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Biol del suelo . Bioquímica. vol. 25, N° 6, págs. 789­792, 1993 0038­0717/93 WI0 + 0,00
Impreso en Gran Bretaña. Reservados todos los derechos Copyright 0 1993 Pergamon Pnss Ltd.

TRANSFORMACIONES DEL FÓSFORO EN DOS P­SORCIÓN

SUELOS TROPICALES CONTRASTEANTES DURANTE EL TRÁNSITO
MEDIANTE PONTOSCOLEX CORETHRURUS
(GLOSSOSCOLECIDAE: OLIGOCHAETA)

D. LDPEZ­HRRNANDEZ,' P.LAVELLE,~ JC FARDEAU' y M. NIRo' 'Laboratorio de

Estudios Ambientales, Instituto Zoologia Tropical, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela, Caracas,
Venezuela, 'Ecole Nomiale Sup&ieure, Laboratoire de Zoologie, 46 rue d'Ulm, 75230 Paris Cedex05, Francia y 3Centre
d'fitudes Nucleaires Cadarache, 13108 St Paul l_es Durance Cedex, Francia

(Aceptado el 10 de diciembre de 1992)

Resumen: Se alimentaron individuos de Pontoscolex corethrwus Muller, una lombriz de tierra tropical geófaga, con dos
suelos que tienen características contrastantes de sorción de P. Los contenidos de P soluble e intercambiable en agua
aumentaron significativamente en las heces producidas después de la ingestión del suelo con baja sorción de P, lo que
significa que se produjo un cambio importante en el complejo de sorción de P. Este incremento se mantuvo durante 4 días
de envejecimiento del modelo y podría atribuirse a cambios en las superficies reactivas de sorción inducidas por la
competencia por los sitios de absorción entre los grupos ortofosfato y carboxilo de una glicoproteína (producida por moco).
El incremento en la disponibilidad de P en heces derivadas del suelo con mayor sorción de P disminuyó después de 96 h.
quizás debido a un efecto de envejecimiento.
Los resultados presentados, junto con la alta población de Pontoscolex corethrurus registrada en pastizales naturales y agroecosistemas
cultivados, sugieren que estas lombrices podrían ser importantes para afectar el ciclo del P en suelos tropicales húmedos.

INTRODUCCIÓN Si el contenido de P del material vegetal es mayor que el de los suelos

asociados, se esperaría que la mezcla del suelo y los materiales
Varios informes han demostrado el enriquecimiento de los
vegetales y su paso a través del intestino de las lombrices resultara
excrementos de lombrices en nutrientes vegetales esenciales como
en un aumento significativo de las formas de P más lábiles o
P, N, K, Ca y Mg (ver, por ejemplo, Lunt y Jacobson, 1944; Parle,
intercambiables en los excrementos. En el caso de las lombrices
1963; Russell, 1973 y una síntesis en Lee, 1985). ). El tema ha sido
geófagas que se alimentan de suelos con bajo contenido orgánico,
ampliamente estudiado por Sharpley y Syers (1976, 1977) y Sharpley
se puede esperar que el contenido de P lábil de las heces sea menor
et al. (1979) en lo que respecta al fósforo. Estos autores han
o comparable con el del suelo de control, ya que no incorporan
demostrado que los cilindros de Aporrectodea caliginosa contienen P
hojarasca rica en P en sus heces.
inorgánico que tiene una alta intercambiabilidad isotópica y se libera
rápidamente en solución. El P inorgánico adicional derivado de la
Hemos investigado las formas lábiles de P en moldes envejecidos
materia orgánica ingerida e incorporado a las heces está menos
y recientemente depositados del geófago Pontoscolex corethrurus
unido que en los materiales del suelo subyacentes (Sharpley y Syers,
alimentados con dos suelos de capacidades de retención de P
1976) y por lo tanto aumenta la intercambiabilidad isotópica del P
contrastantes.
inorgánico en las heces. Como consecuencia de la mayor liberación
de cantidades apreciables de P inorgánico y orgánico a la solución
del suelo, las heces pueden aumentar considerablemente la MATERIALES Y MÉTODOS
concentración de P disuelto en la escorrentía superficial (Sharpley y
Syers, 1976); sin embargo, bajo condiciones de lluvia donde la tasa Las lombrices de tierra procedían de un pastizal tropical en el
de infiltración no es estado de Veracruz, México. La densidad de población media anual
en esta área fue de 121,500 ha­' con una biomasa de 350 kg de masa
fresca ha­' y la ingestión de suelo estimada en 400 t de suelo (peso
Si se excede, el P inorgánico puede lixiviarse de los heces al suelo seco) ha­' año­' (Lavelle et al., 1981). Para el estudio se utilizaron
subyacente y, en consecuencia, los heces superficiales pueden dos suelos, el suelo A de Lamto, Costa de Marfil, con una capacidad
representar una fuente importante de P disponible para el crecimiento de sorción de P baja a moderada y el suelo B de México, con una
de las plantas. alta capacidad de retener P. Se presentan las principales características
A. caliginosa, la especie estudiada por Sharpley y Syers, consume de los suelos utilizados en los experimentos. en la Tabla 1.
materiales vegetales derivados principalmente de la capa de hojarasca de los
suelos de pastizales. Porque la disponibilidad

789
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790 D. LÓPEZ­HERNÁNDEZ er al.

Cuadro 1. Algunas características relevantes de los suelos superficiales estudiados RESULTADOS

Suelo A
Propiedad del suelo lamto
PH 6,2
Arena (%) 15,4
Limo (%) 14,0
1,5
Arcilla (%)
Carbón orgánico (%) 1.15
Nitrógeno (%) 0,05
Los gusanos eran clitelados adultos mantenidos en cultivos
diseñados para lombrices geófagas que permiten la separación
de las heces producidas dentro del suelo del suelo no ingerido
(Lavelle, 1975). La temperatura de la cámara fue de 26°C y el
contenido de humedad del suelo
fue 20% mayor que la capacidad de campo (es decir, 14% para
el suelo A y 40% para B).
Los moldes frescos se obtuvieron presionando suavemente
las partes posteriores de lombrices vivas alimentadas con la tierra.
Las cantidades de P rápidamente intercambiable en moldes y
suelos superficiales se determinaron agitando estos materiales
en agua en una proporción solución:sólido de 50:1.
Después del período inicial de agitación de 24 h, se añadió 1 ml
de una solución de 32P sin vehículo (0,25 MBq) y se continuó la
agitación durante 100 minutos más. Se tomaron alícuotas a 1,
10, 60, 100 minutos y se filtraron usando filtros miliporos (0,2
µm). La radiactividad restante en la solución (r/R) es un índice
de los valores de sorción de P (JC Fardeau, tesis doctoral no
publicada, Universidad Pierre et Marie Curie, 1981; Sen Tran
et al., 1988). R y r son los recuentos de radiactividad restantes
min­' después de 0 y 1 min de la reacción de dilución isotópica.
La solución 32P se determinó mediante recuento de centelleo
líquido y P intercambiable a partir de la teoría de dilución isotópica
(Fardeau, lote. tit). El P inorgánico disuelto se determinó
calorimétricamente (Murphy y Riley, 1962) después de la
filtración de las suspensiones utilizando filtros miliporos.
Se utilizaron muestras húmedas del molde en los
experimentos intercambiables de P y los resultados se
convirtieron a mediciones de secado en horno. Además, los
experimentos con suelos de control se corrigieron a muestras complejo de sorción de P. Dicho incremento se mantuvo durante
húmedas (hechos) para utilizar la misma proporción suelo:solución. 4 días de crianza. Se pueden presentar tres hipótesis para
Debido a dificultades técnicas para obtener suficientes materiales
de fundición, los valores informados son la media de cuatro
réplicas en el caso del suelo A y dos réplicas en el caso del suelo
B.
Suelo B
L. Verde Los desechos frescos (12 h) y envejecidos (96 h) del suelo
4,6 con el valor de retención de P más bajo (suelo A) contenían una
57,0 mayor cantidad de P intercambiable inorgánico que el suelo de
22,0
21,0
control (Tabla 2). Sin embargo, el valor de P intercambiable del
4.1 suelo de control fue bastante bajo (< 3 pg gr) y correspondió a
0,36
un suelo de sabana no fertilizado y bien meteorizado. Además,
el P soluble en agua para el suelo de control fue particularmente
bajo (0,06 pgml­I), pero aumentó significativamente después
del paso a través del tracto digestivo del gusano (Tabla 2). El
envejecimiento de los moldes frescos durante 4 días aumentó
aún más las cantidades de P soluble en agua (Tabla 2). Las
diferencias entre los contenidos de P inorgánico intercambiable
y soluble en agua en el suelo de control y en las heces fueron
significativas al nivel del 5%, prueba f. Además, las formas lábiles
de P (contenidos de P soluble e intercambiable) para los
cilindros a las 12 y 96 h difirieron significativamente. Los
experimentos realizados con el suelo B con alta absorción de
fosfato indican que también hubo una tendencia a aumentar
tanto el P intercambiable inorgánico como el soluble en agua
cuando se envejece de 12 a 24 h. El envejecimiento prolongado
(96 h) indujo una fuerte disminución en las formas lábiles de P a
valores que no difirieron mucho de los suelos control y frescos
(12 h).
DISCUSIÓN
P. corethrurus tiene una gran capacidad para ingerir materiales
del suelo. Lavelle et al. (1983) han estimado una producción de
heces de hasta 400 t de suelo seco ha­'año­r, o cal /3 de la
porción total del surco. Después de la ingestión, el suelo se
transforma considerablemente (Barois y Lavelle, 1986),
particularmente en propiedades tales como la tasa de
respiración y la actividad microbiana. La información presentada
en la Tabla 2 indica que el P intercambiable en los excrementos
de lombrices alimentadas con un suelo con baja sorción de P
aumenta significativamente en comparación con el suelo de
control. Después del paso del suelo a través del tracto digestivo,
el P soluble en agua en las heces frescas aumentó 2,7 veces, lo
que significa que se produjo un cambio importante en el
explicar los resultados. Primero, la sorción de fosfato en las
heces se redujo en comparación con el control debido a un
aumento en el pH durante el paso del suelo a través del tracto
digestivo. De hecho, Barois y Lavelle (1986) han

Tabla 2. Formas P disponibles (extraíbles con agua) P inorgánico y p intercambiable) que y fósforo
quedan en solución para los heces y el suelo asociado. Desviación estándar en uarentesis

32 restantes en
P inorgánico extraíble solución P intercambiable (El.
Suelo con agua (ag ml­') (% rl/R) pgg­')

Suelo A, control 0,060 (O.O05)a* 37,0 (0,8) 2,00 (0,1 I)a

Yesos, 12 h 0.I58 (0.05)b 28,8 (0,0) 6,00 (1,78)b
Yesos, 96 h 0.499 (0.1O)c 34,7 (0,03) 15,89(1,78)c

Suelo B, control 0.026 1,9 (0,1) 15,00 (0,78)b

Yesos, 12h 0.021 2,4 (0,42) IO.11 (1,78)a
Yesos, 24 h 0,053 1,4(0,14) 43,33 (4,22)~
Yesos, 96 h 0,032 3,1 (0,28) 11,44(l.ll)a

*Las medias acompañadas de la misma letra no son significativamente diferentes (P < 0,05).
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Transformaciones de fósforo en moldes de Pontoscolex corethrurus.
reportaron para la misma especie un incremento muy leve del pH en
heces frescas (4,8) en comparación con suelos de control (4,6). Es poco
probable que tal diferencia de pH afecte significativamente la sorción de
P (López­Hernández y Burnham, 1974; White, 1983). Sin embargo,
informaron valores de pH significativamente más altos para el contenido
intestinal a lo largo del tracto intestinal (6,8 y 6,0 para las partes anterior
y posterior , respectivamente) en comparación con el suelo de control y
los excrementos frescos. Sin embargo, valores de pH más altos del
contenido intestinal de P. corethrurus podrían afectar el complejo de
sorción de P , tal vez porque el aumento del pH reduce los sitios de
sorción (y aumenta la solubilidad del P) o porque el pH intestinal induce
la despolimerización de complejos orgánicos, aumentando la
disponibilidad de P. , como lo sugirieron Anderson y Wood (1984) para
las termitas que se alimentan de humus. Una segunda explicación, y
quizás más probable, surge de las enormes cantidades de moco que
existen en el intestino de las lombrices . De hecho , P. corethrurus
añade al suelo ingerido un 150% de agua y un 16% de moco , que es
una mezcla de una glicoproteína de aproximadamente 40.000 d y
pequeñas moléculas de azúcares y aminoácidos (Lavelle et al., 1983;
Martin et al., 1987). ). Este moco es metabolizado en la parte anterior
del intestino por la microflora del suelo ingerida, que luego puede digerir
aún más la materia orgánica resistente del suelo en beneficio del gusano
(efecto priming). Este moco intestinal también es rico en compuestos
de carbohidratos . En consecuencia, los grupos carboxilo, que podrían
ser abundantes en la estructura del moco polimerizado, pueden bloquear
y competir específicamente por los lugares de absorción de ortofosfato
( Nagarajah et al., 1970; Parfitt, 1978; López­Hernández et al., 1986) .
aumentando, a su vez, las formas solubles de P.
En tercer lugar, la creciente actividad microbiana durante el procesamiento
de alimentos reportada para P. corethrurus por Barois y Lavelle (1986)
también podría ser responsable de la generación de ácidos orgánicos
que, aunque de duración efímera , son muy efectivos para competir por
los sitios de absorción de P en los suelos. (Earl et al., 1979; López­
Hernandez et al., 1979, 1986).
El patrón de disponibilidad de P en las heces derivadas del suelo con
mayor sorción de P difirió, en algunos aspectos, del de las heces
derivadas del otro suelo. Después de envejecer durante 96 h, los moldes
de suelos con baja absorción de P aún mantuvieron un alto valor de P
lábil; por otro lado , para el suelo con alta absorción de P, se produjo
una disminución drástica del P lábil después de 96 h.
Nuestros resultados, junto con las altas densidades de población
registradas para P. corethrurus en condiciones naturales
pastizales y agroecosistemas cultivados, sugieren que podrían ser muy
importantes para determinar la disponibilidad de P y afectar el ciclo del
P (Lavelle et al., 1989). Un fraccionamiento más detallado del P de las
formas lábiles (orgánicas e inorgánicas ) para los moldes y suelos
asociados merece mayor atención.
Agradecimiento: Agradecemos al Dr. H. Tiessen (Universidad de
Saskachewan, Canadá) por sus útiles comentarios sobre el manuscrito.
791
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