinacos abiertos y aljibes dañados concordando con lo reportado con Ponce et
al. (2005).

a b c
Figura 1. Especies de cucarachas identificadas en el área urbana de Viesca, Coahuila. a) Periplaneta americana
(Linnaeus, 1758), b) Blattella germanica (Linnaeus, 1767) y c) Supella longipalpa (Fabricius, 1798)

Cuadro 1. Especies de cucarachas identificadas y su frecuencia


de colecta en el área urbana de Viesca, Coahuila, México. 2015.
Área urbana
Taxa
n = 100
Periplaneta americana 98
Blattella germanica 28
Supella longipalpa 12

Sin embargo, P. americana fue colectada en baños y cocinas con tubería dañada en el interior
de los hogares, asi como muebles destruidos a causa de la humedad, concordando con Hernández
et al. (2015). La cucaracha americana P. americana presenta mayor actividad durante la noche,
localizándosele principalmente en el exterior sobre diversas superficies y realizando vuelos cortos
entre edificios. Estos hallasgos concuerdan con Ponce et al. (2005) y Bennette et al. (2012).
Blatella germanica fue colectada en el interior de los hogares principalmente en cocinas
infestando sillas, mesas, estufas, refrigeradores, muebles y electrodomésticos. En baños fue
colectada principalmente cerca de depósito de agua, conductos eléctricos, espejos y muebles. Sin
embargo, cuando las infestaciones eran muy altas se localizó en otras áreas de la casa habitación
principalmente recamaras y salas; infestando camas, marcos de puertas y ventanas, computadoras,
cajas de cartón, marcos fotográficos, zoclos, televisores, ventiladores. Además, dicha especies fue
colectada en negocios de comida rápida, fruterías, panaderías, tortillerías, escuelas. Lo anterior
concuerda con lo mencionado por Dominguez (1994), Smith y Whitman (1992) Triplehorn y
Johnson (2005) y Bennett et al. (2012) quienes hacen referencia de que es una especie que
comúnmente se puede encontrar en casas, restaurantes, hoteles, prefiriendo áreas cálidas y húmedas
como baños y cocinas.
Supella longipalpa fue colectada en casas habitación, escuelas y bodegas. Encontrándola en
marcos de puertas, marcos de cuadros fotográficos, alacenas de cocina, estufas, sillas, mesas,
electrodomésticos, cortineros, closet, tarimas de madera, techos y paredes, prefiriendo áreas
elevadas, polvorientas y secas como techos, paredes y marcos fotográficos concordando con
Dominguez (1994) y Hernández et al. (2015) quienes indicaron que S. longipalpa es una especie
de cucaracha que se encuentra en el interior de los hogares infestando cocinas, baños y otras áreas.

595
Entomología mexicana, 4: 592−597 (2017)

En este estudio realizado en Viesca, Coahuila, México no se encontraron asociaciones entre


especies de cucarachas difiriendo con Hernández et al. (2013 y 2015) quienes reportan asociaciones
entre especies de cucarachas para los municipios de Torreón y San Pedro de las Colonias, Coahuila.
No se encontraron asociaciones entre especies debido posiblemente a que el área urbana de Viesca,
Coahuila es un municipio pequeño comparado con Torreón y San Pedro de las Colonias, Coahuila,
por ende el movimiento de mercancías es menor.

CONCLUSIÓN
Se documenta la presencia de tres especies de cucarachas en el área urbana de Viesca, Coahuila,
México. Las especies de cucarachas encontradas en este estudio fueron: Periplaneta americana
(Linnaeus), Blattella germanica (Linnaeus) y Supella longipalpa (Fabricius). Dichas especies
identificadas son plagas domésticas y peridomésticas que se encuentran durante todo el año.
Además, las especies encontradas en este estudio corresponden a los primeros registros regionales,
ya que no existen trabajos de diversidad de Blattodea para esta región de Coahuila.

Agradecimientos
Los autores agradecen al Departamento de Parasitología de UAAAN-UL por el apoyo brindado,
al M. C. Jaime Santillán Santana por la corroboración de las especies, a los IAP Antonio Castillo
Martínez, J. Salvador Hernández Reyes y Lic. Francisco de la Torre Puentes.

Literatura Citada
Bennett, G. W., Owens, J. M y R. M. Corrigan. 2012. Guía científica de Truman para operaciones de
control de plagas. Cuarta Ed. Universidad de Pardue. USA. 157 pp.
Bennett, G. W., Owens, J. M. y R. M. Corrigan. 1996. Guía científica de Truman para operaciones de
control de plagas. Cuarta Ed. Universidad de Pardue. USA. 182 pp.
Bonnefoy, X., Kampen, H. and K. Sweeney. 2008. Public Health Significance of Urban Pests. Editorial
World Health Organization. Copenhagen, Denmark. 567 pp.
Choate, P. M., Burns, S., Olsen, L., Richman, D., Pérez, O., Patnaude, M., McFarland, C., McManamy, K.
and R. Pluke. 2008. A Dichotomous Key for the Identification of the Cockroach fauna (Insecta:
Blattaria) of Florida. Department of Entomology and Nematology, University of Florida. Florida
entomologist 72(4):612-617.
Domínguez, R. R. 1994. Taxonomía I, protura a homóptera, claves y diagnosis. UACH Parasitología
Agrícola. Chapingo, México.
Faúndez, I. E. y M. A. Carvajal. 2011. Blatella germanica (Linneus, 1767) (Insecta: Blattaria) en la región
de Magallanes (Chile). Boletín de la Universidad de Chile, 5: 50−55.
Harwood, R. F. y M. T. James. 1987. Entomología médica y veterinaria. 7ª. Edición. Ed. Limusa S.A. de
C.V. México, D. F.
Gutiérrez, E. 2010. Cucarachas de América. Cocuyo. Carta Informativa de los Zoólogos de Invertebrados
de las Antillas, 18(1): 4−10.
Hernández, R. S., Valdés. P. M. T., Sánchez. R. F. J., López, H. J., Ortega, M. A. I. y S. M. Cueto M. 2013.
Cucarachas en el municipio de Torreón, Coahuila. Pp. 925−930. In: E. G. Estrada-V., M. P. Chaires-
G., J. Acuña-S,. A. Equihua-M., A. Pescador-R. y M. V. Rodríguez-I. (Eds.). Entomología
mexicana. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de Entomología. Texcoco, estado de
México.
Hernández, R. S., López, H. J., Valdés, P. M. T. y F. J. Sánchez-R. 2014. Cucarachas en el municipio de
Matamoros, Coahuila. Entomología mexicana, 1: 1297−1302.
Hernández, R. S., Valdés, P. M. T., López, H. J., García, E. F., Castillo, M. A. y S. M. Cueto-M. 2015.
Cucarachas (Hexapoda: Blattodea) del municipio de San Pedro de las Colonias, Coahuila.
Entomología mexicana, 2: 695−700.

596
Hernández-Rodríguez et al.: Cucarachas de importancia urbana en Viesca, Coahuila.

Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI). 2015. Información Nacional por Entidad Federativa
y Municipios. Disponible en: http://www.inegi.org.mx/sistemas/mexicocifras/default.aspx?ent=05.
(Fecha de consulta: 09-II-2017).
Kidd, M. C. 2008. Las plagas urbanas y su significación para la salud pública. Chartered Institute of
Environmental Health. Oficina Regional para Europa de la OMS. Londres, Inglaterra. 47 pp.
Piazuelo, R. M., Jaramillo, R. G. y O. R. González. 2009. Resistencia a deltametrina de cepas de Blattella
germanica (Dictyoptera: Blattellidae) en la ciudad de Cali, Colombia. Revista Cubana de Médicina
Tropical, 61(3): 213−219.
Ponce, G., Cantú, P., Flores, C., A., Badii, M., Barragán, A. Zapata, R. e I. Fernández. 2005. Cucarachas:
Biología e importancia en salud pública. RESPYN Revista de Salud Pública y nutrición, 6(3): 1−6.
Pratt, H. D. 1988. Annotated checklist of the cockroaches (Dyctyoptera) of Nort America. Annals of the
Entomological Society of America, 81(6): 882−885.
Ramírez, P. J. 1989. La cucaracha como vector agentes patógenos. Boletín de la Oficina Sanitaria
Panamericana, 107(7): 41−46.
Rust, M. K. and D. A. Reiderson. 2007. Cockroaches Integrated Pest Management for Home Gardeners
and Landscape Professionals. Publication 7467. Pest notes University of California. California,
E.U.A. pp 1-7.
Smith, H. E. and C. R. Whitman. 1992. Cockroaches. NPCA Field Guide to Structural Pest. National Pest
Control Association Inc. Guardians of your environment. 890 p.
Steven, B. J. 2007. American Cockroaches Periplaneta americana. Disponible en:
http://www.ento.psu.edu/extensión/factsheetspdf/americancockroach.pdf. (Fecha de consulta: 12-
II-2015).
Triplehorn, A. C. and F. N. Johnson. 2005. Borror and Delong´s Introduction to the Study of Insects. 7th
edition, Thomson brooks/cole. United States of America. 864 p.
Vargas, V. M. 1995. La Cucaracha un insecto curioso. 1ra Edición. Universidad de Costa Rica. pp. 7.

597
ENTOMOLOGÍA URBANA Y LEGAL ISSN: 2448-475X

ARAÑAS SALTARINAS (ARANEAE: SALTICIDAE) EN DOS SITIOS


CONTRASTANTES EN GRADO DE ANTROPIZACIÓN EN MORELIA
MICHOACÁN, MÉXICO

Juan Maldonado-Carrizales y Javier Ponce-Saavedra

Laboratorio de Entomología “Biol. Sócrates Cisneros Paz”. Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San
Nicolás de Hidalgo. Edificio B4 2º piso. Ciudad Universitaria. Morelia, Michoacán.
Autor de correspondencia: ponce.javier0691@gmail.com

RESUMEN. El trabajo se llevó a cabo en dos localidades con condiciones de antropización al sur de la ciudad de
Morelia, mediante cuatro colectas diurnas con periodicidad bimensual, de marzo a septiembre de 2016. Se utilizó
manta de golpeo y colecta directa para la captura de las arañas. Se recolectaron 175 organismos, pertenecientes a 22
géneros, siete especies y 15 morfoespecies. El 73.7 % de los ejemplares se recolectaron en el ambiente poco
antropizado; sin embargo la diversidad no tuvo diferencia estadística significativa entre los dos ambientes, a pesar de
la diferencia en composición de especies y géneros dominantes, siendo Corythalia aff. barbipes la más abundante en
el área con una baja antropización, mientras que Paraphidippus aurantius lo fue en el ambiente antropizado. Las
estimaciones de riqueza muestran que se requiere de mayor esfuerzo de muestreo en ambas localidades, aunque en
ambos sitios se tuvo una buena representación de la riqueza con alrededor del 70 % del número estimado por el modelo
de Chao2.

Palabras clave: Arañas antrópicas, sinantropismo, diversidad.

Jumping Spiders (Araneae: Salticidae) in two contrasting sites in anthropization degree in


Morelia, Michoacán, México

ABSTRACT. A study among two different conditions of anthropization in southern of Morelia city was carried out
during March to September on 2016. Three diurnal collects was made bimonthly. 175 organisms were captured
corresponding to 22 genera, 7 species and 15 morphospecies. 73.7% of organisms were collected in a low
anthropization site, nevertheless, diversity did not have statistic differences among the two sites, despite the difference
in composition, dominants genus and species. Corythalia aff. barbipes was the most abundant species in the low
anthropization site while Paraphidippus aurantius was the most abundant in the anthropized site. According to richness
estimation both sites need a major sampling effort, although both sites reaching near 70% of the richness estimation
with the Chao 2 model.

Keywords: Anthropic spiders, synanthropism, diversity.

INTRODUCCIÓN
Un ecosistema urbano puede definirse como un sitio donde los seres humanos habitan en
densidades altas y las edificaciones cubren grandes extensiones de la superficie terrestre (Pickett
et al., 2001) causando modificación del paisaje, clima (Durán-Barrón et al., 2009) y el reemplazo
de componentes bióticos y abióticos originales de dicho lugar, por tanto, la construcción de las
ciudades representa el factor más drástico e irreversible en la transformación de sistemas
ambientales naturales (Romero et al., 2004).
La modificación del ecosistema constituye una configuración distinta de la biota y la
instauración de nuevos hábitats (Martínez-Dueñas, 2010), por lo que las ciudades pueden
considerarse sistemas ecológicos complejos, que además se rigen bajo dinámicas muy particulares
(Durán-Barrón et al., 2009). Las modificaciones del ecosistema original por efectos antropogénicos
aunado a la dificultad de regeneración, se denomina antropización (Martínez-Dueñas, 2010) y el
grado de estas modificaciones se encuentra asociado a efectos de declive, extinción o expansión de

598
Maldonado-Carrizales y Ponce-Saavedra. Arañas saltarinas en dos sitios contrastantes en grado de antropización.

ciertas especies de artrópodos (Cupul-Magaña et al., 2008). Los efectos pueden ser directos
respondiendo a la pérdida de hábitat y la contaminación e indirectos tales como alteraciones en la
estructura del hábitat, presencia y abundancia de recursos (McIntyre, 2000).
Los artrópodos representan un buen grupo de estudio para efectos de antropización debido a su
diversidad, ciclos de vida cortos, facilidad de muestreo, representan el espectro de los niveles
tróficos y la mayoría tienen importancia agronómica, económica o social en hábitats alterados por
el hombre (Desales-Lara et al., 2013). Entre los artrópodos más abundantes se encuentra el orden
Araneae (Arachnida), siendo el séptimo orden más diverso del reino animal (Escorcia et al., 2012);
además representa un grupo clave en los ecosistemas por ser depredadores generalistas (Grismado,
2007).
La familia Salticidae, es la más diversa del orden Araneae con alrededor de 5,944 especies
(Platnick, 2017). Se distribuye en un rango amplio de microhábitats y se encuentran en ambientes
urbanos que ya están instaurados o que apenas se están conformando (Cupul-Magaña y Navarrete-
Heredia, 2008; Desales-Lara et al., 2013; Salazar-Olivo y Solís-Rojas, 2015). Zolotarev y Belskaya
(2015) afirman que la riqueza específica en arácnidos es significativamente menor en ambientes
urbanizados, además la dominancia de algunas especies incrementa. El conocimiento de las
especies adaptadas a ambientes urbanos es aún escaso, así por ejemplo, para zonas urbanas en
México se han reportado algunas especies como Plexippus paykulli (Audouin, 1826), Tegenaria
domestica (Clerck, 1757), Parasteatoda tepidariorum (C. L. Koch, 1841) y Physocyclus dugesi
Simon, 1893 (Durán-Barrón et al., 2009).
En el caso particular de la familia Salticidae, se cuenta con un listado taxonómico del Distrito
Federal que incluye géneros como Habronattus, Mexigonus, Pelegrina, Paraphidippus, Sassacus,
Phidippus, Paramarpissa, Plexippus, Phanias y Euphryinae (gen. nov., sp. nov). (López-Villegas
et al., 2012.). La información que actualmente se tiene sobre la familia Salticidae en Michoacán y
en el resto del país, se limita a inventarios generales; por lo que los aspectos de taxonomía y
distribución han sido poco estudiados (Maldonado-Carrizales et al., 2015).
Estudios realizados por Salazar-Olivo y Solís-Rojas (2015) en Ciudad Victoria, Desales-Lara et
al (2011) en Toluca, estado de México, Desales-Lara et al. (2014) en Ecatepec, estados de México
y Durán-Barrón et al. (2009) en Ciudad de México, revelan la presencia de saltícidos en ambientes
urbanizados.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio. El trabajo se realizó en dos localidades con condiciones distintas de
antropización al sur de la ciudad de Morelia: Sitio 1) Ciudad Universitaria (19° 41’ 18” N; 101°
12’ 13” O; 1940 msnm) considerado como un sitio urbanizado, debido a su alto grado de
modificación respecto al sistema original y su baja (o nula) capacidad para regenerarse acorde a
los criterios de Martínez-Dueñas (2010); cuenta con diferentes construcciones urbanas y áreas
verdes con agrupaciones de vegetación heterogéneas, mismas que fueron introducidas para su
ornato. Las áreas presentan un constante mantenimiento. Sitio 2) San Miguel del Monte (19° 37’
59” N; 101° 8’ 47” O; 2312 msnm), considerado como un sitio poco antropizado, por su bajo grado
de modificación respecto al sistema original y su alta capacidad de regeneración, este sitio presenta
un bosque mixto entre Pino (Pinus spp.) y Encino (Quercus spp.) (CONURBA, 2014), además de
una escasa actividad humana (Fig. 1).
Se efectuaron cuatro colectas diurnas con periodicidad bimensual, de marzo a septiembre de
2016 utilizando dos métodos: 1) Manta de golpeo, golpeando la vegetación para que los organismos
caigan en un cuadro de manta de 1 m2 y capturarlos con frascos y 2) Colecta directa. En ambos
casos el esfuerzo de colecta fue de 4 horas/persona.

599
Entomología mexicana, 4: 598−604 (2017)

Figura 1. Localización del área de estudio en Morelia, Michoacán. (Tomada de Google Earth®).

Los organismos capturados fueron transportados al Laboratorio de Entomología “Biol. Sócrates


Cisneros Paz” de la Facultad de Biología de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo
(UMSNH), donde se sacrificaron en alcohol al 80 % y se identificaron con la ayuda de un
microscopio estereoscópico Fisher Scientific™ Stereomaster™ y con las claves del manual de
Ubick et al., (2005) así como el acervo fotográfico en línea del Dr. Wayne Maddison (2015),
reconocido especialista del grupo.
Análisis de datos. Se estimó la diversidad alfa utilizando el índice de Shannon (H’), así como
la dominancia utilizando el índice de Simpson (λ), la riqueza estimada mediante los índices no
paramétricos Chao 2 y Bootstrap (Magurran, 2005), además del índice de rarefacción para descartar
la influencia del tamaño de muestra en la riqueza observada y la curva de acumulación de especies
obtenida, así como el índice de disimilitud de Bray-Curtis para determinar el nivel de diferencia
entre los sitios estudiados (Magurran, 2005).

RESULTADOS
Se recolectaron 175 organismos (54 ♂♂, 29 ♀♀ y 92 juveniles), correspondientes a 22 géneros,
siete especies y 15 morfoespecies. En Ciudad Universitaria se colectaron 46 individuos
pertenecientes a 12 especies y en San Miguel del Monte se colectaron 129 ejemplares
pertenecientes a 17 especies. En Ciudad Universitaria, la especie más abundante fue Paraphidippus
aurantius (57.17 %) mientras que en San Miguel del monte fue Corythalia aff barbipes (37.98 %)
y estuvo presente sólo en esta localidad (Cuadro 1).
De acuerdo con el índice de diversidad de Shannon, Ciudad Universitaria (H’ =1.775) es menos
diversa que San Miguel del Monte (H’ = 1.946), aunque de acuerdo con la prueba de t modificada
por Hutchenson (Zar, 1996), no existe diferencia estadística significativa (t = 1.0719; p < 0.28721).
De igual forma, el valor de dominancia de Simpson fue ligeramente mayor en San Miguel del
Monte (λ = 0.7856 por 0.7013 en Ciudad Universitaria).
Las estimaciones de riqueza con Chao 2 y Bootstrap muestran que para ambas localidades
esfuerzo de captura debe incrementarse al obtener para Ciudad Universitaria el 70.5 % y 85.7 %
de la riqueza estimada respectivamente; mientras que en San Miguel del monte estos valores fueron
de 70.8 % y 85.0 %, situación que también se aprecia en las curvas de rarefacción (Fig. 2), en las

600
Maldonado-Carrizales y Ponce-Saavedra. Arañas saltarinas en dos sitios contrastantes en grado de antropización.

que aún se aprecia tendencia al crecimiento con diferencia de riqueza esperada mayor para la zona
no antropizada.

Cuadro 1. Lista de especies y morfoespecies colectadas con su abundancia por sitio y total.
Localidad
San Miguel Ciudad
Género y especie
del Monte Universitaria
Anicius dolius Chamberlin, 1925 25 2
Corythalia aff. barbipes (Mello-Leitão, 1939) 49 0
Corythalia sp. 1 2 0
Corythalia sp. 2 1 0
Eris sp. 5 3
Habronattus fallax (Peckham & Peckham, 1909) 1 0
Habronattus sp. 1 3
Lyssomanes sp. 1 1
Mexigonus minutus (F. O. Pickard-Cambridge, 1901) 0 2
Naphrys sp. 7 0
Paraphidippus aurantius (Lucas, 1833) 11 24
Pelegrina sp. 1 0
Pelegrina variegata (F. O. Pickard-Cambridge, 1901) 3 0
Pellenes sp. 1 1
Phanias sp. 18 4
Phidippus sp. 0 1
Sassacus sp. 1 0 1
Sassacus sp. 2 0 3
Synageles mexicanus Cutler, 1988 0 1
Synemosyna sp. 1 1 0
Synemosyna sp. 2 1 0
Zygoballus sp. 1 0
Total de Individuos (N) 129 46
Total de Especies (S) 17 12

Figura 2. Curva de rarefacción de especies para (A) Ciudad Universitaria (CU); (B) Curva de acumulación de especies
de Ciudad Universitaria (CU) y San Miguel (SM) (C) San Miguel del Monte (SM).

DISCUSIÓN
La familia Salticidae ha sido reportada como sinantrópica en estudios realizados en viviendas y
ambientes urbanos (Desales-Lara et al., 2013; Desales-Lara et al., 2014; Cupul-Magaña y
Navarrete-Heredia, 2008; Salazar-Olivo y Solís-Rojas, 2015); sin embargo, no hay registros de
saltícidos en ambientes urbanos para el estado de Michoacán, por lo que el listado obtenido en este
trabajo, representan los primeros registros en este ambiente.

601
Entomología mexicana, 4: 598−604 (2017)

Anicius dolius, Eris sp., Habronattus sp, Lyssomanes sp., Paraphidippus aurantius, Pellenes sp.
y Phanias sp. fueron encontrados en ambos sitios, de los cuales solo Habronattus fallax estuvo
ausente en un sitio (Ciudad Universitaria). Habronattus es un género ya reportado en viviendas, la
especie H. mexicanus se ha reportado en zonas urbanas de Ciudad Victoria (Salazar-Olivo y Solis-
Rojas, 2015). Algunas especies que han sido registradas para Michoacán son H. cambridgei, H.
contingens, y H. fallax (Maldonado-Carrizales et al., 2015). Por tanto, la información para especies
del género Habronattus sugiere que estas especies tienen un rango amplio de hábitat y que podrían
ser comunes en ambientes antropizados.
Desales-Lara (2014) menciona que Eris sp. y Mexigonus sp. son géneros de hábitos
sinantrópicos; Eris sp. fue encontrada tanto en el sitio antropizado como en el poco antropizado, lo
que confirma la capacidad sinantrópica del género, aunque se necesita un mayor esfuerzo
taxonómico para saber si se trata de la misma especie; así mismo Desales-Lara (2014) confirma a
Mexigonus sp. como una especie sinantrópica y nosotros la encontramos sólo en Ciudad
Universitaria.
Anicius dolius, fue una especie muy abundante en San Miguel del Monte y se colectaron solo
dos ejemplares en Ciudad Universitaria; sin embargo, en mayo de 2015 el primer autor de este
trabajo en compañía de Wayne Maddison colectaron varios ejemplares de la misma especie en esta
localidad. La actividad diaria de la especie pudo provocar que la hora a la que se hizo el muestreo
para este trabajo, la probabilidad de captura de ésta especie sea baja (Jiménez-Valverde y Hortal,
2003), así como el efecto de la actividad humana que hay en la zona.
Caso parecido es el de Phanias sp., cuya abundancia es mayor respecto al resto de las especies
compartidas y es más abundante en San Miguel del Monte; no obstante su presencia en Ciudad
Universitaria indica que es una especie que puede adecuarse a vivir en ambientes modificados por
el hombre.
De las especies que sólo se encontraron en el sitio urbanizado, el género Phidippus se ha
reportado como sinantrópico, con las especies P. audax en Ciudad Victoria, Tamaulipas (Salazar-
Olivo y Solis-Rojas, 2015), P. carneus y una morfoespecie en Coacalco, Ecatepec, Edo. Méx.
(Desales-Lara et al., 2014). Para el resto de las especies que fueron encontradas en Ciudad
Universitaria, se sugieren estudios posteriores que confirmen el grado de sinantropía.
El análisis de Bray-Curtis muestra que la diferencia entre ambos sitios es alta (73.72 %), de
igual forma el índice de Sørensen-Dice (51.33 %) lo refleja, evidenciando el efecto del grado de
antropización.

CONCLUSIÓN
Las arañas saltarinas ofrecen buena información sobre los cambios en su ambiente por efecto
de antropización en el área de estudio.
Especies como Anicius dolius, Eris sp., Phanias sp. se pueden encontrar tanto en ambientes
poco antropizados como los muy perturbados, por lo que se considera tienen capacidad de
adecuarse a ambientes modificados por el hombre.
La especie Phidippus sp. encontrada sólo en Ciudad Universitaria, corrobora la capacidad de
adaptación de este género en ambientes urbanizados
La no existencia de diferencia estadística entre las diversidades estimadas en los dos sitios,
sugiere que la antropización genera modificaciones importantes en la composición de especies y
en la abundancia de ellas, pero la estructura fundamental se mantiene, con menos individuos y
menos especies, reflejo de la uniformización del ambiente.

602
Maldonado-Carrizales y Ponce-Saavedra. Arañas saltarinas en dos sitios contrastantes en grado de antropización.

Agradecimientos
A Diana Alejandra Gutiérrez Cortés, Gabriela López Piña, Ernestor Oliveros, Circe López
Guillén, Leticia Quevedo Banderas y Alfredo Aminadab Mojica Mariano por su apoyo en campo.
A la Dra. Ana F. Quijano Ravell, por su apoyo y a la M. en C. Dariana Raquel Guerrero Fuentes
por los datos de la Colección Nacional de Arácnidos (CNAN).

Literatura Citada
CONURBA, 2014. Programa Parcial de Desarrollo Urbano de la Zona Sur de la Ciudad de Morelia, Mich.
H. Ayuntamiento de Morelia. Disponible en: http://www.morelia.gob.mx/pdfs/IMDUM/SUR/
Documento/. (Fecha de consulta: 26-VIII-2016).
Cupul-Magaña, F. G. y J. L. Navarrete-Heredia. 2008. Artropodofauna de las viviendas de Puerto Vallarta,
Jalisco, México. Ecología aplicada, 7 (1-2): 187−190.
Desales-Lara, M. A., Francke, O. F. y P. Sánchez Nava. 2011. Arañas (Arachnida:Araneae) asociadas a
diferentes grados de urbanización. Pp. 69−73. In: Memorias del XLVI Congreso Nacional de
Entomología, vol. 10, Cancún-Riviera Maya, 26 al 29 de junio, 2011, Quintana Roo.
Desales-Lara, M. A., Francke, O. F. y P. Sánchez-Nava. 2013. Diversidad de arañas (Arachnida: Araneae)
en hábitats antropogénicos. Revista Mexicana de Biodiversidad, 84: 291−305.
Desales-Lara, M. A. 2014. Araneofauna (Arachnida:Araneae) del Estado de México, México. Acta
Zoológica Mexicana (n. s.), 30(2): 298−320.
Durán-Barrón, C. G., Francke, O. F. y T. M. Pérez-Ortiz. 2009. Diversidad de arañas (Arachnida: Araneae)
asociadas a viviendas de la Ciudad de México (Área metropolitana). Revista Mexicana de
Biodiversidad, 80: 55−69.
Escorcia, R. Y., Martínez, H. N. J. y J. P. Silva T. 2012. Estudio de la diversidad de arañas de un bosque
seco tropical (BS-T) en Sabanalarga, Atlántico, Colombia. Boletín científico Museo de Historia
Natural, 16(1): 247−260.
Grismado, C. J. 2007. Comunidades de Arañas de la Reserva Natural Otamendi, Provincia de Buenos Aires.
Riqueza específica y diversidad. Trabajo Final para obtención de Título en Técnico Universitario
en Gestión, Manejo y Conservación de Biodiversidad. Universidad CAECE. 95 pp.
Jiménez-Valverde, A. y J. Hortal. 2003. Las curvas de acumulación de especies y la necesidad de evaluar
la calidad de los inventarios biológicos. Revista Ibérica de Aracnología, 8: 151−161.
López-Villegas, M. S., Castelo, J .L. y L. J V. Rosas. 2012. Listado faunístico de arañas de la familia
Salticidae (Aracnida:Araneae) del Distrito Federal, México. Pp. 59−62. In: A. Equihua-Martínez,
E. G. Estrada-Venegas, J. A. Acuña-Soto, M. P. Chaires-Grijalva y G. Durán-Ramírez. (Eds.).
Entomología Mexicana Vol. 11, Tomo 1. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de
Entomología. Texcoco, estado de México.
McIntyre, N. E. 2000. Ecology of Urban arthropods: a review an call to action. Annals of the Entomological
Society of America, 93(4): 825−835.
Maddison, W. P. 2015. Salticid Images. University of British Columbia's Beaty Biodiversity Museum.
Disponible en: http://salticidae.org/salticidImages/index.html. (Fecha de consulta: 15-VIII-2016).
Magurran, A. E. 2005. Measuring Biological Diversity. Oxford: Blackwell Science. UK. 256 pp.
Maldonado-Carrizales J., Ponce-Saavedra, J. y A. F. Quijano-Ravell. 2015. Salticidos (Arachnida: Araneae)
del Estado de Michoacán, México. Entomología mexicana 2: 71−75.
Martínez-Dueñas, W. A. 2010. INRA-Índice Integrado Relativo de Antropización: Propuesta Técnica-
Conceptual y aplicación. Revista Intrópica, 5: 45−54.
Pickett, S. T., Cadenasso, M. L., Groove, J. M., Nilon, R. C. H., Pouyat, V., Zipperer, W. C. and R.
Constanza. 2001. Urban ecological systems: linking terrestrial ecological, physical, and
socioeconomic components of Metropolitan areas. Annual Review of Ecology and Systematics, 32:
127−157.
Platnick, N. 2017. World Spider Catalog, version 16. American Museum of Natural History. Disponible en:
http://wsc.nmbe.ch. (Fecha de consulta: 3-III-2017).

603
Entomología mexicana, 4: 598−604 (2017)

Romero, H., Azócar, G., Ordenes, F., Vásquez, A. y X. Toledo. 2004. Ecología Urbana de las Ciudades
Intermedias Chilenas. Universidad de Chile. Disponible en: http://repositorio.uchile.cl/handle/2250/
118050. (Fecha de consulta: 6-IX-2016).
Salazar-Olivo, C. y C. Solís-Rojas. 2015. Araneofauna urbana (Arachnida: Araneae) de Ciudad victoria,
Tamaulipas, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 31(1): 55−66.
Ubick, D., Paquin, P., Cushing, P. E. and V. Roth (Eds.) 2005. Spiders of North America: an identification
manual. American Arachnology Society. 377 pp.
Zar, J. H. 1996. Biostatistical Analysis. Prentice Hall Ediciones. 3a Edición. USA. 867 pp.
Zolotarev, M. P. and E. A. Belskaya. 2015. Ground-Dwelling Invertebrates in a Large Industrial City:
Differentiation of Recreation an Urbanization Effects. Contemporary Problems of Ecology, 8(1):
83−90 pp.

604
ENTOMOLOGÍA URBANA Y LEGAL ISSN: 2448-475X

GÉNEROS DE SALTICÍDOS URBANOS (ARANEAE: SALTICIDAE) DE CIUDAD


CAUCEL, COMISARÍA DE MÉRIDA, YUCATÁN, MÉXICO

Ana F. Quijano-Ravell y Javier Ponce-Saavedra

Laboratorio de Entomología "Biol. Sócrates Cisneros Paz", Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San
Nicolás de Hidalgo, Edificio B-4, 2do piso. Ciudad Universitaria. C. P. 58060 Morelia, Michoacán, México.
Autor de correspondencia: ponce.javier0691@gmail.com

RESUMEN. La urbanización provoca alteraciones del paisaje y clima reduciendo el tamaño y número de hábitats,
pero a su vez provee nuevos microhábitats, que ofrecen mejores condiciones para muchas especies antrópicas, como
las arañas. Los estudios sobre arañas sinantrópicas en México son aún escasos. La aracnofauna de Yucatán es poco
conocida, ya que incluyendo especies de importancia médica, se conocen 99 especies y 66 géneros de los cuales ocho
géneros y 11 especies son saltícidos. Se hicieron recolecciones esporádicas durante diciembre 2015-abril 2016 dentro
de casas habitación y peridomicilio en la parte norte del asentamiento “Ciudad Caucel”, comisaría de Mérida, Yucatán,
México. Se colectaron 44 ejemplares adultos que corresponden a seis géneros de Salticidae y un género no determinado
de la tribu Dendryphantini (subfamilia Dendryphantinae). La morfoespecie 2 del género Corythalia fue la más
frecuente. Para la categoría (a) dentro de casa, se colectaron 10 individuos de cuatro géneros, de los cuales Menemerus
fue el más abundante con 40 %; para (b) peridomicilio, se registraron 34 ejemplares de cinco géneros. Igual que dentro
de las casas, Corythalia sp. 2 presentó mayor registro, con 65%, seguido de Menemerus con 17 %. Los seis géneros y
la tribu Dendryphanitini determinados representan nuevos registros para el estado de Yucatán.

Palabras clave: Arañas urbanas, Dendryphantidae, nuevos registros.

Genus of urbans jumping spiders (Araneae: Salticidae) of Ciudad Caucel, Commissariat of


Mérida, Yucatán, Mexico

ABSTRACT. The urbanization causes alterations of the landscape and climate by reducing the size and number of
habitats, providing new microhabitats with best conditions for many anthropic species. Studies on synantrophic spiders
in Mexico are still scarce. On the other hand the arachnofauna of Yucatan is poor known, thus 99 species and 66
genera, including those with medical importance has been reported and only 8 genera and 11 species are referred as
Salticidae. We carried out sporadic collections of spiders during December 2015 to April 2016 period within and
around of houses in the northern part of "City Caucel", Commissioner of Merida, Yucatan, Mexico. 44 adults
corresponding to 6 genera and Dendryphantini tribe of Dendryphantinae subfamily of Salticidae were collected. The
morphospecies 2 of genus Corythalia was the most recorded. For the category (a) “inside house” were collected 10
individuals of 4 genera with Menemerus sp. as the most abundant species (40%); for the category (b) “outside of
houses”, 34 individuals were collected and allocated in 5 genera. Corythalia sp 2 had the greatest records in both
categories with 65%, followed by Menemerus sp. with 17%. The 6 genera and the tribe Dendriphantini are new records
for the state of Yucatan.

Keywords: Urban spiders, Dendryphantidae, new records.

INTRODUCCIÓN
El proceso de urbanización provoca alteraciones en el paisaje y el clima, reduciendo el tamaño
y número de los hábitats naturales o semi-naturales; así mismo; provee una variedad de nuevos
microhábitats como lo son cementerios, patios, jardines, parques, plantaciones agrícolas, etc., los
cuales proporcionan las mejores condiciones para la presencia de muchas especies, que de otro
modo no podrían convivir con los seres humanos (Pérez, 1985; Japyassú, 2002; Durán-Barrón et
al., 2009). Los artrópodos, y entre ellos las arañas, han logrado adaptarse de manera eficiente a los
ambientes urbanos, ya que ciertos aspectos de su biología pueden proveerles de algunas ventajas

605
Quijano-Ravell y Ponce-Saavedra. Géneros de salticídos urbanos de ciudad caucel, Yucatán.

para realizar la transición de un ambiente natural hacia uno urbanizado (Durán-Barrón, 2004). Las
arañas son capaces de aprovechar los nuevos microhábitats disponibles en los hogares y alrededor
de las casas en las zonas urbanizadas y establecerse en viviendas humanas (Mourier et al., 1979);
mientras que algunas de estas especies no proliferan en estas circunstancias; otras se adaptan con
éxito, principalmente debido a la ausencia de competidoresy/o depredadores así como la
abundancia de alimentos; de esta forma, estas especies adquieren hábitos sinantrópicos (Jiménez,
1998; Taucare-Ríos et al., 2013).
Salticidae, es la familia más numerosa y diversa de las arañas con 5,872 especies en 598 géneros
(World Spider Catalogue, 2017); presentan un amplio rango de micro hábitats y se encuentran
abundantemente en todos los continentes, excepto en la Antártida (Richman et al., 2005). Los
Saltícidos se pueden encontrar fácilmente en zonas donde el ambiente urbano ya está instaurado o
bien apenas se está conformando (Cupul-Magaña y Navarrete-Heredia, 2008; Desales-Lara et al.,
2013; Salazar-Olivo y Solís-Rojas, 2015, Rodríguez-Rodríguez et al., 2015).
El sureste mexicano es una de las regiones menos estudiadas en cuanto a la aracnofauna,
especialmente la península de Yucatán; en el caso de las arañas únicamente se han registrado 41
especies para Campeche, 25 para Quintana Roo y 99 para Yucatán (Jiménez, 1996, Arisqueta-
Chablé et al., 2015). Hoffman (1976) reportó 51 especies de arañas para Yucatán a partir de
solamente una revisión bibliográfica y dos décadas después este número se incrementa a 66 géneros
y 99 especies sin acompañar el dato con un listado de especies (Jiménez, 1996). Para Yucatán,
existen registros de especímenes en las colecciones científicas de artrópodos del Colegio de la
Frontera Sur, Unidad Chetumal y en la colección de arácnidos del sureste de México del Colegio
de la Frontera Sur Unidad Tapachula, Chiapas, que posee el 8 % de la araneofauna yucateca
(Jiménez, 1996; Ibarra-Núñez, 2004).
Los estudios sobre arañas que habitan en el interior y exterior (jardín y patio) de las viviendas
humanas en México son escasos y han sido realizados por Jiménez (1998), quien registra para la
ciudad de La Paz, Baja California Sur, 42 especies de arañas; Cupul-Magaña y Navarrete-Heredia
(2008), quienes reportan 10 familias de arañas para viviendas de Puerto Vallarta, Jalisco; Durán-
Barrón et al. (2009), citan 63 especies para casas de la ciudad de México; Desales-Lara et al.,
(2013) registran 28 especies y 13 morfoespecies de 16 familias en la ciudad de Toluca; Salazar-
Olivo y Solís-Rojas (2015) que identificaron 59 especies correspondientes a 29 familias de arañas
en ciudad Victoria, Tamaulipas y finalmente Rodríguez-Rodríguez et al. (2015), quienes registran
63 morfoespecies, 49 géneros y 21 familias en laciudad de Chilpancingo, Guerrero.
La araneofauna del estado de Yucatán es una de las menos estudiadas en México, ya que,
incluyendo las especies de importancia médica, se han reportado 99 especies y 66 géneros
(Jiménez, 1996), de las cuales para la familia Salticidae se reportan 11 especies pertenecientes a 8
géneros (Richman et al., 2011).
En este trabajo se pretende conocer la diversidad genérica de saltícidos dentro de viviendas
humanas y en el área peridomiciliar de la parte norte de Ciudad Caucel, comisaría de Mérida,
Yucatán, México.

MATERIALES Y MÉTODO
Se hicieron recolecciones esporádicas en el periodo diciembre 2015-abril 2016 dentro de casas
habitación y peridomicilio (alrededor en patios y jardines) en la parte norte del asentamiento de
Ciudad Caucel, Comisaría de Mérida, Yucatán, México (Fig. 1). Se utilizó la técnica de colecta
directa, tomando los individuos del suelo, pared, esquinas y alrededores de las casas, empleando
pequeños frascos con tapas herméticas. Posteriormente los ejemplares fueron fotografiados con
una Cámara Sony α-360 y un lente para macrofotografía. Terminado lo anterior, los ejemplares se

606
Entomología mexicana, 4: 605−610 (2017)

sacrificaron y fijaron en alcohol etílico al 70 % para su traslado e identificación al Laboratorio de


Entomología "Biol. Sócrates Cisneros Paz", Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San
Nicolás de Hidalgo en Morelia, Michoacán.

Figura 1. Ubicación del área de colecta de Ciudad Caucel, Comisaría de Mérida,


Yucatán, México. (Tomado y modificado de Google Earth®)

Para la identificación genérica se utilizó el manual de Ubick et al. (2005) y el sitio en internet
del Dr. Wayne Maddison (2016). Los ejemplares colectados se separaron en dos categorías: a)
dentro de casas habitación y b) peridomicilio. Los resultados se presentan en porcentajes de colecta
por género y categoría.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectaron 44 ejemplares adultos en todo el muestreo que corresponden a ocho géneros de la
familia Salticidae, siendo el género Corythalia el de mayor número de ejemplares (Fig. 2). Para la
categoría “dentro de casa” se colectaron 10 individuos que pertenecen a cuatro géneros, de los
cuales Menemerus fue el más abundante con 40 % del registro (Fig. 3); para los animales
recolectados en peridomicilio, se registraron cinco géneros, siendo también el género Corythalia
la de mayor registro con 65 % de la colecta total, seguido de Menemerus con 17 % (Fig. 4).

Figura 2. Porcentaje de ejemplares de Salticidae en el área de muestreo.


Corythalia está representado por dos especies.

607
Quijano-Ravell y Ponce-Saavedra. Géneros de salticídos urbanos de ciudad caucel, Yucatán.

El género Corythalia fue colectado tanto dentro de casa como en peridomicilio, pero los
ejemplares muestran características morfológicas suficientes para reconocerlas como diferentes,
por lo que se consideraron dos morfoespecies, Corythalia sp. 1 para las encontradas dentro de las
viviendas y Corythalia sp. 2 para las encontradas en el exterior (Figs. 3a y b).

Figura 3. Porcentaje de ejemplares por géneros de Salticidae encontrados en: a) dentro de las casas y b)
área peridomiciliar.

Figura 4. Géneros de Salticidae colectados en “Ciudad Caucel”, Mérida, Yucatán, México. a) Freya sp.; b y c)
Corythalia sp. 1, sp. 2.; d) Menemerus sp.; e) Naprhys sp.; f) Lyssomanes sp.; g) Chapoda sp.; h) Dendryphantini.

Menemerus fue el único género compartido entre ambas categorías, representando el de mayor
abundancia dentro de casas y el segundo en abundancia en exterior (Figs. 3a y b). El género
Chapoda presentó el menor registro con un ejemplar recolectado en el exterior (Fig. 3b). Para dos
ejemplares no fue posible la determinación genérica, por lo que se reportan como pertenecientes a
la tribu Dendryphantini de la subfamilia Dendryphantinae, de la que se sabe puede encontrarse
tanto en sitios perturbados como conservados en el centro de México.
Para el estado de Yucatán Richman et al. (2011) en el trabajo de los saltícidos de Norte América,
reportan 11 especies de la familia Salticidae que corresponden a ocho géneros (Cuadro 1); mientras
que en el presente trabajo no se colectaron ejemplares de ninguno de estos géneros; sin embargo,

608
Entomología mexicana, 4: 605−610 (2017)

como Richman et al. (2011) no indican el área precisa de registro, no se descarta su presencia en
la zona de muestreo.
Corythalia, es un género con distribución conocida de México a Sudamérica, pero
principalmente centroamericano, con 11 especies en Guatemala, cuatro de ellas también con
registro en México (C. circunsnpincta, C. opima, C. penicillata, C. quadriguttata). También se
tiene registro de tres especies con distribución conocida sólo en México: C. binotata, C. conspecta
para Tabasco y Veracruz y C. cristata sólo para Tabasco (World Spider Catalogue, 2017; Pickard-
Cambridge, 1901).
Habiendo revisado la literatura disponible para la araneofauna del estado, se considera que los
seis géneros y la tribu Dendryphantini de la subfamilia Dendryphantinae reportados en el presente
trabajo, representan un primer registro para esta entidad (Cuadro 2, Fig. 4).

Cuadro 1. Géneros y especies reportadas para el estado de Yucatán por Richman et al. (2011).
Géneros Especies
Fuentes Fuentes yucatan Ruiz y Brescovit, 2007
Habronatus Habronattus banksi (Peckham y Peckham, 1901)
Habronattus mexicanus (Peckham y Peckham, 1896)
Hentzia Hentzia fimbriata (F. O. Pickard-Cambridge, 1901)
Metacyrba Metacyrba punctata (Peckham y Peckham, 1894)
Peckhamia Peckhamia variegata (F. O. Pickard -Cambridge, 1900)
Pelegrina Pelegrina sandaracina Maddison, 1996
Pelegrina variegata (F. O. Pickard.-Cambridge, 1901)
Pelegrina yucatecana Maddison, 1996
Phidippus Phidippus bidentatus (Peckham y Peckham, 1888)
Synemosyna Synemosyna americana (Peckham y Peckham, 1885)

Cuadro 2. Géneros de Salticidae colectados en el sitio de estudio.


Género Dentro de casa Peridomicilio
Freya 0 3
Corythalia sp. 1 2 0
Corythalia sp. 2 0 22
Menemerus 4 6
Naprhys sp1 0 2
Lyssomanes 2 0
Chapoda 0 1
Dendryphantinae, 2 0
Dendryphantini
Total 10 34

CONCLUSIÓN
El proceso de urbanización provee nuevos microhábitats para algunas arañas, sin embargo el
desconocimiento de la diversidad en las áreas que no han sido modificadas por el hombre no
permiten determinar el grado de efecto en las poblaciones de arañas.
En el presente trabajo en un área en la que se está extendiendo la mancha urbana, después de
revisar la literatura disponible, se considera que los seis géneros y la tribu Dendryphantini que aquí
se reportan representan un primer registro para esta entidad, lo que hace evidente la necesidad de
incrementar el trabajo aracnológico en el estado de Yucatán.
.
Agradecimientos
A Norma Quijano Kantún y Darío Quijano Campos por el apoyo en la colecta de ejemplares. A
Uriel Garcilazo por la corroboración del material biológico.

609
Quijano-Ravell y Ponce-Saavedra. Géneros de salticídos urbanos de ciudad caucel, Yucatán.

Literatura Citada
Arisqueta-Chablé, C., Pinkus-Rendón, M., Manrique-Saide, P., Delfín-González, H. y V. Meléndez-
Ramírez. 2015. Colección Aracnológica. Bioagrociencias, 8(2): 9−15.
Cupul-Magaña, F. G. y J. L. Navarrete-Heredia. 2008. Artropodofauna de las Viviendas de Puerto Vallarta,
Jalisco, México. Ecología Aplicada, 7(1-2): 187−190.
Desales-Lara, M. A., Francke, O. F. y P. Sánchez-Nava. 2013. Diversidad de arañas (Arachnida: Araneae)
en hábitats antropogénicos. Revista Mexicana de Biodiversidad, 84: 291−305.
Durán-Barrón, C. G. 2004. Diversidad de arañas (Arachnida: Araneae) asociadas a viviendas de la ciudad
de México (Área metropolitana). Tesis maestría, Facultad de Ciencias, UNAM, México, D. F. 229
pp.
Durán-Barrón, C. G., Francke, O. F. y T. M. Pérez-Ortiz. 2009. Diversidad de arañas (Arachnida: Araneae)
asociadas con viviendas de la ciudad de México (Zona Metropolitana). Revista Mexicana de
Biodiversidad, 80: 55−69.
Hoffmann, A. 1976. Relación bibliográfica preliminar de las arañas de México (Arachnida: Araneae).
Publicaciones Especiales No. 3. Instituto de Biología, UNAM, México. 117 pp.
Ibarra-Núñez G. 2004. Colección de arácnidos del sureste de México (ECOSUR Tapachula) Colecciones
de invertebrados, Artrópodos, Pp. 78−79. In: G. Fernández-Concha, V. Sosa, J. L. León de la Cruz
y J. León Cortés. (Eds.). Colecciones Biológicas, Centros de Investigación, CONACYT, México.
Japyassu, F. H. 2002. Biodiversida de araneológica: A urbanização afeta a riqueza de espécies? Saúde
Ambiental, 49: 24−25.
Jiménez, M. L. 1996. Araneae. Pp. 83−101. In: J. E. Llorente-Bousquets, A. N. García-Aldrete y E.
González-Soriano. (Eds.). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México:
Hacia una síntesis de su conocimiento. Instituto de Biología, UNAM, CONABIO y Facultad de
Ciencias, UNAM, México.
Jiménez, M. L. 1998. Aracnofauna asociada a las viviendas de la ciudad de La Paz, B. C. S., México. Folia
Entomológica Mexicana, 102: 1−10.
Maddison, W. Salticidae. Disponible en: http://salticidae.org/salticidImages/pages/mexico/classification.html.
(Fecha de consulta: 15-VII-2016).
Mourier, H., Winding, O. and E. Sunsen. 1979. Guía de los animales parásitos de nuestras casas. Omega,
Barcelona. 224 pp.
Pérez, T. M. 1985. "Artrópodos urbanos" (reporte de la biología de campo). Facultad de Ciencias, UNAM,
México, D. F. 234 pp.
Pickard-Cambridge, F. O. 1901. Arachnida - Araneida and Opiliones. Pp. 193−312. In: Biologia Centrali-
Americana, Zoology. London.
Richman D. B., Edwards, G. B. and B. Cutler. 2005. “Salticidae”. Pp. 205−216 In: D. Ubick, P. Paquin, P.
E. Cushing and V. Roth. (Eds.) “Spiders of North America: An indentification manual”. American
Arachnological Society.
Richman, D. B., Cutler, B. and D. E. Hill. 2011. “Salticidae of North America, including Mexico”.
PECKHAMIA, 95(1): 1−88.
Rodríguez-Rodríguez, S. E., Solís-Catalán, K. P. and A. Valdez-Mondragón. 2015. Diversity and seasonal
abundance of anthropogenic spiders (Arachnida: Araneae) in different urban zones of the city of
Chilpancingo, Guerrero, Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 86: 962−971.
Salazar-Olivo, C. A. y C. Solís-Rojas. 2015. “Araneofauna Urbana (Arachnida: Araneae) de Ciudad
Victoria, Tamaulipas, México”. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 31(1): 55−66.
Taucare-Ríos, A., Brescovit, A. D. and M. Canals. 2013. Synanthropic spiders (Arachnida: Araneae) from
Chile. Revista Ibérica de Aracnología, 23: 49−56.
Ubick, D., Paquin, P., Cushing, P. E. and V. Roth. 2005. Spiders of North America: an identification manual.
American Arachnological Society. 377 pp.
World Spider Catalog. American Museum of Natural History. Disponible en: http://wsc.nmbe.ch. (Fecha
de consulta: 15-II-2017).

610
Entomología
Veterinaria
ENTOMOLOGÍA VETERINARIA ISSN: 2448-475X

COMPARACIÓN DE CINCO DIETAS ALIMENTICIAS EN LA CRÍA DE Tenebrio


molitor L. (COLEOPTERA: TENEBRIONIDAE)

César Arturo Castro-León, José Francisco Cervantes-Mayagoitia , Beatriz Sofía Schettino-


Bermúdez y Norma Nogueda-Hernández

Departamento de Producción Agrícola y Animal, Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco. Calzada del


Hueso 1100. Col. Villa Quietud, Delegación Coyoacán, Ciudad de México. C. P. 04960.
Autor de correspondencia: jfcervan@correo.xoc.uam.mx

RESUMEN. El uso de insectos como alimento y para la fabricación de piensos, aporta un gran número de beneficios
de carácter nutricional, ambiental, sanitario. En el presente trabajo se variaron los componentes de la dieta para la cría
de Tenebrio molitor L. 1758 (Coleoptera: Tenebrionidae). Se formularon 5 tratamientos diferentes; tratamiento 0 (T0):
salvado de trigo y papa; tratamiento 1 (T1): salvado de trigo, papa, zanahoria y manzana; tratamiento 2 (T2): salvado
de trigo y masa de maíz; tratamiento 3 (T3): pan molido, tortilla, papa, manzana y zanahoria; tratamiento 4 (T4):
alimento comercial con trozos de zanahoria, fueron aplicadas durante los estadios larvales de T. molitor. Se evalúo el
contenido nutricional de las larvas mediante el análisis químico de macronutrientes y minerales (calcio y fósforo), los
resultados se expresaron en porcentaje base seca, se compararon los resultados por análisis de varianza. Se observaron
diferencias significativas de la humedad y materia seca entre T4 y los demás tratamientos. En la composición de
proteína T2 y T3 presentaron diferencias. En grasa y fósforo las diferencias fueron entre T3 con respecto a los demás
tratamientos. Los resultados obtenidos de la composición nutrimental de las larvas de tenebrios mostraron diferencias
entre los tratamientos.

Palabras clave: Larvas, nutrientes, Tenebrio molitor.

Comparison of five diets in breeding Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae)

ABSTRACT. The use of insects as food and for fodder provide a great number of nutritional, environmental, health.
In the present work, the diet components for the breeding of Tenebrio molitor L. 1758 (Coleoptera: Tenebrionidae)
were varied. Five different treatments were formulated; Treatment 0 (T0): wheat bran and potato; Treatment 1 (T1):
wheat bran, potato, carrot and apple; Treatment 2 (T2): wheat bran and corn mass; Treatment 3 (T3): bread crumbs,
tortilla, potato, apple and carrot; Treatment 4 (T4): commercial food (based on cereals and carrots), which were applied
during the larval stages of T. molitor L. The nutritional content of the larvae was evaluated through chemical analysis
of macronutrients and minerals (calcium and phosphorus), the results were expressed in dry basis percentage, and they
were compared through variance analysis. Significant differences were observed in the moisture and dry matter
percentages between T4 and the other treatments. In the protein composition, T2 and T3 presented differences. In the
fat and phosphorus content, differences were between T3 and the others treatments. The results obtained from the
nutritional composition of the tenebrios larvae showed differences between the treatments.

Keywords: Larvae, nutrients, Tenebrio molitor.

INTRODUCCIÓN
La obtención de conocimiento para establecer crías de insectos es una necesidad actual, ya
que algunas de las finalidades de criar insectos son:
1) Cría para uso industrial (obtención de derivados de los insectos).
2) Cría para consumo humano y animal.
3) Cría para el control de insectos dañinos (cría masiva o a gran escala).
4) Cría para la investigación y enseñanza (cría en laboratorio o en pequeña escala) (Vejar,
2004).
Los insectos son muy eficientes en la conversión de alimentos. Las tasas de conversión
alimento-carne (la cantidad de alimento que se necesita para producir un incremento de 1 kg en la

606
Castro-León et al.: Comparación de cinco dietas alimenticias en la cría de Tenebrio molitor.

biomasa) pueden oscilar ampliamente en función de la clase de animal y las prácticas de producción
utilizadas pero, en cualquier caso los insectos son extremadamente eficientes. Por término medio
los insectos pueden convertir 2 kg de alimento en 1 kg de masa de insecto, mientras que el ganado
requiere 8 kg de alimento para producir 1 kg de su masa corporal. Los insectos pueden alimentarse
de residuos biológicos como residuos alimentarios de origen humano, abono y estiércol y pueden
transformar estos residuos en proteínas y nutrientes de alta calidad. La mayor parte de las especies
de insectos contienen niveles elevados de ácidos grasos (comparables con el pescado). También
son ricos en fibra y micronutrientes como hierro, magnesio, fósforo, manganeso y zinc (Halloran
y Vantomme, 2013).
Este trabajo tuvo como objetivo, evaluar el contenido nutricional de las larvas de Tenebrio
molitor L. criadas bajo cinco tratamientos.

MATERIALES Y MÉTODO
El trabajo se realizó en el insectario y en el laboratorio de bromatología del Departamento de
Producción Agrícola y Animal de la UAM plantel Xochimilco, a partir del 11 de junio al 11
diciembre del 2015.
Las larvas de T. molitor se obtuvieron de tiendas especializadas en la venta de insumos para
mascotas, ocupándose solo las larvas que se encontraban en sus primeros estadíos larvales. Para
cada dieta diseñada en esta metodología (cinco en total contando una dieta testigo), se establecieron
dos pies de cría o poblaciones con larvas de T. molitor, repartidas en 10 cajas de plástico translucido
de 21 cm de largo por 14.2 cm de ancho y 5.5 cm de alto (Argueta-Reyes y Ramos-Meléndez,
2013). Todas las cajas disponían de tapas de plástico (con perforaciones para la ventilación), las
cuales eran un tanto opacas; a cada caja se le anotó en su respectiva tapa, el nombre de la dieta
asignada y la fecha de inicio de su pie de cría. Para estas identificaciones, se usó un plumón
indeleble de un color que contrastase con las tapas. Tanto las cajas como sus tapas se lavaron y
desinfectaron previamente a su uso con agua, jabón y cloro para eliminar contaminantes físicos,
químicos y/o biológicos; posteriormente se dejaron secar.
Los tratamientos se elaboraron como se menciona en el cuadro 1. Se suministró a cada caja 36
g del sustrato correspondiente (Argueta-Reyes y Ramos-Meléndez, 2013). Cuando el sustrato de
una caja era consumido en su totalidad por las larvas, se retiraban los detritos (excretas, restos de
comida, exuvias) usando un colador de calibre pequeño para separarlos de las larvas y nuevamente
se administraban 36 g del sustrato correspondiente. En cuanto al alimento complementario, a cada
caja se le suministró 25 g del alimento húmedo correspondiente (Argueta-Reyes y Ramos-
Meléndez, 2013).
El alimento húmedo de todas las dietas, fue surtido dos veces a la semana, los trozos de manzana,
papa y zanahoria fueron cortados en rodajas, de 4 a 5 cm de diámetro y de medio cm de grosor
aproximadamente.
Para el tratamiento 2, las bolitas de masa cruda tenían un diámetro aproximado de 5 cm. Para
los tratamientos 1 y 3 (véase el cuadro 1), los alimentos húmedos fueron surtidos a lo largo de todo
el experimento de manera turnada, siguiéndose este orden: manzana, papa y zanahoria. Las cajas
estuvieron colocadas en un estante de madera. Diariamente se registró la temperatura y humedad
ambiental máxima y mínima, tomándose dichos datos con un termo higrómetro con cable para uso
interior y exterior marca RadioShack®.
Cuando las larvas alcanzaron el último estado larval (prepupa), se analizaron en el laboratorio
de bromatología. Se realizó el análisis químico de macronutrientes y minerales (calcio y fósforo) a
las larvas, de acuerdo a los métodos descritos en la AOAC (1995). Para determinar la humedad,

607
Entomología mexicana, 4: 606−610 (2017)

las muestras se secaron en una estufa por 48 horas a 50 °C, se calcinaron las muestras secas para
la determinación de cenizas en una mufla por dos horas a 550 °C, la determinación de proteínas se
realizó por el método de Kjeldahl, el nitrógeno total se multiplicó por 6.25 para obtener el nitrógeno
proteico, los lípidos por extracción con éter de petróleo en el aparato Soxhlet, la fibra cruda se llevó
a cabo por hidrólisis ácida y posteriormente por hidrólisis alcalina. El mineral fósforo se realizó
por colorimetría en el espectrofotómetro y el calcio por titulación con EDTA. Se realizaron por
triplicado los análisis de las muestras, se calculó el promedio de los resultados, se expresaron en
porcentajes en base seca. Para el análisis estadístico se utilizó una análisis de varianza (ANOVA)
de una sola vía y para determinar la diferencia de medias se empleó la prueba de Tukey al 5 %, el
programa estadístico fue SPSS v21.0

Cuadro 1. Composición y elaboración de los cinco tratamientos (Schulte, 1996; Damborsky et al., 1999; Zavala,
2005; Cervantes-Mayagoitia y Ramírez-Alarcón, 2007; Argueta-Reyes y Ramos-Meléndez, 2013).
Tratamiento Sustrato Alimento complementario húmedo
T0 (testigo) Salvado natural de trigo Trozos de papa
T1 Salvado natural de trigo Trozos de manzana, papa y zanahoria
Salvado natural de trigo Bolitas de masa cruda (300 g de harina de
T2 maíz, 40 g de levadura de cerveza, 50 g de
leche en polvo y 80 g de miel de abeja)
Mezcla de bolillo duro molido Trozos de manzana, papa y zanahoria
T3 (de 70 a 80 %) con tortilla de
maíz triturada (de 20 a 30 %)
Sustrato comercial (sustrato que Trozos de zanahoria
T4 ya viene con las larvas
compradas)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los resultados obtenidos de la composición de los macronutrientes y minerales de las larvas de
tenebrios con los cinco diferentes tratamientos se observan en el Cuadro 2. Se encontraron
diferencias significativas (P ≤ 0.05) entre el tratamiento T4 con el T0, T2 y T3, en el contenido de
humedad y materia seca. El T2 es la dieta que más estimuló el desarrollo de biomasa en las larvas
de T. molitor. En los porcentajes de proteína se observaron diferencias significativas (P ≤ 0.05) en
los tratamientos T2 y T3 con respecto a los tratamientos T0, T1 y T4, el porcentaje más alto de
53.3 fue en el T0 con salvado de trigo y trozos de papa, este resultado es inferior al obtenido por
Argueta-Reyes y Ramos-Meléndez (2013) con un tratamiento similar y el contenido más bajo de
36.05 fue en el T3 que contenía bolillo, tortilla, trozos de zanahoria y papa, el resultado es similar
al obtenido por Manríquez et al. (2010) que empleó tortilla deshidratada, observándose que en la
dieta que no incluye el salvado de trigo o algún cereal, el resultado del porcentaje de proteína es
más bajo.
El contenido de grasa mostró diferencias significativas (P ≤ 0.05) en el T3 con respecto a todos
los tratamientos y el T2 con T1. El porcentaje más alto fue de 51.2 en el T3 que no contiene salvado
de trigo y el más bajo fue de 23.25 en el T1 que contenía salvado de trigo y trozos de manzana,
papa y zanahoria.
El porcentaje de fibra cruda más alto fue en el T4 con 7.02, y se observaron diferencias
significativas (P ≤ 0.05) en el T3 con respecto a T0, T1 y T4, ya que en éste tratamiento hubo el
menor porcentaje de fibra de 3.88. El desarrollo de menor cantidad de fibra cruda por efecto de las
dietas, nos daría una reducción en sustancias y tejidos no digeribles y más materia asimilable para
los organismos que consuman las larvas.

608
Castro-León et al.: Comparación de cinco dietas alimenticias en la cría de Tenebrio molitor.

En el contenido de cenizas se observaron diferencias significativas de T2 y T3 con respecto a


los demás tratamientos, el porcentaje más alto fue en T0 con 4.91, lo que significa que contienen
más minerales las larvas obtenidas con este tratamiento, los porcentajes más bajos de 3.46 y 2.99
fueron para T2 y T3 respectivamente.
No se observaron diferencias significativas (P ≤ 0.05) en los resultados de calcio. En el
contenido de fósforo el T3 presentó el valor más bajo de este mineral con 0.7 % y diferencias
significativas (P ≤ 0.05) con el resto de los tratamientos, el valor más alto fue en T1 con 0.99 %.
Los resultados obtenidos en la composición de macronutrientes y fósforo en las larvas de
tenebrios, criados bajo diferentes tratamientos mostraron diferencias, por lo que se puede variar las
dietas de acuerdo a los requerimientos de los animales a los que se vayan a destinar como alimento.

Cuadro 2. Composición de los macronutrientes y minerales en las larvas de Tenebrio molitor criadas en cinco
tratamientos diferentes (% en base seca).
Humedad 62.44 ± 1.31a 65.21 ± 3.01ab 61.40 ± 1.36a 62.06 ± 0.084a 69.48 ± 1b
a ab
Mat. seca 37.6 ± 1.31 34.7 ± 3.01 38.6 ± 1.36 a 37.94 ± 0.62 a 30.52 ± 1 b
a a
Proteína 53.31 ± 1.13 50.60 ± 0.38 46.98 ± 1.47b 36.05 ± 0.08c 52 ± 0.042 a
ab a
Grasa 31.1 ± 6.11 23.25 ± 3.58 34.86 ± 3.27b 51.2 ± 0.17c 28.5 ± 0.2ab
a a
Fibra cruda 6.02 ± 0.53 6.58 ± 0.55 5.43 ± 0.55ab 3.88 ± 0.021b 7.02 ± 0.1a
a b
Cenizas 4.91 ± 0.011 4.14 ± 0.1 3.46 ± 0.37c 2.99 ± 0.007c 4.33 ± 0.1ab
Calcio 0.15 ± 0.01 0.25 ± 0.01 0.26 ± 0.011 0.21 ± 0.007 0.13 ± 0.01
Fósforo 0.96 ± 0.06a 0.99 ± 0.01a 0.76 ± 0.017b 0.7 ± 0.01c 0.97 ± 0.01a
a, b, c Letras diferentes en la misma fila implican significancia estadística (P ≤ 0.05).

CONCLUSIÓN
Las larvas de T. molitor, criadas con el T0 contienen el mayor porcentaje de proteína y minerales
(cenizas) que los demás tratamientos, y en el T3 el mayor contenido de grasa. Por lo que al
modificar las dietas se pueden obtener diferentes composiciones de macronutrientes y minerales
en las larvas de tenebrios, a bajos costos y pocos insumos lo que hace que sea económicamente
rentable.

Agradecimientos
Al Dr. Vicente Mendoza de Jesús y a la técnico laboratorista Beatriz Márquez Cruz por el apoyo
prestado para realizar esta investigación.

Literatura Citada
Argueta-Reyes, L. y G. Ramos-Meléndez. 2013. Contenido de proteína, grasa, calcio y fósforo en larvas
del escarabajo molinero (Coleoptera; Tenebrionidae; Tenebrio molitor L.) alimentados con
diferentes sustratos y fuentes de agua; para ser utilizadas como alimentación de animales silvestres.
Tesis de licenciatura en Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad de El Salvador. San
Salvador.
AOAC, 1995. Official Methods of Analysis. 16 Ed. Association of Official analytical Chemists,
Whashington D.C., USA, 235 pp.
Cervantes-Mayagoitia, F. y S. Ramírez-Alarcón. 2007. Evaluación de “crisopas” (Neuroptera: Chrysopidae)
nativas del valle de México, como agentes de control biológico de plagas de hortalizas de la zona
agrícola del sur del D. F. Pp. 11−20. In: J. Ordoñez y A. Lozano. (Org.). 1er. Congreso de
investigación y transferencia de tecnología agropecuaria y forestal en el D. F. Estado de México.
Damborsky, M., Sandrigo, T. y E. Oscherov. 1999. Ciclo de vida de Tenebrio molitor (Coleoptera:
Tenebrionidae) en condiciones experimentales. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y
Agrimensura. UNNE. Argentina.

609
Entomología mexicana, 4: 606−610 (2017)

Halloran, A. y P. Vantomme. 2013. La contribución de los insectos a la seguridad alimentaria, los medios
de vida y el medio ambiente. FAO.
Manríquez, Ch., Flores-Alatorre, L., Chávez, L., Salinas, F. y A. Olvera. 2010. Análisis comparativo de la
composición bromatológica de larvas de Tenebrio molitor L criado en dos sustratos. Pp. 14. In: VII
encuentro Participación de la Mujer en la Ciencia. Centro de Investigaciones en Óptica. León,
Guanajuato
Schulte, R. 1996. El manejo de Zophobas morio (Coleoptera: Tenebrionidae) en climas tropicales húmedos.
Revista Folia Amazónica, 8(2): 47−75.
Vejar, G. 2004. Importancia e infraestructura para mantener crías de insectos. Pp. 3−15. In: N. Bautista,
H. Bravo y C. Chavarin. Cría de insectos plaga y organismos benéficos. 2ª Ed. México. Grupo
editorial Emmanuel:
Zavala, A. 2005. Evaluación de la virulencia de 16 aislados del hongo entomopatógeno Metarhizium
anisopliae var. anisopliae (Metch.) Sorokin en Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).
Reporte de Servicio Social de Licenciatura en Biología. UAM Xochimilco. Departamento el
Hombre y su Ambiente. México, D. F. 29 pp.

610
ENTOMOLOGÍA VETERINARIA ISSN: 2448-475X

COMPARACIÓN DE PRUEBAS SEROLÓGICAS PARA EL DIAGNÓSTICO


EPIDEMIOLÓGICO DE BABESIOSIS BOVINA TRANSMITIDA POR
GARRAPATAS

Irene María Castillo-Pérez1, José Juan Lira-Amaya1, Roberto Omar Castañeda-Arriola2, Antonio
Cantú-Covarrubias3, Félix Mejía-Estrada4, Diego Jesús Polanco-Martínez1, Jesús Antonio Álvarez-
Martínez1, Carmen Rojas-Martínez1 y Julio Vicente Figueroa-Millán1
1
CENID-Parasitología Veterinaria, INIFAP. Carretera federal Cuernavaca-Cuautla No. 8534, Colonia Progreso,
Jiutepec, C. P. 62550, Morelos, México.
2
Campo Experimental “La Posta”, CIRGOC-INIFAP. Km 22.5 Carretera Veracruz-Córdoba, Paso del Toro Medellín
de Bravo, Veracruz, México.
3
Campo Experimental “Las Huastecas”, CIRNE-INIFAP. Carretera Tampico-Mante Km 55 C. P. 89610 Villa
Cuauhtémoc, Tamaulipas, México.
4
Sitio Experimental “Pichucalco”, CIRGOC-INIFAP. Carretera Pichucalco-Teapa Km 8 C. P. 29520 Pichucalco,
Chiapas, México.
Autor de correspondencia: figueroa.julio@inifap.gob.mx

RESUMEN. El alto impacto económico ocasionado por la enfermedad transmitida por garrapatas al ganado más
importante en México, la babesiosis bovina, ha llevado a la búsqueda y desarrollo de técnicas efectivas que faciliten
su diagnóstico y control. El objetivo del presente estudio consistió en comparar las pruebas serológicas
Inmunofluorescencia Indirecta (IFI) y el ensayo Inmunoenzimático indirecto (iELISA) para la identificación de
bovinos expuestos a Babesia spp. Se evaluaron sueros de bovino como controles negativos y positivos, sueros de
animales infectados experimentalmente y sueros de animales bajo condiciones de campo. Para el iELISA se utilizaron
como antígenos las proteínas recombinantes RAP-1-α (Babesia bigemina) y MSA-1 (B. bovis). La técnica iELISA
demostró altas tasas de sensibilidad y especificidad diagnóstica utilizando el antígeno RAP-1-α. El índice de
concordancia kappa (κ) entre la técnica de IFI (antígeno de B. bigemina de cultivo in vitro) y el iELISA (RAP-1-α)
fue de 0.44. Si bien las pruebas serológicas no poseen la capacidad de discriminar exposición de un bovino a Babesia
bovis y/o B. bigemina, se concluyó que el iELISA (RAP- 1-α) es una herramienta con altas tasas de sensibilidad y
especificidad diagnóstica que podría conducir a un mejor conocimiento sobre la epidemiología de la babesiosis bovina,
brindando información útil para el diseño de estrategias de control de la enfermedad transmitida por garrapatas más
importante en México..

Palabras clave: Babesia spp., iELISA, IFI, Anticuerpos.

Comparison of serologic tests for epidemiological diagnosis of tick-borne bovine babesiosis

ABSTRACT. The high economic impact caused by the most important tick-borne disease in Mexico, bovine
babesiosis, has led to search and development of effective techniques that facilitate its diagnosis and control. The
objective of this study was to compare the serological indirect fluorescent antibody test (IFAT) and the indirect
enzyme-linked immunosorbent assay (iELISA) for the identification of cattle exposed to Babesia spp. Negative and
positive sera controls, sera from experimentally infected animals and sera from animals under field conditions were
evaluated. For the iELISA, the recombinant proteins RAP-1-α (Babesia bigemina) and MSA-1 (B. bovis) were used
as antigens. The technique iELISA demonstrated high sensitivity and diagnostic specificity rates using the RAP-1-α
antigen. The kappa index (κ) between the IFAT (in vitro culture derived B. bigemina antigen) and iELISA (RAP-1-α)
was 0.44. Although the serological tests do not have the capacity to discriminate cattle exposed to either Babesia bovis
and / or B. bigemina, it was concluded that iELISA (RAP-1-α) is a tool with high sensitivity and diagnostic specificity,
able to lead to a better knowledge on the epidemiology of bovine babesiosis, providing useful information for the
design of control strategies and management of the most important tick-borne disease in Mexico.

Keywords: Babesia spp., iELISA, IFAT, Antibodies

611
Castillo-Pérez et al.: Comparación de pruebas serológicas para el diagnóstico epidemiológico de babesiosis bovina.

INTRODUCCIÓN
La babesiosis bovina es una enfermedad transmitida por garrapatas de gran importancia
económica a nivel mundial, sobre todo en las zonas tropicales y subtropicales. Se caracteriza
principalmente por causar fiebre, anorexia, hemoglobinuria, anemia hemolítica, aumento en la
frecuencia respiratoria y cardiaca, problemas de fertilidad, debilidad y en ocasiones la muerte de
los animales infectados (Spickler, 2008). En México, las especies de mayor importancia son
Babesia bovis y Babesia bigemina, las cuales son transmitidas por la garrapata común del ganado
Rhipicephalus microplus (Bock et al., 2008; Spickler, 2008; OIE, 2013). El diagnóstico de la
babesiosis bovina es una importante herramienta para el control, prevención y manejo de la
enfermedad, tradicionalmente la técnica más utilizada es la observación microscópica de los
parásitos en frotis sanguíneos teñidos con colorante de Giemsa, la cual, a pesar de ser una técnica
con alta sensibilidad analítica y bajo costo, necesita de un analista con mucha experiencia para
poder realizar la identificación del agente causal, el cual además sólo es posible observarlo durante
la fase aguda de la enfermedad (Figueroa et al., 1994; Bock et al., 2008; OIE, 2013). Actualmente,
existen métodos moleculares como la reacción en cadena de la polimerasa (PCR), que resultan ser
altamente sensibles y específicos, a partir de los cuales con el uso de iniciadores específicos se
lleva a cabo la amplificación del material genético (ADN) de los parásitos. Esta técnica y sus
variantes simplifican el diagnóstico de la babesiosis cuando los factores de la infección no son
evidentes o cuando las pruebas serológicas resultan en falsos negativos, sin embargo, no suelen ser
recomendables para realizar pruebas a gran escala debido a que el riesgo de contaminación es alto
y necesariamente deben realizarse en laboratorios que cuenten con el material, los reactivos y el
equipo necesario (Mosqueda et al., 2012). Existen técnicas serológicas como la
Inmunofluorescencia indirecta (IFI) la cual se emplea para la detección de anticuerpos específicos
utilizando fluorocromos que al exponerse a la luz ultravioleta emiten una señal, a pesar de contar
con buenos niveles de sensibilidad y especificidad depende de la experiencia del operador, así
como también de la buena calidad del antígeno utilizado (OIE, 2013). Por otro lado, el ensayo
inmunoenzimático indirecto (iELISA) al igual que la IFI, también permite la detección de
anticuerpos circulantes en sangre, entre las principales ventajas con las que cuenta esta técnica son
la capacidad para procesar un elevado número de muestras durante una jornada laboral, la
objetividad de los resultados y la elevada sensibilidad y especificidad diagnóstica. El objetivo del
presente estudio consistió en comparar las pruebas serológicas Inmunofluorescencia Indirecta (IFI)
y el ensayo Inmunoenzimático indirecto (iELISA) para la identificación de bovinos expuestos a
Babesia spp. transmitida por garrapatas Rhipicephalus microplus.

MATERIALES Y MÉTODO
Muestras. Se utilizaron muestras de suero positivas (n = 30) y negativas (n = 80) para Babesia
spp., al igual que muestras recolectadas en el sitio experimental Pichucalco, Chiapas (n = 99), sitio
experimental “las Huastecas”, Tamaulipas (n = 99) y campo experimental “La posta” en Veracruz
(n = 100), hatos bovinos pertenecientes al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales,
Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) localizados en zonas hiperendémicas de garrapatas Rhipicephalus
microplus. El trabajo de laboratorio se llevó a cabo en el CENID-PAVET del INIFAP ubicado en
el municipio de Jiutepec, Morelos.
Prueba de Inmunofluorescencia indirecta (IFI). Como antígeno de la prueba se utilizaron
laminillas extendidas con eritrocitos infectados con B. bovis y B. bigemina derivadas del cultivo in
vitro (Rojas et al., 2009). Las muestras de suero se incubaron en una dilución 1:100 y
posteriormente, se incubó el anticuerpo secundario anti-IgG de bovino marcado con isotiocianato
de fluoresceína en dilución 1:100. Los resultados se obtuvieron después de la observación en un

612
Entomología mexicana, 4: 611−616 (2017)

microscopio de epifluorescencia, tomando como positivo una señal igual o mayor al control
positivo de la reacción.
Ensayo Inmunoenzimático indirecto (iELISA). Para la evaluación de sueros, se utilizaron
como antígeno las proteínas recombinantes RAP-1-α de B. bigemina y MSA-1 de B. bovis
expresadas en Escherichia coli y purificadas mediante cromatografía de afinidad en columnas con
níquel (Arévalo et al., 2008). El antígeno se utilizó a una concentración de 1.6 μg/mL, las placas
se bloquearon con 3% de caseína, después se colocó suero en dilución 1:200, y posteriormente se
agregó un anticuerpo secundario anti-IgG de bovino marcado con peroxidasa en dilución 1:10, 000.
Para la revelación de la reacción fue utilizado el sustrato Tetrametil-Bencidina (TMB), finalmente,
la absorbancia (A650nm) se obtuvo en un lector de placas de ELISA, considerando como positivo
una A650nm igual o mayor a 0.263 para B. bigemina y 0.301 para B. bovis.
Análisis estadístico. Las características de las pruebas de iELISA e IFI se determinaron por
Estadística descriptiva mediante tablas de contingencia de 2 x 2, utilizando las siguientes fórmulas
(Cuevas et al., 2010). Sensibilidad = (verdaderos positivos /verdaderos positivos + falsos
negativos) (100); Especificidad = (verdaderos negativos / falsos positivos + verdaderos negativos)
(100); Valor predictivo positivo (𝑉𝑃𝑃) = verdaderos positivos /verdaderos positivos + falsos
positivos; Valor predictivo negativo (𝑉𝑃𝑁) = verdaderos negativos / falsos negativos + verdaderos
negativos. La fuerza de concordancia entre ELISA indirecto e IFI se determinó en base al Índice
kappa (κ) utilizando Tablas de contingencia 2 x 2 y de acuerdo a la siguiente fórmula (García,
2010): Índice kappa (k) = 𝑃𝑜 – 𝑃/1 – 𝑃𝑒; donde: (Po) = verdaderos positivos + verdaderos
negativos/total de muestras; Concordancia esperada (Pe) = (verdaderos positivos + falsos positivos)
(verdaderos positivos + falsos negativos) /(total de muestras) 2 + ( falsos negativos + verdaderos
negativos) (falsos positivos + verdaderos negativos)/(total de muestras) 2. Prevalencia =
(verdaderos positivos + falsos negativos/verdaderos positivos + falsos positivos + falsos negativos
+ verdaderos negativos) (100).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La seroprevalencia de anticuerpos anti-Babesia spp. de los tres hatos de bovinos determinada
mediante iELISA/rMSA-1 y iELISA/rRAP-1 se muestran en la figura 1 y mediante IFI/B. bovis y
B. bigemina en la figura 2. De las 298 muestras de suero analizadas de bovinos expuestos a
garrapatas en iELISA los resultados fueron muy similares en cuanto al número de positivos a MSA-
1 de B. bovis y RAP-1-α de B. bigemina en los hatos de Pichucalco y La Posta, no así para el hato
de Aldama en donde se registró un mayor número de positivos solamente a RAP-1-α. En el hato
de Aldama, se obtuvo un alto número de positivos a B. bigemina y a B. bovis con la prueba de IFI,
lo cual no ocurrió en el iELISA, esto debido a que mientras en iELISA se detectan anticuerpos IgG
contra un solo antígeno, en IFI se pueden detectar anticuerpos IgG contra varios antígenos del
parásito y a que la D.O. de los controles positivos en iELISA no se acercaron a 1.0, que es el valor
utilizado como referencia, por lo que la D.O. de las muestras en la placa pudieran no revelar un
valor acertado y debería repetirse el experimento.
A pesar de que no fue posible la diferenciación de animales expuestos a las 2 especies de
Babesia en las muestras de campo, se demostró que el iELISA es un ensayo útil y confiable para
la determinación de la seroprevalencia de Babesia spp. en los hatos estudiados y que incluso se
puede aprovechar esta reacción cruzada entre B. bigemina y B. bovis para utilizar una sola proteína
recombinante como antígeno en iELISA para la detección de anticuerpos anti-Babesia spp. En
cuanto a las características de las pruebas, se obtuvo una tasa de sensibilidad y especificidad
diagnóstica de 73.33 % y de 81.25 % respectivamente para la prueba de IFI con antígeno de B.

613
Castillo-Pérez et al.: Comparación de pruebas serológicas para el diagnóstico epidemiológico de babesiosis bovina.

bigemina derivado de cultivo in vitro, valores superiores a los reportados (66 % y 76 %) utilizando
el antígeno B. bovis derivado de cultivo in vitro para la prueba de IFI (Castañeda et al., 2013).

Figura 1. Seroprevalencia obtenida para B. bovis y B. bigemina utilizando el ensayo inmunoenzimático indirecto
(iELISA) en bovinos expuestos a garrapatas Rhipicephalus microplus bajo condiciones de campo.

Figura 2. Seroprevalencia obtenida para B. bovis y B. bigemina utilizando la prueba de inmunofluorescencia


indirecta (IFI) en bovinos expuestos a garrapatas Rhipicephalus microplus bajo condiciones de campo.

El punto de corte del ELISA indirecto se estableció en 0.263 para RAP-1-α de B. bigemina y
0.301 para MSA-1 de B. bovis de acuerdo al promedio de los 80 sueros negativos de referencia
más dos desviaciones estándar. El margen de las dos desviaciones estándar tiene el propósito de
cubrir a más del 50 % de la población sin aumentar el número de falsos positivos. La tasa de
sensibilidad y de especificidad diagnóstica para el ELISA indirecto con el antígeno recombinante
RAP-1-α de B. bigemina fue de 90 % y de 98.75 %. En comparación de las características
reportadas para el ELISA indirecto con el antígeno RAP-1-α de B. bigemina (Balbuena et al.,
2010), se mantuvo el mismo porcentaje de sensibilidad diagnóstica (90 %) y se incrementó el
porcentaje de Especificidad diagnóstica de 93.75 % a 98.75 %. En cuanto al VPP también se

614
Entomología mexicana, 4: 611−616 (2017)

incrementó de 84.38 % a 96.43 %, mientras que el VPN se incrementó de 96.15 % a 96.34 %. Este
aumento en los porcentajes de especificidad, VPP y VPN fue debido al cambio en el conjugado
utilizado en el ensayo descrito anteriormente: Fosfatasa alcalina anti-IgG de bovino con el sustrato
p-nitrofenilfosfato (Balbuena et al., 2010); versus conjugado Peroxidasa anti-IgG de bovino con el
sustrato TMB utilizado en este estudio. En este estudio, el volumen de reacción se redujo de 100
μl a 50 μl en comparación con lo descrito (Balbuena et al., 2010), lo que disminuye la cantidad de
reactivos utilizados y por tanto, el costo de la prueba. Complementario a esto, se encontró un Índice
de concordancia de 0.44 entre el iELISA con el antígeno recombinante RAP-1-α de B. bigemina y
la prueba de IFI con el antígeno B. bigemina de cultivo in vitro, lo cual de acuerdo a los criterios
de Landis y Koch tiene una fuerza de concordancia moderada. Debido a que no se contaba con la
suficiente cantidad de sueros control positivos a B. bovis, no fue posible la determinación de las
características del iELISA con el antígeno recombinante MSA-1, sin embargo, en estudios
realizados anteriormente (Castañeda et al., 2013) se obtuvo una sensibilidad y especificidad
diagnóstica de 80 % y 97 % respectivamente utilizando rMSA-1 de B. bovis en comparación con
IFI/B. bovis que obtuvo valores de 66 % y 76 % en el mismo orden. En el presente estudio se
demostró que el uso de la proteína recombinante RAP-1-α de B. bigemina como antígeno en el
ELISA indirecto proporciona mayores tasas de sensibilidad y especificidad diagnóstica en relación
con la prueba de IFI con el antígeno B. bigemina derivado de cultivo in vitro. Sin embargo, no se
puede concluir que el ELISA indirecto podrá sustituir por completo a la prueba de IFI, ya que se
obtuvo una fuerza de concordancia moderada entre las pruebas y a que los resultados de los sueros
de bovinos del Sitio experimental “Aldama” en Tamaulipas así como los del Campo experimental
“La Posta” en Veracruz tuvieron una variación importante entre positivos y negativos para la
prueba IFI y el ELISA indirecto.

CONCLUSIÓN
El iELISA/rRAP1-α demostró ser una prueba útil que, aunque no sustituye por completo a la
prueba de IFI/B. bigemina, resulta más práctica para el monitoreo de la exposición a Babesia spp.
transmitida por Rhipicephalus microplus en los hatos de bovinos, generando con ello información
relevante sobre la epidemiología de la enfermedad para el diseño de mejores estrategias de manejo
y control de la babesiosis bovina.

Agradecimientos
Financiado parcialmente por proyectos INIFAP No. 2-1.6-16321431988-P-P.1-1 y CONACYT
Problemas Nacionales 2015, clave 1336.

Literatura Citada
Arévalo, A. B., Borgonio, C. V. M, Rojas, M. C., Pérez, R. J. J., Álvarez, M. J. A. y J. V. Figueroa. 2008:
Clonación y expresión en Escherichia coli de RAP-1, GP45 y 12D3: Proteínas de Babesia bigemina
con potencial uso en prueba diagnóstica. Pp. 555−560. In: Memorias del Congreso Nacional de
Buiatría.
Balbuena, G. Y., Vargas, U. P., Arévalo, A. B., Álvarez, M. J. A., Rojas, M. C. y J. V. Figueroa. 2010.
Instrumentación de una prueba de ELISA para identificar animales expuestos a infección por
Babesia bigemina. Pp. 418−423, In: Memorias XXXIV Congreso Nacional de Buiatria.
Bock, R. E., Jackson, L. A., de Vos, A. J. and W. K. Jorgensen. 2008. Babesiosis of cattle. Pp. 281−307. In:
A. S. Bowman and P. A. Nuttall. (Eds.). Ticks Biology, Disease and Control. Cambridge University
Press, New York,

615
Castillo-Pérez et al.: Comparación de pruebas serológicas para el diagnóstico epidemiológico de babesiosis bovina.

Castañeda, A. R. O., Vargas, U. P., Álvarez, M. J. A., Rojas, M. C. y J. V. Figueroa. 2013. Prueba de ELISA
con antígenos recombinantes para diagnóstico epidemiológico de la babesiosis bovina. Pp. 1−5. In:
Memorias del Congreso Veterinario de León.
Cuevas, R. C. y A. Alejo Martínez. 2010. Sensibilidad y especificidad de una prueba. Facultad de Psicología,
UNAM. Disponible en: http://www.psicol.unam.mx/Investigacion2/pdf/SENSIBILIDAD Y
ESPECIFICIDAD.pdf. (Fecha de consulta: 26-VII-2015).
García, G. J. J. 2010. Medición de la concordancia. Facultad de Medicina, UNAM. Disponible en:
http://www.facmed.unam.mx/deptos/salud/censenanza/spiii/spiii/concordanciajj.pdf. (Fecha de
consulta: 28-VII-2015).
Figueroa, J. V., Chieves, L. P., Johnson, G. S., Goff, W. L. and G. M. Buening. 1994. Chain reaction-based
diagnostic assay to detect cattle chronically infected with Babesia bovis. Revista Latinoamericana
de Microbiología, 36(1): 47−55.
Mosqueda, G. J. J., Neri, F. A., Ramos A. J. A., Canto A. G. J. y M. Camacho-Nuez. 2012. Estrategias
genómicas y moleculares para el control de la babesiosis bovina. Revista Mexicana de Ciencias
Pecuarias, 3(1): 51−59.
Organización Mundial de Salud Animal (OIE). 2013. Capítulo 2.4.2 Babesiosis bovina. En Manual de las
pruebas de diagnóstico y de las vacunas para los animales terrestres (Manual Terrestre). OIE,
Paris, Francia. Consultado el 28 de septiembre del 2015 [en línea] página web de la OIE.
Rojas, M. C., Figueroa, M. J. V. y J. A. Álvarez M. 2009. Cultivo in vitro de Babesia bovis y Babesia
bigemina. Folleto técnico No. 5 Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Parasitología
Veterinaria INIFAP. Jiutepec, Morelos.
Spickler, A. R. 2008. Babesiosis bovina The Center for Food Security & Public Health. Disponible en:
http://www.cfsph.iastate.edu/Factsheets/es/babesiosis_bovina.pdf. (Fecha de consulta: 5-IX-2015).

616
ENTOMOLOGÍA VETERINARIA ISSN: 2448-475X

PREVALENCIA SEROLÓGICA Y MOLECULAR DE Babesia bovis, Babesia bigemina


Y Anaplasma marginale EN BÚFALOS DE AGUA MANTENIDOS EN ZONAS DE
ALTA INCIDENCIA DE GARRAPATAS

José Juan Lira-Amaya, Diego Jesús Polanco-Martínez, Roberto Omar Castañeda-Arriola, Juan
Alberto Ramos-Aragón, Emigdio de Jesús Lara-Hernández, Jesús Francisco Preciado-de la Torre,
Carmen Rojas-Martínez, Jesús Antonio Álvarez-Martínez, Carlos Ramón Bautista-Garfias y Julio
Vicente Figueroa-Millán .

CENID-Parasitología Veterinaria, INIFAP. Carretera Federal Cuernavaca-Cuautla No. 8534 Col. Progreso, Jiutepec,
C. P. 62550, Morelos, México. 2Campo Experimental “La Posta”, Km 22.5 Carretera Veracruz-Córdoba, Paso del Toro
Medellín de Bravo, Veracruz, México.
Autor de correspondencia: igueroa.julio@inifap.gob.mx

RESUMEN. Debido a la escasa información científica en México que corrobore las infecciones hemoparasitarias en
rumiantes silvestres, el objetivo del presente estudio consistió en determinar la prevalencia de babesiosis y
anaplasmosis en búfalos de agua mantenidos en zonas de alta incidencia de garrapatas. Para esto, se colectaron un total
de 233 muestras de sangre en cuatro unidades de producción de búfalos. Para la detección de anticuerpos circulantes
anti-Babesia spp. y anti-Anaplasma spp., los sueros fueron evaluados mediante las técnicas serológicas de
inmunofluorescencia indirecta (IFI) y el ensayo inmunoenzimático (ELISA), respectivamente. El análisis molecular
de las muestras fue realizado con la prueba de reacción en cadena de la polimerasa (PCR) formato anidada, utilizando
iniciadores específicos para cada una de las especies. Las evidencias serológicas y moleculares que se obtuvieron como
resultados en el presente estudio, permiten concluir que los búfalos de agua que se encontraban alojados en las cuatro
unidades de producción, no demuestran únicamente la exposición a estas especies de hemoparásitos, sino que además,
son portadores de la infección causada por B. bovis, B. bigemina y A. marginale, demostrado por la detección especifica
de anticuerpos circulantes y del ADN de los hemoparásitos, respectivamente..

Palabras clave: babesiosis, anaplasmosis, IFI, ELISA, PCR

Serological and molecular prevalence of Babesia bovis, Babesia bigemina and Anaplasma
marginale in water buffaloes raised in areas of high incidence of ticks

ABSTRACT. Lack of scientific information in Mexico to corroborate hemoparasitic infections in wild ruminants, led
to the objective of the present study to determine the prevalence of babesiosis and anaplasmosis in water buffaloes,
raised in areas of high incidence of ticks. A total of 233 blood samples were collected in four buffalo production farms.
For the detection of circulating antibodies against Babesia spp. and Anaplasma spp., the sera were evaluated using
Indirect Fluorescent Antibody Test (IFAT) and enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) techniques,
respectively. Molecular analysis of the samples was performed using the nested polymerase chain reaction (nPCR)
using specific primers for each hemoparasite species. The serological and molecular evidences that were obtained as
results in the present study allow to conclude that the water buffaloes, that were raised in the four production farms,
not only demonstrate the exposure of animals to these hemoparasites species, but that they are also carriers of the
infection caused by B. bovis, B. bigemina and A. marginale, as evidenced by the detection of specific circulating
antibodies and hemoparasites DNA, respectively.

Keywords: babesiosis, anaplasmosis, IFAT, ELISA, PCR.

INTRODUCCIÓN
La aparición de ciertas enfermedades infecciosas en regiones endémicas, incluyendo las
enfermedades transmitidas por vectores, representan la mayor limitante para el desarrollo de la
ganadería nacional debido a las pérdidas económicas que ocasionan. Las garrapatas pueden
transmitir a los animales domésticos y silvestres la mayor variedad de patógenos que cualquier otro
grupo de vectores (Jongejan y Uilenberg, 2004), incluidos, los parásitos intracelulares Babesia

617
Lira-Amaya et al.: Prevalencia serológica y molecular de Babesia bovis, Babesia bigemina y Anaplasma marginale.

bovis y Babesia bigemina, agentes causales de la babesiosis bovina. Ambas especies de


protozoarios se encuentran presentes en México y son transmitidas por las garrapatas
Rhipicephalus microplus y Rhipicephalus annulatus (Figueroa y Álvarez, 2003). Otra de las
enfermedades de importancia que se transmite por vectores y que además condiciona la
subsistencia de la producción ganadera en el país es la anaplasmosis bovina, enfermedad causada
por las rickettsias Anaplasma marginale y Anaplasma centrale; de las cuales, solo la primera
especie ha sido reportada en el país (Rodríguez et al., 2003). Para el diagnóstico inmunológico de
estas enfermedades existen pruebas que han sido implementadas en diversos estudios
epidemiológicos, entre ellas la prueba de Inmunofluorescencia indirecta (IFI) caracterizada por su
elevada sensibilidad y especificidad diagnóstica (Bautista et al., 2012), y el ensayo
inmunoenzimática (ELISA) cuya semi-automatización permite el análisis de un mayor número de
muestras al mismo tiempo (Rodríguez et al., 1999). Otras alternativas que también resultan ser
altamente sensibles y específicas, son las sondas de ácidos nucleicos y la prueba de reacción en
cadena de la polimerasa (PCR), el uso de ambas pruebas permite obtener un diagnóstico con mayor
precisión de estas enfermedades (Figueroa et al., 1993; Torioni de Echaide et al., 1998; Figueroa
y Álvarez, 2003). Además de los bovinos, también se ha demostrado la presencia de Babesia spp.
y Anaplasma spp. en búfalos de agua (Bubalus bubalis) (Ferreri et al., 2008; Corona et al., 2012),
especie de bovinos silvestres recién introducida en el país. Debido a la escasa información
científica en México que corrobore este tipo de infecciones hemoparasitarias en rumiantes
silvestres, el objetivo del presente estudio consistió en determinar la prevalencia de babesiosis y
anaplasmosis en búfalos de agua mantenidos en zonas de alta incidencia de garrapatas.

MATERIALES Y MÉTODO
Localización del área de estudio. La fase de campo de este estudio se desarrolló en los
municipios de Sayula, Veracruz y Villahermosa, Tabasco. La zona sur del estado de Veracruz
cuenta con clima sub-húmedo con lluvias en verano (100 %) y con una temperatura que oscila entre
los 24 y 28 °C, la precipitación pluvial anual es de 1500 mm. El clima predominante de la región
centro del estado de Tabasco es cálido húmedo-seco con presencia de lluvias durante el verano, la
precipitación pluvial registrada en esta región es de 1900 mm. Mientras que la fase analítica en el
laboratorio fue realizada en el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Parasitología
Veterinaria del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (CENID-
PAVET, INIFAP) en Jiutepec, Morelos, el municipio cuenta con clima cálido sub-húmedo con
lluvias en verano y precipitaciones pluviales que van desde 800 hasta 1200 mm.
Toma y procesamiento de muestras. Un total de 233 muestras sanguíneas de búfalos de agua
fueron colectadas a conveniencia en cuatro unidades de producción, Veracruz 1 (n = 61) y Veracruz
2 (n = 63) localizadas al sur del estado de Veracruz en el municipio de Sayula, y Tabasco 1 (n =
58) y Tabasco 2 (n = 51) ubicadas en el municipio de Villahermosa. Las muestras se obtuvieron
después de la punción de la vena yugular y/o caudal empleando tubos al vacío con anticoagulante
(EDTA) y sin anticoagulante, lo que después de centrifugar las muestras facilitó la obtención del
paquete celular que incluía los glóbulos rojos y blancos, así como también del suero.
Prueba de Inmunofluorescencia indirecta (IFI). Para la detección de anticuerpos circulantes
anti-Babesia spp., las muestras de suero fueron incubadas en laminillas con eritrocitos infectados
que fueron utilizadas como antígeno, como anticuerpo conjugado se empleó suero de cabra anti-
IgG de bovino. Los lavados de las laminillas se realizaron en agitación con solución salina
amortiguadora de fosfatos ph 7.2 (SSAF) y con agua destilada después de cada incubación,
respectivamente (Bautista et al., 2012). Por último, las laminillas se dejaron secar y se observaron
en un microscopio de epifluorescencia.

618
Entomología mexicana, 4: 617−622 (2017)

Prueba de ELISA. Placas de poliestireno de 96 pozos fueron sensibilizadas con el antígeno de


Anaplasma marginale al 1 % y posteriormente bloqueadas (Rodríguez et al., 1999). En cada pozo
se colocaron por triplicado 200 µl de las muestras de suero (dilución 1:100), después de la
incubación (60 minutos a 37 °C) de las muestras, se realizaron lavados con solución salina
amortiguadora de fosfatos pH 7.2 (SSAF)-Tween 20 al 0.05 %. La reacción inmunoenzimática se
llevó a cabo empleando suero de cabra anti-IgG de bovino conjugado con fosfatasa alcalina y p-
nitrofenilfosfato al 0.075 % como sustrato. Los valores de absorbancia expresados en unidades de
densidad óptica (DO) se obtuvieron después de realizar la lectura de las placas en un
espectrofotómetro a una longitud de onda de 405 nm, mientras que, para la interpretación de los
resultados, se determinaron como positivos los sueros que presentaron valores superiores al punto
de corte de acuerdo a la DO. El punto de corte se calculó como el promedio de los sueros negativos
+3 desviaciones estándar.
Extracción de ADN y prueba de PCR anidada. La extracción de ADN genómico de cada una
de las muestras se realizó a partir del paquete celular de acuerdo al procedimiento descrito para la
purificación por el método de columnas utilizando un kit comercial (UltraClean® BloodSpin®
DNA Isolation Kit; MO BIO Laboratories). Para la detección molecular de Babesia spp., el ADN
obtenido de las muestras sirvió como molde para la amplificación parcial de las secuencias
específicas de Babesia bovis y de B. bigemina mediante la técnica de reacción en cadena de la
polimerasa (PCR) formato anidada utilizando los iniciadores específicos descritos (Figueroa et al.,
1993). La detección de A. marginale se logró con el uso de iniciadores específicos como fue
descrito anteriormente (Torioni de Echaide et al., 1998), con los cuales es posible la amplificación
de una porción del gene codificador de la proteína principal de superficie (MSP-5). Finalmente, los
productos amplificados se visualizaron en geles de agarosa al 2 % teñidos con bromuro de etidio.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En algunos países y debido a las bondades que presenta esta especie, los búfalos de agua son
considerados como animales multipropósito y son destinados para la producción de carne y leche.
Actualmente, esta especie de bovinos originalmente silvestres se encuentra presente en todos los
continentes, se estima que la población mundial asciende a 170 millones de animales, mientras que,
en el país el inventario nacional podría alcanzar las 40,000 cabezas. En México y debido al elevado
potencial de producción en las regiones tropicales, se han comenzado a introducir búfalos de agua
(Bubalus bubalis) como una alternativa adicional en la producción pecuaria desde hace casi dos
décadas, actividad que se está desarrollando principalmente en regiones donde existen las
condiciones favorables para la proliferación de distintos agentes etiológicos causantes de
enfermedades de transcendencia para la salud animal y donde las enfermedades transmitidas por
garrapatas son endémicas. En el presente estudio fueron identificados animales seropositivos para
ambas especies de Babesia (B. bovis y B. bigemina) y A. marginale, corroborando de esta manera
que al igual que los bovinos, los búfalos de agua también son susceptibles a una gran variedad de
agentes etiológicos. Los primeros trabajos realizados en el país, han mostrado la presencia de
anticuerpos contra los protozoarios Toxoplasma gondii y Neospora caninum (Aguilar et al., 2012;
Alvarado-Esquivel et al., 2014), este último es considerado de gran importancia dentro de la
ganadería debido a los altos índices de abortos que causa en bovinos (Ojeda et al., 2016). En
comparación con lo que ya ha sido descrito en el estado de Veracruz, las prevalencias de
anticuerpos obtenidas en la mayoría de las unidades de producción resultaron bajas (Cuadro 1),
cabe mencionar que los animales que fueron muestreados para este estudio no cohabitaban en el
mismo entorno con el ganado bovino (Romero et al., 2016). Además de los búfalos como se
demostró en este estudio, también ha sido reportada la evidencia serológica para Babesia spp. y

619
Lira-Amaya et al.: Prevalencia serológica y molecular de Babesia bovis, Babesia bigemina y Anaplasma marginale.

Anaplasma spp. en otras especies de rumiantes, como venados de cola blanca y ovinos (Rajput et
al., 2005; Cantú et al., 2009; Lira et al., 2014).

Cuadro 1. Prevalencia de anticuerpos obtenida en las unidades de producción de búfalos de agua para
Babesia bovis, Babesia bigemina y Anaplasma marginale, utilizando la técnica de inmunofluorescencia
indirecta (IFI) y el ensayo inmunoenzimático (ELISA).
IFI IFI ELISA
Unidad de producción Babesia bovis Babesia bigemina Anaplasma marginale
+ % + % + %
Veracruz 1 (n = 61) 36 59.0 42 68.8 2 3.2
Veracruz 2 (n = 63) 20 31.7 20 31.7 0 0
Tabasco 1 (n = 58) 31 53.4 26 44.8 2 3.4
Tabasco 2 (n = 51) 40 78.4 46 90.2 13 25.4
+ = número de animales positivos
% = porcentaje de prevalencia

En otras regiones geográficas la babesiosis y anaplasmosis han sido descritas en búfalos


anteriormente, durante un estudio realizado se encontraron presentes formas compatibles con
Babesia spp. y Anaplasma spp. durante la observación microscópica de muestras de sangre
provenientes de animales asintomáticos (Jacobo et al., 2005). Sin embargo, a pesar de la practicidad
y bajo costo, esta técnica utilizada convencionalmente presenta desventajas, entre ellas baja
sensibilidad, principalmente en ausencia de signos clínicos en animales infectados, y la falta de
experiencia del operador para el análisis de las muestras. La infección por Babesia spp. en los
búfalos de agua fue detectada mediante la prueba molecular de PCR, para ello se logró la
amplificación de fragmentos de ADN de B. bovis (275 pb) (Figura 1) y B. bigemina (174 pb) (no
mostrados), con lo cual, fue posible determinar la prevalencia molecular de los agentes causales de
la babesiosis bovina en esta especie de rumiantes silvestres (Cuadro 2), ya reportada anteriormente
en otros países del mundo, incluyendo México (Ferreri et al., 2008; Terkawi et al., 2011; Romero
et al., 2016).

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

Figura 1. Fragmentos de ADN de Babesia bovis (275 pb) amplificados a partir de muestras de sangre de búfalos de
agua. 1) marcador molecular de 100 pb; 2) control de ADN positivo B. bovis; 3-18) muestras de ADN extraídas de
sangre de los búfalos de agua; 19-20) control de ADN negativo B. bovis.

Los altos valores obtenidos con las pruebas serológicas en contraste con los resultados
moleculares, son indicativo de los animales con memoria inmunológica (anticuerpos específicos)
de la exposición a los patógenos, lo que quiere decir que no necesariamente permanecían infectados
al momento del muestreo (Álvarez y Cantó, 1985). El uso de técnicas moleculares ofrece
importantes ventajas sobre el tipo de métodos convencionales que son empleados para el
diagnóstico de estas enfermedades. La elevada especificidad y sensibilidad analítica de la prueba
de PCR permite detectar concentraciones mínimas de ADN de los parásitos en los animales

620
Entomología mexicana, 4: 617−622 (2017)

infectados, así como también su identificación por especie (Figueroa et al., 1993; Oliveira-Sequeira
et al., 2005).

Cuadro 2. Prevalencia obtenida en las unidades de producción de búfalos de agua para Babesia bovis, Babesia bigemina
y Anaplasma marginale, utilizando la prueba molecular de PCR.
PCR PCR PCR
Unidad de producción Babesia bovis Babesia bigemina Anaplasma marginale
+ % + % + %
Veracruz 1 (n = 61) 23 37.7 6 9.8 1 1.6
Veracruz 2 (n = 63) 13 20.6 7 11.1 4 6.3
Tabasco 1 (n = 58) 35 60.3 8 13.7 0 0
Tabasco 2 (n = 51) 21 41.1 12 23.5 1 1.9
+ = número de animales positivos
% = porcentaje de prevalencia

Por otro lado, el alto grado de conservación entre los miembros de la familia Anaplasmataceae,
ha permitido que el gene codificador de la proteína MSP-5 sea ampliamente utilizado para la
detección de A. marginale, para este estudio el tamaño de los fragmentos amplificados fue de 566
pb aproximadamente (no mostrados).

CONCLUSIÓN
Las evidencias serológicas y moleculares que se obtuvieron como resultados en el presente
estudio, permiten concluir que los búfalos de agua que se encontraban alojados en las cuatro
unidades de producción, no solo demuestran la exposición a estas especies de hemoparásitos, sino
que además, son portadores de la infección causada por B. bovis, B. bigemina y A. marginale. Cabe
señalar que los animales que fueron encontrados como portadores no mostraban signos clínicos
evidentes de la infección, con lo que podría suponerse que los búfalos de agua son más resistentes
a este tipo de enfermedades que afectan comúnmente al ganado bovino. La secuenciación de los
productos de PCR es fundamental para confirmar la identidad de los parásitos con lo que ya se ha
reportado en las bases de datos. Finalmente, estos resultados nos permiten sugerir un análisis
epidemiológico molecular más exhaustivo, que permita determinar la tasa real de infección de
Babesia spp. y Anaplasma sp. en búfalos de agua de diferentes regiones donde existe alta incidencia
de garrapatas, así como determinar el potencial papel que juegan como reservorios de agentes
patógenos transmitidos por vectores.
Agradecimientos
Financiado parcialmente por proyectos INIFAP No. 1031533187 y CONACyT Problemas
Nacionales 2015, clave 1336.
Literatura Citada
Aguilar, G. D., Romero, S. D., García, V. Z. y C. Cruz. 2012. Neosporosis en búfalos de agua (Babalus
bubalis) en unidades producción del centro y sur de Veracruz, México. Pp. 858−865. In: Memorias
VII Seminario Internacional de Parasitología Animal y IX Congreso Nacional de Parasitología
Veterinaria. Querétaro, Querétaro.
Alvarado-Esquivel, C., Romero, S. D., García, V. Z., Cruz, R. A., Peniche, C. A., Ibarra, P. N., Aguilar, D.
M., Pérez, D. L. A. and J. Dubey. 2014. Seroprevalence of Toxoplasma gondii infection in water
buffaloes (Bubalus bubalis) in Veracruz State, México and its association with climatic factors.
BMC Veterinary Research, 10: 232.
Álvarez, J. A. y J. G. Cantó. 1985. Epidemiologia de la babesiosis. Pp. 55−72. In: Sociedad Mexicana de
Parasitología. (Eds.) Parasitología: Vol. Conmemorativo; México, D.F.

621
Lira-Amaya et al.: Prevalencia serológica y molecular de Babesia bovis, Babesia bigemina y Anaplasma marginale.

Bautista, G. C. R., Castañeda, A. R., Álvarez, M. J. A., Rojas, M. C., Figueroa, M. J. V. y A. Rodríguez.
2012. La vacunación simultánea de bovinos con Lactobacillus casei y la vacuna bivalente contra
babesiosis bovina genera una mejor protección contra Babesia bovis y B. bigemina transmitidas por
garrapatas en condiciones extremas de campo. Veterinaria México, 43 (3): 189−200.
Cantú, C. A., Ortega, S. J. A., García, V. Z., Mosqueda, J., Henke, S. E. and E. George. 2009. Epizootiology
of Babesia bovis and Babesia bigemina in free ranging White-tailed deer in northeastern México.
Journal of Parasitology, 95(3): 536−542.
Corona, B., Obregón, D., Martínez, S., Espinosa, I., Fonseca, AH. y A. Roque. 2012. Detección por PCR
de Anaplasma marginale en búfalos de la región occidental de Cuba. Revista de Salud Animal,
34(1): 11−18.
Ferreri, L., Benitez, D., Dominguez, M., Rodriguez, A., Asenzo, G., Mesplet, M., Florin, C.M. and L.
Schnittger. 2008. Water buffalos as carriers of Babesia bovis in Argentina. Annals of the New York
Academy of Sciences, 1149: 149−151.
Figueroa, J. V., Chieves, L. P., Johnson, G. S. and G. M. Buening. 1993. Multiplex polymerase chain
reaction based assay for the detection of Babesia bigemina, Babesia bovis and Anaplasma
marginale DNA in bovine blood. Veterinary Parasitology, 50: 69−81.
Figueroa, M. J. V. y Álvarez, J. A. 2003. Investigaciones sobre la aplicación de técnicas moleculares en el
diagnóstico y control de la babesiosis bovina. Ciencia Veterinaria, 9: 75−104.
Jacobo, R. A, Cipolini, M. F., Storani, C. A., Martínez, D. E. y E. Martínez. 2005. Infección con el complejo
de la tristeza en búfalos. Comunicaciones científicas y tecnológicas, 1-3.
Jongejan, F. and G. Uilenberg. 2004. The global importance of ticks. Parasitology, 129: S3−S14.
Lira, A. J. J., Ojeda, R. N. F., Martínez, I. F., Álvarez, M. J. A., Rojas, M. C., Vargas, U. P., Bautista, G. C.
R., Pérez R. J. J. y J. V. Figueroa. 2014. Detección molecular de parásitos hemotrópicos en un
rebaño de ovejas del Estado de Tabasco. Pp. 261−267. In: Memorias del XXXVIII Congreso
Nacional de Buiatría. Villahermosa, Tabasco.
Ojeda, C. J. J., Espinosa, A. E., Hernández, G. P. A., Rojas, M. C., y J. A. Álvarez. 2016. Seroprevalencia
de enfermedades que afectan la reproducción de bovinos para leche con énfasis en neosporosis.
Ecosistemas y Recursos Agropecuarios. 3(8): 243−249.
Oliveira-Sequeira, T. C., Oliveira, M. C., Araujo J. P. and F. Amarante. 2005. PCR based detection of
Babesia bovis and Babesia bigemina in their natural host Boophilus microplus and cattle.
International Journal for Parasitology, 35: 105−111.
Rajput, Z. I., Song hua, H. U., Arijo, A. G., Habib, M. and M. Khalid. 2005. Comparative study of
Anaplasma parasites in tick carrying buffaloes and cattle. Journal of Zhejiang University Science,
6B(11): 1057−1062.
Rodríguez, C. S. S., García, O. M. A., Cantó, A. G. J., Hernández, S. G., Santos, C. N. y R. Aboytes. 1999.
Ensayo de un inmunógeno experimental inactivado contra Anaplasma marginale. Técnica Pecuaria
México, 37(1): 1−12.
Rodríguez, C. S. D., García, O. M. A., Aboytes, T. R., Cantó, A. G. J. y R. Barigye. 2003. Inmunología e
inmunoprofilaxis de la anaplasmosis bovina. Ciencia Veterinaria, 9: 123−164.
Romero, S. D., Mira, A., Mosqueda, J., García, V. Z., Hidalgo, R. M., Ortiz, V. N. A., Pérez, L. A., Florin,
C. M. and L. Schnittger. 2016. Molecular and serological detection of Babesia bovis and Babesia
bigemina infection in bovines and water buffaloes raised jointly in an endemic field. Veterinary
Parasitology, 217: 101−107.
Terkawi, M. A., Huyen, N. X., Shinuoa, C., Inpankaew, T., Maklon, K., Aboulaila, M., Ueno, A., Goo,
Y.K., Yokoyama, N., Jittapalapong, S., Xuan, X. and I. Igarashi. 2011. Molecular and serological
prevalence of Babesia bovis and Babesia bigemina in water buffaloes in the northeast region of
Thailand. Veterinary Parasitology, 178: 201−207.
Torioni de Echaide, S., Knowles D. P., McGuire T. C., Palmer G. H., Suarez C. E. and F. McElwain. 1998.
Detection of cattle naturally infected with Anaplasma marginale in a region of endemicity by nested
PCR and a competitive Enzyme-Linked Immunosorbent Assay using recombinant Major Surface
Protein 5. Journal of Clinical Microbiology, 36 (3): 777–782.

622
ENTOMOLOGÍA VETERINARIA ISSN: 2448-475X

CARACTERIZACIÓN MOLECULAR DEL GEN DEL CANAL DE ANIONES


DEPENDIENTE DE VOLTAJE (VDAC) EN Rhipicephalus sanguineus Latreile, 1806
(IXODIDA: IXODIDAE) Y Rhipicephalus annulatus Say (IXODIDA: IXODIDAE)

Iván Corona-Guerrero1,3 , Minerva Camacho-Nuez2, Bertha Isabel Carbajal-Gámez3 y Juan


Mosqueda1,3
1
Licenciatura en Microbiología, Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma De Querétaro. Carretera a
Chichimequillas s/n, Ejido Bolaños, C. P. 76140 Santiago de Querétaro, Qro.
2
Posgrado en Ciencias Genómicas, Universidad Autónoma de la Ciudad de México. San Lorenzo 290, esquina Roberto
Gayol, Col. del Valle Sur, Del. Benito Juárez, México D.F., C. P. 03100.
3
Laboratorio de Inmunología y Vacunas, Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro.
Carretera a Chichimequillas s/n, Ejido Bolaños, C. P. 76140 Santiago de Querétaro, Qro.
Autor de correspondencia: Joel.mosqueda@uaq.mx

RESUMEN. Las garrapatas del género Rhipicephalus son ectoparásitos de animales domésticos que además de causar
daños a sus hospedadores actúan como importantes vectores de parásitos de importancia en salud humana y veterinaria.
En México, el desarrollo de vacunas contra garrapatas ha sido poco explorado. El canal de aniones dependiente de
voltaje (VDAC) es una proteína presente en múltiples taxa que está involucrada en interacciones entre las células
hospedadoras y los patógenos. Recientemente se ha descrito que VDAC se expresa en membrana de células intestinales
de Rhipicephalus microplus y es considerado un candidato vacunal importante al ser un antígeno oculto siempre y
cuando se encuentre conservado y sea inmunogénico. En este trabajo se reporta la clonación y secuenciación de VDAC
de R. sanguineus y R. annulatus, así como su análisis in sillico donde se identifica la presencia de epítopos B
conservados. Al comparar las secuencias de R. sanguineus y R. annulatus se observó más del 80 % de identidad con
secuencias de vdac en otras especies, lo cual sugiere que la secuencia codificante para esta proteína se encuentra muy
conservada entre especies de importancia en la salud animal. Finalmente, se confirmó la presencia de 4 epítopos B
predichos, conservados en VDAC de R. microplus, R. sanguineus y R. annulatus, lo que lo propone como un antígeno
vacunal multiespecies.

Palabras clave: Bioinformática, Rhipicephalus, vacunas.

Molecular caracterization of the Rhipicephalus sanguineus Latreile, 1806 (Ixodida:


Ixodidae) and Rhipicephalus annulatus Say, 1821 (Ixodida: Ixodidae) voltage dependent
anion channel (VDAC) gene

ABSTRACT. Ticks of the genus Rhipicephalus are ectoparasites from domestic animals which can cause harm to
their hosts and serve as important vectors of diseases with importance in human and veterinary medicine. In Mexico,
few efforts have been put into the development of anti-tick vaccines. The voltage dependent anion channel (VDAC) is
a protein present in multiple taxa, which plays a role into host-pathogen interactions. Recently, it has been shown that
VDAC is expressed in Rhipicephalus microplus intestinal cell membranes and it is considered a vaccine candidate
because it is a hidden antigen, only if proven it is highly conserved and immunogenic. In this work, we report the
cloning and sequencing of the R. sanguineus and R. annulatus vdac gene, as well as an in-silico analysis where we
identified conserved B-epitopes. Comparing the R. sanguineus and R. annulatus nucleotide sequences, we observed
an 80% or higher identity with vdac from other species, which suggest that the protein coding sequence is highly
conserved between species of ticks with animal health relevance. Finally, we confirmed the presence of 4 predicted B-
epitopes, conserved in VDAC from R. microplus, R. sanguineus and R. annulatus, which places the antigen as a multi-
species vaccine antigen.

Keywords: Bioinformatics, Rhipicephalus, vaccine.

623
Corona-Guerrero et al.: Caracterización molecular del gen del canal de aniones garrapatas.

INTRODUCCIÓN
Las garrapatas del género Rhipicephalus son ectoparásitos de los animales domésticos que no
solo causan daños severos a sus hospedadores sino, además, son vectores importantes de
enfermedades. R. sanguineus es una garrapata que para completar su ciclo de vida requiere de tres
hospederos. Con las condiciones climáticas adecuadas, puede completar 2.5 veces su ciclo de vida
en un año. Sus principales hospederos son los perros, aunque puede llegar a parasitar humanos.
Esta especie de garrapatas puede transmitir parásitos de importancia en salud humana y animal,
como Rickettsia rickettsii, por ejemplo. Debido a los efectos del cambio climático estos parásitos
han logrado colonizar nuevos nichos (Cruz-Vazquez y Garcia-Vazquez, 1999).
El control de R. sanguineus se basa en la aplicación de fármacos garrapaticidas, los cuales han
generado el desarrollo de poblaciones resistentes a ellos (Manjunathachar et al., 2014). Esto ha
obligado a la búsqueda de nuevas estrategias de control que sean efectivas, económicamente
viables y amigables con el medio ambiente. La implementación de vacunas, a pesar de que cumple
con estas características, ha sido poco explorada (De La Fuente y Kocan, 2006). VDAC es una
proteína transmembranal que actúa como un poro selectivo, está presente en múltiples taxa y se
sabe que está involucrada en procesos de apoptosis. Recientemente, se ha descrito que se expresa
en membrana de células intestinales de Rhipicephalus microplus y se ha demostrado que interactúa
con fases sexuales de Babesia bigemina; esta unión representa un paso crítico en el desarrollo del
patógeno (Rodríguez-Hernández et al., 2015).
Al ser un antígeno oculto (que no está expuesto de manera continua al sistema inmune del
hospedero), VDAC es considerado un candidato vacunal siempre y cuando sea inmunogénico y se
encuentre conservado. Hasta la fecha no se ha encontrado un homólogo de VDAC en otras especies
del género Rhipicephalus. Por otra parte, se sabe que Pichia pastoris tiene la capacidad de poder
plegar proteínas eucariontes de manera muy similar a sus organismos nativos y se ha usado como
un muy eficiente sistema de producción debido a la gran cantidad de proteína recombinante que
puede ser obtenida, razón por la cual ha sido elegida como organismo modelo para la expresión de
proteínas recombinantes para uso vacunal, por ejemplo, la vacuna GavacTM (Canales et al., 1997).
El objetivo de este estudio fue identificar el gen homólogo que codifica a vdac en las especies de
garrapatas R. sanguineus y R. annulatus, y comprobar su grado de conservación a nivel de
secuencia de nucleótidos y de proteína predicha, así como el diseño de primers para su clonación
en un vector de expresión para P. pastoris.

MATERIALES Y MÉTODO
Se utilizaron ejemplares de R. sanguineus colectados de perros con dueño de Cuautla, Morelos,
así como una cepa de referencia de R. annulatus obtenida a partir de un brote de esta especie de
garrapatas en Texas, EUA. La extracción del DNA de los ejemplares se realizó utilizando el kit
DNEasy Blood and Tissue (Qiagen, EUA) mediante un protocolo modificado basado en la
disrupción de los tejidos de los ejemplares utilizando baños en hielo seco, seguido de maceración
en un buffer de lisis. La concentración de DNA de cada extracción, así como su calidad fueron
determinados mediante espectrofotometría utilizando un equipo Nanodrop. La integridad del
material genético se comprobó realizando electroforesis de la muestra en gel de agarosa al 1 %.
Se amplificó el gen vdac mediante PCR utilizando los primers publicados anteriormente
(Rodríguez-Hernández et al., 2012). Se obtuvieron amplicones del tamaño esperado, los cuales
fueron clonados en el vector pCR4-TOPO (Invitrogen, EUA). Este plásmido fue transformado en
células competentes One Shot de E. coli de acuerdo a las instrucciones del fabricante. Colonias
aisladas de células transformantes fueron crecidas en medio líquido durante 16 horas para
incrementar el número de copias del plásmido.

624
Entomología mexicana, 4: 623−628 (2017)

El DNA plasmídico fue recuperado utilizando el kit PureLink Quick Plasmid Miniprep
(Invitrogen, EUA). Los plásmidos fueron enviados al Instituto de Biotecnología de la UNAM (IBT)
para su secuenciación. Los resultados se analizaron con el programa FinchTv en busca de picos
anómalos producidos por la calidad del DNA. Las secuencias corregidas se compararon con la base
de datos del NCBI utilizando BLAST y alineadas utilizando Clustal Omega con la secuencia de
vdac de R. microplus con el código GU994210.1 y de Ixodes scapularis con número de acceso
XM_002408021.1 en la base de datos GenBank. De igual manera, se obtuvieron las secuencias de
amino ácidos predichos utilizando la herramienta translate disponible en ExPASy y estas se
alinearon. Posteriormente, se realizó una predicción de epítopos B utilizando la herramienta
BCPRED del laboratorio de investigación de inteligencia artificial de la Universidad Estatal de
Pensilvania.
Finalmente, se hizo un alineamiento con todas las secuencias para diseñar primers específicos
para amplificar una región conservada de la secuencia de vdac en R. sanguineus. Se eligió el vector
pPICZα. Para asegurar que el amplicón se inserte en la dirección correcta, se diseñaron primers
con los sitios de restricción para EcoRI en el primer forward y para XbaI en el primer reverso.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se obtuvo un amplicón de 750 pares de bases utilizando los primers de Rodríguez-Hernández,
et al., 2012. Al comprar las secuencias obtenidas de R. sanguineus y R. annulatus utilizando
BLAST se observó que la cobertura es mayor a 96 % con más del 80 % de identidad con secuencias
del reportadas de vdac en R. microplus, Amblyomma variegatum e Ixodes scapularis (Fig. 1 y 2),
lo cual sugiere que la secuencia codificante para esta proteína se encuentra altamente conservada
entre especies de importancia en la salud animal (por lo menos en las secuencias de garrapatas
reportadas hasta el momento).
Al realizar el alineamiento con Clustal Omega, se observó una diferencia de 14 aminoácidos
con respecto a la secuencia predicha de R. sanguineus al ser comparadas con la secuencia de R.
microplus y 45 con respecto a I. scapularis (Fig. 3). Mientras que la secuencia predicha de R.
annulatus presentó una diferencia de seis aminoácidos con respecto a R. microplus y 43 con
respecto a I. scapularis (Fig. 4). La predicción de epítopos B confirmó que los 4 epítopos B
predichos en R. microplus se encuentran conservados en VDAC de R. sanguineus y R. annulatus
(Fig. 5). Cabe mencionar que el epítopo predicho en la posición 32 de las secuencias de R.
microplus y R. annulatus se encuentra desfasado en la secuencia de R. sanguineus, debido al
cambio de un aminoácido en el residuo 35 (una glutamina por una histidina). El epítopo predicho
únicamente en R. sanguineus comienza en la posición 37 y su secuencia se encuentra
completamente conservada en las tres especies, aunque tiene una puntuación menor de acuerdo al
algoritmo de predicción de BCPred.
Finalmente, utilizando la secuencia de vdac de R. sanguineus se diseñaron los oligos:
Rsang_vdac_EcoR 5’ GCTGAATTCAAGAACTACCACTTCGGCG 3’ y Rsang_vdac_XbaI 5’
TTGTTCTAGAGTCGTTGACGTTCGTGTG 3’, con los cuales se logró amplificar un fragmento
de 520 pares de bases en línea con el marco de lectura nativo. Debido a las construcciones diseñadas
en el extremo 5’ de los primers, se tiene la certeza de que al clonarse en el vector pPICZα tendrá
la dirección correcta al momento de la transcripción.

625
Corona-Guerrero et al.: Caracterización molecular del gen del canal de aniones garrapatas.

Figura 1. Comparación de la secuencia de vdac de (A) R. sanguineus vs I. scapularis (81 % de identidad) y (B) R.
microplus (93 % de identidad).

Figura 2. Comparación de la secuencia de vdac de (C) R. annulatus vs I. scapularis (82 % de identidad) y (D) R,
microplus (98 % de identidad).

626
Entomología mexicana, 4: 623−628 (2017)

Figura 3. Alineamiento de aminoácidos de las secuencias de (A) R. microplus comparado con la de R. sanguineus
(93.83% de similitud) y (B) R. sanguineus comparado con la de I. scapularis (80.18% de similitud).

Figura 4. Alineamiento de aminoácidos de las secuencias de (A) R. microplus comparado con la de R. annulatus
(97.36% de similitud) y (B) R. sanguineus comparado con la de I. scapularis (81.06% de similitud).

Figura 5. Predicción de epítopos B en VDAC de R. microplus (A), R. sanguineus (B) y R. annulatus (C) y alineamiento
de amino ácidos de los aminoácidos utilizando Clustal Omega (D).

627
Corona-Guerrero et al.: Caracterización molecular del gen del canal de aniones garrapatas.

CONCLUSIÓN
Después de comparar las secuencias tanto de DNA como de proteína se determinó que VDAC
es un antígeno que se encuentra muy conservado en tres diferentes especies de garrapatas del
género Rhipicephalus, lo cual perfila a esta proteína como un fuerte candidato para una vacuna
contra múltiples especies. Al clonar la secuencia que se logró amplificar utilizando los oligos
diseñados se puede asegurar que la clonación del amplicón estará en la dirección correcta, lo cual
permitirá obtener una proteína recombinante utilizando un sistema de expresión eucarionte, ideal
para un inmunógeno vacunal contra las garrapatas de los animales domésticos.

Agradecimientos
Este trabajo fue financiado gracias a un proyecto CONACyT-Problemas Nacionales 2013 y de
PRODEP-REDES, del cual Iván Corona Guerrero recibió una beca para su tesis de licenciatura.
De igual manera, se agradece a todos los miembros del Laboratorio de Inmunología de la Unidad
de Microbiología Básica y Aplicada por su apoyo académico.

Literatura Citada
Canales, M., Enríquez, A., Ramos, E., Cabrera, D., Dandie, H., Soto, A. and J.de la Fuente, J. 1997. Large-
scale production in Pichia pastoris of the recombinant vaccine GavacTM against cattle tick. Vaccine,
15(4): 414−422. http://doi.org/10.1016/S0264-410X(96)00192-2.
Cruz-Vazquez, C. and Z. Garcia-Vazquez. 1999. Seasonal distribution of Rhipicephalus sanguineus ticks
(Acari: Ixodidae) on dogs in an urban area of Morelos, Mexico. Experimental and Applied
Acarology, 23(3): 277−280. http://doi.org/10.1023/A:1006075232455.
De La Fuente, J. and K. M. Kocan. 2006. Strategies for development of vaccines for control of ixodid tick
species. Parasite Immunology, 28(7): 275−283. http://doi.org/10.1111/j.1365-3024.2006.00828.x.
Manjunathachar, H. V., Saravanan, B. C., Kesevan, M., Karthik, K., Rathod, P., Gopi, M. and B. L. Balaraju.
2014. Economic importance of ticks and their effective control strategies. Asian Pacific Journal of
Tropical Disease, 4(Suppl 2). http://doi.org/10.1016/S2222-1808(14)60725-8.
Rodríguez-Hernández, E., Mosqueda, J., Alvarez-Sánchez, M. E., Neri, A. F., Mendoza-Hernández, G. and
M. Camacho-Nuez. 2012. The identification of a VDAC-like protein involved in the interaction of
Babesia bigemina sexual stages with Rhipicephalus microplus midgut cells. Veterinary
Parasitology, 187(3-4): 538−541. http://doi.org/10.1016/j.vetpar.2012.01.028.
Rodríguez-Hernández, E., Mosqueda, J., León-Ávila, G., Castañeda-Ortiz, E. J., Álvarez-Sánchez, M. E.,
Camacho, A. D. and M. Camacho-Nuez. 2015. BmVDAC upregulation in the midgut of
Rhipicephalus microplus, during infection with Babesia bigemina. Veterinary Parasitology, 212(3-
4): 368–374. http://doi.org/http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2015.06.016.

628
Fisiología,
Toxicología y
Biología Molecular
FISIOLOGÍA, TOXICOLOGÍA Y BIOLOGÍA MOLECULAR ISSN: 2448-475X

CARACTERIZACIÓN DE LA RESPUESTA A ESTÍMULOS SONOROS DEL


ÓRGANO CERCAL EN Acheta domesticus Linnaeus, 1758 (ORTHOPTERA:
GRYLLIDAE)

Ana Loren Hernández-Moreno, Pedro Iván Ventura-Medina, Moisés Rzepka-Briones y Salvador


Galicia-Isasmendi

1 Facultad de Ciencias Biológicas Benemérita Universidad Autónoma de Puebla-México, Blvd. Valsequillo y Av. San
Claudio, Edificio 112-A, Ciudad, Universitaria, Col. Jardines de San Manuel, Puebla, C. P. 72570, Puebla.
Autor para correspondencia Autor de correspondencia: salgalic@gmail.com

RESUMEN. Los ortópteros poseen dos órganos auditivos, uno especializado en la detección sonora denominado
órgano timpánico y otro consistente en la exaptación de un órgano sensorial mecánico, el órgano cercal, hacia la
detección de estímulos sonoros. Los cercos se han descrito como detectores de vibraciones transmitidas por el substrato
y corrientes de aire, se han relacionado también con la mediación de conductas como el cortejo, detección y escape a
depredadores. En este trabajo se caracterizó el rango dinámico de la respuesta ante estímulos auditivos para el órgano
cercal de Acheta domesticus L. mediante técnicas electrofisiológicas. Los cercos respondieron a estímulos de baja
frecuencia entre 50 Hz y 2000 Hz, pero mostraron una sensibilidad mayor (≈+30 dB) a frecuencias entre 50 y 200 Hz.
Para frecuencias superiores a 1 KHz el umbral de respuesta es superior a los 90 dB. Este rango dinámico es consistente
con las funciones tradicionalmente descritas para los cercos y nos hace pensar en este órgano como un detector
mecánico de baja frecuencia abocado a la detección de señales en un campo cercano, en contraste al órgano timpánico
que mediaría respuestas a estímulos de mayor frecuencia y provenientes de un campo lejano.

Palabras clave: Audición, cercos, bajas frecuencias..

Characterization of the response to sound stimuli of the cercal organ in Acheta domesticus
Linnaeus, 1758 (Orthoptera: Gryllidae)

ABSTRACT. Orthopterans have two auditory organs, one specialized in sound detection called the tympanic organ
and another, the cerci, consisting in the exaptation of a mechanical sensorial organ toward detection of sound stimuli.
Cerci have been described as detectors of air currents and vibrations transmitted by the substrate, they have been related
to the mediation of behaviors such as courtship, detection and escape to predators. Here we report by means of
electrophysiological techniques the dynamic range of responses of the cercal organ to sound stimuli for Acheta
domesticus L. The cerci respond to low frequency stimuli between 50 Hz y 2000 Hz, but show a higher sensibility
(≈+30 dB) at frequencies between 50 y 200 Hz. For frequencies above 1 KHz the threshold of response is higher than
90 dB. This dynamic range is consistent with the functions traditionally described for the cercus and it makes us think
in this organ like a low frequency mechanical detector geared towards the detection of signals in a near field, in contrast
to the tympanic organ who would mediate responses to high frequency stimuli coming from far fields.

Key words: Audition, cercus, low frequencies.

INTRODUCCIÓN
La detección de sonidos es de suma importancia para muchos organismos y de ello depende en
gran medida su supervivencia y éxito reproductivo, ya que el sonido les proporciona información
sobre su ambiente y les permite responder adecuadamente de acuerdo con el contexto ambiental.
Los ortópteros además de los órganos timpánicos, tienen un órgano cercal que media la
localización, detección e identificación de sonidos de baja frecuencia, así como vibraciones
provenientes del sustrato y corrientes de aire. Los cercos se encuentran cubiertos por
microvellosidades sensoriales llamadas sensilas tricoides (Jacobs et al., 2008). Existen tres tipos
diferentes de sensilas: las sensilas tricoideas filiformes libremente articuladas, las sensilas
tricoideas insertadas profundamente y las sensilas campaniformes. Cada sensila es inervada por

629
Hernández-Moreno et al.: Respuesta a estímulos sonoros del órgano cercal en Acheta domesticus.

una sola neurona sensorial y su terminal dendrítica se encuentra cerca de la base de la sensila.
(Edwards & Palka, 1974). Las sensilas filiformes a su vez varían en tamaño y se ha observado en
registros unitarios sobre las neuronas sensoriales que las inervan, que las sensilas largas detectan
estímulos de baja frecuencia (< 150 Hz), las sensilas intermedias son sensibles en un rango entre
150 Hz y 400 Hz, mientras que las sensilas cortas responden a frecuencias por arriba de los 1000
Hz. Los rangos de frecuencia a los que responden las sensilas están en función de su frecuencia de
resonancia ya que las estructuras pequeñas presentan frecuencias de resonancia mayores que las
estructuras largas (Shimozawa y Kanou, 1984; Joshi et al., 2016). No obstante, los rangos de
respuesta y sobre todo la sensibilidad del órgano completo no corresponden a la suma simple de
los rangos de respuesta de los tres tipos de sensila, ya que parámetros como el número y su
distribución espacial pueden ser determinantes en la respuesta final del órgano íntegro. En este
trabajo se caracterizó el rango dinámico de la respuesta ante estímulos auditivos para el órgano
cercal de Acheta domesticus (Linneaus, 1758) mediante técnicas electrofisiológicas, el cual debería
estar correlacionado con las funciones tradicionalmente asociadas a este órgano y ser
complementario al rango dinámico del órgano timpánico, ya que ambos se avocan al análisis de
los estímulos sonoros en estos organismos.

MATERIALES Y MÉTODO
Se utilizaron un total de 20 individuos adultos, machos y hembras, de la especie Acheta
domestica obtenidos de un distribuidor local. Los organismos fueron colocados a temperatura
ambiente (23 °C) en cajas de plástico con arena y grava como sustrato y alimentados con avena y
agua ad libitum durante una semana antes de iniciar la fase experimental, con el propósito de que
se aclimataran a las condiciones del laboratorio.
Para la generación de estímulos sonoros se emplearon tonos puros entre 50 Hz y 2000 Hz
producidos por un generador de funciones (AFG3021B, Tektronix) conectado a una bocina (BSP-
100 Vorago) cuya salida fue monitoreada en amplitud por un medidor de presión de sonido (33-
2055 Radioshack). El estímulo sonoro se hizo incidir sobre el organismo experimental, colado a
una distancia de 10 cm de la bocina y contiguo al medidor de presión de sonido, que se encontraba
sobre una mesa antivibratoria con campana de Faraday (H4S1R9, TMC, Molecular Devices, CA).
Se emplearon dos protocolos de estimulación: el primero de ellos (n = 5) consistente en un pulso
de amplitud constante (74 ± 1 decibelios, dB) que varió en frecuencia entre los 50 y los 2000 Hz,
para inducir la respuesta de las neuronas del ganglio cercal. En el segundo protocolo (n = 15) se
aplicó para una frecuencia entre 10 y 1000 Hz un pulso de amplitud baja, que se incrementó hasta
observar la respuesta de las neuronas del ganglio cercal, este protocolo tiene por función definir el
umbral en dB de la respuesta a la estimulación.
Para el registro de la respuesta eléctrica se colocaron dos electrodos de aguja a cada lado del
ganglio cercal y un electrodo más como referencia en el segundo segmento torácico, con ayuda de
un microscopio estereoscópico (ZMS-90, Nikon; Fig. 1). La señal fue llevada a un amplificador
diferencial (x100; DP-311, Warner Instruments) y se digitalizó a 10 KHz (Tarjeta Analógica-
Digital NI USB 6009, National Instruments); para el análisis de las respuestas se emplearon los
programas LabView 11.0 (National Instruments) y Clamfit 9.0 (Axon Instruments).
La variable analizada fue la amplitud máxima de la respuesta, los datos se expresan como la
media ± el error estándar. Para el análisis de las variables se aplicó una prueba de ANDEVA y una
post-prueba de comparaciones múltiples de Tukey. Se consideraron como significativas aquellas
diferencias cuya probabilidad fue menor a 0.05.

630
Entomología mexicana, 4: 629−633 (2017)

Figura 1. Posición de los electrodos de registro. Se emplearon electrodos de aguja, dos de ellos a cada lado del ganglio
cercal y un electrodo más como referencia (G), colocado en el segmento torácico.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La respuesta típica obtenida ante estímulos auditivos de 50 Hz (2B), 800 Hz (2C) y 2000 Hz
(2D) para una amplitud de 74 ± 1 dB correspondió al de una señal poblacional compuesta (Fig. 2).
En los trazos C y D se observa una componente de gran amplitud y poca duración (→) que
corresponde al artefacto de estimulación el cual crece de manera lineal con la amplitud del
estímulo. Al medir la amplitud máxima de la respuesta se observó una respuesta de gran amplitud
para frecuencias entre 50 y 600 Hz, la cual fue significativamente diferente respecto de las
respuestas obtenidas a frecuencias mayores (Fig. 3; p < 0.05). Para frecuencias superiores a 1 KHz
la respuesta fue casi inexistente, de amplitud similar al ruido basal.
La mayor sensibilidad (52 ± 1.5 dB) para los umbrales de respuesta a distintas frecuencias fue
encontrada por debajo de los 100 Hz mientras que a frecuencias cercanas a los 1000 Hz y por arriba
de estas las respuestas fueron difíciles de diferenciar respecto al ruido basal (Fig. 3), por lo que los
estímulos necesarios para desencadenar una respuesta deben ser mayores a 90 dB, pero estas
amplitudes no fueron valoradas ya que los organismos mostraron conductas marcadas de escape
que impidieron los registros, probablemente por su detección por el órgano timpánico.
La neurobiología de los fenómenos asociados a la detección de estímulos sonoros en los
ortópteros se conoce bien a nivel anatómico y neurofisiológico (Pollack y Imaizumi, 1999; Jacobs
et al., 2008), pero es menos estudiado sobre todo en México, el papel evolutivo y ecológico de
órganos detectores como los cercos. El rango dinámico encontrado para los cercos es consistente
con las funciones tradicionalmente descritas para ellos y nos permite describir a este órgano como
un detector mecánico de baja frecuencia abocado a la detección de señales en un campo cercano,
en contraste al órgano timpánico que se considera mediador de respuestas a estímulos de mayor
frecuencia y provenientes de un campo lejano.
Es común que en los seres vivos que poseen más de un órgano auditivo, como es el caso de los
anfibios, los puntos de mayor sensibilidad en los audiogramas de cada órgano correspondan a
estímulos de diferente naturaleza, de forma tal que un órgano puede avocarse al análisis de las
señales relacionadas con la reproducción y el otro órgano a señales diferentes como podrían ser las
producidas por depredadores (Smotherman y Narins, 2004; Akre y Ryan, 2011). Por lo que se
pueden sospechar interacciones similares entre los cercos y el órgano timpánico. Lo que vuelve
importante el definir en futuros trabajos si órganos detectores como los cercos se encuentran
relacionados también con la conducta reproductora, sobre todo con el cortejo que toma lugar en
campos cercanos, así como el impacto que esto pueda tener para los procesos de selección sexual.

631
Hernández-Moreno et al.: Respuesta a estímulos sonoros del órgano cercal en Acheta domesticus.

Figura 2. Registro electrofisiológico típico de la respuesta de Acheta domesticus ante estímulos auditivos para distintas
frecuencias de estimulación, (A) corresponde al control que contiene únicamente ruido basal, (B) muestra los
potenciales de acción resultantes ante un estímulo de 50 Hz, (C) la respuesta a un estímulo de 800 Hz y (D) la respuesta
casi nula ante un estímulo de 2000 Hz. En los trazos C y D se observa una componente de gran amplitud y poca
duración (→) que corresponde al artefacto de estimulación el cual crece de manera lineal con la amplitud del estímulo.

Ruido basal

Figura 3. Amplitud de la respuesta del ganglio cercal ante estímulos auditivos entre 50 Hz y 200 Hz. Se empleó un
pulso de amplitud constante de 74±1 dB. La amplitud máxima de la respuesta se observa para frecuencias entre 50 y
600 Hz, la cual fue significativamente diferente respecto de las respuestas obtenidas a frecuencias mayores (*, p <
0.05). Para frecuencias superiores a 1 KHz la respuesta es casi inexistente, de amplitud similar al ruido basal.

632
Entomología mexicana, 4: 629−633 (2017)

Figura 4. Curva de sintonía para los umbrales de respuesta del órgano cercal en Acheta domesticus. La mayor
sensibilidad (52 ± 1.5 dB) fue encontrada por debajo de los 100 Hz mientras que a frecuencias cercanas a los 1000 Hz
y por arriba de estas las respuestas son difíciles de diferenciar respecto al ruido basal, por lo que los estímulos
necesarios para desencadenar una respuesta deben ser mayores a 90 dB, pero estas amplitudes no fueron valoradas ya
que los organismos muestran conductas marcadas de escape que impiden los registros, probablemente por su detección
por el órgano timpánico.

CONCLUSIÓN
El rango dinámico encontrado para los cercos es consistente con las funciones tradicionalmente
descritas para ellos y nos hace pensar en este órgano como un detector mecánico de baja frecuencia
abocado a la detección de señales en un campo cercano.
En trabajos anteriores (Edwards y Palka, 1974; Joshi et al., 2016) se ha reportado que las sensilas
cortas responden con un corte de frecuencias en los 1000 Hz, pero en este trabajo, si bien se
detectan respuestas en el audiograma para estas frecuencias estas son pequeñas dado que nos
encontramos en el extremo del rango dinámico por lo que su importancia relativa es mucho menor
que para frecuencias por debajo de los 600 Hz donde se encuentran las mayores sensibilidades.

Literatura Citada
Akre, K. L. and M. J. Ryan. 2011. Female túngara frogs elicit more complex mating signals from males.
Behavioral Ecology, 22: 846−853.
Joshi, K., Mian, A. and J. Miller. 2016. Biomechanical Analysis of a Filiform Mechanosensory Hair Socket
of Crickets. Journal of Biomechanical Engineering, 138(8): 081006.
Jacobs, G., Miller, J., and Z. Aldworth. 2008. Computational mechanism of mechanosensory processing in
the cricket. The Journal of Experimental Biology, 211: 1819−1828.
Edwards, J. and J. Palka. 1974. The cerci and abdominal fibres of the house cricket, Acheta domesticus: I.
Anatomy and physiology of normal adults. Proceedings of the Royal Society of London B, 185:
83−103.
Shimozawa, T. and M. Kanou. 1984. The aerodynamics and sensory physiology of range fractionation in
the cereal filiform sensila of the cricket Gryllus bimaculatus. Journal of Comparative Sensory
Physiology A, 155: 495−505.
Pollack, G. S. and K. Imaizumi. 1999. Frequency analysis by insect auditory systems. Bio Essays, 21:
295−303.
Smotherman, M. and P. M. Narins. 2004. Evolution of the amphibian ear. Pp. 164−199. In: G. Manley, A.
Popper and R. Fay. (Eds.). Evolution of the Vertebrate Auditory System. Springer, New York.

633
FISIOLOGÍA, TOXICOLOGÍA Y BIOLOGÍA MOLECULAR ISSN: 2448-475X

MONITOREO DE LA SUSCEPTIBILIDAD DE Spodoptera exigua Hübner


(LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) A PROTEÍNAS DE Bacillus thuringiensis subsp.
kurstaki Berliner

Sotero Aguilar-Medel1 , J. Concepción Rodríguez-Maciel2, Jaime Mejía-Carranza1, J. Luis


Martínez-Carrillo3, Anayely Rosales-Juárez1 y Martha Elena Mora-Herrera1
1
Universidad Autónoma del Estado de México. Centro Universitario Tenancingo. Km 1.5, carretera Tenancingo-
Villa Guerrero. C. P. 52400, Tenancingo, estado de México.
2
Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Carretera México-Texcoco Km 36.5, Montecillo, Texcoco, estado
de México. C. P. 56230.
3
Instituto Tecnológico de Sonora, 5 de Febrero 818 Sur, C. P. 85000. Cd. Obregón, Sonora, México
Autor de correspondencia: soteromex@hotmail.com

RESUMEN. De 2010 a 2016 se realizaron bioensayos para monitorear la susceptibilidad del gusano soldado
Spodoptera exigua a las proteínas Cry1Ac y Cry2Ab de Bacillus thuringiensis que produce el algodonero Bollgard®II.
Las poblaciones monitoreadas fueron: Aldama, Juárez y Ojinaga (Chihuahua); La Laguna (Comarca Lagunera); Valle
del Yaqui (Sonora) y la colonia Susceptible. El método de bioensayo utilizado fue el de contaminación superficial de
la dieta. Las concentraciones usadas fueron de 10 y 5 µg/ml para las proteínas Cry1Ac y Cry2Ab, respectivamente. En
los bioensayos se usaron larvas neonatas, las cuales se expusieron durante cinco días en condiciones controladas:
temperatura de 27 ± 1 °C, humedad relativa del 70 % y fotoperiodo de 14:10 horas-luz. Los parámetros evaluados
fueron: a) porcentaje de mortalidad, b) inhibición de desarrollo al tercer instar y c) reducción de peso de las larvas
tratadas respecto al testigo. En el caso de la proteína Cry1Ac, los porcentajes de mortalidad variaron de 11.8 % a 15.4
%. El 85 % de las larvas que sobrevivieron a la dosis diagnóstica, ninguna se desarrolló al tercer instar y su peso se
redujo entre 88.6 y 91.5 %. Para Cry2Ab, los porcentajes de mortalidad variaron del 27.9 % al 35.0 %; del 70 % de las
larvas que sobrevivieron a la dosis diagnóstica, ninguna se desarrolló al tercer instar y su peso se redujo alrededor de
96.5 %. Con base en estos resultados se concluye que las poblaciones monitoreadas de gusano soldado son susceptibles
a las proteínas Cry1Ac y Cry2Ab de B. thuringiensis.

Palabras clave: Gusano soldado, bioensayo, dosis diagnóstica.

Monitoring susceptibility of Spodoptera exigua Hubner (Lepidoptera: Noctuidae) to


proteins of Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki

ABSTRACT. From 2007 to 2016 bioassays were conducted to monitor the susceptibility of the beet armyworm
Spodoptera exigua to Cry1Ac and Cry2Ab proteins of Bacillus thuringiensis produced in the Bollgard ®II cotton.
Monitored populations were: Aldama, Juárez and Ojinaga (Chihuahua); La Laguna (Comarca Lagunera); Valle del
Yaqui (Sonora) and the Susceptible colony. The bioassay method used was that of surface contamination of the diet.
The protein concentrations used were 5 and 10 µg/ml of Cry1Ac and Cry2Ab respectively. In the bioassays neonate
larvae were used and exposed for five days under controlled conditions: temperature of 27 ± 1 °C, relative humidity
of 70% and 14/10 day/ night photoperiod. The parameters evaluated were: a) percentage of mortality, b) inhibition of
development the third instar and c) weight reduction of larvae treated with respect to the control. In the case of the
Cry1Ac protein, the percentages of mortality varied from 11.8% to 15.4%; 85% of the larvae that survived at the
diagnostic dose, none developed the third instar and its weight was reduced between 88.6 and 91.5%. For Cry2Ab, the
percentages of mortality varied from the 27.9% 35.0%; 70% of the larvae that survived at the diagnostic dose, none
developed the third instar and its weight was reduced around 96.5%. Based on these results it is concluded that
monitored beet armyworm populations are susceptible to Cry1Ac and Cry2Ab protein of B. thuringiensis.

Key words: Beet armyworm, bioassay, diagnostic dose.

634
Aguilar-Medel et al.: Monitoreo de la susceptibilidad de Spodoptera exigua a Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki.

INTRODUCCIÓN
El algodonero biotecnológico Bollgard®, produce la proteína Cry1Ac de B. thuringiensis para
el control de algunas plagas (Perlak et al., 2001), tales como Heliothis virescens, Pectinophora
gossypiella Saunders y Helicoverpa zea Boddie. El uso de diversas variedades de algodonero que
producen la proteína Cry1Ac han reemplazado el uso de insecticidas convencionales contra estas
plagas (Perlak et al., 2001), pero los insectos tienen la capacidad de desarrollar resistencia a las
proteínas de B. thuringiensis (Bt) tanto en condiciones de laboratorio como en condiciones de
campo, y al usar las plantas que producen estas proteínas (cultivos Bt), la presión de selección es
alta, por lo que los insectos pueden desarrollar resistencia.
Mc Gaughey (1985), reportó por primera vez la resistencia de Plodia interpuntella a
formulaciones de Bt; posteriormente, muchos otros insectos desarrollaron resistencia a las
proteínas de Bt en condiciones de laboratorio (Ferré y Van Rie, 2002). Los primeros informes de
la resistencia a Bt en condiciones de campo se reportaron en Plutella xyllostella (Tabashnik et al.,
1990) y en condiciones de invernadero en Trichoplusia ni (Janmaat y Myers, 2003). En los últimos
años se han reportado casos de resistencia en campo de algunas plagas a cultivos Bt, por ejemplo,
H. zea a la proteína Cry1Ac que produce el algodonero Bollgard® en el sureste de los Estados
Unidos (Luttrell, 2004), S. frugiperda a la proteína Cry1F que produce el maíz Bt en Puerto Rico
(Matten et al., 2008), Busseola fusca a la proteína Cry1Ab que también es producida por el maíz
Bt en Sudáfrica (Van Rensburg, 2007), H. armigera a la proteína Cry1Ac producida por el algodón
Bt en China (Liu et al., 2010) y Pectinophora gossypiella a la misma proteína y cultivo en India
(Sanyasi y Guajar, 2011). Con la finalidad de incrementar la eficacia, ampliar el rango de plagas y
retrasar el desarrollo de la resistencia a las proteínas de Bt, se desarrollaron variedades de
algodonero que producen más de una proteína, por ejemplo, el algodonero Bollgard ® II que está
disponible para su uso comercialmente desde el 2003 (EPA, 2006) y produce las proteínas Cry1Ac
y Cry2Ab (Greenplate et al., 2003). La eficacia del algodonero Bollgard® II es mejor que la de
Bollgard® contra la mayoría de las plagas lepidópteros. Al producirse simultáneamente las dos
proteínas en la misma planta, se incrementó el control del complejo bellotero y se aumentó el
espectro de acción contra Spodoptera exigua y S. frugiperda (Stewart et al., 2001), aunque aún con
las dos proteínas, Bollgard® II es todavía susceptible a altas poblaciones de Spodoptera spp. y H.
zea, especialmente después de la etapa de floración, por lo que se recomienda hacer aplicaciones
de algunos insecticidas piretroides (Jackson et al., 2004).
En el presente documento se presentan los resultados del monitoreo de la susceptibilidad en el
periodo 2010-2016 de poblaciones mexicanas de S. exigua a las proteínas Cry1Ac y Cry2Ab que
produce el algodonero Bollgard® II.

MATERIALES Y MÉTODO
Las poblaciones de S. exigua monitoreadas son las siguientes: Comarca Lagunera (Durango-
Coahuila; Laguna, 2010-2016), Juárez, Chih. (Juárez, 2013-2014), Ojinaga, Chih (2010-2012,
2016), Aldama, Chih. (2016) y Valle del Yaqui, Son. (Valle del Yaqui, 2010-2014). De cada
población se colectaron al menos 300 larvas de diferentes instares y se mantuvieron en condiciones
de laboratorio hasta obtener pupas y adultos. Como población Susceptible de referencia se utilizó
una colonia de S. exigua que ha sido criado en condiciones de laboratorio por más de siete años en
el laboratorio de entomología del Centro Universitario UAEM Tenancingo, en Tenancingo, Estado
de México. Las larvas colectadas en campo se colocaron individualmente en vasitos con diez ml
de dieta artificial (Spodoptera exigua: Southland Products Inc.). Dichos insectos se mantuvieron
en una cámara de cría en condiciones controladas: temperatura de 27  1 °C, humedad relativa del

635
Entomología mexicana, 4: 634−640 (2017)

70  5 % y un fotoperiodo de 14 horas luz. Las larvas se mantuvieron en dieta hasta obtener pupas,
las cuales se colocaron en jaulas entomológicas (25 x 25 x 35 cm) para la emergencia y
apareamiento de los adultos, mismos que se alimentaron con una solución azucarada al 10 % (agua
destilada y miel de abeja). Posteriormente, las hembras fueron colocadas en bolsas de papel donde
ovipositaron, y se cambiaron de bolsa cada 24 horas durante el periodo de oviposición. Los
huevecillos fueron extraídos de las bolsas.
Las proteínas que se usaron en los bioensayos fueron la Cry1Ac y Cry2Ab. Para la primera se
utilizó el insecticida MVP II (Mycogen, Corp. San Diego, CA), formulación sólida que contiene
dicha proteína a la concentración de 19.1 % (Gilroy y Wilcox, 1992) y como fuente de la proteína
Cry2Ab, se utilizó tejido liofilizado de la planta de maíz (Zea mays L.), modificada genéticamente
y que expresa la proteína a la concentración de 0.6%. Las dosis diagnósticas que se usaron fueron
de 5 y 10 µg/ml de las proteínas Cry2Ab y Cry1Ac, respectivamente. Estas dosis se determinaron
previamente mediante bioensayos de líneas base en la población Susceptible. El principal criterio
usado para detectar cambios en la susceptibilidad de las larvas a las proteínas Bt es que, usando
estas dosis, se espera que ninguna larva se desarrolle al tercer instar en cinco días de exposición a
las proteínas, en las condiciones ambientales anteriormente indicadas, cuando la población es
susceptible, en caso de haber larvas del tercer instar existe la posibilidad que se esté desarrollando
la resistencia.
Se utilizó el bioensayo descrito por Sims et al. (1996), el cual consistió en colocar un mililitro
de dieta artificial en cada cavidad de una charola para bioensayo (Bio-Assay Tray Bio-Ba-128; C-
D Internacional, Inc.). Una hora después se depositaron superficialmente sobre la dieta de cada
cavidad, 200 l de la dosis diagnóstica de las respectivas proteínas. Se usó como solvente una
solución de agua-agar al 0.2 % (Bacto Nutrient Agar Dehydrated; Difco Laboratories) en agua
destilada. Al testigo solamente se le aplicaron 200 l de la solución de agua-agar. Después de 24 h
de haber aplicado la proteína, se colocó una larva neonata. Las larvas quedaron confinadas con un
plástico transparente auto adheridle (Pull N’ Peel Tab Bio-CV-16; C-D Internacional, Inc). Las
charolas de bioensayos infestadas se colocaron en la cámara de cría con las condiciones
ambientales mencionadas. Cinco días después se evaluaron las siguientes variables: a) porcentaje
de mortalidad, b) porcentaje de larvas que alcanzaron el tercer instar, y c) porcentaje de reducción
del peso de larvas expuestas respecto al testigo. Se realizaron cinco repeticiones independientes en
diferentes días. Cada repetición consistió de 96 larvas tratadas con la dosis diagnóstica y un testigo
de 32 larvas. Para los análisis estadísticos, los porcentajes de mortalidad y de reducción de peso se
transformaron a la función arcoseno de la raíz cuadrada del porcentaje de respuesta/100.
Posteriormente se sometieron a un análisis de varianza para determinar las diferencias estadísticas
entre los años de evaluación dentro de cada población (ANOVA  = 0.05) mediante el
procedimiento PROC ANOVA de SAS (SAS Institute, 2000). Los datos se sometieron a una prueba
de comparación de medias (Tukey,  = 0.05) en caso de haber diferencias estadísticas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Monitoreo de la susceptibilidad de S. exigua a la proteína Cry1Ac. Los porcentajes de
mortalidad con la proteína Cry1Ac variaron de 11.8 (Ojinaga, 2010; Laguna, 2015) a 15.4 %
(Ojinaga, 2016). No se registraron diferencias estadísticamente significativas entre los años de
monitoreo en cada una de las poblaciones (Cuadro 1). No hubo diferencias entre los porcentajes de
mortalidad registrados en 2016. La mortalidad de larvas en las poblaciones de campo fue igual a
las de la colonia Susceptible (Cuadro 3).

636
Aguilar-Medel et al.: Monitoreo de la susceptibilidad de Spodoptera exigua a Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki.

Por otra parte, el 85 % de las larvas que sobrevivieron a la dosis diagnóstica, ninguna se
desarrolló al tercer instar, éstas se mantuvieron entre el primer y segundo instar; mientras que en
los respectivos testigos más del 65 % se desarrollaron al tercer instar. Esto último, es la razón por
la cual se registra el desarrollo de las larvas al tercer instar (Cuadro 1).

Cuadro 1. Monitoreo de la susceptibilidad de Spodoptera exigua a la proteína Cry1Ac de Bacillus thuringiensis


mediante bioensayos de la dosis diagnóstica (DD = 5 µg/ml) en el periodo 2010-2016.
Poblaciones y Variables Periodo de Evaluación
Evaluadas 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016
ALDAMA
Mortalidad (%) 14.2±2.3
Tercer instar en DD (%) 0.00
Tercer instar en testigo (%) 80.6±2.3
Reducción del peso (%) 91.5±0.7
LAGUNA
Mortalidad (%) 13.6±1.1a 12.8±5.3a 13.7±3.3a 13.3±2.6a 13.8±1.4a 11.8±1.0a 13.9±2.5a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 66.3±4.6 65.6±6.3 66.9±5.8 70.0±3.2 75.0±4.4 73.8±5.8 81.9±3.6
Reducción del peso (%) 89.1±0.9b 89.4±0.9ab 88.6±0.9b 89.0±1.4b 90.1±1.1ab 90.1±1.1ab 91.2±8.6a
JUÁREZ
Mortalidad (%) 13.4±1.8a 12.6±3.3a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 75.0±2.0 74.4±5.4
Reducción del peso (%) 90.2±1.0a 90.1±1.0a
OJINAGA
Mortalidad (%) 11.8±3.2a 13.9±4.2a 13.1±1.5a 15.4±2.7a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 69.4±5.4 67.5±5.8 65.6±5.2 83.1±2.5
Reducción del peso (%) 89.4±0.7a 89.9±1.1a 90.0±1.1a 90.8±1.6a
VALLE DEL YAQUI
Mortalidad (%) 14.3±2.6a 12.3±2.9a 13.7±4.9a 12.2±2.4a 13.0±1.8a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 66.9±5.1 68.1±4.6 66.3±6.1 73.8±4.2 74.4±3.6
Reducción del peso (%) 89.3±1.6a 89.9±0.6a 89.3±1.0a 90.8±0.9a 90.8±0.5a
SUSCEPTIBLE
Mortalidad (%) 13.0±3.1a 13.6±4.4a 12.8±3.8a 12.7±2.7a 13.4±1.5a 13.8±4.2a 14.8±1.0a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 68.1±6.1 71.3±5.4 66.3±7.2 71.9±5.2 75.0±5.2 75.0±4.4 81.9±2.3
Reducción del peso (%) 89.8±1.3a 90.3±1.7a 89.9±0.9a 91.0±0.8a 90.1±1.0a 90.2±1.3a 91.1±0.6a
Valores en cada hilera que tengan la misma letra no son significativamente diferentes entre sí (Tukey, α = 0.05).

También se registró la reducción de peso de las larvas tratadas respecto a los testigos. En general,
la reducción del peso fue elevada, el valor más alto fue de 91.5 % (Aldama, 2016) y el más bajo de
88.6 % (Laguna, 2012). Solamente en la población de la Laguna se registraron diferencias
estadísticamente significativas, el mayor porcentaje fue del 91.2 % (2016) y el porcentaje más bajo
del 88.6 % (2012), la diferencia es de 2.6 % y en este rango se presentaron las diferencias
estadísticas (Cuadro 1). De manera adicional, también se hizo un análisis de varianza entre los
porcentajes de reducción de peso registrado exclusivamente en 2016. Los resultados de este análisis
indican que las poblaciones de campo son iguales estadísticamente a la colonia Susceptible (Cuadro
3). La colonia Susceptible sirve de referencia para estimar cambios en la susceptibilidad de las
poblaciones de campo. Las larvas sobrevivientes fueron dañadas severamente tanto física como
biológicamente, y ya no tienen la capacidad de alcanzar el estado de pupa y mucho menos el estado
adulto, son larvas que morirán más adelante, por lo que la mortalidad pasará del 15 % al 100 %.
Monitoreo de la susceptibilidad de S. exigua a la proteína Cry2Ab. En general, en el periodo
2010-2016, los porcentajes de mortalidad registrados fueron de 27.9 % (Laguna, 2011) a 35.0 %

637
Entomología mexicana, 4: 634−640 (2017)

(Laguna, 2016). En ninguna población se registraron diferencias estadísticamente significativas


entre los años de monitoreo (Cuadro 2), y tampoco hubo diferencias entre los porcentajes de
mortalidad registrados exclusivamente en 2016 (Cuadro 3).

Cuadro 2. Monitoreo de la susceptibilidad de Spodoptera exigua a la proteína Cry2Ab de Bacillus thuringiensis


mediante bioensayos de la dosis diagnóstica (DD = 5 µg/ml) en el periodo 2010-2016.
Poblaciones y Variables Periodo de Evaluación
Evaluadas 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016
ALDAMA
Mortalidad (%) 34.8±2.6
Tercer instar en DD (%) 0.00
Tercer instar en testigo (%) 84.4±4.4
Reducción del peso (%) 97.0±0.4
LAGUNA
Mortalidad (%) 30.0±3.6a 27.9±3.6a 30.7±3.9a 29.9±1.7a 31.3±4.5a 30.8±3.5a 35.0±2.7a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 67.5±3.2 72.5±3.2 65.6±5.2 74.4±6.7 73.8±5.4 77.5±5.2 86.9±3.6
Reducción del peso (%) 97.5±0.4a 96.7±0.6b 96.9±0.4ab 96.9±0.3ab 97.1±0.2a 97.1±0.3a 97.0±0.4a
b b b
JUÁREZ
Mortalidad (%) 29.5±6.6a 31.8±4.1a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 73.8±4.7 74.4±4.1
Reducción del peso (%) 96.4±0.5a 96.2±0.6a
OJINAGA
Mortalidad (%) 28.3±4.4a 28.6±3.4a 31.0±2.6a 33.1±3.7a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 66.3±3.6 69.4±4.6 69.4±4.6 85.6±3.2
Reducción del peso (%) 97.4±0.5a 97.3±0.5a 96.1±0.3a 97.2±0.5a
VALLE DEL YAQUI
Mortalidad (%) 30.0±2.1a 29.6±6.6a 31.0±2.4a 29.5±3.7a 32.6±4.1a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 69.4±3.6 68.1±4.6 66.9±6.1 70.6±4.7 72.5±4.6
Reducción del peso (%) 97.6±0.4a 97.3±0.5a 97.2±0.2ab 96.7±0.3b 96.6±0.4b
b
SUSCEPTIBLE
Mortalidad (%) 31.1±4.0a 28.5±5.7a 31.8±4.3a 31.0±4.1a 30.9±4.1a 29.1±3.5a 34.2±2.7a
Tercer instar en DD (%) 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00
Tercer instar en testigo (%) 68.1±6.4 65.0±6.7 65.0±5.0 67.5±3.2 72.5±4.6 75.6±4.6 81.9±3.6
Reducción del peso (%) 97.2±0.7a 96.9±0.8a 97.0±0.6a 96.3±0.3a 96.7±0.4a 96.9±0.2a 97.3±0.4a
Valores en cada hilera que tengan la misma letra no son significativamente diferentes entre sí (Tukey, α = 0.05).

Por otra parte, ninguna de las larvas que sobrevivieron a la dosis diagnóstica (5 ug/ml) se
desarrollaron al tercer instar, el aspecto de estas larvas es similar a la de una larva de primero o
segundo instar, mientras que en los testigos, más del 65 % alcanzaron este estado de desarrollo.
El porcentaje de reducción de peso fue elevado, alrededor del 96.5 %, con algunas diferencias
estadísticamente significativas en algunas poblaciones, tales como la Laguna y Valle del Yaqui.
En la población de la Laguna, el porcentaje más alto fue de 97.5 % (2010) y el más bajo de 96.7 %
(2011). La diferencia entre el más alto y el más bajo es de 0.8 %. Para la población del Valle del
Yaqui, el porcentaje más alto fue de 97.6 % registrado en el 2010, le siguieron 2011 y 2012 con
97.3 % y 97.2 %, respectivamente, y los valores más bajos se registraron en 2013 y 2014 con 96.7
y 96.6 %, respectivamente (Cuadro 2). La diferencia entre el valor más alto y el más bajo es del 1
%. En la práctica, las diferencias registradas en ambas poblaciones no son importantes
biológicamente. Por otra parte, también se hizo un análisis de varianza y comparación de medias
(Tukey, α = 0.05) entre los porcentajes de reducción de peso de las poblaciones que se evaluaron
exclusivamente en 2016. Los resultados derivados de este análisis señalan que no existen

638
Aguilar-Medel et al.: Monitoreo de la susceptibilidad de Spodoptera exigua a Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki.

diferencias estadísticamente significativas entre las poblaciones de campo y la colonia de


laboratorio (Cuadro 3), lo que indica que los insectos que provienen de campo son susceptibles a
la proteína Cry2Ab.

Cuadro 3. Análisis de varianza sobre los porcentajes de mortalidad y reducción de peso de larvas de Spodoptera exigua
por efecto de las proteínas Cry1Ac y Cry2Ab de Bacillus thuringiensis en el 2016.
Mortalidad (%) ± EEa Reducción del peso (%) ± EEa
Población
Cry1Ac (10 µg/ml) Cry2Ab (5 µg/ml) Cry1Ac (10 µg/ml) Cry2Ab (5 µg/ml)
Aldama 14.2 ± 2.3a 34.8 ± 2.6a 91.5 ± 0.7a 97.0 ± 0.4a
Laguna 13.9 ± 2.5a 35.0 ± 2.7a 91.2 ± 8.6a 97.0 ± 0.4a
Ojinaga 15.4 ± 2.7a 33.1 ± 3.7a 90.8 ± 1.6a 97.2 ± 0.5a
Susceptible 14.8 ± 1.0a 34.2 ± 2.7a 91.1 ± 0.6a 97.3 ± 0.4a
Valores dentro de cada columna que tengan la misma letra no son significativamente diferentes entre sí (Tukey, α = 0.05). aError
estándar de la media.

CONCLUSIÓN
Con la dosis diagnóstica de las proteínas Cry1Ac y Cry2Ab, los porcentajes de mortalidad de
larvas fueron bajos, pero las que sobrevivieron su peso se redujo sustancialmente. Con estas
variables no hubo diferencias estadísticamente significativas entre los años de monitoreo en
ninguna de las poblaciones, además, tampoco se desarrollaron larvas del tercer instar, mientas que
en los respectivos testigos, la mayoría alcanzaron este estado de desarrollo. Con los datos de
mortalidad y reducción de peso de 2016, no se observaron diferencias estadísticamente
significativas entre las poblaciones de campo y la colonia Susceptible. Con base en estos resultados
se concluye que las proteínas son efectivas para controlar al gusano soldado y que las poblaciones
monitoreadas de S. exigua siguen siendo susceptibles a las proteínas Cry1Ac y Cry2Ab de B.
thuringiensis.

Literatura Citada
Ferré, J. and J. Van Rie. 2002. Biochemistry and genetics of insect resistance to Bacillus thuringiensis.
Annual Review of Entomology, 47: 501−533.
Gilroy, T. E., and E. R. Wilcox. 1992. Hybrid Bacillus thuringiensis gene, plasmid, and transformed
Pseudomonas fluorescens. U. S. Patent 5, 128,130.
Greenplate, J. T., Mullins, J. W., Penn, S. R., Daham, A., Reich, B. J., Osborn, J. A., Rahn, P. R., Ruschke,
L. and Z. W. Shappley. 2003. Partial characterization of cotton plants expressing two toxin proteins
from Bacillus thuringiensis: relative contribution, toxin interaction, and resistance management.
Journal of Applied Entomology, 127: 340−347.
Jackson, R. E., Bradley, Jr. J. R., van Duyn, J.W. and F. Gould. 2004. Comparative production of
Helicoverpa zea (Lepidoptera: Noctuidae) from transgenic cotton expressing either one or two
Bacillus thuringiensis proteins with and without insecticide oversprays. Journal of Economic
Entomology, 97: 1719−1725.
Janmaat, A. F. and J. Myers. 2003. Rapid evolution and the cost of resistance to Bacillus thuringiensis in
greenhouse populations of cabbage looper Trichoplusia ni. Proceedings of the Royal Society
London Ser B Biological Sciences, 270: 2263−2270.
Liu, F. Xu, Z., Zhu, Y. C., Huang, F., Wang, Y., Li, H., Li, H., Gao, C., Zhou, W. and J. Shen. 2010.
Evidence of field-evolved resistance to Cry1Ac-expressing Bt cotton in Helicoverpa armigera
(Lepidoptera: Noctuidae) in northern China. Pest Management Science, 66: 155–161.
Luttrell, R. G. 2004. Resistance to Bt in Arkansas populations of cotton bollworm. Pp. 1373−1383. In: D.
A. Richter. (Ed.). Proceedings of Beltwide Cotton Conferences. National Council of America,
Memphis, TN.

639
Entomología mexicana, 4: 634−640 (2017)

Matten, S. R, Head, G. P. and H. D. Quemada. 2008. How governmental regulation can help or hinder the
integration of Bt crops into IPM programs. Pp. 27−30. In: J. Romeis, A. M. Shelton and G.C.
Kennedy. (Eds.) Integration of Insect-Resistant Genetically Modified Crops within IPM Programs.
Springer, New York, NY.
McGaughey, W. H. 1985. Insect resistance to the biological insecticide Bacillus thuringiensis. Science, 229:
193−194.
Perlak, F. J., Oppenlhuizen, M., Gustafson, K., Voth, R., Sivasupramaniam, S., Heering, D., Carey, B.,
Ihrig, R. A. and J. K. Roberts. 2001. Development and commercial use of Bollgard cotton in the
USA-early promises versus today’s reality. The Plant Journal, 27: 489−501.
Sanyasi, D. and G. Govind. 2011. Field-evolved resistance to Bt toxin Cry1Ac in the pink bollworm,
Pectinophora gossypiella (Saunders) (Lepidoptera: Gelechiidae), from India. Pest Management
Science, 67: 898−903.
SAS Institute. 2000. SAS/STAT guide for personal computers, version 8.1. SAS Institute, Cary, NC.
Sims, S. B., Greenplate, J. T., Stone, T. B., Caprio, M. A. and F. L. Gould. 1996. Monitoring strategies for
early detection of Lepidoptera resistance to Bacillus thuringiensis insecticidal proteins. Pp.
229−242. In T. M. Brown. (Ed.). Molecular Genetics and Evolution of Pesticide Resistance. ACS
Symposium Series No. 645. American Chemical Society, Washington, DC.
Stewart, S. D., Adamczyk Jr. J. J., Knighten, K. S. and F. M. Davis. 2001. Impact of Bt cottons expressing
one or two insecticidal proteins of Bacillus thuringiensis on growth and survival of noctuid
(Lepidoptera) larvae. Journal of Economic Entomology, 94: 752−760.
Tabashnik, B. E., Cushing, N. L., Finson, N. and M. W. Johnson. 1990. Field development of resistance to
Bacillus thuringiensis in diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae). Journal of Economic
Entomology, 83: 1671−1676.
Van Rensburg, J. B. J. 2007. First report of field resistance by stem borer, Busseola fusca (Fuller), to Bt-
transgenic maize. South African Journal of Plant and Soil, 24: 147−151.

640
FISIOLOGÍA, TOXICOLOGÍA Y BIOLOGÍA MOLECULAR ISSN: 2448-475X

ANÁLISIS QUÍMICO PROXIMAL DE LOS “TORITOS” (Umbonia reclinata G. 1835) Y


DEL “PERIQUITO DEL AGUACATE” (Hoplophorion (Metcalfiella) monograma G. 1835),
(HEMIPTERA: HOMOPTERA: MEMBRACIDAE), EMPLEADOS COMO ALIMENTO
EN EL ESTADO DE TLAXCALA, MÉXICO

J. M. Pino-Moreno1 , A. García-Flores2, J. León-Pérez †3, A. García-Pérez4 y S. C. Ángeles. C4


1
Instituto de Biología, UNAM, Dto. de Zoología, Lab. de Entomología. Ap. Postal 70-153, C. P. 04510. CDMX.
2
Laboratorio de Ecología Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos,
Avenida Universidad 1001. C. P. 62209 Cuernavaca Morelos, México.
3
Instituto de Biología, UNAM, Coordinación de Colecciones Universitarias Digitales, Ap. Postal 70-153, C. P. 04510
CDMX.
4
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM. Departamento de Nutrición Animal y Bioquímica, Segundo
Edificio, Tercer Piso Lab. 2301.
Autor de correspondencia: jpino@ib.unam.mx

RESUMEN. Empleando las técnicas del A. O. A. C. se cuantifico el valor nutritivo de los insectos comestibles
denominadas toritos y de los periquitos del aguacate, estos organismos evaluados son ricos principalmente en proteína
cruda, ésta oscila de 34.83 a 45.33 % y en extracto etéreo las proporciones fluctúan de 17.46 a 52.22 %, Umbonia
reclinata es rico en extracto etéreo y Metcalfiella (Hoplophorion) monograma presenta las cantidades más altas en
proteína cruda, proteína verdadera, fibra cruda y en extracto libre de nitrógeno o carbohidratos. Debido al alto
porcentaje de proteína reportado, se concluye que estos insectos podrían coadyuvar a mejorar la alimentación de la
población rural que se localiza en algunos municipios de este Estado.

Palabras clave: Valor nutritivo, insectos comestibles, Tlaxcala.

Proximal chemical analysis of the “toritos” (Umbonia reclinata G. 1835) and the “periquito
of avocado (Hoplophorion (Metcalfiella) monograma G. 1835), (Hemiptera: Homoptera:
Membracidae), employed as food in the estate of Tlaxcala

ABSTRACT. Using techniques A. O. A. C. the nutritional value of edible insects called “toritos” and “periquitos of
avocato” was quantified, these evaluated organisms are mainly rich in crude protein, this range of 34.83 to 45.33 %
and ether extract proportion ranging from 17.46 to 52.22 %, Umbonia reclinata is rich in ether extract, and Metcalfiella
(Hoplophorion) monogramma presents the highest amounts in crude protein, true protein crude fiber and extract free
of nitrogen. Due to the high percentage of protein reported, it is concluded that these insects could help to improve the
nutrition of the rural population that is located in some municipalities of this state.

Key words: Nutritive value, edible insects, Tlaxcala.

INTRODUCCIÓN
En la República Mexicana, se reportan 549 especies de insectos comestibles, que corresponden
a diversas familias de los órdenes: Ephemeroptera, Odonata, Orthoptera, Blattodea, Isoptera,
Psocóptera, Anoplura, Hemiptera-Homoptera, Megaloptera, Coleoptera, Trichoptera, Lepidoptera.
Diptera e Hymenoptera (Ramos-Elorduy 2004), algunos son ampliamente conocidos por su
nombre común, entre otros ejemplos tenemos los siguientes: ahuahutle, axayacatl, chamoes,
chapulines, escamol, jumiles, gusanos de maguey, hormigas chicatanas y mieleras, abejas y
avispas, sin embargo aún es necesario realizar estudios sistemáticos y químicos en algunos estados
de la República, tal es el caso de Tlaxcala, estado donde se han realizado pocos estudios sobre
insectos comestibles (Carrasquedo et al. 1988).

641
Pino-Moreno et al.: Análisis químico proximal de los “toritos” y del “periquito del aguacate”.

Los periquitos del aguacate Metcalfiella (Hoplohorion) monograma G., se han registrado en
Vigastepec, Oaxaca, Villa Guerrero, Tepetlixpa, Amecameca, Almoloya de Alquisiras e Ixtapan
de la Sal, Estado de México, en Milpa Alta D.F., Tenancingo y Tepeyanco Tlaxcala, Tetipac,
Guerrero y en Uruapan y Jiquilpan en Michoacán.
De acuerdo con (Coronado y Márquez 1972) la familia Membracidae presenta las siguientes
características: tienen la cabeza en posición vertical; las antenas nacen ligeramente debajo de los
ojos; dos ocelos presentes, patas con tibia angular, alas membranosas. El pronoto presenta formas
caprichosas y las ninfas tienen el cuerpo cubierto de espinas simples y ramificadas. A los
representantes de esta familia se les conoce con los nombres vulgares de periquitos y toritos de las
plantas, éstos tienen colores vistosos y formas raras, incluso el periquito del aguacate se reporta
como una plaga (Barrios et al., 2014).
Características Nutricionales del Estado de Tlaxcala. Por otro lado, desde el punto de vista
nutricional el Instituto Nacional de la Nutrición y Ciencias Médicas Salvador Zubirán, ha
clasificado al Estado de Tlaxcala con una mala nutrición, siendo una situación que afecta a toda la
población, además su producción agrícola es insuficiente, sus principales productos alimenticios
son el maíz, frijol, cebada, papa y trigo, los cuales no satisfacen los requerimientos nutricionales
tanto en macro como micronutrimentos para sus habitantes (Ávila et al., 2005).
En Tlaxcala, entre 1996 y 2005 se ha observado una disminución considerable de la desnutrición
en menores de cinco años de las comunidades rurales del estado, la prevalencia de desnutrición de
alto riesgo según el indicador peso para la edad disminuyó de 17.8 % a 7.6 % y para el indicador
talla para la edad la disminución fue de 32.4 % a 12.9 %. De acuerdo a Ávila et al. (2005) en una
población de aproximadamente 25,000 niños menores de cinco años del medio rural se estima que
alrededor de 1,900 niños padecen bajo peso y 3,400 niños talla baja, si bien estos resultados no son
concluyentes debido a la poca cantidad de niños clasificados por estrato, la información refleja una
clara tendencia a la disminución del problema de desnutrición, sin embargo, a este ritmo de
descenso se tardaría hasta el año 2018 en alcanzar el nivel de abatimiento de la desnutrición.
Por otro lado, actualmente es ampliamente conocido que la FAO (van Huis et al., 2013) se
encuentra desarrollando diversas líneas de investigación en el campo de la antropoentomofagía en
varias partes del mundo e incluso ha recomendado que se investigue el valor nutritivo de los
insectos utilizados como alimento para el hombre y/o los animales que empleamos en nuestra
alimentación o aquellos que nos sirven de compañía y que se elaboren catálogos, con la intención
de conocer su contribución en macro y micronutrimentos para la salud humana y animal (van Huis
et al., 2013).
En este escenario consideramos de interés conocer el valor nutritivo de los insectos comestibles
denominados “toritos” y “periquitos del aguacate o charritos” provenientes del Estado de Tlaxcala.

MATERIALES Y MÉTODO
Colecta. Los “toritos” se recolectaron manualmente y con pinzas entomológicas, durante el mes
de octubre del año 2015 en la Localidad La Barranquilla, Poblado Santa Cruz el Porvenir en el
municipio Ixtacuixtla de Mariano Matamoros en Tlaxcala sobre las ramas del “huizcolote”
Havardia leptophylla (Cav.) L. Rico, y los “periquitos”, se recolectaron con pinzas entomológicas
en el mes de septiembre del 2015 en el municipio denominado Tepeyanco, sobre árboles de
aguacate (Persea americana Mill. 1768 Lauraceae), particularmente sobre las ramas, éstos se
identificaron mediante las claves propuestas por (Creão-Duarte y Sakakibara; 1996, Friedrich,
1835; McKamey y Deitz, 1991).
Registro de Información Etnoentomológica. Para obtener los datos sobre los nombres locales
de estos insectos así como la información asociada a las prácticas y métodos de recolecta y

642
Entomología mexicana, 4: 641−645 (2017)

preparación se utilizó la técnica de entrevista propuesta por (Russell, 1994). Se aplicó durante los
recorridos realizados enfocados en obtener los insectos. Las entrevistas realizadas fueron
semiestructuradas con preguntas dirigidas y cerradas con la intención de registrar los datos
referentes a este tema específico. Las entrevistas dirigidas con preguntas abiertas permite al
entrevistador guiar el curso de la conversación, y hace posible la manifestación de las ideas y
opiniones del entrevistado. Se entrevistaron 20 personas, cuya edad oscilaba entre 12 y 65 años,
quienes además nos guiaron por las localidades durante los recorridos y la recolecta de los
organismos, así como en sus casas donde se cocinaron.
Análisis químico proximal. Para conocer su valor nutritivo, las muestras de los “toritos” y
“periquitos” recolectadas, se colocaron en una hielera e inmediatamente se trasladaron al
Departamento de Nutrición Animal y Bioquímica de la Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia de la UNAM. Para su procesamiento todos los análisis se realizaron por triplicado y se
reportan los datos promedio, habiéndose cuantificado los siguientes parámetros: materia seca,
humedad, proteína cruda, proteína verdadera, proteína digestible en pepsina, extracto etéreo,
cenizas (calcio, y fósforo), fibra cruda, extracto libre de nitrógeno o carbohidratos y energía bruta.
Se emplearon los métodos estandarizados de la AOAC (Helrich, 1990; Tejada, 1992), sin embargo
los resultados se reportan en base seca por ser ésta su forma de consumo.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El nombre local de U. reclinata Germar es “toritos”, los diversos entrevistados nos explicaron
que únicamente se encuentra en las plantas que reconocen como “huizcolote” (Havardia
leptohpylla (Cav.) L. Rico) y la época del año en que se pueden encontrar los organismos listos
para su consumo comprende los meses de octubre y noviembre.
Los métodos locales para su colecta son variados y dependen de cada persona y van de forma
manual, lo cual implica que las personas pueden llegar a rasguñarse con las espinas de la planta
otros recolectores prefieren utilizar algún tipo de protección como guantes de carnaza o lona. Una
vez capturados los insectos se colocan en algún recipiente ya sea de vidrio, plástico o bolsa. Otras
personas prefieren colocar el recipiente por debajo de las ramas de las plantas donde se encuentran
los “toritos” y con ayuda de un palito los remueven y éstos al “dejarse caer” conducta que presentan
como forma de escape. Sin importar cual método se emplee las personas aseguraron que es
necesario hacer esta actividad durante las primeras horas del día, ya que al “calentarse” con el sol
los insectos son más activos y se dificulta su captura.
Además se registraron dos modos de preparación de los “toritos” después de lavarlos con agua
se pueden tostar en comal o sartén de barro o metal y sazonar con sal para ser ingeridos. Después
de tostarse se pueden freír con aceite comestibles y aderezar con sal se ingieren solos o pueden
integrarse a alguna salsa que prefiera la familia.
Los nombres comunes con los que se conoce H. (Metcalfiella) monograma son “periquitos y
charritos”, los cuales son abundantes de septiembre a noviembre, éstos se comen crudos, fritos,
tostados o mezclados con frijoles y huevo. Los resultados obtenidos del análisis químico se
reportan en el Cuadro 1.
Comparativamente Hoplophorion son más ricos en proteína cruda (49.92 %), proteína verdadera
(45.33 %), cenizas (2.57 %) y en fibra cruda (22.37), por el contrario Umbonia poseen los
porcentajes más altos en proteína digestible (27.65), extracto etéreo (41.66), calcio (0.16), fósforo
(0.36) y energía bruta (6.12).
Es importante destacar que una vez preparados los “Toritos” se incrementa el porcentaje de
extracto etéreo de 41.66 % a 52.22 %, ya que en su preparación se emplea aceite (Cuadro 1).

643
Pino-Moreno et al.: Análisis químico proximal de los “toritos” y del “periquito del aguacate”.

Cuadro No. 1 Composición química de Umbonia reclinata y Hoplophorion expresada


en gr/100 gr. de muestra en base seca.
U. reclinata U. reclinata
Porcentaje % H. monograma
Sin preparar Preparado
Proteína cruda 34.83 24.20 49.92
Proteína verdadera 30.65 21.26 45.33
Proteína digestible en pepsina 27.65 20.66 22.44
Extracto etéreo 41.66 52.22 17.46
Cenizas 1.70 4.50 2.57
Calcio 0.16 0.02 % n.d
Fósforo 0.36 0.25 % n.d.
Fibra cruda 14.24 9.35 22.37
Extracto libre de nitrógeno 7.55 9.73 12.27

La calidad de la proteína de los “periquitos” se ha reportado previamente y comparado con el


patrón WHO/FAO/UNU (1985) (Ladrón de G et al., 1995), en este contexto los insectos son ricos
en leucina, isoleucina, valina y treonina, son similares en triptófano y ligeramente deficientes en
lisina, metionina e histidina.
En los municipios de Ixtacuixtla, Tenancingo y Tepeyanco en el estado de Tlaxcalala mayoría
de las personas consumen éstos insectos comestibles durante su temporada de abundancia debido
a que estos organismos se encuentran en sus hábitos tradicionales de alimentación y por su sabor
agradable, es decir por gusto, siendo este aspecto más notable en el medio rural que en el urbano.
En síntesis, el consumo de estas dos especies constituye una importante fuente de grasas y
proteínas, cuyo aprovechamiento sistemático, por las personas que habitan en las zonas rurales y
que los incluyen en su alimentación. Les proporciona un alimento con alto valor nutritivo e incluso
se podrían añadir a la dieta de los niños desnutridos mediante la generación de nuevos productos
en forma de harinas, pastas, palanquetas o mezclados con sopa, frijoles, tortillas o pan. Además
extrayendo sus proteínas, grasas o quitina servirían para fortificar diversos alimentos (van Huis et
al., 2013) lo cual indudablemente repercutiría en un mejor desarrollo físico y mental de los niños
desnutridos que habitan en este estado.

Agradecimientos
Al Dr. Alfonso Delgado Salinas Investigador del Departamento de Botánica del Instituto de
Biología por la determinación taxonómica del “huizcolote” Havardia leptophylla (Cav.) L. Rico.

Literatura Citada
Ávila, C. A., Galindo, C. G. y V. A. Chávez. 2005. Encuesta Nacional de Alimentación y Nutrición
en el Medio rural ENAL (estado de Tlaxcala), Ed. Instituto Nacional de Ciencias Médicas
y Nutrición Salvador Zubirán, 47 pp.
Barrios, D. B., Luna, D. A., Vázquez, H. G., Barrios, D. J. M., Ramiro-Escobar, H. y A. G. Pérez
G. 2014. Plagas del aguacate “Hass” (Persea americana Mill.) en tres localidades del
municipio de Tetela de Ocampo, Puebla. Entomología mexicana, 1: 656−660.
Carrasquedo, V. R., Flores, M. M., López, T. J. y H. M. Vázquez. 1988. Insectos comestibles del
estado de Tlaxcala, Tesis Profesional. Licenciatura en Educación Media U. A. de Tlaxcala
102 pp.
Coronado, R. y A. Márquez. 1972. Introducción a la entomología (Morfología y taxonomía de los
Insectos). Ed. Limusa México 1ª reimpresión. 282 pp.

644
Entomología mexicana, 4: 641−645 (2017)

Creão-Duarte, A. J. e A. M. Sakakibara. 1996. Revisão do Gênero Umbonia Burmeister


(Homoptera, Membracidae, Membracinae, Hoplophorionini). Revista Brasilera de
Zoología, 13(4): 973−994.
Friedrich, G. E. 1835. Umbonia reclinata. Disponible en: https://sv.wikipedia.org/wiki/Umbonia_
_reclinata. (Fecha de consulta: 9-III-2017).
Helrich, K. 1990. Official methods of analysis, 15ª ed. Association of Official Analytical Chemists,
Arlington, VA, U.SA. 1298 pp.
Ladrón de G. O., Padilla, P., García, L., Pino. J. M. and J. Ramos-Elorduy. 1995. Amino acid
determination in some edible mexican insects. Amino Acids, 9: 161−173.
McKamey, S. H. And L. L. Deitz. 1991. Revision of the Neotropical treehopper genus Metcalfiella
(Homoptera: Membracidae). Technical Bulletin - North Carolina Agricultural Research
Station. No. 294, 89 pp.
Ramos-Elorduy, J. 2004. La etnoentomología en la alimentación, la medicina y reciclaje. Pp.
229−413. In: J. Llorente B., J. J. Morrone., O. Yañez O. e I. Vargas F. Biodiversidad
Taxonomía y Biogeografía de Artrópodos de México: Hacía una síntesis de su
conocimiento Vol. IV Ed. CONABIO, Facultad de Ciencias UNAM, las Prensas de
Ciencias e Instituto de Biología UNAM.
Russell, B. H. 1994. Research methods in anthropology qualitative and quantitative approaches.
Altamira Press, Third ed., U.S.A. 803 pp.
Tejada de H. I. 1992. Control de Calidad y análisis de alimento para animales. Sistema de
Educación Continua en Producción Animal, A. C. Secretaria de Educación Pública,
México. 393 pp.
van Huis A., Itterbeeck. J. V., Klunder. H., Mertens. E., Halloran, A., Muir, G. and P. Vantomme.
2013. Edible insects (Future prospects for food and feed security) Ed. FAO and
Wageningen UR. 187 pp.
WHO/FAO/UNU. 1985. Report: energy and protein requirements: WHO. Technical Report Series
No. 724, Geneva Report Series.

645
FISIOLOGÍA, TOXICOLOGÍA Y BIOLOGÍA MOLECULAR ISSN: 2448-475X

COSMOVISIÓN DE DOS COMUNIDADES: MIRADOR SALTILLO Y


OCOZOTEPEC, MUNICIPIO DE SOTEAPAN VERACRUZ, MÉXICO EN
RELACIÓN A LOS INSECTOS COMESTIBLES Y MEDICINALES

Jonathan Martínez-Hernández ¹ José Manuel Pino-Moreno² y Fernando Ramírez-López¹

¹Universidad Veracruzana: Dirección de la Universidad Veracruzana Intercultural, Huazuntlán, Municipio de


Mecayapan Veracruz.
²Instituto de Biología UNAM. Departamento de Zoología. Laboratorio de Entomología, Ap. Postal 70-153. C. P.
04510, Ciudad de México.
Autor de correspondencia: jpino@ib.unam.mx

RESUMEN. Se realizó un registro de los conocimientos tradicionales y actuales sobre el consumo y uso medicinal de
los insectos en las comunidades de Mirador Saltillo y Ocozotepec, Veracruz, siendo estos usos tradicionales
importantes en ambas comunidades. La metodología que se utilizó fue la etnográfica y la investigación acción
participativa. Se aplicaron entrevistas a diversos colaboradores de la comunidad, se hicieron recorridos de campo y se
utilizó la observación participante y grupos focales en ambas comunidades. Se registraron tres especies de insectos
medicinales (Myrmeleon sp., Camponotus sericeiventris y Atta cephalotes) y seis comestibles (Schistocerca sp.,
Abracris sp., Sphenarium sp, Malladon sp., Polistes sp., y una especie en proceso de determinación); además, se
identificó la frecuencia de consumo de cada tipo de insecto y la época del año en que se consume. Finalmente se
discuten los factores que han ocasionado la pérdida o disminución de las poblaciones de insectos y por lo tanto de sus
usos.

Palabras clave: Antropoentomofagía, antropoentomoterapía, entomología cultural.

Cosmovision of two communities: Mirador Saltillo and Ocozotepec, Municipality of


Soteapan, Veracruz, Mexico in relation to edible and medicinal insects

ABSTRACT. A registry of the traditional and actual knowledge on the consumption and medicinal use of the insects
in the communities of Mirador Saltillo and Ocozotepec, Veracruz was realized. These uses are important in both
communities.The methodology used was ethnographic and participatory action research; interviews were applied to
various community collaborators, field trips, participant observation and focus groups in both communities were used
too. Three species of medicinal insects (Myrmeleon sp., Camponotus sericeiventris y Atta cephalotes) and six edible
species(Schistocerca sp., Abracris sp., Sphenarium sp, Malladon sp., Polistes sp. and a species in the process of
determining) were registered. In addition, the frequency of consumption of each type of insect and the time of the year
in which it was consumed was identified. Finally we discuss the factors that have caused the loss or decrease of insect
populations and therefore their uses.

Key words: Anthropoentomophagy, anthropoentomotherapy, cultural entomology.

INTRODUCCIÓN
El término Antropoentomofagia se refiere al consumo de insectos por el hombre como
ingredientes principales así como de sus derivados (Costa Neto y Ramos-Elorduy, 2006, Ramos-
Elorduy 1982). De acuerdo con Ramos-Elorduy y Pino (1989), anteriormente en diversas culturas
prehispánicas de México, los insectos siempre fueron considerados como alimento. Por ejemplo el
pueblo Azteca se alimentaba con 91 especies de insectos y éstos eran preparados de diversas
maneras para su consumo. (Ramos-Elorduy y Pino 1989). En la República Mexicana actualmente
se tienen registradas 549 especies de insectos comestibles (Ramos-Elorduy, 2004). De igual forma
existe también el aprovechamiento de los insectos como un recurso medicinal, (Costa Neto et al.,
2006), en este caso las diferentes sustancias que son extraídas de ellos, han sido empleados como
recursos terapéuticos en los sistemas medicinales de diferentes grupos indígenas. (Gasca, 2005).

646
Martínez-Hernández et al.: Cosmovisión de dos comunidades en relación a los insectos comestibles y medicinales.

Hoy en día se reportan numerosas especies de insectos medicinales y/o de sus productos
alrededor del mundo; por ejemplo en México se han catalogado 210 especies. (Costa Neto, 2003;
Costa Neto et al., 2006). Con los insectos medicinales, se pueden tratar aproximadamente 352
afecciones entre las que se mencionan: digestivas, respiratorias, óseas, renales, hepáticas,
estomacales, intestinales, bronquiales, neurológicas y circulatorias (Ramos-Elorduy, 2004).
Por otro lado de acuerdo con CONACULTA, (2013): la cultura es el conjunto de símbolos,
valores, actitudes, habilidades, conocimientos, significados, formas de comunicación y
organización social, y bienes materiales, que hacen posible la vida de una sociedad determinada y
le permiten transformarse y reproducirse como tal, de una generación a la siguiente. Todos los
pueblos, las sociedades y los grupos humanos tienen una cultura, y la cosmovisión es el estudio
esencial para entender y explorar dimensiones de las diferentes formas para percibir a la naturaleza
y significa la manera de ser y pensar de los individuos que pertenecen a un determinado pueblo.
La índole y utilización de este conocimiento y expresiones se transmiten de generación en
generación con objeto de valorizar, salvaguardar y perpetuar la identidad, bienestar y el derecho de
los pueblos indígenas, (Moreno y Leitón, 2012).
A pesar del conocimiento antropoentomofágico existente en México, en Mirador Saltillo y
Ocozotepec, no se había realizado un registro formal de los insectos consumidos y usados en la
medicina tradicional, ni acerca de la percepción o cosmovisión de éstos, por lo cual consideramos
de interés realizar la presente investigación de acuerdo a los siguientes objetivos: Conocer cuáles
son los insectos comestibles; identificar las prácticas del consumo; registrar la frecuencia de su
utilización y la estacionalidad de aprovechamiento; reportar los insectos medicinales; investigar si
existe alguna creencia o ritual relacionado con ellos, y por último discutir qué factores han
propiciado el desuso de los insectos.

MATERIALES Y MÉTODO
Características Generales del Área de Estudio. Mirador Saltillo: Es una comunidad nahua
ubicada en la latitud. N 94º 51’ 12’’ con una longitud. O 18º 09’ 31”, una altitud de 200 msnm de
acuerdo a la clasificación del INEGI (2005) el clima que corresponde al municipio Soteapan es el
cálido húmedo (Af(m)) con una temperatura promedio de 23° C; su precipitación pluvial media
anual es de 1,182.7mm. (SEMARNAT, 2010). Según el censo de población y vivienda, (INEGI,
2010) cuenta con 1146 habitantes de los cuales, 584 son hombres y 562 mujeres.
Dentro de las actividades socioeconómicas desarrolladas por los pobladores de la comunidad
tenemos principalmente la ocupación milpera, ganadera, aunque también se perciben recursos
económicos del cultivo de la palma africana. (SEMARNAT, 2010). Es de destacar que el uso de
las tierras en esta comunidad es principalmente para el ganado bovino lechero y cárnico.
Uso del suelo: el uso de tierras en esta comunidad es principalmente para ganado ovino de doble
propósitos (producción de leche y carne), con un 35 % de tierras destinadas a la ganadería y al
cultivo de maíz 40 % y el 25 % a la siembra de la palma de aceite. SERMARNAP 2010).
Flora y Fauna: Dentro de la comunidad puede notarse una gran variedad de flora, el tipo de
vegetación característico de Soteapan corresponde al bosque tropical perennifolio, (INAFED,
2017), en el mismo se encuentran: árboles de cedro, encino, guaya, guanábana, caoba, roble,
cocuite, mango, árbol de paraíso y mulato. En cuanto a la fauna tenemos: gato de monte, iguanas,
tejón, armadillo, cotorros, víboras de cascabel, nauyaca, coyote, tlacuache y ardillas entre otros
animales.
Ocozotepec. La comunidad se caracteriza por ser indígena Zoque-Popoluca. Está ubicada en la
latitud. N 94° 54,31’ con una longitud O 18° 15,42’’ y una altitud de 400 msnm. El clima

647
Entomología mexicana, 4: 646−652 (2017)

predominante, según la clasificación de Köppen modificada por García es cálido con lluvias en
verano y presenta una temperatura media anual de 23 °C, (SEMARNAT, 2010). Según el (INEGI
2010), registro un índice poblacional de 3170 habitantes de los cuales 1577 son hombres y 1593
son mujeres,
Actividades Socioeconómicas. Dentro de las principales actividades tenemos la siembra del
maíz para venta y autoconsumo, el cultivo de café, así como la producción bovina. También se
puede percibir en la comunidad el sistema de producción de traspatio ya que, en algunos de los
hogares se observan plantas como maíz, frijol café, chocho y plátano.
Uso del suelo. La mayoría de los terrenos en esta comunidad son ocupados principalmente para
el cultivo de café y maíz y en algunos casos son destinados como zona de pastoreo para el ganado.
Flora y Fauna. En esta localidad, se pueden encontrar árboles como: pino de ocote, ocote,
encino, mulato, roble, cedro, mango, nanche, guanábana, café y palma camedor. Dentro de la fauna
tenemos: armadillo, coyote, ardillas, iguanas, cotorros, nauyaca, tejón, jaguar y venados.
Trabajo de campo. Para el desarrollo de este trabajo, se efectuaron 12 salidas al campo, durante
los años 2015 y 2016; en cada una de ellas se realizaron recorridos a las comunidades, con la
finalidad de conocer el escenario, así como también a los colaboradores claves quienes participaron
durante el desarrollo de este trabajo; es decir se estableció una vinculación directa con las personas
que tienen los conocimientos sobre el consumo y uso de los insectos. Además, se consultaron
diferentes textos impresos y electrónicos para tener un panorama más amplio de las características
socioecológicas del municipio, así como de los insectos comestibles y medicinales.
También se efectuaron visitas a diferentes lugares como son las parcelas donde se localizan los
cultivos de maíz, zonas de pastoreo de ganado y a la montaña de la sierra de Santa Marta, para
colectar los insectos comestibles y medicinales reportados por las personas entrevistadas.
En el periodo agosto-diciembre 2015, se aplicaron 62 entrevistas a campesinos y amas de casa,
debido a que son las personas que tienen experiencia en las actividades y/o prácticas relacionadas
con los insectos. Asimismo se formaron grupos focales, y para su integración, se utilizó como
estrategia la organización de talleres agroecológicos, los cuales se refieren a preparados naturales
con plantas de la región como el árbol de neem, que se utilizan para el control de plagas. Estos
talleres permitieron mantener una buena comunicación y colaboración con las personas durante el
desarrollo investigación.
En los talleres participaron las personas que fueron entrevistadas y, al término de cada taller se
analizaron aspectos sobre el uso y consumo de insectos, así como las costumbres que se tienen en
relación a ellos. Otra técnica de investigación que se utilizó fue la observación participante, la cual
es un tipo de método de recolección de datos utilizado típicamente en la investigación cualitativa.
Su objetivo es familiarizarse estrechamente con un determinado grupo de individuos o una
comunidad en particular y sus prácticas a través de una participación intensa con las personas en
su entorno cultural, generalmente a lo largo de un periodo de tiempo extendido. Para la colecta de
los insectos, los materiales que se utilizaron fueron: bolsas de plástico, frascos con alcohol etílico
al 70 %, redes y pinzas, también una pequeña trampa que se utilizó para atrapar chicharras, la cual
consiste en un dispositivo elaborado con una rama y la mitad de un envase de pet cortado por la
mitad y posteriormente se trasladaron montaron e identificaron en el Instituto de Biología de la
UNAM donde se ratificaron o rectificaron los nombres científicos con ayuda de los especialistas
en diversos órdenes.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Taxonomía: A través de las entrevistas aplicadas se identificaron un total de nueve especies, de
las cuales seis son comestibles y tres medicinales, cuyos nombres comunes son: el chapulín alazán,

648
Martínez-Hernández et al.: Cosmovisión de dos comunidades en relación a los insectos comestibles y medicinales.

chapulín verde, chicharra, armadillo de tierra, gusano blanco, hormiga amarilla, arriera y avispa.
En el Cuadro 1 se señala la familia, género, especie, nombre común, nombre autóctono, estado de
desarrollo utilizado, su uso y los lugares de colecta.

Cuadro 1 Relación taxonómica de las especies identificadas


Nombre Nombre Lugares de
Familia Género Especie Etapa Uso
Común autóctono colecta
Acrididae Schistocerca sp. Chapulín A´wu P Adulto C cultivo de maíz,
alazán zacatal, zona de
pastoreo
Acrididae Abracris sp. Chapulín A´wu P Adulto C cultivo de maíz,
Alazán zacatal, zona de
pastoreo
Pyrgomorphida Sphenarium sp. Chapulín Hhirpon N Adulto C cultivo de maíz,
e verde tsu´usa´wu P. zacatal, zona de
pastoreo
Cicadidae ? ? Chicharra, kaká´ N Adulto C árbol de vaina,
chicharritas po´ma oko P guácimo
Myrmelontidae Myrmeleon sp. Armadillo naas nii´´ts P Larva M zonas donde el
de tierra suelo es suelto, en
sus hogares y en
lugares áridos o
desérticos
Cerambycidae Malladon sp. Gusano Wetanokuilin N. Larva C encino, troncos de
blanco kuy ke´´echi N. árboles secos
Formicidae Camponotus sericeiventris Hormiga kosti´tzikal N. Adulto M árboles o palos de
(Guerin- amarilla xoo´meku P. encino, árboles de
Meneville, la montaña y en
1838 las sabanas del
bosque de encino
Formicidae Atta cephalotes Arriera Artrieh N. Adulto M debajo de árboles
(Lineo, l758) Nuukuj P. grandes principal-
mente en la zona
de montaña, en
sus nidos
Vespidae Polistes sp. Avispa selmimiawa´ N. Larva C En su panal.
weñik ma´´niik P.
N = Náhuatl, P = Popoluca, C = Comestible, M = Medicinal, &= Este insecto actualmente se encuentra en proceso de identificación,
se le envío al Dr. Christ Dietrich del Museo de Historia Natural de Chicago, Illinois U.S.A.

Alimentos que se consumían anteriormente. Conforme a los resultados obtenidos se refleja


que hace ya muchos años, eran variados los alimentos que se consumían, el 13 % de personas
mencionaron que los insectos formaban parte de su dieta, y el 87 % no los consumía, de ese 87 %,
15 % preferentemente comían quelite, 16 % frijol, 15 % chípil, 12 % cebollín, 13 % tomatito y 16
% maíz, anteriormente los insectos y el frijol se encontraban en el sistema tradicional milpa, por lo
que los campesinos que implementaban la siembra tradicional aprovechaban estos recursos
alimentarios.
Consumo de Insectos. Con relación a la ingestión de las personas entrevistadas 94 %,
mencionaron haber consumido algún tipo de insecto en su comida diaria, únicamente un 1 %
comentó no haber comido insectos y el 5 % mencionó no conocer este hábito alimentario. De ese
94 %, la mayoría de las personas 71 % dijo haber comido algún tipo de insecto, tal como lo hacían
sus abuelos, mientras que el 23 % mencionaron que se comen debido a la falta de alimentos y
recursos económicos.

649
Entomología mexicana, 4: 646−652 (2017)

Preparación. En ambas comunidades las formas de cocinar los insectos, para su ingestión son
muy diversas, por ejemplo 33 % los prefieren consumir cocido con limón, un 31% asados, un 27
% cocidos en agua y un 9 % fritos en aceite.
Razones de Consumo. El consumo de los insectos, tiene razones diferentes; un 52 % prefiere
consumirlos por el sabor, el 32 % por tradición y el 16 % por probarlos; por otro lado, el 42 %
reporta que los insectos en ocasiones están en el plato, mientras que un 37 % menciona que ya no
se comen en la familia y un 21% dice que esta costumbre se nota muy poco.
División de actividades. El hombre es el que se encarga de colectar los insectos y la mujer de
cocinarlos.
Percepción de los beneficios obtenidos. En relación a los insectos comestibles el 39 % de las
personas afirman que se beneficia al cuerpo, ya que les proporciona nutrimentos para desarrollar
sus actividades diarias y mantenerse saludables, un 33 % asegura que el consumo de los insectos
es bueno porque aporta energía y un 28 % dice que le proporcionan grasas buenas al cuerpo.
En general, de acuerdo a los resultados obtenidos, se registró que un 56 % de la población tiene
algún conocimiento de los insectos usados para curar alguna enfermedad, mientras que un 44 %
desconoce esta opción de uso. Sin embargo en Ocozotepec los insectos medicinales les ayudan a
mejorar su salud, éstos se emplean para curar la tosferina, sacar espinas del cuerpo y secar heridas
no tan graves como las raspaduras, incluso describen detalladamente su utilización y forma de
preparación de los mismos.
Descripción de la época y frecuencia de consumo de los insectos. La abundancia y la
temporalidad de los insectos comestibles varía dependiendo de los diferentes tipos de agroe-
cosistemas, por ejemplo el chapulín verde puede encontrarse en las estaciones de primavera y
verano, pero su temporada de abundancia es en el otoño, el chapulín alazán puede encontrarse en
menor proporción en el mes de enero, su temporada de abundancia es en el verano y otoño. Por
otro lado las chicharras se encuentran cada año en la primavera y parte del verano desde los meses
de abril, mayo y junio, el gusano blanco puede encontrarse en las estaciones de primavera, verano
y otoño, presentándose en una cantidad considerable durante los meses de julio-agosto. De los
insectos medicinales la hormiga amarilla, se puede encontrar con mayor frecuencia en las
temporadas de altas temperaturas, principalmente en la primavera (marzo-abril) y parte del verano
(mayo-junio). La arriera puede presentarse en mayor cantidad en la primavera, se encuentra en los
meses de marzo, abril hasta junio o julio, y a principios de agosto. Para el armadillo de tierra, la
temporada de abundancia va desde los últimos meses del verano (junio y julio), hasta el otoño
principalmente en los meses de octubre a noviembre, Por otra parte para el caso de las avispas, la
temporada de las larvas se presenta en los meses de junio a julio y parte de agosto, es decir los
pobladores pueden utilizar este recurso insectil desde febrero hasta el mes de noviembre, aunque
estas temporadas hoy en día son muy inciertas. (Fernández y Osnaya 2004, Ramos-Elorduy y Pino
1989).
De acuerdo con (Durand, 2005), como consecuencia de la pérdida de biodiversidad, ya sea
animal o vegetal, la forma de vida de las personas concentradas en su área, se ve profundamente
modificada y los conocimientos ancestrales tienden a quedarse en el olvido y desaparecer.
En estas localidades factores como la deforestación, incendios forestales provocados, la
agricultura moderna y el uso de los insecticidas han ocasionado la reducción de la diversidad
específica insectil, así como la disminución de sus poblaciones y por lo tanto la disponibilidad para
su consumo, es decir cada día es más difícil encontrarlos.
Lo anterior aunado al acceso a otros alimentos como cereales, arroz, res, pollo, pescado, huevo
y varios vegetales, han cambiado sus hábitos sin embargo siguen practicando la
antropoentomofagía.

650
Martínez-Hernández et al.: Cosmovisión de dos comunidades en relación a los insectos comestibles y medicinales.

En este contexto es importante recuperar, preservar los conocimientos y saberes sobre el


consumo y uso de los insectos para transmitirlos a las nuevas generaciones. Se puede decir que el
consumo de insectos y su uso medicinal tienen una trascendencia cultural, ya que algunos insectos
se asocian con diferentes creencias al momento de su consumo y uso, por ejemplo los entrevistados
mencionaron historias relativas al gusano blanco y al chapulín alazán por ejemplo Bertrán (2006)
menciona que “los alimentos que se comen tienen historias asociadas con el pasado de quienes los
consumen, las técnicas para encontrarlos, procesarlos, prepararlos, servirlos y consumirlos que nos
remontan al pasado”. Es por ello que la revalorización de los conocimientos descritos, reconocen
un sistema alimentario y medicinal alternativo, como ocurre con las personas de éste municipio.
Por lo tanto, como en otras publicaciones (Ramos-Elorduy y Pino, 2001), proponen implementar
el consumo de los insectos comestibles y su promoción, como una alternativa para garantizar la
seguridad alimentaria de las comunidades.
De la misma manera el empleo de los insectos con fines medicinales ha recibido poca atención
debido al desconocimiento de sus virtudes terapéuticas, ya que mediante su alimentación ellos
concentran una gran cantidad de principios activos para el tratamiento de ciertas enfermedades
(Ramos-Elorduy y Pino, 2001). Finalmente es urgente revalorizar los conocimientos tradicionales
de los pueblos originarios y es necesario recordar que para los problemas del presente, existe una
solución en las prácticas tradicionales en nuestros pueblos. Además, sabemos que instituciones
como la FAO han postulado a los insectos comestibles como una solución viable para resolver los
problemas de hambre y desnutrición imperantes en el mundo.

Literatura Citada
Bertrán-Vilá, M. 2006. La alimentación indígena de México como rasgo de identidad. Pp. 167−174. In: P.
A. L. Alonzo y F. P. Saint-Martin. (Coor.). Cambio Social, Antropología y Salud. Ed. I.N.A.H.
CONACULTA, 2013. Pp. 11−12. In: El ABC del Patrimonio Cultural y Turismo. Coordinación Nacional
de Patrimonio Cultural y Turismo
Costa-Neto. E. M. 2003. Insetos como fontes de alimentos para o homem: valoração de recursos
considerados repugnantes. Interciencia, 28(3): 136−140.
Costa-Neto, E. M. y J. Ramos- Elorduy. 2006. Los insectos comestibles de Brasil: Etnicidad, Diversidad e
importancia en la alimentación. Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa, 30: 423−442.
Costa-Neto, E. M., Ramos-Elorduy, J. y M. J. M. Pino. 2006. Los insectos medicinales de Brasil: primeros
resultados. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 38: 395−414.
Durand, L. 2005. Los mitos y conservación ambiental. Revista LIDER, 13: 217−218.
Fernández, B. A. y P. Osnaya 2004 Cambio climático una visión desde México Ed. SEMARNAT. Instituto
Nacional de Ecología 1ª Ed. México. 525 pp.
Gasca, A. H. 2005. El significado de los escarabajos (Coleoptera: Scarabaeoidea) en una comunidad Uitoto
de Leticia, Amazonas (Colombia): Una exploración preliminar a su conocimiento entomológico.
Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa, 36: 309−315.
INAFED (Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal) 2010. Enciclopedia de los
Municipios y Delegaciones de México. Disponible en: http://siglo.inafed.gob.mx/enciclopedia.
INEGI (Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática) 2005. Datos vectoriales Unidades
Climáticas Escala 1:1,000,000 (INEGI). México
INEGI (Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática) 2010. Censo de población y vivienda.
Resultados Preliminares. México
Moreno, P. N. E. y E. Z. E. Leitón. 2012. Saberes Tradicionales de la Persona Adulta Mayor para Cuidar su
Salud. Desarrollo Científico de Enfermería, 20(5): 154−59.
Ramos-Elorduy, J. 1982. Los insectos como fuente de proteínas en el futuro. Ed. Limusa México, 2ª ed. 149
pp.

651
Entomología mexicana, 4: 646−652 (2017)

Ramos-Elorduy, J. y M. J. M. Pino. 1989 Los insectos comestibles en el México antiguo (Estudio


Etnoentomológico). Ed. AGT. 1ª Ed. México. 108 pp.
Ramos-Elorduy, J. y M. J. M. Pino. 2001 Contenido de vitaminas de algunos insectos comestibles de
México. Revista de la Sociedad Química de México, 45(2): 66−76.
Ramos-Elorduy, J. 2004. La Etnoentomología en la alimentación, la medicina y el reciclaje. Pp. 329−413. In:
J. E. Llorente B., J. J. Morrone, O. Yánez O, I. Vargas F. (Eds.). Biodiversidad Taxonomía y
Biogeografía de Artrópodos de México. Hacia Una Síntesis de Su Conocimiento Vol. IV, CONABIO,
Facultad de Ciencias, UNAM, Instituto de Biología, UNAM, México, D. F.
SEMARNAT 2010 Informe final de la consultoría para la coordinación de las acciones de fortalecimiento
gestivo de los pueblos indígenas en San Pedro Soteapan, municipio emblemático para la estrategia
100 x 100. México, Distrito Federal. Disponible en: http://www.semarnap.gob.mx/archivos
anteriores/transparencia/Documents/INFORME%FINAL%20Soteapan-UCPAST.pdf.

652
FISIOLOGÍA, TOXICOLOGÍA Y BIOLOGÍA MOLECULAR ISSN: 2448-475X

PRESENCIA DE LOS INSECTOS COMESTIBLES EN LA MUESTRA


GASTRONÓMICA DE SANTIAGO DE ANAYA HIDALGO, MÉXICO

J. M. Pino-Moreno1 , I. Guerrero-Mayorga2, M. E. Flores-Ramírez2 y Y. Galán-Ángeles2


1
Instituto de Biología UNAM. Ap. Postal 70-153, 04510 Ciudad de México.
2
Dirección de Ecología, Ayuntamiento de Santiago de Anaya, Hidalgo. C. P. 42620.
Autor de correspondencia: jpino@ib.unam.mx

RESUMEN. De acuerdo a las entrevistas realizadas, se presenta un análisis taxonómico de los insectos comestibles
que son exhibidos, vendidos y preparados en la 37ª muestra gastronómica efectuada en el Municipio de Santiago de
Anaya en el Estado de Hidalgo.Haciendo énfasis en su preparación, venta y en el conjunto de factores que de acuerdo
a la percepción de los colaboradores han reducido su abundancia y por lo tanto su consumo.

Palabras clave: Antropoentomofagía, venta, preparación.

Presence of Eating Insects in the Gastronomic Sample of Santiago de Anaya Hidalgo,


Mexico

ABSTRACT. According to the interviews, a taxonomic analysis of the edible insects that are exhibited, sold and
prepared in the 37th gastronomic show carried out in the Municipality of Santiago de Anaya in the State of Hidalgo is
presented. Emphasizing its preparation, sale and in the set of factors that according to the perception of the
collaborators have reduced its abundance and therefore its consumption.

Key words: Anthropoentomophagy, commercialization, preparation.

INTRODUCCIÓN
Insectos Comestibles. Actualmente los insectos comestibles son ampliamente conocidos y
comercializados en diversos estados de la República Mexicana (Ramos-Elorduy, 2004), y en
diferentes países del mundo (Van Huis et al., 2013), particularmente en el Estado de Hidalgo se
han registrado 99 especies pertenecientes a 1os ordenes: Ephemeroptera, Odonata, Orthoptera,
Isoptera, Hemiptera-Heteroptera, Neuroptera, Coleoptera, Trichoptera, Lepidoptera, Diptera e
Hymenoptera (Ramos-Elorduy y Pino, 2001).
Incluso en la literatura existen diversas publicaciones relativas a la gastronomía cuyo
ingrediente principal son los insectos (Ramos-Elorduy, 1998, Van Huis et al., 2014) y al turismo
(Ramos et al., 2012). Es decir los insectos son un recurso alimentario natural renovable,
ampliamente utilizado para los humanos, los animales que se emplean en nuestra alimentación y
los animales de compañía (Mascotas), por esta razón las investigaciones relativas a la
antropoentomofagia actualmente se encuentran en boga en todo el mundo, lo cual nos indica la
importancia de esta Línea de Investigación.
Características Generales del Municipio Santiago de Anaya. Su nombre primitivo era
“Tlachichilco” que derivado de sus raíces “italli”, tierra “Chichiltic”; cosa colorada y “co” en, lo
cual quiere decir: “En tierra Colorada”.
Localización: El municipio de Santiago de Anaya cuyas coordenadas geográficas son 20° 23’
04’’ latitud norte y 98° 57’ 53’’ longitud oeste del meridiano de Greenwich, con una altura de 2040
metros sobre el nivel del mar , se encuentra ubicado a 56 km. de distancia de la capital del estado,
colinda al norte con los municipios de Cardonal y Metztitlán; al este con los municipios de

653
Pino-Moreno et al.: Presencia de los insectos comestibles en la muestra gastronómica de Santiago de Anaya, Hidalgo

Metztitlán y Actopan; al sur con el municipio de Actopan y San Salvador; al oeste con los
municipios de San Salvador, Ixmiquilpan y Cardonal (Fig. 1).

Figura 1. Localización de Santiago de Anaya en el Estado de Hidalgo., Tomado de http://intranet.e-


hidalgo.gob.mx/enciclomuni/municipios/13055a.htm,

Extensión. El municipio de Santiago de Anaya cuenta con una extensión territorial de 316.10
km² y representa el 1.51 % de la superficie del Estado. Orografía: Se encuentra ubicado en un 60
% en la provincia de la Sierra Madre Oriental y el 40 % en el Eje Neovolcánico, formada por sierra,
llanuras y lomeríos. Hidrografía: En lo que respecta a la hidrografía del municipio, se encuentra
posicionado en la región del Pánuco; en la cuenca del río Moctezuma, de la cual derivan dos
subcuencas; el río Amaxac que cubre el 34.90 % de la superficie municipal y el río Actopan que
riega el 65 % restante. Clima. El municipio en toda su extensión presenta una diversidad de climas
que va desde el templado subhúmedo con lluvias en verano y de humedad media, al semiseco
templado y al seco cálido; registrando una temperatura media anual de 16 °C y una precipitación
pluvial de 550 mm. Flora: Dadas las condiciones climatológicas, así como la composición del
suelo, se caracteriza por la presencia de agaves, palmas, mezquites y cactus. Fauna: Se integra de
diversas especies, entre las que destacan: conejo, coyote, liebre, ratón, zorro, murciélago, tlacuache,
zorrillo y aves. Clasificación y Uso del Suelo: El uso de la tierra en el municipio es principalmente
agrícola 69.6 %, el cual se da en pastos naturales y de temporal restando un 30.4 % para otros usos.
Agricultura: Dentro de su principal producción en cultivos se encuentra: maíz, frijol, frijol ejotero,
avena forraje, cebada forraje, chile verde, jitomate y lechuga. Ganadería: En este caso destaca la
producción del ganado ovino, bovino, caprino, porcino, aves y la apicultura. Grupos Étnicos: En
el año 2000 de acuerdo al XII Censo General de Población y Vivienda del INEGI, el porcentaje de
población de 5 años y más, que habla lengua Indígena es del 46.4 % ; con respecto a la población
total, la lengua que más se practica es el Otomí. Turismo El municipio tiene lugares de atracción
turística como son las grutas de Xoxafi donde se observan dibujos rupestres, localizándose en la
comunidad el Palmar y la Iglesia del Sr. Santiago Apóstol, igualmente es un atractivo turístico la
feria gastronómica que se ha desarrollado a lo largo de 37 años , la cual es el principal evento
gastronómico en la República Mexicana, por esta razón, la misma genera un ingreso de divisas
significativo para el municipio, la comida tradicional más arraigada y popular son los gusanos de
maguey, escamoles, esquites; dulces como pepitorias de piloncillo y acitrones, así como bebidas

654
Entomología mexicana, 4: 653−658 (2017)

de pulque blanco y curados de frutas. Información disponible en: http://intranet.e-


hidalgo.gob.mx/enciclomuni/ municipios/13055a.htm.
Muestra Gastronómica: La XXXVII Muestra Gastronómica de Santiago de Anaya , Hidalgo,
se llevó a cabo el 7, 8 y 9 de abril del presente año, la cual es uno de los más importantes eventos
del Valle del Mezquital, ya que en ella se presentan cientos de platillos autóctonos, elaborados con
diversas especies de animales y plantas los cuales forman parte de su cultura alimentaria, e incluso
hay una premiación para las mejores recetas presentadas y una activa participación de gastrónomos
y cocineras tradicionales que se encargan de la evaluación correspondiente
Por otro lado siendo los insectos comestibles un recurso natural renovable altamente apreciado
y vendido en este municipio, consideramos de interés conocer cuáles son los insectos comestibles
que se degustan y venden durante el desarrollo de dicha feria, las diversas formas de preparación
y los precios de los mismos.

MATERIALES Y MÉTODO
Se efectuaron visitas previas al municipio y reuniones con algunas personas del comité
organizador con el objetivo de informarles acerca de este proyecto, los objetivos del mismo e
invitarlos a participar.
Para la realización del presente trabajo se utilizaron técnicas antropológicas como la
observación participante, la cual es un tipo de método de recolección de datos utilizado en la
investigación cualitativa, su objetivo es familiarizarse con un determinado grupo de individuos y
sus prácticas a través de una participación con las personas en su entorno alimentario. Taylor y
Bogdan (1992).
Durante el tiempo que duro la feria gastronómica se aplicaron entrevistas a los comerciantes y
a los expositores del concurso gastronómico, en este caso se les preguntaba cuales insectos
comestibles conocían, sus precios y como los preparaban y previa autorización de los mismos se
fotografiaron los puestos en los cuales se exhibían para su venta y aquellos platillos que solamente
participaron en el concurso.
En relación al concurso además se recabaron los nombres de los platillos elaborados. Los
insectos comercializados fueron comprados y en el Laboratorio de Entomología del Instituto de la
UNAM, se identificaron mediante un análisis comparativo, con los ejemplares depositados en la
Colección Nacional Insectos, tanto de estados inmaduros como de adultos, cuando fue posible,
otros organismos como los chapulines y los chamoes se montaron etiquetaron e identificaron
mediante las claves correspondientes para cada orden y familia en cuestión y se catalogaron.
Posteriormente los nombres científicos fueron ratificados o rectificados con el apoyo de los
especialistas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Taxonomía. En la 37ª Feria gastronómica realizada en Santiago de Anaya se encuentran a la
venta 9 especies de insectos comestibles, los cuales se indican en el cuadro 1, en él mismo se señala
la taxonomía los nombres comunes y el estado de desarrollo comestible.
Preparación. Con los insectos comestibles antes mencionados se preparan una amplia variedad
de platillos entre los que destacan los siguientes (Cuadro 2).
La miel se vende en frascos en diversos tipos de presentaciones, incluso algunos insectos se
promueven como productos gourmets artesanales, por ejemplo se elabora caviar de hormigas
(escamol) utilizando para ello: cebollín, perejil, yerbabuena, mejorana, tomillo, aceite de soya, ajo,
aguacate y sal y de acuerdo a la persona entrevistada se exportan a los Estados Unidos.

655
Pino-Moreno et al.: Presencia de los insectos comestibles en la muestra gastronómica de Santiago de Anaya, Hidalgo

Cuadro 1 Relación Taxonómica de los insectos comestibles registrados.


desarrollo
Orden Familia Género Especie Nombre Común
comestible
Orthoptera Pyrgomorphidae Sphenarium spp. chapulines Ninfas y
Adultos
Hemiptera- Coreidae Thasus gigas Klug 1835 Chamoes, sha’hues Ninfas y
Heteroptera Adultos
Lepidoptera Hesperidae Aegiale hesperiaris Walker Chicharra, gusano Larvas
1856 blanco de maguey
Cossidae Comadia redtembacheri Gusano Rojo de Larvas
Hammerschmidt maguey,
1848 chinicuiles
Coleoptera Cerambycidae Aplagiognathus spinosus Newman Gusano del encino Larvas
1840
Curculionidae Scyphophorus acupunctatus Picudo del Larvas
Gyllenhaal 1838 maguey, charlas
Hymenoptera Apidae Apis mellifera Linneo Abeja &
1758
Formicidae Liometopum apiculatum Mayr Escamol Huevos,
1879 larvas y
pupas
Formicidae Liometopum occidentale v. Escamol Huevos,
luctuosum Emery larvas y
1895 pupas
& en este caso particular se consume y vende la miel

Venta. En general los vendedores prefieren ofertar los insectos en alimentos ya preparados
como son tacos, gorditas, pizzas, pastes etc., ya que de esta manera ellos obtienen un mayor ingreso,
en comparación con la venta por kilo o litro, por ejemplo para los gusanos rojos de maguey o
chinicuiles el vaso chico cuesta $ 500.00, el vaso grande $ 1 000 .00, los chapulines se ofertan a $
20.00 la medida, la cual tiene un promedio de 16.6 grs. por lo tanto un kg. cuesta $ 1 204.00, el
escamol en una medida de sardina vale $ 120.00 y $ 600.00 el kilo, los pastes $ 10.00, las gorditas
$ 50.00 y una rebanada de pizza $ 30.00, los chamoes solo los venden en tacos y de esta manera
obtienen una mayor ganancia (Fig. 1).
Además, de acuerdo a las personas entrevistadas, es conveniente señalar que el comercio
exagerado de algunos insectos comestibles reportados como son: los chapulines, chamoes o
sha’hues, gusano blanco y rojo de maguey y el escamol, ha originado la escasez de los mismos y
ellos señalan un conjunto de factores que han reducido su abundancia natural y por lo tanto su
consumo, entre los que destacan: el aumento de la población humana, la destrucción de sus hábitats,
la ausencia de magueyes, el cambio climático, saqueo, la mala extracción, el manejo inadecuado,
la presencia de depredadores, la explotación irracional, la ganadería etc.
Ante esta problemática se sugiere a los campesinos involucrados en algún aspecto de los
insectos comestibles, efectuar un aprovechamiento racional de los mismos, con la intención de
evitar la extinción de este recurso natural renovable ampliamente valorado, apreciado y consumido
en el Estado de Hidalgo, lo cual ha sido previamente analizado y discutido. Ramos-Elorduy et al.
(2006).
Además es conveniente recordar que los insectos han sido un alimento en el pasado y lo son del
presente y del futuro e incluso la FAO los ha propuesto como una alternativa viable para garantizar
la alimentación de la población en el mundo.
Por ejemplo, en la fotografía 2 se muestra un platillo de tacos dorados de escamol con piñón.

656
Entomología mexicana, 4: 653−658 (2017)

Figura 1. se aprecian ejemplos de insectos comestibles exhibidos en la feria.

Cuadro 2 Formas de preparación de los insectos comestibles registrados en la feria


Insectos Platillos
Chapulines Condimentados con flores, en salsa, con conejo en salsa de pulque y
chapulines de guarnición, tacos.
Chamoes Asados y mezclados con nopalitos, con palomas, en guajillo con
nopales, en ensalada, en pipián, en salsa, en tortas de flor de
garambullo, con gualumbo, tacos.
Chicharra, gusano blanco de maguey Con conejo.
Gusano Rojo de maguey, chinicuiles Tacos y gorditas
Gusano del encino Mezclado con zorrillo y gualumbo.
Picudo del maguey, charlas En penca.
Escamol (Fig. 2) Ensalada de flores, con flor de garambullo y cebolla, mezclado con
zorrillo, calabaza dura en pipián, mezclados con conejo, en tortas de
flor de garambullo, ensalada, salsa, en tortitas de camarón, ensalada
con berros, mixiote, tacos dorados con piñón y almendra, calabaza
rellena, mezclados con nopal, caviar, pizza, pastes.

Figura 2. Tacos de escamol.


Agradecimientos
Deseamos expresar nuestro agradecimiento a las siguientes personas: Profesor. Jorge Aldana
Camargo Presidente Municipal, Lic. Cecilia Aldana Mayorga Directora del DIF Municipal y
Coordinadora General de la Muestra Gastronómica, Ing. Ricardo Ceballos Gamboa e Ing.

657
Pino-Moreno et al.: Presencia de los insectos comestibles en la muestra gastronómica de Santiago de Anaya, Hidalgo

Francisco G. Ángeles Montijo Representantes de Cementos Fortaleza, Chef. Jorge Gómez López
Coordinador de la política pública de la gastronomía en el estado de Hidalgo y a todos los
Campesinos, Expositores y Comerciantes de la muestra gastronómica, por sus múltiples atenciones
que hicieron posible la realización del presente trabajo.

Literatura Citada
Cuatepotzo D. M. A. 2002 Enciclopedia de los Municipios de México ESTADO DE HIDALGO,
SANTIAGO DE ANAYA. Disponible en: http://intranet.e-hidalgo.gob.mx/enciclomuni/Municipios
/13055a.htm, 12 de mayo del 2017.
Ramos-Elorduy J. 1998 Creepy Crawly Cuisine. The Gourmet Guide to Edible insects, Inner Trad. Int. 150
pp.
Ramos-Elorduy J. 2004. La etnoentomología en la alimentación, la medicina y el reciclaje. Pp. 329−413.
In: B. Llorente, J. J., Morrone, O. Yáñez e I. Vargas. (Eds.) Biodiversidad Taxonomía y
Biogeografía de Artrópodos de México. Hacia una síntesis de su conocimiento Vol. IV, México,
CONABIO, Facultad de Ciencias UNAM, Instituto de Biología UNAM, México,
Ramos-Elorduy J y J. M. M. Pino. 2001 Insectos Comestibles de Hidalgo, México, Anales del Instituto de
Biología, UNAM (Serie Zoología), 72(1): 43−84.
Ramos-Elorduy J., J. M. Pino M. y M. Conconi 2006 Ausencia de una reglamentación de la explotación y
comercialización de insectos comestibles en México. Folia Entomologica Mexicana, 45(3):
291−318.
Ramos, R. B., Ramos-Elorduy, J., Pino, M. J. M., Ángeles, C. S. y A. P. García. 2013 Insectos comestibles
gastronomía y turismo en la zona arqueológica de San Juan Teotihuacán, Estado de México. Pp.
563−569. In: A. Equihua-Martinez, E. G. Estrada-Venegas, J. A. Acuña-Soto y M. P. Chaires-
Grijalva. (Eds.) Entomología mexicana, Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de
Entomología. Texcoco, estado de México.
Taylor, S. J. y R. Bogdan, 1992. Introducción a los métodos cualitativos en investigación. La búsqueda de
los significados. Ed. Paidós, España. 131 pp.
Van-Huis A., Itterbeeck. J. V., Klunder, H., Mertens, E., Halloran, A., Muir. G. and P. Vantomme 2013
Edible Insects. Future prospects for food and feed security. FAO Forestry Paper 171, Rome, 190
pp.
Van-Huis A., Van H. G., and M. Dicke 2014 The Insect Cookbook (Food For a sustainable Planet). Ed.
Columbia University Press. New York USA. 191 pp.

658
Sistemática y
Morfología
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

LOS GÉNEROS DE BARIDINAE (COLEPTERA: CURCULIONIDAE) EN MÉXICO

Macotulio Soto-Hernández

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Centro de Investigación Regional Noreste
(INIFAP-CIRNE), Campo Experimental Saltillo, Sitio Experimental Zaragoza. Carretera Zaragoza-Ciudad Acuña km
12.5, Zaragoza, Coahuila. C. P. 26450.
.
Autor de correspondencia: ssherdez@gmail.com

RESUMEN. La subfamilia Baridinae en México está constituida por nueve tribus, 104 géneros y 437 especies,
representan el 18.6 % de los curculiónidos mexicanos. 58 géneros tienen registro de una especie, mientras que los
géneros con mayor número de especies descritas son: Geraeus Pascoe (63 especies), Baris Germar y Pseudobaris
LeConte (33 y 30 especies respectivamente), además están ampliamente distribuidos en el Nuevo Mundo. Se tiene
registro de colecta en 22 estados de la República Mexicana, siendo Veracruz el estado con el mayor número de registros
(51 géneros). Se reconocen 39 familias de plantas donde han sido recolectadas; sin embargo, se desconoce si la larva
se desarrolla en esas plantas. Varias especies consideradas plaga en algunos cultivos agrícolas y forestales.

Palabras clave: Curculiónidos, escarabajos, distribución, morfología.

The Genera of Baridinae (Coleoptera: Curculionidae) in México

ABSTRACT. The Baridinae is composed of a total of 104 genera and 437 species registered for Mexico, which
comprise 18.6 % of the mexican Curculionidae. 58 genera are recognized with record of only a species. The genus
Geraeus Pascoe (63 species) have the major number of species recorded, followed by Baris Germar and Pseudobaris
LeConte (33 and 30 species), genera distributed widely in New World. Members of the subfamily have been reported
in 22 states of México, and the state of Veracruz has the major number of records with 51 genera. Baridinae tend to be
asociated with herbaceous plants, they have been associated with 39 families of plants and. However for the most
species larval host are unknown. There are a few species known as pest insects on several crops.

Keywords: Weevils, bettles, distribution, morphology.

INTRODUCCIÓN
La subfamilia Baridinae Schoenherr, 1836, es de los últimos linajes de curculiónidos en emerger
en el Cretáceo tardío (McKenna et al., 2009). Se han descrito más de 4,500 especies en 550 géneros
(Morimoto y Yoshihara, 1996) y están ampliamente distribuidos en el planeta, con la mayor
diversidad de especies en el Nuevo Mundo. Morrone (2014) menciona que en México hay 585
especies descritas, quien incluyó Conoderinae y Ceutorhynchinae. Estos últimos, son consideradas
subfamilias independientes por Anderson (2002); Alonso-Zarazaga y Lyal (1999); O´Brien y
Wibmer (1982). El grupo, al igual que otras subfamilias de curculiónidos es difícil de delimitar,
presentan gran diversidad estructural, principalmente las formas neotropicales. El mesepimeron
ascendido es la característica distintiva de la subfamilia; aunque este carácter también está presente
en Ceutorhynchinae. Sin embargo, éstos se diferencian de Baridinae porque presentan en la
metatiba el uncus poco desarrollado o ausente, mientras en Baridinae bien desarrollado,
(Anderson, 2002).
Para el estudio de estos curculiónidos en México, la Biología Centrali-Americana (Sharp y
Champion, 1889-1911;) sigue siendo la principal fuente de información. En los últimos años ha
habido importantes contribuciones morfológicas y filogenéticas y se han revisado diversos géneros.
Por tanto, el objetivo del presente trabajo consiste en presentar una lista actualizada de los géneros
y especies de Baridinae presentes en México.

569
Soto-Hernández: Los géneros de Baridinae en México.

MATERIALES Y MÉTODO
Se revisaron los catálogos de Alonso-Zarazaga y Lyal (1999); O´Brien y Wibmer (1982, 1984)
y Ordoñez-Reséndiz et al. (2008); además de las publicaciones de Casey (1920; 1922); LeConte y
Horn (1876) y Champion (1906-1909) que son las principales referencias para el estudio de
Baridinae, después de revisar cada descripción se elaboró una base de datos con la siguiente
información: tribus, géneros, especies, tamaño, planta hospedera y distribución. En este estudio se
consideraron únicamente los géneros de Baridinae sensu Alonso-Zarazaga y Lyal (1999).
Posteriormente se revisaron publicaciones recientes de estudios faunísticos y revisiones de géneros,
para considerar los cambios hechos en la clasificación y nomenclatura: Barbosa (2007), Jones et
al. (2005); Jones y Luna-Cozar (2007); Prena (2001; 2005; 2006; 2008; 2009; 2012); Salas-Araiza
et al. (2001); Soto et al. (2016) y Vaurie (1982). Se procesaron imágenes digitales de algunos
géneros representativos de la subfamilia con ayuda de los programas de cómputo Combine ZP y
Photoshop CS3.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En este estudio se reconocen nueve tribus, 104 géneros y 437 especies de Baridinae registradas
para México (Cuadro 1), éstos representan el 18.6 % de los curculiónidos mexicanos sensu
Anderson y O´Brien (1996). La tribu Madopterini contiene el mayor número de géneros (50), le
siguen Baridini con 27 y Madarini con 15. Más de la mitad de los géneros (58) con registro de una
especie, mientras que Geraeus (63), Baris (33), Pseudobaris (30), Centrinaspis (24) y Xystus
Schoenherr (17) con el mayor número de especies descritas. Se reconocen 22 estados de la
república mexicana donde se han colectado ejemplares de Baridinae (Fig. 1). La región sur y
sureste del país son los mejor representados, destacando con la mayor diversidad genérica los
estados de Veracruz (51), Tabasco (20) y Guerrero (19); los cuales fueron explorados por
Champion (1906-1909), no así los estados del norte que están pocos representados y algunos sin
registro. En México, los estudios de esta subfamilia son escasos, después de la Biologia Centrali-
Americana los trabajos más importantes que han contribuido al estudio de esta subfamilia son:
Casey (1920, 1922); LeConte y Horn (1876); Vaurie (1982) y en las últimas dos décadas Prena
(2001; 2005; 2006; 2008; 2009; 2012); Davis (2009) y Davis y Engel (2010) quienes han hecho
importantes contribuciones morfológicas y filogenéticas. Sin embargo, la gran mayoría de los
géneros no han sido estudiados, algunos desde la descripción original (Anderson, 2002).
Las especies de Baridinae presentes en México son muy variables desde el punto de vista
morfológico. Son especies de tamaño pequeño, miden de 1.5 a 11.2 mm, siendo 3.5 mm el tamaño
con mayor frecuencia. Presentan el cuerpo oval, oblongo o romboide (Figs. 2-4), de ligera a
fuertemente convexo con o sin escamas, la mayoría de las especies con el integumento negro
(metálico en Eurhinus (Fig. 5), Cyanobaris y Diastethus). Rostro robusto, elongado, curvado, tan
largo o más largo que el protórax (en algunas especies corto y recto), separado de la cabeza por
una depresión transversa tenue o profunda (Fig. 6), ojos planos y grandes. Protórax más ancho que
largo, en algunas especies ligeramente más largo que ancho. Élitros con estrías someras o
profundas, humeros oblicuos y el pigidio cubierto o no por los élitros. Prosterno con canal somero
o profundo, si ausente entonces el margen anterior del prosterno con fóveas o con una depresión
transversa; procoxas separadas; mesepimeron ascendido, visible en vista dorsal. Fémur con o sin
espinas en la superficie ventral; tibias ligeramente curvadas y con uncus, en la protibia el uncus es
más largo que las posteriores; uñas tarsales connadas o ampliamente separadas.
Se reconocen 39 familias de plantas donde han sido recolectadas principalmente en
monocotiledóneas y dicotiledóneas: Asteraceae, Annonaceae, Cardueae, Malvaceae, Poaceae,
Portulaceae, Rutaceae, Solanaceae entre otras; sin embargo en la mayoria se desconoce si la larva

570
Entomología mexicana, 4: 659−675 (2017)

se desarrolla en esas plantas. Varias especies consideradas plaga en algunos cultivos agrícolas y
forestales.
El mesepimeron ascendido también está presente en especies de Ceutorhynchinae; aunque
difieren por la siguiente combinación de caracteres: cuerpo robusto, convexo y con escamas,
pigidio visible en vista dorsal, uncus pequeño o ausente y uñas tarsales dentadas. En muchos grupos
de coleópteros los machos presentan apéndices o modificaciones en la parte frontal del cuerpo, los
cuales son diversos en tamaño y forma. Aparentemente son usados en batalla como arma contra
sus oponentes (Eberhard y García, 1988; Davis y Engel, 2010). En Curculionidae solo 40 géneros
de Baridinae poseen proyecciones o espinas en el prosterno (Fig. 9), de los cuales 16 se encuentran
en México. Las espinas y el hueco entre las procoxas y las espinas son caracteres exclusivos de
algunas especies del Nuevo Mundo, incluso en especies con hábito cosmopolita.
En la República Mexicana hay vastas regiones donde no se tiene registro de colecta de
curculiónidos; por lo que, la verdadera riqueza de los Curculionoidea Mexicanos aún es
desconocida.

Figura 1. Distribución de los géneros de Baridinae registrados en México.

2 3 4 5 6
Figuras 2-6. Vista dorsal de seis géneros representativos de la subfamilia Baridinae Schoenherr en México. 2)
Pseudobaris LeConte, 3) Geraeus Pascoe, 4) Embates Chevrolat, 5) Xystus Schoenherr, 6) Optatus Pascoe,

571
Soto-Hernández: Los géneros de Baridinae en México.

7 8 9
Figuras. 7-9. Vista lateral tres géneros representativos de la subfamilia Baridinae Schoenherr en México 7) Eurhinus
Illiger, 8) Glyptobaris Casey, 9) Centrinaspis Casey.

Cuadro 1. Lista actualizada de los géneros y especies de Baridinae registradas para México sensu Alonso-Zarazaga y
Lyal (1999).
Tribus Géneros
Ambatini Lacordaire, 1836 Embates Chevrolat, 1833 (11)
Anopsilini Bondar, 1942 Anopsilus Kirsch, 1870 (1)
Baridini Schonenherr, 1836
Baridiellus Casey, 1920 (1) Genevra Casey, 1922 (3)
Baris Germar, 1817 (33) Hiotus Casey, 1922 (3)
Chrysobaris Champion, 1909 (2) Lepidobaris Champion, 1909 (2)
Craptus Casey, 1922 (6) Litobaris Champion, 1909 (1)
Cyanobaris Champion, 1909 (1) Nanobaris Champion, 1909 (2)
Cnagius Champion, 1908 (1) Odontobaris Champion, 1909 (1)
Coluthus Champion, 1908 (1) Rhoptobaris LeConte, 1876 (3)
Coleomerus Schoenherr, 1836 (1) Physobaris Champion, 1909 (1)
Cercobaris Champion 1909 (1) Pseudobaris LeConte, 1876 (30)
Deipyle Champion, 1909 (1) Pycnobaris Casey, 1892 (1)
Diorymerus Schoenherr, 1825 (8)* Rhytidoglymma Faust, 1896 (1)
Dolichobaris Champion, 1909 (2) Solenosternus Schoenherr, 1826 (2)
Eurhinus Illiger, 1807 (9) Trepobaris Casey, 1892 (4)
Trichobaris LeConte, 1876 (10)
Madarini Jekel, 1865
Ampeloglypter LeConte, 1876 (1) Madarellus Casey, 1892 (9)
Anisorrhamphus Champion, 1908 (2) Madarus Schoenherr, 1825 (12)
Glyptobaris Casey, 1892 (3) Microrhinus Chevrolat, 1881 (1)
Hulpes Casey, 1922 (2) Onychobaris LeConte, 1876 (4)
Leptoschoinus Dejean, 1836 (1) Stictobaris Casey, 1892 (3)
Linomadarus Casey, 1922 (1) Solaria Champion, 1908 (1)
Loboderes Schoenherr, 1836 (1) Platyonyx Schoenherr, 1826 (1)
Parisoschoenus Faust, 1986 (3)*
Madopterini Lacordaire, 1866
Amercedes Casey, 1894 (1) Leptocorynus Casey, 1920 (1)
Apinocis Lea, 1927 (4) Limnobaris Bedel, 1885 (14)*
Buchananius Kissinger, 1957 (2) Linogeraeus Casey, 1920 (7)*
Barilepton LeConte, 1876 (2) Lipancylus Wolloston 1873 (1)
Barinus Casey 1887 (1) Madopterus Schoenherr, 1836 (1)
Calandrinus LeConte, 1876 (1) Neocratus Casey, 1920 (1)
Catapastinus Champion, 1908 (1) Nicentrus Casey, 1922 (12)
Catapastus Casey, 1892 (2) Odontocorynus Schoenherr, 1844 (10)
Centrinaspis Casey 1920 (24)* Orthomerinus Champion, 1908 (1)
Centrinites Casey, 1892 (4) Platybaris Champion, 1908 (1)

572
Entomología mexicana, 4: 659−675 (2017)

Cuadro 1 Continuación.
Tribus Géneros
Madopterini Lacordaire, 1866
Centrinoides Champion, 1908 (1)* Plocamus LeConte, 1876 (1)
Centrinogyna Casey, 1892 (1) Prionobaris Champion, 1908 (1)
Centrinopus Casey, 1892 (10)* Pseudocentrinus Champion, 1908 (3)
Cerpheres Champion, 1908 (1) Pseudogeraeus Champion, 1908 (2)
Cylindridia Casey, 1892 (1) Pseudorhianus Champion, 1908 (1)
Cylindrocerinus Champion,1908 (1) Pseudorthomerinus Champion, 1908 (1)
Cylindrocerus Schoenherr, 1826 (5)* Pseudorthoris Champion, 1908 (1)
Crotanius Casey, 1922 (1)* Pycnogeraeus Casey, 1920 (1)*
Dealia Casey, 1922 (1)* Rhianus Pascoe, 1889 (1)
Diastethus Pascoe, 1889 (4) Sibariops Casey, 1920 (1)*
Eugeraeus Champion, 1908 (1)* Stethobaris LeConte, 1876 (1)
Eisonyx LeConte,1880 (1) Stethobaroides Champion, 1908 (2)
Geraeopsis Champion, 1908 (1) Trichodirabius Casey,1920 (1)
Geraeus Pascoe, 1889 (63)* Xystus Schoenherr, 1826 (17)*
Lasiobaris Champion, 1909 (2) Zygobarella Casey, 1920 (1)

Nertinini Voss, 1954 Nertinus Marshall, 1943 (1)


Strongylotes Schoenherr 1836 (1)

Optatini Champion 1907 Lydamis Pascoe 1889 (1)


Optatus Pascoe, 1889 (2)
Pseudoptatus Champion, 1907 (1)
Pistus Faust 1894 (7)

Pantotelini Lacordaire, 1866 Cyrionyx Faust, 1896 (7)


Pantoteles Schoenherr, 1845 (4)

Peridinetini Lacordaire, 1866 Peridinetus Schoenherr, 1837 (4)


Palliolatrix Prena, 2006 (1)*
(..) Número de especies. *Géneros con dimorfismo sexual en el prosterno.

CONCLUSIÓN
En México se encuentran nueve tribus, 104 géneros y 437 especies de Baridinae; los cuales
representan el 18.6 % del total de Curculionidae registrados para el país sensu Anderson y O´Brien
(1996). Más del 50 % de los géneros con registro de una especie, mientras que Geraeus (63) y
Baris (33) los que cuentan con el mayor número de especies descritas.
Los estados del sureste son los mejor representados, en donde Veracruz y Tabasco con la mayor
cantidad de registros (51 y 20 géneros respectivamente). En la República Mexicana hay vastas
regiones sin registro de colecta, por lo que, la verdadera riqueza de especies aún es desconocida.

Agradecimientos
A Oswaldo García Martínez y José Guadalupe Ontiveros Guerra por las facilidades y apoyo
otorgado al revisar la Colección de Insectos de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro.
A Salvador Ordaz Silva y Gregorio Barrera Rodríguez por el material biológico recolectado.
Elizabeth Santiago López por el apoyo brindado. A Robert W. Jones por el apoyo documental. A
los revisores anónimos por sus comentarios y sugerencias.

573
Soto-Hernández: Los géneros de Baridinae en México.

Literatura Citada
Alonso-Zarazaga, M. A. and C. H. C. Lyal, 1999. A world catalogue of families and genera of
Curculionoidea (Insecta: Coleoptera) (Excepting Scolytidae and Platypodidae). The Natural
History Museum, London y Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC), Entomopraxis,
Barcelona, España, 315 pp.
Anderson, R. S. 2002. Chapter 131. Curculionidae Latreille 1802. Pp. 722−806. In: R. H. Arnett, Jr., M. C.
Thomas, P. E. Skelley and F. J. Howard. (Eds.). American Beetles, Volume II: Polyphaga:
Scarabaeoidea through Curculionoidea, CRC, Boca Raton, Florida.
Anderson, R. S. and C. W. O’Brien. 1996. Curculionidae (Coleoptera). Pp. 329−351. In: J. Llorente, A. N.
García y E. González. (Eds.). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía deartrópodos de México:
hacia una síntesis de su conocimiento, CONABIO, México, D. F.
Barbosa, M. L. L. 2007. Sistemática filogenética da tribo Neotropical Optatini Champion, 1907.
(Coleoptera, Curculionidae, Baridinae). Tese Doutorado. INPA/ UFAM. Brazil. 133 pp.
Casey, L. T. 1920. Some descriptive studies among the American Barinae, Memoirs on the Coleoptera, 9:
300−516.
Casey, L. T. 1922. Studies in Rhynchophorus Subfamily Barinae of the Brazilian Fauna. Memoirs on the
Coleoptera, 10: 1−520
Champion, G. C. 1906-1909. Insecta, Coleoptera, Rhynchophora, Curculionidae, Curculioninae,
(continued). Pp. 1−499. In: R. H. Porter. (Ed.). Biologia Centrali-Americana. Vol. IV. Pt. 5.
London.
Ordoñez-Reséndiz, M. M., Muñiz-Vélez, R. y F. Gama-Rojas. 2008. Catálogo taxonómico de especies de
México. Pp. 5−338. In: J. Soberón, G. Halffter, y J, Llorente-Bousquets. (Eds.). Capital Natural de
México, Vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. Comisión Nacional para el Conocimiento
y Uso de la Biodiversidad. CONABIO. México. CD1.
Davis, S. R. 2009. Morphology of Baridinae and related groups (Coleoptera, Curculionidae). ZooKeys, 10:
1−136.
Davis, S. R. and M. S. Engel. 2010. Antiquity and evolution of prosternal horns in Baridine weevils
(Coleoptera: Curculionidae. Journal of Paleontology, 84 (5): 918−926.
Eberhard, W. G. and J. M. García. 1998. Ritual jousting by horned Parisoschoenus expositus Weevils
(Coleoptera, Curculionidae, Baridinae). Psyche, 103: 55−84.
Jones, R. W., Maldonado-Niño S. y C. W. O’Brien. 2005. 39. Coleoptera: Curculionidae. Pp. 426−437. In:
G. Sánchez- Ramos., P. Reyes-Castillo y R. Dirzo. (Eds.). Historia Natural de la Reserva de la
Biosfera El Cielo, Tamaulipas. México. Universidad Autónoma de Tamaulipas. México.
Jones, R. W. y J. Luna-Cozar. 2007. Lista de las especies de Curculionoidea (Insecta: Coleoptera) del estado
de Querétaro, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 23: 59−77.
LeConte, J. L. and G. H. Horn. 1876. The Rhynchophora of America, north of Mexico. Proceedings of the
American Philosophical Society, 15(96): 1−455.
McKenna, D. D., Sequeira, A. S., Marvaldi, A. E. and B. D. Farrell. 2009. Temporal lags and overlap in the
diversification of weevils and flowering plants. Proceeding of the National Academy of Sciences of
the United States of America, 106(17): 7083−7088.
Morimoto K. and K. Yoshihara. 1996. On the genera of the Oriental Baridinae (Coleoptera: Curculionidae).
Esakia, 36: 1−59.
Morrone, J. J. 2014. Biodiversidad de Curculionoideae (Coleoptera en México). Revista Mexicana de
Biodiversidad, suplemento 85: s323−s324.
O’Brien, C. W. and G. J. Wibmer. 1982. Annotated checklist of the weevils (Curculionidae sensu lato) of
North America, Central America and the West Indies (Coleoptera: Curculionidae). Memoirs of the
American Entomological Institute, 34: 1−382.
O’Brien, C. W. and G. J. Wibmer. 1984. Annotated checklist of the weevils (Curculionidae sensu lato) of
North America, Central America and the West Indies-Supplement 1. Southwestern Entomologist,
9: 286−307.

574
Entomología mexicana, 4: 659−675 (2017)

Prena, J. 2001. A Revision of the Neotropical weevil genus Pantoteles Schönherr


(Coleoptera,Curculionidae, Baridinae). Transactions of the American Entomological Society,
127(3): 305−358
Prena, J. 2005. The Middle American species of Embates Chevrolat (Coleoptera: Curculionidae: Baridinae).
Zootaxa, 1100: 1−151.
Prena, J. 2006. Descriptions of Palliolatrix gen. n. and seven new species from Middle America (Coleoptera:
Curculionidae: Baridinae). Zootaxa, 1319: 15−18.
Prena, J. 2006. A preliminary study of Cylindridia Casey, with descriptions of new species from Middle
America. Beiträge zur Entomologie, 56(1): 189−198.
Prena, J. 2008. Review of Odontocorynus Schönherr (Coleoptera: Curculionidae: Baridinae) with
Descriptions of Four New Species. The Coleopterists Bulletin, 62(2): 243−277.
Prena, J. 2009. A Review of the Species of Geraeus Pascoe and Linogeraeus Casey Found in the Continental
United State (Coleoptera: Curculionidae: Baridinae). The Coleopterists Bulletin, 63(2): 123−172.
Prena, J. 2012. A Revision of Rhoptobaris LeConte (Coleoptera: Curculionidae: Baridinae) from North and
Central America. The Coleopterists Bulletin, 66(3): 233−244.
Salas-Araiza, M. D., O’Brien, C. W. and J. Romero-Nápoles. 2001. Curculionoidea (Insecta: Coleoptera)
from the State of Guanajuato, Mexico. Insecta-Mundi, 15 (1): 45−57.
Sharp, D. and G. C. Champion. 1889-1911. Coleoptera, Rhynchophora. Curculionidae, Attelabinae.
Pterocolinae, Allocoryninae, Apioninae, Thecesterninae, Otiorhynchinae. Pp. 1−345. In: R. H.
Porter. (Ed.). Biologia Centrali-Americana. Vol. 4, part 3. London.
Soto-Hernández, M., Reyes-Castillo, P., García-Martínez. O. y S. Ordaz-Silva. 2016. Curculiónidos de
diversas localidades de la República Mexicana (Coleoptera: Curculionoidea). Acta Zoológica
Mexicana (n. s.), 32(1): 62−70.
Vaurie, P. 1982. Revision of Neotropical Eurhin (Coleoptera: Curculionidae: Baridinae). American Museum
Novitates, 2753: 1−44.

575
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

NUEVOS REGISTROS DE ATTELABIDAE Y CURCULIONIDAE PARA MÉXICO


(COLEOPTERA: CURCULIONOIDEA)

Macotulio Soto-Hernández

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Centro de Investigación Regional Noreste
(INIFAP-CIRNE), Campo Experimental Saltillo, Sitio Experimental Zaragoza. Carretera Zaragoza-Ciudad Acuña km
12.5, Zaragoza, Coahuila. C. P. 26450.
.
Autor de correspondencia: ssherdez@gmail.com

RESUMEN. El objetivo principal de este trabajo es reportar por primera vez para México nueve especies de
Curculionoidea. Estos fueron recolectados de julio de 2015 a septiembre de 2016 en huertas de nogal pecanero en la
región “Los Cinco Manantiales”, zona norte de Coahuila y en Quercus (Fagaceae) en Santa María Pozoltepec, Oaxaca.
La mayoría de las especies presenta una distribución más hacia la región Neártica. La distribución de especies en
ambos lados de la frontera (U. S. A y México) es representativa, se estima que más del 14% de las especies registradas
para México presenta este tipo de distribución.

Palabras clave: Attelabinae, Baridinae, Conoderinae, Curculioninae, Molytinae.

New Records of Weevils Attelabidae and Curculionidae for Mexico (Coleoptera:


Curculionoidea)

ABSTRACT. The main objective of this work is to report nine new species record of Curculionoidea for México.
These were collected from July of 2015 to September of 2016 in pecans trees walnuts orchards in the “Los Cinco
Manantiales” region, north of Coahuila and in Quercus (Fagaceae) in Santa Maria Pozoltepec, Oaxaca. Most of species
present a more distal distribution to the Nearctic region. The distribution of species on both sides of the border (U.S.A.
and Mexico) is extensive. It is estimated that more than 14 % of the species registered for Mexico presents this type of
distribution.

Keywords: Attelabinae, Baridinae, Conoderinae, Curculioninae, Molytinae.

INTRODUCCIÓN
México, es un país de gran diversidad biológica donde convergen las regiones Neártica y
Neotropical. La zona donde se superponen estas dos biotas ha sido definida como compleja y
variada, porque en esta se traslapan especies del sureste de los Estados Unidos, México y Centro
América (Halffter, 1976). En México se tienen registradas 3,459 especies de Curculionoidea,
agrupados en 12 familias, se estima que la verdadera riqueza aun es desconocida debido a que gran
parte del territorio nacional no ha sido objeto de un estudio sistemático (Ordoñez-Reséndiz et al.,
2008), entre las limitantes para su estudio se encuentran falta de claves taxonómicas, las principales
colecciones de referencia están en el extranjero y al limitado número de taxónomos. Los
curculiónidos son fáciles de reconocer; sin embargo, son una de las familias cuya sistemática en
casi todos sus niveles es caótica y controversial y, la identificación de especies es difícil aún hasta
para las especies descritas. Muchas veces solamente se logra la identificación al comparar
individuos colectados con especímenes depositados e identificados en una colección extensa de
referencia (Jones y Obregón, 2013).
Los estudios taxonómicos sobre curculiónidos son escasos, la recolecta de picudos ha sido
esporádica y focalizada, hay regiones que tienen nulos o pocos registros, sobre todo los estados del
norte y algunos del sureste del país. Es conocido que los curculiónidos están ampliamente
distribuidos en el planeta en casi todos los hábitats conocidos, terrestres y acuáticos. Sin embargo,

676
Soto-Hernández: Nuevos registros de Attelabidae y Curculionidae para México.

para la mayoría de las especies mexicanas se carece de información sobre su distribución, ecología,
historia natural y estadios inmaduros. El objetivo del presente trabajo es reportar por primera vez
nueve especies de Curculionoidea para México.

MATERIALES Y MÉTODO
Se hicieron colectas al azar de julio de 2015 a septiembre de 2016 en el Banco de Germoplasma de
Nogal Pecanero del Sitio Experimental Zaragoza y en huertas comerciales de nogal en la región “Los
Cinco Manantiales”, ubicada en las coordenadas de 28° 12´ 00´´ a 28 °45 ´39´´ N y de 100° 23´ 49´´
a 101 °24´ 58´´ O, a 340 msnm. Además se integra a la lista especímenes colectados en Quercus en
Santa María Pozoltepec, Oaxaca el 25 de julio de 2016, localidad ubicada en las coordenadas 17° 35´
11´´ N, 097° 23´ 23´´ O, a 2458 msnm.
Las recolectas se hicieron con red entomológica estándar y aspersor de mochila. Con la red
entomológica se dieron redazos al azar en maleza y follaje del nogal. También, se utilizó un aspersor
de mochila con capacidad de 15 litros, con cinco ml de Cipermetrina por cada litro de agua. Se
seleccionaron tres árboles al azar, debajo del mismo se colocó una manta blanca de 6 m 2. Con
apoyo de una escalera se asperjó el follaje del árbol. Se esperó 20 minutos, posteriormente se
procedió a levantar los insectos derribados. Todos los insectos fueron colocados en frascos con
alcohol etílico al 70%. En el Sitio Experimental Zaragoza (CIRNE-INIFAP) con ayuda de un
microscopio estereoscópico se separó e identificó el material biológico; para la identificación se
usaron las claves taxonómicas de Anderson (1962), Anderson (2002) y Howden (1959),
posteriormente se revisaron los catálogos de O´Brien y Wibmer (1982) y Ordoñez-Reséndiz et al.,
(2008) así como publicaciones recientes de Jones y Luna-Cozar (2007), Jones et al. (2005), Muñíz-
Vélez et al. (2015), Salas-Araiza et al. (2001) y Soto et al. (2016).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se capturaron 1,124 artrópodos, 154 eran curculiónidos, de los cuales se determinaron 29
especies, nueve son nuevos registros México (Cuadro 1). Desde el punto de vista “insecto-plaga”
ninguna de las especies identificadas es de importancia económica para el nogal.

Cuadro 1. Lista de Curculionoidea reportados por primera vez para México, los especímenes se colectaron en Oaxaca
y Coahuila de 2015 a 2016.
Familia Subfamilia Tribu Especie
Attelabidae Attelabinae Attelabini Homoeolabus analis (Illiger), 1794
Curculionidae Curculioninae Anthonomini Anthonomus sphaeralciae Fall, 1913
Smicronychini Smicronyx pinguis Blatchley, 1916
Smicronyx interruptus Blatchley, 1916
Baridinae Madopterini Apinocis planiusculus (Casey), 1892
Apinocis deplanatus (Casey), 1892
Conoderinae Zygopini Cylindrocopturus cretaceus Van Dike, 1930
Molytinae Conotrachelini Conotrachelus carinifer Casey, 1892
Chalcodermus inaequalis Horn, 1873

La biología de esas especies es poco conocida, a Homoeolabus analis se le conoce como enrolla
hojas, pasan el inverno como prepupa, pupan al llegar la primavera y los adultos emergen en
verano, registrándose la mayor actividad en los meses de junio y julio; sus principales plantas
hospederas son Quercus y Castanea (Fagaceae). Anthonomus sphaeralciae se desarrolla en
botones florales de plantas del género Sphaeralcea (Malvaceae). Las especies de Smicronyx están
asociadas a plantas del género Helianthus (Asteraceae). Algunas especies de Apinocis están

677
Entomología mexicana, 4: 676−680 (2017)

asociadas a plantas de la familia Poaceae. Conotrachelus carinifer está asociado a plantas del
género Quercus (Fagaceae) posiblemente se desarrolla en los frutos, ya que la mayoría de las
especies de Conotrachelus presentan ese hábito. En Chalcodermus algunas especies han sido
colectadas en Fabaceae, Asteraceae y Mimosaceae (Anderson, 1962; 2002; Burke, 1968; Hall y
Buss, 2007; Schoof, 1942).

1 2 3

4
Figuras 1-4. Vista lateral y dorsal de cuatro especies de Curculionoidea, los especímenes se colectaron en Oaxaca y
Coahuila de 2015 a 2016. 1) Homoeolabus analis, 2) Conotrachelus carinifer, 3) Apinocis planiusculus, 4)
Pandeleteius robustus (Schaeffer).

Casi todas las especies identificadas presentan una distribución más hacia la región Neártica, la
mayoría se distribuye desde Texas hacia el norte de los Estados Unidos de América y Canadá
(O´Brien y Wibmer, 1982). Siete especies fueron capturadas en Zaragoza, Coahuila. Municipio
cercano a Texas (U.S.A); las especies Homoeolabus analis y Conotrachelus carinifer fueron
colectadas en Oaxaca (Figs. 1 y 3). A la lista de nuevos registro se adjunta Pandeleteius robustus
(Schaeffer) (Fig. 4) especie colectada en Quercus (Fagaceae). Howden (1959) menciona que revisó
diversos especímenes mexicanos que posiblemente pertenecían a P. robustus; sin embargo no
confirmo la especie ni la localidad de colecta, en el catálogo de especies de Wibmer y O´Brien
(1982) se cuestionan la presencia de P. robustus en México. Por lo que esta especie representaría
un nuevo registro para Oaxaca y se confirmaría así su presencia en México.
El conocimiento de la distribución geográfica de los picudos en el territorio mexicano aún es
limitado. Se sabe de algunas especies que han sido recolectadas más allá de la región geográfica
de donde fueron descritas. Por ejemplo: Onychylis texanus Burke y Epimechus curvipes Dietz, el
primero con distribución en Texas (U.S.A), Soto et al. (2016) la reportan para Hidalgotitlan,
Veracruz. El segundo con amplia distribución en el noroeste de los Estado Unidos de América,
Clark y Burke (2001) mencionan que E. curvipes Dietz se distribuye desde Washington hasta
Oaxaca. La distribución de especies en ambos lados de la frontera (U.S.A y México) es
representativa, se estima que más del 14 % de las especies registradas para México presenta este

678
Soto-Hernández: Nuevos registros de Attelabidae y Curculionidae para México.

tipo de distribución, la mayoría están asociadas a hábitats semiáridos y de sistemas montañosos


(Anderson y O´Brien, 1996). Es de destacar que en México convergen las zonas biogeográficas
Neártica y Neotropical, y la Zona de Transición donde se superponen estas dos biotas y se traslapan
especies del sureste de los Estados Unidos de América, México y Centro América. Asimismo
México y Estados Unidos de América comparten el Desierto Chihuahuense, siendo este el de
mayor extensión en Norteamérica y, La Sierra Madre Occidental y la Sierra Madre Oriental se
consideran los límites. Esta última llega hasta el estado de Oaxaca. Estado con tres sistemas
montañosos: La Sierra Madre del Sur, La Sierra Madre de Oaxaca y la Sierra Atravesada y junto
al Istmo de Tehuantepec son consideradas barreras naturales, donde muy pocos géneros se
distribuyen más allá de este límite (Halffter, 1976).

CONCLUSIÓN
Se reportan nueve nuevos registros de Curculionoidea para México, ninguna es considerada
plaga en el cultivo de nogal pecanero. Esto es importante porque en Texas (U. S. A) está presente
Curculio caryae (Horn) plaga de importancia cuarentenaria, actualmente no se encuentra en
nuestro país.

Agradecimientos
Al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), por el
apoyo otorgado a través del proyecto No. 12355533357. Al Grupo Colegiado Científico-Técnico
del Campo Experimental Saltillo por sus comentarios y sugerencias. Al Departamento de
Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro por las facilidades
otorgadas para revisar la Colección de Insectos. A Elizabeth Santiago López y familia por su apoyo,
a Conrado Rodríguez, Rodolfo Chavarría, José Mariscal y Heriberto Pérez por facilitar las colectas
en las huertas comerciales de nogal pecanero, a Pedro Reyes Castillo por el apoyo y las facilidades
otorgadas en el Instituto de Ecología, A. C. (INECOL).

Literatura Citada
Alonso-Zarazaga, M. A. and C. H. C. Lyal, 1999. A world catalogue of families and genera of
Curculionoidea (Insecta: Coleoptera) (Excepting Scolytidae and Platypodidae). The Natural
History Museum, London y Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC), Entomopraxis,
Barcelona, España. 315 pp.
Anderson D. M. 1962. The weevil genus Smicronyx in America north of Mexico (Coleoptera:
Curculionidae). Proceedings of the United States National Museum, 113: 185−372.
Anderson, R. S. 2002. Chapter 131. Curculionidae Latreille 1802. Pp. 722−806. In: R. H. Arnett, Jr., M. C.
Thomas, P. E. Skelley and F. J. Howard. (Eds.). American Beetles, Volume II: Polyphaga:
Scarabaeoidea through Curculionoidea, CRC, Boca Raton, Florida.
Anderson, R. S. and C. W. O’Brien, 1996. Curculionidae (Coleoptera). Pp. 329−350. In: J. E. Llorente-
Bousquets, A. N. García-Aldrete y E. González-Soriano. (Eds.). Biodiversidad, Taxonomía y
Biogeografía de Artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento. Universidad
Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, México, D. F.
Burke, H. R. 1968. Pupae of weevil tribe Anthonomini (Coleoptera: Curculionidae). Texas Agricultural
Experiment Station, Tecnical Monograph, 5, 92 pp.
Clark, W. E. and H. R. Burke. 2001. Revision of the weevil genus Epimechus Dietz (Coleoptera:
Curculionidae: Anthonomini). Insecta-Mundi, 15(2): 95−116.
Hall, W. D. and L. J. Buss. 2007. Leaf-Rolling Weevil, Homoeolabus analis (Illiger) (Coleoptera:
Attelabidae: Attelabinae) and thief weevil, Pterocolus ovatus Fabricius (Coleoptera: Rhynchitidae:

679
Entomología mexicana, 4: 676−680 (2017)

Pterocolinae). University of Florida. Series of the Entomology and Nematology Department, 420:
1−5.
Halffter, G. 1976. Distribución de los insectos en la Zona de Transición Mexicana: relaciones con la
Entomofauna de Norteamérica. Folia Entomológica Mexicana, 35: 1−64.
Howden, A. T. 1959. A revisión of the species of Pandeleteius Schoenherr and Pandeleteinus Champion of
America North of Mexico (Coleoptera: Curculionidae). Proceding of the California Academy of
Science, Series 4, 29(10): 361−421.
Jones, R. W. y J. Luna-Cozar. 2007. Lista de las especies de Curculionoidea (Insecta: Coleoptera) del estado
de Querétaro, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 23: 59−77.
Jones, R. W. y J. A. Obregón-Zúñiga. 2013. Captura de datos de la Colección de Curculionoidea (Insecta:
Coleoptera) de la Universidad Autónoma de Querétaro. Universidad Autónoma de Querétaro.
Facultad de Ciencias Naturales. Informe final SNIB-CONABIO proyecto No. HC010. México, D.
F.
Jones, R. W., Maldonado-Niño, S. y O’Brien, C. W. 2005. Coleoptera: Curculionidae. Pp. 426−437. In: G.
Sánchez-Ramos, Reyes-Castillo, P. y R. Dirzo. (Eds.). Historia Natural de la Reserva de la Biosfera
El Cielo, Tamaulipas. México. México. Universidad Autónoma de Tamaulipas. Impreso en Hong
Kong.
Muñiz-Vélez, R., Burgos-Dueñas, A., Burgos-Dueñas, O., López-Martínez, V. y A. Burgos-Solorio. 2015.
Nuevas aportaciones a los Curculionoidea del estado de Morelos, México. Folia Entomológica
Mexicana (nueva serie), 1(1): 25−49.
Ordóñez-Reséndiz, M. M., Muñíz-Vélez, R. y F. Gama-Rojas, 2008. Catálogo taxonómico de especies de
México. Pp. 5−338. In: J. Soberón, G. Halffter y J, Llorente-Bousquets. (Eds.). Capital Natural de
México, Vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. Comisión Nacional para el Conocimiento
y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), México.
O’Brien, C. W. and G. J. Wibmer. 1982. Annotated checklist of the weevils (Curculionidae sensu lato) of
North America, Central America and the West Indies (Coleoptera: Curculionidae). Memoirs of the
American Entomological Institute, 34: 1−382.
Schoof, H. F. 1942. The genus Conotrachelus Dejean (Coleoptera, Curculionidae) in the north central
United States. Illinois Biological Monographs, 19(3): 1−170.
Salas-Araiza, M. D., O’Brien, C. W. y J. Romero-Nápoles. 2001. Curculionoidea (Insecta: Coleoptera) from
the State of Guanajuato, Mexico. Insecta-Mundi, 15(1): 45−57
Soto-Hernández, M., Reyes-Castillo, P., García-Martínez, O. y S. Ordaz-Silva. 2016. Curculiónidos de
diversas localidades de la República Mexicana (Coleoptera: Curculionoidea). Acta Zoológica
Mexicana (n. s.), 32(1): 62−70.

680
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO GENÉRICO DE TARDÍGRADOS PARA PACHUCA


HIDALGO, MÉXICO Y ÁREAS CIRCUNDANTES

Wilbert Andrés Pérez-Pech1, Roberto Guidetti2, Abril Anguas-Escalante1 , Leopoldo Querubín


Cutz-Pool1 y Alberto Blanco-Piñon3
1
Instituto Tecnológico de Chetumal. Departamento de Ingeniería Química y Bioquímica. Av. Insurgentes No. 330 C.
P. 77013. Chetumal, Quintana Roo, México. Tel. (983) 83 2 23 30. 2
2
Department of Life Sciences, University of Modena and Reggio Emilia, via Campi 213/D, 41125, Modena, Italy
3Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Área Académica de Ciencias de la Tierra y Materiales. Ciudad
Universitaria Carretera Pachuca-Tulancingo Km. 4.5 C. P. 42184. Col. Carboneras Mineral de la Reforma Hidalgo.
Tel. (771) 71 72000.
.
Autor de correspondencia: Abrilanguas@hotmail.com

RESUMEN. Se proporcionan los primeros reportes de tardígrados para el estado de Hidalgo. Las muestras
consistieron de liquen, charcas temporales y musgos, colectadas dentro de la ciudad de Pachuca y áreas circundantes.
Se dan las descripciones de los géneros Echiniscus, Milnesium, Isohypsibius, Diphascon, Paramacrobiotus,
Mesobiotus, y Macrobiotus. Se discute sobre su riqueza y distribución en el país. La mayoría de los géneros fueron
documentados en el biotopo musgo.

Palabras clave: Tardigrada, taxonomía y riqueza genérica.

First generic record of tardigrades in Pachuca Hidalgo, Mexico and surrounding areas

ABSTRACT. This study provides the first records of tardigrades for the state of Hidalgo, Mexico, specifically from
the urban area of Pachuca and its surrounding areas. The descriptions of the genera Echiniscus, Milnesium, Hypsibius,
Diphascon, Paramacrobiotus, Mesobiotus, and Macrobiotus are provided, with the biotopes in which tardigrades were
found. The tardigrade diversity and its richness, and the geographical distribution of taxa in the country are discusses.

Keywords: Tardigrada, taxonomy y biodiversity.

INTRODUCCIÓN
El estado de Hidalgo (México) se encuentra en una zona transicional, donde coexisten
elementos de las Regiones Biogeográficas Neártico-Neotropical, por lo cual podemos encontrar
una variedad ecosistemas (Monrrone, 2005). De los ambientes naturales en el estado, predomina
el bosque de pino y encino, ecosistema que de acuerdo a Ramazzotti y Mucci (1983) sostiene los
requerimientos necesarios para albergar una alta diversidad tardígrados, los cuales son
micrometazoarios hidrófilos asociados en el ambiente terrestre a musgo, liquen y hojarasca. En el
estado no se cuentan con trabajos publicados acerca de la riqueza genérica del Phylum Tardigrada,
tal como sucede en muchos estados de México y el mundo (Guil y Cabrero-Sañudo, 2007;
Hoffmann y Jiménez, 1994; Kaczmarek et al., 2014). Actualmente en México se han documentado
16 géneros y 43 especies de tardígrados (Beasley, 1972; Beasley et al., 2008; Claps y Rossi, 2002;
Heinis, 1911; Kaczmarek et al., 2011, 2014; May, 1948; Moreno et al., 2015; Pilato y Lisi, 2006;
Schuster, 1971), pero aún se necesita de mayores esfuerzos para conocer la riqueza y distribución
de tardígrados en el territorio Mexicano.
De manera general la taxonomía de taxón Tardigrada, presenta ciertas ambigüedades (Pilato,
2012). Por lo tanto es necesario trabajar en la creación de claves y esquemas de identificación de
tardígrados, que faciliten la identificación de caracteres de valor taxonómico. El presente estudio
tiene como objetivos documentar los primeros registros genéricos de tardígrados para el estado de

681
Pérez-Pech et al., Primer registro genérico de tardígrados para Pachuca.

Hidalgo, así como proporcionar la descripción, esquemas e imágenes de los géneros registrados
para el estado.

MATERIALES Y MÉTODO
Se analizaron muestras de 18 sitios colectadas el 25 de noviembre de 2014 (Cuadro 1), en
Pachuca Hidalgo, tres sitios dentro de la ciudad y 15 en regiones aledañas en ambientes de bosque
de pino y encino. Las muestras se etiquetaron con datos de la localidad, fecha, biotopo y nombre
de colector. Mismas que fueron trasladadas al laboratorio de Zoología del Instituto Tecnológico de
Chetumal para la extracción de organismos. Las muestras fueron vertidas en cajas de petri se le
adiciono agua durante 10 min, seguidamente se procedió a observar, detectar y extraer a los
individuos con ayuda de un microscopio estereoscópico Stemi DV4 Carl Zeiss®. Para la
identificación taxonómica se prepararon montajes permanentes mediante la técnica del líquido de
Hoyer. Se realizaron observaciones al microscopio óptico VELAB B-1T® y se emplearon claves
de identificación especializada de (Ramazzoti y Mucci 1983; Pilato y Binda, 2010; Nelson et al.,
2010).

Cuadro 1. Sitios de muestreo, biotopos (musgo bosque, liquen bosque y musgo en ciudad) y coordenadas.
*biotopos dentro de la ciudad.
Sitio/biotopo Coordenadas Sitio/biotopo Coordenadas
S1 Musgo B. 20° 10' 40.9" N 98° 43' 09.1" W S10 Musgo B. 20° 10' 47.9" N 98° 43' 17.8" W
S2 Musgo B. 20° 10' 42.1" N 98 °43' 10.8" W S11 Musgo B. 20° 10' 48.0" N 98° 43' 17.9" W
S3 Musgo B. 20°10' 43.3" N 98° 43' 12.3" W S12 Musgo B. 20° 10' 48.2" N 98° 43' 17.9" W
S4 Charca B. 20° 10' 44.3" N 98° 43' 13.6" W S13 Musgo B. 20° 10' 48.3" N 98° 43' 18.0" W
S5 Liquen B. 20° 10' 45.4" N 98° 43' 15.0" W S14 Musgo B. 20° 10' 48.9" N 98° 43' 18.4" W
S6 liquen B. 20°10' 46.6" N 98° 43' 16.4" W S15 Musgo B. 20° 10' 56.5" N 98° 44' 50.8" W
S7 Liquen B. 20° 10' 47.3" N 98° 43' 17.2" W *S16 Musgo C. 20° 05' 35.5" N 98° 42' 23.5" W
S8 Charco B. 20° 10' 47.6" N 98° 43' 17.5" W *S17 Musgo C. 20° 05' 38.1" N 98° 42' 32.8" W
S9 Musgo B. 20° 10' 47.7" N 98° 43' 17.6" W *S18 Musgo C. 20° 05' 40.4" N 98° 42' 43.4" W

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectaron un total de 380 tardígrados en 13 de las 18 muestras revisadas (Cuadro 2). Se
identificaron siete géneros pertenecientes a cuatro familias y tres órdenes. Los géneros
identificados son primeros registros para el estado. Macrobiotus resulto ser el género mejor
representado, en cuanto a su abundancia con 304 organismos, el cual representa el 80 % del total
de los ejemplares colectados. Las descripciones genéricas están basadas primordialmente en el
aparato bucal faríngeo y garras.

Descripción de géneros

Milnesiidae Ramazzotti 1962.


Milnesium Doyère, 1840 (Fig. 1C). Tardígrados con un par de papilas cefálicas y seis papilas
peribucales. Garras del tipo Milnesidae (garras primaria y secundaria complemetamente separadas;
Figura 1B). Aparato bucal faríngeo del modelo Milnesium (Fig. 1A), con un amplio tubo bucal y
bulbo faríngeo elongado sin apófisis y placoides. Lóbulos peribucales ausentes. Largas lamelas
peribucales casi triangulares presente (6 o 4). Apófisis y placoides ausentes estilete furcado de
forma triangular del tipo Milnesium. Lúnulas ausentes en las especies conocidas, huevos lisos
liberados dentro de la exubia.

682
Entomología mexicana, 4: 681−687 (2017)

Cuadro 2. Órdenes, Familias y Géneros identificados por sitio de colecta. *Los tardígrados colectados en los
Sitios del 1, 2, 3 y 5 solo fueron identificados a nivel de orden
Orden/Familia/Género *S1 *S2 *S3 *S5 S7 S8 S10 S11 S12 S13 S15 S16
Parachela 20 10 21 5
Isohypsibiidae
Isohypsibiuss 5
Dhipascon 1
Macrobiotidae
Macrobiotus 6 4 7 5 282
Mesobiotus 1
Paramacrobiotus 1 6 2
Apochela
Milnesidae
Milnesium 2
Echiniscoidea
Echinisidae
Echiniscus 1 1

Figura 1. (A) Aparato bucal-faríngeo del modelo Milnesium. (B) Garras de tipo Milnenesidae. (C)
Cuerpo de Milnensium.

Isohypsibiidae, Sands, McInnes, Marley, Goodall-Copestake, Convey, Linse, 2008.


Isohypsibius, Thulin, 1928 (Fig. 2C). Diplogarras similares en forma y tamaño, asimétricas con
respecto al plano medio de la pierna (secuencia 2121). Garra doble de tipo Isohypsibius (rama
secundaria de la garra insertada perpendicularmente sobre el tracto basal de la garra) (Fig. 2A).
Lunulas presentes o ausentes. Aparato bucofaríngeo del tipo Isohypsibius (Fig. 2B): tubo bucal
rígido sin lámina ventral; una apófisis dorsal y ventral para la inserción de los músculos del estilete
como una "cresta" en forma simétrica con respecto al plano frontal, procesos caudales de ambas
apófisis apuntando hacia atrás y hacia los lados; Lamelas peribucales ausentes.
Diphascon, Plate, 1889 (Pilato 1997) (Fig. 2E). Tardígrados con garras del tipo Hypsibius (Fig.
2A) asimétricas con respecto al plano medio de la pierna (secuencia 2121) del tipo Hypsibius (la
externa o posterior con la ramificación secundaria formando una curva continua con su tracto basal
y la ramificación primaria conectada con el tracto basal con una parte flexible mientras la garra
interna tiene una estructura rígida con una unidad solida de la sección basal, ramificación primaria
y secundaria (Fig. 2A). Aparato bucal-faríngeo del tipo Diphascon variante Diphascon (Fig. C),
con un más o menos desarrollado engrosamiento cuticular (en forma de gota) puede estar presente
o ausente entre el tubo bucal y el tubo faríngeo. Seis lóbulos peribucales presentes, las apófisis
faríngea puede estar presente o ausente, placoides presentes. El estilete furcado es de la forma
tradicional. Lúnulas presentes o ausentes. Huevos lisos puestos dentro de la exubia.

Macrobiotidae Thulin, 1928


Macrobiotus, Schultze, 1834 (Fig. 3). Tardigrados con garras del tipo hufelandi (forma de Y,
ambas ramificaciones forman un tracto basal común evidente de longitud variable, las ramas

683
Pérez-Pech et al., Primer registro genérico de tardígrados para Pachuca.

primarias y secundarias unidas rígidamente entre sí, formando un ángulo agudo, por un tracto basal
común variable pero largo provisto de un tallo cilíndrico) (Fig. 3A).

Figura 2. (A) Garras del tipo Isohypsibius (B) Aparato bucal-faríngeo de tipo Isohypsibius (C) Aparato bucal-
faríngeo del tipo Diphascon, Ec. Engrosamiento cuticular.(D) cuerpo de Isohypsibius (E) Cuerpo de Diphascon.

Aparato bucal-faringeo del tipo Macrobiotus (tubo bucal completamente rígido sin la curva
posterior, 10 lamelas peribucales presentes, armadura bucal con un sistema de crestas transversales
dorsal y ventral, a veces reducido o subdividido en dientes distintos, en la porción posterior de la
cavidad bucal), variante Macrobiotus (Fig. 3B). Apófisis faríngea y placoides presentes. Estilete
furcado del tipo tradicional. Lúnulas presentes en las especies conocidas. Huevos puestos
libremente y con procesos en sus paredes.
Paramacrobiotus Guidetti, Schill, Bertolani, Dandekar, Wolf, 2009. (Fig. 3). Tardígrados
con garras del tipo huefelandi (Fig. 3A). Aparato bucal-faringea del tipo Macrobiotus, variante
Paramacrobiotus, bulbo con apófisis faríngea y tres macroplacoides en forma de barras. Si presenta
microplacoides estos distan del tercer macroplacoide más que su longitud. Estilete furcado de la
forma típica (Fig. 3C). Huevos, puestos libremente con procesos y cónicos en sus paredes, en las
especies conocidas.

Figura 3. (A) Garras de tipo hufelandi. (B) Aparato bucal-faríngeo del tipo Macrobiotus (C) Aparato bucal tipo
Paramacrobiotus.

Mesobiotus Vecchi, Cesari, Bertolani, Jönsson, Rebecchi, Guidetti, 2016. (Fig. 4C). Los
Macrobiotoideos presentan diplogarras de tipo-Y (Fig. 4A) de tipo Mesobiotus con un tracto común
caracterizado por un septo interno que define una parte distal. Cutícula sin poros. Anillo bucal con
10 láminas peribucales; Tubo bucal rígido; Tres macroplacoides redondeados dispuestos a lo largo
de una línea curva; Microplacoide claramente cercanos (menos que su longitud) hasta el tercer
macroplacoide (Fig. 4B). Huevos puestos libremente. Caracterizado por procesos cónicos o
hemisféricos, generalmente con puntas puntiagudas.

EchiniscidaeThulin, 1928
Echiniscus Schultze 1928. (Fig. 5). Tardígrados con armadura cuticular dorsal compuesta de:
placa cefálica, placa escapular, primera placa media, primer par de placas, segunda placa media,
segundo par de placas, tercer placa media (puede estar presente o ausente), y la placa a terminal.

684
Entomología mexicana, 4: 681−687 (2017)

Figura 4. (A) Garras de tipo Mesobiotus (B) Aparato bucal tipo Mesobiotu (C).

Figura 5. (A) Placa cefálica (B) Placa escapular (C) Primer placa media (D)
Primer Par de placas (E) Segunda placa media (F) Segundo par de placar (G)
Tercer placa media (H) Placa terminal.

DISCUSIÓN
El presente trabajo provee los primeros reportes genéricos de tardígrados para el estado de
Hidalgo. Los siete géneros documentados en este estudio, representan el 45 % de los registros en
el país (Pérez-Pech et al., 2016; Kaczmarek et al., 2011), por lo cual la entidad se ubica en el
segundo lugar con riqueza genérica, junto a Chiapas. El primer sitio lo ocupa el estado de
Chihuahua con 10 géneros (Kaczmarek et al., 2011). Los géneros Macrobiotus y Echiniscus, son
los mejor distribuidos en todo el país, estando presente en seis estados (Pérez-Pech et al., 2016;
Kaczmarek et al., 2011). Los ambientes estudiados durante este proyecto demostraron que los
bosques templados albergan una alta riqueza genérica, tal como lo postulan Ramazzotti y Mucci
(1983), pero con una menor abundancia como se reporta por Anguas-Escalante et al., (en prensa)
para una plantación de cítricos de traspatio en Quintana Roo.
El género Macrobiotus fue el mejor representado para los 18 sitios con presencia de tardígrados,
estando presente en el 28 % de ellos. Este género presento su mayor abundancia en la muestra de
musgo colectada dentro de la ciudad de Pachuca. Lo que podría indicar que este género presenta
una buena adaptación para colonizar ambientes urbanos (Guidetti et al., 2013). En México otro
género que ha mostrado una excelente capacidad para habitar áreas urbanas es el género
Doryphoribius (Pérez-Pech et al., 2016), reportado como habitante del suelo, sobre las calle de
asfalto dentro de la ciudad de Chetumal. Los mismos autores consideran que la tendencia de
algunos grupos de tardígrados por habitar ambientes hostiles, lo puede explicar su historia
evolutiva. Ya que como han determinado Guidetti, et al. (2011), es el precio que pagan por lograr
ser exitosos y vencer la presión de selección, gracias a su capacidad criptobiotica.

CONCLUSIÓN
El presente trabajo contribuye al conocimiento genérico de tardígrados en el país proveyendo
de los primeros registros para el estado de Pachuca, así como la descripción y esquemas de los

685
Pérez-Pech et al., Primer registro genérico de tardígrados para Pachuca.

géneros identificados durante el presente estudio. Se avanza de manera significativa en el estudio


de este grupo en la entidad, Pero aún son necesarios más esfuerzos para conocer la riqueza a nivel
específico de lo tardígrados en el estado. El cuál es el segundo estado con mayor riqueza genérica
con el 45 % del total de géneros reportados para México.

Agradecimientos
A la Línea de investigación Biodiversidad en ecosistemas Terrestres (Ecología de Artrópodos)
del Instituto Tecnológico de Chetumal, CHE-LGEC-01-14 por su apoyo durante el presente
proyecto.

Literatura Citada
Beasley, C. W. 1972. Some tardigrades from Mexico. Southwestern Naturalist, 17: 21−29.
Beasley, C. W., Kaczmarek, L. and L. Michalczyk. 2008. Doryphoribius mexicanus, a new species of
Tardigrada (Eutardigrada, Hypsibiidae) from Mexico (North America). Proceedings of the
Biological Society of Washington, 121: 34−40.
Claps, M. C. y G. Rossi. 2002. Tardigrada. Pp. 171−186. In: J. Llorente-Bousquets, y J. E. Bousquets
(Eds.).Biodiversidad, Taxonomía y Biogeografía de Artrópodos de México: hacía una síntesis de
su conocimiento, Vol. III. Universidad Autónoma de México, México.
Guidetti, R., Altiero, T. and L. Rebecchi. 2011. On dormancy strategies in tardigrades. Journal of Insect
Physiology, 57: 567–576.
Guidetti, R., Peluffo, J. R., Rocha, A. M., Cesar, M. and M. C. M. de Peluffo. 2013. The morphological and
molecular analyses of a new South American urban tardigrade offer new insights on the biological
meaning of the Macrobiotus hufelandi group of species (Tardigrada: Macrobiotidae). Journal of
Natural History, 47(37-38), 2409–2426.
Guil, N. and F. J. Cabredo-Saduño. 2007. Analysis of the species description process for a littleknown
invertebrate group: the limnoterrestrial tardigrades (Bilateria, Tardigrada). Biodiversity and
Conservation, 16: 1063–1086.
Heinis, F. 1911. Beitrag zur Kenntnis der zentralamerikanischen moss fauna. Revue Suisse de Zoologie, 19:
253−266.
Hoffmann, A. y M. L. Jiménez. 1994. Tardígrados en México. Anales del Instituto de Biología, Serie
Zoología, 65(2): 297-301.
Kaczmarek, L., Diduszko, D. and L. Michaelczyk. 2011. New records of Mexican Tardigrada. Revista
Mexicana de Biodiversidad, 82: 1324−1327.
Kaczmarek, L., Diduszko, D. and L. Michaelczyk. 2014. Annotated zoogeography of non-marine
Tardigrada. Part I: Central America. Zootaxa, 3763: 001–062.
May, R. M. 1948. Nouveau genre et espéces de tardigrade du Mexique: Haplomacrobiotus hermosillensis.
Bullitin de la Societe Zoologique de France, 73: 95−97.
Morrone, J. J. 2005. Hacia una síntesis biogeográfica de México. 2005. Revista Mexicana de Biodiversidad,
76(2): 207−252.
Moreno-Talamantes A., Roszkowska, M., Guayasamín, P. R., Flores, J. J. M. and Ł. Kaczmarek. 2015. First
record of Dactylobiotus parthenogeneticus Bertolani, 1982 (Eutardigrada: Murrayidae) in Mexico.
Check List, 11(4). DOI: http://dx.doi.org/10.15560/11.4.1723.
Pérez-Pech, W. A., Cutz-Pool, L. Q., Guidetti, R. y A. Blanco-Piñón. 2016. Primer registro genérico de
tardígrados, habitantes del área urbana de Chetumal Quintana Roo, México. Entomología mexicana,
3: 912−918.
Pilato, G. 2012. Past, present and future of Eutardigrade taxonomy. Pp. 22−23. In: 12 th International
Symposium on Tardigrada, Águas e Parque Biológico de Gaia, EEM. Faculdade de Ciências da
Universidade do Porto, Portugal.
Pilato G. and M. G. Binda. 2010. Definition of families, subfamilies, genera and subgenera of the
Eutardigrada, and keys to their identification. Zootaxa, 2404: 1–54.

686
Entomología mexicana, 4: 681−687 (2017)

Pilato, G. and O. Lisi. 2006. Notes on some tardigrades from southern Mexico with description of three new
species. Zootaxa, 1236: 53−68.
Nelson, D. R., Guidetti, R. and L. Rebecchi. 2010. Tardigrada. Pp. 455−484. In: J. H. Thorp and P. A.
Covich (Eds.). Ecology and Calssification of North American Freshwater Invertebrates. First
edition. Elsevier.
Ramazzotti, G. and W., Mucci. 1983. Il Phylum Tardigrada. Memorie dell’Istituto di Idrobiologia Dott
Marco de Marci. Vol. 41. Istituto Italiano di Idrobiologia Verbania Pallanza.
Schuster, R. O. 1971. Tardigrada from Barranca del cobre Sinaloa and Chihuahua, México. Procceding of
the Biological Society of Washinton, 84: 2013−224.

687
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

CURCULIÓNIDOS EDAFÍCOLAS (COLEOPTERA: CURCULIONOIDEA) EN UNA


PLANTACIÓN DE ÁRBOLES DE NAVIDAD EN LA REGIÓN DE LAS VIGAS,
VERACRUZ, MÉXICO

Yasmin Juarez-Ortiz¹ y Miguel Ángel Morón-Ríos²

¹Centro de Agroecología y Ambiente, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Calle 4
Sur, 104, Col. Centro. C. P. 72570. San Manuel Puebla, Puebla. México;
²Red de Biodiversidad y Sistemática. Instituto de Ecología A. C. Carretera antigua a Coatepec 351, El Haya, Xalapa.
C. P. 91000. Veracruz. México.
.
Autor de correspondencia: yjo_10@hotmail.com

RESUMEN. El principal objetivo del presente trabajo es proporcionar información de curculiónidos asociados al suelo
de árboles de Navidad Pseudotsuga macrolepis Flous (Pinaceae) de la región de Las Vigas, Veracruz. Las colectas se
hicieron mensuales y bimestrales de 2009 a 2014. Se colectaron en total 1,054 curculiónidos, 948 larvas, 44pupas y 62
adultos. Se determinaron seis especies: Amphidees major Sharp, 1891, Asynonychus godmani Crotch, 1867, Epicaerus
operculatus (Say) 1831, Pandeleteius viridiventris Champion, 1911, Sphenophorus cicatristriatus Fahraeus, 1838 y
Listroderes costirostris Schoenherr, 1826 se registra por primera vez para Veracruz. Ninguna de las especies es de
importancia económica a los árboles ahí cultivados.

Palabras clave: Insectos forestales, suelo, abundancia.

Subterranean weevils (Coleoptera: Curculionoidea) in a Christmas trees planting in the


region of Las Vigas, Veracruz, México

ABSTRACT. The main objective of the present work is to provide information of weevils associated to the soil of
Christmas trees Pseudotsuga macrolepis Flous. (Pinaceae) in the region of Las Vigas, Veracruz. The collections were
made monthly and bimonthly from 2009 to 2014. A total of 1,054 weevils, 948 larvae, 44 pupae and 62 adults were
collected. Six species were identified: Amphidees major Sharp, 1891, Asynonychus godmani Crotch, 1867, Epicaerus
operculatus (Say) 1831, Pandeleteius viridiventris Champion, 1911, Sphenophorus cicatristriatus Fahraeus, 1838 and
Listroderes costirostris Schoenherr, 1826. The last species is new record for Veracruz. The species are not considered
harmful to the trees grown there

Keywords: Forest insects, soil, abundance.

INTRODUCCIÓN
Las especies de Curculionoidea subterráneas relacionadas con los recursos forestales ha sido
poco estudiada en México, la mayoría de los estudios están enfocados hacia los que causan
deterioro de las especies maderables donde destacan los descortezadores y los defoliadores (Morón
et al., 2010). La mayoría de las especies de Curculionoidea están asociadas a angiospermas y muy
pocas a gimnospermas, principalmente coníferas (Pinaceae); los hábitos alimenticios de adultos y
larvas varían ampliamente (Anderson, 2002). Entre los curculiónidos asociados a coníferas destaca
Scolytinae, grupo diverso que pasa la mayor parte de su ciclo de vida bajo la corteza de los árboles,
y uno de sus géneros más importantes es Dendroctonus Erichson, 1836 (Hernández y Obregón,
2016).
Entre las escasas referencias sobre insectos edafícolas en terrenos con manejo forestal en
México está el estudio realizado por Morón et al. (2010) en Las Vigas, Veracruz. Quienes
presentaron resultados sobre coleópteros edafícolas establecidos en una plantación comercial de
Pseudotsuga macrolepis Flous. Estudio en el que Melolonthidae presentó la mayor abundancia con

688
Juarez-Ortiz y Morón-Ríos. Curculiónidos edafícolas en una plantación de árboles de navidad.

1,507 ejemplares entre huevos, larvas, pupas y adultos, le siguió Curculionidae con 343 ejemplares,
destacando el género Epicaerus.
Los insectos subterráneos forestales son poco conocidos, algunas especies descomponen la
materia orgánica, otros más se alimentan de hongos y raíces. Hábitos alimenticios que puede
beneficiar o dañar las plantaciones; por lo tanto considerando la importancia que tiene el cultivo
de árboles de Navidad para la economía de la región de Las Vigas, Veracruz., es imperativo conocer
las especies y la abundancia de los insectos asociados al suelo de P. macrolepis.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se desarrolló de 2009 a 2014 en el rancho “Los Castaños” que se encuentra
en la localidad de Manzanillo, municipio de Las Vigas de Ramírez, Veracruz. Localidad ubicada
en las coordenadas 19° 38’ 18.6” N y 97° 07’ 40.74” O entre 2, 200 y 2, 480 msnm. En la región
el suelo es de tipo andosol con textura de migajón limoso y con un pH de 5.5 a 5.9.
Los muestreos se hicieron tanto mensual como bimestral en cuatro cuadrantes en 100 ha de P.
macrolepis. Los cuadrantes fueron de 50 x 50 m. los muestreos se hicieron en la base de los árboles
a una profundidad de 40 cm. El suelo extraído se colocaba en un recipiente y se revisaba; después
se extraía el árbol, el cual se le revisaba tanto el suelo adherido como la raíz. Todos los especímenes
colectados se colocaban en frascos previamente etiquetados y con solución de Pampel. En el
laboratorio todos los especímenes eran colocados en otro frasco con alcohol etílico al 70 % para su
conservación. Los adultos se montaron en alfileres entomológicos y después se procedió a la
identificación; para lo cual se usaron las claves de Champion (1909-1910), Sharp y Champion
(1889-1911) y Muñiz (2008). Las especies identificadas fueron corroboradas por los Drs.
Macotulio Soto Hernández y Robert S. Anderson. Además se compararon con especímenes
depositados en la Colección Nacional de Insectos, Universidad Nacional Autónoma de México
(CNIN) y Colección Entomológica de la Universidad Autónoma de Querétaro (UAQE).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se colectaron en total 1,054 ejemplares: 948 larvas, 44 pupas y 62 adultos de Curculionoidea.
Se determinaron dos familias Curculionidae y Dryophthoridae (Cuadro 1) sensu Alonso-Zarazaga
y Lyal (1999). Se identificaron seis géneros y por la falta de claves taxonómicas solo fue posible
identificar seis especies.

Cuadro 1. Curculiónidos edafícolas presentes en la rizosfera de P. macrolepis en Las Vigas,


Veracruz, de acuerdo a la clasificación de Alonso-Zarazaga y Lyal (1999).
Familias Subfamilias Géneros No. De especímenes
Curculionidae Entiminae Amphidees 7
Asynonychus 2
Epicaerus 43
Pandeleteius 5
Cyclominae Listroderes 1
Dryophthoridae Rhynchophorinae Sphenophorus 4

Curculionidae registro la mayor diversidad genérica y donde la subfamilia Entiminae registro el


mayor número de géneros y especies; los cuales son: Epicaerus operculatus (Say) con 33
individuos, Amphidees major Sharp con seis especímenes, Pandeleteius viridiventris Champion
con cinco especímenes y Asynonychus godmani Crotch con dos ejemplares. La subfamilia
Cyclominae estuvo representada por la especie Listroderes costirostris Schoenherr con un solo

689
Entomología mexicana, 4: 688−693 (2017)

ejemplar. En Dryophthoridae se determinó la subfamilia Rhynchophorinae la cual estuvo representada


por la especie Sphenophorus cicatristriatus Fahraeus con cuatro especímenes.
Se conoce poco la biología de esas especies. Epicaerus operculatus, la especie más abundante
con un total de 33 especímenes adultos, se registró en todos los años de colecta, lo que podría
deberse a los hábitos de estos organismos ya que son considerados polífagos. Esta especie se
diferencia de otros Curculionidae por la siguiente combinación de caracteres: cuerpo de 7.8 a 9.4
mm de longitud; rostro corto, región intraocular con una fóvea bien marcada, presenta un canal que
va desde el margen apical del rostro hasta muy cerca de la fóvea y con una depresión oblonga en
cada lado del canal; protórax más largo que ancho; élitros más anchos que el tórax, cubiertos de
escamas en la parte superior de color blanquecinas, grisáceas entremezcladas con escamas oscuras
y delgadas que se adhieren muy de cerca a la superficie; interesarías elitrales 2, 4 y 6 con una banda
longitudinal de escamas oscuras con los bordes irregulares, en las interestrías 2 y 4 se extiende más
allá de la región media basal de los élitros; tibia anterior no curvada externamente (Sharp y
Champion, 1889-1911). Esta especie es considerada barrenador en bulbos de ajo y raíz de alfalfa
(Muñiz-Vélez, 2001), en México se encuentra en Ciudad de México, Morelia, Toluca, Puebla y
Veracruz (Sharp y Champion, 1889-1911).
Amphidees major, defoliador de hábitos nocturnos, durante el día permanece oculto en la corona
del árbol o bajo la hojarasca donde se mimetiza con el suelo, al caer el sol inicia su ascenso hasta
alcanzar el follaje, donde ocasiona entradas en forma de U sobre el borde de las hojas. En México
y de otros países es considerada de importancia económica en algunas regiones donde se cultiva
Manzana. En México se distribuye en Oaxaca, Distrito Federal y Coahuila (Flores y Sánchez, 1985;
Muñiz, 2008). A. godmani, especie considerada plaga en los cultivos: alfalfa (Medicago sativa),
frambuesa (Rubus idaeus), fresa (Fragaria sp.), diversas especies de citrus, árboles frutales y
plantas ornamentales, alimentándose los adultos sobre el follaje de sus plantas hospederas, así
también sobre brotes, frutos y retoños jóvenes y los daños ocasionados por las larvas suelen ser
severos, pues destruyen las raíces más pequeñas y roen las más grandes en forma anular, lo que
afecta notoriamente el crecimiento de las plantas u ocasiona su muerte (Lanteri, 1994 y Lanteri et
al., 2002). Se localizan en Norteamérica, Centroamérica, Sudamérica, India y Europa (O’Brien y
Wibmer, 1982). S. cicatristriatus, considerada plaga ocasional en diversas especies de pastos de
clima frio. Las hembras realizan pequeñas perforaciones donde depositan los huevos: el daño que
causan es menor que el de sus estados inmaduros. Las larvas maduras migran al suelo y se
alimentan externamente de la corona y finalmente matan la planta (Vaurie, 1951 y Potter, 1998).
En México se encuentra en Ciudad de México, Estado de México, Toluca, San Luis Potosí, Jalisco,
Veracruz, Sonora, Guanajuato, Puebla y Yucatán (Vaurie, 1951; Champion, 1909-1910).
De todas las especies identificadas Pandeleteius viridiventris es la especie que está más
estrechamente relacionado a P. macrolepis debido a que se alimenta de su follaje, ubicándose en
la copa de los árboles, afianzados a las hojas y realizando cavidades a lo largo de estas; hábito que
no presentarían una amenaza a menos que se incrementara súbitamente la población. El adulto es
de tamaño pequeño de 4.2 a 4.8 mm de longitud; cuerpo cubierto con escamas café-claro que bajo
la luz directa son iridiscentes, dando tonos cobrizos submetálicos; región posterior de los élitros
con una banda de escamas blanquecinas que vista desde arriba asemeja una “v”; abdomen con
escamas iridiscentes submetálicos entre verde y plata; aparato bucal ancho y corto, proyectado
hacia abajo; patas anteriores con los fémures más robustos que las posteriores, están adaptados para
sujetarse a las hojas de coníferas. Se conoce poco la biología de esta especie, presenta una
generación por año, se desconocen los lugares de ovoposición, aunque las larvas se encuentran en
el suelo en profundidades variables de hasta 35 cm. Son de vida libre, es decir, se desplazan por el
interior del suelo a través de túneles; se les ha encontrado en comunidades distintas de pastos y

690
Juarez-Ortiz y Morón-Ríos. Curculiónidos edafícolas en una plantación de árboles de navidad.

herbáceas, así como de árboles, por lo que se supone se alimentan de sus raíces. Se encuentra
distribuido en Honduras y México (Distrito Federal, Estado de México, Hidalgo y Morelos)
(Cibrián et al., 1995).
Durante el periodo de colecta hubo fluctuación en la abundancia y con tendencia decreciente
(Fig. 1). En 2009 se colectó la mayor cantidad de especímenes (39), la baja abundancia en los años
subsiguientes, posiblemente se atribuye al progresivo aclareo de la plantación ocasionado por los
cortes comerciales extensivos realizados al final de cada año en el rancho; por otro lado, las colectas
más constantes se registraron en los meses mayo a julio en casi todos los años, posiblemente este
correlacionado a que son los más meses más lluviosos; estos datos coinciden con lo reportado por
Morón et al. (2014).

Figura 1. Abundancia de Curculionoidea asociados a la rizosfera de P. macrolepis en Las Vigas, Veracruz, México.

De las especies identificadas L. costirostris (Fig. 2) representa un nuevo registro para el estado
de Veracruz. La especie se distingue de otros Curculionidae por la siguiente combinación de
caracteres: cuerpo de 6.4 a 8.7 mm de longitud, color marrón rojizo, densamente cubierto de
escamas finamente estriadas y setas erectas; rostro robusto, antena con el escapo que se extiende
al margen ventral del ojo; protórax aplanado, más ancho que largo, ápice más estrecho que la base;
élitros en el margen apical con un tubérculo cónico y con un pequeño mechón de setas blancas,
parte antero media apical con la banda diagonal de escamas claras que comprenden un patrón de
tipo “V” hacia la parte apical interna de los élitros. L. costirostris es polífaga, tanto las larvas como
los adultos se alimentan de una gran variedad de plantas cultivadas como papas, tomates y
tubérculos, y silvestres como Arctotheca caléndula Levyns, 1753 (CABI, 2014; Morrone, 1993).
La alimentación ocurre principalmente durante la noche aunque también se han observado
alimentándose en el día cuando el follaje les da protección contra la luz solar directa, estos se
alimentan del follaje de sus plantas huésped, pero en algunas circunstancias se alimentan de las
raíces de las hortalizas que se encuentran cerca (CABI, 2014). Se distribuye en Argentina, Bolivia,
Brasil, Chile, Paraguay, Uruguay, México (Baja California) Australia, Nueva Zelanda, España,
Sudáfrica, Estados Unidos y Japón (O’Brien y Wibmer, 1982; Morrone, 1993).
Debido al hábito alimenticio de las especies antes mencionadas (a excepción de P. viridiventris)
no representarían una amenaza al sano desarrollo de estos árboles ya que la mayoría de las especies
de gorgojos están asociadas con angiospermas y pocas a gimnospermas.

691
Entomología mexicana, 4: 688−693 (2017)

Figura 2: Listroderes costirostris, A) vista lateral, B) dorsal.

Dado que la mayoría de los ejemplares colectados pertenecen a la subfamilia Entiminae se sabe
que estos se alimentan principalmente de las monocotiledóneas y una gran variedad de familias de
dicotiledóneas, incluyendo Fabaceae, Fagaceae, Malvaceae, Rosaceae, Rutaceae, Solanaceae y
muchos otros, asimismo las legumbres son algunos de sus principales anfitriones como mencionan
Marvaldi et al. (2002). Además la mayoría de las especies encontradas en esa zona forestal están
asociadas a cultivos agrícolas como papa, maíz, manzanos criollos y alfalfa, las cuales hasta 2002
se cultivaban en la zona, hasta que en 2003 se planeó el cambio de uso del suelo, derribando los
manzanos y preparando el terreno para iniciar en junio de 2004 la siembra de árboles de la especie
P. macrolepis con lo que hasta la fecha continúan (Morón et al., 2010).

CONCLUSIÓN
Este estudio representaría el primer antecedente sobre curculiónidos edafícolas. La mayor
abundancia se registró en 2009 posteriormente fue decreciente, posiblemente al aclareo por la venta
de los árboles de Navidad y cuestiones ambientales.
Se identificaron dos familias y seis especies, la falta de claves taxonómicas limitó la
determinación de otras más. E. operculatus la especie más abundante, la cual se presentó durante
todos los años de colecta, mientras que P. viridiventris la especie que presento mayor relación con
la plantación de P. macrolepis debido a que se alimenta del follaje del árbol a diferencia de las
demás especies que se encuentran asociadas a otro tipo de cultivos. Finalmente L. costirostris es
un nuevo registro para el estado de Veracruz.

Agradecimientos
A los técnicos Cesar V. Rojas Gómez y Roberto Arce Pérez del laboratorio de Coleópteros
edafícolas del Instituto de Ecología, A. C. por las colectas realizadas en la plantación, así como al
Dr. Macotulio Soto Hernández, por su apoyo y asesoría en el grupo, de igual manera al Dr. Robert
S. Anderson. Esta publicación representa una contribución a la línea de investigación sobre
Sistemática, Biología e importancia de los Escarabajos subterráneos en México, apoyada con los
recursos de la cuenta 2003-10011.

Literatura Citada
Alonso-Zarazaga, M. A. and C. H. Lyal. C. 1999. A World Catalogue of Families and Genera of
Curculionoidea (Insect: Coleoptera) (excepting Scolytidae and Platypodidae). The Natural History
Museum, London y Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC), Entomopraxis, Barcelona,
España. 315 pp.
Anderson, R. S. 2002. Family 131. Curculionidae Latreille 1802. Pp. 722−806. In: R. H. Arnett, M. C.
Thomas, P. E. Skelley and J. H. Frank. (Eds.). American Beetles, Volume II: Polyphaga
Scarabaeoidea through Curculionoidea. CRC Press LLC, Boca Raton.

692
Juarez-Ortiz y Morón-Ríos. Curculiónidos edafícolas en una plantación de árboles de navidad.

CABI. 2014. Invasive Species Compendium, Datasheets, maps, images, abstracts and full text on invasive
species of the world. Disponible en: http://www.cabi.org. (Fecha de consulta: 10-II-2014).
Champion, G. C. 1909-1910. Insecta, Coleoptera, Rhynchophora.Curculionidae, Curculioninae
(concluded). Pp. 100−159. In: R. H. Porter (Ed.) Biologia Centrali-Americana. Vol. 4, part 7.
London.
Cibrián, T. D., Campos, R. J., Méndez, T., Flores, J. y H. Yates III. 1995. Insectos Forestales de México.
Publicación no. 6. UACh, SARH. USDA. Nature. Resources Canada. FAO. 453 pp.
Flores, J. D. y V. M. Sánchez. 1985. Estudio ecológico preliminar de la entomofauna asociada al cultivo del
manzano Pyrus malus L. en la Sierra de Arteaga, Coahuila. Agraria, Revista Científica UAAAN,
1(1): 11−24.
Hernández, G. y J. A. Obregón. 2016. Fluctuación poblacional de descortezadores (Coleoptera:
Curculionidae: Scolytinae) en bosque de pino (Pinus ssp.) en Zimapán, Los Mármoles, Tlaxco,
Hidalgo. Entomología mexicana, 3: 639−643.
Lanteri, A. A. 1994. Bases para el control integrado de los gorgojos de la alfalfa. De la Campana Ediciones,
La Plata, 119 pp.
Lanteri, A. A., Marvaldi, A. E. y S. M. Suárez. 2002. Gorgojos de la Argentina y sus plantas huéspedes.
Tomo I: Apionidae y Curculionidae. Publicaciones Especiales de la Sociedad Entomológica
Argentina, 1: 1−96.
Marvaldi, A. E., Sequeira, A. S. O’Brien, C. W. and B. D. Farrell. 2002. Molecular and morphological
phylogenetics of weevils (Coleoptera, Curculionoidea): Do niche shifts accompany diversification?
Systematic Biology, 51: 761−785.
Morón, M. A., Rojas-Gómez, C. V. y R. Arce-Pérez. 2010. Melolóntidos edafícolas en una plantación de
coníferas en Veracruz, México (Coleoptera: Scarabaeoidea). Pp. 18−34. In: L. A. Rodríguez-del-
Bosque, y M. A. Morón. (Eds.). Ecología y Control de Plagas Edafícolas. Publicación especial del
Instituto de Ecología, A. C. México.
Morón, M. A., Tapia-Rojas, A. M. y L. E. Rivera- Cervantes. 2010. Plagas del Suelo en Sistemas Forestales.
Pp. 403−417. In: L. A. Rodríguez-del-Bosque y M. A. Morón. (Eds.). Ecología y Control de Plagas
Edafícolas. Publicación especial del Instituto de Ecología, A. C. México.
Morón, M. A., Rojas-Gómez, C. V. y R. Arce-Pérez. 2014. Fluctuación de poblaciones de “gallina ciega”
en una plantación de Pseudotsuga macrolepis (Pinaceae) en Las Vigas, Veracruz, México. Pp.
147−159. In: A. Aragón y J. F. Pérez- Domínguez. (Eds.) Diversidad e Importancia Agrícola de
Coleópteros Edafícolas. La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y el Instituto Nacional
de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, México.
Morrone, J. J. 1993. Systematic revision of the costirostris species group of the weevil genus Listroderes
Schoenherr (Coleoptera: Curculionidae). Transactions of the American Entomological Society, 119:
271–315.
Muñiz-Vélez R. 2001. Algunos Curculionidos en las plantas cultivadas en México. Boletín de la Sociedad
Mexicana de Entomología, (16): 1−14.
Muñiz, R. 2008. Sinopsis de las especies mexicanas de Amphidees (Curculionidae: Entiminae:
Tropiphorini). Dugesiana, 15(2): 117−122.
O’Brien, C. W. and G. J. Wibmer. 1982. Annotated checklist of the weevils (Curculionidae sensu lato) of
North America, Central America, and the West Indies (Coleoptera: Curculionidae). Memoirs of the
American Entomological Institute, 34: 1−382.
Potter, A. D. 1998. Destructive turfgrass insect: Biology, diagnosis and control. Ann Arbor Press Chelsea.
Michigan. 345 pp.
Sharp, D. and G. C. Champion, 1889-1911. Insecta. Coleoptera, Rhynchophora. Curculionidae
Attelabibinae, Pterocolinae, Allocoryninae, Apioninae, Thecesterninae, Otiorhiynchinae. Pp.
107−200. In: R. H. Porter. (Ed.) Biologia Centrali-Americana, Vol. 4 part 3. London.
Vaurie, P. 1951. Revision of the genus Calendra (formerly Sphenophorus) in the United States and Mexico
(Coleoptera: Curculionidae). Bulletin of the American Museum of Natural History, 98: 33−186.

693
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

NUEVOS REGISTROS DE ESPECIES DE LA FAMILIA DISTENIIDAE


(COLEOPTERA: CHRYSOMELOIDEA) PARA EL ESTADO DE CHIAPAS Y
MÉXICO

Carlos J. Morales-Morales , Eduardo Aguilar-Astudillo, Antonio Gutiérrez-Martínez, Julio C.


Gómez-Castañeda y Jorge A. Espinosa Moreno

Universidad Autónoma de Chiapas, Facultad de Ciencias Agronómicas, Campus V, Carret. Ocozocoautla-Villaflores,


km 84, C. P. 30470, Villaflores, Chiapas, México.
.
Autor de correspondencia: carlosjoaquinm@yahoo.com.mx

RESUMEN. En la Colección Entomológica (CACH) de la Facultad de Ciencias Agronómicas de la Universidad


Autónoma de Chiapas, se revisaron 19 ejemplares de la Familia Disteniidae, y para su determinación se utilizó el
catalogo de la Familia Disteniidae de México, editado por Monné y Bezark (2012). De los ejemplares revisados se
encontraron siete especies, de las cuales, Disteniazteca fimbriata Lacordaire, 1869, D. pilati Chevrolat, 1857 y
Elytrimitatrix (Grossifemora) giesberti Santos-Silva & Hovore 2008, son nuevos registros para Chiapas, y las especies
Distenia fastuosa Pascoe, 1871, E. (G.) sharonae Santos-Silva & Hovore, 2008 y Novantinoe thomasi Santos-Silva &
Hovore, 2007 se reportan como nuevos registros para México.

Palabras clave: Crisomélidos, distribución, colección entomológica.

New species registers of the family Disteniidae (Coleoptera: Chrysomeloidea) for the state
of Chiapas and México

ABSTRACT. In the Etomological Collection (CACH) of the Faculty of Agronomic Sciences of the Autonomous
University of Chiapas, 19 specimens of the Family Disteniidae were reviewed and for its determination was used the
catalog of the Family Disteniidae of México, edited by Monné and Bezark (2012). Of the specimens reviewed were
seven species were found, of which Disteniazteca fimbriata Lacordaire, 1869, D. pilati Chevrolat, 1857 y Elytrimitatrix
(Grossifemora) giesberti Santos-Silva & Hovore 2007, are new records for Chiapas and the species Distenia fastuosa
Pascoe, 1871, E. (G.) sharonae Santos-Silva & Hovore, 2008 y Novantinoe thomasi Santos-Silva & Hovore, 2007, are
reported as new for records for México.

Keywords: Chrysomelids, New records, Disteniidae, Entomological collection.

INTRODUCCIÓN
El conocimiento de la diversidad de especies, ya sea animal o vegetal, de una determinada región
del mundo, es importante para conocer la riqueza de especies endémicas. El grado de endemismo
es especifico para la biodiversidad global de un área y se conoce como la medida de singularidad
de la fauna y flora (Özdikmen et al., 2014). La Familia Disteniidae Thomson, 1861, pertenece a la
superfamilia Chrysomeloidea Latreille, 1802 (Bouchard et al., 2011); y se reconocen porque
presentan la porción visible de la procoxa globular o proyectándose hacia el proesterno con el
trocantin cubierto, la cavidad procoxal internamente cerrada y externamente abierta, con formula
tarsal 5-5-5, el tarsomero 4 reducido y tapado por su base por el tercero, son longicornios de tamaño
mediano a grandes de 15-30 cm, algunas especies presentan longitudes antenales más largas que el
cuerpo y algunos miembros de esta familia son considerados plagas con potencial de causar daños
a las orquídeas y coníferas; algunas especies pueden causar daños a los cultivos agrícolas y plantas
ornamentales con poca importancia económica (Bezark y Monné, 2013; Holtd, 2013). Además,
estos autores mencionan que la mayoría de las especies se encuentran en hábitats no cultivados o
forestales y son de gran importancia ecológica en los ecosistemas naturales, como bioindicadores
de la salud y diversidad primaria forestal o en áreas de crecimiento vegetal secundario. Los

694
Morales-Morales et al.: Nuevos registros de especies de la familia Disteniidae para Chiapas.

individuos de este grupo son fundamentales al principio del proceso de degradación de la madera
muerta (Chemsak et al., 1992). En el trabajo “Los Cerambycidae y Disteniidae de Norteamérica,
Centroamérica y Las Indias Occidentales” de Chemsak et al. (1992) mencionan 36 especies de
disténidos, de los cuales 11 especies se encuentran en México sin especificar los estados donde
fueron colectados.
Actualmente para México se reportan 31 especies de la Familia Disteniidae, de las cuales
Distenia (Basisvallis) phaeocera Bates, 1880, Elytrimitatrix (Grossifemora) hoegei (Bates, 1885),
E. (Grossifemora) nigrella (Bates, 1880) citados por Monné (2016 y 2017); y las especies E.
(Grossifemora) trifasciata (Bates, 1892) y E. (Grossifemora) geniculata (Bates, 1872) (Bezark,
2016) se encuentran registradas para el estado de Chiapas. El objetivo del presente trabajo es dar a
conocer los nuevos registros y distribución de especies de la familia Disteniidae depositados en la
Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias Agronómicas, Campus V, Villaflores, Chiapas.

MATERIALES Y MÉTODO
El presente trabajo se realizó revisando los ejemplares montados en alfileres entomológicos de
la Familia Disteniidae que se encuentran depositados en la Colección Entomológica de la Facultad
de Ciencias Agronómicas Campus V de la Universidad Autónoma de Chiapas (CACH). La
determinación de los ejemplares se realizó tomando como referencia los trabajos sobre la Familia
Disteniidae de México realizados por Chemsak et al. (1992); Monné y Hovore (2001), Santos-
Silva y Hovore (2007), Maes et al. (2010), Swift et al. (2010), Monné y Bezark (2012), Bezark y
Monné (2013) Bezark (2016) y Monné (2016 y 2017).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se revisaron 19 ejemplares de la Familia Disteniidae, de los cuales se determinaron siete
especies determinadas son: Distenia fastuosa Pascoe 1871, Disteniazteca fimbriata Lacordaire
1869, Disteniazteca pilati Chevrolat 1857, Elytrimitatrix (Grossifemora) geniculata (Bates, 1872),
Elytrimitatrix (Grossifemora) giesberti Santos-Silva & Hovore 2008, Elytrimitatrix
(Grossifemora) sharonae Santos-Silva & Hovore 2008 y Novantinoe thomasi Santos-Silva &
Hovore 2007.
Chemsak et al. (1992), Monné y Hovore (2001), Maes et al. (2010), Bezark y Monné (2013) y
Monné (2016 y 2017) La especie D. fastuosa se encuentra distribuida en Guatemala, Nicaragua,
Panamá y Colombia, de esta especie se colectó un ejemplar en el municipio de Villaflores, Chiapas.
Bezark y Monné (2013) y Monné (2016 y 2017) registraron las especies E. sharonae y N. thomasi
para Guatemala, ambas especies se colectaron en el municipio de Ocozocoautla, Chiapas,
representadas por dos y un ejemplar respectivamente y de acuerdo a la literatura consultada estas
tres especies son nuevos registros para México.
Santos-Silva y Hovore (2007), Bezark y Monné (2013) y Bezark (2016) y Monné (2016, 2017)
mencionan que D. fimbriata está reportado para México y Guatemala (sin especificar localidad
precisa), de esta especie se revisaron cuatro ejemplares colectados en el municipio de Villaflores,
Chiapas. Santos-Silva y Hovore (2007), Swift et al. (2010), Maes et al. (2010), Bezark y Monné
(2013) y Monné (2016 y 2017) reportan a D. pilati para México (Veracruz), Costa Rica, Nicaragua,
Panamá y Colombia; de esta especie se revisaron nueve ejemplares colectados en los municipios
de Huixtan (1), El Bosque (1), Ocozocoautla (2), Simojovel (1) y Villaflores (4), Chiapas. La
especie E. giesberti se registra para el estado de Guerrero, México, por Bezark y Monné (2013)
Bezark (2016) y Monné (2016 y 2017); en este trabajo se reporta un ejemplar colectado en el

695
Entomología mexicana, 4: 694−697 (2017)

municipio de Villaflores, Chiapas, y de acuerdo a la literatura consultada, estas tres especies son
nuevos registros para el estado de Chiapas.
La especie Elytrimitatrix (Grossifemora) geniculata (Bates, 1872) está registrado para el estado
de Chiapas por Bezark y Monné (2013) y Bezark (2016); de esta especie se tienen dos ejemplares
colectadas en Ocosingo, Chiapas. Las abreviaciones para designar la distribución geográfica de las
especies de Disteniidae en México dice CHA para Chihuahua y CHS para Chiapas; al mencionar
la distribución geográfica de E. (Grossifemora) geniculata colocaron la abreviación CH, por lo
que, se tiene la duda si es registrada para Chihuahua o para Chiapas; se tomó la determinación de
que ha sido colectada en Chiapas por la cercanía de los estados y países que mencionan los autores
donde ha sido citado.
El conocimiento de la abundancia de especies y su distribución de la Familia Disteniidae, es
importante ya que se amplía la información sobre el número de especies reportadas para México y
para Chiapas y sus rangos de distribución.

CONCLUSIÓN
De los especímenes revisados de la Familia Disteniidae que se encuentran depositados en la
Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias Agronómicas, Campus V, se determinaron
siete especies de las cuales D. fastuosa, E. sharonae y N. thomasi son nuevos registros para México.
En este trabajo se reportan por primera vez para el estado de Chiapas a las especies D. fimbriata,
D. pilati y E. giesberti ampliando su rango de distribución para México. En la Colección
Entomológica las especies D. pilati y D. fimbriata se encuentran en mayor abundancia con nueve
y cuatro ejemplares respectivamente.

Literatura Citada
Bezark, G. L. 2016. Checklist of the Oxypeltidae, Vesperidae, Disteniidae and Cerambycidae (Coledoptera)
of the Western Hmisphere. Disponible en linea: https://apps2.cdfa.ca.gov/publicApps/plant/bycidDB/
checklists/WestHemiCerambycidae2016.pdf. (Fecha de consulta: V-2017).
Bezark, L. G. and M. A. Monné. 2013. Checklist of the Oxypeltidae, Vesperidae, Disteniidae and
Cerambycidae. (Coleoptera) of the Western Hemisphere. Disponible en linea:
http://plant.cdfa.ca.gov/byciddb/checklists/WestHemiCerambycidae2013.pdf. (Fecha de consulta:
IV-2016).
Bouchard, P., Bousquet, LL., Davies, A. E., Alonso-Zarazaga, M. A., Lawrence, J. F., Lyal, C. H. C.,
Newton, A. F., Reid, C. A. M., Schmitt, M., Slipnski, A. and A. B. T. Smith. 2011. Famlily-group
names in Coleoptera (Insecta). Zookeys, 88: 1–972.
Chemsak, J. A., Linsley, E. G. y F. A. Noguera. 1992. II. Los Cerambycidae y Disteniidae de norteamérica,
centroamérica y Las Indias Occidentales (Coleoptera). Pp. 163−164. In: Listados Faunísticos de
México. UNAM. Instituto de Biología.
Hold, B. D. 2013. A preliminary checklist of the Cerambycidae and Disteniidae (Coleoptera) of Alabama.
The Coleopterists Bulletin, 67(3): 241−256.
Maes, J. M., Den Berghe, E. V., Dauber, D., Audureau, A., Nearns, E., Skilman, F., Heffern, D. y M. Monné.
2010. Catalogo ilustrado de los Cerambycidae (Coleoptera) de Nicaragua. Parte IV –Lamiinae–
Disteniinae. Revista Nicaragüense de Entomología, 70: 10−633.
Monné, M. A. and L. G. Bezark. 2012. Cerambycidae: Cerambycinae species from México. In:
Cerambycidae de México, Cerambycinae. Disponible en linea: http://www.coleoptera-
neotropical.org/paginas/2_PAISES/Mexico/Cerambycidae/cerambycinae-mex.html. (Fecha de
consulta: IV-2017).
Monné, M. A. 2016. Catalogue of the Cerambycidae (Coleoptera) of the Neotropical Region. Part III.
Subfamilies Lepturinae, Necydalinae, Parandrinae, Prioninae, Spondylidinae and Families
Oxypeltidae, Vesperidae and Disteniidae. Disponible en linea: http://www.cerambyxcat.com/Parte3

696
Morales-Morales et al.: Nuevos registros de especies de la familia Disteniidae para Chiapas.

_Lepturinae_e_outros.pdf. (Fecha de consulta: III-2017).


Monné, M. A. 2017. Calalogue of the Cerambycidae (Coleoptera) of the Neotropical Region. Part III.
Subfamilies Lepturinae, Necydalinae, Parandrinae, Prioninae, Spondylidinae and Families
Oxypeltidae, Vesperidae and Disteniidae. Disponible en línea: http://www.Cerambyxcat.com/Parte
3_Lepturinae_e_outros.pdf. (Fecha de consulta II-2017).
Monné, M. A. and F. T. Hovore. 2001. Checlist of the Cerambycidae and Disteniidae (Coleoptera) of the
Western Hemisphere. Disponible en linea: http://cerambycidae.cl/bibliografia/Checklistofthe
CerambycidaeandDisteniidaeofthe Western Hemisphere–Part 2, Lamiinae through Disteniinae.pdf.
(Fecha de consulta I-2017).
Özdikmen, H., Mercan, N., Cihan, N., Kaya, G., Topcu, N. N. and M. Kavak. 2014. The importance of
superfamily Chrysomeloidea for Turkish biodiversity (Coleoptera). Munis Entomology & Zoology
Journal, 9(1): 17−45.
Santos-Silva, A. and F. T. Hovore. 2007. Divisão do gênero Distenia Lepeletier & Audinet-Serville, notas
sobre a venação alar em Disteniini, homonímias, sinonímia e redescrições (Coleoptera,
Cerambycidae, Disteniinae). Papéis Avulsos de Zoologia, 47(1): 1−29.
Swift, I. P., Bezark, L. G., Nearns, E. H., Solís, A. and F. T. Hovore. 2010. Checklist of the Cerambycidae
(Coleoptera) of Costa Rica. Insecta Mundi, 0131: 1−68.

697
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ESTUDIO DEL SISTEMA REPRODUCTIVO DE Corydalus bidenticulatus Contreras-


Ramos (MEGALOPTERA: CORYDALIDAE)

Hugo Alejandro-Álvarez1,3 , Hortensia Carrillo-Ruiz2 y Jorge Alejandro Cebada-Ruiz1


1
Laboratorio de Neurobiología y Biociencias, Facultad de Medicina, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.
Calle 13 Sur 2702, Los Volcanes. C. P. 72420. Puebla, Puebla.
2
Laboratorio de Entomología, Facultad de Ciencias Biológicas, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Blvd.
Valsequillo y Av. San Claudio s/n, edificio 112-A, Ciudad Universitaria, Jardines de San Manuel. C. P. 72570. Puebla,
Puebla.
3
Departamento de Biología, Instituto de Investigación en Ciencias-Naturales y Humanidades AC. Justo Sierra 29-1,
Maestro Federal. C. P. 72080. Puebla, Puebla.
.
Autor de correspondencia: hugoalvarez01@gmail.com

RESUMEN. Se describe por primera vez el sistema reproductivo de machos y hembras de Corydalus bidenticulatus
Contreras-Ramos 1998. El sistema reproductivo de los machos consiste en un par de testículos, dos vasos eferentes,
dos vasos deferentes, una vesícula seminal con un paquete de estructuras similares a glándulas accesorias, un conducto
eyaculador que termina en la abertura del conducto eyaculador. El sistema reproductivo de las hembras consiste en un
par de ovarios, dos oviductos laterales que se fusionan en forma de Y en un oviducto común, sobre el oviducto común
se encuentra una estructura similar a una glándula accesoria, el oviducto común se acopla a la bursa por la parte ventral,
la espermateca se acopla a la bursa ventralmente debajo del oviducto común.

Palabras clave: Anatomía, moscas de dobson, holometábolos.

Study of the reproductive system of Corydalus bidenticulatus Contreras-Ramos


(Megaloptera: Corydalidae)

ABSTRACT. Here its described for the first time the reproductive system of males and females of Corydalus
bidenticulatus Contreras-Ramos 1998. The reproductive system of males is composed of a pair of testis, two vasa
eferentia, two vasa deferentia, a seminal vesicle with a package of accessory gland-like structures, an ejaculator duct
which ends in the opening of the ejaculator duct. The reproductive system of females is composed of a pair of ovaries,
two lateral oviducts which merge in a Y into a common oviduct, above the common oviduct there is an accessory
gland-like structure, the common oviduct is coupled with the bursa ventrally, the spermatheca is coupled with the bursa
ventrally bellow the common oviduct.

Keywords: Anatomy, dobsonfly, holometabolans.

INTRODUCCIÓN
Los megalópteros son insectos holometábolos, considerado uno de los grupos más antiguos, con
300 especies a nivel mundial (Kristensen, 1991). En México se encuentran representados por trece
especies, cinco del género Corydalus, tres del género Platyneuromus, tres del género Chloronia,
una del género Neohermes y una de la familia Sialidae (Álvarez, 2012, 2014; Contreras-Ramos
1998). Los megalópteros son insectos nocturnos, su ciclo de vida de huevo a adulto puede alcanzar
los cinco años, las larvas son acuáticas, depredadoras generalistas, alargadas y moderadamente
deprimidas en el dorso. Al terminar el desarrollo de los estadios larvales la prepupa emerge del
agua y crea una cámara pupal comúnmente bajo rocas, troncos u hojarasca, donde se aloja por un
tiempo aproximado de dos a tres semanas como pupa y emerge como adulto alado, su tiempo de
vida de adulto es de una a dos semanas aproximadamente (Álvarez, 2014; Azevêdo y Hamada,
2007; Costa et al., 2006; Evans, 1972; Parfin, 1952). En este periodo corto posiblemente no se
alimentan, y únicamente se realiza la reproducción (Álvarez, 2014; Álvarez et al., 2017).

698
Alejandro-Álvarez et al.: Estudio del sistema reproductivo de Corydalus bidenticulatus.

La especie Corydalus bidenticulatus Contreras-Ramos 1998, es endémica de México, es de


color café rojizo, con manchas blancas sobre sus alas, los machos presentan antenas más grandes
y largas que en las hembras, con una doble hilera de denticulaciones, las mandíbulas son
dimórficas, en los machos son alargadas con una variación en la forma y el tamaño, los machos
pequeños tienen mandíbulas poco desarrolladas (las mandíbulas son cortas, rectas y se curvan en
el extremo distal en ángulo recto), al contrario las mandíbulas en los machos grandes están más
desarrolladas (mandíbulas de forma alargada, puntiaguda y curva) y en las hembras las mandíbulas
son pequeñas con denticulación prominente (Álvarez, 2014; Álvarez et al., 2017).
No se han realizado estudios detallados sobre la anatomía y morfología del sistema reproductivo
de las especies mexicanas del género Corydalus; es por este motivo que el objetivo del trabajo fue
describir el sistema reproductivo en hembras y machos de Corydalus bidenticulatus.

MATERIALES Y MÉTODO
Se colectaron de manera directa 20 ejemplares adultos de C. bidenticulatus diez machos y diez
hembras, en Julio de 2010, en la localidad Rancho El Salado perteneciente al municipio de Jolalpan,
Puebla, México, ubicado en la Sierra Mixteca al sur-este del estado de Puebla. Los especímenes
fueron trasladados al Laboratorio de Entomología de la Facultad de Ciencias Biológicas, BUAP,
donde se hicieron disecciones siguiendo la metodología de Carrillo-Ruiz et al. (2008). El sistema
reproductivo se limpió y separó del tejido adiposo, se utilizó la solución AFAD para una mejor
observación de las estructuras en un microscopio estereoscópico Motic MZ17, las estructuras del
sistema reproductivo se extrajeron y extendieron en una cama de disección (color negro) y se
fotografiaron las estructuras con una cámara Kodak V550, después se realizó el escalado, y con
esto se dio paso a dibujar esquemas para cada sexo.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Machos: El sistema reproductivo interno de los machos de C. bidenticulatus (Fig. 1); consiste
en un par de testículos (TES), dos vasos eferentes (VE), dos vasos deferentes (VD), una vesícula
seminal (VS) con un paquete de posibles glándulas accesorias (GA), un conducto eyaculador (DE)
que termina en la abertura del conducto eyaculador (ADE) (Fig. 2).
Testículos. Los testículos tienen forma alargada, oval, cada testículo está conectado a un vaso
eferente a lo largo de su superficie. Vaso eferente. Delgado, anclado al testículo por la parte
posterior, dando paso al vaso deferente. Vaso deferente. Delgado, largo, del mismo diámetro que
el vaso eferente, se conecta a la vesícula seminal por la parte dorsal centro-superior, al interior de
un pliegue. Vesícula seminal. Con forma de delta, esponjada, con una superficie rugosa,
directamente conectada al conducto eyaculador. Glándulas accesorias. Ubicadas en la parte
posterior ventral de la vesícula seminal directamente junto al tubo eyaculador, presentan un color
amarillo. Conducto eyaculador. Ancho y corto, conecta a la vesícula seminal con la apertura del
conducto eyaculador. Apertura del conducto eyaculador. Se encuentra ubicada en la parte ventral
del noveno segmento hacia la parte posterior, es de forma ojival.
Hembras. El sistema reproductivo de las hembras de C. bidenticulatus (Fig. 1); consiste en un
par de ovarios (OV), un par de oviductos laterales (OL), un oviducto común (OC), una posible
glándula accesoria (GA), una espermateca (ET), una bursa copulatrix en forma de saco (BC), y
termina por la parte ventral en la apertura de la bursa copulatrix (AB) (Fig. 3).
Ovarios. Grandes, alargados, en forma triangular, presentan muchas ovariolas, entre cincuenta
y setenta; las ovariolas están conformadas de cinco a siete oocitos de diferente tamaño y cada
ovariola se encuentra ligada a un gran oviducto lateral compartido, en posición perpendicular.

699
Entomología mexicana, 4: 698−702 (2017)

Oviducto común. Los oviductos se fusionan en forma de Y para dar paso al oviducto común;
ancho, corto, aproximadamente de 1 cm de largo; situado por debajo del sistema nervioso, el
oviducto común se conecta a la bursa por la parte ventral.

Figura 1. Sistema reproductivo de Corydalus bidenticulatus en fotografía con cámara y estereoscopio. Se muestra el
sistema del macho (A) vista ventral, sistema de la hembra (B) vista dorsal, y espermateca (C). La línea blanca muestra
la escala, a 1 cm para los sistemas completos, para la espermateca la escala es 1 mm.

Figura 2. Sistema reproductivo de machos de Corydalus bidenticulatus. Se muestran la vista dorsal del sistema
completo (A) y la vista ventral de la vesícula seminal (B). Se identifican las diferentes partes del sistema, testículos
(TES), vaso eferente (VE), vaso deferente (VD), vesícula seminal (VS), conducto eyaculador (DE), apertura del
conducto eyaculador (ADE), y las (posibles) glándulas accesorias (GA). Dibujados por H. A. Álvarez 2010.

Glándula accesoria. Protuberancia más ancha y grande que el oviducto común, unida
dorsalmente sobre el oviducto común, con forma ovalada, se encuentra ubicada transversal al
oviducto, de color amarillo claro. Espermateca. Estructura en forma de T, tejido muy transparente,
presenta un conducto común ensanchado y dos reservorios con forma alveolar, la espermateca se
une a la bursa ventralmente por debajo del oviducto común, su tamaño es reducido en comparación

700
Alejandro-Álvarez et al.: Estudio del sistema reproductivo de Corydalus bidenticulatus.

con el resto de las estructuras, aproximadamente de dos a tres milimetros. Bursa copulatrix. Bolsa
de tamaño grande, obscura y con superficie rugosa, con una forma de saco expandible.
Los resultados concuerdan con lo que Leidy (1849) describió para Corydalus cornutus L., sin
embargo, aunque la descripción del sistema reproductivo es detallada no llega a describir
completamente el sistema reproductivo; aun así, la anatomía general del sistema reproductivo es
similar en C. cornutus y C. bidenticulatus. De igual manera el tamaño y forma de la espermateca
se encuentra en concordancia con los datos mostrados por Glorioso (1981) para C. cornutus. Esto
era de esperarse debido a que las dos especies son especies estrechamente emparentadas y las
cuales pertenecen al mismo grupo de Corydalus derivados de Norteamérica (Contreras-Ramos,
1998). Además, los megalópteros son un grupo muy antiguo de insectos formando uno de los
grupos basales de los holometábolos y su morfología no ha cambiado demasiado (probablemente
la anatomía tampoco) a lo largo del tiempo (Contreras-Ramos, 1998). La anatomía del sistema
reproductivo en el género Corydalus parece ser conservada, aunque, se necesita estudiar más el
sistema reproductivo en la mayoría de las especies del género Corydalus, por ejemplo, trabajos
comparativos de la anatomía del sistema reproductivo, en especial la espermateca en hembras,
pudieran arrojar nuevos caracteres para análisis filogenéticos.

Figura 3. Sistema reproductivo de hembras de Corydalus bidenticulatus. Se muestra la vista dorsal del sistema
completo (A) y la vista latero-ventral de la bursa y el oviducto común (B). Se identifican las diferentes partes del
sistema, ovarios (OV), oviducto lateral (OL), oviducto común (OC), la (posible) glándula accesoria (GA), la bursa
copulatrix (BC), y la apertura de la bursa copulatrix (AB). Nótese que la espermateca no está representada debido a
su tamaño. Dibujados por H. A. Álvarez 2010.

Por otro lado, en Protohermes, un género de la familia Corydalidae, los machos dan a las
hembras un espermatóforo muy grande; en su sistema reproductivo los machos tienen sacos de
espermatóforo y glándulas accesorias extremadamente grandes (Hayashi, 1992), en comparación,
en el género Corydalus las glándulas accesorias están poco desarrolladas, debido a que no muestran
una estrategia de regalo nupcial (Liu et al., 2015), lo cual está ligado al desarrollo de estructuras
exageradas como las mandíbulas; más aún, en la familia Corydalidae existe una tendencia negativa
entre el desarrollo de estructuras sexuales secundarias y glándulas accesorias (Liu et al., 2015).

701
Entomología mexicana, 4: 698−702 (2017)

CONCLUSIÓN
Los resultados muestran por primera vez el aparato reproductivo de hembras y machos de
Corydalus bidenticulatus. El sistema presenta estructuras y patrones similares a especies
cercanamente emparentadas, así como a especies de otros géneros. El sistema reproductivo de
hembras y machos en C. bidenticulatus no es tan primitivo como se pudiera pensar, y es posible
que, entre las especies dentro de cada género de la familia Corydalidae, la anatomía sea conservada.
Así, trabajos comparativos del sistema reproductivo entre especies del género Corydalus y entre
otros géneros, ayudarían a entender y desarrollar una completa imagen de la evolución del sistema
reproductivo y su desarrollo en este grupo de insectos.

Literatura Citada
Álvarez, H. A. 2012. New records of Mexican dobsonflies of the genus Corydalus Latreille (Megaloptera:
Corydalidae). Entomotropica, 27: 77−81.
Álvarez, H. A. 2014. Contributions to the knowledge of dobsonflies of Puebla State, Mexico (Megaloptera:
Corydalidae: Corydalus). Entomotropica, 29: 125−127.
Álvarez, H. A., García-Chaves, J. H. and J. A. Cebada-Ruiz. 2017. Do social environments affect the use of
exaggerated traits in the dobsonfly Corydalus bidenticulatus? Entomological Science, 20: 168−176.
Azevêdo, C. A. S. and N. Hamada. 2007. Description of the larvae of Corydalus batesii MacLahlan and C.
ignotus Contreras-Ramos (Megaloptera: Corydalidae) with notes on life history and behaviour.
Zootaxa, 1631: 33−45.
Carrillo-Ruiz, H., Martinez, M. I. and M. A. Moron. 2008. Comparative study of the reproductive system
of two species of Hoplia (Coleoptera: Scarabaeidae: Hopliinae). Proceedings of the Entomological
Society of Washington, July: 778−788
Contreras-Ramos, A. 1998. Systematics of the Dobsonfly Genus Corydalus (Megaloptera: Corydalidae).
Entomological Society of America. Thomas Say Publications in Entomology: Monographs. USA,
Lanham, Maryland, 360 pp.
Costa, C., Ide, S. y C. E. Simonka. 2006. Insectos Inmaduros; Metamorfosis e Identificación. Monografias
Tercer Milenio S. E. A., 5: 87−92.
Evans, E. D. 1972. A study of the Megaloptera of the Pacific coastal region of the United States. PhD
dissertation, Oregon State University, Corvallis, 210 pp.
Glorioso, M. J. 1981. Systematics of the dobsonfly subfamily Corydalinae (Megaloptera: Corydalidae).
Systematic entomology, 6: 253−290.
Hayashi, F. 1992. Large spermatophore production and consumption in dobsonflies Protohermes
(Megaloptera: Corydalidae). Japanese Journal of Entomology, 60: 59−66.
Kristensen, N. P. 1991. Phylogeny of extant hexapods. Pp. 125−140. In: C.S.I.R.D. (Ed.). The Insects of
Australia. Vol. I. Cornell University Press, Ithaca, New York.
Leidy, J. 1849. Internal anatomy of Corydalus cornutus in its three stages of existence. Memoirs of the
American Academy of Arts and Sciences, New Series, 4: 162−168.
Liu, X., Hayashi, F., Lavine, L. C. and D. Yang. 2015. Is diversification in male reproductive traits driven
by evolutionary trade-offs between weapons and nuptial gifts? Proceedings of the Royal Society of
London B: Biological Sciences, 282: 2015−2047.
Parfin, S. I. 1952. The Megaloptera and Neuroptera of Minnesota. American Midland Naturalist, 47:
421−434.

702
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

HORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) CAPTURADAS CON TRAMPAS


NTP-80 EN UN BOSQUE DE ENCINO EN CHAPA DE MOTA, ESTADO DE
MÉXICO

Christian Eduardo Jiménez-Vargas , Javier Martínez-Toledo y Esteban Jiménez-Sánchez

Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Av. de los Barrios # 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla de Baz, C. P. 54090,
Estado de México, México.
.
Autor de correspondencia: jimenez.c.e.10@gmail.com

RESUMEN. En este trabajo se enlistan hormigas carroñeras de un bosque de encino en Chapa de Mota, capturadas
mensualmente con trampas tipo NTP-80, de agosto de 2014 a julio de 2015. Se recolectaron 394 organismos agrupados
en dos subfamilias, cinco géneros y cinco morfoespecies. Myrmicinae tuvo la mayor riqueza con tres morfoespecies.
Formicinae fue la más abundante de la cual Camponotus sp., registró el 85% de los organismos. Se obtuvo baja riqueza
en diciembre y baja abundancia en enero, lo cual se explica por las bajas temperaturas de esta época del año que limitan
la capacidad de las hormigas para obtener recursos. El período de mayor riqueza y abundancia fue agosto-septiembre,
debido quizá a la alta productividad de frutos y semillas que son recolectadas por las hormigas durante los meses de
lluvia. La riqueza de especies es baja comparada con otros estudios realizados en bosque templado donde emplean
trampas de caída, no obstante, la curva de acumulación de especies con el estimador Chao2, sugiere que se obtuvo el
100% de las hormigas carroñeras esperadas. El índice de diversidad más alto se obtuvo en marzo, mientras que en
diciembre, mayo y junio se observaron los valores significativamente (P < 0.05) más bajos.

Palabras clave: Diversidad, Carroña, Cebo.

Ants (Hymenoptera: Formicidae) captured with NTP-80 traps in oak forest from Chapa de
Mota, State of Mexico

ABSTRACT. We list ants of an oak forest in Chapa de Mota, captured monthly with NTP-80 traps, from August 2014
to July 2015. We collected 394 organisms grouped into two subfamilies, five genera and five morphospecies.
Myrmicinae had the highest richness with three morphospecies. Formicinae was the most abundant of which
Camponotus sp., recorded 85% of organisms. A low richness was obtained in December and low abundance in January,
which is explained by the low temperatures of this season of the year that limit the capacity of the ants to obtain
resources. The greatest richness and abundance was obtained in August-September, perhaps due to the high
productivity of fruits and seeds that are collected by the ants during the rainy months. The species richness is low
compared to other studies carried out in temperate forest where fall traps are used, possibly the trap bait drove away
other species present in the study area, however, the accumulation curve with the Chao2 estimator suggests that 100%
of the expected carrion ants were obtained. The highest diversity index was obtained in March, while in December,
May and June the values were significantly lower (P < 0.05).

Keywords: Diversity, carrion, baiting.

INTRODUCCIÓN
Las hormigas son un componente importante en los ecosistemas terrestres, debido a la
proporción de biomasa que representan, y también por las funciones ecológicas que desempeñan:
depredadoras, herbívoras, granívoras, carroñeras (Höldobler y Wilson, 1990); además de participar
en procesos biogeoquímicos (Rojas, 2001) y la reincorporación de nutrientes en el suelo (Farji-
Brener y Silva, 1995)
En México, la mayoría de los estudios sobre la mirmecofauna se han enfocado en zonas
desérticas (Rios-Casanova et al., 2004; Alatorre-Bracamontes y Vásquez-Bolaños, 2010; Varela-
Hernández, 2013) y en selvas tropicales (Del Toro et al., 2009; Castaño-Meneses, 2014; García-
Martínez et al., 2015). Algunos ecosistemas, como los bosques templados, han sido poco

703
Jiménez-Vargas et al.: Hormigas capturadas con trampas NTP-80 en un bosque de encino.

estudiados, y en consecuencia existe escasa información sobre la riqueza y diversidad de hormigas


en estos ecosistemas (Guzmán-Mendoza et al., 2015), a pesar de la gran importancia que tienen en
este tipo de ambientes.
Los hábitos alimentarios de las hormigas son variados, e incluyen tanto preferencias generalistas
como a especies con hábitos estrechamente relacionados con otros animales y plantas (Martínez-
Hernández y Callejas-Chavero, 2015; Castaño-Meneses et al., 2008). El conocimiento de los
formícidos carroñeros ha sido poco estudiado, a pesar de reconocer su abundancia en diferentes
ambientes, incluidos los bosques (Morón y Terrón, 1984; Castaño-Meneses, 2012). Las trampas
enterradas y cebadas con tejido animal en descomposición (necrotrampas) son un método de
captura de hormigas comúnmente atraídas a la carroña (Morón y Terrón, 1984) y en ocasiones esta
técnica permite la recolecta exclusiva de algunas especies de formícidos (Alatorre-Bracamonte y
Vásquez-Bolaños, 2010). Por ello, se analizó la diversidad, riqueza y abundancia de hormigas
carroñeras en un bosque de encino del municipio de Chapa de Mota, Estado de México, mediante
la utilización de necrotrampas.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio. La investigación se realizó dentro de las instalaciones del Centro de
Enseñanza, Investigación y Extensión en Producción Agro Silvo Pastoril (CEIEPASP) de la
Facultad de Veterinaria de la UNAM. La cual se ubica en el municipio de Chapa de Mota, al
noroeste del Estado de México (19° 50´ 0.41´´ N y 99° 31´ 07.8´´ O y 2667 msnm). La precipitación
media anual oscila entre los 1000 y 1200 mm, con un periodo de lluvias que va de mayo a octubre
y un periodo sin precipitación de noviembre a abril. De acuerdo con la clasificación de Köppen
modificado por García (1988), el clima es Cb (w1) (w) ig, que corresponde a un templado con
verano fresco largo; el tipo de vegetación es un bosque de encino, aunque en algunas localidades
del municipio se puede encontrar el bosque de pino y especies cultivadas (pastizales, agricultura
de temporal y de riego) (INEGI, 1976).
Trabajo de campo. La recolecta de hormigas se realizó con tres trampas modelo NTP-80
(Morón y Terrón, 1984) modificadas y cebadas con calamar, utilizando monoetilen-glicol al 50 %
como líquido conservador. Dichas trampas se colocaron cada 100 metros en línea recta y se
reemplazaron mensualmente durante el periodo de agosto de 2014 a julio de 2015.
Identificación. La determinación genérica se realizó con las claves de Palacio y Fernández
(2003) y Mackay y Mackay (1989). Algunos ejemplares fueron montados y el material restante se
guardó en frascos viales con alcohol al 70 %, para ser depositados en la Colección de Artrópodos
de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala (CAFESI), UNAM.
Tratamiento de los datos. Por tratarse de insectos sociales las abundancias fueron corregidas
sacando el logaritmo natural para no sobreestimar los valores por la cercanía de un nido o de un
sitio por donde se desplazan las hormigas, (Bestelmeyer y Wiens, 2001), al igual que a la conducta
de reclutamiento que presentan al ser atraídas por un cebo (Bestelmeyer et al., 2000). Se calculó el
índice de diversidad de Shannon para cada mes de muestreo. Para saber si existían diferencias
significativas entre los valores de diversidad obtenidos se realizaron pruebas de t comparando
dichos valores entre meses usando el programa PAST versión 3.12 (Hammer, 2016). Para conocer
la proporción de hormigas carroñeras conocidas en el estudio, se realizó una curva de acumulación
de especies empleando el programa EstimateS versión 9.1 para Windows utilizando el estimador
Chao 2 (Colwell, 2013).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

704
Entomología mexicana, 4: 703−708 (2017)

Se recolectó un total de 394 organismos, pertenecientes a dos subfamilias, cinco géneros y cinco
especies (Cuadro 1). Myrmicinae tuvo mayor riqueza, mientras que Formicinae fue la más
abundante, Camponotus sp. tuvo un total de 338 organismos, lo cual correspondió al 85 % del total
de individuos recolectados, además, fue registrada todos los meses y junto con Pheidole sp. de la
subfamilia Myrmicinae fueron las especies mejor representadas.

Cuadro 1. Abundancia (ln), riqueza e índice de diversidad de Shannon por mes de las hormigas carroñeras presentes
en una localidad de Chapa de Mota.
TAXONES A S O N D E F M A M J
Formicinae
Camponotus sp. 4.50 4.22 3.47 2.20 2.40 1.39 2.77 4.08 3.81 2.40 1.39
Formica sp. 1.39 1.10 - - - - - 1.10 0.69 - -
Myrmicinae
Pheidole sp. 1.10 1.79 1.95 0.69 - - 1.39 2.08 3 - -
Temnothorax sp. 1.10 - - - - 0.69 - 0.69 - - -
Tetramorium sp. - 0.69 - - - - - - - - -
Abundancia (ln) 8.08 7.80 5.41 2.89 2.40 2.08 4.16 7.95 7.50 2.40 1.39
Riqueza (S) 4 4 2 2 1 2 2 4 3 1 1
Shannon (H’) 1.17 1.16 0.65 0.55 0 0.64 0.64 1.18 0.93 0 0

La riqueza total (5 especies) de este trabajo es baja comparada con estudios previos que reportan
18 especies en la misma zona noroccidental del Estado de México (Guzmán-Mendoza et al., 2014;
2015; 2016). Sin embargo, en estos trabajos se implementó el uso de trampas de caída, por lo que
el mayor número de especies encontradas podría relacionarse con hormigas que se desplazan por
el suelo, sin que éstas tengan hábitos carroñeros; ya que de los ocho géneros que se han señalado
como carroñeros, (Guzmán-Mendoza et al., 2014; 2015; 2016), cinco se encontraron en el presente
trabajo.
No obstante, la curva de acumulación de especies, sugiere que se obtuvo el 100 % de las
hormigas carroñeras esperadas para la localidad de Chapa de Mota (Fig. 1); de ser así, la diferencia
de especies con los estudios mencionados estaría relacionada con la distribución natural de las
mismas, aunque en los trabajos anteriores se menciona que la gran cantidad de especies del género
Pheidole y Camponotus, es una característica de zonas sujetas a disturbios (Guzmán-Mendoza et
al., 2014; 2016). Además, las especies de Camponotus son consideradas como colonizadoras
exitosas (Folgarait, 1998; Folagarait et al., 2007), lo cual explica la alta abundancia y dominancia
que presentó Camponotus sp. a lo largo del muestreo.

705
Jiménez-Vargas et al.: Hormigas capturadas con trampas NTP-80 en un bosque de encino.

6 Especies observadas

Número de especies
acumuladas
4 Especies esperadas

0
A S O N D E F M A M J J
Esfuerzo de colecta (Meses)

Figura 1. Curvas de acumulación de especies para once meses de colecta en una localidad de Chapa de Mota.

El periodo de lluvia de agosto a octubre de 2014 presentó los valores más altos de riqueza y
abundancia (Cuadro 1). En otras comunidades de hormigas también se ha registrado la mayor
riqueza y abundancia en época de lluvia, debido a la alta productividad de frutos y semillas que
son recolectadas por varias especies (Coelho y Ribeiro, 2006), esto pudiera relacionarse con los
hábitos alimentarios oportunistas de los géneros recolectados, excepto Temnothotax, los cuales
incluyen el aprovechamiento de otros recursos como la ambrosía de las plantas (Guzmán-Mendoza
et al., 2014).
Por otro lado, se obtuvo baja riqueza en diciembre y abundancia en enero, lo cual podría deberse
al período frío (11 °C promedio, SMN, 2017), condición que limita la capacidad de forrajeo de las
hormigas (Kaspari et al., 2000).
Con respecto al índice de diversidad, se obtuvo el valor más alto en marzo, y lo valores más
bajos en diciembre, mayo y junio (Cuadro 1). No obstante, al hacer las pruebas de t, fueron estos
tres últimos meses los que presentaron valores de significancia (P < 0.05) en comparación con los
demás, excepto con noviembre y febrero y entre ellos mismos. Las diferencias apreciables se deben
probablemente a que estos meses, incluyendo noviembre y febrero, presentaron las menores
abundancias, con menos de diez organismos, por lo que el estadístico no encontraría diferencias,
en contraste a lo que ocurre al compararlos con meses como agosto, marzo y septiembre los cuales
presentan las abundancias más altas y los mayores valores de diversidad.

CONCLUSIÓN
Se registraron cinco morfoespecies de hormigas con hábitos carroñeros en Chapa de Mota. La
riqueza de especies es baja comparada con otros sitios cercanos al área de estudio. La mayor riqueza
fue obtenida durante agosto y septiembre, probablemente debido a la alta productividad de frutos
y semillas en esa época. El valor más alto de diversidad se obtuvo en marzo, mientras que en
diciembre, mayo y junio se observaron los valores más bajos, que coinciden con las menores
abundancias del año.

Literatura Citada
Alatorre-Bracamontes, C. E. y M. Vásquez-Bolaños. 2010. Lista comentada de las hormigas (Hymenoptera:
Formicidae) del norte de México. Dugesiana, 17(1): 9−36.
Bestelmeyer, B. T y J. A. Wiens. 2001. Local and regional-scale responses to ant diversity to a semiarid
biome transitios. Ecography, 24: 381−392.

706
Entomología mexicana, 4: 703−708 (2017)

Bestelmeyer, B. T., Agosti, D. L. E., Alonso, C. R. F., Brandao, W. L., Brown, J. H., Delabie, C. y R.
Silvestre. 2000. Field techniques for the study of ground-dwelling ants. Pp. 122−144. In: D. Agosti,
D. J. Majer, L. Alonso and T. Schultz. (Eds.). Ants: standard methods for measuring and monitoring
biodiversity. Smithsonian Institution Press, Washington, D. C.
Castaño-Meneses, G. 2012. Primeros registros de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) en suelos de
mangle blanco (Laguncularia racemosa) en Xcalak, Quintana Roo, México. Dugesiana, 19(2):
113−116.
Castaño-Meneses, G. 2014. Trophic guild struture of a canopy ants community in a Mexican tropical
deciduos forest. Sociobiology, 61(1): 35−42.
Castaño-Meneses, G., Gómez-Acevedo, S. L. y L. E. Eguiarte-Fruns. 2008. Hormigas (Hymenoptera:
Formicidae) asociadas a acacias mirmecófilas (Leguminosae: Mimosoideae) en México y
Centroamérica. Pp. 105−110. In: E. G. Estrada-Venegas, A. Equihua-Martínez, J. R. Padilla-
Ramírez y A. Mendoza-Estrada. Entomología mexicana. Colegio de Postgraduados y Sociedad
Mexicana de Entomología. Texcoco, estado de México.
Coelho, I. R. y S. P. Ribeiro. 2006. Environment heterogeneity and seasonal effects in ground-dwelling ant
(Hymenoptera: Formicidae) assemblages in the Parque Estadual do Rio Doce, MG, Brazil.
Neotropical Entomology, 35(1): 19−29.
Colwell, R. K. 2013. EstimateS Statistical Estimation of Species Richness and Shared Species from Samples.
Versión 9.1.0. User´s Guide. Disponible en: http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates/.
Del Toro, I., Vázquez, M. W., Mackay, P., Rojas, P. y R. Zapata-Mata. 2009. Hormigas (Hymenoptera:
Formicidae) de Tabasco: explorando la diversidad de las mirmecofauna en las selvas tropicales de
baja altitud. Dugesiana, 16(1): 1−14.
Farji-Brener, A. G. y J. F. Silva. 1995. Leaf-cutting ants and forest groves in a tropical parkland savanna of
Venezuela: facilitated sucession?. Journal of Tropical Ecology, 11(4): 651−669.
Folgarait, P. 1998. Ant biodiversity and its relationship to ecosystem funtioning: A review. Biodiversity and
Conservation, 7(9): 1221−1244.
Folgarait, P., Gorosito, N., Pizzio, R., Rossi, J. P. and J. Fernández. 2007. Camponotus punctulatus ant’s
demography: a temporal study across land use-types and spatial scales. Insectes Sociaux, 54: 42−52.
García, E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen. México. García Miranda.
DRc, Instituto de Geografía. 217 pp.
García-Martínez, M. A., Martínez-Tlapa, D. L., Pérez-Toledo, G. R., Quiroz-Robledo, L. N., Castaño-
Meneses, G., Laborde, J. and J. E. Valenzuela-González. 2015. Taxonomic, species and funtional
group diversity of ants in a tropical anthropogenic landscape. Tropical Conservation Science, 8(4):
1017−1032.
Guzmán-Mendoza, R., Zavala-Hurtado, J. A., Castaño-Meneses, G. y J. L. León-Cortés. 2014. Comparación
de la mirmecofauna en un gradiente de reforestación en bosques templados del centro occidente de
México. Madera y Bosques, 20(1): 71−83.
Guzmán-Mendoza, R., Castaño-Meneses, G. and H. G. Nuñez-Palenius. 2015. The diversity of ant
communities (Hymenoptera: Formicidae) and their connections with other arthropods from three
temperate forests of Central Mexico. Revista de Biología Tropical, 64(2): 571−585.
Guzmán-Mendoza, R., Calzontzi-Marín, J., Salas-Araiza, M. D., Salazar-Solís, E., Sanzón-Gómez, D. y R.
Martínez-Yañez. 2016. Riqueza y Diversidad de hormigas en tres fragmentos de bosque templado
con diferente nivel de disturbio. Entomología mexicana, 3: 502−506.
Hammer, O. 2016. Past. Paleontological statistics versión 3.12 Reference manual. Natural History
Museum, University of Oslo, Oslo.
Hölldobler, B. y E. O. Wilson. 1990. The ants. Springer, Berlin Heidelberg New York. 732 pp.
Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática. INEGI. 1976. Carta de Uso de Suelo. Tepeji del
Río. Esc. 1: 50000.
Kaspari, M. 2000. A primer on ant ecology. Pp 9−24. In: D. Agosti, J. D. Majer, L. E. Alonso and T. R.
Schultz (Eds.). Ants standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian
Institution Press, Washington D.C. 280 pp.

707
Jiménez-Vargas et al.: Hormigas capturadas con trampas NTP-80 en un bosque de encino.

Mackay, W. P. y E. E. Mackay. 1989. Claves de los géneros de hormigas de México (Hymenoptera:


Formicidae). Pp. 1−82. In: L. N. Quiroz-Robledo y L. M. P. Garduño H. (Coords.). Memorias II
Simposio de Insectos Sociales. Oaxtepec, Morelos.
Martínez-Hernández, D. G. y A. Callejas-Chavero. 2015. Efecto mutualista de Liometopum apiculatum
(Hymenoptera: Formicidae) sobre la tasa de parasitoidismo en Toumyella martinezi (Hemiptera:
Coccidae) asociado a Myrtillocactus geometrizans (Cactacea). Pp. 109−119. In: G. Castaño-
Meneses, M. Vásquez-Bolaños, J. L. Navarrete-Heredia, G. A. Quiroz-Rocha, I. Alcalá-Martínez
(Coord). Avances de Formicidae de México. UNAM y UDG.
Morón, M. A. y R. A. Terrón. 1984. Distribución altitudinal y estacional de los insectos necrófilos en la
Sierra Norte de Hidalgo, México. Acta Zoologica Mexicana (n. s), 3: 1−47.
Palacio E. E. y F. Fernández. 2003. Capítulo 15. Clave para las subfamilias y géneros. Pp. 233−260. In: F.
Fernández. (Ed.). 2003. Introducción a las Hormigas de la región Neotropical. Instituto de
Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, Colombia.
Rios-Casanova, L., Valiente-Banuet, A. y V. Rico-Gray. 2004. Las Hormigas del Valle de Tehuacán
(Hymenoptera: Formicidae): Una Comparación Con Otras Zonas Áridas de México. Acta Zoológica
Mexicana (n. s.), 20(1): 37−54.
Rios-Casanova, L., Dávila, P., Godínez-Álvarez, H. y V- Rico-Gray. 2015. Diversity of ants inhabiting a
mosaic of environmental conditions in a semi-desert of central Mexico. Southwestern Entomologist,
40: 307−322.
Rojas, P. 2001. Las hormigas del suelo en México: Diversidad, distribución e importancia (Hymenoptera:
Formicidae). Acta Zoológica Mexicana (n. s.), Es1: 189−238.
SMN (Sistema Meteorológico Nacional). 2017. Normales climatológicas por estación. Estación 15196
Chapa de Mota. Comisión Nacional del Agua. Disponible en: http://smn1.conagua.gob.mx/index.
php?option=com_content&viewarticle&id=189&tmp1=component. (Fecha de Consulta III-2017).
Varela-Hernández, F. 2013. Variación temporal de las comunidades de hormigas en matorral xerófilo con
dominancia de Cephalocereus senilis y Stenocereus dumortieri en la Reserva de la Biosfera
Barranca de Metztitlán, Hidalgo, México. Revista Peruana de Entomología, 48(1): 1−8.

708
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

REGISTRO DE Paraleyrodes minei Iaccarino (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) EN


Ficus EN MÉXICO

Oscar Angel Sanchez-Flores1 , Vicente Emilio Carapia-Ruíz2 y Oswaldo García-Martínez3


1,3
Departamento de Parasitología, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Calzada Antonio Narro 1923,
Colonia Buenavista, Saltillo, Coahuila. México.
2
Escuela de estudios superiores de Xalostoc, Universidad Autónoma de Morelos, Av. Nicolás Bravo s/n, Parque
Industrial Cuautla, C. P. 62717 Xalostoc, Ayala, Morelos.
.
Autor de correspondencia: oscaruaaan@gmail.com

RESUMEN. Se colectaron especímenes de Paraleyrodes minei alimentándose de Ficus en los estados de Morelos,
Puebla y Querétaro, México, fueron trasladados al laboratorio donde se procesaron las pupas y extrajeron genitalias de
adultos machos. Se hace una comparación morfológica con Paraleyrodes bondari que también se alimenta de Ficus y
es especie similar morfológicamente a Paraleyrodes minei para evitar identificaciones incorrectas.

Palabras clave: Moscas blancas, Paraleyrodes, Ficus, México.

Records of Paraleyrodes minei Iaccarino (Hemiptera: Aleyrodidae) in Ficus in Mexico

ABSTRACT. Specimens of Paraleyrodes minei they collected feeding on Ficus in the states of Morelos, Puebla and
Querétaro, Mexico, were transferred to the laboratory where the pupae were processed and the genitals were extracted
from male adults. A morphological comparison is made with Paraleyrodes bondari, which also feeds Ficus and is
morphologically similar to Paraleyrodes minei to avoid misidentifications.

Keywords: Whitefly, Paraleyrodes, Ficus, Mexico.

INTRODUCCIÓN
Las moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) frecuentemente son consideradas en las listas de
plagas en el mundo (Hodges y Evans, 2005). Los daños económico ocasionado por el complejo
moscas blancas-virosis, ha cuasado en México situaciones de emergencia, se han tenido que
destruir miles de hectáreas de cultivos diversos, debido a la mala calidad, manchado y bajos
rendimientos (Ortega, 1999).
Del género Paraleyrodes se conocen 17 especies en el mundo (Martin y Mound, 2007), en
cuanto a México se reportan a P. ancara Martin, P. citriculus Costa Lima. P. minei Iaccarino, P.
perseae Quaintance. P. proximus Teran. P. pseudonaranjae Martin y Paraleyrodes sp. nov.
(Carapia y Castillo, 2011; Carapia et al., 2013; Carapia et al., 2016). Paraeyordes bondari Peracchi
se ha reportado como plaga en Ficus en Florida y California USA. (Stocks, 2012) está distribuida
en la Región Neotropical: Belize, Brazil, Honduras, Venezuela; la región Neartica: California,
Florida; la Región Palaeartica: Madeira; la Región Malagasiana: Comoro archipelago, Mauritius,
Réunion; la Región Oriental: Taiwan; y la Región Pacifica: Hawaii. (Martin, 2004). Para México
aún no se tienen registro de esta especie.
Por lo anterior, se reporta por primera vez a P. minei en Ficus para dar a conocer que ésta especie
también se alimenta de especies del genero Ficus al igual que con P. bondari que puede ingresar a
México en cualquier momento y llegar a ser plaga en cultivos de importancia económica.

MATERIALES Y MÉTODO
En septiembre de 2016 se colectaron especímenes de moscas blancas obtenidas de Ficus
bejamina L. y Ficus microcarpa L. en los estados de Puebla, Querétaro y Morelos. Las de Puebla,

709
Sanchez-Flores et al.: Registro de Paraleyrodes minei, en México.

fueron trasladadas al laboratorio de Taxonomía de Insectos y Ácaros de Departamento de


Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro y las de Querétaro y
Morelos al laboratorio de Insectos de La Escuela de Estudios Superiores de Xalostoc. En ámbos
laboratorios, las pupas fueron procesados con la técnica de Martin (2004) con algunas
modificaciones; también se montaron adultos machos para la observación de genitalias; para la
determinación de la especie se utilizó la clave de Martin (2004) y Carapia et al. (2016).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se registra a P. minei alimentándose de F. benjamina y F. microcarpa, de igual manera se han
reportado otras especies de mosca blanca en Ficus en México como es el caso de Singhiella simplex
González et al. (2011).

Descripción
Como todos los Aleurodicine, el dorso de la pupa posee poros grandes compuestos alineados a
lo largo del submargen (Fig. 1). Además, la língula exertada del orificio baciforme. La variación
en el tamaño y la morfología interna de los poros compuestos (Figs. 2 y 3), es notable en las
especies de Paraleyrodes, y son útiles en la identificación provisional de especies cuando los
machos adultos no están presentes.

Figura 1. Pupa del cuarto instar de Paraleyrodes minei en Ficus bejamina colectada en el estado de Puebla.

Las pupas (Fig. 1) son ovales y de color amarillento translúcido. Las muestras observadas
presentan lo siguiente: el margen lateral está bordeado por una banda estrecha de cera transparente
que contiene una fila interrumpida de filamentos cortos de cera. Los filamentos de cera de color
blanca brillante que puede ser más de 1 mm de longitud sobresalen del dorso. Un par de poros
presente en la parte anterior y cuatro pares posteriores y dos pares más pequeños cerca de la parte
media del cuerpo, que pueden no ser evidentes bajo una lupa de mano. El patrón de nido se
desarrolla a como los filamentos de cera se rompen y se adhieren a la hoja, lo que resulta en una
capa irregular de filamentos de cera como hebras. La variación entre las especies en cuanto al grado
de desarrollo del patrón de nido puede llegar a ser útil para la identificación en el campo, pero no
lo suficiente.
Debido a que P. minei y P. bondari pueden ser colectadas en Ficus y no es posible diferenciarlas
en campo, se requiere la preparación de especímenes en laminillas y la observación de genitalias
de los machos adultos. Las pupas de las especies (Figs. 1 y 2) aun procesadas, dificulta la

710
Entomología mexicana, 4: 709−712 (2017)

separación, por eso se hace necesario la observación de genitalias (Figs. 3 y 4) para poder hacer
una separación correcta de estas especies.

1 2

3 4
Figuras 2-5. 2) Microfotografía de la pupa de cuarto instar de P. minei (Fotografía de Oscar Ángel Sánchez-Flores,
2016). 3) (Martin 2004) Microfotografía de la pupa de cuarto instar de P. bondari. (Fotografía de Dr. Jon Martin,
2005). 4) Microfotografía de la genitalia del macho de P. minei (Fotografía de Oscar Ángel Sánchez-Flores, 2016). 5)
Microfotografía de la genitalia del macho de P. bondari. (Fotografía de C. Stocks, 2012)

CONCLUSIÓN
Se registra por primera vez a P. minei alimentándose de F. benjamina y F. microcarpa en los
estados de Morelos, Puebla y Querétaro, México.

Agradecimientos
Al Departamento de Parasitología Agrícola, de La Universidad Autónoma Agraria Antonio
Narro. A los revisores anónimos de este por sus valiosos comentarios para la mejora de este
manuscrito.

Literatura Citada
Carapia-Ruiz, V. E. y A. Castillo-Gutierrez. 2011. Estudios del género Paraleyrodes (Hemiptera:
Aleyrodidae) y clave para México. Investigación Agropecuaria, 8(1): 62−68.

711
Sanchez-Flores et al.: Registro de Paraleyrodes minei, en México.

Carapia-Ruiz, V. E., Macías-Flores, A. y A. Castillo-Gutiérrez. 2013. Género Paraleyrodes Cockerell


(Hemiptera: Aleyrodidae) de Nayarit, México. Investigación Agropecuaria, 10(1): 49−58.
Carapia-Ruiz, V. E., Franco-Cortes, E. y A. Castillo-Gutiérrez. 2016. Moscas blancas de la Subfamilia
Aleurodicinae Quaintance y Baker (Hemiptera: Aleyrodidae) y clave para especies de México.
Entomología mexicana. 3: 859−863.
González-Julián P., Carapia-Ruíz, V. E., Muñoz-Viveros, A. L. y C. N. Castañeda-García. 2013. Registro
de la mosca blanca del Ficus, Singhiella simplex (Singh, 1931) (Hemiptera: Aleyrodidae) en
México. Entomología mexicana, 12(2): 1488−1493.
Hodges, G. S. and G. A. Evans. 2005. An identification guide to the whiteflies (Hemiptera: Aleyrodidae) of
the Southeastern United States. Florida Entomologist, 88(4): 518−534.
Martin, J. H. 2004. Whiteflies of Belize (Homotera: Aleyrodidae) Part 1-Introduction and account of the
subfamily Aleurodicinae Quaintance and Baker. Zootaxa, 681: 1−119.
Martin, J. H. and L. A. Mound. 2007. An annotated check list of the world's whiteflies (Insecta: Hemiptera:
Aleyrodidae). Zootaxa, 1492: 1–84.
Ortega, A. L. D. 1999. Mosca blanca vectora de virus en hortalizas (Homoptera: Aleyrodidae). Pp: 149−176.
In: S. R. Anaya y J. N. Romero. (Eds.). Hortalizas, plagas y enfermedades. Editorial Trillas. México
D. F. México.
Stocks, I. 2012. Bondar’s Nesting Whitefly, Paraleyrodes bondari, a Whitefly (Hemíptera: Aleyrodidae)
New to Florida Attacking Ficus and Other Hosts. Pest Alert. Disponible en:
http://www.freshfromflorida.com/content/download/68185/1612813/Pest_Alert__Paraleyrodes_b
ondari,_Bondar%27s_Nesting_Whitefly.pdf.

712
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

IDENTIFICACIÓN DE ESTRUCTURAS RELACIONADAS CON EL SISTEMA


OLFATIVO DE Macrodactylus nigripes (Bates) (COLEOPTERA:
MELOLONTHIDAE)

Omar Kareem Martínez-Bonilla1 , Salvador Galicia-Isasmendi2, Agustín Aragón-García1 y Angel


Alonso Romero-López2
1
Instituto de Ciencias, Maestría en Manejo Sostenible de Agroecosistemas, BUAP, 14 sur 6301 Col. San Manuel, C.
P. 72570, Puebla, Puebla.
2
Facultad de Ciencias Biológicas, BUAP, Blvd. Valsequillo y Av. San Claudio Edificio 112-A, Ciudad Universitaria,
Col. Jardines de San Manuel C. P. 72570, Puebla, Puebla.
Autor de correspondencia: majestic12kosmos@gmail.com

RESUMEN. Se presenta el primer registro sobre la descripción anatómica del sistema olfativo de la larva (“gallina
ciega”) de un coleóptero Melolonthidae distribuido en México. Se emplearon larvas de tercer estadio de Macrodactylus
nigripes (Bates) colectadas en zonas agrícolas del estado de Puebla. Se identificaron las estructuras básicas del sistema
nervioso central de M. nigripes como son el protocerebro, el ganglio cefálico, los lóbulos protocefálicos, el
deutocerebro y los lóbulos ópticos. Así como doce segmentos ganglionares. El número de conexiones nerviosas es
mayor hacia las estructuras mandibulares, por lo que su importancia podría hipotetizarse como mayor a las
mandibulares. Así mismo, se encontraron conexiones que se dirigen a las antenas, por lo que a este nivel de desarrollo,
los individuos están capacitados para captar los estímulos químicos que se encuentran en la rizósfera. El sistema de las
larvas es simple y no se observan desarrollados el cuerpo de seta y otras estructuras observables en los adultos en el
arreglo del sistema olfativo de M. nigripes. Existe la probabilidad que haya una transición natural hacia una
complejidad morfológica en adultos, y un esquema de comunicación química similar en ambos estados.

Palabras clave: Macrodactylus nigripes, larvas, anatomía, estructuras olfativas, comunicación química.

Identification of structures related to the olfactory system of "white grubs" (Coleoptera:


Melolonthidae) of a species distributed in Mexico

ABSTRACT. The first anatomical description on the anatomical description of the olfactory system of the larvae
("white grubs") of a coleopteran Melolonthidae distributed in Mexico is shown here. In this case, is employed larvae
of third stage of Macrodactylus nigripes (Bates) collected in areas agricultural of the State of Puebla. In general, with
dissections, the basic structures of the insect central nervous system were identified as the protocerebrum, the cephalic
ganglion, the lobes are, protocephalic, the deutocerphalic region and the optic lobes. There were also twelve ganglion
segments observed; first, the head circumference, extend three branches towards the jaw structures. The olfactory
neural connections of the larvae are directly connected to the sensory epithelia of the antenna, which are located in the
first antennal segments. The anatomical organization of the structures that make up the olfactory system of these larvae
shows that at this stage of their life cycle, individuals are trained to capture the chemical stimuli that are found in the
environment. It is suggested that there is consistency in the arrangement of the olfactory system of M. nigripes of white
grubs and adults, with a natural transition to a morphological complexity in the latter, though a scheme of similar
chemical communication in both cases.

Keywords: Macrodactylus nigripes, larvae, anatomy, olfactory structures, chemical communication.

INTRODUCCIÓN
Numerosos estudios acerca del sistema olfativo en larvas de distintas especies de insectos
apuntan a que éstas poseen la capacidad de registrar y discernir entre distintos compuestos emitidos
al ambiente (Marín-Loaiza y Céspedes, 2007). Los insectos que viven en el suelo están provistos
de órganos especializados en la recepción de estímulos visuales y químicos (olfativos), los cuales
les sirven para la búsqueda de alimento (Méndez-Aguilar et al., 2008; Branson, 1982).

713
Martínez-Bonilla et al.: Identificación de estructuras relacionadas con el sistema olfativo de Macrodactylus nigripes.

Al momento, se tiene conocimiento generado por Méndez-Aguilar et al (2008) en larvas de


tercer estadio de Phyllophaga ravida (Blanchard) y Phyllophaga tumulosa (Bates), donde
evaluaron las respuestas positivas hacia raíces de tomate verde, maíz y frijol, siendo el primer
estudio en su tipo acerca de los volátiles de plantas involucrados en la rizósfera.
Referente al sistema nervioso de larvas de coleópteros, se tiene registrado que durante el
desarrollo larvario de Tenebrio molitor (Linneo), varios segmentos de la cadena ganglionar que
forma parte del sistema nervioso se fusionan en la fase de imago (Ullman, 1966).
Con respecto al estudio del sistema olfativo para este grupo de escarabajos, únicamente se tiene
reportado que para adultos de M. nigripes la región central del protocerebro medio cuentan con
estructuras conocidas como “cuerpos de seta” o “cuerpos fungiformes”, presentes en todos los
insectos, cuya interacción se ve mediada por sustancias emitidas por congéneres o volátiles de
plantas. En la porción lateral del cuerpo de seta se encuentran los lóbulos olfativos, los cuales se
encargan de llevar la señal recibida en las antenas del insecto (Martínez-Bonilla et al., 2014).
Con el presente trabajo se pretende generar información sobre el esquema de recepción de larvas
M. nigripes, a partir del estudio del sistema nervioso y olfativo de larvas de esta especie, con el fin
de identificar las estructuras involucradas en la recepción de estímulos químicos provenientes del
medio externo y proponer criterios que promuevan nuevas investigaciones comparativas para el
desarrollo completo de esta especie y en la búsqueda de criterios para establecer alternativas para
el manejo de especies de este género a nivel larvario con base en el uso de atrayentes alimentarios.

MATERIALES Y MÉTODO
Zona de estudio y obtención de larvas. La recolecta de larvas de M. nigripes se llevó a cabo
en una parcela de maíz ubicada en el municipio de Huejotzingo, Puebla (19° 9′ 34.02″ N, 98° 24′
26.42″ W, 2267 msnm). Los especímenes se obtuvieron por medio de capturas manuales directas
en los monolitos de suelo de 50 x 50 x 50 cm obtenidos al excavar en los alrededores de las plantas
cultivadas.
El muestro fue dirigido, en las zonas que el productor había detectado daños en el cultivo. Las
larvas recolectadas se colocaron en recipientes de plástico de 1 l, los cuales contenían en su interior
sustrato de los mismos monolitos, para su traslado al Laboratorio de Entomología.
Las larvas colectadas se colocaron junto con la materia de la que se están alimentando, en cajas
de Petri, en frascos (de 250 ml). Se identificaron a nivel de especie con base en los criterios
establecidos por Aragón-García et al. (2010). Se procedió a colocarlas individualmente, ya que dos
ó más larvas juntas podrían hacerse daño. Se les administró aserrín como alimento. Se revisaron
una vez por semana, para renovarles el alimento y mantenerles una humedad similar a la existente
cuando fueron recolectadas
Los individuos muertos se fijaron en solución Pampel para que las estructuras de valor
taxonómico se puedan conservar. Posteriormente, las larvas se colocaron en alcohol al 70 % para
preservarlas.
Disecciones. Se emplearon siete larvas de M. nigripes (n = 7), las cuales fueron seleccionadas
por mostrar una apariencia externa sana. Con ayuda de un microscopio estereoscópico (Nikon SMZ
660®), se efectuó una abertura con pinzas rectas de cirugía oftálmica en la parte dorsal del cuerpo
de la larva, fijándola a la cámara de disección con alfileres; el tejido se fijó con dos alfileres y fue
desprendido de manera longitudinal en la cámara de disección (Fig. 1).
Con las pinzas se llevó a cabo un corte vertical y transversal de la cutícula de la cápsula cefálica
de cada una de las larvas, con el fin de apreciar las estructuras y órganos internos.
Inmediatamente, se colocan 3 ml de solución salina (Zorovic y Hedwig, 2011) en la cámara de
disección, de manera que cubriera todo el tejido interno de la larva; esto para que la muestra no se

714
Entomología mexicana, 4: 713−718 (2017)

dañara y pudiera apreciarse bajo microscopio. Se removió el tejido adiposo que sobresalía debajo
de la región dorsal, de tal forma que pudiera ser visible el tejido nervioso. Posteriormente, se extrajo
gran parte del sistema olfativo y nervioso de cada individuo para conservarlos en alcohol al 70 %
en tubos Eppendorf.

Figura 1. A. Sistema nervioso de Macrodactylus nigripes. El sistema


nervioso (a) se encuentra en posición ventral respecto al sistema digestivo
por lo que se aprecia en esta figura tras el retiro de este último. En el panel
A, el sistema nervioso se encuentra parcialmente cubierto en su porción
cefálica, mientras que en B se le ha expuesto en su totalidad.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Con los primeros cortes de la cutícula de la región dorsal del cuerpo de las larvas, fue posible el
observar el tubo digestivo y tejido adiposo abundante (Fig. 1). Después de retirarlos, se observó el
sistema nervioso central de la larva, sin embargo, constatando que no existe una consistencia en la
presencia de las estructuras observadas en adultos de M. nigripes. Se observaron doce segmentos
ganglionares, sobresaliendo ramas nerviosas, donde la rama gruesa se dirige hacia la mandíbula y
las delgadas a las antenas. Por debajo de las maxilas, parte del primer segmento ganglionar se
encuentra en contacto directo con las antenas de la larva. Es evidente una elongación compuesta
por tres segmentos ganglionares principales. El segmento terminal posee ramificaciones con
direcciones diferentes. Las conexiones neuronales olfatorias de las larvas se conectan directamente
hacia los epitelios sensoriales de la antena, los cuales se sitúan en los primeros segmentos
antenales. El sistema nervioso está formado por una cadena de ganglios contiguos entre sí, cuya
separación entre ellos es más notoria para los ganglios de mayor tamaño ubicados hacia la porción
cefálica.
Es importante resaltar la dimensión reducida de la cadena ganglionar con respecto de la longitud
corporal.
En los especímenes analizados se observó un número conservado de 12 (XII) ganglios que
disminuyen en tamaño en la dirección antero-posterior. Del ganglio cefálico se extienden tres
ramas pares que se dirigen a las mandíbulas, los palpos y las antenas, no se aprecia para este
aumento la rama óptica que es muy pequeña. De los ganglios de tamaño intermedio (II a IV) surgen
las ramas nerviosas que inervan las patas del animal. De los ganglios IV al XII se proyectan
múltiples ramas nerviosas que se dirigen a los distintos segmentos corporales, los ganglios IV y V
inervan los segmentos intermedios mientras que ganglios caudales se conectan con porciones

715
Martínez-Bonilla et al.: Identificación de estructuras relacionadas con el sistema olfativo de Macrodactylus nigripes.

respectivamente más caudales (Fig. 2). Los ganglios XI y XII se encuentran semifusionados. Se
observaron los túbulos del sistema hemolinfático que irrigan al sistema nervioso (Fig. 3).

Figura 2. Vista ventral (A) y dorsal (B) del sistema nervioso de M. nigripes. En los especímenes
analizados (n=7) se observó 12 ganglios (I a XII). Nótese la reducción de tamaño de éstos,
iniciando desde la región anterior. Se observan ramificaciones que invervan el ganglio cefálico (I),
las que se dirigen hacia las mandíbulas (a), los palpos (b) y las antenas (c). En m se muestra una
ramificación nerviosa que inerva las patas a partir de los ganglios IV al XII. Se nota una
semifusión de los ganglios XI y XII. Se indican también los túbulos del sistema hemolinfático (t).

Figura 3. Vista lateral (A) y dorsal (B) del sistema nervioso de M. nigripes. En A se indican los
ganglios (I a XII), túbulos hemolinfáticos (t) y ramas nerviosas (rn), obsérvese que el sistema
nervioso no es tridimensionalmente plano dada la curvatura entre los ganglios I y II, asociada con
la entrada al segmento cefálico del animal. En B se muestran algunas de las ramas nerviosas largas
que van desde el sistema nervioso ubicado rostralmente hasta las porciones más caudales del
animal, cubriendo distancias mayores a los 10 mm.

La organización anatómica de las estructuras que conforman el sistema olfativo de estas larvas
muestra que en esta etapa de su ciclo biológico, los individuos podrían estar capacitados en la
recepción de estímulos químicos, como se ha mostrado en Drosophila melanogaster. Se sugiere
que el sistema olfativo de la larva es simple, formado de estructuras ganglionares y no se observan
las estructuras características del sistema de los adultos.

716
Entomología mexicana, 4: 713−718 (2017)

El arreglo del sistema nervioso y olfativo de la larva de M. nigripes es similar al indicado para
larvas de Tenebrio molitor (Ullman, 1966). De acuerdo a lo demostrado para el protocerebro del
adulto de M. nigripes, las larvas presentaron una disposición similar a éste, pudiendo observar los
lóbulos ópticos y una reducción de los lóbulos olfativos. También se identificó el ganglio cefálico.
La disposición de los lóbulos olfativos corresponden a lo previamente reportado por Martínez
Bonilla et al. (2014) para adultos de esta misma especie, donde los lóbulos olfatorios se encuentran
en la parte superior derecha del ganglio subesofágico, inervando directamente a la antena. Hacia
los laterales de los lóbulos olfativos se desprende una rama que posteriormente se bifurca para
inervar a las antenas y las maxilas.
Las larvas presentaron estructuras con una posible importancia en cuanto a la recepción de
estímulos mecánicos externos y de la transducción de éstos hacia el ganglio cefálico.
El nivel de complejidad en la disposición del sistema nervioso central en larvas es simple, como
lo descrito por Stocker (2001) y Stocker y Lawrence (1981), donde se mostró que las larvas de
Drospohila melanogaster cuentan con un sistema nervioso con un nivel de complejidad básico.
En este mismo estudio, se obtuvo que el mapeo de diferentes sensilas sensibles a “olor” están
directamente contactadas con células nerviosas que traducen la señal emitida por un estímulo
mecánico del medio, y que las terminales nerviosas que sobresalen al escindir la antena de larvas
podrían ser las responsables de este mecanismo. Por lo que en el presente trabajo se puede
hipotetizar que seguiría el mismo patrón.
La orientación del sistema olfativo sigue el patrón descrito por Ullman (1966), el cual consiste
en que cada lóbulo presente en el protocerebro se extiende de manera dorso ventral al ectodermo.
Es importante señalar que a diferencia de la segmentación de los ganglios nerviosos de adultos
de otros grupos de insectos, en Macrodactylus estos ganglios no están fusionados, sino que,
probablemente durante su desarrollo larvario y de pupa, éstos se fusionan. Este mismo principio
obedece al propuesto por Wheeler et al. (2001) para el desarrollo de adultos de luciérnagas Luciola
gorhami (Ritz), donde los ganglios torácicos primero y tercero se fusionan. Esto debido a que la
evolución temprana en los insectos es crucial para desarrollar el vuelo (Wheeler et al., 2001).
Yeates et al. (2002) mostraron que la fusión del segundo y tercer ganglio torácico son más
prevalentes que la unión del primero y segundo ganglio torácico en el estado adulto de L. gorhami.
Por ello, posiblemente estos ganglios se fusionen al término del desarrollo como imago.

CONCLUSIÓN
Este estudio del sistema olfativo de M. nigripes ha permitido tener un primer acercamiento a las
estructuras involucradas en la transducción de las señales de quimiorrecepción de volátiles y
atrayentes, permitiendo obtener información básica de la morfología de larvas y que dan pie a
nuevos estudios acerca del comportamiento alimentario de éstas en la rizósfera, así como
complementar aspectos de interés para el esquema de atracción alimentaria de insectos del género
Macrodactylus y de la familia Melolonthidae, así como alternativa en el manejo agroecológico de
esta especie en su estado larvario tomando en cuenta que responden a los volátiles liberados por
las raíces.

Agradecimientos
Al CONACyT por el apoyo económico que permitió la obtención del material requerido en
campo y laboratorio.
A la Dra. Betzabeth Cecilia Pérez Torres quien colaboró en la cría de larvas de los ejemplares
utilizados para el presente estudio.

717
Martínez-Bonilla et al.: Identificación de estructuras relacionadas con el sistema olfativo de Macrodactylus nigripes.

Literatura Citada
Aragón-García, A., Morón, M. A., Rodríguez-Velázquez, S. Y., Cortés-Meza, A. N., Zarazúa-Carvajal, M.
and M. A. Damián-Huato. 2010. Description of the Larvae of Three Species of Macrodactylus
Dejean (Colepotera:Scarabaeidae_ Melolonthidae) from mexico, with Notes on the Reproductive
Behavior of Macrodactylus ocreatus Bates. The Coleopterists Bulletin, 64(3): 193−200.
Branson, T. F. 1982. Olfactory response of larve of Diabrotica virgifera virgifera to plant roots. Entomology
Entomologia Experimentalis et Applicata, 31: 303−307.
Marín-Loaiza, J. C. y C. L. Céspedes. 2007. Compuestos volátiles de plantas. Origen, emisiónn, análisis y
aplicaciones al agro. Revista Fitotécnica Mexicana, 30(4): 327−351.
Martínez-Bonilla, O. K., Romero-López, A. A. y S. Galicia-Isasmendi. 2014. Cuerpos de Seta en el Sistema
Olfativo de Macrodactylus nigripes Bates (Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolonthidae).
Entomología mexicana, 1: 536−540.
Méndez-Aguilar, M. J., Castro-Ramírez, A. E., Rojas, J. C. y E. Huerta-Lwanga. 2008. Respuesta olfativa
de larvas de Phyllophaga ravida y P. tumulosa (Melolonthidae) a volátiles de raíces de cuatro
plantas hospederas. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 24(1): 115−128.
Stocker, R. F. 2001. Drosophila as a focus in olfactory research: mapping of olfactory sensilla by fine
structure, odor specificity, odorant receptor expression, and central connectivity. Microscopy
Research and Technique, 55: 284−296.
Ullman, S. L. 1966. The Development of The Nervous System and Other Ectodermal Derivates in Tenebrio
molitor L. (Insecta-Coleoptera). Royal Society Publishing, 28 p.
Stocker, R. F. and P. A. Lawrence. 1981. Sensory projections from normal and homoeotically transformed
antennae in Drosophila. Developmental Biology, 82: 224−237.
Wheeler, W. C., Whiting, M., Wheeler, Q. D. and J. M. Carpenter. 2001. The phylogeny of extant hexapod
orders. Cladistics, 17: 113−169.
Yeates, D. K., Merritt, D. J. and C. H. Baker. 2002. The adult ventral nerve cord as a phylogenic character
in Brachyceran Diptera. Organism Diversity and Evolution, 2: 89−96.
Zorovic, M. and B. Hedwig. 2011. Processing of species-specific auditory patterns in the cricket brain by
ascending, local, and descending neurons during standing and walking. Journal of Neurophysiology,
105: 2181−2194.

718
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

DESCRIPCIÓN HISTOLÓGICA DE OJOS COMPUESTOS DE Orthemis ferruginea


(Fabricius) (ANISOPTERA: LIBELLULIDAE) Y DE Enallagma civile (Hagen)
(ZYGOPTERA: COENAGRIONIDAE)

Jaret Irais Martínez-López2, María del Pilar Villeda-Callejas1 , Héctor Barrera-Escorcia2,


Gustavo Domínguez-Rocha1, José Ángel Lara-Vázquez1 y G. E. Daleth Guedea-Fernández2
1
Laboratorio de Zoología. 2Laboratorio de Microscopía. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad
Nacional Autónoma de México, Avenida de Los Barrios Número 1, Los Reyes Iztacala, C. P. 54090, Tlalnepantla,
Estado de México.
Autor de correspondencia: mapili_villeda@yahoo.com.mx

RESUMEN. Los odonatos son grandes depredadores aeroterrestres, esta capacidad se encuentra relacionada
directamente con el tamaño de sus fotorreceptores. Los objetivos principales de este trabajo fueron describir la
estructura de los ojos compuestos en odonatos adultos y la selección de técnicas de tinción y mejores tiempos de
exposición al colorante. Se realizó técnica histológica a ojos compuestos de Enallagma civile y Orthemis ferruginea,
tiñéndose con hematoxilina-eosina y argéntica, por separado y empleándose para la observación el microscopio de
contraste de fases con filtros verde y azul. A nivel de arreglo histológico, se encontró que los ojos compuestos en O.
ferruginea y E. civile presentaron los mismos componentes celulares pero con algunas variaciones: se localizaron
células corneógenas bien definidas, los conos cristalinos presentan un acomodo heterogéneo, siendo de tamaños
distintos en O. ferruginea, las medidas del rábdom fueron 540 µm y 251 µm, respectivamente. El uso del filtro azul en
microscopía de contraste de fases resalta mejor a la tinción con hematoxilina y eosina; mientras que el filtro verde
realiza lo mismo pero con la tinción argéntica.

Palabras clave: Odonata, tinción argéntica, microscopía de contraste de fases.

Histologic description of the compound eyes of Orthemis ferruginea (Fabricius) (Anisoptera:


Libellulidae) and Enallagma civile (Hagen) (Zygoptera: Coenagrionidae)

ABSTRACT. Odonates are large airborne predators, this ability is directly related to the size of their photoreceptors.
The main objectives of this work were to describe the structure of the compound eyes in adult odonates and the
selection of staining techniques and better exposure times to the dye. Histological technique were done in the
compound eyes of Enallagma civile and Orthemis ferruginea staining with Hematoxylin-eosin and Argentic
Impregnation, separately and using phase contrast microscope observation blue and green filters. At the level of
histological arrangement, it was shown that the compound eyes in O. ferruginea and E. civile presented the same
cellular components but with some variations: well-defined corneogenic cells were located, the crystalline cones have
a heterogeneous arrangement, being of different sizes in O. ferruginea, the measurements of the rabdom were 540 μm
and 251 μm, respectively. The use of the blue filter in phase contrast microscopy highlights better staining with
Hematoxylin and Eosin; while the green filter does the same but with the silver stain.

Keywords: Odonata, silver stain, phase contrast microscopy.

INTRODUCCIÓN
Los odonatos adultos presentan una gran agudeza ocular; es conocido que su campo visual es
cercano a los 360°, pueden ver en todas las direcciones exceptuando detrás de la cabeza debido a
que las alas y su cuerpo le interrumpen la visión. Las libélulas exhiben las adaptaciones
morfológicas más conspicuas y mejor desarrolladas para el forrajeo aéreo, siendo las de mayor
importancia las relacionadas con el vuelo y la visión; en relación con el orden Protodonata cuyo
aspecto era muy similar al de los odonatos, presentaban ojos compuestos muy pequeños en
comparación con la cabeza y el cuerpo de los odonatos actuales (Corbet, 1999).
Los ojos compuestos representan el órgano visual más prominente e importante en la mayoría

719
Martínez-López et al.: Descripción histológica de ojos compuestos de Orthemis ferruginea y de Enallagma civile.

de los insectos, en los odonatos se encuentran muy desarrollados, presentan aproximadamente


30,000 omatidios, se debe en gran medida a que son grandes depredadores aeroterrestres y
requieren de una alta resolución espacial gracias a que sus fotorreceptores son capaces de ajustar
los cambios en la escena visual; las libélulas son particularmente buenas viendo objetos pequeños.
Otra modalidad visual que ha sido adaptable a lo largo de la evolución de los insectos es la habilidad
para detectar la dirección del componente del campo eléctrico y la luz polarizada, permitiendo la
orientación, la detección de cuerpos de agua y la comunicación; esta región especializada para la
visión de luz polarizada se encuentra en el área dorsal del borde conocida como rim de la retina,
siendo un componente antiguo en los insectos registrado desde el orden Odonata, hasta algunos
Orthoptera, Lepidoptera, Hymenoptera y Diptera (Buschbeck y Friedrich, 2008).
Ninomiya et al., (1969) se han encargado de describir, a través de cortes histológicos, la
estructura y acomodo de los omatidios en diversas especies de adultos; Laughlin y Mc. Ginnes
(1978) estudiaron las regiones dorsal y ventral de la retina en ojos compuestos de odonatos; Meyer
y Labhart (1993) describen a través de microscopía electrónica el área dorsal rim en las regiones
ventral y dorsal de los ojos compuestos de adultos.
El presente trabajo tiene como objetivos describir comparativamente la estructura celular de los
ojos compuestos en adultos de Orthemis ferruginea y Enallagma civile, seleccionar técnicas de
tinción y tiempos de exposición al colorante para resaltar los componentes celulares en los ojos
compuestos y observar sí existen diferencias en los cortes histológicos utilizando diferentes filtros
en el microscopio de contraste de fases.

MATERIALES Y MÉTODO
Los organismos se recolectaron mediante una red entomológica aérea en diferentes cuerpos de
agua lénticos, el primer lugar de colecta se ubicó en dos puntos de la Sierra de Guadalupe, Ecatepec
de Morelos: la Laguna de los Nueve Ahogados y la Barranca de las Venitas; el segundo lugar se
ubicó en una laguna cercana a la zona arqueológica de Xochicalco, Morelos. Los odonatos se
separaron en dos grupos: los utilizados para la determinación taxonómica se fijaron con acetona
pura mediante inyección en el tórax, para conservar su coloración, posteriormente se introdujeron
en bolsas de papel glassine, dejándolos sumergidos por 24 horas en el mismo fijador, lo que
permitió la conservación en seco en las mismas bolsas debidamente etiquetadas; los organismos
que se ocuparon para la técnica histológica fueron fijados con solución de Bouin mediante
inyección en el tórax e inmersión durante un día. El material colectado se trasladó al Laboratorio
de Microscopía de la FES Iztacala, UNAM para ser determinados mediante claves especializadas
(Needham y Westfall, 1954; Usinger, 1956).
Las cabezas desprendidas de los zigópteros y anisópteros fueron colocadas por separado en
frascos de vidrio, para realizarles un lavado con agua corriente por goteo, dejándolas en etanol al
70 % durante 48 horas con recambios constantes. El tejido fue deshidratado mediante alcoholes
graduales hasta el absoluto, finalmente se dejaron reposar en alcohol amílico durante 24 horas.
Posteriormente se incluyeron en paraplast realizándose los cortes histológicos seriados con un
espesor de 7 a 10 µm en un microtomo American Optical modelo 820, montándose en porta objetos
y así realizar preparaciones semipermanentes. Para la tinción se eligieron la técnica argéntica
mediante goteo con solución acuosa de nitrato de plata al 2 %, probando los siguientes tiempos de
exposición: 5 min, 15 min, 30 min, 45 min y 1 hora, y la de hematoxilina-eosina, siguiendo el
método de Luna (1968). Finalmente, los cortes fueron montados con Entellan. Las preparaciones
fueron observadas con microscopio óptico Motic B Mod. BI-223, empleando los objetivos 4X,
10X y 40X. Para la técnica de microscopía de contraste de fase se utilizó un microscopio de
epiflourescencia y contraste de fases LEICA con los objetivos 10X, 20X y 40X. Las imágenes se

720
Entomología mexicana, 4: 719−724 (2017)

fotografiaron con una cámara Moticam 2000, usando el programa Motic (para XP), cámaras
digitales Nikkon Coolpix S4400 y Canon PowerShot Elph 190 IS; finalmente se realizó su
interpretación.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Al probar diferentes tiempos de exposición a la solución acuosa de nitrato de plata, se observó
que la exposición a 45 min. fue la mejor, debido a que resalta con mayor detalle los componentes
celulares del corte, facilitando la observación del tejido. Las especies estudiadas presentan varias
similitudes en el arreglo histológico de sus ojos, sin embargo, existen particularidades que
diferencian a cada especie, las cuales son descritas a continuación:
En la figura 1 A se presenta un macho adulto de Orthemis ferruginea, en la 1 B se muestra el
corte histológico longitudinal y ligeramente oblicuo teñido con Hematoxilina y Eosina (H-E) desde
la parte externa hacia la interna, se diferencia el rábdom en un tono más claro, el cual se localiza
debajo de los conos cristalinos y se encuentra rodeado de las células de la retina (transparentes en
la imagen), existe la presencia de una membrana basal fenestrada, en la que las tráqueas muestran
tener un tamaño diferente. En la parte más interna se observa al nervio óptico teñido en tonos claros
y oscuros, así como algunas reminiscencias de la parte que conforma al ganglio nervioso.

Figura 1. A: Orthemis ferruginea. B: Corte histológico longitudinal y oblicuo teñido con H-E donde se observa: cr:
cono cristalino (57 μm y 67 μm); R: rábdom (540 μm); MB: membrana basal; t: tráqueas; no: nervio óptico (237 μm);
N: ganglio nervioso (Imagen a 10X). C: Corte longitudinal teñido con H-E observado en microscopía de contraste de
fases, utilizando filtro azul en el que se observa: c: córnea; cc: células corneógenas; cr: cono cristalino; cp: células
pigmentarias; R: rábdom; re: células de la retina (Imagen a 40X). D: Corte longitudinal teñido con nitrato de plata en
el que se observa: c: córnea; cr: cono cristalino; R: rábdom (Imagen a 40X). E: Corte transversal teñido con nitrato de
plata en microscopía de contraste de fases, observando: c: córnea; cr: cono cristalino, R: rábdom (Imagen a 10X).

Al observar un corte teñido con H-E con el uso del filtro azul en la microscopía de contraste de
fases se observa la córnea, en la parte superior de los conos cristalinos se aprecian las células
corneógenas y, a pesar de no ser tan evidentes a los lados, se logran ver algunas células
pigmentarias; se distingue con mayor facilidad el rábdom y las células de la retina (Fig. 1C). En el
corte teñido con nitrato de plata, con una disposición longitudinal y ligeramente oblicua, se aprecia

721
Martínez-López et al.: Descripción histológica de ojos compuestos de Orthemis ferruginea y de Enallagma civile.

la córnea en un tono dorado desprendida de algunas partes, los conos cristalinos mostrando un
acomodo heterogéneo y diferentes dimensiones, pero manteniendo la forma típica de una pirámide
invertida; la región del rábdom se encuentra teñida en un tono negro, debido a la gran afinidad que
presenta este tipo de células al nitrato de plata (Fig. 1D). En el corte transversal teñido con nitrato
de plata, observado en microscopía de contraste de fases utilizando filtro verde, se observa la
córnea como una capa gruesa, los conos cristalinos con una forma circular y con tamaños
diferentes, son mucho más brillantes con el uso de este filtro; posteriormente se observa el rábdom
en un tono obscuro y rodeado por las células de la retina en forma de rosetas (Fig. 1E).
La Fig. 2 A, muestra una hembra adulta de Enallagma civile. Las figuras 2 B y C presentan el
corte longitudinal del ojo compuesto teñido con H-E, se observa, del exterior al interior, la
presencia de la córnea completa, formada por una sola capa de células y teñida en un tono rosa
claro, la presencia de los conos cristalinos que son ligeramente más alargados y presentan un
acomodo heterogéneo, a cada lado en la parte superior se encuentran las células corneógenas y por
el contrario en la parte inferior están ubicadas las células formadoras del cono cristalino.
Posteriormente, la retina ocupa una gran área dentro del corte; la membrana basal (fenestrada)
teñida en un tono más oscuro, no es muy gruesa. El nervio óptico está ligeramente desprendido y
su unión al ganglio nervioso del protocerebro.

Figura 2. A: Enallagma civile (Foto por Haber, 2006). B y C: Cortes longitudinales en donde se observa del exterior
al interior: c: córnea, cc: células corneógenas, cr: como cristalino (66.5 µ), ccr: células formadoras del cono cristalino,
R: rábdom (251.2 µ), MB: membrana basal, no: nervio óptico, N: ganglio nervioso; (B: Imagen observada a 10X; C:
Imagen observada a 40X). D y E: Cortes longitudinales observados con microscopía de contraste de fases, utilizando
filtro azul y filtro verde, respectivamente, donde se detalla: c: córnea; cc: células corneógenas; cr: cono cristalino; ccr:
células formadoras del cono cristalino: R: rábdom; (Imágenes observadas a 20X).

Al usar el filtro verde en la técnica de microscopía de contraste de fases en un corte histológico


longitudinal y oblicuo (Fig. 2D) permite la diferenciación de las células corneógenas en un tono
rosa brillante, los conos cristalinos brillantes que presentan un arreglo heterogéneo pero con las
mismas dimensiones. Los rabdoméros se aprecian como haces de luz brillante. Por el contrario,
con el uso del filtro azul se observa claramente la córnea como una capa muy delgada en tono rosa
claro brillante, los conos cristalinos bien definidos, en la parte superior se encuentran las células

722
Entomología mexicana, 4: 719−724 (2017)

corneógenas teñidas en tono rosado y en la parte inferior a las células formadoras del cono
cristalino. La región del rábdom se observa en tono rosado con haces de luz brillante hacia cada
lado (Fig. 2E).
De acuerdo con los resultados obtenidos, se observó que la tinción con nitrato de plata permite
una mejor diferenciación del rábdom así como el entramado de unión de las células de la retina al
nervio óptico, al trabajar con técnicas argénticas se permite la diferenciación de estructuras
inervadas por fibras nerviosas debido a que la plata se fija con facilidad a las mismas, confirmando
lo que señala Luna (1968).
En este trabajo se empleó la microscopía de contraste para observar estructuras celulares en un
ojo compuesto. Sánchez (2011) indica que algunos autores recomiendan esta técnica para el estudio
morfológico de artrópodos. En la revisión realizada no se encontraron trabajos que la hayan
empleado, sin embargo, dicho autor considera que es una gran herramienta en el estudio
morfológico, principalmente de muestras no foto absorbentes y que ofrecen al investigador
imágenes bastante llamativas. Es importante mencionar que el filtro azul resalta mejor las
estructuras celulares teñidas con Hematoxilina y Eosina; mientras que el filtro verde funciona
mejor al resaltar estructuras teñidas con Nitrato de Plata.
En el zigóptero E. civile y en el anisóptero O. ferruginea se observó que existe un acomodo
heterogéneo en los conos cristalinos, al presentar varias inserciones en ciertas regiones, pero
difieren en la longitud de los conos, en E. civile todos tienen las mismas dimensiones; por el
contrario, en O. ferruginea las dimensiones son diferentes. Esto concuerda con lo encontrado por
Villeda et al. (2013), quien reporta el caso particular de Hetaerina americana (Zygoptera), donde
el acomodo del cono cristalino es heterogéneo, así mismo menciona que no se había reportado en
ninguna publicación sobre la histología del ojo compuesto para odonatos u otros insectos. Se infiere
que posiblemente existan factores evolutivos que estén estrechamente relacionados con este
acomodo, en particular de los ojos compuestos, por lo que sería importante seguir investigando en
diferentes especies de odonatos para saber si es un patrón constante.

CONCLUSIÓN
Se determinó que el mejor tiempo de exposición con la técnica argéntica de nitrato de plata es
de 45 minutos; así mismo que esta técnica es buena para resaltar los componentes nerviosos en el
ojo compuesto, detallando muy bien la zona del rábdom y las rosetas de las células de la retina.
Mediante la técnica histológica se encontró que ambas especies presentan un acomodo
heterogéneo de los conos cristalinos, pero difieren en las dimensiones, siendo en O. ferruginea de
tamaño variable.
Finalmente, con el uso de la técnica de microscopía de contraste de fases se permitió diferenciar
mejor algunas estructuras celulares en el ojo compuesto de acuerdo a las siguientes combinaciones:
filtro azul-Hematoxilina y Eosina, y filtro verde-tinción argéntica.

Literatura Citada
Buschbeck, E. K. and M. Friedrich. 2008. Evolution of the insect eyes: Tales of ancient heritage,
deconstruction, reconstruction, remodeling, and recycling. Evolution: Education and Outreach, 1:
448−462.
Corbet, P. S. 1999. Dragonflies, Behavior and Ecology of Odonata. Cornell University Press: New York.
829 pp.
Haber, W. A. 2006. Dragonflies and Damselflies (Odonata) of Monteverde, Costa Rica: Enallagma civile
female. University of Massachusetts, Boston. Disponible en: http://efg.cs.umb.edu/monteverde/Ode
/Coenagrionidae/Enallagma-civile-f-813-1e14.jpg.

723
Martínez-López et al.: Descripción histológica de ojos compuestos de Orthemis ferruginea y de Enallagma civile.

Laughlin, S. and S. McGinnes. 1978. The structures of dorsal and ventral regions of a dragonfly retina. Cell
Tissue Research, 188: 427−447.
Luna, L. G. 1968. Manual of Histologic Staining Methods of the Armed Forces Institute of Pathology. Mc
Graw Hill, USA. 258 pp.
Meyer, P. E. and T. Labhart. 1993. Morphological specialization of dorsal rim ommatidia in the compound
eye of dragonflies and damselflies (Odonata). Cell Tissue Research, 272: 17−22.
Needham, J. and M. J. Jr. Westfall. 1954. A manual of the dragonflies of North America (Anisoptera)
including the Greater Antilles and the provinces of the Mexican border. University California Press:
Berkeley. 615 pp.
Ninomiya, N., Tominaga, Y. and M. Kuwabara. 1969. The fine structure of the compound eye of a
Damselfly. Zeitschrift für Zellforschung und Mikroskopische Anatomie. Abteilung Histochemie, 98:
17−32.
Ramirez, A. 2010. Odonata. Revista de Biología Tropical, 58: 97−136.
Sánchez, M. G. A. 2011. Algunas notas sobre el uso de técnicas de microscopía en la taxonomía de
artrópodos. Métodos en Ecología y Sistemática, 6(3): 53−61.
Usinger, R. 1956. Aquatic Insects of California: with keys to North American genera and California species.
USA: University of California Press. 508 pp.
Villeda, C. M. P., Rojas, F. V. L., Barrera, E. H., Lara, V. J. A., Guedea, F. D. y P. P. Ruiz. 2013. Histología
comparativa de ojos compuestos de Hetaerina americana (Calopterigidae: Zygoptera) y
Brechmorhoga mendax (Libellulidae: Anisoptera). Pp. 1442−1448. In: A. Equihua-Martínez, E. G.
Estrada-Venegas, J. A. Acuña-Soto y M. P. Chiares-Grijalva. Entomología mexicana Vol. 12, Tomo
2. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de Entomología, Texcoco, estado de México

724
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ESPECIES DE “GALLINA CIEGA” (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE)


ASOCIADAS A CAÑA DE AZUCAR (Saccharum officinarum L.) EN EL CENTRO DE
NAYARIT, MÉXICO

Kenedy A. Cortez-Isiordia1, Néstor Isiordia-Aquino2 , Miguel Á. Moron3, Ricardo J. Flores-


Canales2, Octavio J. Cambero-Campos2, Miguel Díaz-Heredia2.
1
Posgrado en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit. Km 9, carretera Tepic-
Compostela, colonia centro, Xalisco, Nayarit. México. C. P. 63780.
2
Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit; Km 9, carretera Tepic-Compostela, colonia
centro, Xalisco, Nayarit. México. C. P. 63780.
3
Red de Biodiversidad y Sistemática, Instituto de Ecología, A.C. Apartado Postal 63, Xalapa, Veracruz. México. C.
P. 91000.
.
Autor de correspondencia: nisiordia@gmail.com

RESUMEN. En Nayarit la producción de caña de azúcar y su industria azucarera mantienen gran importancia por la
generación de empleos y divisas, sin embargo, su rendimiento se ve afectado por el complejo de “gallinas ciegas”
(Coleoptera: Melolonthidae), consideradas como una de las principales plagas rizófagas de plantas cultivadas. Con el
objetivo de identificar las especies que conforman el complejo “gallina ciega” y su distribución poblacional en caña
de azúcar, se realizaron muestreos de suelo semanales de enero a junio de 2016 en cuatro ejidos de Xalisco, Nayarit
(México). Se obtuvieron 597 larvas correspondientes a la familia Melolonthidae, tres subfamilias, seis tribus y 14
especies distribuidas en los géneros Phyllophaga, Ceraspis, Paranomala, Cyclocephala y Golofa. El género mejor
representado fue Phyllophaga (cinco especies, 35.71 %). La especie más abundante fue Triodonyx lalanza Saylor (321
individuos, 53.77 %). La especie menos abundante fue Golofa pusilla Arrow (un individuo, 0.16 %). La mayor
actividad de “gallinas ciegas” se presentó en febrero (281 individuos, 47.06 %) y la menor en mayo (siete individuos,
1.17 %), situación que coincide con la formación de pupas, adultos tenerales y la emergencia de adultos de la mayoría
de la población.

Palabras clave: Phyllophaga, Ceraspis, Paranomala, Cyclocephala, Golofa.

“White grubs” species (Coleoptera: Melolonthidae) associated to sugar cane (Saccharum


officinarum L.) in the center of Nayarit, México

ABSTRACT. In Nayarit the production of sugar cane and its sugar industry are of great importance for the generation
of jobs and foreign exchange generation. However its yield is affected by the "white grubs”, larval species of
Coleoptera Melolonthidae considered pest infestations of cultivated plants, included in the genus Phyllophaga mainly.
The "white grubs” has been studied because of its great diversity, distribution and agricultural importance. Whit the
objective of identify the species that make up the "white grubs" complex and its population distribution in sugarcane,
weekly soil samples were made from January to June 2016 in Xalisco, Nayarit, México. The results showed the
collection of 597 larval specimens belonging to the Melolonthidae family, three subfamilies, six tribes and 14 species
distributed in the genera; Phyllophaga, Ceraspis, Paranomala, Cyclocephala and Golofa. The genus best represented
was Phyllophaga (five species, 5.71%). The most abundant species was Triodonyx lalanza Saylor (321 individuals,
53.77%). The least abundant species was Golofa pusilla Arrow (one individual, 0.16%). The greatest activity of "white
grubs" was presented in February (281 individuals, 47.06%) and the lowest in May (seven individuals, 1.17%) situation
that coincides with the formation of pupae, adult tenerand and adult emergence of the majority of the population.

Keywords: Phyllophaga, Ceraspis, Paranomala, Cyclocephala, Golofa.

INTRODUCCIÓN
En México a las larvas de “escarabajos de mayo” o “mayates sanjuaneros” (Insecta: Coleoptera:
Melolonthidae) se le conoce como “gallina ciega” (GC), “nixticuil” o “gusano blanco del suelo”
(Morón et al., 1996; Romero et al., 2010). Integran la fauna edafícola más conocida en el mundo

725
Cortez-Isiordia et al.: Especies de “gallina ciega asociadas a caña de azúcar en el centro de Nayarit.

(Morón, 2001), debido a que la mayor parte de su desarrollo (etapas de huevo, tres estadios larvales,
prepupa, pupa y adulto) ocurre en el suelo (Romero et al., 2010). El ciclo de vida de las especies
más conocidas es anual, aunque también existen especies bianuales o trianuales (Morón et al.,
2014), según su interacción con el ambiente (Romero et al., 2010). Su abundancia depende
directamente de factores como: tipo de suelo, humedad, disponibilidad de materia orgánica, pH,
fertilización y aplicación de pesticidas (Pérez et al., 2014). Tienen tres hábitos alimenticios;
rizófagas, saprófagas y facultativas (Morón et al., 1996; Morón, 2001; Romero et al., 2010). La
actividad de la GC comúnmente se relaciona con daños directos a raíces de plantas cultivadas
(Morón, 2010), aunque también ofrecen beneficios con la evacuación de sus heces ricas de
bacterias y compuestos nitrogenados de fácil asimilación, que promueven la fertilidad del suelo
(Romero et al., 2010). La mayoría de las especies rizófagas se encuentran en el género Phyllophaga
Harris, 1827 (Morón, 2010). La diversidad mundial de la familia Melolonthidae Leach, 1819
incluye cerca de 19,280 especies, ubicadas en cuatro subfamilias: 3,880 Rutelinae MacLeay, 1819,
2300 Dynastinae MacLeay, 1819, 3,100 Cetoniinae Leach, 1815 y una mayor riqueza para
Melolonthinae Leach, 1819, con 10,000 especies (Morón, 2010).
En estudios de la entomofauna de Coleoptera: Melolonthidae en la zona cañera de Tepic,
Nayarit, Morón et al. (1996, 1998) registraron 92 especies, con la mayor diversidad para la
subfamilia Melolonthinae 36 especies, Dynastinae (23), Rutelinae (19), Cetoniinae (10) y
Trichiinae (4) (Morón et al., 2014). En la zona cañera de Xalisco, Nayarit existen pocos estudios
sobre GC, Cortez et al. (2016) reportaron 13 especies con dominancia de Ceraspis jaliscoensis
Delgado y Navarrete-Heredia, 2004, con nuevo registro para la entidad. Para proponer el manejo
integrado de la GC, debe partirse de la identificación de especies que ocasionan los daños, por ello
se consideró necesario realizar la presente investigación, con los objetivos de identificar las
especies de GC asociadas al cultivo de caña de azúcar en Xalisco, Nayarit y conocer la distribución
poblacional en el área de estudio.

MATERIALES Y MÉTODO
Las actividades de estudio se llevaron a cabo en cuatro ejidos del municipio de Xalisco, Nayarit,
en parcelas de caña con ciclos de corte y abandonadas, con y sin antecedentes de infestación. Los
puntos de muestreo fueron situados en Xalisco (21° 26’ 39’’ N; 104° 54° 54’ 06’’ O, 915 msnm),
El Pantanal (21° 25’ 31’’ N; 104° 51’ 34’’ O, 969 msnm), Emiliano Zapata (21° 21’ 55’’ N; 104°
54’ 41’’ O, 1000 msnm), y La Curva (21° 21’ 35’’ N; 104° 50’ 13’’0, 920 msnm) (SIGEN, 2016).
El clima es semicálido subhúmedo, con lluvias en verano (junio a septiembre). Su precipitación
promedio anual es de 1,232.4 mm y su temperatura promedio anual es de 23 °C (INAFED, 2010).
La colecta de larvas se realizó acorde a la metodología de Cortez et al. (2016); se realizaron
muestreos de suelo por bloques de 30 x 30 x 30 cm semanalmente durante el periodo de enero a
julio de 2016. Los especímenes recolectados se trasladaron al laboratorio de Parasitología Agrícola
de la Unidad Académica de Agricultura (UAA) de la Universidad Autónoma de Nayarit (UAN)
para su procesamiento. Para la separación de individuos por género se consideraron las
características de raster (tipo de abertura anal, presencia y forma de la palidia) principalmente
(Lugo et al., 2012). De las larvas recolectadas, un 50 % se conservaron el alcohol al 70 %, en
frascos de 50 mL etiquetados con los datos de recolecta. El otro 50 % se sometió a un proceso de
cría para la obtención del estado adulto y confirmación de la especie. Acorde a la metodología de
Cortez et al. (2016) cada individuo se colocó en recipientes plásticos de 200 ml con 100 ml de
suelo estéril y una rodaja de zanahoria (50 g) para su alimentación. Los recipientes se taparon con
un trozo de tela tipo organza para facilitar el flujo de aire. Los individuos se mantuvieron bajo
observación cada dos días, para separar los adultos obtenidos o renovar el suelo contaminado.

726
Entomología mexicana, 4: 725−730 (2017)

La determinación taxonómica se realizó con claves dicotómicas de Ritcher (1966) y Morón


(1986) y por comparación de especímenes identificados de la colección de la U.A.A. de la U.A.N.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se obtuvieron 626 especímenes; 597 larvas, nueve pupas y 20 adultos tenerales en la revisión
de 300 cepas de caña de azúcar, que correspondieron a 14 especies, seis géneros, cinco tribus y tres
subfamilias de Coleoptera: Melolonthidae. Resultados similares fueron reportados por Morón et
al. (1996) y Cortez et al. (2016). De igual manera Zaragoza et al. (2016) reportaron que los
especímenes capturados con trampas de luz blanca en la zona cañera de Morelos, correspondieron
principalmente a estas subfamilias de Melolonthidae. De la fauna edafícola de Scarabaeoidea, los
miembros que comúnmente se asocian a las raíces de gramíneas como caña de azúcar y maíz,
corresponden a la subfamilia Melolonthinae (Morón, 2010; Lugo et al., 2012; Huelgas et al., 2014;
Cortez et al., 2016).
La subfamilia Melolonthinae fue la mejor representada (siete especies, 50 %) y (tres géneros,
50 %), de los cuales Phyllophaga fue el más diverso (cinco especies, 35.71 %). La riqueza
específica del género Phyllophaga en la zona, representa problemas potenciales en daños a las
raíces de caña de azúcar, ya que parte de las especies incluidas en este género se consideran plagas
rizófagas de plantas cultivadas (Morón, 2010). A nivel de especie, predominó Triodonyx lalanza
Saylor, 1941 (identificada en proceso de cría) (Fig. 2 a-d), con (321 ejemplares, 53.76 %), seguido
de Phyllophaga sp. 1 (94 ejemplares, 15.74 %). C. jaliscoensis (identificada en proceso de cría)
(Fig. 2 e-h) fue la tercer especie abundante (76 individuos, 12.73 %), las otras cuatro especies de
Phyllophaga juntas totalizan (38 ejemplares, 6.36 %). En este complejo se encontraron cuatro
especies de Anomalini, entre las que destacan por su abundancia la morfoespecie C (25 individuos,
4.19 %), seguida de Paranomala forreri (Bates, 1888) (identificada en proceso de cría) (Fig. 3 a-
d) (16 ejemplares, 2.68 %). Las proporciones más bajas correspondieron a Cyclocephala sp. 2 (siete
ejemplares, 1.17 %), Cyclocephala sp. 1 (cinco ejemplares, 0.83 %) y Golofa pusilla Arrow, 1911
(identificada en proceso de cría) (Fig. 3 e-h) (un ejemplar, 0.17 %). La larva de T. lalanza, tiene
gran volumen corporal (3.5 g de peso fresco), 8 mm de anchura en la cápsula cefálica y 5 a 6 cm
de longitud, fue la especie más abundante en los cuatro ejidos estudiados, con un registro promedio
de 1.07 larvas/cepa. Lo anterior hace posible que sea la principal especie responsable de ocasionar
daños a las raíces de caña de azúcar en la zona, al igual que en la zona cañera de Tepic, Nayarit y
sus alrededores (Morón et al., 1996). La abundancia de C. jaliscoensis muestra que es otra de las
especies adaptadas al cultivo, con un registro promedio que osciló entre 0.25 y 32 larvas/cepa en
algunos puntos de muestreo. Cortez et al. (2016) reportaron nuevos registros de C. jaliscoensis
para Nayarit, como la especie más abundante (53 % de 745 individuos recolectados) en una parcela
de caña de azúcar de 5 ha, sin reportes de daños a sus raíces, aunque algunos autores confirman
que las larvas de las especies del género Ceraspis tienen hábitos rizófagos estrictos (Pardo, 2013).
El género Ceraspis LePeletier y Audinet-Serville, 1824 en México reúne tres especies endémicas;
Ceraspis velutina (Bates, 1887), Ceraspis oaxacaensis (Delgado, 2001) y C. jaliscoensis, esta
última descrita, con pocos individuos recolectados en estado adulto sobre hierba y musgo en las
montañas de Mascota, Jalisco (Delgado y Navarrete-Heredia, 2004).
Es importante resaltar la obtención de ejemplares del complejo Anomalini en la zona, cuyas
larvas se desarrollan en suelos ricos de materia orgánica, aunque no se han precisado los hábitos
alimenticios de la mayoría de sus especies (Morón, 2010), pero algunas como Paranomala cincta
Say, 1835 registradas en la zona cañera de Nayarit, cuenta con hábitos rizófagos (Morón et al.,
1996). Entre el complejo Anomalini obtenido, la única especie identificada mediante proceso de
cría fue P. forreri con nuevos registros para Nayarit con baja proporción (4.4 3 % de 745 individuos

727
Cortez-Isiordia et al.: Especies de “gallina ciega asociadas a caña de azúcar en el centro de Nayarit.

obtenidos) (Cortez et al., 2016), sin la confirmación de su hábito alimenticio (Morón, 2010). Otra
de las especies que registró una baja abundancia fue G. pusilla, cuya larva fue la de mayor volumen
corporal (entre 55 y 60 mm de longitud y 13 mm de anchura). Aunque esta especie es de gran
tamaño no ocasiona daños a las raíces de caña de azúcar (Cortez et al., 2016), pues cuenta con
hábitos saprófagos (Morón, 2010).
Los datos obtenidos sobre la fluctuación poblacional de GC en los cuatro ejidos indican que la
mayor actividad ocurre durante enero y febrero (457 ejemplares, 76.55 %), su actividad decrece a
partir de marzo con (89 ejemplares, 14.91 %), (32 individuos, 5.36 %) en abril y (siete ejemplares,
1.17 %) en mayo, con ligero incremento en junio (12 ejemplares, 2.01 %). Este comportamiento
puede atribuirse a la disminución de humedad de los suelos y la escasez de raíces vivas por la
cosecha de la mayoría de las parcelas en la zona, lo que propicia que gran parte de la población
pase al estado de pupa y a la formación de adultos tenerales. (Morón et al., 1996).
Los adultos tenerales extraídos del suelo correspondieron a C. jaliscoensis, Phyllophaga sp. 1
(Fig. 1a), Phyllophaga sp. 2 (Fig. 1b), Phyllophaga sp. 3 (Fig. 1c) y Phyllophaga sp. 4 (Fig. 1d);
asimismo, la notable abundancia de C. jaliscoensis indica la posibilidad de que esta especie
univoltina (Cortez et al., 2016) emerja del suelo en mayo, como ha sido referido para otras especies
del género Ceraspis (Pardo et al., 2005).

a b c d

Figura 1. Adultos tenerales en muestras de suelos cañeros de Xalisco, Nayarit.

e f g h

a b c d

Figura 2. Relación larva - adulto de especies de “gallina ciega”. Triodonyx lalanza a) larva, b) cápsula cefálica, c)
raster, d) adulto. Ceraspis jaliscoensis e) larva, f) cápsula cefálica, g) raster h) adulto

728
Entomología mexicana, 4: 725−730 (2017)

a b c d

e f g h

Figura 3. Relación larva-adulto de especies de “gallina ciega”. Paranomala forreri. a) larva, b) cápsula cefálica, c)
raster, d) adulto. Golofa pusilla. e) larva, f) cápsula cefálica, g) raster, h) adulto

CONCLUSIÓN
Las 597 especímenes recolectados correspondieron a la familia Melolonthidae, distribuidas en
tres subfamilias (Melolonthinae, Rutelinae y Dynastinae), cinco tribus (Melolonthini;
Macrodactylini, Anomalini, Cyclocephalini y Dynastini) y 14 especie de seis géneros (Triodonyx,
Phyllophaga, Ceraspis, Paranomala, Cyclocephala y Golofa). A nivel de subfamilia,
Melolonthinae fue la mejor representada (453 especímenes, siete especies), el género mejor
representado fue Phyllophaga (132 individuos, cinco especies). T. lalanza fue la especie
predominante (321), seguida de P. sp.1 (94) y C. jaliscoensis (76).
Las poblaciones de GC registraron una mayor actividad en los meses de enero (176) y febrero
(281 individuos), mientras que la actividad más baja se registró en abril (32 individuos) y mayo
(siete individuos), situación relacionada con la formación de pupas y adultos tenerales de la
mayoría de la población.
En los cuatro ejidos estudiados se concentra una población importante de especies de GC con
hábitos benéficos, distribuidas en los géneros Ceraspis, Paranomala, Cyclocephala y Golofa, que
pueden realizar funciones importantes en el mejoramiento de los suelos, para lo cual, a fin de no
tener afectaciones sobre estas especies, los métodos de control deberán ser dirigidos a T. lalanza y
al complejo de especies del género Phyllophaga, que por sus hábitos rizófagos pueden llegar a
ocasionar daños importantes a las raíces de caña de azúcar en la zona.

Agradecimientos
El primer autor reconoce al personal del Laboratorio de Coleópteros Edafícolas del Instituto de
Ecología A. C., Xalapa (Veracruz), tanto por el entrenamiento en taxonomía de Melolonthidae
como por la identificación y/o corroboración del material biológico recolectado en el estudio.

Literatura Citada
Cortez-Isiordia, K. A., Isiordia-Aquino, N., Lugo-García, G. A., Flores-Canales, R. J., Santillán-Ortega, C.
y M. A. Morón. 2016. Especies de Coleoptera Melolonthidae asociadas a caña de azúcar (Saccharum
officinarum L.) en Xalisco, Nayarit, México. Pp. 177−190. En: G. A. Lugo-García, A. Aragón-García
y A. Reyes-Olivas. (Eds.). Diversidad, Ecología y Manejo de plagas edafícolas. Publicación especial,
Universidad Autónoma de Sinaloa y Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. México.
Delgado, L. 2001 A new species of Ceraspis, with a key to the Mexican species of the genus (Coleoptera:
Melolonthidae; Melolonthinae). Journal of the New York Entomological Society, 109(1): 167−170.
Delgado, L. and J. L. Navarrete-Heredia. 2004. Ceraspis jaliscoensis, a new species from México
(Coleoptera: Scarabaeidae: Melolonthinae). Zootaxa, 787: 1−7.

729
Cortez-Isiordia et al.: Especies de “gallina ciega asociadas a caña de azúcar en el centro de Nayarit.

Huelgas-Marroquín, P., Nájera-Rincón, M. B. y E. del Val-de-Gortari. 2014. El complejo “gallina ciega”


(Coleoptera: Melolonthidae) en tres sistemas de cultivo de maíz en Michoacán. Entomología
mexicana, 1: 120−125.
Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal (INAFED, 2010). Enciclopedia de los
municipios y delegaciones de México. Disponible en: http://www.inafed.gob.mx/work/ enciclopedia
/EMM18nayarit/index.html. (Fecha de consulta: 17-VI-2016).
Lugo-García, G. A., Ortega-Arenas, L. D., Aragón-García, A., González-Hernández, H., Romero-Nápoles,
J., Reyes-Olivas A. y M. A. Morón. 2012. Especies de “gallina ciega” (Coleoptera: Scarabaeoidea)
asociadas al cultivo de maíz en Ahome, Sinaloa, México. Agrociencia, 46 (3): 307−320.
Morón, M. Á. 1986. El género Phyllophaga en México. Morfología, distribución y sistemática supra-
específica (Insecta: Coleoptera). Publicación 20. Instituto de Ecología, 344 pp.
Morón, M. Á. 2001. Larvas de escarabajos en México (Coleoptera: Melolonthidae). Acta Zoológica
Mexicana, Número especial, (1): 111−130.
Morón, M. Á. 2010. Diversidad y distribución del complejo “gallina ciega” (Coleoptera: Scarabaeoidea),
Pp. 51−76. In: L. A. Rodríguez del Bosque y M. Á. Morón. (Eds.). Plagas del suelo en México. Mundi
Prensa, México. 418 pp.
Morón, M. Á., Deloya, C., Ramírez-Campos, A. y S. Hernández-Rodríguez. 1998. Fauna de Coleoptera
Lamellicornia de la región de Tepic, Nayarit, México. Acta Zoológica Mexicana, (n. s.), 75: 73−116.
Morón, M. Á., Hernández-Rodríguez, S. y A. Ramírez-Campos. 1996. El complejo “gallina ciega”
(Coleoptera: Melolonthidae) asociado con la caña de azúcar en Nayarit, México. Folia Entomológica
Mexicana, 98: 1−44.
Morón, M. Á., Nogueira, G., Rojas-Gómez, C. V. y R. Arce-Pérez. 2014. Biodiversidad de Melolonthidae
(Coleoptera) en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85: 298−302.
Pardo-Locarno, L. C. 2013. Escarabajos (Coleoptera: Melolonthidae) del plan aluvial del Río Cauca,
Colombia I. Ensamblaje, fichas bioecológicas, extinciones locales y claves para adultos. Dugesiana,
20(1): 1−15.
Pérez-Agis, S. E., Morón, M. Á., Nájera-Rincón, M. y A. E. Castro-Ramírez. 2014. Factores que influyen
en la abundancia de Coleoptera: Melolonthidae con importancia agrícola en la región Purépecha,
Michoacán, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 30(1): 161−173.
Ritcher, P. O. 1966. White grubs and their allies. Oregon State University Press, Corvallis.
Romero-López, A. A., Morón, M. Á., Aragón-García, A. y F. J. Villalobos,. 2010. La “gallina ciega” vista
como un “ingeniero del suelo”. Southwestern Entomologist, 35(3): 331−343.
Sistema de Información Geográfica del Estado de Nayarit (SIGEN, 2016). Disponible en:
http://gis.sepen.gob.mx/localidades/cons_localidad.asp. (Fecha de consulta: 3-VI-2016).
Zaragoza-Ortega, M., Hernández-Cruz, J., Morón, M. Á., Valdez-Carrasco, J., Sánchez-Soto S. y O. Segura-
León. 2016. Phyllophaga en la zona cañera de Morelos, México. Southwestern Entomologist, 41(2):
453−468.

730
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

REVISIÓN DE Conocephalus Thunberg (ORTHOPTERA) DEPOSITADOS EN LA


COLECCIÓN DE ORTÓPTEROS DEL INSTITUTO TECNOLÓGICO DE CD.
VICTORIA, TAMAULIPAS, MÉXICO

Lizeth Berenice Cedillo-Salinas, Ludivina Barrientos-Lozano , Aurora Y. Rocha-Sánchez, Pedro


Almaguer-Sierra y Alfonso Correa-Sandoval

Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria. División de Estudios de Posgrado e Investigación. Blvd. Emilio Portes Gil
No. 1301. C. P. 87010. Cd. Victoria, Tamaulipas, México.
.
Autor de correspondencia: ludivinab@yahoo.com

RESUMEN. La subfamilia Conocephalinae (Orthoptera: Tettigoniidae) está compuesta actualmente por 154 especies
distribuidas mundialmente. De éstas, se reportan 15 especies para México. El presente trabajo tuvo como objetivo
revisar el material del género Conocephalus Thunberg, 1815 depositado en la colección de ortópteros del Instituto
Tecnológico de Cd. Victoria, recolectado en un periodo de aproximadamente 20 años. Se revisaron 109 ejemplares
recolectados en México. Se reportan cuatro especies y tres probables nuevos taxa. Se proporciona información sobre
distribución geográfica y para cada especie reportada se ilustran caracteres de diagnóstico.

Palabras clave: Biodiversidad, México, Conocephalinae, taxonomía, ecología.

Review of the genus Conocephalus Thunberg (Orthoptera) deposited in the Orthoptera


collection-Instituto Tecnológico de Cd. Victoria, Tamaulipas, Mexico

ABSTRACT. The subfamily Conocephalinae (Orthoptera: Tettigoniidae) is composed of 154 species distributed
worldwide. Out of these, 15 species are reported to occur in Mexico. This work aimed to review the material of the
genus Conocephalus Thunberg, 1815 deposited in the Orthoptera collection at the Technological Institute of Cd.
Victoria, Tamaulipas, Mexico. Specimens have been collected in a period of approximately 20 years. One hundred and
nine specimens were reviewed. We report four species, and three probably new taxa. Information on geographic
distribution is provided and diagnostic characters for each species herein reported are illustrated.

Keywords: Biodiversity, Mexico, Conocephalinae, taxonomy, ecology.

INTRODUCCIÓN
La familia Tettigoniidae (Tettigonioidea) es la más numerosa del suborden Ensifera con más de
1,000 géneros y unas 6,299 especies distribuidas mundialmente (Naskrecki, 2000). Una de las
subfamilias más comunes y abundantes en México son los Conocephalinae (Fontana et al., 2008;
Barrientos-Lozano et al., 2013). Éstos se conocen comúnmente como esperanzas o saltamontes de
las praderas, ocupan una gran cantidad de hábitats, desde vegetación herbácea abierta, vegetación
arbustiva semi-abierta, a bosques húmedos. En el bosque ocurren en los tres estratos principales:
en el suelo, el sotobosque y el dosel). Su rango elevacional va desde el nivel del mar a los 1,700 m
(Naskrecki, 2000). Los géneros más conocidos en México son: Conocephalus Thunberg, 1815;
Neoconocephalus Karny, 1907; Pyrgocorypha Stål, 1873 y Orchelimum Serville, 1838
(Barrientos-Lozano, 2004; Barrientos-Lozano et al., 2013). A pesar de su abundancia, pocos taxa
son considerados plaga. No obstante, recientemente al menos cinco especies del género
Euconocephalus se reportaron ocasionando severos daños a la agricultura en Pakistán (Panhwar et
al., 2014). Entre las revisiones recientes y más completas de los Conocephalinae destacan la de
Naskrecki (2000) y Gorochov (2009), ambos autores coinciden en que la taxonomía del grupo y de
varias superespecies no es clara, a la fecha. De acuerdo con Bolívar (1877) y Naskrecki (2000), el
género Conocephalus se define por las siguientes características: Cuerpo estrecho; tamaño

731
Cedillo-Salinas et al.: Revisión de Conocephalus depositados en la colección del IT de Cd. Victoria.

mediano; macrópteros (alas bien desarrolladas,) mesópteros (alas de mediano tamaño),


braquípteros (alas pequeñas), o scuamípteros (alas reduciéndose lateralmente); fastigio del vertex
comprimido lateralmente, apicalmente redondo-nunca en forma de cono; carina genal ausente,
labro y mandíbulas simétricas; ojos relativamente grandes; pronoto corto, lóbulos laterales semi-
triangulares, margen posterior del lóbulo con tímpano secundario; peine estridulatorio con
protuberancias semejando dientes; femora anterior y medio sin espinas en el margen inferior. En
machos, los cercos regularmente poseen un diente interno, raramente sin diente. Ovipositor recto
o débilmente curvo, con márgenes superior e inferior paralelos. Los Conocephalinae Mexicanos
han sido poco estudiados. Barrientos-Lozano et al. (2015) reportaron la señal acústica de dos
poblaciones alopátricas de Conocephalus (Anisoptera) ictus (Scudder, 1875) (= Conocephalus
(Xiphidion) ictus (Scudder, 1875) (Cigliano et al., 2017). En este trabajo se mostró que la señal
acústica de cada una de las poblaciones estudiadas es diferente y representan probablemente
especies crípticas. El presente trabajo tuvo como objetivo examinar el material del género
Conocephalus depositado en la colección de ortópteros-Tecnológico Nacional de México-Instituto
Tecnológico de Cd. Victoria (TecNM-ITCV), para determinar y confirmar las especies que alberga
la colección. Así como ilustrar los caracteres de diagnóstico que nos permitan delimitar fácilmente
los taxa y profundizar en el estudio de la taxonomía y sistemática del grupo.

MATERIALES Y MÉTODO
Los ejemplares fueron recolectados en diversas localidades del País en el periodo 2000-2016
por Barrientos-Lozano y colaboradores. El material está depositados en la colección de ortópteros
del Tecnológico Nacional de México-Instituto Tecnológico de Cd. Victoria (TecNM-ITCV). A la
fecha se han revisado 109 ejemplares. El material revisado ha sido montado y etiquetado. Con los
datos de colecta e información ecológica disponible para cada ejemplar, se elaboró una base de
datos en Excel©. Para la determinación de las especies se utilizaron claves de Naskrecki (2000) e
información disponible en línea (Cigliano et al., 2017). Los caracteres de diagnóstico que se
utilizaron para delimitar los taxa son: forma y tamaño del fastigio del vertex y fastigio frontalis,
pronoto vista dorsal y lateral. En machos el aparato estridulador, cercos vista dorsal, lateral y
ventral, plato subgenital y estilos. En hembras el plato subgenital, ovipositor y lóbulo del
ovipositor. Los ejemplares se colocaron en cámara húmeda para ablandarlos y facilitar el manejo,
posteriormente se fotografiaron los caracteres de mayor valor taxonómico. Para la toma de
fotografías se utilizó un microscopio estereoscópico marca MOTIC-SWZ-168®, equipado con
cámara digital de 10 mp. Todas las fotografías se tomaron a 20X.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El material revisado representa 28 localidades (Fig. 1). Las localidades en las que se recolectó
el mayor número de ejemplares son: Tlalnepantla, Estado de México (14), de éstos 13 corresponden
a C. (Anisoptera) ictus y uno (macho) a C. (A.) cinereus; Tamazunchale, San Luis Potosí (13),
todos pertenecen a C. (A.) ictus; El Mante, Tamaulipas (10), los cuales representan tres especies
[C. (A.) magdalenae, C. (A.) strictus y C. (A.) cinereus]. En las restantes localidades se recolectaron
ocho o menos ejemplares. De las 15 especies reportadas para México se confirman cuatro: C. (A.)
cinereus Thunberg, 1815; C. (A.) ictus (Scudder, 1875); C. (A.) magdalenae Naskrecki, 2000; C.
(A.) strictus (Scudder, 1875). La distribución geográfica de los cuatro taxa reportados se muestra
en la Fig. 1. C. (A.) ictus y C. (A.) magdalenae presentan una amplia distribución. C. (A.) ictus se
recolectó del noreste al sur-oeste de México, en un rango elevacional de 300 a 2,000 m. C. (A.)
magdalenae, descrita de ejemplares recolectados en Costa Rica (Naskrecki, 2000) se recolectó
también del noreste al sur-oeste de México, incluyendo la Costa del Pacífico, Estado de Guerrero;

732
Entomología mexicana, 4: 731−736 (2016)

esta especie se distribuye prácticamente desde el nivel del mar (17 msnm-Ixtapa, Zihuatanejo,
Guerrero) hasta los 2,100 m (Cadereyta de Montes, Querétaro).

Figura 1. Mapa de distribución geográfica de Conocephalus spp., en México. (Tomada y


Modifcada de Google Earth®, 2016).

Conocephalus (Anisoptera) strictus y C. (A.) cinereus tienen al parecer una distribución más
restringida en México, la primera hacia el noreste y la segunda desde la Huasteca hacia el centro-
sur y la Planicie Costera del Golfo de México. De acuerdo con Cigliano et al. (2017), C. (A.)
strictus extiende su distribución hacia el sur y centro-este de Estados Unidos hasta la parte oriental
de Canadá. Mientras que C. (A.) cinereus se extiende hasta Centro América. Las cuatro especies
aquí reportadas ocurren simpátricamente en el noreste de México. Mientras que en el centro-sur y
Costa del Pacífico ocurren simpatricamente C. (A.) magdalenae y C. (A.) ictus. C. (A.) magdalenae
fue reportada previamente para los Estados de Veracruz, Jalisco y Oaxaca (Naskrecki, 2000).
Los caracteres de mayor utilidad para separar las especies se ilustran en las figuras 2-5. El
número de ejemplares por taxa se distribuye de la siguiente manera: C. (A.) ictus, 45; C. (A.)
magdalenae, 32; C. (A.) strictus, 15; C. (A.) cinereus, ocho. El resto del material representa tres
especies que no corresponden a ninguna de las descritas, por lo que probablemente representan
nuevas especies. En machos, los caracteres de mayor utilidad para delimitar las especies son: forma
y tamaño del fastigio del vertex en vista ventral y dorsal, y caracteres asociados a la genitalia
externa (cercos y plato subgenital). Caracteres adicionales (como aparato estridulatorio y señales
acústicas) proporcionan ayuda en la delimitación de especies en la mayoría de los grupos de
Orthoptera (Barrientos-Lozano et al., 2015).

CONCLUSIÓN
Los Conocephalinae s.l. (Conocephalinae, Agraeciinae, Copiphorinae) mexicanos han sido muy
poco estudiados. La taxonomía del grupo no es precisa a la fecha y prácticamente no hay
información disponible sobre aspectos básicos como biología, ecología y comportamiento. El
presente trabajo aporta información sobre caracteres morfológicos de diagnóstico y distribución
geográfica de cuatro taxa: C. (A.) ictus, C. (A.) magdalenae, C. (A.) strictus y C. (A.) cinereus.

733
Cedillo-Salinas et al.: Revisión de Conocephalus depositados en la colección del IT de Cd. Victoria.

a)
c)

d)

b)

Figura 2. Conocephalus (Anisoptera) ictus, macho: a) fastigio vista frontal, b) fastigio vista dorsal, c) cercos vista
dorsal, d) plato subgenital vista ventral.

a) c) d)

b)

Figura 3. Conocephalus (Anisoptera) magdalenae, macho: a) fastigio vista frontal, b) fastigio vista dorsal, c) cercos
vista dorsal, d) plato subgenital vista ventral.

a)
c) d)

b)

Figura 4. Conocephalus (Anisoptera) strictus, macho: a) fastigio vista frontal, b) fastigio vista dorsal, c) cercos vista
dorsal, d) plato subgenital vista ventral.

734
Entomología mexicana, 4: 731−736 (2016)

a)

c) d)

b)

Figura 5. Conocephalus (Anisoptera) cinereus, macho: a) fastigio vista frontal, b) fastigio vista dorsal,
c) cercos vista dorsal, d) plato subgenital vista ventral.

Las cuatro especies son simpátricas en la región noreste de México. C. (A.) ictus y C. (A.)
magdalenae parecen ser los más abundantes y con amplia distribución geográfica, desde el noreste
al suroeste del país. C. (A.) strictus ocurre aparentemente solo en la región noreste y C. (A.) cinereus
desde la Huasteca hacia el sur del país. El gradiente elevacional en el que se recolectaron los taxa
estudiados oscila entre 0 a 2,100 msnm. Se ilustran tres caracteres de diagnóstico (fastigio, cercos
y plato subgenital) en machos, para delimitar los taxa. Se está revisando material adicional,
realizando estudios de comportamiento y análisis morfológico de las hembras.

Agradecimientos
Al Instituto Tecnológico de Cd. Victoria por el apoyo económico para llevar a cabo actividades
de muestreo y recolecta de ejemplares en campo. Al CONACyT por el apoyo económico para
realizar el proyecto “Sistemática y Biogeografía de los Ortópteros de México”. Clave:
CB/2013/0219979.

Literatura Citada
Barrientos-Lozano, L. 2004. Orthoptera. Pp. 603−626. In: J., Llorente-Bousquets, J. J. Morrone-
Luque, O. Yáñez, y I. Vargas. (Eds.). Biodiversidad, Taxonomía y Biogeografía de
Artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento. Facultad de Ciencias,
UNAM, CONABIO.
Barrientos-Lozano, L., Rocha-Sánchez, A. Y., Buzzetti, F. M., Méndez-Gómez, B. R., Horta-Vega,
J. V. 2013. Saltamontes y Esperanzas del Noreste de México (Insecta: Orthoptera). Guía
Ilustrada. 381. pp.
Barrientos-Lozano, L., Rocha-Sánchez, A. Y., Buzzetti, F. M., Almaguer-Sierra, P. y Mora-Ravelo
S. G. 2015. Señales acústicas en dos poblaciones alopátricas de Conocephalus (Xiphidion)
ictus (Scudder, 1875) (Ensifera: Tettigoniidae). Entomología mexicana, 2: 540−546.
Bolívar, I. 1877. Sinopsis de los Ortópteros de España y Portugal. Pp. 249−358. In: Anales de la
Sociedad Española de Historia Natural. Tomo sexto.

735
Cedillo-Salinas et al.: Revisión de Conocephalus depositados en la colección del IT de Cd. Victoria.

Cigliano, M. M., Braun, H., Eades, D. C. and Otte, D. 2017. Orthoptera Species File. Version
5.0/5.0. Disponible en: http://Orthoptera.SpeciesFile.org. (Fecha de consulta: 15-II-2017).
Fontana, P., Buzzetti, F. M. y P. R.Mariño. 2008. Chapulines, Langostas, Grillos y Esperanzas de
México. Guía Fotográfica-Grasshoppers, Locust, Crickets & Katydids of Mexico.
Photographic guide. WBA Handbooks, 1, Verona: 272 pp.
Gorochov, A. V. 2009. Katydids of the Genus Ewanella and of the Subgenus Megalotheca
(Orthoptera: Tettigoniidae). African Invertebrates, 50(2): 435−446.
Naskrecki, P. 2000. Katydids of Costa Rica. Volume 1. Systematics and bioacoustics of the cone-
headed katydids (Orthoptera: Tettigoniidae: Conocephalinae sensu latu). Orthopterists
Society. Philadelphia, Pennsylvania, USA. 164 pp.
Panhwar, W. A., Sultana, R., Wagan, M. S., Wagan, Y. S., Kumar, S. and F. H. Solangi. 2014.
Taxonomy and ecology of genus Euconocephalus Karny, 1907 (Orthoptera: Tettigonioidea:
Conocephalinae) from Pakistan. International Journal of Advanced Research, 2(2):
268−277.

736
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

LA SUBFAMILIA ASOPINAE (HETEROPTERA: PENTATOMIDAE) EN CHIAPAS,


MÉXICO

Luis D. Barrientos-Cruz , Lázaro Ríos-Rincón, Carlos J. Morales-Morales, Eduardo Aguilar-


Astudillo, Julio C. Gómez-Castañeda y José M. Cena-Velázquez

Universidad Autónoma de Chiapas, Facultad de Ciencias Agronómicas, Campus V, Carretera Ocozocoautla-


Villaflores, km 84, C. P. 30470, Villaflores, Chiapas, México
.
Autor de correspondencia: luisd_son@live.com.mx

RESUMEN. Se realizó la revisión de 132 ejemplares de la subfamilia Asopinae que se encuentran depositados en la
Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias Agronómicas, Campus V (CACH), de los cuales se determinaron
ocho géneros y diez especies. El género Oplomus fue el de mayor número con tres especies. De las especies
determinadas Euthyrhynchus floridanus (Linnaeus, 1767), Alcaeorrhynchus grandis (Dallas, 1851), Apateticus
lineolatus (Herrich- Schaeffer, 1840) y Podisus sagitta (Fabricius 1794), son las mejor representadas con 43, 24, 23
y 22 ejemplares respectivamente. La especie Perillus confluens (Herrich-Schaeffer, 1840) está representada por un
ejemplar.La especie Andrallus spinedens (Fabricius, 1787) se reporta por primera vez para el estado de Chiapas.

Palabras clave: Listado, control biológico, nuevo registro, chinches.

The subfamily Asopinae (Heteroptera: Pentatomidae) in Chiapas, Mexico

ABSTRACT. A review of 132 specimens of the subfamily Asopinae, which were deposited in the Coleccion
Entomologica de la Facultad de Ciencas Agronomicas, Campus V (CACH), were carried out, of which eight genera
and ten species were determined. The genus Oplomus was the largest with three species. Euthyrhynchus floridanus
(Linnaeus, 1767), Alcaeorrhynchus grandis (Dallas, 1851), Apateticus lineolatus (Herrich-Schaeffer, 1840) and
Podisus sagitta (Fabricius 1794) are best represented with 43, 24, 23 and 22 specimens respectively. The species
Perillus confluens (Herrich-Schaeffer, 1840) is represented by a specimen. The species Andrallus spinedens (Fabricius,
1787) is reported for the first time for the state of Chiapas.

Keywords: Listing, biological control, new record, bugs.

INTRODUCCIÓN
El estudio de la subfamilia Asopinae es de importancia ya que se considera benéfica porque las
especies que integran este grupo son depredadores generalistas de insectos plagas especialmente
de larvas de Lepidoptera, Diptera e Hymenoptera (De Clercq, 2008) y de insectos de cuerpo blando.
Todos los miembros de esta subfamilia son de importancia económica, por su uso en los sistemas
de producción agrícola protegida; Grazia et al. (2015) comentan que las especies de asopinos tienen
hábitos depredadores y presentan modificaciones morfológicas en el rostrum como una adaptación
al comportamiento depredador con inserción del palpo labial muy cerrado hacia la base del labrum.
Ortega (1997) señala que la Subfamilia Asopinae está constituida principalmente por especies
depredadores que se han utilizado como agentes de control biológico. De Clercq (2008) sugiere
que los hábitos alimenticios de esta subfamilia puede ser generalista, o tener una dieta restringida,
además mencionan que las ninfas de segundo y tercer instar y los adultos pueden presentar
canibalismo.
Según Thomas (1992) y Drummond et al. (1987), los miembros de esta subfamilia se han
encontrado depredando sobre Leptinotarsa decemlineata (Dallas, 1851), Epilachna varivestis
(Dallas, 1851) y Epilachna corrupta (Dallas, 1851) en la zona central de México. Logan et al.
(1987) consideran a Oplomus dichrous (Henrich–Schaeffer, 1838) como un enemigo natural de L.
decemlineata.

737
Barrientos-Cruz et al.: La subfamilia Asopinae en Chiapas, México.

En el mundo se reportan 63 géneros con 357 especies y en las regiones neotropicales se reportan
23 géneros con 100 especies (Grazia et al., 2015). Thomas (2000) enlista 34 especies para el
territorio mexicano de las cuales 18 se encuentran en el estado de Chiapas. A través de los años y
desde el inicio de su formación de la Colección Entomológica se han colectado ejemplares de la
Subfamilia Asopinae por esta razón, se planteó el presente trabajo con el interés de conocer las
especies de esta subfamilia así como su distribución para México.

MATERIALES Y MÉTODO
El trabajo se realizó en el Laboratorio de Entomología que se encuentra en el Centro
Universitario de Transferencia de Tecnología (CUTT) San Ramón, propiedad de la Facultad de
Ciencias Agronómicas, Campus V de la Universidad Autónoma de Chiapas, ubicado en el
kilómetro 2.5 de la carretera Villaflores-Villa Hidalgo.
Del material biológico especialmente de la subfamilia Asopinae (Pentatomidae), se construye
de la Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias Agronómicas Campus V (CACH) y la
Revisión de la Colección del IBUNAM, separaron los especímenes de acuerdo a la morfología
conspicua de los individuos que se encuentran montados en alfileres entomológicos, se revisaron
las etiquetas de colecta de cada ejemplar para conocer las fechas y lugar de procedencia;
posteriormente se enviaron algunos especímenes que presentaron diferencias morfológicas muy
específicas para su determinación a nivel de especie, con los especialistas de este grupo de insectos
como: Dr. Harry Brailovsky del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de
México (IBUNAM) y el Dr. Donald B. Thomas del Departamento de Agricultura de los Estados
Unidos de Norteamérica, Weslaco, Texas. Después por comparación se realizó la separación de los
ejemplares para conocer la cantidad de ejemplares por especie. Para conocer la distribución
geográfica se consultaron los trabajos de Brailovsky y Mayorga (1994), Ortega (1997) y Thomas
(2000).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se revisaron 132 ejemplares de insectos pertenecientes a la Subfamilia Asopinae (Pentatomidae)
de la Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias Agronómicas Campus V, de los cuales
se determinaron ocho géneros y 10 especies.

Cuadro 1. Listado de especies de la Subfamilia Asopinae (Pentatomidae).


Subfamilia Género Especie Indiv.
Asopinae Alcaeorrhynchus A. grandis Dallas 24
Andrallus A. spinidens Fabricius 3
Apateticus A. lineolatus Herrich-Schaeffer 23
Euthyrhynchus E. floridanus Linnaeus 43
Oplomus O. dichrous Herrich-Schaeffer 2
O. mundus Stal 7
O. pulcher Dallas 2
Podisus P. sagitta Fabricius 22
Perillus P. confluens Herrich-Schaeffer 1
Stiretrus S. anchorago Fabricius 5

Ortega (1997) y Thomas (2000) mencionan que la chinche Alcaeorrhynchus grandis se


encuentra distribuida en Chiapas (Ocozocoautla y Palenque), Coahuila, Guerrero, Jalisco,
Michoacán, Morelos, Puebla, San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz; en este trabajo se reportan
24 ejemplares colectados en los municipios de Independencia (3), Ocosingo (1), San Cristóbal de

738
Entomología mexicana, 4: 737−740 (2017)

las Casas (1), Venustiano Carranza (1), Villacorzo (4) y Villaflores (14). Con estos datos se amplía
su rango de distribución para Chiapas.
Brailovsky y Mayorga (1994), Thomas (2000) y Sánchez (2002) mencionan que Andrallus
spinidens está distribuida en México, Veracruz, y Tabasco; en este trabajo se reportan tres
ejemplares colectados en el municipio de Villaflores, estos datos representan los primeros registros
para el estado de Chiapas.
Ortega (1997), Thomas (2000) y Sánchez (2002) comentan que Apateticus lineolatus se
encuentra distribuida en Chiapas (Finca Prusia, El Triunfo, El Ocote, Tuxtla Gutiérrez, Chicoasén,
Chiapa de Corzo y Ocozocoautla), Chihuahua, Colima, Durango, Estado de México, Jalisco,
Guerrero, Guanajuato, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, San Luis
Potosí, Sonora, Tabasco, Tamaulipas y Veracruz. Se revisaron 23 ejemplares colectados en Ángel
Albino Corzo (2), San Cristóbal de las Casas (11), Villaflores (8) y Villacorzo (2) con estos datos
se amplía su rango de distribución en Chiapas.
Euthyrhynchus floridanus se encuentra ampliamente distribuida en el territorio mexicano según
Brailovsky y Mayorga (1994), Ortega (1997) y Thomas (2000), en Chiapas se reporta para El
Chorreadero, Ixhuatán, Palenque, Chiapa de Corzo, El Sumidero, Lagunas de Montebello y La
Trinitaria. De esta especie se revisaron 43 ejemplares colectados en Cintalapa (1), Copainalá (2),
Ocozocoautla (5), Suchiapa (1), Villaflores (24), Villacorzo (8) y Tenejapa (1) con estos datos se
amplía su rango de distribución en Chiapas.
Brailovsky y Mayorga (1994), Ortega (1997), Thomas (2000) y Sánchez (2002) mencionan que
Podisus sagitta se encuentra distribuida desde Baja California Sur hasta Chiapas y Tabasco; en la
Colección Entomológica se encuentran depositados 22 ejemplares colectados en San Cristóbal de
las Casas (6), Villacorzo (2), Villaflores (13) y Chahuites (Oaxaca) (1).
Brailovsky y Mayorga (1994), Ortega (1997) y Thomas (2000) mencionan que Oplomus
dichrous está distribuida desde Baja California Sur hasta Veracruz, en Chiapas ha sido colectado
en Tuxtla Gutiérrez, La Trinitaria, Chinkultic, Chiapa de Corzo, Ocozocoautla, Villaflores y
Bonampak; en la Colección Entomológica se tiene depositados dos ejemplares que fueron
colectados en el municipio de Chiapa de Corzo.
La especie Oplomus mundus (Stäl, 1862) se encuentra reportada para Campeche, Nuevo León,
San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz; en Chiapas se ha colectado en Totolapa, Tuxtla Gutiérrez,
Chiapa de Corzo y Ocozocoautla según Brailovsky y Mayorga (1994), Ortega (1997) y Thomas
(2000). Se revisaron siete ejemplares colectados en Villaflores (6) y Villacorzo (1).
La especie Oplomus pulcher (Dallas, 1851) se encuentra distribuida desde Baja California Sur
hasta Veracruz, para Chiapas se reporta para Ángel Albino Corzo, Simojovel, Totolapa y Tuxtla
Gutiérrez por Brailovsky y Mayorga (1994), Ortega (1997), Thomas (2000), Sánchez (2002). Se
examinaron dos ejemplares que fueron colectados en el municipio de Ángel Albino Corzo.
Brailovsky y Mayorga (1994), Ortega (1997) y Thomas (2000) comentan que Stiretrus
anchorago (Fabricius, 1775) se encuentra distribuida desde Baja California Sur hasta Quintana
Roo, en Chiapas ha sido reportada para Ocosingo, Tuxtla Gutiérrez, Ixhuatán; Tapachula, Teapa,
Ocozocoautla, Chiapa de Corzo, San Cristóbal de las Casas, Trinitaria, Palenque, Villaflores,
Chicoasén y Bonampak. En este trabajo se reportan cinco ejemplares colectados en Villaflores.
Perillus confluens (Herrich-Schaeffer, 1840) está reportada desde Baja California Sur hasta
Veracruz, en Chiapas está registrada en Tuxtla Gutiérrez, San Cristóbal de las Casas, Ocozocoautla,
Chiapa de Corzo, La Trinitaria y Chinkultic de acuerdo a Ortega (1997) y Thomas (2000). En este
trabajo se revisó un ejemplar colectado en el municipio de Villaflores.

739
Barrientos-Cruz et al.: La subfamilia Asopinae en Chiapas, México.

CONCLUSIÓN
Se determinaron ocho géneros y 10 especies de la Subfamilia Asopinae (Pentatomidae). Los
géneros con mayor número de especies fue Oplomus representado por las especies Oplomus
dichrous. Oplomus mundus y Oplomus pulcher.
Las especies Euthyrhynchus floridanus y Alcaeorrhynchus grandis son las mejor representadas
en la Colección Entomológica de la Facultad de Ciencias Agronómicas Campus V, con 43 y 24
ejemplares respectivamente.
La especie Andrallus spinedens no se encuentra registrada para Chiapas por lo tanto es el primer
registro para el estado de acuerdo a la literatura consultada.

Agradecimientos
Agradecemos al Dr. Harry Brailovsky y al Dr. Donad B. Thomas por todo el apoyo en la
identificación de los asopinos citados en este trabajo.

Literatura Citada
Brailovsky, H. y C. Mayorga. 1994. Hemiptera-Heteroptera de México XLV. La Subfamilia Asopinae
(Pentatomidae), en la Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas”, Veracruz, México. Anales del
Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México (Serie Zoología), 65(1): 33−43.
De Clercq P. 2008. Predatory stink bugs (Hemiptera: Pentatomidae: Asopinae). Pp. 3042−3045. In: J. L.
Capinera. (Ed.) Encyclopedia of insects. 2a. Ed. Kluver Academic Publishers, Dordrecht.
Drummond, F. A., Casagrande, R. A. and E. Groden. 1987. Biology of Oplomus dichrous (Heteroptera:
Pentatomidae) and its potential to control Colorado patato beetle (Coleoptera: Chrysomelidae).
Environmental Entomology, 16: 633−638.
Grazia, J., Panizzi, A. R., Greve, C., Schwertner, C. F., Campos, L. A. Garbelotto, T. de A. and J. A. Martín
F. 2015. Stink Bugs (Pentatomidae). Chapter 22. Versión en línea, disponible en:
https://www.researchgate.net/publication/282818200. (Fecha de consulta: 4-II-2017).
Logan, P. A., Casagrande, R. A., Hsiao, T. H. and F. A. Drummond. 1987. Collections of natural enemies
of Leptinotarsa decenlineata (Coleoptera: Chrysomelidae) in México, 1980-1985. Entomophaga,
32: 249−254.
Ortega León, G. 1997. Distribución de la Subfamilia Asopinae (Hemiptera: Heteróptera: Pentatomidae) para
México. Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México (Serie
Zoología), 68(1): 53−89.
Sánchez, S. S. 2002. Nota sobre la subfamilia Asopinae (Hemiptera: Pentatomidae) para Tabasco, México.
Folia Entomológica Mexicana, 41(2): 253−255.
Thomas, D. B. 1992. Taxonomic synopsis of the Asopinae Pentatomidae (Heteroptera) of the Western
Hemisphere. Lanham. Entomological Society of America.156 pp.
Thomas, D. B. 2000. Pentatomidae (Hemiptera). Pp. 335−352. In: J. Llorente Bousquets, E. González and
N. Papavero. (Eds.). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: Hacia una
síntesis de su conocimiento, Vol. II. Facultad de Ciencias, UNAM, México, D.F.

740
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

MOSCAS BLANCAS DEL GÉNERO Aleuroplatus QUAINTANCE Y BAKER


(HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) DE MÉXICO

Oscar Ángel Sánchez-Flores1 , Vicente Emilio Carapia-Ruiz2, Oswaldo García Martinez3, Antonio
Castillo-Gutiérrez4,, Irving Eduardo Lima Sánchez5 y Roberto Lagunes Espinoza6.
1,3
Departamento de Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Calzada Antonio
Narro 1923. Buenavista, Saltillo, Coahuila.
2, 4, 5, 6
Universidad Autónoma del Estado de Morelos (UAEM). Escuela de Estudios Profesionales de Xalostoc
(EESuX). Av. Nicolas Bravo s/n, Parque Industrial Cuautla, Xalostoc, Ayala, Morelos.
.
Autor de correspondencia: Roberto_le@live.com.mx

RESUMEN. El presente estudio reporta 14 especies de moscas blancas del género Aleuroplatus Quaintance y Baker
encontradas en México. Aleuroplatus cococolus en Chiapas y A. coronata en Baja California se reportan como nuevos
registros para México, se incluyen plantas hospedantes y lugares de colecta de las moscas blancas, seis morfotipos no
fueron identificadas, algunas de las cuales se consideran nuevas para la ciencia.

Palabras clave: Aleuroplatus, Aleyrodidae, moscas blancas, México.

Whiteflies of the genus Aleuroplatus Quaintance y Baker (Hemiptera: Aleyrodidae) of


Mexico

ABSTRACT. The present study report 14 species of whiteflies of the genus Aleuroplatus Quaintance and Baker found
in Mexico. Aleuroplatus cococulus in Chiapas and A. coronata in Baja California are reported as new records to
Mexico, host plants and collection sites of whiteflies are included, six species were not identified, some of which are
considered new to science.

Keywords: Aleuroplatus Aleyrodidae, Whiteflies, Mexico.

INTRODUCCIÓN
Quaintance y Baker (1913) establecen el género Aleuroplatus y clasifican 15 especies entre ellas
A. berbericolus, A. coronata, A. gelatinosus; estos mismos autores en 1917 incrementan el número
de aleyrodidos incluyendo a A. berbericolus, A. ovatus, y A. cococolus. Baker (1937) reportó para
México a A. berbericolus y A. vinsoniodes Posteriormente Sampson y Drews (1941) además de las
dos anteriores incorporan a A. dentatus describiéndola como nueva para la ciencia haciendo
referencia de su presencia en México. Martin (2005) estudio los Aleyrodinae de Belice y reporta a
A. cococolus y A. vinsoniodes y menciona a 17 especies no identificadas de las cuales al menos la
mayoría se concluye son nuevas para la ciencia. Evans (2007) reporta para México a A.
berbericolus B. coronata, A. dentatus, A. gelatinosus, A. ovatus (por intercepción en puerto), A.
ilicis y A. vinsoniodes, sin dar referencia ni dato de hospedero ni lugar (estado) específico. El
presente estudio tiene como objetivo reportar las especies del género Aleuroplatus encontradas en
México.

MATERIALES Y MÉTODO
Los puparios de moscas blancas fueron recolectados en gran medida en un estudio que realizó
el primer autor para el género Aleuroplatus en México durante 2001-2003, aunque algunos
especímenes fueron obtenidos posteriormente a estas fechas. Las plantas hospedantes que no se
identificaron en campo se colectaron en una prensa botánica para procesarse (secado, fumigado
congelado, montaje, etiquetado, identificado) antes de ser depositados en el Herbario-Hortorio de

741
Sánchez-Flores et al.: Moscas blancas del género Aleuroplatus de México.

la Universidad Autónoma del Estado de Morelos (UAEM) y Universidad Autónoma Agraria


Antonio Narro “ANSA”
Se realizaron montajes de especímenes (puparios) en portaobjetos para microscopio compuesto.
La metodología seguida para la preparación de especímenes en portaobjetos fue la de Martin (2004)
con algunas modificaciones la cuales son como sigue:

1. Maceración de pupas en hidróxido de potasio al 40 % durante un lapso de 20 a 30 minutos en


un vidrio de reloj.
2. Decolorado en peróxido de hidrogeno hasta una tonalidad amarillenta y lavado de pupas en
agua destilada.
3. Eliminación de cera de pupas en cloral-fenol (hidrato de cloral 1 parte: fenol 1 parte) por 30
minutos a 60 °C.
4. Deshidratado en ácido acético glacial.
5. Tratamiento en aceite de clavo.
6. Montaje en bálsamo de Canadá.

Posteriormente las preparaciones se analizaron en un microscopio Motic BA 310 a 40, 100,


400 y 1000 X en el laboratorio de Entomología. La identificación de especímenes se realizó con
descripciones y claves de Quaintance y Baker (1917) y de Sampson y Drews (1941).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Para México se reporta un total de 8 especies del género Aleuroplatus (Cuadro 1) de las cuales
seis han sido colectadas por el primer autor y se encuentran en la colección que resguarda seis
especies más no han sido identificadas y se consideran en su mayor parte especies no descritas en
espera de ser estudiadas y clasificadas y están resguardadas en las colecciones del primer y segundo
autor (UAAAN), (UAEM-EESuX). Las especies Aleuroplatus ilicis y A. ovatus son reportadas
para México por Evans (2007) sin indicar lugar ni hospedero la primera interceptada en puerto de
entrada a E.U.A
La especie Aleuroplatus dentatus fue descrita por Sampson y Drews (1941) conocida solo de
México, Martin (2005) reporta a A. cococolus de Belice.
Por los estudios anteriores realizados en particular el de Martin (2005) en Belice y los
especímenes examinados probablemente algunas especies más del género se encuentran en México
además de seis especies no identificadas en este trabajo.

Cuadro 1. Especies de Aleuroplatus y sus hospederos en México.


Especie Hospedero Estado
Aleuroplatus berbericolus Berberis trifolia Puebla
Aleuroplatus dentatus Forchameria sp. Sin registro
Aleuroplatus cococolus Cocus nucifera Chiapas
Aleuroplatus coronata Quercus spp Baja california
Aleuroplatus gelatinosus Quercus pringlei Coahuila
Q. fusciforme
Aleuroplatus ilicis Ilex sp. Sin registro
Aleuroplatus ovatus Sin registro Sin registro
Aleuroplatus vinsoniodes De un Árbol Tamaulipas

742
Entomología mexicana, 4: 741−744 (2017)

Figuras 1 y 2. Aleuroplatus berbericolus a) pupa, b) setas meso y metatorácicas.


1 2

3 4
Figura 3 y 4. Aleuroplatus coronata.

5 6
Figuras 5 y 6. Aleuroplatus cococolus.

7 8
Figuras 7 y 8. Aleuroplatus vinsoniodes.

743
Sánchez-Flores et al.: Moscas blancas del género Aleuroplatus de México.

Agradecimientos
A J. A. Villarreal del herbario ANSA De la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro por
la identificación de plantas hospederas.

Literatura Citada
Baker, J. M. 1937. Notes on some Mexican Aleyrodidae. Anales del Instituto de Biología de la Universidad
Nacional Autónoma de México, 8: 599−629.
Evans, G. A. 2007. The whiteflies (Hemiptera: Aleyrodidae of the world and their host plants and enemies.
USDA/Animal Plant Health Inspection Service (APHIS), Version 070606. Catalogo electronico.
Disponible en: http://ebookbrowse.com/ev/evans-aleyrodidae?pdf=on. (Fecha de consulta 11-VI-
2007).
Martin, J. H. 2004. Whiteflies of Belize (Homotera: Aleyrodidae) Part 1-Introduction and account of the
subfamily Aleurodicinae Quaintance y Baker. Zootaxa, 681: 1−119.
Martin, J. H. 2005. Whiteflies of Belize (Homotera: Aleyrodidae) Part 2-Introdution and account of the
subfamily aleurodinae Quaintance y Baker. Zootaxa, 1098: 1−116.
Quaintance, A. L. and A. C. Baker. 1913. Classification of the Aleyrodidae. Part I. U.S.D.A. Bureau of
Entomology Technology Series, 27: 1−94.
Quaintance, A. L. and A. C. Baker. 1917. A Contribution to our knowledge of the whiteflies of the subfamily
Aleyrodinae (Aleyrodidae). Proceedings of the U. S. National Museum. 51: 335−345.
Sampson, W. W. y E. A. Drews. 1941. Fauna Mexicana IV. A review of the Aleyrodidae of México. Anales
de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, 2: 143−189.

744
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

LOS GÉNEROS NEOTROPICALES Acallurothrips Bagnall Y Pygothrips Hood


(THYSANOPTERA, TUBULIFERA) EN DOS REGIONES DE LA REPÚBLICA
MEXICANA

Roberto-Miguel Johansen-Naime , Áurea Mojica-Guzmán y Elizabeth Mejorada-Gómez

Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. A. P. 70-153 México, C. P. 04510, Coyoacán,
Cuidad de México.
.
Autor de correspondencia: naime@ib.unam.mx

RESUMEN. Se hace el estudio de revisión taxonómica, ecológica y de distribución geográfica en dos regiones de
México, de las especies en los géneros Acallurothrips (tres especies) y Pygothrips (tres especies). De estas especies
esporófagas, una es combinada en el género Pygothrips, ya que había sido erróneamente descrita en el género
Holothrips. Cinco especies (tres en Acallurothrips y dos en Pygothrips) fueron descritas de otros países y ahora son
consideradas nuevos registros para México. En la mayoría de los casos, se incluye información relevante acerca de
aspectos ecológicos y de distribución geográfica, permitiendo el incremento del catálogo taxonómico de la Sierra
Madre del Sur, en Chamela, Jalisco, así como de la Planicie Costera del Pacífico, en Sinaloa.

Palabras clave: Taxonomía, esporofagia, hojarascas secas, México.

The Neotropical genera Acallurothrips Bagnall and Pygothrips Hood (Thysanoptera,


Tubulifera) in two regions of the Mexican Republic

ABSTRACT. The taxonomic, ecological and of geographic distribution in two regions of Mexico, of the recognized
species in the genera Acallurothrips (three species) and Pygothrips (three species), was carried herein. Of these spore-
feeding species, one is combined in genus Pygothrips because it was erroneously described in genus Holothrips. Five
species (three in Acallurothrips, and two in Pygothrips) were described from other countries, and are now considered
new records for Mexico. In most cases, exhaustive data of ecologic and geographic distribution are given, allowing to
increase the taxonomic catalogue of the Sierra Madre del Sur, at Chamela, Jalisco, as well as the Pacific Coastal Plain
in Sinaloa.

Keywords: Taxonomy, spore feeding, dry litter, Mexico.

INTRODUCCIÓN
El género Acallurothrips fue descrito por Bagnall (1921), designando a la especie Tipo A.
macrurus recolectada en la República de las Seychelles, de un ejemplar dañado depositado en el
Natural History Museum de Londres, Inglaterra; se conocen 15 especies (ocho del Viejo Mundo),
una de las siete especies del Nuevo Mundo es de Estados Unidos de América, (Mound y Palmer
1983). Hood (1934, 1952 y 1954), describió a las especies A. breviceps, 1934 de Panamá; A.
fasciolatus, 1952 de Brasil; por último A. mamilicauda, 1954 de Trinidad en el género Pygothrips.
Estas especies fueron posteriormente combinadas en el género Acallurothrips por Mound y Palmer
(1983).
El género Pygothrips fue descrito originalmente por Hood (1915) de un ejemplar hembra,
recolectado en Queensland, Australia. De acuerdo a Mound y Palmer (1983) esta especie no se ha
encontrado en otras recolectas. De acuerdo a los autores hay 13 especies en el género Pygothrips
(cuatro de ellas son del Viejo Mundo). Posteriormente Hood (1952) describió a las especies P.
callipygus y P. longiceps de Brasil y Johansen (1981) describió la especie Holothrips
quadratocapitis, recolectada en Mexico, la cual es transferida en este estudio al género Pygothrips:
P. quadratocapitis (Johansen, 1981).

745
Johansen-Naime et al.: Los géneros neotropicales Acallurothrips y Pygothrips en dos regiones de México.

MATERIALES Y MÉTODO
Para los fines del presente estudio, se utilizaron ejemplares recolectados en el campo con las
técnicas usadas para ramas y hojarascas secas de diversas herbáceas, arbustos y árboles, mediante
red de golpeo; sacudir las ramas y hojas sobre manta; tratar hojarascas mediante el embudo de
Berlese, todo de Chamela, Jalisco. Por último se usó la técnica de fumigación del dosel de la Selva
de un predio determinado, en Chamela, Jalisco. Todos los ejemplares fueron fijados en alcohol
etílico de 70 % en frascos de vidrio, a los que se agregó una etiqueta con datos de campo,
posteriormente fueron deshidratados con una serie sucesiva de etanol de 80, 96 y 100 %, para
finalmente aclarar con xileno y montar entre porta y cubreobjetos con Bálsamo del Canadá. Para
la determinación de las especies se usaron las claves y descripciones de Mound y Palmer, 1983, así
como Mound y Marullo, 1996

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Especies de Acallurothrips y Pygothrips de los estados de Jalisco y México, encontradas en este
trabajo:
SUBFAMILIA IDOLOTHRIPINAE (Bagnall, 1908) Mound y Palmer, 1983
TRIBU PYGOTHRIPINI, Hood, 1915
SUBTRIBU DICERATOTHRIPINA Karny, 1925 (Sensu Mound y Palmer, 1983)
GÉNERO AcallurothripS Bagnall (Sensu Mound y Palmer, 1983; Mound y Marullo, 1996).
Acallurothrips Bagnall, 1921: 269.
Acallurothrips Bagnall; Priesner, 1949: 118.
Acallurothrips Bagnall; Stannard, 1957:111.
Acallurothrips Bagnall; Mound y Marullo, 1996: 207.

Clave para la determinación de las especies mexicanas

1. Cabeza sub-cuadrangular; estiletes maxilares separados entre sí-------------------------------------2


- Cabeza sub-rectangular, más ancha en la base; estiletes maxilares muy aproximados en el centro
de la cabeza y retraídos hasta el nivel de los ojos compuestos----------------A. fasciolatus (Hood).
2. Cabeza cuadrangular-----------------------------------------------------------A. mamillicauda (Hood).
- Cabeza sub-cuadrangular, discretamente más ancha que larga----------------A. breviceps (Hood).

1. A. breviceps (Hood) (Figs. 1-2).


Pygothrips breviceps, Hood, 1934: 419.
Pygothrips breviceps, Hood; Stannard, 1957: 111.
Acallurothripss breviceps (Hood); Mound y Marullo, 1996: 208.
Descrita en el género Pygothirps, de un solo ejemplar macróptero de Panamá.
Material examinado. México, Jalisco: Chamela, Estación de Biología Tropical UNAM, 100 m.,
18-08-1992; 1 larva II, en ramas y hojas secas (Chen Yen, J.A.Gómez, Alfonso Pescador y A
Rodríguez) IBUNAM. ECONAT; Idem et Ibidem, 15-05-1993; 6 ♀♀, 7 ♂♂, 1 larva I, 6 larvas
II, en ramas y hojas secas (J. A. Gómez, Alfonso Pescador y A. Rodríguez) IBUNAM, ECONAT;
Idem et Ibidem, 14-05-1994; 1 ♀, en ramas y hojas secas (Alfonso Pescador, A. Cadena, G. Ríos
y J. Monterrubio) IBUNAM. ECONAT; Idem et Ibidem 25-11-1993; 1 ♀, en hojarasca seca
(Gabriela Castaño, Alfonso Pescador y A. Cadena) IBUNAM. ECONAT; Idem et Ibidem, 24-02-

746
Entomología mexicana, 4: 745−751 (2017)

1994; 2 ♂♂, por fumigación de dosel de Selva Tropical Mediana Caducifolia (A. Cadena, José
Guadalupe Palacios Vargas y Alfonso Pescador) IBUNAM. ECONAT.

Figura 1. Vista dorsal de Acallurothrips Figura 2. Vista dorsal de Acallurothrips


breviceps (Hood) ♀. breviceps (Hood) ♂.

2. A. fasciolatus (Hood) (Figs. 3-4).


Pygothrips fasciolatus Hood, 1952: 165.
Acallurothrips fasciolatus Hood; Mound y Marullo, 1996: 209.
Descrita en el género Pygothrips, de un solo ejemplar recolectado en Jacarepagua, Brasil.
Material examinado. México, Jalisco: Chamela, Estación de Biología Tropical UNAM, 100 m.,
14-05-1993; 1 ♀, 3 ♂♂, en ramas y hojas secas (J. A. Gómez, A. Pescador, A. Rodríguez y J
Monterrubio) IBUNAM. ECONAT.

Figura 3. Vista dorsal de Acallurothrips Figura 4. Vista dorsal de Acallurothrips


fasciolatus (Hood) ♀. fasciolatus (Hood) ♂.

3. A. mamilicauda (Hood, 1954) (Fig. 5).


Pygothrips mamilicauda Hood, 1954: 208.
Acallurothrips mamilicauda (Hood); Mound y Marullo, 1996: 209.

747
Johansen-Naime et al.: Los géneros neotropicales Acallurothrips y Pygothrips en dos regiones de México.

Descrita en el género Pygothrips de un solo ejemplar hembra macróptera, de Trinidad.


Material examinado. México, Jalisco: Chamela, Estación de Biología Tropical UNAM, 100 m.,
14-05-1993; 2 ♂♂, en ramas y hojas secas (J. A. Gómez, A. Pescador y A. Rodríguez) IBUNAM.
ECONAT; Idem et Ibidem, 4ª ZA 14-05-1994; 1 ♂ micróptero, ramas y hojas secas (Alfonso
Pescador, A. Cadena, G. Ríos y J. Monterrubio) IBUNAM. ECONAT.

Figura 5. Vista dorsal de Acallurothrips mamilicauda (Hood) ♂.

SUBTRIBU PYGOTHRIPINA (Sensu Mound y Palmer, 1983).


GÉNERO Pygothrips Hood (Sensu Mound y Palmer, 1983; Mound y Marullo, 1996).
Pygothrips Hood, 1915: 49.
Pygothrips Hood; Watson, 1923: 15.
Pygothrips Hood; Priesner, 1949: 146.
Pygothrips Hood; Stannard, 1957: 110.
Pygothrips Hood; Mound y Marullo. 1996: 230.

Clave para la determinación de las especies mexicanas


1. Tubo esbelto, amarillo-oro, con varios obscurecimientos----------------------------------------------2
- Tubo grueso, castaño obscuro-------------------------------------------------------P. longiceps Hood.
2. Tubo con un anillo obscuro en ambos extremos, más corto en el posterior; segmento antenal III
amarillo en mitad basal--------------------------------------------------------------P. callipygus Hood.
- Tubo con un anillo obscuro en medio; antenas castaño obscuro-------P. quadratocapitis
(Johansen).
1. Pygothrips callipygus Hood (Figs. 6-7).
Pygothrips callipygus Hood, 1952: 164.
Pygothrips callipygus Hood; Mound y Marullo, 1996: 231.
De acuerdo con Mound y Marullo (1996), esta especie era conocida de un solo ejemplar hembra
macróptera, de Belem, Brasil.
Material examinado. México, Jalisco: Chamela, Estación de Biología Tropical UNAM, 100 m.,
14-05-1993; 7 ♀♀, 3 ♂♂, 1 larva, en ramas y hojas secas (J.A. Gómez, A. Pescador y A.
Rodríguez) IBUNAM. ECONAT; Idem et Ibidem, 24-02-1994; 1 ♂, en ramas y hojas secas (J. A.
Gómez, A. Pescador y A. Rodríguez) IBUNAM. ECONAT; Idem et Ibidem, 4A ZA, 14-05-1994;

748
Entomología mexicana, 4: 745−751 (2017)

1 ♀ micróptera, 4 ♂♂ micrópteros, 1 larva I, 2 larvas II, en ramas y hojas secas (Alfonso Pescador,
A. Cadena, G. Ríos y J. Monterrubio) IBUNAM. ECONAT.

Figura 6. Vista dorsal de Pygothrips Figura 7. Vista dorsal de Pygothrips


callipygus Hood ♀. callipygus Hood ♂.

2. Pygothrips longiceps Hood (Fig. 8).


Pygothrips longiceps Hood, 1952: 164.
Pygothrips longiceps Hood; Mound y Marullo, 1996: 231.
Esta especie fue descrita de un solo ejemplar hembra macróptera del Distrito Federal, Brasil.
Mound y Marullo (1996) sinonimizaron a la especie P. satanas De Santis, de Buenos Aires,
Argentina e incluyeron el segundo ejemplar hembra de Viscosa, Brazil.
Material examinado. México, Jalisco: Chamela, Estación de Biología Tropical UNAM, 100 m.,
14-05-1994; 1 ♀, en ramas y hojas secas (Alfonso Pescador, A. Cadena, G. Ríos y J. Monterrubio)
IBUNAM. ECONAT.

Figura 8. Vista dorsal de Pygothrips longiceps Hood ♀.

3. Pygothrips quadratocapitis (Johansen) combinación nueva. (Fig. 9).

749
Johansen-Naime et al.: Los géneros neotropicales Acallurothrips y Pygothrips en dos regiones de México.

Holothrips quadratocapitis Johansen, 1981: 340-341.


Holothrips quadratocapitis Johansen; Mound y Marullo, 1996: 305.
Esta especie fue originalmente descrita por error en el género Holothrips Karny
(Docessissophothripini). Al revisar los Docessissophothripini de México y ya con conocimiento de
las especies de los géneros Acallurothrips y Pygothrips presentes en Chamela, Jalisco fue posible
establecer la verdadera clasificación de esta especie. Se trata de la única especie de México que
habita a los 2600 m en la Cordillera Neovolcánica.
Material examinado. México, Estado de México: 11 km al E de Ixtapaluca (Sierra Nevada),
carretera Méx-190; 2600 m., 27-06-1977; Holotipo ♀ braquíptera, en ramas secas de arbustos, con
abundantes líquenes (Alfonso Neri García Aldrete) IBUNAM. ECONAT.

Figura 9. Vista dorsal de Pygothrips quadratocapitis (Johansen) ♀.

CONCLUSIÓN
Se registran por primera vez en México, tres especies del género Acallurothrips y tres del
género Pygothrips.
Se incluye la combinación nueva en el género Pygothrips, de la especie P. quadratocapitis
(Johansen) previamente descrita en el género Holothrips, misma que sigue siendo conocida del
Holotipo ♀.
Con los nuevos registros incluidos se amplía el acervo de las especies estudiadas, así como su
distribución geográfica.
Se incluyen por primera vez, ilustraciones fotográficas en color de cada una de las especies.

Agradecimientos
De la Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, a los Doctores
Gabriela Castaño y José Guadalupe Palacios Vargas, por su proyecto de muestrear un predio de la
Estación Chamela, con la técnica de fumigación de dosel de selva. Del Instituto de Biología,
UNAM, al Dr. Alfonso Neri García Aldrete, por sus muestreos en Chamela, Jalisco y el Estado de
México. De la Estación de Biología Tropical, Chamela, Jalisco: Chen Yen, J.A. Gómez, Dr.
Alfonso Pescador (actualmente en la Universidad de Colima), A. Cadena y A. Rodríguez.
De la Unidad de Bibliotecas, del Instituto de Biología, UNAM, a la Lic. Georgina Ortega Leite,
por su valiosa colaboración y ayuda en la localización de literatura, para este trabajo.

750
Entomología mexicana, 4: 745−751 (2017)

Del Laboratorio de Microscopía y Fotografía de la Biodiversidad II, del Instituto de Biología,


UNAM, a la Biól. Susana Guzmán Gómez, por la elaboración de las microfotografías a color de
los tisanópteros incluidos en este trabajo.

Literatura Citada
Hood, J. D. 1915. A remarkable new thrips from Australia. Proceedings of the Biological Society of
Washington, 28: 49−51.
Hood, J. D. 1934. New Thysanoptera from Panama. Journal of the New York Entomological Society, 41:
407−434.
Hood, J. D. 1952. Brasilian Thysanoptera III. Proceedings of the Biological Society of Washington, 65:
141−174.
Hood, J. D. 1954. Three new Thysanoptera from Trinidad and British Guiana. Proceedings of the Royal
Entomological Society of London B, 23: 205−2012.
Johansen, R. M. 1981. Nuevos thrips tubulíferos (Insecta: Thysanoptera), de México, VII. Anales del
Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, 51 (1980) Serie Zoología (1):
337−346.
Mound, L. A. and J. M. Palmer, 1983a. The generic and tribal classification of spore-feeding Thysanoptera
(Phlaeothripidae; Idolothripinae). Bulletin of the British Museum (Natural History). Ent., 46 (1):
1−174.
Mound, L. A. and R. Marullo, 1996. The thrips of Central and South America: an introduction. Memoirs on
Entomology, International, Vol. 6. Associated Publishers. Gainesville, Florida. 487 pp.
Priesner, H. 1949. Genera Thysanopterorum. Keys for the identification of the genera of the Order
Thysanoptera. Bulletin de la Societe Royal Entomologique d’Egypte, 33: 31−157.
Priesner, H. 1960. Das System der Tubulifera (Thysanoptera). Anzeiger Österreichische Akadamie der
Wissenschaften, 97(13): 283−297.
Stannard, L. J. 1952b. Phylogenetic studies of Franklinothrips (Thysanoptera: Aeolothripidae). Journal of
the Washington Academy of Sciences, 42(1): 14−23.
Watson, J. R. 1923. Synopsis and Catalog of the Thysanoptera of North America, with a translation of
Karny’s keys to the genera of Thysanoptera and Bibliography of Recent Publications. University of
Florida Agricultural Experiment Station Technical. Bulletin, 168: 1−100.

751
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

RESTABLECIMIENTO DEL GÉNERO Dros Kinsey (HYMENOPTERA:


CYNIPIDAE: CYNIPINI) COMO GÉNERO VÁLIDO PARA ESPECIES
AMERICANAS

Juli Pujade-Villar1 , Irene Lobato-Vila1 y Mar Ferrer-Suay2


1
Universitat de Barcelona, Facultat de Biologia, Departament de Biologia Animal, Avda. Diagonal 645, 08028-
Barcelona (España).
2
Universitat de València, Facultat de Ciències Biològiques, Departament de Zoologia. Campus de Burjassot-Paterna,
Dr. Moliner 50, 46100 Burjassot (València, España).
.
Autor de correspondencia: jpujade@ub.edu

RESUMEN. Se estudiaron las seis especies de México descritas por Kinsey en 1937 pertenecientes originalmente a
Dros: D. moreliensis, D. periscellus, D. perlentus, D. petasus, D. picatus y D. repicatus. Se concluye que Dros es un
género válido y que tres de las seis especies han de ser consideradas válidas: D. moreliense comb. rest. (= D. periscele
n. syn.), D. picatum comb. rest. (= D. repicatum n. syn.) y D. perlentum comb. rest. (= D. petasum n. syn.). Se expone
una clave de identificación que permite separar los adultos y las agallas de estas especies, y se ilustran los caracteres
más importantes que los definen. Se discute la posición taxonómica de las especies de Dros al norte de México
concluyendo que al menos dos especies han de ser incluidas en el género Dros: D. sessile (Weld, 1927) y D. viscidum
(Weld, 1944).

Palabras clave: Hymenoptera, Cynipidae, Dros, taxonomía, México.

Re-establishment of Dros Kinsey (Hymenoptera: Cynipidae: Cynipini) as a valid genus for


American species

ABSTRACT. The six Mexican species described by Kinsey in 1937 originally belonging to Dros have been studied:
D. moreliensis, D. periscellus, D. perlentus, D. petasus, D. picatus and D. repicatus. Here is concluded that Dros is a
valid genus and three of the six species should be considered valid: D. moreliense comb. rest. (= D. periscele n. syn.),
D. picatum comb. rest. (= D. repicatum n. syn.) and D. perlentum comb. rest. (= D. petasum n. syn.). An identification
key to separate adults and galls of these species is included; also, the most important characters that define them are
illustrated. The taxonomic position of the Dros species north of Mexico is discussed, concluding than at least two
species belong to the genus Dros: D. sessile (Weld, 1927) and D. viscidum (Weld, 1944).

Keywords: Hymenoptera, Cynipidae, Dros, taxonomy, Mexico.

INTRODUCCIÓN
Las avispas gallícolas (Hymenoptera, Cynipoidea: Cynipidae) se distribuyen principalmente en
la zona templada del hemisferio norte (Stone et al., 2002), siendo la fauna Neártica la más rica
(Melika y Abrahamson, 2002). En México, se conocen 184 especies (Pujade-Villar y Ferrer-Suay,
2015a, 2015b; Pujade-Villar et al., 2016a, 2016b, 2016c) tróficamente asociadas con más de 30
especies de Quercus (Pujade-Villar et al., 2009).
El género Dros fue descrito por Kinsey (1937) para incluir a seis especies mexicanas que hacían
agallas muy peculiares en forma de copa en las hojas de distintas especies de encinos: D.
moreliensis Kinsey, D. periscellus Kinsey, D. perlentus Kinsey, D. petasus Kinsey, D. picatus
Kinsey y D. repicatus Kinsey. El catálogo de Weld (1952) incluye un total de 13 especies (siete de
ellas al norte de México), pero Burks (1979) lista solo cinco de ellas en Estados Unidos: D.
amphora (Weld, 1927), D. atrimentum (Kinsey, 1922), D. pedicellatum (Kinsey, 1922), D. sessile
(Weld, 1927) y D. viscidum (Weld, 1944), puesto que D. caepula (Weld, 1927) y D. discale (Weld,
1927) fueron transferidas a Andricus en Burks (1979). En la revisión de Melika y Abrahamson

752
Pujade-Villar et al.: Restablecimiento del género Dros como género válido para especies americanas.

(2002), las 11 especies aún incluidas en Dros se transfirieron a Andricus al proponerse la sinonimia
entre Dros y Andricus.
Los caracteres morfológicos dados por Kinsey (1937) no permitían separar Dros de Andricus a
no ser por las agallas. En este estudio se han revisado los tipos de las especies mexicanas
originariamente descritas en Dros, llegando a la conclusión de que Dros es un género válido,
incorrectamente sinonimizado con Andricus, y que sólo tres especies descritas por Kinsey para
México deben ser consideradas válidas.

MATERIALES Y MÉTODO
Se examinaron las series típicas de las especies mexicanas: D. moreliensis Kinsey, D.
periscellus Kinsey, D. perlentus Kinsey, D. petasus Kinsey, D. picatus Kinsey y D. repicatus
Kinsey. El material tipo está depositado en el “American Museum of Natural History” (AMNH,
New York, Estados Unidos, responsable James M. Carpenter). También han sido examinadas las
descripciones de las especies descritas al norte de México, así como los holotipos de Andricus
atrimentum Kinsey y A. pedicellatum Kinsey, y las imágenes de los holotipos de Dros amphora
(Weld), D. sessile (Weld) y D. viscidum (Weld) depositadas en la web “Hymenopteran Holotypes
of the Smithsonian Institution” (http://usnmhymtypes.com/default.asp).
Las imágenes 1a y 1d fueron tomadas por el primer autor con un microscopio electrónico
ambiental (FEI Quanta 200 ESEM) en el ‘Servei Científico-Tècnic de la Universitat de Barcelona’
(Cataluña), a 15 KV previo recubrimiento en oro. Las imágenes ópticas (Figs. 2, 3 y 4b) fueron
tomadas por el último autor a partir del material tipo con un aparato de microfotografía digital con
óptica Infinity y una cámara réflex digital Canon EOS 70D DSLR por capas tratadas con el
programa Adobe lightroom hasta obtener la imagen final; finalmente, la imagen 4a fue tomada
mediante tomografía computarizada (CT Scan).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Andricus es un género morfológicamente muy variable. Morfológicamente se pueden
diferenciar tres grupos distintos (Melika, 2006); filogenéticamente, en la región Paleártica, pueden
reconocerse un total de cinco clados (Cook et al., 2002; Rokas et al., 2003; Stone y Cook, 1998;
Stone y Schönrogge, 2003). Cuando se incorporan especies neárticas, Andricus aparece como
parafilético (Drown y Brown, 1998), por lo que no existe duda duda que es un grupo artificial tal
como está definido después de Melika y Abrahamson (2002). De hecho, algunas de las sinonimias
que establecieron estos autores han tenido que ser corregidas en trabajos posteriores; es el caso de
Erythres (Pujade-Villar y Melika, 2014) y Femuros (Pujade-Villar y Ferrer-Suay, 2015).

Figura 1. Detalles morfológicos de cabezas en visión frontal y el mesosoma dorsal: (a, d) Andricus, (b) Erythres, (c)
Dros [cf: carenas faciales, sm: surco malar, at: articulación transescutelar]. Figuras b-c obtenidas de Morphbank.

753
Entomología mexicana, 4: 752−758 (2017)

El género Andricus presenta tres caracteres inmutables (Fig. 1): (i) articulación transescutelar
bien definida, (ii) carenas o estrías faciales visibles y (iii) surco malar ausente. Después de
examinar los ejemplares de Kinsey, además de los ejemplares colectados por los autores del
presente trabajo, las estrías faciales son completamente ausentes (Fig. 1c), por lo que dichos
ejemplares no pueden ser incluidos en Andricus.

Material tipo examinado


Dros moreliense Kinsey, 1937: HOLOTYPE ♀ con las siguientes etiquetas: "Morelia 14E,
Mich 7000' Mex ⊕ 12.27.31, ♀ Spr. '32", "Q. conglomerata, Kinsey coll", "Dros moreliense
Holotype" (etiqueta roja); PARATYPES (10♀) mismas etiquetas que el holotipo. Dros periscele
Kinsey, 1937: HOLOTYPE ♀ con las siguientes etiquetas: "Rio Verde 14W S.L.P. 6500' Mex. ⊕
12.4.31, 11♀ 4.23.32", "Q. macrophylla, Kinsey coll", "Xyst. periscele Holotype" (etiqueta roja);
PARATYPES (27♀) mismas etiquetas que el holotipo. Dros picatum Kinsey, 1937: HOLOTYPE
♀ con las siguientes etiquetas: "San Felipe 20SW, Gto 8000' Mex ⊕ 12.7.31, 35♀ 12.11.31", "Q.
macrophylla, Kinsey coll", "Dros picatum Holotype" (etiqueta roja). PARATYPES (161♀) mismas
etiquetas que el holotipo. Dros repicatum Kinsey, 1937: HOLOTYPE ♀ con las siguientes
etiquetas: "San Felipe Gto 20SW, 8000' Mex ⊕ 12.7.31, 23♀ 3.30.32", "Q. jaralensis, Kinsey
coll", "Xyst. repicatum Holotype" (etiqueta roja). PARATYPES (161♀) mismas etiquetas que el
holotipo. Dros perlentum Kinsey, 1937: HOLOTYPE ♀ con las siguientes etiquetas:
"Aguascalient (Jal), 7000' 35E Mex ⊕ 11.28.31, 231♀ 4.15.32", "Q. macrophylla, Kinsey coll",
"Dros perlentum Holotype" (etiqueta roja). PARATYPES (430♀) mismas etiquetas que el
holotipo. Dros petasum Kinsey, 1937: HOLOTYPE ♀ con las siguientes etiquetas: "Guadalajara
Jal, 6000' 10W Mex ⊕ 12.16.31, 65♀ 3.10.32", "Q. macrophylla, Kinsey coll", "Dros petasum
Holotype" (etiqueta roja). PARATYPES (131♀) mismas etiquetas que el holotipo.

Muy pocos géneros de Cynipini con articulación transescutelar (Fig. 1d) carecen de estrías
faciales y de surco malar: Cynips, Eumayriella, Heteroecus y Kokkocynips. Eumayriella, a
diferencia de los especímenes examinados (ver material tipo examinado), es braquíptero, carece de
fosetas escutelares y presenta el mesosoma plano dorso-ventralmente. Heteroecus y Kokkocynips
presentan uñas tarsales simples y el mesoscudo esculturado, a diferencia del material tipo
examinado; además, el metanoto es esculturado en Kokkocynips (sin escultura en el material tipo
examinado). Cynips es el género que más se acerca morfológicamente a las especies de Dros
examinadas. Ambos presentan el escudo y mesopleuras lisos o prácticamente lisos, uñas tarsales
con un lóbulo basal, pubescencia escasa (en las formas sexuales), notaulos completos y carenas
laterales del propodeo fuertemente curvadas en el tercio o medio inferior. No obstante, los
ejemplares de Kinsey no pueden ser Cynips ya que presentan una espina ventral relativamente
larga, siempre más de cinco veces más larga que ancha, con setas cortas y escasas que nunca
superan el ápice de la espina mientras que en Cynips la espina ventral del hipopigio es triangular y
corta (1,5 a 2,5 veces tan larga como ancha), con una pilosidad que alcanza el ápice de la espina
sin formar un penacho en las hembras sexuadas, o bien formando un denso penacho truncado en
las formas agámicas.
Por otro lado, a pesar de haber estudiado cerca de 1,000 ejemplares entre los examinados en la
colección Kinsey y los colectados por nosotros, no se ha encontrado ningún macho, por lo que se
asume que las especies mexicanas de Kinsey pertenecen a formas agámicas. Las formas agámicas
de Cynips se caracterizan por presentar el escudo pubescente (glabro en las sexuales) y el metasoma
con densas setas en el lateral del segundo segmento metasomal (glabro en las formas sexuales),
siendo los ejemplares de Kinsey más cercanos a las formas sexuales de Cynips en lo que se refiere

754
Pujade-Villar et al.: Restablecimiento del género Dros como género válido para especies americanas.

a la pilosidad. Este hecho también respalda que Dros y Cynips son géneros distintos. Además, las
fosetas escutelares están ausentes o solo indicadas por un surco transversal en Cynips, mientras que
Dros las presenta definidas (cerradas o no basalmente). Finalmente, las agallas en Cynips son
usualmente esféricas (en las formas agámicas), en forma de copa en Dros.
Por todo lo mencionado, se reestablece Dros como género válido de Cynipini, restaurando la
combinación de las seis especies descritas por Kinsey de México: D. moreliense comb. rest., D.
periscele comb. rest., D. picatum comb. rest., D. repicatum comb. rest., D. perlentum comb. rest.
y D. petasum comb. rest.
Del estudio morfológico de los adultos y de las agallas se concluye que sólo tres de ellas son
válidas: D. moreliense (= D. periscele n. syn.), D. picatum (= D. repicatum n. syn.) y D. perlentum
(= D. petasum n. syn.).
Los adultos, que además de los caracteres mencionados anteriormente presentan una coloración
de ambarina a castaño claro, morfológicamente son muy similares; no obstante, pueden separarse
atendiendo a la siguiente clave:

1- Carenas laterales de las fosetas escutelares prolongadas y convergentes hacia el centro del
escutelo (Fig. 2a). Fosetas escutelares emarginadas posteriormente. ……………….. D. moreliense
-- Carenas laterales de las fosetas escutelares divergentes, llegando al costado del escutelo y
rodeándolo en su parte final (Figs. 2b-c). Fosetas escutelares emarginadas o no. …………….…. 2
2- Fosetas escutelares abiertas, no emarginadas en la parte posterior (Fig. 2b). ……… D. picatum
-- Fosetas escutelares cerradas, emarginadas posteriormente (Fig. 2c). …..………..... D. perlentum

Figura 2. Mesosoma en vista dorsal de: (a) Dros moreliense, (b) D. picatum y (c) D. perlentum.

Las agallas de Dros son muy peculiares, siendo únicas en los Cynipini. Se localizan en las hojas
(habitualmente en la cara inferior), presentan forma de vaso o de copa, son más o menos
pedunculadas, de color castaño a rojizo, con la superficie pegajosa y uniloculares. Además, la
cámara larval está separada por una delgada partición de la copa de la parte superior de la agalla,
al tiempo que una partición más gruesa en el fondo de la celda larval lo separa de una segunda
cavidad en la base del tallo de la agalla. Se pueden diferenciar según la siguiente clave:

755
Entomología mexicana, 4: 752−758 (2017)

1- Tallo basal uniformemente cilíndrico, el cuerpo en forma de copa se expande abruptamente desde
el tallo; los bordes superiores de la agalla son gruesos, lo que hace que ésta permanezca con el
borde circular; color amarillento-marrón o rojizo. …………….....………… D. perlentum (Fig. 3a)
-- Tallo basal cónico, el cuerpo en forma de copa se expande gradualmente desde el tallo; los bordes
superiores de la agalla son delgados, lo que hace que la agalla no conserve el contorno circular en
la parte superior; color variable entre rojo y marrón. ……………...……………………………... 2
2- Agallas de pequeño tamaño (hasta 6,5 mm en diámetro y 7 mm de alto), a veces muy cónicas
…………………………………………………………………………….. D. moreliense (Fig. 3b)
-- Agallas mayores (hasta 10 mm de diámetro y 11 mm de alto), nunca fuertemente cónicas.
………………………………………………………………………………... D. picatum (Fig. 3c)

Figura 3. Agallas de: (a) Dros perlentum, (b) D. moreliense y (c) D. picatum.

Las especies incluidas en Dros por Burk (1979) al norte de México también han sido
examinadas. Las descritas por Weld (1927, 1944): D. amphora (Weld, 1927), D. sessile (Weld,
1927) y D. viscidum (Weld, 1944), mediante las fotos depositadas en la web “Hymenopteran
Holotypes of the Smithsonian Institution” y las descripciones originales; las descritas por Kinsey
(1922): D. atrimentum (Kinsey, 1922) y D. pedicellatum (Kinsey, 1922), mediante el examen del
holotipo y las descripciones originales.
Las especies D. sessile (Weld, 1927) comb. rest. y D. viscidum (Weld, 1944) comb. rest.
pertenecen sin duda a Dros tanto por los caracteres morfológicos descritos como por el aspecto de
la agalla. Existen dudas respecto a la tercera especie descrita por Weld, Dros amphora, puesto que,
aunque la agalla podría asemejarse a la del género Dros, la cabeza es coriácea, la presencia o
ausencia de las carenas faciales no se menciona en la descripción original y el mesoscudo es
coriáceo con puntos pilíferos. Por otro lado, en México hay una especie descrita con agallas
similares (A. cylindratus Kinsey, 1937) que presenta carenas faciales (tal como se muestra en la
fotografía expuesta en http://www.morphbank.net/bischen/?id=71367). Por ello, hasta que no
pueda ser examinado el material tipo, esta especie sigue estando incluida en Andricus.
Dros atrimentum presenta agallas esféricas y la espina ventral corta, por lo que posiblemente se
trate de un Andricus; el ejemplar examinado tiene la cara enganchada en la etiqueta, por lo que no
es posible ver si presenta o no carenas faciales; después del examen de una CT foto (Fig. 4a), parece
vislumbrarse un pequeño surco malar; por otro lado, las fosetas son continuas, por lo que podría
tratarse de un Cynips. No obstante, y hasta que no se examine nuevo material, se sigue la propuesta

756
Pujade-Villar et al.: Restablecimiento del género Dros como género válido para especies americanas.

de Melika & Abrahamson (2002), y se considera esta especie tal y como fue descrita: Andricus
atrimentus.
Dros pedicellatum también presenta agallas distintas a las descritas en este estudio; son
pedunculadas, ensanchadas en el extremo y cerradas. Este hecho, junto con la presencia de la espina
ventral relativamente corta y carenas faciales (Fig. 4b), respalda que haya que ser incluída en el
género original Andricus.

Figura 4. Cabeza en vista frontal de: (a) Andricus atrimentum Kinsey, 1922 y (b) A. pedicellatum Kinsey, 1922.

CONCLUSIÓN
Dros Kinsey en un género válido descrito originalmente con seis especies mexicanas de las
cuales tres son consideradas válidas (D. moreliense, D. picatum y D. perlentum), siendo las otras
tres sinónimas de éstas: D. periscele n. syn. de D. moreliense, D. repicatum n. syn. de D. picatum
y D. petasum n. syn. de D. perlentum. De las cinco especies al norte de México, dos de ellas se
incluyen en el género Dros: D. sessile y D. viscidum; las otras tres permanecen en Andricus en
espera de estudiar más material (A. atrimentum y A. pedicellatum) o material tipo que no ha sido
examinado (A. amphora).

Agradecimientos
A Johan Liljeblad (Swedish University of Agricultural Sciences, Suecia) por haber depositado
las imágenes de Morphbank que se mencionan en este estudio y a George Melika (Plant Protection,
Soil Conservation and Agri-environment, Hungría) por las muchas discusiones sobre la morfología
de los Cynipini.

Literatura Citada
Burks, B. D. 1979. Superfamily Cynipoidea. Pp. 1045−1107. In: K. V., Krombein, P. D., Jr., Hurd, D. R.
Smith, and B. D. Burks, (Eds.). Catalog of Hymenoptera in America North of Mexico. Volume 1.
Symphyta and Apocrita. Smithsonian Institution Press, Washington, DC.
Cook, J. M., Rokas, A., Pagel, M. and G. N. Stone. 2002. Evolutionary shifts between host oak sections and
host-plant organs in Andricus gallwasps. Evolution, 56(9): 1821−1830.
Drown, D. M. and J. M. Brown. 1998. Molecular phylogeny of North American oak-galling Cynipini
(Hymenoptera: Cynipidae) supports need for generic revision. Pp 241−246. In: G. Csóka, W. J.
Mattson, G. N. Stone and P.W. Price. (Eds.). The biology of gall-inducing arthropods. USDA, St.
Paul, Minnesota, U.S.A.
Kinsey, A. C. 1937. New Mexican gall wasps (Hymenoptera, Cynipidae). Revue de Entomologia, 7: 39−79.
Kinsey, A. C. 1922. New Pacific Coast Cynipidae (Hymenoptera). Bulletin of the American Museum of
Natural History, 46: 279−295.
Melika, G. 2006. Gall Wasps of Ukraine. Cynipidae. Vestnik zoologii, supplement, 21(1): 1–300.

757
Entomología mexicana, 4: 752−758 (2017)

Melika, G. and W. G. Abrahamson 2002. Review of the world genera of oak Cynipid wasps (Hymenoptera:
Cynipidae: Cynipini), Pp. 150−190. In G, Melika and Cs. Thuróczy. (Eds.). Parasitic wasps:
evolution, systematics, biodiversity and biological control. Agroinform, Budapest.
Pujade-Villar, J. and G. Melika. 2014. Re-establishment of Erythres Kinsey, 1937 as a valid genus of
gallwasps from Mexico (Hym., Cynipidae, Cynipini). Dugesiana, 21 (2): 155−160.
Pujade-Villar, J. i M. Ferrer-Suay. 2015a. Adjudicació genèrica d’espècies mexicanes d’ubicació dubtosa
descrites per Kinsey i comentaris sobre la fauna mexicana (Hymenoptera: Cynipidae: Cynipini).
Butlletí de la Institució Catalana d’Història Natural, 79: 7−14.
Pujade-Villar, J. and M. Ferrer-Suay. 2015b. Andricus protuberans n. sp. (Hymenoptera: Cynipidae:
Cynipini), a new species of oak gallwasp from Mexico. Dugesiana, 22(2): 115−120.
Pujade-Villar, J., Serrano-Muñoz, M., García-Martiñón, R. D., Villegas-Guzmán, G. A., Equihua-Martínez,
A., Estrada-Venegas, E. G. y M. Ferrer-Suay. 2016a. Sobre la validez de cuatro especies mexicanas
del género Atrusca con alas cortas (Hymenoptera: Cynipidae). Entomología mexicana, 3: 898−904.
Pujade-Villar, J., Serrano-Muñoz, M., García-Martiñón, R. D., Villecas-Guzmán, G. A., Equihua-Martínez,
A., Estrada-Venegas, E. G. y M. Ferrer-Suay. 2016b. Una especie nueva de avispa gallícola para
México: Andricus sphaericus Pujade-Villar n. sp. (Hymenoptera: Cynipidae: Cynipini). Dugesiana,
23(1): 15−20.
Pujade-Villar, J., García-Martiñón, R. D., Equihua-Martínez, A., Estrada-Venegas, E. G. y M. Ferrer-Suay.
2016c. Neuroterus fusifex Pujade-Villar and Ferrer-Suay n. sp. (Hymenoptera: Cynipidae): first
record of galls on catkins in Mexico. Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 2(3): 75−83.
Rokas, A., Atkinson, R. J., Webster, L. M. I., Csóka Gy. and G. N. Stone. 2003. Out of Anatolia: longitudinal
gradients in genetic diversity support an eastern origin for a circum-Mediterranean oak gallwasp
Andricus quercustozae. Molecular Ecology, 12: 2153−2174.
Stone, G. N. and J. M. Cook. 1998. The structure of cynipid oak galls: patterns in the evolution of an
extended phenotype. Proceedings of the Royal Entomological Society of London, 265: 979−988.
Stone, G. N. and K. Schönrogge. 2003. The adaptive significance of insect gall morphology. Trends in
Ecology and Evolution, 18: 512−522.
Stone, G. N., Schönrogge, K., Atkinson, R. J., Bellido, D. y J. Pujade-Villar, 2002. The population biology
of oak gall wasps (Hymenoptera: Cynipidae). Annual Review of Entomology, 47: 633– 68.
Weld, L. H. 1927. Notes on cynipid wasps, with descriptions of new North American species. Proceedings
of the United States National Museum, 68: 1−131.
Weld, L. H. 1944. New American cynipids from galls. Proceedings of the United States National Museum,
95: 1−24.
Weld, L. H. 1952. Cynipoidea (Hym.) 1905-1950 being a Supplement to the Dalla Torre and Kieffer
monograph the Cynipidae in Das Tierreich, Leiferung 24, 1910 and bringing the systematic
literature of the world up to date, including keys to families and subfamilies and list of new generic,
specific and variety names. Ann Arbor, Michigan, Privately Printed. 351 pp.

758
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ICHNEUMONOIDEA (HYMENOPTERA) COLECTADOS EN MAÍZ EN


LOCALIDADES DE JALISCO, NAYARIT Y TAMAULIPAS, MÉXICO

Juana María Coronado-Blanco1 , Enrique Ruíz-Cancino1, Zoila Reséndiz-Ramírez1,


Orlando Estrada-Virgen2 y Octavio Jhonathan Cambero-Campos2
1
Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Centro Universitario Adolfo López Mateos.
C. P. 87149, Cd. Victoria, Tamaulipas, México
2
Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit, Carretera Tepic-Compostela Km. 9. C. P.
63155, Xalisco, Nayarit, México.
.
Autor de correspondencia: jmcoronado@docentes.uat.edu.mx

RESUMEN. Los ichneumónidos y los bracónidos son enemigos naturales que contribuyen a controlar diversas plagas
en ecosistemas naturales y en cultivos. Los objetivos de este trabajo fueron colectar y determinar taxonómicamente los
ichneumonoideos en cultivos de maíz en algunas localidades de tres estados del país (Jalisco, Nayarit y Tamaulipas).
Se encontraron cinco géneros y seis especies de Braconidae –Aphaereta sp. (Alysiinae), Ascogaster sp., Chelonus
insularis Cresson, Chelonus sp. (Cheloninae), Cotesia sp. (Microgastrinae), Agathidinae (género no identificado),
además de cinco géneros y siete especies de Ichneumonidae - Anomalon sp. (Anomaloninae), Campoletis sp.
(Campopleginae), Pristomerus sp. (Cremastinae), Gelis sp. (Cryptinae, tres morfoespecies) y Mesostenus longicaudis
Cresson (Cryptinae); los bracónidos fueron más abundantes.

Palabras clave: Parasitoides, taxonomía, trampas amarillas.

Ichneumonoidea (Hymenoptera) collected in corn fields in localities of Jalisco, Nayarit and


Tamaulipas, Mexico

ABSTRACT. Ichneumonids and braconids are natural enemies that contribute to control diverse pests in natural
ecosystems and in crops. The objectives of this research were to collect and determine ichneumonoids in cultivated
corn in some localities of three Mexican states (Jalisco, Nayarit, and Tamaulipas). Five genera and six species of
Braconidae were found: Aphaereta sp. (Alysiinae), Ascogaster sp., Chelonus insularis Cresson, Chelonus sp.
(Cheloninae), Cotesia sp. (Microgastrinae), Agathidinae (undetermined genus), besides five genera and seven species
of Ichneumonidae: Anomalon sp. (Anomaloninae), Campoletis sp. (Campopleginae), Pristomerus sp. (Cremastinae),
Gelis sp. (Cryptinae, three morphospecies) and Mesostenus longicaudis Cresson (Cryptinae); braconids were more
abundant.

Keywords: Parasitoids, taxonomy, yellow traps.

INTRODUCCIÓN
En México, Coronado y Zaldívar (2014) reportaron el número de géneros y especies de la
familia Braconidae y los registrados por estado, por ejemplo: 63 géneros y 84 especies de
Braconidae para Jalisco, 24 géneros y 24 especies para Nayarit, y 149 géneros y 73 especies para
Tamaulipas pero poco se conoce en el país sobre los listados por asociaciones vegetales.
Molina et al. (2004) registraron a Chelonus sp., Cotesia sp. y Meteorus sp. (Braconidae) del
estado de Jalisco (Apastepe, Teocuitatlán, Zacoalco de Torres, Tlajomulco de Zúñiga, Zapopan,
Magdalena, Crucero de Magdalena), así como a Aleiodes sp., Chelonus sp., Cotesia sp. y Meteorus
sp. de Nayarit (El Rincón, Tepic, El Pichón, Xalisco, El Refilón, Las Lumbres, Acaponeta,
Seboruco y Ahuacatlán) como parasitoides de Spodoptera frugiperda Walker (Lepidoptera:
Noctuidae). De Ichneumonidae, dichos autores reportaron a Campoletis flavicinta (Ashmead),
Ophion flavidus Brullé y Pristomerus spinator (Fabricius) de Jalisco (Los Pinitos, Tonila,
Atenquique, Tuxpan, Canoas, Zapotiltic, Teocuitatlán, Acatlán de Juárez, Tlajomulco de Zúñiga,

759
Coronado-Blanco et al.: Ichneumonoidea colectados en maíz en Jalisco, Nayarit y Tamaulipas.

Zapopan y Magdalena), así como a C. flavicinta, O. flavidus, P. spinator y Eiphosoma vitticolle


Cresson de Nayarit (Santa María del Oro, El Pichón, Tepic, El Refilón, Xalisco, La Presa,
Compostela, Seboruco y Ahuacatlán) en la misma plaga.
Estrada et al. (2013) reportaron a Cotesia sp. y a Chelonus insularis Cresson (Braconidae) así
como a Pristomerus spinator (Fabricius), Campoletis sp. e Hyposoter sp. (Ichneumonidae) como
enemigos naturales de Spodoptera frugiperda en maíces de Xalisco, Nayarit. Por su parte,
Gutiérrez-Ramírez et al. (2015) registraron a Cotesia marginiventris (Cresson), Cotesia sp. aff.
scitula, Chelonus cautus Cresson, Chelonus insularis, Meteorus arizonensis Muesebeck y
Meteorus laphygmae Viereck (Braconidae) así como a Campoletis sonorensis (Cameron),
Eiphosoma vitticolle, Pristomerus spinator (Fabricius) (Ichneumonidae) como parasitoides de
Spodoptera frugiperda en varias localidades de Nayarit (Ahuacatlán, Compostela, Santa María del
Oro, San Pedro Lagunillas, Santiago Ixcuintla, Tepic y Xalisco). Además, Ruíz et al. (2012)
registraron los Ichneumonidae del estado de Nayarit (sin incluir datos de municipios o localidades),
incluyendo la lista de 30 géneros y 23 especies determinadas en ocho subfamilias.
Por su parte, Ruíz et al. (1990) registraron Chelonus sp. y Rogas sp. en larvas de S. frugiperda
en maíz, el primer género de Llera y el segundo de Victoria y Padilla (Tamaulipas), mientras que
Coronado (2011) registró a Chelonus asociado a larvas de gusano cogollero en maíz de los
municipios de Llera y Padilla, así como a Apanteles de larvas de Diatraea en maíz en Padilla.
Los objetivos del presente trabajo fueron colectar e identificar los ichneumonoideos asociados
al cultivo de maíz de localidades selectas de Jalisco, Nayarit y Tamaulipas obtenidos de cría, red
entomológica y platos amarillos.

MATERIALES Y MÉTODO
Se realizaron colectas mediante platos amarillos de plástico con agua jabonosa que fueron
colocados en parcelas de maíz en el INIFAP-CIRPAC, en Tepatitlán, Jalisco (noviembre 2016) y
en el Rancho “La Posta”, 23° 56’ N y 99° 06’ W, a 200 msnm, propiedad de la Facultad de
Ingeniería y Ciencias de la Universidad Autónoma de Tamaulipas, en Güémez, Tamaulipas
(septiembre a octubre de 2016) y con redeo en follaje de maíz en Bahía de Banderas, Nayarit
(febrero a abril de 2013) Muestra 1: 28/II/2013; Muestra 2: 07/III/2013; Muestra 3: 14/III/2013;
Muestra 4: 20/III/2013; Muestra 5: 26/III/2013; Muestra 6: 05/IV/2013 y Muestra 7: 12/IV/2013).
Los especímenes fueron colocados en frascos de plástico con alcohol al 70 % y los respectivos
datos de colecta. Además, se obtuvieron algunos parasitoides del gusano cogollero en “La Posta”
en frascos plásticos de pupas encontradas directamente en campo. Los ichneumonoideos más
grandes fueron montados en alfileres entomológicos y los pequeños en puntas de papel opalina, las
etiquetas fueron realizadas con el programa de Word con los datos de país, estado, municipio,
localidad, fecha de colecta y colector y fueron determinados con claves taxonómicas selectas. El
material está depositado en el Museo de Insectos MIFA de la Facultad de Ingeniería y Ciencias de
la Universidad Autónoma de Tamaulipas, en Cd. Victoria, Tamaulipas, México.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se obtuvieron 64 especímenes de Braconidae y 12 de Ichneumonidae, la información sobre el
material examinado se detalla a continuación:

Braconidae
1. Agathidinae sp.:
- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 12/IV/2013, col. Orlando Estrada Virgen
(1). Se han registrado 24 géneros y 127 especies para México (Coronado et al., 2016).

760
Entomología mexicana, 4: 759−764 (2017)

2. Aphaereta sp. (Alysiinae):


- México, Jalisco, Tepatitlán, INIFAP-CIRPAC, Parcela de maíz, platos amarillos, 19-XI-2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez (4); mismos datos, 21-XI-2016 (7); en total 11 especímenes de
Jalisco. Género reportado de Coahuila, Chiapas, Chihuahua, Durango, Estado de México,
Guanajuato, Guerrero, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Tamaulipas,
Veracruz y Yucatán (Coronado, 2011 y base de datos de la autora principal), por lo que es un
nuevo registro para Jalisco.

3. Ascogaster sp. (Cheloninae):


- México, Jalisco, Tepatitlán, INIFAP-CIRPAC, Parcela de maíz, platos amarillos, 19-XI-2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez (6); mismos datos, 20-XI-2016 (2); en total ocho especímenes de
Jalisco. Reportado de Chiapas, Durango, Guanajuato, Hidalgo, Michoacán, Morelos, Nuevo
León, Oaxaca, Puebla, Tamaulipas, Veracruz y Yucatán (Coronado, 2011 y base de datos de la
autora principal), por lo que es un nuevo registro para Jalisco.

4. Chelonus insularis Cresson:


- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 28/II/2013, col. Orlando Estrada Virgen (2);
mismos datos, 07/III/2013 (1); mismos datos, 14/III/2013 (2); mismos datos, 20/III/2013 (5);
mismos datos, 26/III/2013 (8); mismos datos, 05/IV/2013 (5) y mismos datos, 12/IV/2013 (1);
en total 24 especímenes de Nayarit.
- México, Tamaulipas, Güémez, La Posta, parcela de maíz, cría en laboratorio, 07/IX/2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez (1); mismos datos, 07/X/2016 (1); y Güémez, La Posta, parcela
de maíz, platos amarillos, 13/IX/2016 (1); en total tres especímenes de Tamaulipas.
Esta especie ya había sido registrada por Estrada et al. (2013) y Gutiérrez et al. (2015) como
parasitoide de Spodoptera frugiperda en varias localidades de Nayarit (Ahuacatlán,
Compostela, Santa María del Oro, San Pedro Lagunillas, Santiago Ixcuintla, Tepic y Xalisco),
por lo que es un nuevo registro para Bahía de Banderas. Para el estado de Tamaulipas sólo se
ha registrado una especie determinada de Chelonus: Ch. sonorensis Cameron de Río Bravo
(Coronado, 2011), por lo que Ch. insularis es un nuevo registro para el estado.

5. Chelonus sp.:
- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 20/III/2013, col. Orlando Estrada Virgen
(1); mismos datos, 26/III/2013, col. Orlando Estrada Virgen (2). El género ha sido registrado
de Baja California, Campeche, Chihuahua, Chiapas, Coahuila, Distrito Federal, Durango,
Estado de México, Guanajuato, Guerrero, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León,
Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora, Tabasco, Tlaxcala, Veracruz
y Yucatán, según varios autores, citados por Coronado (2011).

6. Cotesia sp. (Microgastrinae):


- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 07/III/2013, col. Orlando Estrada Virgen
(6); mismos datos, 14/III/2013 (5); mismos datos, 20/III/2013 (1); en total 12 especímenes de
Nayarit.
- México, Jalisco, Tepatitlán, INIFAP-CIRPAC, Parcela de maíz, platos amarillos, 19-XI-2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez (1); mismos datos, 21-XI-2016 (1); en total dos especímenes de
Jalisco. El género ha sido registrado de Aguascalientes, Baja California, Baja California Sur,
Coahuila, Chiapas, Chihuahua, Distrito Federal, Durango, Guanajuato, Guerrero, Estado de
México, Jalisco, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, Sinaloa,

761
Coronado-Blanco et al.: Ichneumonoidea colectados en maíz en Jalisco, Nayarit y Tamaulipas.

Sonora, Tamaulipas, Veracruz y Zacatecas (Molina et al., 2004; Coronado, 2011; Estrada et
al., 2013; Gutiérrez-Ramírez et al., 2015).

Ichneumonidae
7. Anomalon sp. (Anomaloninae):
- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 26-III-2013, col. Orlando Estrada Virgen
(1). Se ha registrado a Anomalon ejuncidum Say para el estado de Nayarit (Ruíz et al., 2012).
Para el país se han registrado 12 especies (Ruíz, 2015) colectadas en Baja California, Baja
California Sur, Durango, Jalisco, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, San Luis Potosí, Tamaulipas,
Veracruz, Yucatán y Zacatecas (base de datos de la autora principal).

8. Campoletis sp. (Campopleginae):


- México, Jalisco, Tepatitlán, INIFAP-CIRPAC, Parcela de maíz, platos amarillos, 20-XI-2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez (1). Para el país se han registrado dos especies (Ruíz, 2015):
Campoletis flavicincta (Ashmead) de Chiapas, Estado de México, Jalisco, Morelos y Puebla; y
C. sonorensis (Cameron) de Oaxaca y Sonora (base de datos de la autora principal).

9. Pristomerus sp. (Cremastinae):


- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 26-III-2013, col. Orlando Estrada Virgen
(1); mismos datos, 12-IV-2013, col. Orlando Estrada Virgen (2). En Nayarit, se ha registrado a
Pristomerus spinator para Xalisco (Estrada et al., 2013) y para Ahuacatlán, Santiago Ixcuintla,
Santa María del Oro, San Pedro Lagunillas y Xalisco (Gutiérrez-Ramírez et al., 2015). Para el
país se han registrado 11 especies (Ruíz, 2015) colectadas en Baja California Sur, Chiapas,
Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo,
Tamaulipas y Yucatán (base de datos de la autora principal).

10. Gelis sp. 1 (Cryptinae):


- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 05-IV-2013, col. Orlando Estrada Virgen
(1); mismos datos, 12-IV-2013 (1); en total dos especímenes de Nayarit.
11. Gelis sp. 2:
- México, Jalisco, Tepatitlán, INIFAP-CIRPAC, Parcela de maíz, platos amarillos, 19-XI-2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez (1).

12. Gelis sp. 3:


- México, Jalisco, Tepatitlán, INIFAP-CIRPAC, Parcela de maíz, platos amarillos, 19-XI-2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez (2); mismos datos, 21-XI-2016 (1); en total tres especímenes de
Jalisco. El género Gelis se ha reportado sin especies determinadas de Tamaulipas (Ruíz, 2010)
y de Oaxaca (Sánchez et al., 2015).

13. Mesostenus longicaudis Cresson, 1872 (Cryptinae):


- México, Nayarit, Bahía de Banderas, redeo maíz, 12-IV-2013, col. Orlando Estrada Virgen
(1). Se ha registrado a Mesostenus gracilis Cresson para Nayarit (Ruíz et al., 2012), por lo que
M. longicaudis representa un nuevo registro para el estado de Nayarit. M. longicaudis se ha
colectado del Estado de México, Nuevo León, Puebla, San Luis Potosí y Tamaulipas (base de
datos de la autora principal).

762
Entomología mexicana, 4: 759−764 (2017)

Otros materiales en platos amarillos:


- México: Jalisco, Tepatitlán, INIFAP-CIRPAC, Parcela de maíz, platos amarillos, 19-XI-2016,
col. Zoila Reséndiz Ramírez: 52 Hemiptera, 24 Hymenoptera (incluye 11 Braconidae y 3
Ichneumonidae), 17 Diptera, 2 Coleoptera, 2 Thysanoptera, 1 Collembola, 1 Araneae; mismos
datos, 20-XI-2016: 39 Hemiptera, 29 Diptera, 8 Hymenoptera (incluye 2 Braconidae y 1
Ichneumonidae), 5 Coleoptera, 1 Collembola; mismos datos, 21-XI-2016: 39 Hemiptera, 25
Hymenoptera (Incluye 8 Braconidae, 1 Ichneumonidae), 24 Diptera, 8 Thysanoptera, 8
Coleoptera, 3 Collembola, 2 Psocoptera, 1 Dermaptera y 1 Acari.
- México, Tamaulipas, Güemes, La Posta, parcela de maíz, platos amarillos, 13/IX/2016, col.
Zoila Reséndiz Ramírez: 5 Diptera, 2 Hymenoptera, 1 Coleoptera; mismos datos, 15/IX/2016:
1 Hymenoptera; mismos datos, 07/X/2016: 6 Coleoptera, 5 Diptera, 4 Lepidoptera, 3
Hemiptera, 3 Hymenoptera, 1 Orthoptera, 1 Araneae.

En los platos amarillos se colectaron algunos especímenes de 10 órdenes de insectos


(Coleoptera, Collembola, Dermaptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera,
Orthoptera, Psocoptera y Thysanoptera, así como Acari y Araneae) mientras que en las colectas
con red entomológica sólo se colectaron los ichneumonoideos.

CONCLUSIÓN
El estudio de los ichneumonoideos en maíz es importante porque estas avispas ayudan a
controlar al gusano cogollero y otros lepidópteros plaga. Es conveniente que se críen masivamente
y se comercialicen algunas de estas especies para aumentar el porcentaje de control de los noctuidos
y pirálidos plaga en los cereales de México..

Agradecimientos
Al proyecto PRODEP “Estudios taxonómicos y biológicos de plagas y enemigos naturales en
México”, a la Facultad de Ingeniería y Ciencias y a la Universidad Autónoma de Tamaulipas, por
su apoyo para la realización de esta investigación.

Literatura Citada
Coronado-Blanco, J. M. 2011. Braconidae (Hymenoptera) de Tamaulipas, México. Editorial Planea. 203
pp.
Coronado-Blanco, J. M. y A. Zaldívar-Riverón. 2014. Biodiversidad de Braconidae (Hymenoptera:
Ichneumonoidea) en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85: 272−378.
Coronado-Blanco, J. M., Figueroa-De la Rosa J. I., Sarmiento-Monroy, C. E., Ruíz-Cancino, E. y A. I.
Khalaim. 2016. Agathidinae (Hymenoptera: Braconidae) de México, incluyendo nuevos registros.
CienciaUAT, 11(1): 6−21.
Estrada V., O, Cambero C., J., Robles B., A., Ríos V., C., Carvajal C., C., Isordia A., N. y E. Ruíz C. 2013.
Parasitoides y entomopatógenos nativos asociados al gusano cogollero Spodoptera frugiperda
(Lepidoptera: Noctuidae) en Nayarit, México. Southwestern Entomologist, 38(2): 339−344.
Gutiérrez-Ramírez, A., Robles-Bermúdez, A., Cambero-Campos, J., Santillán-Ortega, C., Ortiz-Catón, M.,
Coronado-Blanco J. M. y M. Campos-Figueroa 2015. Parasitoides de Spodoptera frugiperda
(Lepidoptera: Noctuidae) encontrados en Nayarit, México. Southwestern Entomologist. 40(3):
555−563.
Molina-Ochoa J., Carpenter, J. E., Lezama-Gutiérrez, R., Foster, J. E., González-Ramírez, M., Anhel-
Sahagún C. A. and J. Farías-Larios. 2004. Florida Entomologist, 87(4): 461−472.

763
Coronado-Blanco et al.: Ichneumonoidea colectados en maíz en Jalisco, Nayarit y Tamaulipas.

Ruíz-Cancino, E. 2010. Ichneumonidae (Hymenoptera) del Estado de Tamaulipas, México. Serie Avispas
parasíticas de plagas y otros insectos No. 6. Cd. Victoria, Tamaulipas, México. Editorial Planea.
186 pp.
Ruíz-Cancino, E. 2015. La familia Ichneumonidae (Hymenoptera) en México. Entomología mexicana, 2:
1-13.
Ruíz-Cancino E., Coronado-Blanco, J. M., Cambero-Campos J. y A. I. Khalaim. 2012. Conocimiento actual
de los Ichneumonidae (Hymenoptera) de los estados de Nayarit y Sinaloa, México. Pp. 1420−1425.
In: A. Equihua-Martínez, E. G. Estrada-Venegas, J. A. Acuña-Soto, M. P. Cahires-Grijlava y G.
Durán-Ramírez. (Eds.). Entomología mexicana Vol. 11 Tomo 2. Colegio de Postgraduados y
Sociedad Mexicana de Entomología. Texcoco, estado de México.
Ruíz, C. E., Tejada, M. L. O. y M. R. T. Cantú. 1990. Contribución al conocimiento de los bracónidos
(Hymenoptera) de Tamaulipas y Nuevo León, México. Folia Entomológica Mexicana, 78:
199−208.
Sánchez-García, J. A., Jarquín-López, R., Martínez-Martínez, L., Coronado-Blanco J. M. y E. Ruíz-
Cancino. 2015. Ichneumonoidea (Hymenoptera) del Estado de Oaxaca, México. Entomología
Mexicana, 2: 823−829.

764
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

ICHNEUMONIDAE (HYMENOPTERA) EN EL EJIDO LLANO DE AZÚA,


PALMILLAS, TAMAULIPAS, MÉXICO

Enrique Ruíz-Cancino1 , Juana María Coronado-Blanco1, Andrey Ivanovich Khalaim1,


Jacinto Treviño Carreón1 y Agustín Robles Bermúdez2
1
Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Centro Universitario Adolfo López Mateos,
C. P. 87149 Cd. Victoria, Tamaulipas, México.
2
Unidad Académica de Agricultura, Universidad Autónoma de Nayarit, Carretera Tepic-Compostela Km. 9, C. P.
63155, Xalisco, Nayarit, México.
.
Autor de correspondencia: eruiz@docentes.uat.edu.mx

RESUMEN. Se estudiaron los ichneumónidos colectados en una trampa Malaise colocada en un ambiente urbano a
1,635 msnm en Palmillas, Tamaulipas, México, con juníperos y pastos durante 12 meses (abril 2016 a marzo 2017).
Se obtuvieron representantes de 9 subfamilias, 36 géneros, 10 especies y otras 32 morfoespecies. Los géneros con
mayor diversidad fueron Gelis y Orthocentrus (3 especies c/u). Dos géneros (Aritranis, Philositus) y dos especies
(Charitopes mellicornis, Philositus enchophorus) son nuevos registros para México y otras dos especies (Agonocryptus
bicolor, Lanugo yucatan) para el Estado de Tamaulipas. Estos resultados confirman que es posible encontrar aún
géneros y/o especies de Ichneumonidae no registrados en localidades urbanas con poca diversidad florística en México.

Palabras clave: Ichneumonidae, Hymenoptera, Tamaulipas, México.

Ichneumonidae (Hymenoptera) in Ejido Llano de Azua, Palmillas, Tamaulipas, Mexico

ABSTRACT. Ichneumonids collected in one Malaise trap in an urban environment at 1,635 m in Palmillas,
Tamaulipas, Mexico, with junipers and grasses during 12 months (April 2016 to March 2017), were studied.
Representatives of 9 subfamilies, 36 genera, 10 species, and other 32 morphospecies were obtained. The genera with
more diversity were Gelis and Orthocentrus (3 species each). Two genera (Aritranis, Philositus) and two species
(Charitopes mellicornis, Philositus enchophorus) are new records for Mexico, and other two species (Agonocryptus
bicolor, Lanugo yucatan) for the State of Tamaulipas. These results confirm that it is possible to find yet genera and/or
species not recorded in urban localities with poor floristic diversity in Mexico.

Keywords: Hymenoptera, Cynipidae, Dros, taxonomy, Mexico.

INTRODUCCIÓN
Ichneumonidae es la familia más diversa en el Orden Hymenoptera, con más de 24,000 especies
válidas (Yu et al., 2012). En México se han reportado más de 1,300 especies, es una de las familias
más utilizadas en programas de control biológico de plagas en el mundo y con gran potencial de
aumentar su uso (Ruíz, 2015). La mayoría de los estudios recientes de los ichneumónidos en el
Estado de Tamaulipas han sido efectuados en ecosistemas naturales, reportándose una gran
variedad de subfamilias, géneros y especies (p. ej., Pérez et al., 2011; Castillo et al., 2014;
Rodríguez et al., 2015; Pérez et al., 2016). Sin embargo, es interesante conocer la presencia de
estas avispas benéficas en ambientes urbanos, por lo que en 2008 (enero a diciembre) se colectaron
167 ichneumónidos con red entomológica en un huizachal urbano a 294 msnm con poca diversidad
de plantas en Cd. Victoria, Tamaulipas, encontrando 11 subfamilias, 30 géneros, 12 especies y
otras 30 morfoespecies; las subfamilias con más especímenes fueron Ichneumoninae, Ophioninae,
Pimplinae y Tryphoninae, sólo Ichneumoninae estuvo mejor representada, con 13 especies (Ruíz
et al., 2009). El objetivo del presente trabajo fue determinar taxonómicamente las subfamilias,
géneros y/o especies de Ichneumonidae colectados en una trampa Malaise en una localidad urbana
con poca diversidad florística en el Ejido Llano de Azúa, Palmillas, Tamaulipas, México.

765
Ruíz-Cancino et al.: Ichneumonidae en Palmillas, Tamaulipas.

MATERIALES Y MÉTODO
Se colocó una trampa Malaise de un metro de altura (Fig. 1) en un lote urbano de una hectárea
(Fig. 2) en el Ejido Llano de Azúa en el municipio de Palmillas, Tamaulipas, desde abril de 2016
hasta marzo de 2017 con periodicidad aproximadamente quincenal, en las coordenadas 23.16806
N y 99.561569 O, a una altitud de 1,606 msnm.

Figura 1. Trampa Malaise en lote urbano del Ejido Llano de Azúa, Palmillas,
Tamaulipas, México.

Figura 2. Aspecto del lote cerca de la trampa Malaise: pasto, cactáceas,


mezquites y otros árboles.

El material fue determinado con las claves y descripciones publicadas por Townes y Townes
(1966), Townes (1969, 1970 a, b, 1971, 1983), Heinrich (1977) y Kasparyan y Ruíz (2005, 2008).
El lote es usado básicamente para obtener pasto para el ganado, estando presentes otras plantas
alrededor: juníperos, nopales, órganos, mezquites, granjenos, limas, nísperos, chile piquín y
algunas pocas yerbas con flor; el tipo de vegetación alrededor del área urbana es un bosque de
pinos con presencia de juníperos. El material está depositado en el Museo de Insectos de la Facultad
de Ingeniería y Ciencias de la Universidad Autónoma de Tamaulipas, en Cd. Victoria, Tamaulipas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se obtuvieron representantes de 9 subfamilias, 36 géneros, 10 especies y 32 morfoespecies. Las
subfamilias con más individuos capturados fueron Cryptinae (20), Campopleginae (13) y
Pimplinae (10) mientras que las más diversas en morfoespecies fueron Cryptinae (13),
Campopleginae (7) e Ichneumoninae (6). Los géneros con mayor diversidad fueron Gelis y
Orthocentrus (3 especies c/u) y con mayor abundancia fueron Gelis (10 especímenes), Pimpla (8)
e Hyposoter (6); del resto sólo se obtuvo generalmente un individuo. Dos géneros (Aritranis,

766
Entomología mexicana, 4: 765−769 (2017)

Philositus) y dos especies (Charitopes mellicornis, Philositus enchophorus) son nuevos registros
para México y otras dos especies (Agonocryptus bicolor, Lanugo yucatan) para el Estado de
Tamaulipas.
En sus relaciones zoogeográficas, en el material de Palmillas están bien representados los
géneros cosmopolitas (12), el resto son varias combinaciones de elementos neotropicales y
neárticos u holárticos y orientales. Las especies determinadas son neotropicales y neárticas (5) y
neárticas (2). La localidad estudiada se localiza en la zona montañosa de Tamaulipas y se considera
parte de la Región Neártica.
En el Cuadro 1 se enlistan los géneros obtenidos, los datos de colecta y número de especímenes,
con un asterisco los nuevos registros para México y con dos asteriscos los de Tamaulipas, además
de las relaciones zoogeográficas de los géneros y de las especies determinadas (según Yu et al.,
2012, Kasparyan y Ruíz 2005, 2008).

Cuadro 1. Ichneumonidae (Hymenoptera) en el Llano de Azúa, Palmillas, Tamaulipas, México. Abril 2016 a Marzo
2017.
No. de
Subfamilia, género y/o especie Fecha de colecta Relaciones zoogeográficas
individuos
Banchinae 5
Lissonota sp. 14.27-VIII-2016 1 Cosmopolita
Mnioes sp. 14.27-VIII-2016 1 Neártico, neotropical
Syzeuctus sp. 14.27-VIII-2016 1 Cosmopolita
Zaglyptomorpha sp. 29.V-9.VII-2016 1 Neotropical, neártico
26.IX-9.X-2016 1
Campopleginae 13
Campoletis sp. 10.29-X-2016 1 Cosmopolita
Diadegma sp. 10.30-VII-2016 2 Cosmopolita
13.XI-3.XII-2016 1
Hyposoter spp. 10.30-VII-2016 1 Cosmopolita
31.VII-13.VIII-2016 1
14.27-VIII-2016 1
28.VIII-10.IX-2016 2
26.IX-9.X-2016 1
Microcharops sp. 29.V-9.VII-2016 1 Holártico, neotropical
*Philositus enchophorus Townes 14.27-VIII-2016 1 Neártica
Venturia sp. 13.XI-3.XII-2016 1 Cosmopolita
Cryptinae 21
Acerastes bimaculator 29.V-9.VII-2016 1 Neotropical, neártica
Kasparyan & Ruíz
Aclastus sp. 28.VIII-10.IX-2016 1 Holártico, oriental
**Agonocryptus bicolor Gupta 31.VII-13.VIII-2016 1 Neotropical, neártica
Aritranis sp. 29.V-9.VII-2016 2 Holártico
Cestrus aztecus (Cresson) 29.V-9.VII-2016 1 Neotropical, neártica
*Charitopes mellicornis Ashmead 13.XI-3.XII-2016 1 Neártica
Diapetimorpha sp. 14.27-VIII-2016 1 Neotropical, neártico
Dichrogaster sp. 15.28-V-2016 1 Cosmopolita
Digonocryptus sp. 14.27-VIII-2016 1 Neotropical, neártico
Gelis sp. 1 13.XI-3.XII-2016 1 Cosmopolita (exc. Australia)
Gelis sp. 2 28.IV-14.V-2016 1
29.V-9.VII-2016 1
14.27-VIII-2016 1
Gelis sp. 3 11.25-IX-2016 2
14.27-VIII-2016 1

767
Ruíz-Cancino et al.: Ichneumonidae en Palmillas, Tamaulipas.

Cuadro 1. Continuación.
No. de
Subfamilia, género y/o especie Fecha de colecta Relaciones zoogeográficas
individuos
Gelis sp. 3 10.29-X-2016 1
19.II-11.III-2017 1
**Lanugo yucatan Kasparyan & Ruíz 14.27-VIII-2016 1 Neotropical, neártica
Lymeon moratus (Cresson) 10.30-VII-2016 1 Neotropical, neártica
Ichneumoninae 7
Ambloplisus sp. 14.27-VIII-2016 1 Neártico, neotropical
Dicaelotus sp. 29.V-9.VII-2016 1 Holártico, afrotropical, neotropical
Linycus sp. 29.V-9.VII-2016 1 Holártico, oriental, neotropical
14.27-VIII-2016 1
Limonethe sp. 10.29-X-2016 1 Neotropical, neártico
Phaeogenes sp. 29.IX-9.X-2016 1 Holártico, oriental
ca. Phaeogenes 30.X-12.XI-2016 1
Mesochorinae 1
Mesochorus sp. 29.V-9.VII-2016 1 Cosmopolita
Orthocentrinae 5
Chilocyrtus sp. 26.IX-9.X-2016 1 Neotropical, afrotropical
Orthocentrus sp. 1 11.25-X-2016 1 Cosmopolita
Orthocentrus sp. 2 21.I-4.II-2017 1
Orthocentrus sp. 3 11.25-X-2016 1
10.29-X-2016 1
Pimplinae 10
Dolichomitus dolichosoma (Viereck) 28.VIII-10.IX-2016 1 Neártica
Pimpla punicipes Cresson 29.V-9.VII-2016 1 Neotropical, neártica, introducida a
Hawaii
10.30-VII-2016 3
14.27-VIII-2016 1
28.VIII-10.IX-2016 1
26.IX-9.X-2016 2
Scambus albipes (Cresson) 10.29-X-2016 1 Neártica (sólo México)
Ophioninae 1
Enicospilus sp. 28.VIII-10.IX-2016 1 Cosmopolita

Tryphoninae 1
Netelia sp. 21.I-4.II-2017 1 Cosmopolita
*Nuevos registros para México. ** Nuevos registros para Tamaulipas.

Las especies de los géneros Diapetimorpha y Digonocryptus no pudieron ser determinadas con
las claves taxonómicas de Kasparyan y Ruíz (2005) ni la de Dichrogaster con las claves de Townes
(1983) por lo que pueden ser nuevas especies; por su parte, el especimen anotado como ca.
Phaeogenes en las claves de géneros de Townes y Townes (1966) y en las de Heinrich (1977) no
corresponde con todas las características de dicho género. Al comparar este trabajo con el efectuado
en Ciudad Victoria (Ruíz et al., 2009), se encontraron seis géneros más en Palmillas mientras que
las subfamilias más abundantes o diversas fueron algo diferentes (en orden descendente):
Cryptinae, Campopleginae, Pimplinae e Ichneumoninae en Llano de Azúa y en Victoria a
Ichneumoninae, Ophioninae, Pimplinae y Tryphoninae.

CONCLUSIÓN
A pesar del bajo número de especímenes capturado (64), se obtuvo una diversidad de géneros y
de morfoespecies mayor que en el trabajo realizado en el huizachal de Cd. Victoria, además de dos
nuevos registros de géneros y dos de especies para el país, y otras dos especies para la entidad.

768
Entomología mexicana, 4: 765−769 (2017)

Estos resultados confirman que es posible encontrar aún géneros y/o especies de Ichneumonidae
no registrados para Tamaulipas y para México en localidades urbanas con poca diversidad
florística.

Agradecimientos
A la Facultad de Ingeniería y Ciencias, a la Universidad Autónoma de Tamaulipas y al proyecto
PRODEP “Estudios taxonómicos y biológicos de plagas y enemigos naturales en México”, por su
apoyo para la realización de esta investigación. Al Sr. Cirino Villanueva Mata, por permitirnos
colocar la trampa Malaise en su predio.

Literatura Citada
Castillo F. P. M., Ruíz C. E., Coronado B. J. M., Khalaim, A. I. y S. N. Myartseva. 2014. Ichneumonidae
(Hymenoptera: Ichneumonoidea) en un bosque de Quercus de Tamaulipas, México. Dugesiana, 21
(2): 161−174.
Heinrich, G. H. 1977. Ichneumoninae of Florida and neighboring states. Florida Department of Agriculture
and Consumer Services. Arthropods of Florida and neighboring land areas, 9: 1−350.
Kasparyan, D. R. y E. Ruíz C. 2005. Cryptini de México (Hymenoptera: Ichneumonidae: Cryptinae). Parte
I. Serie Avispas Parasíticas de Plagas y otros Insectos No. 1. UAT-BUAP. México. 286 pp.
Kasparyan, D. R. y E. Ruíz C. 2008. Cryptini de México (Hymenoptera: Ichneumonidae: Cryptinae). Parte
II. Serie Avispas Parasíticas de Plagas y otros Insectos No. 2. UAT. México. 373 pp.
Pérez, U. B., Correa S. A., Ruíz C. E., Kasparyan, D. R., Coronado, B. J. M. y J. V. Horta V. 2011.
Diversidad de Ichneumonidae (Hymenoptera) en el Cañón del Novillo, Victoria, Tamaulipas,
México. Entomotropica, 25 (2): 83−97.
Pérez, U. B. A., Coronado B. J. M., Ruíz C. E., Venegas B. C. S. y J. V. Horta V. 2016. Variación estacional
en la riqueza y abundancia de Ichneumonidae (Hymenoptera) en tres localidades del sur de
Tamaulipas, México. Entomología mexicana, 3: 451−455.
Rodríguez, M. A. J., Ruíz, C. E., Khalaim, A. I., Coronado, B. J. M. y J. Treviño C. 2015. Diversidad de
Ichneumonidae (Hymenoptera) en un bosque de Pinus spp. y Juniperus flaccida en Jaumave,
Tamaulipas, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 86: 972−980.
Ruíz, C. E. 2015. La familia Ichneumonidae (Hymenoptera) en México. Entomología mexicana, 2: 1−13.
Ruíz, C. E., Khalaim, A., Coronado, B. J. M. y R. M. Thompson F. 2009. Ichneumonidae (Hymenoptera)
en un huizachal urbano de Cd. Victoria, Tamaulipas, México. Pp. 893−896. In: E. G. Estrada-
Venegas, A. Equihua-Martínez, M. P. Chaires-Grijalva, J. A. Acuña-Soto, J. R. Padilla-Ramérez y
A. Mendoza-Estrada. Entomología mexicana Vol. 8. Colegio de Postgraduados y Sociedad
Mexicana de Entomología, Texcoco, estado de México.
Townes, H. K. 1969. The genera of Ichneumonidae. Memoirs of the American Entomological Institute 11:
1−300.
Townes, H. K. 1970 a. The genera of Ichneumonidae. Memoirs of the American Entomological Institute 12:
1−537.
Townes, H. K. 1970 b. The genera of Ichneumonidae. Memoirs of the American Entomological Institute 13:
1−307.
Townes, H. K. 1971. The genera of Ichneumonidae. Memoirs of the American Entomological Institute 17:
1−372.
Townes, H. K. 1983. Revisions of twenty genera of Ichneumonidae. Memoirs of the American
Entomological Institute 35: 1-281.
Townes, H. K. and M. Townes. 1966. A catalog and reclassification of the Neotropic Ichneumonidae.
Memoirs of the American Entomological Institute, 8: 1−366.
Yu, D. S., van Achterberg, C. and K. Horstmann. 2012. World Ichneumonoidea. Taxapad. Canada. USB.
Disponible en: http://www.taxapad.com/.

769
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

PRIMER REGISTRO DE Diversinervus elegans Silvestri (HYMENOPTERA:


ENCYRTIDAE) EN EL ESTADO DE TAMAULIPAS, MÉXICO, Y OTROS
PARASITOIDES DE LA ESCAMA Parasaissetia nigra (Nietner) (HEMIPTERA:
COCCIDAE)

Svetlana Nikolaevna Myartseva, Enrique Ruíz-Cancino y Juana María Coronado-Blanco

Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Centro Universitario Adolfo López Mateos,
C. P. 87149, Cd. Victoria, Tamaulipas, México.
.
Autor de correspondencia: eruiz@docentes.uat.edu.mx

RESUMEN. Se registra al encírtido Diversinervus elegans Silvestri por primera vez en el estado de Tamaulipas,
México, y como parasitoide de la escama suave Parasaissetia nigra (Nietner) en el muérdago Phoradendron
quadrangulare Kunth (Griseb.) sobre huizache Acacia farnesiana L. (Willd.) (Fabaceae).

Palabras clave: Parasitoides, Taxonomía, plantas hemiparásitas.

First record of Diversinervus elegans Silvestri (Hymenoptera: Encyrtidae)


in the State of Tamaulipas, Mexico, and other parasitoids of the scale Parasaissetia nigra
(Nietner) (Hemiptera: Coccidae)

ABSTRACT. The encyrtid Diversinervus elegans Silvestri is recorded for the first time for the State of Tamaulipas,
Mexico, and as parasitoid of the soft scale Parasaissetia nigra (Nietner) on the mistletoe Phoradendron quadrangulare
Kunth (Griseb.) on huisache Acacia farnesiana L. (Willd.) (Fabaceae)..

Keywords: Parasitoids, Taxonomy, hemiparasitic plants.

INTRODUCCIÓN
Encyrtidae es una de las familias de Chalcidoidea de mayor importancia económica en el
mundo. Para fines del año 2004 se habían descrito 463 géneros en la fauna mundial. En México se
publicó la lista de 38 especies importantes para el control biológico, incluyendo a Diversinervus
elegans Silvestri (Trjapitzin et al., 2008). El género Diversinervus Silvestri incluye 12 especies en
la fauna mundial (Noyes, 2016), pertenece a la subfamilia Encyrtinae y a la tribu Cheiloneurini de
la familia Encyrtidae (Trjapitzin, 1989).
Diversinervus elegans tiene tres sinónimos: Cheiloneuroides bicristatus Girault, 1915,
Diversinervus intermedius Hayat, Alam & Agarwal, 1975 y D. meridionalis Compere, 1931. D.
elegans está ampliamente distribuída en el Viejo y el Nuevo Mundo (Noyes, 2016). Diversinervus
elegans es parasitoide de Parasaissetia nigra en Australia, Nueva Caledonia, Hawaii y Honduras
(Trjapitzin y Ruíz-Cancino, 1997). Esta especie fue introducida a California, Estados Unidos, desde
Eritrea y se estableció en 1953 como parasitoide de Saissetia oleae y S. coffeae; en insectarios
parasita Coccus hesperidum y C. pseudomagnoliarum. No existen datos en la literatura sobre la
introducción de D. elegans a México. Es probable que haya penetrado a México con sus huéspedes
por ecesis (Trjapitzin y Ruíz-Cancino, 2000b) o que haya sido introducida para el control biológico
de escamas suaves en cítricos y olivos (Trjapitzin y Ruíz-Cancino, 1997). D. elegans se liberó en
Estados Unidos, Argentina, Europa, norte de África y el Medio Oriente para el control de Saissetia
oleae, Coccus pseudomagnoliarum y Parasaissetia nigra (Hemiptera: Coccidae) (Noyes y Hayat,
1994).

770
Myartseva et al.: Primer registro de Diversinervus elegans en el estado de Tamaulipas.

Parasaissetia nigra (Nietner), huésped de encírtido Diversinervus elegans, es una escama


fitófaga cosmopolita, tiene muchas plantas hospederas y a su vez hospeda muchos parasitoides de
las familias Encyrtidae, Aphelinidae y Pteromalidae en el mundo (García Morales et al., 2016). La
mayoría de los parasitoides son Encyrtidae (nueve especies de cuatro géneros) y Aphelinidae (18
especies de Coccophagus).
En México se ha obtenido un complejo de parasitoides de Parasaissetia nigra que incluye seis
especies de Coccophagus (Myartseva et al., 2014a); también se describieron dos especies de
Coccophagus en dicha escama en muérdagos asociados con el huizache Acacia farnesiana y el
sauce Salix humboldtiana: C. indefinitus Myartseva y C. minor Myartseva (Myartseva et al., 2014a,
2014b).
Los muérdagos, plantas de la familia Viscaceae o Santalaceae, tienen distribución cosmopolita,
pero están concentrados principalmente en las regiones tropicales y subtropicales; la mayoría son
parásitos o semiparásitos, se caracterizan por atacar hierbas, arbustos y árboles. Los frutos tienen
un tejido viscoso que cubre las semillas, al germinar producen una raíz modificada llamada
haustorio que penetra en el cuerpo de la planta hospedera, donde extrae agua y sales minerales
(Gómez-Sánchez et al., 2011).

MATERIALES Y MÉTODO
En Diciembre de 2016, los autores del presente trabajo colectaron ramitas de Acacia farnesiana
infestadas con colonias de Parasaissetia nigra en muérdagos. Partes de las ramitas fueron
colocadas recipientes de plástico bajo condiciones de laboratorio. Del 10 al 17 de enero de 2017
emergieron varios parasitoides de las escamas adultas. La especie de escama blanda y sus
parasitoides fueron determinados por comparación con material de la Colección de Referencia de
Aphelinidae del Museo de Insectos de la FIC-UAT.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Las especies del género Diversinervus son parasitoides de escamas suaves. En México, D.
elegans es conocida en el Distrito Federal como parasitoide de Saissetia oleae en olivos
(Domínguez y Carrillo, 1976). Después de 20 años, D. elegans fue colectada en el Estado de
Morelos (Trjapitzin y Ruíz-Cancino, 1997) en un árbol de Ficus benjamina infestado por P. nigra.
Después se obtuvo de Saissetia sp. en guayaba Psidium guajava en Michoacán (Myartseva y Ruíz-
Cancino, 2011). En Tamaulipas, D. elegans fue colectado por primera vez en 2016 de P. nigra. En
ScaleNet (García Morales et al., 2016) presentan información sobre la distribución de D. elegans
en 16 estados de México sin incluir Tamaulipas. Por primera vez, se obtuvieron cuatro especies de
parasitoides de P. nigra: el afelínido Marietta mexicana (Howard) y los encírtidos Metaphycus sp.
1, Metaphycus sp. 2 y Diversinervus elegans (Cuadro1).
Morfológicamente, la hembra adulta de D. elegans se caracteriza por la forma del cuerpo, la
cual no es típica para los encírtidos: no es subcilíndrica como en la mayoría de Encyrtidae, sino
elongada y mirmecomorfa; los machos sí tienen el cuerpo como la mayoría de los encírtidos. La
hembra de D. elegans presenta en el dorso del tórax dos mechones compactos de setas largas - uno
en el mesoescudo y otro en el escutelo (Fig. 1). La característica diagnóstica más importante es la
estructura de la cabeza: el frontovértice está expandido en una cresta frontal, por lo que la cara está
separada de la frente por un ángulo agudo (Trjapitzin y Ruíz-Cancino, 1997). Otras características
importantes son: alas anteriores fuertemente ahumadas; escapo antenal abultado, un poco más de
dos veces tan largo como ancho; borde inferior del escapo y borde superior del pedicelo antenal
negro; segmentos funiculares 1-4 negruzcos, segmentos 5-6 amarillo marrón; primer segmento de
la maza amarillo marrón, el segundo y el tercero casi negros; metasoma con brillo azulado.

771
Entomología mexicana, 4: 770−773 (2017)

Cuadro 1. Parasitoides de Parasaissetia nigra obtenidos en muérdagos en Tamaulipas, México.


Familias, especies Fechas de emergencia, número de especímenes
Fam. Encyrtidae
Diversinervus elegans Silvestri 10.01.2017, 6 hembras
Metaphycus sp.1 16.01.2017, 3 hembras
Metaphycus sp.2 15.01.2017, 3 hembras, 1 macho

Fam. Aphelinidae
Marietta mexicana (Howard) 18.01.2017, 2 hembras
Coccophagus minor Myartseva 18.IV.2013, 2 hembras
Coccophagus indefinitus Myartseva 21.II.2013, 3 hembras

Figura 1. Diversinervus elegans. Hembra. Las flechas señalan los mechones de pelos.

CONCLUSIÓN
La escama Parasaissetia nigra es una plaga en diversos cultivos alrededor del mundo. En el
estado de Tamaulipas, México, es parasitada por tres especies de Encyrtidae y tres de Aphelinidae
cuando ataca al muérdago Phoradendron quadrangulare en fabáceas. En este artículo se registra
al encírtido Diversinervus elegans Silvestri por primera vez en el estado de Tamaulipas, México,
y como parasitoide de dicha escama suave.

Agradecimientos
A los proyectos “Los muérdagos de Victoria, Tamaulipas, México, sus plagas y enemigos
naturales. Etapa 2” de la UAT y “Estudios taxonómicos y biológicos de plagas y enemigos
naturales en México” de PRODEP-UAT, por su apoyo.

Literatura Citada
Domínguez Y. R. y J. L. Carrillo S. 1976. Lista de insectos en la colección entomológica del Instituto
Nacional de Investigadores agrícolas. Segundo Suplemento. Folleto INIA, SAG. Folleto
Misceláneo, 29: 1−245.
García-Morales, M., Denno, B. D., Miller, D. R., Miller, G. L., Ben-Dov, Y. and N. B. Hardy. 2016.
ScaleNet: A literature-based model of scale insect biology and systematics. Database. doi:
10.1093/database/bav 118. Disponible en: http://scalenet.info.

772
Myartseva et al.: Primer registro de Diversinervus elegans en el estado de Tamaulipas.

Gómez-Sánchez, M., Sánchez-Fuentes, L. J. y L. A. Salazar-Olivo. 2011. Anatomía de especies mexicanas


de los géneros Phoradendron y Psittacanthus, endémicos del Nuevo Mundo. Revista Mexicana de
Biodiversidad, 82: 1203−1218.
Myartseva, S. N. y E. Ruíz-Cancino. 2011. Parasitoides (Hymenoptera: Chalcidoidea) de Coccus
(Hemiptera: Coccidae) asociados a Citrus en México. Dugesiana, 18(1): 65−72.
Myartseva, S. N., Ruíz-Cancino, E. y J. M. Coronado-Blanco. 2014a. Dos especies nuevas del género
Coccophagus Westwood, 1833 (Hymenoptera: Aphelinidae) del Estado de Tamaulipas, México.
Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 30(1): 135−143.
Myartseva, S. N., Ruíz-Cancino, E. and J. M. Coronado-Blanco. 2014b. Parasaissetia nigra (Hemiptera:
Coccidae) and its parasitoids from the genus Coccophagus (Hymenoptera: Aphelinidae), with
description of a new species from Tamaulipas, México. Florida Entomologist, 97(3): 1015−1020.
Noyes, J. S. 2016. Universal Chalcidoidea Database [online]. Worldwide Web electronic publication.
Diponible en: http://www.nhm.ac.uk/entomology/chalcidoids/index.html. (Fecha de consulta: IX-
2016).
Noyes, J. S. and M. Hayat. 1994. Oriental mealybug parasitoids of the Anagyrini (Hymenoptera:
Encyrtidae). CAB International, Oxon, UK. 554 pp.
Trjapitzin, V. A. 1989. Parasitic Hymenoptera of the fam. Encyrtidae of Palearctics. Leningrad, Nauka.
488 pp.
Trjapitzin, V. A. y E. Ruíz-Cancino. 1997. Diversinervus elegans Silvestri (Hymenoptera: Chalcidoidea:
Encyrtidae), un parasitoide de cóccidos (Homoptera: Coccoidea: Coccidae) en México. CEIBA,
38(2): 151−155.
Trjapitzin, V. A. y E. Ruíz-Cancino. 2000a. Encírtidos (Hymenoptera: encyrtidae) de importancia agrícola
en México. Serie Publicaciones Científicas CIDAFF-UAT No. 2. México. 162 pp.
Trjapitzin, V. A. y E. Ruíz-Cancino. 2000b. Ecesis of Encyrtidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) into
México. Abstracts, XXI Internacional Congreso of Entomology Book II: 636.
Trjapitzin, V. A., Myartseva S.N., Ruíz-Cancino E. y J. M. Coronado-Blanco. 2008. Clave de géneros de
Encyrtidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) de México y un catálogo de las especies. Serie Avispas
Parasíticas de Plagas y otros Insectos No. 4. UAT, México. 265 pp.

773
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

PARASITISMO DE Encarsia spp. (HYMENOPTERA: APHELINIDAE), EN LA


MOSCA BLANCA DEL FICUS Singhiella simplex (Singh) (HEMIPTERA:
ALEYRODIDAE), EN TLALNEPANTLA DE BAZ, ESTADO DE MÉXICO

Pedro González-Julián1, Ana Lilia Muñoz-Viveros1 , Ezequiel Carlos Rojas-Zenteno2, Silvia


Romero-Rangel2 y Liliana Elizabeth Rubio-Licona2
1
Laboratorio de Control de Plagas, U. M. F. 2Laboratorio de Ecología y Taxonomía de Árboles y Arbustos. FES
Iztacala, UNAM. Av. de los Barrios N° 1. Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla. C. P. 54090. Estado de México, México.
Autor de correspondencia: munozal@unam.mx

RESUMEN. Singhiella simplex es una especie invasora, presente en diferentes estados de México; afectando
principalmente a árboles de Ficus benjamina y F. microcarpa; estas especies se usan comúnmente en áreas urbanas,
como árboles ornamentales. El objetivo del estudio fue evaluar el parasitismo por Encarsia protransvena - E. hispida
en S. simplex. Se realizaron muestreos sistemáticos mensuales (enero-diciembre 2014), se seleccionaron y marcaron
20 árboles de cada especie, tomando 10 hojas/árbol. Se contabilizaron las ninfas del cuarto instar con o sin parasitismo.
La incidencia de parasitismo por E. protransvena - E. hispida sobre las ninfas del cuarto instar de Singhiella simplex
presentes en F. benjamina y F. microcarpa fueron del 18 % y 15 %, respectivamente. En ambas especies de Ficus, la
preferencia se registró en el haz del follaje, con una incidencia muy similar de parasitismo.

Palabras clave: Avispa, parasitoide, Ficus.

Parasitism of Encarsia spp. (Hymenoptera: Aphelinidae), in the Ficus whitefly Singhiella


simplex (Singh) (Hemiptera: Aleyrodidae), in Tlalnepantla de Baz, State of México

ABSTRACT. Singhiella simplex is an invasive species, present in different States of México; mainly affecting Ficus
benjamina and F. microcarpa trees, these species are commonly used in urban areas, as ornamental trees. The objective
of the study was to evaluate the parasitism by Encarsia protransvena - E. hispida in S. simplex. Monthly systematic
sampling (January-December 2014) was made, 20 trees of each species were selected and marked, taking 10
leaves/tree. Fourth instar nymphs were counted with and without parasitism. The incidence of parasitism by E.
protransvena - E. hispida on the nymphs of the fourth instar of Singhiella simplex present in F. benjamina and F.
microcarpa were 18 % and 15 % respectively. In both species of Ficus, preference was registered in the bundle of
foliage, with a very similar incidence of parasitism.

Keywords: Wasp, parasitoid, Ficus.

INTRODUCCIÓN
En México se tienen reportadas 22 especies nativas de Ficus, tres son endémicas para el país,
también hay especies introducidas, entre las que destacan F. benjamina y F. microcarpa que son
ampliamente usados en la arboricultura urbana y suburbana (Ibarra-Manríquez et al., 2012).
Recientemente en el país se ha detectado a la mosca blanca, Singhiella simplex afectando a F.
benjamina y F. microcarpa, en varios estados del país: Ciudad de México, Estado de México,
Guerrero, Jalisco, Morelos, Nayarit, Puebla y Tamaulipas (González-Julián et al., 2013; Myartseva
et al., 2013; Jara-Arce y Sotelo-León, 2013; Myartseva et al., 2014) y probablemente en Querétaro
sólo señalado como Singhiella sp. (Romero-Valencia y Vergara-Pineda, 2013).
Actualmente a nivel mundial se conocen cinco especies de parasitoides de tres familias de
Hymenoptera que atacan a la mosca blanca del ficus: Encarsia hispida De Santis, E. protransvena
Viggiani, E. singhiellae Shih & Polaszek (Chalcidoidea: Aphelinidae), Amitus bennetti Viggiani &
Evans (Platygastroiodea: Platygastridae) y Baeoentedon balios Wang, Huang & Polaszek
(Chalcidoidea: Eulophidae) (Myartseva et al., 2014; Cheng et al., 2015; Lahey y Polaszek, 2017).

774
González-Julián et al.: Parasitismo de Encarsia spp. en la mosca blanca del ficus Singhiella simplex.

Por lo tanto el objetivo de este trabajo se enfocó en conocer el porcentaje de parasitismo por E.
protransvena - E. hispida en Singhiella simplex.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se llevó a cabo en Los Reyes Iztacala, municipio de Tlalnepantla de Baz, Estado de
México (ambiente urbano); a una altitud de 2250 m., clima templado subhúmedo con lluvias en
verano de menor humedad, con un rango de temperatura de 12 a 18 °C y una precipitación de 500
a 800 mm (INEGI, 2009).
Se realizó un muestreo sistemático con colectas mensuales de enero-diciembre de 2014, en
Ficus benjamina y F. microcarpa; se seleccionaron y marcaron 20 árboles de cada especie, en
condición de alineación ubicados sobre un camellón; de cada árbol se tomaron al azar 10 hojas
distribuidas desde el interior hacia el exterior de la copa, el material se guardó en bolsas de plástico
con sus respectivos datos de colecta para su posterior revisión en laboratorio. Se ocupó un
microscopio estereoscópico para el conteo de ninfas hembras del cuarto instar (pupa) de S. simplex
con evidencias de parasitismo presentes en el haz y envés de las hojas. Los parasitoides fueron
determinados en un estudio previo agrupados en dos especies E. protransvena y E. hispida
(Myartseva et al., 2014). Se consideró como pupas parasitadas a aquellas con la avispa en su
interior y/o evidencia de emergencia. Los datos se analizaron mediante una Prueba de Student (t)
con el paquete estadístico SAS 9.0. El material se encuentra depositado en la colección del
Laboratorio de Control de Plagas FES-Iztacala, en el Estado de México.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se cuantificaron un total de 21,525 pupas de S. simplex, para F. benjamina y 18,355 en F.
microcarpa, de las cuales 3,777 y 2,807 estaban parasitadas por E. protransvena - E. hispida, es
decir el porcentaje de parasitismo total para cada especie de árbol fue de 18 % y 15 %,
respectivamente (Fig. 1).

Figura 1. Porcentaje de ninfas del cuarto ínstar de S. simplex parasitadas y no parasitadas por Encarsia protransvena
- E. hispida, en F. benjamina y F. microcarpa.

En los árboles de Ficus muestreados, se encontraron a las ninfas del cuarto instar (pupa) de S.
simplex sin parasitar, pupas parasitadas y también pupas con el parasitoide emergido (Fig. 2).
El nivel de parasitismo por las avispas en el haz y envés del follaje mostró los siguientes datos:
1) Haz de F. benjamina 9,368 pupas con 2,307 (25 %) parasitadas, envés 12,157 pupas con 1,470
(12 %) parasitadas; 2) Haz de F. microcarpa 10,373 pupas con 1,850 (18 %) parasitadas, envés
7,982 pupas con 9,57 (12 %) parasitadas. El mayor porcentaje de pupas parasitadas para ambas
especies fue sobre el haz del follaje (Fig. 3).

775
Entomología mexicana, 4: 774−778 (2017)

Figura 2. Ninfas del cuarto instar de Singhiella simplex: A) No parasitada. B) Pupa parasitada con la avispa en su
interior. C) Avispa en proceso de emergencia y D) Pupa con orificio de emergencia.

Referente a la dinámica que presentó el parasitismo durante los muestreos, se aprecia que
tanto F. benjamina y F. microcarpa tienen una incidencia muy semejante, las cantidades más bajas
en Mayo-Junio y las altas en diciembre-enero, en general la presencia del parasitoide tuvo similitud
en ambos árboles (Fig. 4). Es importante destacar que la incidencia de la mosquita blanca y de sus
parasitoides es de reciente aparición en el país.

Figura 3. Porcentaje de parasitismo por Encarsia protransvena - E. hispida sobre ninfas del cuarto instar de S.
simplex en el follaje (haz y envés) de F. benjamina y F. microcarpa.

776
González-Julián et al.: Parasitismo de Encarsia spp. en la mosca blanca del ficus Singhiella simplex.

Figura 4. Incidencia de parasitismo, durante el periodo de muestro en F. benjamina y F. microcarpa.



Promedio con la misma letra no difieren estadísticamente.

CONCLUSIÓN
La incidencia de parasitismo por Encarsia protransvena - E. hispida sobre las ninfas del
cuarto instar de Singhiella simplex presentes en Ficus benjamina y F. microcarpa fueron del 18 %
y 15 %, respectivamente. En ambas especies de Ficus, se registró preferencia en el haz del follaje
con incidencia de parasitismo muy semejante.

Agradecimientos
Estudio financiado por el proyecto PAPCA 2013 "Factores físicos que favorecen el
establecimiento de plagas y enfermedades en el arbolado urbano", autorizado en oficio
FESI/SCT/567/13.

Literatura Citada
Cheng Ko. C., Shih, Y. T., Schmidt, S. and A. Polaszek. 2015. A new species of Encarsia (Hymenoptera:
Aphelinidae) developing on ficus whitefly Singhiella simplex (Hemiptera, Aleyrodidae) in China
and Taiwan. Journal of Hymenoptera Research, 46: 85–90.
González-Julián P, Carapia-Ruiz V. E, Muñoz-Viveros A. L. y C. N. Castañeda-García. 2013 Registro de
la mosca blanca del ficus Singhiella simplex (Singh, 1931) (Hemiptera: Aleyrodidae), en México.
Pp. 1488−1493. In: A. Equihua-Martínez, E. G. Estrada-Venegas, J. A. Acuña-Soto y M. P.
Chaires-Gijlava. (Eds.). Entomología mexicana, Vol. 12, Tomo 2. Colegio de Postgraduados y
Sociedad Mexicana de Entomología. Texcoco, estado de México.
Ibarra-Manríquez, G., Cornejo-Tenorio, G., González-Castañeda, N., Piedra-Malagón, E. M. y A. Luna.
2012. El género Ficus L. (Moraceae) en México. Botanical Sciences, 90(4): 389−452.
INEGI, 2009. Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos.
Tlalnepantla de Baz. Clave Geoestadística 15104.
Jara-Arce, R. A y I. Sotelo-León. 2013. Control de la mosca blanca del ficus (Singhiella simplex) y del
descortezador del cedro (Phloeosinus sp.) con inyecciones sistémicas en el bosque Los Colomos,
Municipio de Guadalajara, Jalisco. Resumen. In: XVII Simposio Nacional de Parasitología
Forestal. Durango, Dgo. 48
Lahey, Z. J. and A. Polaszek. 2017. Baeoentedon balios (Hymenoptera: Eulophidae): a parasitoid of ficus
whitefly, Singhiella simplex (Singh) (Hemiptera: Aleyrodidae), new to the United States.
International Journal of Pest Management. 1-3.

777
Entomología mexicana, 4: 774−778 (2017)

Myartseva, S. N., Coronado-B. J. M. y E. Ruíz-C. 2013. Primeros registros de la “mosquita blanca del
Ficus” Singhiella simplex (Singh, 1931) (Hemiptera: Aleyrodidae) para Tamaulipas y Nayarit,
México. Dugesiana, 20(2): 81−82.
Myartseva, S. N., González-Julián, P., Ruíz-Cancino, E., Coronado-Blanco, J. M. y A. L. Muñoz-Viveros.
2014. Parasitoides de la mosquita blanca Singhiella simplex (Singh, 1931) en México
(Hymenoptera: Chalcidoidea: Aphelinidae). Entomología mexicana, 1: 113−117.
Romero-Valencia, G. E. y S. Vergara-Pineda. 2013. Uso de inyecciones sistémicas como alternativa para
combatir plagas forestales en la zona urbana del Municipio de Querétaro. Resumen en: XVII
Simposio Nacional de Parasitología Forestal. Durango, Dgo. 51

778
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

REVISIÓN DE LA FAMILIA CERAMBYCIDAE (INSECTA: COLEOPTERA) EN


LA COLECCIÓN ENTOMOLÓGICA DE LA ESCUELA NACIONAL DE CIENCIAS
BIOLÓGICAS

Ricardo Alan Cruz-Cuevas y Luis Javier Víctor-Rosas

Laboratorio de Entomología, Departamento de Zoología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto


Politécnico Nacional, Prolongación de Carpio y Plan de Ayala, Col. Santo Tomás, Del. Miguel Hidalgo, C. P. 11340,
Ciudad de México.
.
Autor de correspondencia: jolee_@outlook.com

RESUMEN. La familia Cerambycidae es una de las más diversas dentro del orden Coleoptera, a pesar de lo cual no
se cuenta con estudios suficientes sobre este grupo en México. Dentro de las colecciones nacionales que cuentan con
ejemplares de la familia, se encuentra la colección entomológica de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
(ENCB). En el presente trabajo, se efectuó la revisión del material de este taxón depositado en la colección
entomológica de la ENCB para aportar información adicional al conocimiento de los cerambícidos mexicanos. Se
examinaron 442 ejemplares pertenecientes a seis subfamilias, 38 tribus y 49 géneros. La subfamilia mejor representada
fue Cerambycinae (11 tribus y 20 géneros), siguiéndole Lamiinae (nueve tribus y 16 géneros) y Prioninae (siete tribus
y 11 géneros), mientras que Parandrinae, Lepturinae y Necydalinae cuentan con un solo género en cada caso. Dentro
de las tribus revisadas, la más abundante y diversa fue Trachyderini (Cerambycinae), y el generó más abundante fue
Tylosis, perteneciente a esta tribu. Los estados mejor representados en cuanto a número de ejemplares son el Estado
de México y Morelos, mientras que los estados con mayor variedad de géneros son el Estado de México, Veracruz,
Morelos, Chiapas, Oaxaca y Guerrero.

Palabras clave: Taxonomía, colecciones, coleópteros, ENCB.

Revision of the family Cerambycidae (Insecta: Coleoptera) in the entomological collection


of the National School of Biological Sciences

ABSTRACT. Cerambycidae is one of the most diverse families within the order Coleoptera, but there are not enough
studies on this group of beetles in Mexico. The entomological collection of the National School of Biological Sciences
(ENCB) is one of the collections in the country that include Cerambycidae specimens. Therefore, the present work
aims to contribute to the knowledge of Mexican Cerambycidae through the revision of specimens from this taxon
deposited in the ENCB entomological collection. A total of 442 specimens were examined, belonging to six
subfamilies, 38 tribes and 49 genera. Within the examined material, Cerambycinae was the best represented subfamily
(11 tribes and 20 genera), followed by Lamiinae (9 tribes, 16 genera), and Prioninae (seven tribes, 11 genera), while
Parandrinae, Lepturinae and Necydalinae were each represented by only one genus. Among the tribes, the most
abundant and diverse was Trachyderini (Cerambycinae) and the most common genus was Tylosis, included in the
aforementioned tribe. The states of the country best represented in terms of number of specimens are Mexico and
Morelos, while the states with greater generic variety are México, Veracruz, Morelos, Chiapas, Oaxaca and Guerrero.

Keywords: Taxonomy, collections, beetles, ENCB.

INTRODUCCIÓN
Las colecciones científicas son un gran reservorio de información debido a que concentran
archivos de conocimiento de diferente naturaleza, con el fin de preservarlo, y aunque
frecuentemente su potencial se pasa por alto, pueden servir como base para realizar estudios
taxonómicos y biogeográficos, entre muchos otros (Simmons y Muñoz-Saba, 2005). Dentro de
estas colecciones científicas se encuentran las colecciones entomológicas, en las que habitualmente
destaca el orden Coleoptera, al ser uno de los más diversos, con cerca de 400,000 especies a nivel

779
Cruz-Cuevas y Víctor-Rosas. Revisión de la familia Cerambycidae de la colección la ENCB, IPN.

mundial (Zhang, 2011), de las cuales se calcula que en México existen cerca de 35,000 (Morón y
Valenzuela, 1993).
La familia Cerambycidae destaca como una de las más diversas, en varios sentidos. A nivel
mundial, para esta familia se conocen alrededor de 37,000 especies en 5,000 géneros (Tavakilian
y Chevillotte, 2016). Se encuentran distribuidos en una gran variedad de ecosistemas, aunque su
mayor riqueza específica se encuentra en las zonas tropicales. En México se han registrado más de
1,600 especies, agrupadas en 457 géneros, 80 tribus y siete subfamilias, lo que significa que México
alberga más del 4 % de las especies de cerambícidos del mundo (Noguera, 2014).
Este grupo presenta una diversidad notable en su morfología y su biología (Noguera y Chemsak,
1996; Turnbow y Thomas, 2002; Noguera, 2014). Prácticamente todos los cerambícidos son
fitófagos, pero hay amplia variabilidad respecto a sus plantas hospederas, e incluso respecto a la
parte de la planta de la que se alimentan. Los adultos usualmente se alimentan de polen, flores,
hojas o madera, mientras que las larvas son barrenadoras de madera o de raíces. La especificidad
hacia sus hospederos abarca desde especies monófagas hasta altamente polífagas. Con respecto a
su importancia económica, algunas especies pueden llegar a causar daños a árboles de interés
maderable, o en algunos casos incluso atacar ciertos cultivos, principalmente gramíneas (Turnbow
y Thomas, 2002). En contraparte, estos escarabajos también juegan papeles ecológicos importantes
dentro de bosques y selvas, entre los que destacan la polinización y, sobre todo, la degradación de
madera muerta y la eventual reincorporación de nutrientes al suelo (Noguera, 2014; Toledo-
Hernández et al., 2014). Algunas especies mimetizan a otros insectos, particularmente otros
coleópteros o himenópteros (abejas, avispas y hormigas) (Noguera y Chemsak, 1996; Noguera,
2014).
A pesar de su importancia económica y su diversidad biológica, esta familia no ha sido
suficientemente estudiada en México. En función de ello, se efectuó la revisión del material de la
familia Cerambycidae depositado en la colección de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
del IPN, con la intención de aportar información adicional al conocimiento de la familia en el país.

MATERIALES Y MÉTODO
Se examinaron los ejemplares de la colección montados en alfiler pertenecientes a la familia
Cerambycidae. Se verificó su estado de conservación y se efectuó su mantenimiento curatorial:
limpieza, acomodo, catalogación y, en caso necesario, re-montaje. Con ayuda de un microscopio
estereoscópico, se identificó el material hasta nivel de género usando las claves taxonómicas de
Chemsak (1996) y Turnbow y Thomas (2002). Ejemplares representativos de cada género se
fotografiaron utilizando una cámara Canon EOS Rebel T5i adaptada al estereomicroscopio. Se
llevó a cabo la captura de la información de etiquetas de todos los ejemplares depositados en la
colección, registrando para cada ejemplar los datos de localidad, fecha de colecta y colector.
Conjuntando esta información con los datos taxonómicos, se construyó una base de datos y se
elaboraron gráficas y tablas con el fin de sintetizar los patrones de representatividad taxonómica y
geográfica, en el software Excel.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se revisaron 442 ejemplares de la Colección Entomológica de la ENCB, pertenecientes a seis
subfamilias, 38 tribus y 49 géneros. La subfamilia Cerambycinae (Fig. 1) concentró el 42.3 % del
total de organismos, lo cual la convirtió en la más abundante, resultando también la más diversa
con 11 tribus y 20 géneros, siguiéndole Lamiinae (con 29.9 % de los ejemplares, nueve tribus y 16
géneros) (Fig. 2); Prioninae, (20.1 % de los ejemplares, siete tribus y 11 géneros) (Fig. 3);

780
Entomología mexicana, 4: 779−784 (2017)

Parandrinae, con 5.2 % del total de organismos, una tribu (Parandrini) y un género (Parandra);
Lepturinae, con 2 % del total de individuos, una tribu (Lepturini) y un género (Strangalia); y
Necydalinae, con sólo dos ejemplares. Dentro de las tribus revisadas, la más abundante y diversa
fue Trachyderini, y el generó más abundante fue Tylosis (Fig. 4A) perteneciente a dicha tribu de la
subfamilia Cerambycinae.
De los organismos revisados, 89.4 % son ejemplares colectados dentro del país, 5.4 % proceden
de Cuba, 1.8 % de Brasil, 1.1 % de Uruguay y 0.9 % de Venezuela; esto gracias a intercambios con
otras instituciones. Se encontraron seis ejemplares que no cuentan con dato alguno de localidad.

Figura 1. Número de ejemplares por tribu y género de la subfamilia Cerambycinae presentes en la colección
entomológica de la ENCB.

Figura 2. Número de ejemplares por tribu y género de la subfamilia Lamiinae presentes en la colección entomológica
de la ENCB.

781
Cruz-Cuevas y Víctor-Rosas. Revisión de la familia Cerambycidae de la colección la ENCB, IPN.

Figura 3. Número de ejemplares por tribu y género de la subfamilia Prioninae presentes en la colección entomológica
de la ENCB.

Figura 4. Ejemplares representativos de algunos géneros de Cerambycidae presentes en la Colección Entomológica de


la ENCB: (A) Tylosis, (B) Tetraopes, (C) Callipogon, (D) Eburia, (E) Moneilema, (F) Acanthoderes, (G) Callichroma.

Los ejemplares de México provienen de 24 estados distintos de la república. Se encontró que


2.5 % de los ejemplares no cuenta con un estado de colecta, solo se menciona que provienen del
sur de México. Del 97.5 % restante, la gran mayoría proviene de la parte centro y sur del país (Fig.
5), siendo el Estado de México la entidad federativa que presenta una mayor abundancia y riqueza
de géneros de estos organismos, con 91 ejemplares en 18 géneros, seguido en riqueza genérica por
Veracruz, con 37 ejemplares en 14 géneros, Morelos, con 76 ejemplares en 13 géneros, Chiapas,
con 32 ejemplares en 12 géneros, Oaxaca, con 22 ejemplares en 10 géneros, y Guerrero, con 23
ejemplares en 10 géneros, mientras que el resto de los géneros se encuentran repartidos en los
estados restantes de la república. Este patrón de riqueza de géneros por estado coincide con lo
mencionado por Noguera y Chemsak (1996) y Toledo y Corona (2006). Los sitios reportados con
mayor riqueza de cerambícidos a la fecha se encuentran en los estados de Chiapas, con 27 especies
(Depresión Central), Durango, con 64 especies (Reserva de la Biósfera “La Michilía”), Oaxaca,
con 97 especies (Santiago Dominguillo), Veracruz, con 118 especies (Estación de Biología Los
Tuxtlas”), y Jalisco, con 306 especies (Estación de Biología Chamela) (Noguera y Chemsak, 1996).

782
Entomología mexicana, 4: 779−784 (2017)

Figura 5. Número de ejemplares y número de géneros por estado de la República Mexicana presentes en la colección
entomológica de la ENCB.

CONCLUSIÓN
La colección entomológica de la ENCB alberga 442 ejemplares de cerambícidos, pertenecientes
a seis subfamilias (de las siete conocidas para el país), 38 tribus (que corresponden al 47 % de las
tribus reportadas para México) y 49 géneros (que corresponden al 10 % del total de géneros
reportados para el país).
Los géneros mejor representados son Tylosis (55 ejemplares), Moneilema (28), Eburia (28),
Acanthoderes (23), Parandra (23) y Tetraopes (22). La subfamilia predominante fue
Cerambycinae, que ciertamente es la que presenta mayor riqueza de especies en el país.
Los estados mejor representados en cuanto a número de ejemplares fueron el Estado de México
y Morelos, esto refleja un sesgo en el esfuerzo de muestreo hacia los estados del centro del país.
Sin embargo, en cuanto a número de géneros, los estados mejor representados son el Estado de
México, Veracruz, Morelos, Chiapas, Oaxaca y Guerrero.

Literatura Citada
Chemsak, J. A. 1996. Illustrated revision of the Cerambycidae of North America. Volume I: Parandrinae,
Spondylidinae, Aseminae, Prioninae. Wolfsgarden Books, Burbank, California.
Morón, M. A. y J. E. Valenzuela-González. 1993. Estimación de la biodiversidad de insectos en México;
análisis de un caso. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural, 44: 303−312.
Noguera, F. A. 2014. Biodiversidad de Cerambycidae (Coleoptera) en México. Revista Mexicana de
Biodiversidad, 85: 290−297.
Noguera, F. A. y J. A. Chemsak. 1996. Cerambycidae (Coleoptera). Pp. 381−409. In: J. Llorente-Bousquets,
A. N. García-Aldrete y E. González-Soriano (Eds.). Biodiversidad, Taxonomía y Biogeografía de
Artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento. Instituto de Biología, UNAM,
México.
Simmons, J. E. y Y. Muñoz-Saba. 2005. Cuidado, Manejo y Conservación de las Colecciones Biológicas.
Conservación Internacional y Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.
Tavakilian, G. and H. Chevillotte. 2016. Base de données Titan sur les Cerambycidés ou Longicornes.
Versión 3.0. Disponible en: http://titan.gbif.fr/index.html.
Toledo, V. H. y A. M. Corona. 2006. Patrones de distribución de la familia Cerambycidae (Coleoptera). Pp.
425−474. In: J. J. Morrone y J. Llorente-Bousquets (Eds.). Componentes Bióticos Principales de la
Entomofauna Mexicana. Las Prensas de Ciencias, UNAM, México.

783
Cruz-Cuevas y Víctor-Rosas. Revisión de la familia Cerambycidae de la colección la ENCB, IPN.

Toledo-Hernández, V. H., Corona-López, A. y J. Martínez-Hernández. 2014. Cerambycidae (Coleoptera)


como parte del complejo saproxilófago en selva baja caducifolia. Entomología Mexicana, 1: 565–
569.
Turnbow, R. H. and M. C. Thomas. 2002. Chapter 120: Cerambycidae Leach 1815. Pp. 568−601. In: R. H.
Jr. Arnett, M. C. Thomas, P. E. Skelley and F. J. Howard. (Eds.). American Beetles. Vol. 2,
Polyphaga: Scarabaeoidea through Curculionoidea. CRC Press, Boca Raton, Florida.
Zhang, Z.-Q. 2011. Phylum Arthropoda von Siebold, 1848. In: Z.-Q. Zhang, (Ed.). Animal biodiversity: An
outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness. Zootaxa, 3148: 99-103.

784
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

DIVERSIDAD DE ESCARABAJOS (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) DE


TAXCO EL VIEJO, GUERRERO

Cándido Luna-León1 , Víctor Manuel Domínguez-Márquez1, María Magdalena Ordoñez-


Reséndiz2, Laura Chávez-Díaz1 y Cesario Catalán-Heverástico1
1
Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias y Ambientales de la UAGro, Periférico Poniente S/N, Colonia Villa
de Guadalupe, Iguala, Guerrero. C. P. 40010, Iguala, Guerrero.
2
Colección Coleopterológica, Museo de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM. Avenida
Guelatao 66, Ejercito de Oriente, Iztapalapa, C. P. 09230, Ciudad de México.
.
Autor de correspondencia: cluna63@hotmail.com

RESUMEN. Se presentan los resultados de un estudio faunístico sobre la familia Melolonthidae en la localidad de
Taxco El Viejo, municipio de Taxco de Alarcón, estado de Guerrero, México en un bosque de selva baja caducifolia.
Las recolectas se realizaron de mayo a agosto de 2015, utilizando redes entomológicas de golpeo y lámparas de luz
blanca fluorescente. Se registraron cuatro subfamilias, ocho géneros y 18 especies. El género con mayor porcentaje de
captura fue Phyllophaga con 67 % y la especie, más abundante fue Phyllophaga aff. hoogstraali. Respecto a la
fluctuación poblacional el pico más alto fue en mayo. La especie Callirhinus metallescens, es nuevo registro para el
estado de Guerrero.

Palabras clave: Phyllophaga, Callirhinus, Euphoria, Strategus, Orizabus Pelidnota, Paranomala, Cyclocepaha.

The beetles (Coleptera: Melolonthidae) of Taxco el Viejo, Guerrero

ABSTRACT. Results of a study on the Melolonthidae family in the locality of Taxco el Viejo, municipality of Taxco
de Alarcón, State of Guerrero, Mexico, in a tropical deciduous forest are presented. Specimens were collected from
May to August 2015, using entomological nets and white fluorescent lamps. Four subfamilies, eight genera and 18
species were recorded. The genus with the highest percentage of capture was Phyllophaga with 67% and the species
most abundant was Phyllophaga aff. hoogstraali. The species Callirhinus metallescens, is new records for the State of
Guerrero.

Keywords: Phyllophaga, Callirhinus, Euphoria, Strategus, Orizabus Pelidnota, Paranomala, Cyclocepaha.

INTRODUCCIÓN
El orden Coleóptera es el más rico en cuanto a especies, a nivel mundial se han catalogado
aproximadamente 387,100 especies (Slipiñski et al., 2011) las que corresponden aproximadamente
al 40 % total de insectos y 30 % de animales. Para Latinoamérica se conocen 129 familias, 6,704
géneros y 72,479 especies. La familia Melolonthidae se encuentra distribuida ampliamente en el
territorio mexicano, desde el nivel del mar hasta los 3,000 m de altitud, abarcando la mayor parte
de los diferentes tipos de vegetación natural y modificados (Morón, 1984). Morón et al. (2014)
citan para México la presencia de 1,179 especies; entre los estados con mayor riqueza para esta
familia se encuentran Chiapas con 368 especies, Oaxaca con 232 especies, Veracruz con 221
especies, Jalisco con 209 especies, Puebla y Durango con 206 y 134 especies respectivamente. En
el estado de Guerrero se han realizado pocas investigaciones sobre esta familia de escarabajos, la
mayoría de los datos que se tienen registrados corresponden a las exploraciones realizadas durante
los siglos XVIII y XIX. Morón et al. (2014) reportan 120 especies registradas para el estado, que
representan el 10 % del total de especies registradas a nivel nacional.
Las especies de esta familia desempeñan funciones importantes dentro de las comunidades
bióticas a través de la polinización, la degradación, la facilitación del reciclaje de la materia
orgánica, etc. (Palacios-Ríos et al., 1990). Esta familia también incluye especies cuyas larvas tienen

785
Luna-León et al.: Diversidad de escarabajos de Taxco el Viejo, Guerrero.

importancia económica porque se alimentan con raíces de plantas vivas y dañan cultivos como el
maíz, sorgo, trigo y caña de azúcar, entre otros (Campos, 1983).
En trabajos previos Luna-León et al. (2016) identificaron 19 especies de la familia
Melolonthidae en un bosque de selva baja caducifolia en localidades del municipio de Iguala de la
Independencia, Guerrero, México; con la finalidad de incrementar el conocimiento de este grupo
de insectos en el estado de Guerrero, los objetivos del presente trabajo fueron identificar y
determinar la abundancia de especies de melolonthidos en la comunidad de Taxco El Viejo, Gro.

MATERIALES Y MÉTODO
El estudio se realizó en la localidad de Taxco el Viejo, ubicada a 1,253 msnm, al norte de la
capital del estado de Guerrero, y se encuentra entre los paralelos de 18° 29’ 12” de latitud norte y
entre los 99° 34’ 49” de longitud oeste, respecto al meridiano de Greenwich. El clima predominante
registrado en la localidad es calido-subhumedo, con tendencia al subhúmedo-semicalido en las
zonas montañosas. La temperatura promedio anual registrada es de 21.9 °C con una temperatura
máxima promedio de 26.7 °C y una mínima de 17.1 °C. La precipitación media anual es de 1,214
mm, con lluvias en todo el año, aunque el 93 % se concentra entre mayo a octubre (Servicio
Meteorológico Nacional). La vegetación que cubre y predomina en el área de estudio es la selva
baja caducifolia, caracterizada por el cambio de follaje en la temporada de secas, siendo las
principales especies guamúchil (Pithecollobium dulce), ahuehuete (Taxodium mucronatum Ten),
amate (Ficus benjamina), cirian (Cresentia alata), huizache (Acacia farnesiana); también existen
bosques de Pinus spp., y Quercus spp. (Rzedowski, 1978).
Los Melolonthidae adultos que se usaron para este trabajo se recolectaron durante mayo a
agosto de 2015. Se realizaron colectas diurnas y nocturnas, en las diurnas se capturaron ejemplares
adultos sobre la vegetación herbácea y arbustiva, con ayuda de una red de golpeo y con un esfuerzo
de captura mensual promedio de dos a tres horas por día durante tres días. En las recolectas
nocturnas se colocó una trampa de luz en periodos nocturnos de dos horas en cada sitio para
recolectar los melotonthidae adultos atraídos por la luz; la trampa consistió en una manta de color
blanco donde se proyectó una luz fluorescente blanca a una altura de 1 metro en la parte baja de la
manta. Adicionalmente se realizaron recolectas directas de forma manual sobre vegetación
herbácea, arbórea y arbustiva; con la ayuda de algunas herramientas se exploró dentro de la corteza
de árboles vivos y en descomposición; debajo de las piedras y entre la hojarasca.
Los ejemplares recolectados fueron guardados en un frasco con aserrín y unas gotas de acetato
de etilo. Cada frasco fue etiquetado con datos de captura: fecha, lugar, hora, sustrato donde se
encontró y colector. Todos los frascos fueron trasladados a la Colección Coleopterológica (CCFES-
Z) de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, de la Universidad Nacional Autónoma de
México, para la preparación de ejemplares e identificación taxonómica respectiva. Los ejemplares
fueron separados por morfoespecies, y lavados con agua destilada, jabón neutro y un pincel fino.
Para el montaje fue seleccionado un ejemplar de cada morfoespecie, e hidratado con agua destilada.
El montaje se realizó con alfileres entomológicos en la base del élitro derecho. Se elaboraron
etiquetas con los datos de captura y se colocaron por debajo del ejemplar.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se recolectaron un total de 275 especímenes de la familia Melolonthidae que pertenecen a
cuatro subfamilias, nueve géneros y 18 especies (Cuadro 1). De acuerdo con la clasificación
propuesta por Morón et al. (2014), la diversidad de las especies de la familia Melolonthidae en la
localidad de Taxco el Viejo puede considerarse como “muy alta”, al recolectarse más de 200
ejemplares durante el periodo de muestreo. El género con mayor porcentaje de captura fue

786
Entomología mexicana, 4: 785−790 (2017)

Phyllophaga con 87 % seguido del género Paranomala (antes Anomala) con 5 % (Fig. 1). En la
mayoría de los estudios sobre diversidad de especies de Melolonthidae se reporta al género
Phyllophaga como la más abundante (Delgado-Castillo, 1989; Alcázar et al., 2003; Reyes y
Morón; 2005; Lugo et al., 2011; Morón, 2013; Deloya y Covarrubias-Melgar, 2014). Alcaraz et al.
(2003) coinciden en el mismo tipo de recolecta nocturna usando trampas de luz y reportan a los géneros
Phyllophaga y Paranomala (antes Anomala) con mayor número de especies. Delgado-Castillo (1989)
menciona que la mayor abundancia del género Phyllophaga posiblemente se deba a las actividades
agropecuarias y por la sobreexplotación de los recursos forestales.

Cuadro 1. Lista de especies (Clasificación de Endrödi de acuerdo con Morón et al. 1997) colectados en Taxco El Viejo,
Guerrero de mayo a agosto de 2015.
Melolonthinae
Melolonthini
Diplotaxis
Diplotaxis sp. 1
Diplotaxis sp. 2
Diplotaxis sp. 3
Phyllophaga (Harris,1827)
Phyllophaga hoogstraali Saylor
Phyllophaga aff. Hoogstraali Saylor
Phyllophaga rzedowskiana Morón y Aragón
Phyllophaga sp. 1
Phyllophaga sp. 2
Phyllophaga sp. 3
Phyllophaga sp. 4
Phyllophaga sp. 5
Rutelinae
Rutelini
Pelidnota Mac Leay, 1819
Pelidnota virescens (Burmeister, 1844)
Anomalini
Callirhinus
Callirhinus metallescens (Blanchard, 1851)
Paranomala (Burmeister, 1847)
Paranomala inconstans (Burmeister, 1847)
Dynastinae
Cyclocephalini
Cyclocephala (Burmeister,1987)
Cyclocephala lunulata (Burmeister,1847)
Pentodontini
Orizabus Ratcliffe & Cave
Orizabus epithecus Ratcliffe & Cave 2010
Oryctini
Strategus (Linné, 1758)
Strategus aloeus (Linné, 1758)
Cetoniinae
Cetoniini
Euphoria (Gory & Percheron, 1833)
Euphoria basalis (Gory & Percheron, 1833)

En este estudio el mayor número de ejemplares correspondió a P. aff. hoogstraali y P. hoogstraali,


con 31 y 29 % respectivamente, del total de ejemplares colectados; Cyclocephala lunulata, Diplotaxis
sp. 1 y Pelidnota virescens fueron las menos abundantes en número de ejemplares. Para el estado de
Guerrero, Delgado (1989) registró al género Phyllophaga como el de mayor diversidad específica

787
Luna-León et al.: Diversidad de escarabajos de Taxco el Viejo, Guerrero.

(22 especies) para la localidad de Acahuizotla, municipio de Mochitlan. Delgado (1989) y Deloya
y Covarrubias (2014) reportan resultados similares en las especies: Cyclocephala lunulata,
Strategus aloeus, Orizabus epithecus, Euphoria basalis. Alcazar et al. (2003) coincide con las
especies Cyclocephala lunulata, Strategus aloeus. La especie Callirhinus metallescens, no está
registradas en trabajos anteriores para el estado de Guerrero, por lo que se considera nuevo registro.

Figura 1. Porcentaje de géneros de Melolonthidae encontrados en la colecta realizada de mayo-agosto 2015. Taxco El
Viejo, Gro.

En lo que se refiere a la fluctuación estacional, el mayor número de ejemplares se colecto en


mayo (216 ejemplares) (Fig. 2). En la localidad de Acahuzotla el pico más alto fue en julio
(Delgado, 2009), esta diferencia probablemente se deba a las características del área de estudio, ya
que la localidad de Acahuizotla se encuentra en un transecto denominado “ecotono” donde hay
diferentes tipos de vegetación y variación climática.

Figura 2. Fluctuación mensual de la población de Melolonthidae en Taxco El Viejo, Gro .

Euphoria basalis. Conocida como "mayate de la calabaza" debido a que frecuenta esas flores,
a las que puede dañar (Morón et al., 1988), tiene una amplia distribución en la República Mexicana,
de acuerdo con la Comisión Nacional de la Biodiversidad (CONABIO, 2017) se encuentran
registros de esta especie desde Sonora a Chiapas; en el estado de Guerrero está registrada en el
Municipio de Chilpancingo de los Bravo en un bosque tropical mediano subperennifolio y en

788
Entomología mexicana, 4: 785−790 (2017)

Chilapa de Álvarez. En la región de San Cristóbal de las Casas, Chiapas se les observó
alimentándose de polen y pétalos de las flores de cucurbitáceas, poáceas, asteráceas, crucíferas,
rosáceas, aráceas o liliáceas, aunque no se observó que causaran daños de importancia económica
(Ramírez-Salinas et al., 2001).
Paranomala inconstans. (Antes Anomala inconstans, Ramírez-Ponce y Morón, 2009). Se tienen
registros de recolectas en los estados de Nayarit, Jalisco, Michoacán, México, San Luis Potosí,
Hidalgo, Puebla, Morelos, Oaxaca, Chiapas y Veracruz (CONABIO, 2017). Luna-Léon et al.
(2016) reportan dos morfoespecies de Paranomala en el Cerro del “Tehuehue” en la localidad de
Iguala de la Independencia, Guerrero, mientras que en este trabajo se identificó a P. inconstans,
ampliando su distribución en la Región Norte del estado de Guerrero.
Callirhinus metallescens. De acuerdo con la CONABIO (2017), en la República Mexicana se
tienen registros de esta especie en dos localidades, una en el estado de Nayarit y otra en Michoacán.
En este trabajo se reporta por primera vez para el Estado de Guerrero, específicamente en la
Localidad de Taxco el Viejo. Lo anterior concuerda con el análisis de la composición de géneros
de Melolonthidae presentes en México, realizado por Morón (1994) quien señala que el género
Callirhinus está presente en la Región Pacífico a la cual pertenecen Nayarit, Michoacán y Guerrero,
estados donde se ha registrado la especie C. metallescens.
Pelidnota virescens. Se distribuye a lo largo de la Costa del Pacífico desde Sonora hasta
Chiapas, y en el Golfo de México de Tamaulipas a Veracruz; también se tienen registros en el
estado de Puebla (CONABIO, 2017).
Phyllophaga rzedowskiana. De acuerdo con la CONABIO (2017) está registrada en la localidad
de Tepoztlán, del estado de Morelos; Luna-León (2016) la colectaron en Iguala de la
Independencia, Guerrero, y en este trabajo se reporta en Taxco el Viejo, a 17 km de la Ciudad de
Iguala.
Phyllophaga hoogstraali. Se tienen reportes de esta especie en una localidad de Michoacán, en
dos localidades del estado de Morelos, una localidad en Puebla y en la localidad de Iguala, Guerrero
(CONABIO, 2017).

Literatura Citada
Alcáraz-Ruiz, J. A., Morón-Ríos, A. y M. A. Morón. 2003. Fauna de Coleoptera Melolonthidae de Villa de
Las Rosas, Chiapas, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 88: 59−86.
Campos, B. R. 1983. Las gallinas ciegas como plagas del suelo. Pp. C15−C38. In: Memoria II Mesa
Redonda sobre plagas del suelo. Chapingo, México.
CONABIO 2017. Obtenido de Enciclovida. Disponible en: http://bios.conabio.gob.mx/
Delgado-Castillo, L. 1989. Fauna de Coleópteros Lamelicornios de Acahuizotla Guerrero. Tesis
Profesional. Facultad de Ciencias, UNAM. México, 154 pp.
Deloya, A. C. y D. Covarrubias-Melgar. 2014. Escarabajos del estado de Guerrero (Coleoptera:
Scaraboidea). SYG Editores. México, D. F. 230 pp.
Gasca-Álvarez, H. J., Deloya, C., Ponce S. J., and C. Saavedra V. 2015. New Mexican State Record for
Orizabus brevicollis Prell and Orizabus epithecus Ratcliffe and Cave (Coleoptera: Scarabaeidae:
Dynastinae: Pentodontini). The Coleopterists Bulletin, 69(1): 116–117.
Lugo-García, G. A., Ortega-Arenas, L. D., González-Hernández, H., Aragón-García, A., Romero-Nápoles,
J., Rubio-Cortés, R. y M. A. Morón. 2011. Melolonthidae nocturnos (Coleoptera) recolectados en
la zona agrícola agavera de Jalisco, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 27(2): 341−357.
Luna-León, C., Domínguez-Márquez, V. M., Ordoñez-Reséndiz, M. M., Aparicio-Bahena, M. L. y C.
Catalán-Heverástico. 2016. Escarabajos (Coleoptera: Melolonthidae) de Iguala, Guerrero, México.
Entomología mexicana 3: 950−954.

789
Luna-León et al.: Diversidad de escarabajos de Taxco el Viejo, Guerrero.

Morón, M. A. 1984. Escarabajos. 200 millones de años de evolución. Instituto de Ecología. Pub. 14.
México. 132 pp.
Morón, M. A. 1994. La diversidad genérica de los Coleopteros Melolonthidae en México. Acta Zoológica
Mexicana (n. s.), 61: 7–19.
Morón, M. A. 2013. Tres nuevas especies mexicanas de Phyllophaga Harris (Coleoptera:Melolonthidae:
Melolonthine). Dugesiana, 20(2): 173−181.
Morón, M. A., Nogueira, G., Rojas-Gómez, C. V. y R. Arce-Pérez. 2014. Biodiversidad de Melolonthidae
(Coleoptera) en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, Supl. 85: S298−S302.
Morón, M. A., Ratcliffe, B. C. y C. Deloya. 1997. Atlas de los escarabajos de México. Coleoptera:
Lamellicornia. Vol. I. Familia Melolonthidae. CONABIO y SME. México. 280 pp.
Morón, M. A., Deloya C., y L. Delgado. 1988. Fauna de coleópteros Melolonthidae, Scarabaeidae y
Trogidae de la región de Chamela, Jalisco, México. Folia Entomológica Mexicana. 77: 313−378.
Palacios-Ríos, M., Rico-Gray, V. y E. Fuentes. 1990. Inventario preliminar de los Coleoptera Lamellicornia
de la zona de Yaxchilán, Chiapas, México. Folia Entomológica Mexicana, 78: 49−60.
Ratcliffe, B. C. and R. D. Cave. 2010. New species of Orizabus Fairmaire (Coleoptera: Scarabaeidae:
Dynastinae: Pentodontini) from Mexico and Guatemala, with a revised key and checklist of the
species in the genus. Insecta Mundi, 0127: 1−16.
Ramírez-Ponce A. y M. A. Morón. 2009. Relaciones filogenéticas del género Anomala (Coleoptera:
Melolonthidae: Rutelinae). Revista Mexicana de Biodiversidad, 50(2): 1−37.
Ramírez-Salinas, C., Castro-Ramírez, A. E. y M. A. Morón. 2001. Descripción de la larva y pupa de
Euphoria basalis (Gory & Percheron, 1833) (Coleoptera: Melolonthidae: Cetoniinae) con
observaciones sobre su biología. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 83: 73−82.
Reyes, N. E y M. A. Morón. 2005. Fauna de Coleoptera Melolonthidae y Passalidae de Tzucacab y Conkal,
Yucatán, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.). 21(2): 15−49.
Rzedowski, J. 1978. Vegetación de México. Ed. LIMUSA. México, D. F. 432 pp.
Servicio Meteorológico Nacional. Disponible en: http://smn1.conagua.gob.mx/index.php?option=com_
content&view=article&id=182:guerrero&catid=14:normales-por-estacion. (Fecha de consulta: 16-
III-2017).
Slipiñski, S. A., Leschen, R. A. B. and J. F. Lawrence. 2011. Order Coleoptera. In: Zhang, Z. (Orgs.).
Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness.
Zootaxa, 3148: 203–208.

790
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

LISTADO DE ESPECIES DE CIGARRAS (HEMIPTERA: CICADIDAE) EN EL


ESTADO DE OAXACA, MÉXICO Y NOTAS SOBRE LA BIOLOGÍA DE Quesada
gigas (OLIVIER)

José Antonio Sánchez-García1 *, Roselia Jarquín-López1, Héctor Miguel Guzmán-


Vásquez1, Fernando Ruiz-Ortiz1, Elia Jirón-Pablo1, Laura Martínez-Martínez1 y Hansen
Duvan Meneses-Agudelo2
1
Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Oaxaca. Hornos 1003, Col. Nochebuena, Santa Cruz Xoxocotlán
Oaxaca, México, C. P. 71230.
2
Universidad Politécnica de Madrid, Escuela Técnica Superior de Ingeniería Agronómica, Av. Complutense 3 y Av.
Puerta Hierro, Madrid, España, C. P. 28040.
.
Autor de correspondencia: braconido2@yahoo.com

RESUMEN. Se presenta un listado de ocho especies de cigarras presentes en el estado de Oaxaca y se proporciona
información sobre la biología de Quesada gigas (Olivier) en Valles Centrales de Oaxaca.

Palabras clave: Taxonomía, guamúchil, base de datos.

Checklist of cicadas (Hemiptera: Cicadidae) from Oaxaca, Mexico and notes on biology of
Quesada gigas (Olivier)

ABSTRACT. A checklist of eigth species of cicadas present in the state of Oaxaca is presented and information is
provided on biology of Quesada gigas in Central Valley of Oaxaca

Keywords: Taxonomy, guamuchil, data base.

INTRODUCCIÓN
Las cigarras o chicharras son insectos de tamaño mediano a grande, de 2 a 7 cm, muy familiares
por su canto. En México se conocen 117 taxa (113 especies y cuatro subespecies), de las cuales
ocho están registradas en Oaxaca (Sanborn, 2007). Sin embargo, no se han realizado estudios
faunísticos en el estado de Oaxaca; los registros que se tienen provienen de la revisión de
colecciones principalmente extranjeras y de la UNAM, por lo que ahora se plantea realizar un
estudio más completo de la fauna de cigarras de la región y proveer un listado actualizado, además
de proporcionar información de la biología, que prácticamente en México se desconoce, así como
registro de nuevos hospederos. En nuestro país no están reportadas como plagas; sin embargo, se
ha documentado que pueden llegar a ocasionar daños en algunos frutales como limón en Colima
(Chávez Cervantesm 1973) y espárrago en Sonora (Stock et al., 2009). En otros países como Brasil
(Andrade, 2015), es la principal plaga del cafeto, por lo que es necesario contar con información al
respecto y prevenir posibles ataques a cafetales de la Costa oaxaqueña.
El objetivo del presente trabajo fue actualizar el listado de cigarras de Oaxaca y proporcionar
información sobre la biología de Quesada gigas.

MATERIALES Y MÉTODO
Se revisaron los catálogos de Metcalf (1963), Duffels and Van der Laan (1985), Sanborn (2007
y 2014) de especies de cigarras de Norteamérica y de México. Además, se recolectaron algunos
ejemplares en distintas zonas de estudio, principalmente de Valles Centrales de Oaxaca, Sierra Sur,
Istmo y Costa de Oaxaca, desde marzo de 2014 hasta marzo de 2017. Los ejemplares recolectados

791
Sánchez-García et al.: Listado de especies de cigarras en el estado de Oaxaca.

fueron por medio de red entomológica, colecta manual y trampas de luz; también se localizaron
estados inmaduros (ninfas) en distintos hospederos, como guamúchil, guaje, buganvilia, jacaranda,
huizache, Inga; adicionalmente se están localizando huevecillos en ramas de árboles.
Los insectos colectados se depositaron en la Colección de insectos del CIIDIR Oaxaca, se
etiquetaron con los datos de colecta y datos taxonómicos, los cuales se registraron en una base de
datos que se cuenta en el programa Paradox 11.0.
Los ejemplares se determinaron a especie mediante la utilización de claves taxonómicas y
diagnosis existentes (Davis 1918, 1919, 1922, 1928, 1936, 1938, 1944; Sanborn 2007; Sanborn et
al. 2008.
De los ejemplares colectados e identificados se digitalizaron y editaron imágenes mediante una
cámara Canon G9 adaptada al microscopio estereoscópico Carl Zeiss Stemi 2000C® y para la
edición de imágenes se utilizó el programa Adobe Ilustrator 10.0.3.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se presenta el siguiente listado de especies de cigarras de Oaxaca (Cuadro 1)

Cuadro 1. Especies de cigarras y hospederos registrados en Oaxaca.


Especie de cigarra Hospedero Nombre común
Diceroprocta oaxacaensis Sanborn
D. bulgara (Distat)
D. tepicana Davis
Cacama carbonaria Davis Opuntia sp. nopal
C. maura (Distat)
Fidicinoides pronoe (Walker)
Procollina medea (Stal)
Quesada gigas (Olivier) Phithecellobium dulce, Leucaena guamúchil, guaje, bugambilia,
leucocephala, Bougainvillea spectabilis, jacaranda, guaba, tepehuaje,
Jacaranda mimosifolia, Inga sp.,
Lysiloma acapulcensis

La especie Proarna sallaei Stal, no fue considerada de la lista, debido a que Sanborn (2007)
indica que fue identificada erróneamente.
De los datos observados se encontró que las cigarras Quesada gigas tienen un ciclo de dos años;
en cada uno encontramos la emergencia de adultos debido a generaciones traslapadas, esto se pudo
comprobar al colectar ninfas de cuarto instar en septiembre de 2015, por lo tanto estas ninfas no
emergieron durante el período (finales de marzo hasta finales de junio). Las ninfas se alimentan de
las raíces de árboles maduros principalmente del guamúchil Pithecellobium dulce (Rosb.) Benth
(Fig. 1a) en los Valles Centrales de Oaxaca, pero también pueden ocupar otros hospederos, como
guaje Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit., bugambilia Bougainvillea spectabilis Willd,
jacaranda Jacaranda mimosifolia D.Don y en la Costa (San Mateo Piñas) se encontraron en guaba
Inga sp. y tepehuaje Lysiloma acapulcensis (Kenth) Benth. Las ninfas de quinto instar, al llegar a
su madurez, salen del agujero (Fig. 1b) y empiezan a caminar por el tronco del árbol de la planta
hospedera, desde pocos centímetros hasta unos 3 m, ahí empieza la metamorfosis, que puede durar
aproximadamente 3 h, empiezan a romper el exoesqueleto antiguo para liberarse de él y dejar por
último la exuvia (Fig. 1c), van rompiendo el exoesqueleto anterior a la vez que van sacando la
cabeza y las alas, estas alas las empiezan a extender conforme irriga la hemolinfa sus venas y el
proceso termina cuando dejan la exuvia y emergen los adultos (Fig 1d y e).

792
Entomología mexicana, 4: 791−795 (2017)

a b

c d

Fig. 1. Quesada gigas (Olivier). a. Ninfa de cuarto instar, extraída de las raíces de guamúchil. B. Ninfa de quinto instar
subiendo por el tronco de guamúchil. c. Exuvia. d. Emergencia de adulto. e. Adulto depositado en la Colección de
insectos del CIIDIR Oaxaca, foto tomada por Jorge Valdez.

Ya en la tarde los machos comienzan a cantar para atraer a las hembras durante las épocas
reproductivas. Los apareamientos también ocurren al atardecer y duran pocos segundos. La hembra
busca ramitas principalmente secas para ovipositar, como lo señalan Decaro Junior et al (2012)
sobre cafeto en Brasil y cuando son humedecidos es cuando emergen las ninfas de primer instar

793
Sánchez-García et al.: Listado de especies de cigarras en el estado de Oaxaca.

que son las que se dejan caer del árbol para cavar sus agujeros. Ahí permanecerán al menos un año
y 9 meses que observamos en guamúchil, este dato coincide con lo reportado por Kubota (2013)
sobre cafeto en Brasil. En Brasil se ha estudiado bastante a Q. gigas debido a que es la principal
plaga de cafeto pero en México no es plaga, vive a expensas del guamúchil que es una planta
silvestre y nos llena y alegra con su canto desde finales de marzo hasta finales de junio de cada
año. También hemos observado que cada año pueden variar las condiciones y cuando se presentan
las sequías las emergencias son menores.

CONCLUSIÓN
Hasta el momento tenemos el registro de ocho especies de cigarras presentes en Oaxaca, pero
es probable que al explorar nuevas zonas de estudio se encuentre más, nuevos registros y existe la
posibilidad de encontrar nuevas especies. Se proporcionó nueva información sobre la biología y
registro de hospederos de Quesada gigas en México, se encontraron seis hospederos y se corroboró
que el ciclo es de dos años.

Agradecimientos
A la Secretaría de Investigación y Posgrado del Instituto Politécnico Nacional (SIP-IPN) por el
financiamiento del proyecto SIP SIP2172138. “Estudio taxonómico y notas sobre la biología de las
cigarras (Hemiptera: Cicadidae) en el estado de Oaxaca, México” por el apoyo para la asistencia
al congreso.

Literatura Citada
Andrade, S. D. C. 2015. Aspectos morfológicos dos aparelhos reprodutores, maturação de ovários e
avaliação do desenvolvimento de ninfas de Quesada gigas (Olivier, 1790) (Hemíptera: Cicadidae)
em relação a diferentes hospedeiros. Tesis de Maestría en Ciencias, UNESP, Campus Jaboticabal,
Brasil. 62 pp.
Chávez Cervantes, J. I. 1973. El cultivo del limonero en Colima. Tesis de Licenciatura, Universidad de
Guadalajara, Escuela de Agricultura. 65 pp.
Davis, W. M. T. 1918. Missisipi cicadas with a key to the species of the Southeastern United States. Journal
of the New York Entomological Society, 26 (¾): 141−155.
Davis, W. M. T. 1919. Cicadas of the genus Cacama with description of several new species. Journal of the
New York Entomological Society, 27: 68−79.
Davis, W. M. T. 1922. Annotated list of the cicadas of Virginia with description of a new species. Journal
of the New York Entomological Society, 30(1): 36−52.
Davis, W. M. T. 1928. Belonging to the genus Diceroprocta with description of new species Journal of the
New York Entomological Society, 36(4): 439−458.
Davis, W. M. T. 1936. A remarkable cicada from Mexico and other North American species. Journal of the
New York Entomological Society, 45: 101−123.
Davis, W. M. T. 1938. New North American cidadas with notes on described species. Journal of the New
York Entomological Society, 46: 291−310
Davis, W. M. T. 1944. The remarkable distribution of an American cicada: a new genus and other cicada
notes. Journal of the New York Entomological Society, 52: 213−222.
Decaro-Junior, S. T., Martinelli, N. M., Maccagnan, D. H. and E. S. Ribeiro. 2012. Oviposition of Quesada
gigas (Hemiptera: Cicadidae) in coffee plants. Revista Colombiana de Entomologia, 38(1): 1−5.
Duffels, J. P. and P. A. Van der Laan. 1985. Catalogue of the Cicadoidea (Homoptera, Auchenorhyncha)
1956-1980. Dr. W. Junk.
Kubota, M. M., 2013. Aspectos biológicos de Quesada gigas (Olivier 1790) (Hemiptera: Cicadidae) em
caffeiro. Tesis de Maestría en Ciencias. Universidad Estadual Paulista, Campus Jaboticabal, Brasil.
48 pp.

794
Entomología mexicana, 4: 791−795 (2017)

Metcalf, Z. P. 1963. General catalogue of the Homoptera, Fascicle VIII. Cicadoidea. Part 1. Cicadidae.
Section II. Gaeninae and Cicadinae. North Carolina State College Contribution, 1502: 587−919.
Sanborn, A. F. 2007. New species, new records and checklist of cicadas from Mexico (Hemiptera:
Cicadomorpha: Cicadidae). Zootaxa, 1651: 1−42.
Sanborn, A. F., Phillips, P. K. and P. Gillis. 2008. The cicadas of Florida (Hemiptera: Cicadoidea:
Cicadidae). Zootaxa, 1916: 1−43.
Sanborn, A. F. 2014. Catalogue of the Cicadoidea (Hemiptera: Auchenorrhyncha). Elsevier. 1001 pp.
Stock, S. P., Rivera-Orduño, B. and Y. Flores-Lara. 2009. Heterorhabditis sonorensis n. sp. (Nematoda:
Heterorhabditidae), a natural pathogen of the seasonal cicada Diceroprocta ornea (Walker)
(Homoptera: Cicadidae) in the Sonoran desert. Journal of invertebrate pathology, 100(3):
175−184.

795
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

CAPTURA DE BRACÓNIDOS CON PLATOS-TRAMPA DE COLOR AMARILLO,


AZUL, CREMA Y VERDE, EN EL ÁREA NATURAL PROTEGIDA “CERRO
PUNHUATO”, MORELIA, MICHOACÁN

Laura Verónica Mena-Mociño1, Samuel Pineda-Guillermo1, Ana Mabel Martínez-Castillo1, Juan


Manuel Chavarrieta Yañez1, José Antonio Sánchez-García2 y José Isaac Figueroa-De la Rosa1
1
Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Km.
9.5 carretera Morelia-Zinapecuaro, Tarímbaro, Michoacán. C. P. 58880, México.
2
Instituto Politécnico Nacional, CIIDIR Unidad Oaxaca, Área de Control biológico, Hornos #1003, Santa Cruz
Xoxocotlán, Oaxaca. C. P. 71230, México.
.
Autor de correspondencia: figueroaji@yahoo.com.mx

RESUMEN. El objetivo del estudio fue determinar un listado de subfamilias de la familia Braconidae con platos-
trampa de color amarillo, azul, crema y verde, en el Área Natural Protegida “Cerro Punhuato”, Morelia, Michoacán.
Se midió la reflectancia de cada color con un espectrofotómetro analítico de campo. Se capturaron 104 especímenes
de 14 subfamilias. Los platos-trampa de color amarillo y verde capturaron la mayor cantidad de especímenes y la
mayor diversidad de subfamilias. El nivel de reflectancia que tienen los platos-trampa verdes y amarillos son muy
similares en los intervalos de 360 a 530 nm, lo que posiblemente indique que éste sea el intervalo de longitud de onda
en que los bracónidoss respondan para ser atraídos por ambos colores.

Palabras clave: Trampas, longitud de onda, reflectancia, atracción, parasitoides.

Capture of braconid wasps with yellow, blue, cream and green pan traps, in the natural
protected area "Cerro Punhuato", Morelia, Michoacan

ABSTRACT. The aim of this study was to determine a list of subfamilies of the family Braconidae with yellow, blue,
cream and green pan traps in the Cerro Punhuato, a Natural Protected Area, Morelia, Michoacan. The reflectance of
each color was measured with an analytical field spectrophotometer. 104 specimens were collected from 14
subfamilies. The yellow and green pan traps captured the largest number of specimens and the highest diversity of
subfamilies. The reflectance level of the green and yellow trap traps are very similar in the intervals of 360 to 530 nm,
possibly indicating that this may be the wavelength range in which the braconid wasps respond to be attracted by both
colors.

Keywords: Trap, wavelength, reflectance, attraction, parasitoids.

INTRODUCCIÓN
La familia Braconidae es la segunda más numerosa dentro del orden Hymenoptera, con
aproximadamente 17000 especies descritas a nivel mundial (Wharton et al., 1997; Yu et al., 2012).
Los miembros de esta familia se caracterizan porque son parasitoides de otros insectos, razón por
lo cual son usados en programas de control biológico de insectos plaga. La inmensa mayoría son
parasitoides primarios que atacan a larvas de lepidópteros, coleópteros y dípteros (Shaw y
Huddleston, 1991; Wharton et al., 1997).
En el estado de Michoacán, estas avispas son potencialmente frecuentes en todos los
ecosistemas naturales. Entre los lugares estudiados destacan los parques nacionales “Insurgente
José María Morelos” y “Cerro de Garnica”, y el Área Natural Protegida “Los Azufres”, donde
nuevos registros de géneros y especies han sido documentados. Por ejemplo, Sánchez et al. (2010)
describieron cuatro especies nuevas del género Blacus Ness de estos lugares. Así mismo, Mejía et
al. (2011) y Figueroa et al. (2010) registraron una especie conocida y dos nuevas de
Paroligoneurus Muesebeck, así como una especie del género Aspilodemon Fischer. Es importante

796
Mena-Mociño et al.: Captura de bracónidos con platos-trampa de color amarillo, azul, crema y verde.

resaltar que en Michoacán, por su geografía pronunciada, existen muchas áreas forestales no
exploradas que pudieran albergar especies endémicas de bracónidos, por ello realizar estudios
exploratorios en estas áreas es de gran trascendencia, debido a que permite conocer que especies
hay que proteger en un mediano plazo.
Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo es conocer un listado de subfamilias de
Braconidae del área natural protegida “Cerro Punhuato” con la ayuda de platos-trampa de color
amarillo, azul, crema y verde; así como analizar la relación del color de los platos-trampa y la
captura de bracónidos.

MATERIALES Y MÉTODO
a) Descripción del área de estudio. El área natural protegida “Cerro Punhuato” está ubicado
al oriente de la ciudad de Morelia, entre las coordenadas geográficas 19° 42’ 19.41’’ de latitud
Norte y 101° 08’ 101.07’’ de longitud Oeste, cuenta con una superficie de 78.9 hectáreas y una
variación altitudinal de 1980 a 2300 m (Gómez-Romero et al., 2007). Su clima corresponde a
templado con lluvias en verano, con precipitación media anual de 697.4 mm entre los meses de
junio a septiembre (clasificación climática de Koppen modificada por García, 1973). La
temperatura mínima es de -1.3 ºC en el mes de enero y la más alta de 37.5 ºC en mayo. Según
Sáenz y Linding (2004) funciona como refugio natural de una amplia diversidad de especies de
plantas y animales, así como área de amortiguamiento entre el crecimiento de la mancha urbana y
la preservación de los espacios naturales adyacentes. La vegetación original de Cerro Punhuato
presenta una compleja historia de disturbio (Encino, 2010), pero la vegetación donde se realizó el
estudio correspondió a matorral subtropical.
b) Captura de especímenes de Braconidae. La captura de avispas bracónidas se realizó en el
periodo de lluvia, entre septiembre y octubre de 2011, y en una superficie de 225 m2. Se utilizaron
recipientes de plásticos (27 x 20 x 5 cm) de color amarillo, azul, crema y verde que funcionaron
como platos-trampa, a la cual se les adicionó 1 l de una mezcla de agua con detergente líquido (10
ml) como medio de retención y una pequeña cantidad de formol (10 ml) como conservador. La
distribución de los platos-trampa fue completamente al azar con ocho repeticiones por tratamiento.
Las evaluaciones comenzaron a los siete días posteriores a la instalación de las trampas, mismas
que se revisaron una vez por semana durante cuatro semanas. La reflectancia de cada color se midió
con un espectrofotómetro analítico de campo (FieldSpec Pro, Analytical Spectral Devices,
Boulder, CO, USA), el cual fue modificado con una fuente de luz doméstica de tres bulbos de
halógenos de 40 W conectados a una fuente de energía regulada. Los espectros se midieron (con
cinco repeticiones) en longitudes de onda de 350 a 700 nanómetros (nm) y cada espectro estuvo
caracterizado por tres valores en cada color: la longitud en la que se obtuvo la máxima reflectancia
y los intervalos donde alcanza más del 95 % de la máxima reflectancia.
c) Procesamiento de los especímenes capturados. Se tamizó el contenido de cada plato-trampa
para extraer los insectos que cayeron en el transcurso de los siete días. Todo el material biológico
capturado se almacenó en frascos de 250 ml con sus respectivos datos de captura. En laboratorio,
los especímenes que pertenecieron a la familia Braconidae fueron separados para su curación,
montaje, etiquetado y determinación. Las subfamilias se determinaron con las claves taxonómicas
de subfamilias del trabajo de Wharton et al. (1997). Todos los datos se capturaron en el programa
PARADOX versión 4.5 y posteriormente los ejemplares se depositaron en la colección
entomológica del Instituto de Investigaciones Agropecuaria y Forestales (IIAF) de la Universidad
Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.
d) Análisis de datos. Se elaboró un listado de subfamilias de bracónidos por cada color de plato-
trampa. Los datos de captura de bracónidos de cada color de plato-trampa se analizaron a través

797
Entomología mexicana, 4: 796−800 (2017)

del procedimiento de los Modelos Lineales Generalizados (GLM), y la separación de medias se


obtuvo con la metodología de mínimos cuadrados (LSM) (P < 0.01) (SAS/STAT, versión 9.3; SAS
Institute, Cary, NC).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los estudios sobre diversidad biológica son herramientas importantes para la conservación de
los ecosistemas debido a que a través de ellos se consiguen inventarios de grupos de organismos
emparentados y de sus abundancias relativas (Lewis y Whitfied, 1999). En este estudio se
capturaron 104 especímenes de bracónidos en las 32 charolas instaladas, donde se determinaron 14
subfamilias (Cuadro 1). El promedio general de especímenes capturados por trampa fue de 3.2, lo
cual contrasta con los resultados obtenidos por Kula y Kula (2009), quienes encontraron un
promedio de 2.3 especímenes cuando instalaron 336 trampas de siete diferentes colores (azul, azul
fluorescente, amarillo, amarillo fluorescente, rojo, blanco y transparente), en un bosque de
Maryland, E.U.A.

Cuadro 1. Lista de subfamilias y número de individuos de avispas capturados por color de plato-trampa en
el área natural protegida “Cerro Punhuato”, Morelia, durante septiembre y octubre de 2011.
Subfamilia No. de especímenes/color de plato-trampa Total de
Amarillo Verde Azul Crema especímenes
Alysiinae 19 12 4 4 39
Aphidiinae 2 2
Blacinae 1 1
Braconinae 2 1 1 4
Cheloninae 1 3 4
Doryctinae 2 2
Euphorinae 4 5 2 2 13
Helconinae 1 1
Meteorinae 1 1 1 3
Microgastrinae 9 6 3 18
Miracinae 1 1 2
Opiinae 4 4 1 9
Orgilinae 2 1 3
Rogadinae 1 2 3
47 38 9 10 104

El color de los platos-trampa influyó significativamente (F = 9.65, P < 0.0001, GL = 3.60) en


la captura de avispas por semana. Los platos-trampa de color amarillo y verde capturaron el mayor
número de especímenes (47 y 38, respectivamente) y la mayor cantidad de subfamilias de
Braconidae (12 y 11, respectivamente) en las cuatro semanas. El promedio semanal de captura que
tuvieron los platos-trampa de color amarillo y verde fueron estadísticamente similares (2.9 + 0.4 y
2.4 + 0.4 especímenes, respectivamente), ambos capturaron significativamente más individuos que
los platos trampa de color azul y crema (Cuadro 2). Dada la efectividad de captura de los platos-
trampa amarillos, muchos trabajos que implican el conocimiento de la fauna de himenópteros
bracónidos de un área o región, eligen a priori a estos como una herramienta de estudio,
descartando con ello la posibilidad de usar estas mismas trampas combinadas con otros colores.
No obstante, con la incursión de este estudio se abre la posibilidad de usar también el color verde
en los estudios faunísticos de este grupo taxonómico. Cabe señalar que los platos-trampa de color

798
Mena-Mociño et al.: Captura de bracónidos con platos-trampa de color amarillo, azul, crema y verde.

amarillo son usados usualmente para atrapar una amplia variedad de insectos fitófagos (Kirk, 1984)
y depredadores (Leksono et al., 2005).

Cuadro 2. Promedio semanal de bracónidos capturadas por color de platos-trampa,


en el Área Natural Protegida “Cerro Punhuato”, Morelia, Michoacán, de
septiembre a octubre de 2011
Color X + E.E
Amarillo 2.9+ 0.4a
Azul 0.6+ 0.4b
Crema 0.6+ 0.4b
Verde 2.4+ 0.4a
Medias seguidas por la misma letra no difieren significativamente (P >
0.05; LSD separación de medias) (F = 9.65, P < 0.0001, GL = 3.60).

El patrón de reflectancia espectral de los platos-trampa fue diferente en los cuatro colores. Los
valores encontrados fueron: amarillo 580 nm (540-700 nm), azul 440 nm (410-475 nm), crema 600
nm (410-700 nm) y verde 535 nm (525-550 nm). Los platos-trampa verde y amarillo exhibieron
similar reflectancia en el intervalo de longitud de onda de 360 a 530 nm, aunque en el intervalo de
530 a 600 nm fueron diferente. En general, se conoce que los insectos pueden ser atraídos o
repelidos por algún color en especial, lo cual se debe a que ellos tienen la capacidad de distinguir
objetos basados en longitudes de ondas de luz. Por ello, la inmensa mayoría de los insectos
responden a un rango de longitudes de onda que se extiende de lo cercano a 300-400 nm (luz
ultravioleta) hasta un máximo de 600-650 nm (color naranja) (Matthews y Matthews, 2010). En el
presente estudio, el promedio de captura de bracónidos en los platos-trampa amarillos no difirieron
significativamente del promedio de captura de los platos-trampa verdes, esto puede ser debido a
que estos colores tuvieron el mismo nivel de reflectancia en los rangos de 350 a 530 nm. Esta
aseveración es también compartida por Fisher et al. (2004), quienes mencionaron que el amarillo
refleja el mismo rango de longitud de onda que el follaje verde, indicando con esto que es el rango
de longitud de onda en que los bracónidos responden y el motivo por el cual fueron capturadas.

CONCLUSIÓN
En los cuatro colores de los platos-trampa hubo captura de bracónidos. Los platos-trampa
amarillos y verdes capturan la misma cantidad de bracónidos, lo cual podría explicarse a que tienen
un mismo nivel de reflectancia. La captura de subfamilias exclusivas en platos-trampa de color
amarillo y verde permite suponer que existe un pequeño rango de longitud de onda en la cual la
reflectancia es diferente, por lo que en un estudio faunístico de estas avispas deben de considerarse
a ambos colores.

Agradecimientos
A la Coordinación de la Investigación Científica-UMSNH por el financiamiento otorgado.

Literatura Citada
Encino, R. L. 2010. Desempeño de tres especies arbóreas del bosque nativo tropical caducifolio en un
proyecto de restauración ecológica en el Cerro Punhuato, Morelia, Michoacán. Tesis de
Licenciatura. Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. 53 pp.
Figueroa, J. I., Martínez, A. M., Mejía Ramírez, A., Flores-Espino, L., Sánchez-García, J. A. y V. López
Martínez. 2010. Aspilodelmon Fisher (Hymenoptera: Braconidae, Hormiinae), nuevo registro para
México. Pp. 929−933: In: S. G., Cruz-Miranda, J. Tello-Flores, A. Mendoza-Estrada y A. Morales-

799
Entomología mexicana, 4: 796−800 (2017)

Moreno. (Eds.). Entomología mexicana, Vol. 9. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de


Entomología, Texcoco, estado de México.
Fischer, S., Samietz, J., Wäckers, F. L. and S. Dorn. 2004. Perception of chromatic cues during host location
by the pupal parasitiod Pimpla turionellae (L.) (Hymenoptera: Ichneumonidae). Environmental
Entomology, 33(1): 81−87.
García, E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Koppen (para adaptarlo a las
condiciones de la república mexicana). Instituto de Geografía, UNAM. México. 246 pp.
Gómez, R. M., Aureoles, E. C., Marín-Togo, M. C. y R. Linding-Cisneros. 2007. Programa de Manejo del
área natural Protegida “Cerro Punhuato”. Secretaría de Urbanismo y Medio Ambiente. Morelia,
Michoacán, México.
Kirk, W. D. J. 1984. Ecologically selective coloured traps. Ecological Entomology, 9(1): 35−41.
Kula, R. R. and A. Kula. 2009. Pan trap color preference for braconid wasps (Hymenoptera:
Ichneumonoidea) in a forest clearing. First International Entomophagous Insects Conference.
University of Minnesota, Minneapolis, Minnesota, EEUU. July 27-31. 96 pp.
Leksono, A. S., Nakagoshi, N. and Y. Isagi. 2005. The effects of forest disturbances on flying insect
assemblages in Trawas, East Java. Tropics, 14(4): 335−343.
Lewis, C. N. and J. B. Whitfield. 1999. Braconid wasp (Hymenoptera: Braconidae) diversity in forest plots
under different silvicultural methods. Environmental Entomology, 28(6): 986−997.
Matthews, R. W. and J. R. Matthews. 2010. Insect Behavior. 2nd edition. Springer Science & Business
Media. 514 pp.
Mejía-Ramírez, A., Martínez-Castillo, A. M., Pineda, S., Sánchez-García, J. A., López-Martínez. V. y J. I.
Figueroa. 2011. Primer registro de Paroligoneurus serrata (Mason) (Hymenoptera: Braconidae) en
el estado de Michoacán, con datos de distribución de otras especies de Paroligoneurus Muesebeck
en México. Pp. 724−727. In: S. G. Cruz-Miranda, J. Tello-Flores, A. Mendoza-Estrada y A.
Morales-Moreno. (Eds.). Entomología mexicana Vol. 10. Colegio de Postgraduados y Sociedad
Mexicana de Entomología, Texcoco, estado de México.
Saenz, R. C. y R. Linding C. 2004. Evaluación y propuestas para un programa de reforestación en
Michoacán, Michoacán, México. Ciencia Nicolaita, 37: 107−120.
Sánchez-García, J. A., Wharton, R. A., Romero-Nápoles, J., Figueroa, J. I., López-Martínez, V., Martínez,
A.M., Pérez-Pacheco, R. and S. Pineda. 2010. Four new species of Blacus Nees (Hymenoptera:
Braconidae) from Mexico. Zootaxa, 2641: 37−46.
Shaw, M. R. and T. Huddleston. 1991. Classification and biology of braconid wasps (Hymenoptera:
Braconidae). Royal Entomological Society of London. Handbooks for the Identification of British
Insects, London. 126 pp.
Wharton, R. A., Marsh, P. M. and M. J. Sharkey. 1997. Manual of the new world genera of the family
Braconidae (Hymenoptera). International Society of Hymenopterists. Special Publication No. 1.
439 pp.
Yu, D. S., van Achterberg, C. and K. Horstmann. 2012. World Ichneumonoidea. Taxonomy, Biology,
Morphology and Distribution. Taxapad (Scientific names for information management) Interactive
catalogue on DVD/CDROM. Vancouver. Disponible en: http://www.taxapad.com/. (Fecha de
consulta: 10-VII-2017).

800
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

EL GÉNERO Cyclocephala Dejean (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE:


DYNASTINAE: CYCLOCEPHALINI) EN MÉXICO

Héctor M. Guzmán-Vásquez¹ , José Antonio Sánchez-García1 y Julián Hernández-Cruz2


1
Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Oaxaca. Hornos 1003, Col. Nochebuena, Santa Cruz Xoxocotlán
Oaxaca, México, C. P. 71230.
2
Universidad Tecnológica de la Sierra Sur de Oaxaca, Magnolia s/n, Villa Sola de Vega, Oaxaca, México. C. P. 71410.
.
Autor de correspondencia: hemi_h@hotmail.com

RESUMEN. Se revisó la información publicada sobre los escarabajos del género Cyclocephala Dejean, 1821 que
ocurren en México. Los datos se obtuvieron de publicaciones de diferentes revistas científicas, así como de los registros
de la base de datos GBIF. El objetivo de este trabajo fue elaborar el listado de las especies de Cyclocephala en México,
ya que en las últimas décadas se ha incrementado considerablemente el número de nuevos registros y de nuevas
descripciones en diferentes países de América, sin embargo se desconoce el estatus actual del género en el país.

Palabras clave: Escarabajos fitófagos, plagas, gallina ciega.

The genus Cyclocephala Dejean, 1821 (Coleoptera: Melolonthidae: Dynastinae:


Cyclocephalini) in Mexico

ABSTRACT. We reviewed the published information on the beetles of the genus Cyclocephala Dejean, 1821 that
occur in Mexico. Data were obtained from publications of various scientific journals, as well as records from the GBIF
database. The objective of this work was to elaborate the list of species of Cyclocephala in Mexico, since in the last
decades the number of new records and new descriptions in several countries of America has increased considerably,
however, the current status of the genus in the country is unknown.

Keywords: Phytophagous beetles, pests, white grubs.

INTRODUCCIÓN
Las especies adultas del género Cyclocephala Dejean, 1821 se reconocen fácilmente dentro de
la tribu Cyclocephalini por los siguientes caracteres taxonómicos: borde anterior del clípeo
redondeado o sinuado, antenas con ocho a diez artejos, a diferencia de las hembras los machos
presentan lo protarsos engrosados y la uña interna más grande que la externa (Fig. 1) por lo que el
dimorfismo sexual se considera acentuado (Morón et al., 1997).
Este grupo de escarabajos es exclusivo de América y cuenta con más de 350 especies que se
distribuyen desde Norte América hasta Sudamérica (Mora-Aguilar y Delgado, 2012; Gasca-
Álvarez et al., 2014; Morón et al., 2014; Gasca-Álvarez y Deloya, 2016). Este género es el más
abundante y diverso de los Cyclocephalini (Melolonthidae: Dynastinae). Su importancia radica en
que los adultos son polinizadores y están asociados a más de 160 especies de Angiospermas. Se ha
documentado que a cambio de los beneficios que reciben las plantas, éstas proporcionan alimento
y refugio a los escarabajos (Moore y Jameson, 2013). Sin embargo, los estados inmaduros de los
Cyclocephala forman parte del complejo gallina ciega (también llamado gusano blanco o nixticuil)
(Morón, 2004) frecuentemente considerado plaga principal de diferentes cultivos como el maíz,
frijol, arroz, papa, alfalfa, entre otros (Morón y Aragón, 2003; Ratcliffe, 2009; Stechauner y Pardo-
Locarno, 2010). Debido a la importancia económica y ecológica que representa este género es
fundamental realizar estudios precisos sobre su taxonomía, biología, ecología, distribución,
abundancia, riqueza y diversidad. Como primer paso hacia un estudio taxonómico más profundo
consideramos que es conveniente elaborar un listado de las especies reportadas para el país, ya que

801
Guzmán-Vásquez et al.: El género Cyclocephala Dejean, 1821, en México.

en las últimas décadas se ha incrementado considerablemente el número de nuevos registros y de


nuevas descripciones en diferentes países de América, sin embargo se desconoce el estatus actual
del género en México.

MATERIALES Y MÉTODO
Se realizó una búsqueda exhaustiva de información en Google, Google Scholar y en las bases
de datos: BioOne, ScienceDirect, SpringerLink, Jstor, SciELO, y Redalyc, también se consultaron
las revistas electrónicas: Folia Entomológica Mexicana, Acta Zoológica Mexicana, Dugesiana,
Insecta Mundi y ZooKeys, así como los registros presentes en la base GBIF (Global Biodiversity
Information Facility). Se recopiló y revisó literatura publicada hasta la fecha, entre las obras más
importantes destacan: el “Atlas de los escarabajos de México” de Morón et al. (1997) y “The
Dynastinae of the World” de Endrödi (1985).
Para la búsqueda en línea se usaron las siguientes palabras claves en español así como sus
equivalentes en inglés: Escarabajos Cyclocephalini (Cyclocephalini beetles), género Cyclocephala
(genus Cyclocephala), escarabajos de mayo (may beetles), escarabajos fitófagos del género
Cyclocephala (phytophagous beetles of the genus Cyclocephala), gallina ciega (white groubs),
taxonomía de Cyclocephala (taxonomy of Cyclocephala), biología de Cyclocephala (biology of
Cyclocephala), revisión del género Cyclocephala (review of the genus Cyclocephala), especies de
Cyclocephala en México (species of Cyclocephala in Mexico), especies mexicanas de
Cyclocephala (mexican species of Cyclocephala) y lista de especies de Cyclocephala (list of
species of Cyclocephala).
Se elaboró una base de datos en excel con los registros de las ocurrencias encontradas en GBIF
y con los datos de nuevos registros o nuevas descripciones encontradas en la literatura revisada, se
depuró la base de datos y se elaboró el listado.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se encontró literatura publicada desde 1956 hasta 2016. De un total de 80 artículos recopilados,
22 tratan en un contexto general los Cyclocephalini y 58 son estrictamente del género
Cyclocephala, aunque de estos últimos sólo cuatro proporcionan información sobre las especies
ocurrentes en México: Delgado (1992); Ratcliffe (1992b); Mora-Aguilar y Delgado (2012) y
López-García et al. (2015). En su mayoría los artículos revisados registran o describen nuevas
especies de Cyclocephala presentes en otros países como Colombia y Brasil principalmente:
Ratcliffe (1992a), Young y Tirant (2005), Gasca-Álvarez et al. (2014) y Gasca-Álvarez y Deloya
(2016). Otras publicaciones tratan aspectos sobre la biología, ecología o estados inmaduros de
algunas especies del género, sin embargo, no aportan datos sobre distribución o registros de
Cyclocephala para México, por ejemplo: Maia y Schlindwein (2006), Moore y Jameson (2013),
Nogueira et al. (2013), y Albuquerque et al. (2014). Además, se encontraron 2,465 registros de
distribución en la base de datos GBIF (GBIF, 2017), y se obtuvo un listado de 62 especies del
género Cyclocephala (Cuadro 1).
Hasta 1997 en México se tenían reportadas 57 especies que fueron citadas por Morón et al.
(1997) en el “Atlas de los escarabajos de México”. Con el presente trabajo el número de registros
aumentó a 62 especies. La última especie descrita para el país es Cyclocephala mesophylla Mora-
Aguilar y Delgado (2012), encontrada en bosques mesófilos de Veracruz y Oaxaca. Hasta antes
del presente trabajo no se había publicado el listado de las especies de Cyclocephala que se
distribuyen en México.
Si se toma en cuenta que el género Cyclocephala cuenta con más de 350 especies y que su mayor
riqueza se reporta en la región neotropical (Mora-Aguilar y Delgado, 2012; Gasca-Álvarez et al.,

802
Entomología mexicana, 4: 801−805 (2017)

2014; Morón et al., 2014; Gasca-Álvarez y Deloya, 2016) podemos asumir que el listado incluso
para nuestro país aún sigue incompleto, la tarea es ardua y falta mucho por describir ya que de
acuerdo con Deloya y Ordóñez-Resendiz (2008) por cada especie descrita de Coleoptera faltan de
tres a nueve especies por describir, hecho que quizá se deba en parte a que existen muchas áreas
inexploradas y de difícil acceso, además de que son pocos los especialistas que trabajan con
coleópteros. En el caso de Cyclocephala al ser un género altamente diverso se asume que aún hay
especies por registrar y describir en el país.

Cuadro 1. Lista de especies del género Cyclocephala que ocurren en México


1. Cyclocephala aequatoria Endrödi, 1963 32. Cyclocephala immaculata coahuila (Olivier, 1789)
2. Cyclocephala alexi Ratcliffe y Delgado, 1990 33. Cyclocephala jalapensis Casey, 1915
3. Cyclocephala amazona (Linnaeus, 1767) 34. Cyclocephala laminata Burmeister, 1847
4. Cyclocephala amblyopsis Bates, 1888 35. Cyclocephala landini Endrödi, 1964
5. Cyclocephala arenosa Howden y Endrödi, 1966 36. Cyclocephala larssoni Endrödi, 1964
6. Cyclocephala atriceps (Casey, 1915) 37. Cyclocephala longula LeConte, 1863
7. Cyclocephala barrerai Martinez, 1969 38. Cyclocephala lunulata Burmeister, 1847 (Fig. 1)
8. Cyclocephala berti Delgado, 1992 39. Cyclocephala lurida Bland, 1863
9. Cyclocephala brevis Höhne, 1923 40. Cyclocephala mafaffa Burmeister, 1847
10. Cyclocephala borealis Arrow, 1911 41. Cyclocephala marginicollis Arrow, 1902
11. Cyclocephala caelestis Delgado y Ratcliffe, 1990 42. Cyclocephala melanocephala (Fabricius, 1775)
12. Cyclocephala capitata Höhne, 1923 43. Cyclocephala mesophylla Mora-Aguilar y Delgado, 2012
13. Cyclocephala carbonaria Arrow, 1911 44. Cyclocephala multiplex Casey, 1915
14. Cyclocephala coahuilae Bates, 1888 45. Cyclocephala ovulum Bates, 1888
15. Cyclocephala comata Bates, 1888 46. Cyclocephala pasadenae (Casey, 1915)
16. Cyclocephala complanata Burmeister, 1847 47. Cyclocephala picta Burmeister, 1847
17. Cyclocephala concolor Burmeister, 1847 48. Cyclocephala prolongata Arrow, 1902
18. Cyclocephala curta Bates, 1888 49. Cyclocephala pubescens Burmeister, 1847
19. Cyclocephala deceptor (Casey, 1915) 50. Cyclocephala regularis Casey, 1915
20. Cyclocephala discicollis Arrow, 1902 51. Cyclocephala rustica (Olivier, 1789)
21. Cyclocephala discolor (Herbst, 1790) 52. Cyclocephala sanguinicollis Burmeister, 1847
22. Cyclocephala erotylina Arrow, 1914 53. Cyclocephala sexpunctata Castelnau, 1840
23. Cyclocephala falsa Arrow. 1911 54. Cyclocephala sinaloae Howden y Endrödi, 1966
24. Cyclocephala fasciolata Bates, 1888 55. Cyclocephala sororia Bates, 1888
25. Cyclocephala forcipulata Howden y Endrödi, 1966 56. Cyclocephala sparsa Arrow, 1902
26. Cyclocephala freudei Endrödi, 1963 57. Cyclocephala stictica Burmeister, 1847
27. Cyclocephala fulgurata Burmeister, 1847 58. Cyclocephala testacea Burmeister, 1847
28. Cyclocephala gravis Bates, 1888 59. Cyclocephala tutilina Burmeister, 1847
29. Cyclocephala guttata Bates, 1888 60. Cyclocephala variabilis Burmeister, 1847
30. Cyclocephala halffteri Martínez, 1969 61. Cyclocephala warneri Ratcliffe, 1992
31. Cyclocephala hirta LeConte, 1861 62. Cyclocephala weidneri Endrödi, 1964

CONCLUSIÓN
Se reporta por primera vez el listado del género Cyclocephala para México, el cual incluye 62
especies. La especie más recientemente descrita para el país es Cyclocephala mesophylla Mora-
Aguilar y Delgado (2012). Debido a la alta diversidad del género Cyclocephala se asume que el
listado aún es incompleto ya que hay especies que faltan por ser descritas.
Debido a la importancia ecológica y económica que representa el género Cyclocephala es
preciso incrementar los estudios sobre este grupo en el país. Trabajos taxonómicos como el
presente listado, son herramientas imprescindibles ya que proporcionan información útil para hacer
una correcta identificación de las especies que ocurren en nuestro país.

803
Guzmán-Vásquez et al.: El género Cyclocephala Dejean, 1821, en México.

Figura 1. Vista dorsal de un macho de Cyclocephala lunulata


Burmeister, 1847. Foto: Hector M. Guzmán Vásquez.

Agradecimientos
Se agradece al IPN y al proyecto: “SIP2172138”, por el apoyo para la publicación del presente
trabajo. Se agradece tambien a los dos árbitros anónimos por sus valiosas observaciones para
mejorar y enriquecer el escrito.

Literatura Citada
Albuquerque, L. S. C., Souza, T. B., Maia, A. C. D. and L. Iannuzzi. 2014. New biological and immature
morphological records of the masked chafer, Cyclocephala paraguayensis. Journal of Insect
Science, 14(101): 1–11.
Delgado, C. L. 1992. Una especie nueva mexicana de Cyclocephala (Coleoptera: Melolonthidae;
Dynastinae). Anales Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Serie
Zoológica, 63(1): 75–78.
Deloya, C. y M. M. Ordóñez-Reséndiz. 2008. Escarabajos (Insecta: Coleoptera). Pp. 123–134. In: R. H.
Manson., V. Hernández-Ortiz., S. Gallina., y K. Mehltreter. (Eds.). Agroecosistemas cafetaleros de
Veracruz: biodiversidad, manejo y conservación. Instituto de Ecología e Instituto Nacional de
Ecología. México, D. F.
Endrödi, S. 1985. The Dynastinae of the World. Dr. W. Junk Publisher, Dordrecht, 800 pp.
Gasca-Álvarez, H. J. and C. Deloya. 2016. Description of the female of Cyclocephala monacha Ratcliffe,
2008 (Coleoptera: Scarabaeidae: Dynastinae: Cyclocephalini), with a checklist of Cyclocephala
Dejean species occurring in Colombia. The Coleopterists Bulletin, 70(3): 645–653.
Gasca-Álvarez, H. J., Ratcliffe, B. C., and C. Deloya. 2014. Redescription and occurrence in Suriname and
Colombia of Cyclocephala guianae Endrödi (Coleoptera: Scarabaeidae: Dynastinae:
Cyclocephalini). Dugesiana, 21(2): 131–133.
GBIF, 2017. Cyclocephala Dejean, 1821 occurrences in Mexico. Disponible en: http://www.gbif.org/
occurrence/search?&TAXON_KEY=8329673&COUNTRY=MX&offset=60#;. (Fecha de consulta:
26-II-2017).
López-García, M. M., García-Atencia, S. y G. Amat-García. 2015. Escarabajos fitófagos (Coleoptera:
Scarabaeidae “pleurosticti”) de los Andes orientales de Colombia (departamentos de Santander,
Boyacá y Cundinamarca). Boletín Científico Museo de Historia Natural, 19(2): 322–358.
Maia, A. C. D. and C. Schlindwein. 2006. Caladium bicolor (Araceae) and Cyclocephala celata
(Coleoptera: Dynastinae): Awell-established pollination system in the northern atlantic rainforest
of Pernambuco, Brazil. Plant Biology, 8: 529–534.

804
Entomología mexicana, 4: 801−805 (2017)

Moore, M. R. and M. L. Jameson. 2013. Floral associations of cyclocephaline scarab beetles. Journal of
Insect Science, 13(100): 1–40.
Mora-Aguilar, E. F. and L. Delgado. 2012. A new species of Cyclocephala Dejean (Coleoptera:
Scarabaeidae: Dynastinae: Cyclocephalini) from the cloud forests of southeastern Mexico and
description of the female of Cyclocephala berti Delgado. The Coleopterists Bulletin, 66(2): 139–
142.
Morón, M. A. 2004. Escarabajos, 200 millones de años de evolución. Segunda edición. Instituto de Ecología
y Sociedad Entomológica Aragonesa. Zaragoza, España, 204 pp.
Morón, M. A. y A. Aragón. 2003. Importancia ecológica de las especies americanas de Coleoptera
Scarabaeoidea. Dugesiana, 10(1): 13–29.
Morón, M. A., Lugo-García, G. A. and A. Aragón-García. 2014. Description of the third instar larvae of
five species of Cyclocephala (Coleoptera, Melolonthidae, Dynastinae) from Mexico. Revista
Brasileira de Entomologia, 58(3): 219–228.
Morón, M. A., Ratcliffe, B. C. y C. Deloya, 1997. Atlas de los escarabajos de México. Coleoptera:
Lamellicornia. Familia Melolonthidae. Vol. I. Sociedad Mexicana de Entomología. Veracruz,
México, 280 pp.
Nogueira, G. A. L., Rodrigues, S. R. and E. F. Tiago. 2013. Biological aspects of Cyclocephala tucumana
Brethes, 1904 and Cyclocephala melanocephala (Fabricius, 1775) (Coleoptera: Scarabaeidae).
Biota Neotropica, 13(1): 86–90.
Ratcliffe, B. C. 1992a. New species and country records of Brazilian Cyclocephala (Coleoptera:
Scarabaeidae: Dynastinae). Tijdschrift voor Entomologie, 136: 179–190.
Ratcliffe, B. C. 1992b. Two new species of Cyclocephala from Arizona and Mexico and a note on melanistic
C. melanocephala (Coleoptera: Scarabaeidae: Dynastinae). The Coleopterists Bulletin, 46(3): 250–
255.
Ratcliffe, B. C. 2009. New species of Cyclocephala Dejean, 1821 from Guatemala (Scarabaeidae:
Dynastinae: Cyclocephalini). The Coleopterists Bulletin, 63(3): 325–332.
Stechauner, R. R. y L. Pardo-Locarno. 2010. Redescripción de inmaduros, ciclo de vida, distribución e
importancia agrícola de Cyclocephala lunulata Burmeister (Coleoptera: Melolonthidae:
Dynastinae) en Colombia. Boletín Científico Museo de Historia Natural, 14(1): 203–220.
Young, R. M. and S. L. Tirant. 2005. A new Cyclocephala from Montane Colombia (Scarabaeidae:
Dynastinae). The Coleopterists Bulletin, 59(2): 267–270.

805
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

INVENTARIO DE LARVAS DE TRICÓPTEROS DE LOCALIDADES DEL EJE


NEOVOLCÁNICO TRANSVERSAL DE LA COLECCIÓN DE ARTRÓPODOS
(FES IZTACALA-UNAM)

Sergio G. Stanford-Camargo , Marcela P. Ibarra-González, Karina Solis-Juárez, Gerardo R.


Medina-Ortiz y Saharay G. Cruz-Miranda

Facultad de Estudios Superiores Iztacala UNAM. Colección de Artrópodos de la FES Iztacala. Avenida de los Barrios
No. 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Estado de México. C. P. 54090.
Autor de correspondencia: sstanford@unam.mx

RESUMEN. Se revisaron 6,899 larvas de tricópteros de los estados de Hidalgo, México, Michoacán, Morelos, Puebla
y Veracruz depositados en la CAFESI agrupados en 13 familias y 27 géneros con afinidad Neotropical y Neártica (36
% cada uno respectivamente); algunos de los géneros se registraron en entidades donde no se habían reportado como
Diplectrona, Macronema, Glossosoma, Alisotrichia, Nectopsyche y Limnephilus; se incluyeron 46 localidades la
mayoría de ellas en el Estado de México (18) y se tipificaron 14 categorías de vegetación (principalmente bosque de
Pino); el índice de salud, que es un sistema que permite identificar el estado de curación de los especímenes en sus
unidades de resguardo, se encontró inicialmente en 1, 2 y 6, finalmente, el 100 % de los ejemplares quedaron incluidos
en el nivel 6.

Palabras clave: Trichoptera, Larvas, CAFESI.

List of caddisflies larvae of some areas of Transverse Neovolcanic belt of the arthropods
collection (FES Iztacala-UNAM)

ABSTRACT. 6,899 caddisflies larvae from the states of Hidalgo, Mexico, Michoacán, Morelos, Puebla and Veracruz
deposited at CAFESI were reviewed, it grouped into 13 families and 27 genera with Neotropical and Neartic affinity
(36% respectively each one); some of the genera were recorded in entities where they had not been reported as
Diplectrone, Macronema, Glossosoma, Alisotrichia, Nectopsyche and Limnephilus; 46 localities, most of them in the
State of Mexico (18) and 14 different types of environments (mainly Pine forests) the Haelth index, that is a system to
identify the curatorial conditions of the specimens in their shelter units, initially corresponded to the levels 1, 2 and 6,
and finally, 100% of the specimens was included in the level 6.

Keywords: Trichoptera, Larvae, CAFESI.

INTRODUCCIÓN
Las colecciones son un acervo científico y cultural que permiten preservar la historia natural de
una región en un tiempo determinado (Tapia et al., 2005), sirven de referencia para estudios
morfológicos, taxonómicos, sistemáticos, biológicos, ecológicos y de distribución geográfica
(Marín, 2002), esto les confiere un valor incalculable tanto por el material que conforma su acervo,
como por la información producida y la que pueda obtenerse en el futuro (Núñez et al., 2003). Para
optimizar el cuidado de las colecciones el Museo Nacional de Historia Natural del Instituto
Smithsoniano (USMNHSI) desarrolló un sistema de diez niveles para identificar el índice de salud
de los especímenes (McGinley, 1993) el cual ha sido modificado por Williams et al. (1996) y por
Fernández et al. (2005) en la cual se incluye el nivel 0.
En México existen 451 colecciones que están dedicadas a grupos zoológicos de las cuales en 27
de ellas se trabajan con insectos (Michán y Bousquets, 2002); una de las más importante es la
Colección Nacional de Insectos del Instituto de Biología de la UNAM con alrededor de tres
millones de ejemplares de distintos órdenes, adaptados a diversos ambientes terrestres y
dulceacuícolas (CONABIO, 2017). Otro acervo de material entomológico, es la Colección de

806
Stanford-Camargo et al:. Inventario de larvas de tricópteros de la colección de la FES Iztacala-UNAM.

Artrópodos de la FES Iztacala (CAFESI) que se inició en 1983, con dos líneas de investigación:
una dirigida al estudio de insectos acuáticos como indicadores de la calidad del agua y otra
enfocada a la entomofauna necrófila (Padilla et al., 1995). Las líneas se siguen ampliando y han
servido para diversos trabajos como los de Hernández (2006) y Hernández (2011) con coleópteros,
Cuéllar (2010) con ortopteroideos, León (2011) y Ávila (2015) con lepidópteros, y Delgado (2015)
con dípteros. En cuanto a los trabajos de insectos acuáticos están los de López (2011) y Corona
(2016) quienes encontraron que el orden Trichoptera fue el más abundante y diverso dentro de la
colección.
Los estadios inmaduros de tricópteros pueden encontrarse en una gran variedad de ambientes
dulceacuícolas y ocupar diferentes gremios tróficos, sin embargo, los taxones son sensibles a las
alteraciones en sus hábitats, lo que permite que sean utilizados para determinar la calidad del agua.
(Coronado-Mercado y Pérez-Munguía, 2009), asimismo, no se cuentan con muchas colecciones de
este orden en el país, por lo que la determinación de estos ejemplares albergados en las mismas es
de suma importancia, ya que representan datos elementales para el entendimiento de la
biodiversidad de la República mexicana y además, de las condiciones ambientales en las que se
desarrollan, por ello, se elaboró un listado taxonómico de las larvas de tricópteros, provenientes de
diferentes entidades federativas pertenecientes al eje Neovolánico Transversal, depositadas en la
Colección de Artrópodos de la FES Iztacala, tipificando la vegetación y determinado el nivel inicial
y final de salud de los especímenes en sus unidades de almacenaje.

MATERIALES Y MÉTODO
Se revisaron y curaron las larvas de tricópteros de diversas localidades de la CAFESI; los
ejemplares fueron identificados y/o corroborados a nivel genérico mediante las claves Wiggins
(1977), Merritt et al., (2008) y Bueno (2011). Se elaboró una base de datos de Excel de Microsoft
Office 2010 con la información taxonómica y la obtenida de las etiquetas originales; se trabajaron
50 campos en la base, que incluyeron: los de código (28), los físicos y biológicos (16) y los
taxonómicos (6), para por último establecer el nivel final de salud.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se determinaron 6,899 larvas, agrupadas en 13 familias y 27 géneros; los especímenes quedaron
incluidos inicialmente en los niveles; 1 (18 %), 2(60 %) y 6 (22 %) (Fig. 1) y al final el 100 % del
material biológico quedo incluido en el 6 que se refiere a ejemplares identificados y conservados
apropiadamente que cuentan con información de las etiquetas respaldada en medios electrónicos
(Fig. 2). No se pudo acceder a un nivel mayor debido a que, a pesar de haber rescatado la
información de recolección (geográfica, ecológica, recolector, fecha, entre otros), Fernández et al.
(2005), señalan que el índice requiere la identificacón a especie para acceder a un nivel superior.
Los ejemplares revisados se encontraron en 46 localidades de las seis entidades federativas; el
Estado de México fue el que mayor número presentó con 18, Morelos con nueve, Michoacán con
siete, Puebla con cinco, Veracruz con cinco, e Hidalgo con dos (Fig. 3).
Con el objeto de describir de forma detallada los hábitats donde se hallaron los especímenes se
tipificó la vegetación circundante de los diferentes cuerpos de agua, en los que se ubicaron. El
bosque de Pino-Encino, fue el que obtuvo la mayor cantidad de especímenes (2611), seguido del
Bosque de Galería de Taxodium sp., (1574), Selva Baja Caducifolia (1490), Bosque de Pino (869)
y las que tuvieron menor número fueron: la Selva Alta Perennifolia (16), Pastizal (14), Selva Baja
Caducifolia con Vegetación Inducida (12), Bosque Tropical Subcaducifolio (4), Bosque Mixto de
Encino, Sabino y Sauce (1) y Matorral Xerófilo (1). Debido a que los tipos de vegetación

807
Entomología mexicana, 4: 806−811 (2017)

establecidos por el INEGI (2015) son generales y los datos recabados en la base fueron más
específicos, se consideró tipificarlos (Fig. 4).

Figura 1. Nivel inicial de salud Figura 2. Nivel final de salud

Cuadro 1. Familias, géneros, distribución por entidad, ejemplares registrados y región biogeográfica.
Familia Género Distribución # ejemplares Región (Wiggins, 1977)
Méx., Mich., Mor. y
Calamoceratidae Phylloicus 37 Neotropical
Ver.
Culoptila Méx. 19 Neotropical
Glossosomatidae Glossosoma Hgo., Méx, y Ver. 222 Neártica
Protoptila Méx. y Mor. 56 Neártica y Neotropical
Helicopsychidae Helicopsyche Méx., Mor. y Ver. 197 Neártica y Neotropical
Hgo., Méx., Mich.,
Hydrobiosidae Atopsyche 400 Neotropical
Pue. y Ver.
Cheumatopsyche Méx. 1 Neártica
Diplectrona Méx., Mich. y Ver. 41 Neártica
Méx., Mich., Pue. y
Hydropsyche 624 Neártica
Ver.
Hydropsychidae
Hgo., Méx., Mich.,
Leptonema 2811 Neotropical y Neártica
Mor., Pue. y Ver.
Méx., Mor., Pue. y
Macronema 257 Neártica
Ver.
Alisotrichia Mor. 1 Neotropical
Anchitrichia Pue. 1
Hidroptilidae Hydroptila Mor. y Ver. 71 Neártica y Neotropical
Leucotrichia Mich., Mor. y Ver. 126 Neotropical
Ochrotrichia Mor. y Ver. 356 Neártica
Méx., Mich., Mor. y
Lepidostomatidae Lepidostoma 228 Neotropical
Ver.
Hgo., Méx., Mich.,
Leptoceridae Nectopsyche 275 Neotropical y Neártica
Mor., Pue. y Ver.
Clistoronia Méx. 6 Neártica
Limnephilidae Hesperophylax Méx. y Mor. 553 Neártica
Limnephilus Méx. y Mich. 32 Holártica
Odontoceridae Marilia Méx. y Mor. 4 Neotropical
Hgo., Méx., Mich.,
Chimarra 53 Neotropical
Philopotamidae Mor. y Pue.
Wormaldia Méx. 10 Neotropical y Neártica
Hgo., Méx., Mich.,
Polycentropus 375 Neártica
Polycentropodidae Pue. y Ver.
Polyplectropus Méx. 1 Neotropical y Neártica
Xiphocentronidae Xiphocentron Méx. y Mich. 142 Neotropical
Total 6899

808
Stanford-Camargo et al:. Inventario de larvas de tricópteros de la colección de la FES Iztacala-UNAM.

Figura 3. Localidades por entidad federativa.

Figura 4. Tipificación de la vegetación. BPE: Bosque de Pino-Encino, BGT: Bosque de Galerías de Taxodium, SBC:
Selva Baja Caducifolia, BPEO: Bosque de Pino-Encino-Oyamel, CA: Cultivo Agrícola, BMM: Bosque Mesófilo de
Montaña, BPO: Bosque de Pino-Oyamel, SAP: Selva Alta Perennifolia, P: Pastizal, SBC-VS: Selva Baja Caducifolia
con Vegetación Inducida, BTS: Bosque Tropical Subcaducifolio, BMESS: Bosque Mixto de Encino-Sabino-Sauce y
MX: Matorral Xerófilo.

CONCLUSIÓN
Se obtuvieron un total de 6,899 organismos agrupados en 13 familias y 27 géneros de los cuales
el 36 % tuvieron afinidad Neotropical, 36 % Neártica y el 28 % restante ambas. 46 localidades
estuvieron representadas en las seis entidades federativas del Eje Neovolcánico Transversal en
donde el estado de México conto con la mayor cantidad de localidades (18) e Hidalgo don la menor
(2). Se reportan por primera vez para el estado de Michoacán: Diplectrona y Limnephilus, para el
estado de Veracruz Glossosoma y Diplectrona, para el Estado de México Diplectrona, Macronema
y Nectopsyche, y estos dos últimos también para el estado de Puebla, para el estado de Hidalgo
Glossosoma y Alislotrichia para el estado de Morelos. El nivel inicial de curación de los
especímenes fue de uno, dos y siete, quedando al final el 87 % en el nivel ocho, y el restante en el
nivel 7. lo que conlleva a realizar más recolecciones en dichas entidades,lo que permitirá ampliar
su distribución.

809
Entomología mexicana, 4: 806−811 (2017)

Agradecimientos
Este trabajo forma parte del Proyecto Independiente de Zoología de la División de Investigación
y Posgrado de la FES Iztacala, UNAM, la cual, lo financió parcialmente.

Literatura Citada
Ávila, L. M. A. 2015. Composición taxonómica de los lepidópteros (2009-2011) de la colección de
artrópodos de la FES Iztacala. Tesis Licenciatura. FES Iztacala. UNAM. Estado de México,
México. 46 pp.
Bueno, S. J. 2011. Guía de identificación ilustrada de los géneros de larvas de Insectos del orden
Trichoptera de México. Ed. UNAM. 228 pp.
CONABIO. 2017. Portal de internet de la Comisión Nacional para el Uso y Conocimiento de la
Biodiversidad. México. Disponible en: http://www.conabio.gob.mx/informacion /actta/doctos/cc.html.
(Fecha de consulta: 19-I-2017).
Corona, B. H. 2016. Catalogación de las fases inmaduras de los insectos acuáticos del Estado de
Michoacán de la Colección de Artrópodos de la FES Iztacala UNAM. Tesis Licenciatura. FES
Iztacala. UNAM. Estado de México, México. 63 pp.
Coronado-Mercado N. M. y R. M. Pérez-Munguía. 2009. Lista taxonómica de tricópteros (Insecta:
Trichoptera) de los arroyos del sur del municipio de Morelia, Michoacán. Revista Biológicas, 11:
139−143.
Cuellar, S. V. I. 2010. Ortopteroideos de la colección de artrópodos de la Facultad de Estudios Superiores
Iztacala, UNAM. Tesis Licenciatura. FES Iztacala. UNAM. Estado de México, México. 98 pp.
Delgado, A. I. 2015. Familias de dípteros de la Colección de Artrópodos de la FES Iztacala UNAM. Tesis
Licenciatura. FES Iztacala. UNAM. Estado de México, México. 70 pp.
Fernández, F., Muñoz-Saba, Y., Simmons, J. y K. Samper. 2005. La Gestión en la administración de las
colecciones Biológicas. Pp. 189−206. In: J. Simmons y Y. Muñoz-Saba. (Eds.) Cuidado, Manejo y
Conservación de las colecciones Biológicas. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional
de Colombia. Bogotá, D. C. Colombia.
Hernández, F. L. 2011. Curación de los coleópteros preservados en alcohol de la colección de artrópodos
de la FES Iztacala. Tesis Licenciatura. FES Iztacala. UNAM. Estado de México, México. 43 pp.
Hernández, Z. K. 2006. Colección de artrópodos de la FES Iztacala: Área entomológica, manejo y
preservación de coleópteros. Tesis Licenciatura. FES Iztacala. UNAM. Estado de México, México.,
76 pp.
Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI). 2015. Guía para la interpretación de cartografía. Uso
del suelo y vegetación. México. 195 pp.
León, M. K. V. 2011. Revisión y catalogación del orden Lepidoptera de la colección de artrópodos de la
Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Tesis Licenciatura. FES Iztacala. UNAM. Estado
de México, México. 61 pp.
López, G. R. 2011. Insectos acuáticos de algunas localidades de la República Mexicana de la colección de
artrópodos de la FES Iztacala, UNAM. Tesis Licenciatura. FES Iztacala. UNAM. Estado de
México, México. 93 pp.
Marín, P. M. L. 2002. Organización y preservación de la colección entomológica de referencia del centro
internacional de agricultura tropical. Universidad de Caldas. Facultad de Ciencias agropecuarias.
Colombia. 24 pp.
McGinley, R. J. 1993. Where’s the management in collections management? Planning for improved care,
greater use, and growth of collections. Pp. 309−338. In: L. Rose, S. L. Williams y J. Gilbert. (Eds.),
Simposio Internacional y Primer Congreso Mundial en Preservación y Conservación de
Colecciones de Historia Natural. Madrid, España.
Merritt, R. W., Cummins, K. W. and M. B. Berg. 2008. An introduction to the aquatic insects of North
America. ed.4th. Ed. Kendall/Hunt. Dubuque, USA. 1158 pp.

810
Stanford-Camargo et al:. Inventario de larvas de tricópteros de la colección de la FES Iztacala-UNAM.

Michán, L. y J. Llorente Bousquets. 2002. Hacia una historia de la entomología en México. Pp. 3−51. In: J.
B. Llorente y J. J. Morrone (Comps.). Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de
México. Hacia una síntesis de su conocimiento. Ed. CONABIO-UNAM. México, D. F.
Núñez, I., González-Gaudiano, E. y A. Barahona. 2003. La biodiversidad: Historia y contexto de un
concepto. Interciencia, (28)7: 387−393.
Padilla, R. J., Morales, A. M. y S. C. Stanford. 1995. Colección entomológica de la Escuela Nacional de
Estudios Profesionales-Iztacala UNAM. Acta de Chapultepec. Serie Especial, 1(2): 71−73.
Tapia, A. M., Aragón A., López J. F. y A. D. López. 2005. Importancia de la colección entomológica del
“Cuerpo académico de Ciencias Ambientales y Agricultura” de la Benemérita Universidad
Autónoma de Puebla. Pp. 1−6. In: Memorias 1° Congreso Regional de enseñanza y divulgación de
la Ciencia y la técnica. Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México. Disponible en:
http://www.cienciasaplicadas.buap.mx/convocatoria/memorias_2005/003.pdf. (Fecha de consulta:
24-I-2017).
Wiggins, G. B. 1977. Larvae of North America Caddisfly Genera (Trichoptera). Ed. University of Toronto.
Canada. 401 pp.

811
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN ALTITUDINAL Y COMPOSICIÓN DE


TENEBRIONIDAE (INSECTA: COLEOPTERA) DE LA SIERRA DE TAXCO,
GUERRERO

María Magdalena Ordóñez-Reséndiz y Gustavo Bautista-Alatriste

Museo de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México, Av.
Guelatao 66, Ejército de Oriente, Iztapalapa, CDMX, C. P. 09230, México.
. Autor de correspondencia: mor@unam.mx

RESUMEN. Se presenta una lista taxonómica de los tenebriónidos encontrados en la porción guerrerense de la Sierra
de Taxco entre septiembre de 2011 y octubre de 2015. Los ejemplares fueron recolectados de forma directa e indirecta
en 29 sitios. Se capturaron 338 ejemplares pertenecientes a 46 especies, que representan el 55 % de las 84 registradas
para Guerrero. La mayoría de tenebriónidos se distribuye en zonas de 1001 a 1400 m y 1601 a 2400 m de altitud. El
30% de especies son xilobiontes, 26 % son epífitas y 6.5 % son epigeas, pero el 37 % comparten dos o más hábitos.

Palabras clave: Tenebriónidos, xilobionte, epigeo, fitófago.

Diversity, altitudinal distribution and composition of Tenebrionidae (Insecta: Coleoptera)


from Sierra de Taxco, Guerrero

ABSTRACT. A taxonomic list of tenebrionids found in Sierra de Taxco, Guerrero is presented. Fieldwork was
conducted between September 2011 and October 2015 in 29 sites. We used direct and indirect methods to obtain
specimens. We recorded 46 species representing 55 % of the 84 recorded from Guerrero. The distribution of
tenebrionids is between 1001 to 1400 m and 1601 to 2400 m of altitude. Fauna of Tenebrionidae is composed of 30 %
of xylobionte species, 26 % epiphytes and 6.5 % epigean tenebrionid, but 37 % share two or more habits.

Keywords: Tenebrionids, xylobionte, epigeous, phytophagous.

INTRODUCCIÓN
Los tenebriónidos son comunes en todas las regiones templadas y tropicales de la Tierra, pero
han tenido gran éxito evolutivo en las zonas áridas y semiáridas, debido a adaptaciones fisiológicas
a las altas temperaturas que les permiten optimizar el agua (Cloudsley-Thompson y Crawford,
1970; Aalbu et al., 2002b). Muchas especies secretan una capa cerosa que recubre el exoesqueleto
y refleja parte de la radiación solar, protegiendo a estos insectos de la abrasión, la pérdida de agua
y de microorganismos (Chown y Nicolson, 2004).
Estos coleópteros desempeñan funciones importantes en los ecosistemas: son degradadores de
materia orgánica en descomposición (xilófagos o xilobiontes), removedores de suelo (epigeos) y
consumidores de materia vegetal viva (epífitos), y se consideran un grupo indicador del estado de
conservación de las áreas y del cambio climático (Aalbau et al., 2002a, 2002b; Bouget et al., 2005).
De las 20 000 especies descritas a nivel mundial, en México se encuentran 1248, con un
endemismo del 56.6% (Cifuentes-Ruiz y Zaragoza-Caballero, 2014). Sin embargo, existe escaso
conocimiento del grupo en las zonas tropicales y templadas de México, debido a que la mayoría de
los estudios se han realizado en la parte norte del país por especialistas extranjeros, principalmente
en la península de Baja California (Triplehorn, 1996).
El objetivo del presente trabajo es documentar la fauna de Tenebrionidae de la Sierra de Taxco,
analizar su distribución altitudinal y su composición. Esta sierra pertenece al sistema orográfico
septentrional de Guerrero, conocido como provincia de las Sierrras del Norte (Correa-Pérez y Niño-
Gutiérrez, 2011), extendidas al norte de la Cuenca del Balsas hasta los límites con los estados de

812
Ordóñez-Reséndiz y Bautista-Alatriste. Riqueza, distribución y composición de Tenebrionidae de la sierra de Taxco.

México, Morelos y Puebla (Guerrero, 2011-2015). Este es el primer estudio de tenebriónidos para
la región.

MATERIALES Y MÉTODO
El material entomológico considerado en este trabajo incluye especímenes adultos recolectados
entre septiembre de 2011 y octubre de 2015, en 29 sitios de la Sierra de Taxco (Fig. 1), en un
gradiente altitud de 930 a 2430 m. En cada sitio se realizaron recorridos diurnos y vespertinos a lo
largo de transectos de 500 x 10 m, inspeccionando troncos en diferente estado de descomposición,
rocas, suelo y la vegetación del sotobosque con ayuda de una red de golpeo, con un esfuerzo de
captura de ocho horas por sitio. Asimismo, en cada sitio se colocó una trampa de luz (luz blanca +
luz ultravioleta) durante 1.5 horas en promedio.

Figura 1. Área de estudio en la Sierra de Taxco, Guerrero.

El material recolectado está depositado en la Colección Coleopterológica de la Facultad de


Estudios Superiores Zaragoza de la Universidad Nacional Autónoma de México. Se utilizaron las
claves de Aalbu et al. (2002b) y la información contenida en la obra Biologia Centrali-Americana
(Champion, 1884-1893, 1889-1893) para la determinación taxonómica.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Riqueza. Se recolectaron 338 tenebriónidos adultos que representan a 46 morfoespecies, ocho
son endémicas a México (Cuadro 1). De acuerdo a la clasificación de Bouchard et al. (2005), estas
especies se agrupan en 25 géneros, 7 subtribus, 14 tribus y 6 subfamilias. El número total de
especies representa el 55 % de las 84 registradas para Guerrero (Cifuentes-Ruiz y Zaragoza-
Caballero, 2014). La riqueza de subfamilias (Fig. 2), principalmente de Tenebrioninae (18
especies) y Pimeliinae (15 especies), indica que en la Sierra de Taxco existe casi el total de especies
de tenebrioninos (95 %) y el 58 % de pimelinos registrados para la entidad federativa (Cifuentes-
Ruiz y Zaragoza-Caballero, 2014), lo que destaca la importancia del área de estudio.

813
Entomología mexicana, 4: 812−818 (2017)

Cuadro 1. Tenebrionidae presentes en la Sierra de Taxco, Guerrero. El asterisco (*) representa que la especie es
endémica a México.
Lagriinae Cymatothes sp.
Goniaderini Amphidorini
Andeus sp. *Eleodes curvidens Triplehorn & Cifuentes, 2011
Lagriini *Eleodes tibialis Blaisdell, 1909
Statirina Eleodes sp. 1
Statira sp.1 Eleodes sp. 2
Statira sp. 2 Eleodes sp. 3
Pimeliinae Eleodes sp. 4
Coniontini Eleodes sp. 5
Eusattina Eleodes sp. 6
Coniontis sp. Opatrini
Asidini Opatrina
*Bothrasida clathrata (Champion, 1884) Ammodonus sp.
Epitragini Blapstinus sp. 1
*Bothrotes ornatus (Champion, 1884) Blapstinus sp. 2
Bothrotes sp. Blapstinus sp. 3
*Cyrtomius plicatus (Champion, 1884) Conibius sp.
Cyrtomius sp. Alleculinae
Lobometopon metallicum (Champion, 1884) Alleculini
Lobometopon sp. 1 Alleculina
Lobometopon sp. 2 Lobopoda sp. 1
Pechalius sp. Lobopoda sp. 2
*Phegoneus pectoralis (Champion, 1884) Lobopoda sp. 3
*Phegoneus viridis (Champion, 1884) Lobopoda sp. 4
Phegoneus sp. Lobopoda sp. 5
Edrotini Coelometopinae
Metoponium sp. Coelometopini
Stibia sp. Coelocnemis sp.
Tenebrioninae Diaperinae
Tenebrionini Diaperini
Neatus sp. Diaperina
Zophobas sp. Neomida sp.
Helopini Platydema ferrugineum Chevrolat, 1877
Tarpela sp. Adelinina
Amarygmini Adelina sp.
Amarygmina *Doliodesmus charlesi Spilman, 1967
Cymatothes opaca (Solier, 1848) Cymatothes sp.

Figura 2. Riqueza de especies por subfamilia de Tenebrionidae.

814
Ordóñez-Reséndiz y Bautista-Alatriste. Riqueza, distribución y composición de Tenebrionidae de la sierra de Taxco.

Distribución. La mayor riqueza de especies se observó en sitios con altitudes de 1801 a 2000
m (Fig. 3); en áreas de este intervalo se detectaron especies no encontradas en otras altitudes:
Blapstinus sp. 3, Conibius sp., Lobometopon sp. 2, Lobopoda sp. 5 y Neatus sp. El siguiente
intervalo altitudinal más rico en especies se encontró entre 1201 a 1400 m; únicamente se registró
a la especie Lobopoda sp. 1 como exclusiva de esta categoría, en la localidad San Sebastián, a 1365
m de altitud.
Las especies Coelocnemis sp., Cymatothes opaca, Cyrtomius sp., Eleodes curvidens, Eleodes
tibialis, Eleodes sp. 1, Lobometopon metallicum, Phegoneus pectoralis, Phegoneus viridis y
Tarpela sp. se consideran de amplia distribución en la Sierra de Taxco, debido a que se encontraron
en cuatro o más de los diez intervalos altitudinales considerados, especialmente entre 1001 a 1400
m y 1601 a 2400 m, siendo Tarpela sp. la especie de mayor presencia (1001 a 2800 m). La
distribución de dos especies se restringió a una sola localidad: Ammodonus sp. a la localidad El
Naranjo a 932 m de altitud y Eleodes sp. 6 a San Juan Tenería a 2620 m.
Cabe señalar que el número de sitios estudiados por clase altitudinal pudiera estar relacionado
con la menor o mayor riqueza de especies registrada en cada intervalo; no obstante, de cuatro
categorías (801-1000 m, 1401-1600 m, 2401-2600 m, 2601-2800 m) que incluyen un único sitio,
solo en altitudes entre 1401 y 1600 m se registró una especie.
Ordóñez-Reséndiz (2004) registró la presencia del género Eleodes en altitudes de 2200 a 3500
m; sin embargo, aunque este género ha sido bien estudiado en Baja California (Triplehorn, 1996),
no se ha documentado su distribución altitudinal, al igual que para la mayoría de los tenebriónidos
mexicanos. Este trabajo representa la primera contribución sobre este tema en el estudio de
Tenebrionidae.
Composición. Se encontraron 12 especies herbívoras asociadas a árboles en pie (epífitas), 14
especies asociadas a la madera muerta o en descomposición (xilobiontes) y 3 especies de hábitos
terrestres (epigeas). Asimismo, representantes de 17 especies (37 %) se encontraron en dos hábitos
(epigeo-epífito, epífito-xilobionte, epigeo-xilobionte) o tres (epífito-epigeo-xilobionte) ambientes:
Anaedus sp., Bothrotes sp., Coelocnemis sp., Coniontis sp., Cymatothes opaca, Cymatothes sp.,
Cyrtomius plicatus, Cyrtomius sp., Doliodesmus charlesi, Eleodes tibialis, Eleodes sp. 1, Eleodes
sp. 4, Eleodes sp. 5, Metoponium sp., Neomida sp., Phegoneus pectoralis y Tarpela sp.

Figura 3. Número de especies de Tenebrionidae en el gradiente altitudinal estudiado.

Las comunidades de tenebriónidos han sido estudiadas de manera independiente, ejemplo de


ello son los trabajos de fenología de Cifuentes-Ruiz y Zaragoza-Caballero en Quilamula, Morelos

815
Entomología mexicana, 4: 812−818 (2017)

(2008), los tenebriónidos epigeos de saladares ibéricos (Cartagena et al., 2002) o del desierto
costero de Chile (Alfaro et al., 2016). No obstante, Champion (1884-1893) menciona la presencia
de varios géneros, como Anaedus (p. 233) o Cymatothes (p. 329), en diferentes sustratos, lo cual
apoya el 37 % de especies encontradas en dos o tres hábitos tróficos en la Sierra de Taxco, y
significa que varios tenebriónidos presentan una valencia ecológica amplia, de tal forma que
pueden ser parte de los tres grupos de comunidades en las que se les agrupa tradicionalmente
(Aalbu et al., 2002b, Bouget et al., 2005).
Lo anterior parece estar también relacionado con la presencia de especies generalistas en
diferentes tipos de vegetación, tanto en sitios de bosque templado como de bosque tropical (sensu
Challenger y Soberón, 2008), o en áreas de manejo agrícola con pastizal (Cuadro 2), en especial
para la mayoría de las 17 especies que mostraron ser epigeas, epífitas y xilobiontes, como Anaedus
sp., Coelocnemis sp., Cymatothes opaca, Cyrtomius plicatus o Phegoneus pectoralis.
Es probable que varias especies de Tenebrionidae sean parte de alguna comunidad particular en
la época favorable del año, pero por la disponibilidad de recursos se tengan que desplazar a otro
ambiente. Sin embargo, se requieren estudios sistemáticos en cada sitio para corroborar la
composición de especies y su dinámica temporal.

Cuadro 2. Distribución de Tenebrionidae generalistas en los tipos de vegetación de la Sierra de Taxco, Guerrero
Bosque Bosque Pastizal/manejo
Especie
templado tropical agrícola
Anaedus sp. X X
Bothrotes sp. X
Coelocnemis sp. X X
Coniontis sp. X X
Cymatothes opaca X X
Cymatothes sp. X
Cyrtomius plicatus X X X
Cyrtomius sp. X X X
Doliodesmus charlesi X
Eleodes tibialis X X
Eleodes sp. 1 X X X
Eleodes sp. 4 X
Eleodes sp. 5 X X
Metoponium sp. X
Neomida sp. X
Phegoneus pectoralis X X
Tarpela sp. X

CONCLUSIÓN
La riqueza de Tenebrionidae encontrada en la Sierra de Taxco representa el 55 % del total
registrado para Guerrero. El mayor número de especies se observó en altitudes entre 1801 a 2000
m, pero la distribución de los tenebriónidos abarca zonas con un intervalo altitudinal de 1001 a
1400 m y 1601 a 2400 m. La fauna de Tenebrionidae está compuesta por el 30 % de especies
xilobiontes, 26 % epífitas y 6.5 % epigeas, pero el 37 % son especies generalistas que comparten
dos o más hábitos. La gran riqueza de tenebriónidos en la zona de estudio representa la posibilidad
de que este grupo pueda ser usado a mediano plazo como indicador del estado de conservación de
los ecosistemas de esta región.

816
Ordóñez-Reséndiz y Bautista-Alatriste. Riqueza, distribución y composición de Tenebrionidae de la sierra de Taxco.

Agradecimientos
A la Carrera de Biología de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza (UNAM) por el apoyo
logístico y económico. Este estudio forma parte del proyecto CONABIO JF105 “Biodiversidad de
coleópteros y arañas de las Sierras de Taxco-Huautla”.

Literatura Citada
Aalbu, R. L., Flores, G. E. y C.A. Triplehorn. 2002a. Tenebrionidae. Pp. 499−512. In: J. Llorente-Bousquets
y J.J. Morrone. (Eds.). Biodiversidad, Taxonomía y Biogeografía de Artrópodos de México: Hacia
una síntesis de su conocimiento. Vol. III. CONABIO-UNAM. México.
Aalbu, R. L., Triplehorn, C. A., Campbell, J. M., Brown, K. W., Somerby, R. E. and D. B. Thomas. 2002b.
Tenebrionidae Latreille 1802. Pp. 463−509. In: R. H. Arnett, Jr., M. C. Thomas, P. E. Skelley, and
J. H. Frank. (Eds.). American Beetles. Polyphaga: Scarabaeoidea through Curculionoidea. Vol.2.
CRC Press. Boca Raton, Florida.
Alfaro, F. M., Pizarro-Araya, J. y G. E. Flores. 2016. Composición y estructura del ensamble de
tenebriónidos epigeos (Coleoptera: Tenebrionidae) de ecosistemas continentals e insulares del
desierto costero transicional de Chile. Revista Mexicana de Biodiversidad, 87: 1283−1291.
Bouchard, P., Lawrence, J. F., Davies, A. E. y A. F. Newton. 2005. Synoptic Classification of the world
Tenebrionidae (Insecta: Coleoptera) with a review of family-group names. Annales Zoologici
(Warszawa), 55(4): 499−530.
Bouguet, C., Brustel, H. y L. M. Nageleisen. 2005. Nomenclature des groups écologiques d’insectes liés au
bois: synthè et mise au point sémantque. Biologies, 328: 936−948.
Cartagena, M. C., Viñolas, A. y E. Galante. 2002. Biodiversidad de tenebriónidos (Coleoptera:
Tenebrionidae) en saladares ibéricos. Butlletí de la Institució Catalana d'Historia Natural, 70:
91−104.
Cifuentes-Ruiz, P. y S. Zaragoza-Caballero. 2008. Fenología de tres comunidades de Tenebrionidae
(Insecta: Coleoptera) en un bosque tropical caducifolio de Morelos, México. Pp. 121−126. In: E. G.
Estrada-Venegas, A. Equihua-Marténez, J. R. Padilla-Ramírez y A. Mendoza-Estrada. (Eds.).
Entomología mexicana Vol. 7. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de Entomología,
Texcoco, estado de México.
Cifuentes-Ruiz, P. y S. Zaragoza-Caballero. 2014. Biodiversidad de Tenebrionidae (Insecta: Coleoptera) en
México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85: S325−S331.
Cloudsley-Thompson, J. L. y C. S. Crawford. 1970. Lethal temperatures of some arthropods of the
Southwestern United States. Entomologist’s Monthly Magazine, 106: 26−29.
Correa-Pérez, G. y N. S. Niño Gutiérrez. 2011. Geografía física e historia geológica del Estado de Guerrero,
México. Revista Geográfica de América Central, Núm. Especial EGAL: 1−14.
Challenger, A. y J. Soberón. 2008. Los ecosistemas terrestres. Pp. 87−108. In: J. Soberón, G. Halffter y J.
Llorente-Bousquets (Comps.). Capital Natural de México, vol. I: Conocimiento actual de la
biodiversidad. CONABIO, México.
Champion, G. C. 1884−1893. Insecta Coleoptera. Heteromera (part) Vol. IV, Part 1. Electronic Biologia
Centrali-Americana. Disponible en http://www.sil.si.edu/digitalcollections/bca/navigation/bca_12_
_04_01/bca_12_04_01select.cfm. (Fecha de consulta: 20-I-2017).
Champion, G.C. 1889-1893. Insecta Coleoptera. Heteromera (part) Vol. IV, Part 2. Electronic Biologia
Centrali-Americana. Disponible en http://www.sil.si.edu/digitalcollections/bca/navigation/bca_12_
04_01/bca_12_04_01select.cfm. (Fecha de consulta: 20-I.2017).
Chown, S. L. y S. W. Nicolson. 2004. Insect Physiological Ecology. Oxford University Press, New York.
Guerrero, 2011-2015. Orografía. Portal Oficial del Gobierno del Estado de Guerrero. Disponible en
http://www.administracion2014-2015.guerrero.gob.mx. (Fecha de consulta: 20-I-2017).
Ordóñez-Reséndiz, M. M. 2004. Riqueza genérica de Tenebrionidae (Insecta: Coleoptera) en los Parques
Nacionales Izta-Popo, Zoquiapan y Anexas. Pp. 836-839. In: A. Morales-Moreno, M. Ibarra

817
Entomología mexicana, 4: 812−818 (2017)

González, A. del P. Rivera-González y S. Stanford-Camargo, (Eds.). Entomología mexicana, Vol.


3. Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana de Entomología, Texcoco, estado de México.
Triplehorn, C. A. 1996. Eleodes of Baja California (Coleoptera: Tenebrionidae). Ohio Biological Survey
Bulletin new series, 10(2): 1−39.

818
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

DIVERSIDAD Y FENOLOGÍA DE CERAMBYCIDAE (INSECTA: COLEOPTERA)


EN BOSQUES DE LA SIERRA DE TAXCO, MÉXICO

María Magdalena Ordóñez-Reséndiz y Yazmín Martínez-Ramos

Museo de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México, Av.
Guelatao 66, Ejército de Oriente, Iztapalapa, CDMX, C. P. 09230, México.
Autor de correspondencia: mor@unam.mx

RESUMEN. Se realizó un estudio extensivo sobre Cerambycidae en la Sierra de Taxco, durante el período de
septiembre de 2007 a agosto de 2013, mediante recolectas directas e indirectas en 11 sitios, con un esfuerzo de captura
promedio de 10 horas por sitio. Se capturaron 139 ejemplares que corresponden a 38 especies. Se encontraron 12
nuevos registros para Guerrero y cinco para el Estado de México. Las localidades de Guerrero (Zozoquitla, Buenavista
de Cuéllar y Santo Domingo) presentaron la mayor diversidad. La mayor actividad de cerambícidos se registró en
agosto, septiembre y diciembre.

Palabras clave: Cerambícidos, barrenador, madera, fitófago.

Diversity and fenology of Cerambycidae (Insecta: Coleoptera) in forests of Sierra de Taxco,


Mexico

ABSTRACT. An extensive study on Cerambycidae was carried out in Sierra de Taxco. Fieldwork was conducted
between September 2007 and August 2013 in 11 sites. We used direct and indirect methods to obtain specimens. We
recorded 38 species. Twelve species are newly recorded in Guerrero, and five in Estado de Mexico. Localities of
Guerrero (Zozoquitla, Buenavista de Cuellar and Santo Domingo) presented the greatest diversity. During August,
September and December, there was a greater activity of Long horn beetles.

Keywords: Long horn beetles, borer, wood, phytophagous.

INTRODUCCIÓN
La Sierra de Taxco forma parte de la provincia de las Sierras del Norte de Guerrero, las cuales
se extienden hacia la Cuenca del Balsas, en los límites con los estados de México, Morelos y Puebla
(Guerrero, 2011-2015). La combinación de eventos geológicos, plegamientos y volcanismo
formaron un continuo con la Sierra de Huautla (Morán-Zenteno et al., 2005; González-Torres et
al., 2015). Esta composición geológica favoreció la riqueza biológica, la cual se considera una
región terrestre prioritaria para la conservación (Arriaga et al., 2000). No obstante, los registros
sobre entomofauna de las cañadas de la Sierra de Taxco son escasos, se han documentado algunos
grupos de lepidópteros (Arriaga et al., 2000), crisomélidos (Ordóñez-Reséndiz et al., 2015) y
escarabéidos (Ordóñez-Reséndiz y Escalante-Barrera, 2012).
Los cerambícidos son coleópteros fitógafos de importancia, ya que barrenan la madera y
aceleran su descomposición, lo que reintegra nutrientes al suelo (Morón, 1985; Míss y Deloya,
2007). Estos escarabajos también participan como polinizadores de diversas Angiospermas
(Noguera, 2014); por el contrario, algunas especies son plagas agrícolas y forestales. Esta familia
agrupa 35 000 especies en el mundo (Švácha y Lawrence, 2014), lo que representa cerca del 10%
de las 387 000 especies descritas para el orden Coleoptera (Ślipiński et al., 2011). En América se
han registrado 9000 especies de cerambícidos (Bezark, 2016), de las cuales 1621 se distribuyen en
México, con un endemismo del 49 % (Noguera, 2014).
De acuerdo con Noguera (2014), el Estado de México y Guerrero son entidades con pocos
registros sobre estos coleópteros, 137 y 205 especies, respectivamente. Con el propósito de

819
Ordóñez-Reséndiz y Martínez Ramos. Diversidad y fenología de Cerambycidae de la sierra de Taxco.

contribuir al conocimiento de los cerambícidos de dichos estados, la presente investigación planteó


la recolecta y registro de diversidad y fenología de este grupo de escarabajos en bosques de la
Sierra de Taxco.

MATERIALES Y MÉTODO
Área de estudio. El trabajo se realizó en 11 localidades de la Sierra de Taxco, en un rango
altitudinal de 1300 a 2380 m, dentro de los límites de la región terrestre prioritaria 120 “Sierras de
Taxco-Huautla”, entre las coordenadas 18.47, 18.83 de latitud norte y 99.40, 99.97 de longitud
oeste (Fig. 1). El tipo de vegetación de cada sitio se obtuvo con la carta de Uso de suelo y vegetación
modificado por CONABIO (1999), con excepción de las Cascadas de Cacalotenango, para el cual
se consideró la vegetación determinada por el botánico David Espinosa Organista (Facultad de
Estudios Superiores Zaragoza, UNAM).

Figura 1. Localidades de estudio en la Sierra de Taxco.

Entre septiembre de 2007 y agosto de 2013 se realizaron 11 recolectas. En cada localidad se


revisó la vegetación de sotobosque de forma directa, capturando cerambícidos adultos posados en
ramas o dentro de madera en descomposición, y de manera indirecta con ayuda de red de golpeo y
una trampa de luz (luz blanca y luz UV) colocada de 19:00 a 22:00, con un esfuerzo promedio de
10 horas por localidad.
La determinación taxonómica se realizó con diversas claves (Chemsak, 1963, 1977, 1978;
Toledo, 1997; Turnbow y Thomas, 2002), los especímenes se depositaron en la Colección
Coleopterológica de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza de la Universidad Nacional
Autónoma de México. También se consultó el catálogo fotográfico de Bezark (2016) y Los Insectos
del Bosque Seco (Linbos.net, 2017). La información de recolecta y taxonómica se registró en una
hoja de cálculo (Microsoft Excel, 2013).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Riqueza. Se recolectaron 139 ejemplares que corresponden a 38 especies (Cuadro 1), 27
géneros, 17 tribus y cinco subfamilias. Los géneros más diversos fueron Phaea Newman con cuatro

820
Entomología mexicana, 4: 819−824 (2017)

taxones, Neocompsa Martins y Mecas Thomson con tres taxones cada género. Cinco de las seis
especies recolectadas en el Estado de México son nuevos registros para la entidad, mientras que 12
de las 34 especies recolectadas en Guerrero son nuevos registros (Cuadro 1). Con estos resultados
se incrementó a 142 y 217 las especies registradas para el Estado de México y Guerrero,
respectivamente.

Cuadro 1. Especies de Cerambycidae recolectadas en la Sierra de Taxco, México.


CERAMBYCIDAE
PRIONINAE LAMIINAE
Macrotomini Acanthocinini
*Mallodon chevrolatii chevrolatii Thomson, 1867 Canidia spinicornis (Bates, 1881)
LEPTURINAE Acanthoderini
Lepturini *Acanthoderes lacrymans (Thomson, 1864)
Meloemorpha aliena (Bates, 1880) *Tetrasarus callistus Bates, 1880
SPONDYLIDINAE Desmiphorini
Asemini Estoloides sp.
♦Arhopalus asperatus (LeConte, 1859) Hemilophini
CERAMBYCINAE *Alampyris fulginea Bates, 1881
Clytini Essostrutha binotata Bates, 1881
Dexithea klugii (Laporte & Gory, 1838) ♦Lamacoscylus humilis (Bates, 1881)
♦Ochraethes clerinus Bates, 1892 Onciderini
Ochraethes sommeri Chevrolat, 1835 Taricanus truqii Thomson, 1868
*Placosternus crinicornis (Chevrolat, 1860) Phytoeciini
*Tanyochraethes truquii Chevrolat, 1860 Mecas cinerea (Newman, 1840)
Elaphidiini Mecas marmorata Gahan, 1892
Stenosphenus cribripennis cribripennis Bates, 1872 Mecas obereoides Bates, 1881
Stenosphenus rufipes Bates, 1872 Tetraopini
Hexoplonini Phaea bryani Chemsak, 1999
Hexoplon calligrammum Bates, 1885 *Phaea lateralis Bates, 1881
Methiini Phaea tenuata Bates, 1872
Styloxus aff. fulleri. (Horn, 1880) Phaea vitticollis Bates, 1872
Neoibidionini *Tetraopes comes Bates, 1881
♦Neocompsa agnosta Martins, 1970 Tetraopes discoideus LeConte, 1858
*Neocompsa intricata Martins, 1970
*Neocompsa tenuissima (Bates, 1885)
Rhopalophorini
*Rhopalophora lineicollis Chevrolat, 1859
Rhopalophora tenuis Chevrolat, 1855
Trachyderini
Chemsakiella sp.
*Ischnocnemis similis Chemsak & Noguera, 1997
Sphaenothecus bivittata Dupont, 1838
♦Tylosis puncticollis Bates, 1885
*=Nuevo registro para Guerrero, ♦ =Nuevo registro para el estado de México.

El 42 % de las especies encontradas en este trabajo se distribuyen también en las zonas de


bosque tropical caducifolio ubicadas en las partes bajas de la Sierra de Taxco (Rodríguez-Mirón,
2009). Inclusive, en esta región baja se detectó una riqueza mayor que en la zona de estudio, lo que
puede deberse a condiciones más cálidas y al tipo de vegetación.
El número de especies de cerambícidos obtenido en este estudio es ligeramente mayor al
registrado en bosques templados de la Sierra Nevada (33 especies; Ordóñez-Reséndiz y Rodríguez-
Mirón, 2010). De las 38 especies recolectadas en la Sierra de Taxco, cinco (13 %) se comparten
con la Sierra Nevada: Dexithea klugii (Laporte & Gory), Phaea laterallis Bates, Rhopalophora

821
Ordóñez-Reséndiz y Martínez Ramos. Diversidad y fenología de Cerambycidae de la sierra de Taxco.

tenuis (Chevrolat), Tetraopes discoideus LeConte y Tylosis puncticollis Bates; sin embargo, el
mayor número de especies (> 85 %) de cada zona es diferente, en la Sierra Nevada el género
Ochraethes fue el más diverso y ninguna de las seis especies registradas está presente en la Sierra
de Taxco.
Diversidad. Los valores calculados para cada localidad sugieren que Zozoquitla tiene la mayor
diversidad de cerambícidos, seguida de Buenavista de Cuéllar y Santo Domingo (Cuadro 2). Dos
de estos sitios se encuentran en bosques templados con cultivos intercalados, por lo que la pérdida
de vegetación supondría una reducción en su diversidad (Linsley, 1961); no obstante, existen
especies como Tylosis puncticollis Bates que son abundantes en estos parches, probablemente por
la diversidad de magnolifitas, plantas conocidas por su asociación con estos escarabajos, de las
cuales Guerrero que es uno de los estados con mayor riqueza (Villaseñor, 2014).
Cabe destacar la baja diversidad encontrada en La Lobera, Santa Cruz Texcalapa y Parque El
Huixteco, zonas con los bosques mejor conservados. Una posible explicación es la época del año
en que se realizaron las recolectas, debido a que existen grupos que están presentes sólo al inicio
de la época de lluvias, como las especies de la tribu Elaphidiini, o al final del periodo de lluvias,
como las especies de Trachyderini (Noguera et al., 2012); por lo que es recomendable ampliar el
tiempo de recolectas para obtener dinámicas poblacionales de cerambícidos en cada región.

Cuadro 2. Diversidad de Cerambycidae en la Sierra de Taxco.


No. LOCALIDAD S N H' J´
11 Zozoquitla 16 41 2.55 0.92
1 Buenavista de Cuéllar 7 8 1.91 0.98
9 Santo Domingo 6 14 1.71 0.95
2 Cascada de Cacalotenango 7 21 1.55 0.80
10 Tlamacazapa 6 13 1.41 0.79
6 La Lobera 5 9 1.30 0.81
8 Santa Cruz Texcalapa 3 5 1.05 0.96
3 Chichila 3 21 0.50 0.46
4 Diego Sánchez 1 3 0 -
5 Ixcateopan 1 3 0 -
7 Parque El Huixteco 1 1 0 -
S = riqueza de especies, N = abundancia de especies, H’ = diversidad de
Shannon y J’ = equidad de Pielou.

Fenología. Durante todos los meses de este estudio hubo cerambícidos adultos, lo cual indica
que en la Sierra de Taxco existen especies que completan su ciclo de vida en invierno,
particularmente las especies que corresponden a las subfamilias Prioninae, Lepturinae y
Spondylidinae, al igual que nueve representantes de Cerambycinae, como Dexithea klugii y
Neocompsa agnosta.
La mayor riqueza se presentó en agosto 2013 (23), septiembre 2007 (13) y diciembre 2012 (8),
pero su abundancia fue alta durante la época de lluvias: septiembre 2007 (21), octubre 2012 (21),
agosto 2012 (21) y agosto 2013 (43). Estos datos coinciden con la emergencia de adultos en verano,
donde la mayoría de estas especies fitófagas encuentran alimento en gimnospermas y angiospermas
(Noguera, 2014), hábitos semejantes se encontraron en especies de bosques de pino y encino de la
Reserva de la biosfera La Michilía en Durango (Terrón, 1991).

CONCLUSIÓN
Se documenta la presencia de 38 especies de cerambícidos en bosques templados y húmedos de
la Sierra de Taxco, de las cuales 12 especies son nuevos registros para Guerrero y cinco para el
Estado de México. Phaea, Neocompsa y Mecas fueron los géneros con mayor número de especies.

822
Entomología mexicana, 4: 819−824 (2017)

Zozoquitla, Buenavista de Cuéllar y Santo Domingo, localidades del estado de Guerrero,


tuvieron los valores más altos de diversidad. Sin embargo, es conveniente hacer estudios
sistemáticos en cada localidad para conocer su diversidad y distribución mensual.

Agradecimientos
Los autores agradecen a la Carrera de Biología de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza
(UNAM) por el apoyo logístico y económico. Esta investigación forma parte del proyecto
CONABIO JF105 “Biodiversidad de coleópteros y arañas de las Sierras de Taxco-Huautla”.

Literatura Citada
Arriaga, L., Espinosa, J. M., Aguilar, C., Martínez, E., Gómez, L. y E. Loa (Coords.). 2000. Regiones
terrestres prioritarias de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la
Biodiversidad, México. 31 pp.
Bezark, G. L. 2016. A Photographic Catalog of the Cerambycidae of the New World. Disponible en:
http://plant.cdfa.ca.gov/byciddb/default.asp. (Fecha de consulta: 23-XI-2016).
Chemsak, J. A. 1963. Synopsis of the genus Ancylocera in Mexico. Journal of Kansas Entomologist.
Society, 36: 104−109.
Chemsak, J. A. 1977. Records and descriptions of some Mexican species of the genus Phaea Newman. Pan-
Pacific Entomologist, 53: 269−276.
Chemsak, J. A. 1978. Review of the genus Essostrutha Thomson. Pan-Pacific Entomologist, 54: 125−128.
González-Torres, E. A., Morán-Zenteno, D. J., Mori, L. y B. M. Martiny. 2015. Revisión de los últimos
eventos magmáticos del Cenozoico del sector norte-central de la Sierra Madre del Sur y su posible
conexión con el subsuelo profundo de la Cuenca de México. Boletín de la Sociedad Geológica
Mexicana, 67(2): 285−297.
Guerrero, 2011-2015. Orografía. Portal Oficial del Gobierno del Estado de Guerrero. Disponible en:
http://www.administracion2014-2015.guerrero.gob.mx. (Fecha de consulta: 20-I-2017).
Linbos.net. 2017. Los Insectos del Bosque Seco. Disponible en: http://1.linbos.net/. (Fecha de consulta: 07-
XII-2016).
Linsley, E. G. 1961. The Cerambycidae of North America. Part I. Introduction. University of California
Publications Entomology, 18: 1−135.
Míss, D. J. V. y C. Deloya. 2007. Observaciones sobre los coleópteros saproxilófilos (Insecta: Coleoptera)
en Sotuta, Yucatán, México. Revista Colombiana de Entomología, 33: 77−81.
Morán-Zenteno, D. J., Cerca, M. y J. D. Keppie. 2005. La evoluación tectónica y magmática cenozoica del
suroeste de México: avances y problemas de interpretación. Boletín de la Sociedad Geológica
Mexicana, 3: 319−341.
Morón, M. A. 1985. Los insectos degradadores, un factor poco estudiado en los bosques de México. Folia
Entomológica Mexicana, 65: 131−137.
Noguera, F. A., Zaragoza-Caballero, S., Rodríguez-Palafox, A., González-Soriano, E., Ramírez-García, E.
Ayala, R. y M. A. Ortega-Huerta. 2012. Cerambícidos (Coleoptera: Cerambycidae) del bosque
tropical caducifolio en Santiago Dominguillo, Oaxaca, México. Revista Mexicana de Biodiversidad,
83: 611–622.
Noguera, F. A. 2014. Biodiversidad de Cerambycidae (Coleoptera) en México. Revista Mexicana de
Biodiversidad, Supl. 85: S290−S297.
Ordóñez-Reséndiz, M. M. y G. Rodríguez-Mirón. 2010. Riqueza y distribución de los Cerambycidae
(Coleoptera) en la Sierra Nevada, México. Pp. 952−956. In: S. G. Cruz-Miranda, J. Tello-Flores, A.
Mendoza-Estrada y A. Morales-Moreno. Entomología mexicana Vol. 9. Colegio de Postgraduados
y Sociedad Mexicana de Entomología, Texcoco, estado de México.
Ordóñez-Reséndiz, M. M. y R. T. Escalante-Barrera. 2012. Escarabajos de las Sierras de Taxco-Huautla,
México. Pp. 429−433. In: G. Cruz-Miranda, J. Tello-Flores, A. Mendoza-Estrada y A. Morales-

823
Ordóñez-Reséndiz y Martínez Ramos. Diversidad y fenología de Cerambycidae de la sierra de Taxco.

Moreno. Entomología mexicana Vol. 11, Tomo 1, Colegio de Postgraduados y Sociedad Mexicana
de Entomología, Texcoco, estado de México.
Ordóñez-Reséndiz, M. M., Serrano-Resendiz, V y L. Hernández-Sosa. 2015. Riqueza de la familia
Chrysomelidae (Coleoptera) en comunidades vegetales de las Sierras de Taxco-Huautla.
Entomología mexicana, 2: 601−607.
Rodríguez-Mirón, G. M. 2009. Escarabajos longicornios (Coleoptera: Cerambycidae) de la zona central
de las Sierras de Taxco-Huautla. Tesis de Licenciatura (Carrera de Biología). FES Zaragoza,
UNAM. México.
Ślipiński, S. A., Leschen, R. A. B. and J. F. Lawrence. 2011. Order Coleoptera Linnaeus, 1758. In: Zhang,
Z.-Q. (Ed.) Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic
richness. Zootaxa, 3148: 203−208.
Švácha, P. and J. F. Lawrence. 2014. Cerambycidae Latreille, 1802. Pp. 77–177. In: R. A. B. Leschen and
R. G. Beutel. (Eds.). Handbook of Zoology. Arthropoda: Insecta; Coleoptera, Beetles, Volume 3:
Morphology and systematics (Phytophaga). Walter de Gruyter, Berlin.
Terrón, R. A. 1991. Fauna de coleópteros Cerambycidae de la Reserva de la Biosfera “La Michilía",
Durango, México. Folia Entomológica, 81: 285−314.
Toledo, V .H. 1997. Revisión taxonómica del género Lagocheirus para México y Centroamérica. Folia
Entomológica Mexicana, 101: 1−58.
Turnbow, R. H. Jr. and M. C. Thomas. 2002. Cerambycidae Leach 1815. Pp. 568−601. In: R. H. Jr. Arnett,
M. C. Thomas, P. E. Skelley and J. H. Frank. (Eds.). American Beetles. Polyphaga: Scarabaeoidea
through Curculionoidea. CRC Press LLC, Boca Ratón, Florida.
Villaseñor, J. L. 2014. Biodiversidad de las plantas con flores (División Magnoliophyta) en México. Revista
Mexicana de Biodiversidad, Supl. 85: S134−142.

824
SISTEMÁTICA Y MORFOLOGÍA ISSN: 2448-475X

IMPORTANCIA DE LA COLECCIÓN ENTOMOLÓGICA DEL INSTITUTO DE


CIENCIAS DE LA BENEMÉRITA UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE PUEBLA

Ana María Tapia-Rojas1 , Jesús López-Olguín1, Betzabeth Cecilia Pérez-Torres1, Daniel Jiménez-
García1, Dionicio Juárez-Ramón1 y María Amelia Tapia- Rojas2
1
Centro de Agroecología. Instituto de Ciencias. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. 14 sur 6301, Col.
Jardines de San Manuel. C. P. 72570. Puebla, Puebla, México.
2
Escuela Preparatoria “Alfonso Calderón Moreno” Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Km. 1.5 Carretera
Resurrección. C. P. 72307. Puebla, Puebla, México.
.
Autor de correspondencia: amt_34@hotmail.com

RESUMEN. Existen aproximadamente cinco y medio millones de insectos, por lo que tienen una gran importancia
biológica y económica para los humanos, por lo cual el objetivo de la colección entomológica del Instituto de Ciencias
de la BUAP es conformar, determinar taxonómicamente y crear una colección de referencia con una base de datos de
insectos localizados en el estado de Puebla y estados vecinos que sirvan como apoyo didáctico y como medio de
consulta para investigadores y público en general. Los métodos de captura que se han realizado son: en forma manual,
aspirador entomológico, red entomológica, trampas de luz flúor y mercurial, así como trampas necrófagas. Los
organismos capturados son sacrificados en cámaras letales con vapores de acetato de etilo y trasladados el laboratorio
para su posterior montaje, cuantificación, determinación taxonómica e incorporación a la base de datos. La colección
se inició en el año de 1986 y se ha ido incrementando, ya que actualmente se tienen 23,394 ejemplares que abarcan 11
órdenes, 111 familias, 258 géneros y 533 especies. Cabe mencionar que 20,084 de los ejemplares son coleópteros y
que su incorporación a la colección ha sido posible por el financiamiento de CONABIO. El 80 % de ejemplares están
conservados en seco montados en alfileres entomológicos y el otro 20 % se encuentran en solución acuosa de etanol
al 70 %.

Palabras clave: Insectos, diversidad, taxonomía.

Entomological Collection of the Institute of Sciences of the Benemérita Universidad


Autónoma de Puebla

ABSTRACT. There are approximately five and a half million insects, that is why they have a great biological and
economic importance for humans, so the aim of the entomological collection of the BUAP Institute of Science is to
form, determine taxonomically and create a reference collection with a database of insects located in the state of Puebla
and neighboring states that serve as didactic support and as a means of consultation for researchers and the public in
general. The methods of capture that have been realized are: manual, entomological aspirator, entomological net, traps
of fluorine and mercurial light, as well as necrofagas traps. The captured organisms were sacrificed in lethal chambers
with ethyl acetate vapors and transferred to the laboratory for their subsequent assembly, quantification, taxonomic
determination and incorporation into the database. The collection began in 1986 and has been increasing, since there
are currently 23,394 specimens that cover 11 orders, 111 families, 258 genus and 533 species. It is worth mentioning
that 20,084 of the specimens are Coleoptera and that their incorporation into the collection has been made possible by
the financing of CONABIO. 80% of specimens are preserved dry mounted on entomological pins and the other 20%
are in 70% ethanol.

Keywords: Insects, diversity, taxonomy.

INTRODUCCIÓN
En nuestro planeta existen aproximadamente un millón de especies de animales y medio millón
de plantas determinadas, faltando todavía por determinar una gran cantidad de organismos. En el
pasado siglo XX y en el actual siglo XXI esta diversidad biológica se ha convertido en el paradigma
de lo que se tiene y se está perdiendo, el símbolo del mundo en el que nuestra cultura y la forma
percibir al mundo ha evolucionado, este mundo que está cambiando irreversiblemente, y tal vez

825
Tapia-Rojas et al.: Importancia de la colección entomológica del Instituto de Ciencias de la BUAP.

por este cambio, a los países de primer mundo les interesa la biodiversidad. Es difícil imaginar un
desarrollo social sin afectar al medio natural y el elemento más frágil de este medio es ésta
diversidad biológica (Halffter y Escurra, 1992).
De ahí que esta preocupación ha llevado a las personas a tratar de conservar por diferentes
medios esta gran riqueza. Existen varias formas de hacerlo, una de ellas es por medio de Reservas
Naturales tratando de conservar a los organismos vivos en su hábitat natural, otra forma puede ser
mediante museos que conservan ejemplares montados en seco ordenados en colecciones naturales
que conservan la historia natural de una región en un tiempo dado y que constituyen un acervo
científico cultural.
Deben existir ciertos estándares para todas las colecciones de historia natural, Koleff y Llorente
(1999) los ubican en diferentes niveles que se enlistan a continuación.

Nivel 1. Conservación de los materiales


Nivel 2-4. Accesibilidad de los especímenes
Nivel 5-6. Organización física
Nivel 7-9. Captura de datos
Nivel 10. Material científico certificado

En el caso de los insectos se cree que existen cinco y medio millones de especies por lo cual las
colecciones entomológicas tienen una gran importancia ya que sirven de referencia respecto a la
morfología, taxonomía, diversidad, distribución geográfica, biología, hábitos, especies hospederas
e importancia económica de los insectos.
Desde hace tiempo estas colecciones entomológicas han funcionado como centros de referencia
y de formación de recursos humanos, no obstante su valor no siempre es reconocido. A escala
mundial, en países de primer mundo existen colecciones entomológicas muy importantes ya que la
mayoría de ellas cuentan con recursos económicos para conservarlas, pero esto no sucede con las
colecciones concentradas en países de tercer mundo. A mediados de los años 80 hubo preocupación
de los entomólogos latinoamericanos, ya que muchas publicaciones mencionaban estudios que
pronosticaban la existencia de millones de especies actuales sobre la tierra, particularmente de
insectos en el neotrópico, pero también se aceleró la destrucción de los ambientes tropicales, y con
ello, las propuestas de paradigmas científicos nuevos. Esto llevó a la pérdida del interés
institucional y generacional por el estudio de los organismos en el quehacer taxonómico,
emergiendo otro interés en el estudio de los niveles molecular y de comunidades. Sin embargo
estos aspectos se retoman cuando trasciende a nivel internacional el concepto de “Biodiversidad”
a partir de la Reunión Cumbre de Río de Janeiro en el año de 1992 (Llorente y Castro, 2002).
La Colección Entomológica del Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma
de Puebla tiene como objetivo: conformar, determinar taxonómicamente, tener una colección de
referencia y crear una base de datos de los insectos localizados en el estado de Puebla y estados
vecinos, que sirva como apoyo didáctico y como medio de consulta para investigadores y público
en general interesados en estos organismos.

MATERIALES Y MÉTODO
Los ejemplares con los que cuenta la colección son principalmente del estado de Puebla, aunque
también se cuentan con organismos del estado de Guerrero, Morelos, Oaxaca, Tlaxcala y Veracruz.
Los métodos de captura que se han realizado son: en forma manual; con aspirador entomológico,
con red entomología y con diferentes tipos de trampas, como son las de tipo embudo provistas de
luz flúor, tipo pantalla provistas con luz mercurial, y necrotrampas tipo NTP-80 (Morón y Terrón,

826
Entomología mexicana, 4: 825−829 (2017)

1984). Se ha recolectado en diversos tipos de bosque, en zonas agrícolas con cultivo de amaranto,
café, caña de azúcar, chía, frijol, jamaica y maíz; en cultivo de flores y en frutales como aguacate
y cítricos, así como en pastos ornamentales.
Los organismos capturados son sacrificados en cámaras letales con vapores de acetato de etilo
y trasladados el laboratorio para su posterior montaje, cuantificación, determinación taxonómica y
su incorporación a la base de datos. Los ejemplares que pasan por este proceso se colocan en cajas
entomológicas de madera con espuma de polietileno alojadas en gabinetes de madera cerrados. Los
insectos preservados en seco se encuentran montados en alfileres entomológicos (80 % de los
ejemplares) y en líquido conservados en alcohol etílico al 70 % (20 % restante). Para su
determinación se han empleado claves taxonómicas para los diferentes órdenes y muchos
ejemplares son enviados a especialistas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La colección se inició en el año de 1986 (Aragón, 1991) y se ha ido incrementando en forma
muy notable ya que actualmente se tienen 23,394 ejemplares. En el cuadro No. 1 se observa que el
número de individuos pertenecen a 11 órdenes, 111 familias, 258 géneros y 533 especies. Cabe
mencionar que del número total de organismos 20,084 de ellos son coleópteros (Morón et al., 2013)
y que su incorporación a la colección ha sido posible por el financiamiento de dos proyectos de
CONABIO (Morón y Aragón, 1998; Aragón y Morón, 2000a). En el caso de este orden algunos
duplicados se encuentran en la colección entomológica del Instituto de Ecología, A. C. Xalapa,
Veracruz (IEXA) y la información geográfica, taxonómica, curatorial y bibliográfica está integrada
a una base de datos desarrollada y manejada en el programa ACCES, estructurada en seis entidades
(Biblio, curato, geogra, instit, person y taxono) y 133 campos.

Cuadro 1. No. de ejemplares y nivel taxonómico de los insectos que conforman la


Colección Entomológica del Instituto de Ciencias de la BUAP.
Orden Familias Géneros Especies No. Ejemplares
Odonata 9 23 31 139
Phasmida 1 1 1 5
Orthoptera 8 22 23 775
Mantodea 1 1 1 10
Dermaptera 1 1 1 47
Hemiptera 13 31 30 689
Neuroptera 1 3 3 13
Coleoptera 36 84 315 20,084
Diptera 17 4 6 263
Lepidoptera 4 84 115 786
Hymenoptera 20 5 9 583
Total 111 258 533 23,394

Así mismo se cuenta con paratipos u holotipos de las especies que se han descrito y publicado
en diversas revistas especializadas. Además la información sobre los ejemplares depositados en la
colección se ha difundido parcialmente en diversos informes de proyectos así como trabajos
presentados en foros académicos entre los que se encuentran: Aragón et al., 2000b; Morón et al.,
2000; Aragón et al., 2001; Aragón y Morón 2003; Morón et al., 2003; Muñoz et al., 2008; Pérez
et al., 2009; Pérez et al., 2011; Morón y Aragón, 2012; De Jesús et al., 2016.
Haciendo énfasis en cuanto la utilización que tiene la colección como apoyo didáctico, se
menciona que esta tiene gran relevancia ya que se ha utilizado para la materia de Ecología del

827
Tapia-Rojas et al.: Importancia de la colección entomológica del Instituto de Ciencias de la BUAP.

Tronco Común Universitario y en la materia de Entomología General que se impartía como


optativa de la Escuela de Biología, actualmente se usa para la impartición de la asignatura de
Manejo Agroecológico de Plagas en la Facultad de Ciencias Biológicas de la Benemérita
Universidad Autónoma de Puebla, y es gracias a éstos cursos y al interés que muestran los
estudiantes por estos organismos que la colección ha ido incrementando su número, ya que en
dichos cursos los alumnos reciben información para la colecta, montaje y preservación de los
insectos. A nivel de Posgrado en la Maestría de Manejo Sostenible de Agroecosistemas, se utiliza
como una herramienta didáctica valiosa para las asignaturas de Diagnóstico de Problemas
Fitosanitarios y Manejo Agroecológico de Problemas Fitosanitarios, así como apoyo para la
realización de trabajos de tesis, tanto de licenciatura como de posgrado. Otras actividades
relacionadas desde el punto de vista educativo es la impartición de conferencias y visitas guiadas
durante la Semana de Investigación Científica que anualmente organiza la Vicerrectoria de
Investigación y Estudios de Posgrado de esta Casa de Estudios, así como en la Semana Nacional
de Ciencia y Tecnología que es promovida por el CONCYTEP y la Benemérita Universidad
Autónoma de Puebla, éstas actividades se enfocan principalmente a estudiantes de nivel primaria,
secundaria y bachillerato.

CONCLUSIÓN
La colección entomológica tiene ejemplares determinados taxonómicamente hasta género y
especie, los grupos que mejor están representados son los coleópteros y lepidópteros ya que se
cuenta con la colección de referencia del grupo y se ha creado una base de datos. Para la comunidad
universitaria y personas interesadas en insectos es una biblioteca viviente a la cual pueden tener
acceso y obtener información científica útil.

Agradecimientos
A CONABIO, Alternativas y Participación Social A.C., Fundación Produce, Puebla, a la
Vicerrectoría de Investigación y Estudios de Posgrado, y al Instituto de Ciencias BUAP por el
apoyo financiero para los proyectos relacionados con las colectas, a los alumnos de la Facultad de
Ciencias Biológicas por su valiosa cooperación durante las salidas de campo y el montaje de los
ejemplares y a los agricultores de los diferentes municipios por su ayuda al permitir el muestreo en
sus parcelas durante las colectas.

Literatura Citada
Aragón, G. A., López, J. F. O. y I. Abarca O. 1991. Conformación de la Colección Entomológica del
Instituto de Ciencias de la Universidad Autónoma de Puebla. Pp. 203−221 In: Colecciones
entomológicas de México: Objetivos y estado actual. S. Anaya, R., F. Cervantes, M., R. Peña, M.,
N. Bautista, M. y R. Campos, B. (Eds.). Veracruz, Veracruz.
Aragón, G. A. y R. M. A. Morón. 2000. Diversidad de los Coleópteros Scarabaeoidea del estado de Puebla
(II). Informe final del proyecto CONABIO Ref.h024. 20 pp.
Aragón, G. A. y M. A. Morón R. 2000. Los coleópteros Melolonthidae asociados a la rizosfera de la caña de
Azúcar en Chietla, Puebla, México. Folia Entomológica Mexicana, 108: 79−94.
Aragón, G. A., M. A. Morón R., A. M. Tapia R. y R. Rojas G. 2001. Fauna de Coleoptera Melolonthidae en el
Rancho “La Joya”, Atlixco, Puebla. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 83: 143−164.
Aragón, G. A. y M. A. Morón. 2003. Two new species of Phyllophaga Harris (Coleoptera: Scarabaeidae:
Melolonthidae) from south central México. Proceedings of the Entomological Society of Whashington,
105(3): 559−567.

828
Entomología mexicana, 4: 825−829 (2017)

De Jesús, G. A. B., Aragón, G. A., López, O. J. F., Rivera, T. A. y V. M. López. 2016. Entomofauna
Asociada al Nopal Verdura (Opuntia ficusindica Miller) en San Andrés Cholula, Puebla, México.
Southwestern Entomologist, 41(1): 259−266.
Halffter, G. y E. Escurra. 1992. ¿Que es la biodiversidad?. Pp. 3−24. In: G. Halffert. (Comp.). La Diversidad
Biológica de Iberoamérica. Publicación especial de Acta Zoológica Mexicana. México, D.F.
Koleff, O. P y J. Llorente, B. 1999. Aspectos de administración de las colecciones de Historia Natural. Pp.
31−45. In: N. Papavero y J. Llorente. (Comp.). Herramientas prácticas para el ejercicio de la
taxonomía zoológica. Ediciones Científicas Universitarias. México, D. F.
Llorente, B. J. E. y D. J. Castro, G. 2002. Colecciones Entomológicas en Instituciones de Iberoamérica
¿Hacia una estrategia para el inventario de la Biodiversidad? Pp. 307−318. In: Red Iberoamericana
de Biogeografía y Entomología Sistemática.
Muñoz, H. A., Morón, R. M. A. y A. G. Aragón. 2008. Coleoptera Scarabaeoidea de la región de Teziután,
Puebla, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 24(3): 55−78.
Morón, M. A. y R. A. Terrón. 1988. Entomología Práctica. Instituto de Ecología, A. C., México. 504 pp.
Morón, R. M. A. y A. G. Aragón. 1998.Diversidad de los Coleópteros Scarabaeoidea del estado de Puebla
(I). Informe final del proyecto CONABIO Ref.h125. 19 pp.
Morón, M. A y A. G. Aragón. 2012. Cuatro nuevas especies mexicanas de Phyllphaga Harris (Coleoptera:
Melolonthidae: Melolonthinae). Dugesiana. 19(1): 23−33.
Morón, M. A., Aragón G. A., Tapia, R. A. M. y R. Rojas. 2000. Coleoptera Lamellicornia de la Sierra del
Tentzo, Puebla, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 79: 77−102.
Morón R. M. A., Aragón, G. A. y R. H. Carrillo. 2013. Fauna de escarabajos del estado de Puebla.
Escarabajos Mesoamericanos A.C. México. 467 pp.
Morón, M. A., Tapia, R. A. M. y A. Aragón. 2003. Two new species of the genus Orizabus Fairmaire
(Coleoptera: Scarabaeidae: Dynastinae) from southern and Central México. Zootaxa, 176: 1−8.
Pérez, B. C., Aragón G. A., Bautista, M. N., Tapia, R. A. M. y J. F. López-Olguín. 2009. Entomofauna
asociada al cultivo de jamaica (Hibiscus sabdariffa L.) en el municipio de Chiautla de Tapia, Puebla.
Acta Zoológica Mexicana (n. s.). 25(2): 239−247.
Pérez, T. B. C., Aragón, G. A., Pérez, A. R., Hernández, L. R. y J. F. López-Olguín. 2011. Estudio
entomofaunístico del cultivo de amaranto (Amaranthus hypocondriacus L) en Puebla, México.
Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 2(3): 359−371.

829

También podría gustarte