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Ecología y gestión forestal 354 (2015) 254–260
Ecología y Manejo Forestal
página de inicio de la revista: www.elsevier.com/locate/foreco
Cascadas tróficas de lobos a alisos en Yellowstone
un,
William J. Ondulación , 1999 .
Robert L. Beschta
aDepartamento de Ecosistemas Forestales y Sociedad, Universidad Estatal de Oregón, Corvallis, OR 97331, EE. UU. bDepartamento
de Pesca y Vida Silvestre, Universidad Estatal de Oregón, Corvallis, OR 97331, EE. UU.
información del artículo
Historial del artículo:
Recibido el 10 de abril
Recibido en forma revisada el 3 de junio
Aceptado el 6 de junio de 2015
Disponible en línea el 23 de junio de 2015
Palabras clave:
Lobos
árboles de aliso
Alce
piedra amarilla
cascadas tróficas
Ribereño
1. Introducción
La eliminación de grandes carnívoros de gran parte del mundo ha tenido
diversos efectos ecológicos, a menudo revelados a través de interacciones
complejas e inesperadas (Terborgh y Estes, 2010; Ripple et al., 2014b). Un
ejemplo de los efectos de los depredadores ocurre en las cascadas tróficas,
donde los efectos de los depredadores sobre las presas se traducen hacia abajo
y a lo largo de las redes alimentarias (Estes et al., 2011). El Parque Nacional de
Yellowstone (YNP) representa un experimento natural a gran escala que brinda
una oportunidad única para examinar la interacción entre depredadores, presas
y plantas.
Después de que los lobos fueron extirpados de YNP a mediados de la década
de 1920, los biólogos del parque comenzaron a preocuparse por los efectos del
aumento del ramoneo de alces de las Montañas Rocosas (Cervus elaphus) en
la vegetación en el norte y las áreas de distribución invernales de ungulados
Gallatin (Skinner, 1928; Rush, 1932; Wright ) et al., 1933; YNP, 1958; Lovaas,
1970; Ripple y Beschta, 2006). Los análisis de los anillos de crecimiento anual
de las especies de árboles de hoja caduca revelaron que el reclutamiento (es
decir, el crecimiento de plántulas/brotes en árboles jóvenes o árboles altos)
ocurrió regularmente en estos dos rangos de invierno de YNP cuando los lobos
estaban presentes, pero disminuyó y se volvió raro después de la extirpación de lobos. casi
Autor de correspondencia.
Dirección de correo electrónico: bill.ripple@oregonstate.edu (Onda WJ).
http://dx.doi.org/10.1016/j.foreco.2015.06.007 0378­1127/ 2015
Elsevier BV Todos los derechos reservados.
Lista de contenidos disponible en ScienceDirect
un
, 1999 .
b Lucas E. Painter
abstracto
Exploramos posibles interacciones entre lobos grises (Canis lupus), alces de las Montañas Rocosas (Cervus elaphus) y alisos de hoja
delgada (Alnus incana spp. tenuifoli) en el norte del Parque Nacional de Yellowstone. Desarrollamos una estructura de edad basada en
anillos de crecimiento anual para plantas que crecen a lo largo de seis arroyos en áreas accesibles a los ungulados en la cordillera norte.
Los tallos de aliso (n = 412) a lo largo de los seis arroyos se originaron solo después de la reintroducción del lobo. En 2013, el 80 % de los
alisos muestreados a lo largo de estos arroyos tenían más de 2 m de altura, en contraste con un patrón histórico de supresión de la altura
por la herbivoría de ungulados. Este patrón de reclutamiento de alisos es consistente con una cascada trófica en la que se produjo un
nuevo crecimiento de alisos en todos los arroyos de estudio varios años después de la reintroducción del lobo. Aunque la disminución en
la densidad de alces desde la reintroducción de lobos probablemente contribuyó a la liberación de alisos de la herbivoría, el inicio inmediato
del reclutamiento de nuevos alisos después de la reintroducción de lobos indica que las respuestas conductuales a la depredación
también pueden haber sido un componente importante en la cascada trófica resultante. Estos resultados sugieren que la conservación
de los depredadores podría desempeñar un papel en la gestión y restauración ecológica de las áreas ribereñas.
2015 Elsevier BV Todos los derechos reservados.
Larsen, 2000; Beschta, 2005; Halofsky y Ripple, 2008a; Kauffman et al., 2010).
Los resultados de estos estudios de anillos de árboles son consistentes con los
informes de los biólogos de YNP (como se citó anteriormente) con respecto a la
disminución de las especies de ramoneo leñoso a principios y mediados del siglo
XX. Como resultado de las preocupaciones de los biólogos del servicio de
parques, se inició un programa de reducción de alces en la década de 1930 y
continuó hasta 1968. A fines de la década de 1960, la matanza selectiva del
servicio de parques había reducido la población de alces del rango norte a menos
de 5000 individuos (Fig. 1a). ) . ), pero sin una recuperación importante resultante
en el reclutamiento de plantas leñosas (Houston, 1982; Kay, 1990; Meagher y
Houston, 1998; NRC, 2002; Barmore, 2003). Después de que terminó el programa
de sacrificio de alces en 1968, el número de alces aumentó drásticamente
durante la década de 1970 (Fig. 1a). Durante las décadas de 1980 y 1990, el
número de alces fluctuó ampliamente debido a la hambruna invernal (Garrott et
al., 2003; Eberhardt et al., 2007). Durante este período de gran tamaño poblacional
(>19 000 alces en algunos años en la cordillera norte), los alces estaban limitados
por los recursos alimentarios y consumían especies relativamente desagradables
como las coníferas .
Los lobos fueron reintroducidos en YNP durante 1995–96 luego de
aproximadamente siete décadas de ausencia (Fig. 1b). Treinta y un lobos fueron
trasladados de Canadá a la zona norte de YNP en enero de 1995 (n = 14) y
enero de 1996 (n = 17). Para 1996, cinco territorios de manadas de lobos cubrían
(Ondulación y
todo el rango norte dentro del parque (Fig. S1 en el suplemento, Fig. 1 en
Phillips y Smith (1997)).
Durante el otoño de 1996, cada una de las tres manadas de lobos de la cordillera
norte mató, en promedio, 1 alce cada 2 o 3 días (Phillips
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Higo. 1. Número de (a) alces y (b) lobos contados en la cordillera norte. Los sitios de
campo para este estudio estaban todos ubicados en los sectores este y central de la
Cordillera del Norte (según lo definido por Painter et al. (2015) ) y los conteos de alces
para estos dos sectores se sumaron y se mostraron con círculos como una segunda
serie en (a). Los sectores este y central incluyen porciones de la cordillera norte al este
e incluyendo el drenaje de Blacktail Creek. Los datos de alces para los sectores central
y oriental no estaban disponibles antes de 1987.
y Smith, 1997). Después de la reintroducción, el número de lobos en la cordillera
del norte aumentó hasta 2003 y luego disminuyó, mientras que la población de
alces disminuyó constantemente durante este período (Fig. 1a yb). La disminución
inicial en el número de alces a mediados y finales de la década de 1990 se debió
en parte a la hambruna causada por un rango de invierno degradado y un invierno
severo en 1996–97; otros factores incluyeron la depredación por parte de lobos,
osos y la continua caza humana de alces que abandonaron el parque (Eberhardt
et al., 2007; White y Garrott, 2013).
La investigación sobre los efectos de los depredadores, ungulados y otros
factores en el establecimiento y crecimiento de los árboles de hoja caduca en el
norte de Yellowstone se ha centrado en el álamo temblón (Populus tremuloides) y
los álamos (Populus spp.) (revisado por Ripple y Beschta (2012). El reclutamiento
de estas especies de árboles ha aumentado desde la reintroducción de los lobos ,
aunque la magnitud de la recuperación es espacialmente variable (Beschta y
Ripple, 2014; Painter et al., 2015) Yellowstone ha aumentado en altura, biomasa o
cobertura, incluidos los sauces (Beyer et al., 2007; Tercek et al., 2010; Baril et al.,
2011; Marshall et al., 2014) y varios arbustos productores de bayas (Beschta y
Ripple, 2012; Ripple et al., 2014a).
Aquí informamos sobre el primer estudio de campo extenso del aliso de hoja
delgada (Alnus incana spp. tenuifoli) en la cordillera norte de Yellowstone.
El aliso de hoja delgada, un árbol pequeño o un arbusto alto, se encuentra
comúnmente en áreas ribereñas en todo el oeste de América del Norte y puede
crecer hasta 12 m de altura (Fryer, 2011). Por sus propiedades fijadoras de
nitrógeno, enriquece el suelo y facilita el establecimiento de otras plantas
autóctonas. El aliso de hoja fina se propaga tanto vegetativamente como a partir
de pequeñas semillas aladas, aunque se cree que la reproducción vegetativa es
más común. Brota principalmente de las coronas de las raíces, pero también puede
brotar de las raíces. Los densos matorrales de aliso pueden proporcionar cobertura
para los peces, modificar térmicamente los microclimas y las temperaturas de los
arroyos a través de la sombra y proteger los arroyos de la erosión de las orillas.
Los pájaros cantores comen semillas de aliso de hoja delgada, las ardillas
consumen amentos, los castores usan tallos para construir cabañas y diques, y
varios mamíferos pequeños y grandes usan aliso como cobertura (Fryer, 2011). El
aliso de hoja delgada tiene baja palatabilidad como forraje de ungulados, pero es consumido por ungulados
255
cuando otros forrajes son limitados (Gaffney, 1941; Nelson y Leege, 1982; Case y
Kauffman, 1997). Los alisos del norte de Yellowstone, así como las coníferas, se
vieron afectados por el ramoneo en la década de 1950 (Jonas, 1955), lo que indica
que los alces utilizaban forraje de baja calidad incluso con densidades inferiores a
las de las décadas de 1980 y 1990. Además, antes de la reintroducción del lobo,
Keigley (1997) observó fuertes efectos de la herbivoría en varias especies de
ramoneo leñoso en la cordillera del norte, incluido el aliso.
Debido a que se sabe poco sobre el aliso de hoja delgada de Yellowstone,
nuestro objetivo principal fue analizar los patrones temporales del establecimiento
del tallo del aliso de hoja delgada en la cordillera norte del Parque Nacional de
Yellowstone. A la luz de investigaciones previas que muestran cambios en el
reclutamiento de álamos y álamos después de la reintroducción de lobos,
planteamos la hipótesis de que el aliso de hoja delgada expuesto al ramoneo de
ungulados también aumentaría el reclutamiento durante este mismo período de tiempo.
2. Métodos
Este estudio se llevó a cabo en el área de distribución invernal de ungulados
del norte, que comprende más de 1500 km2 de terreno montañoso y valles
abiertos, aproximadamente dos tercios de los cuales se encuentran dentro de la
parte noreste de YNP en Wyoming (NRC, 2002). Gran parte de la zona de
distribución invernal es estepa arbustiva, con parches de pino de pino (Pinus
contorta), abeto de Douglas (Pseudotsuga menziesii), abeto de Engelmann (Picea
engelmanni) y álamo temblón. El aliso de hoja delgada y varias especies de
sauces, álamos y otras plantas leñosas se encuentran dentro de las zonas
ribereñas. Ver Houston (1982) y NRC (2002) para una descripción más detallada
del área de estudio de la Cordillera Norte.
Determinamos la estructura de edad de los tallos de aliso (distribución de
frecuencia del número de tallos por año de establecimiento) que crecen a lo largo
de pequeños arroyos, y luego comparamos el número de tallos de aliso establecidos
antes de la reintroducción de lobos versus después de la reintroducción de lobos.
ducción Este diseño de investigación proporcionó dos tratamientos de depredadores:
(1) lobos ausentes (anteriores a 1995) seguidos de (2) lobos presentes (posteriores
a 1995).
Ubicamos pequeños arroyos perennes (4.º y 5.º orden) en la cordillera norte
dentro del parque que intersectaba North Entrance Road, Grand Loop y Northeast
Entry Road.
Excluimos los arroyos donde las áreas ribereñas se habían quemado en los
grandes incendios de 1988 (es decir, Lava, Lupin, Elk, Lost y Tower Creeks). Para
los arroyos restantes (Glen, Blacktail, Oxbow, Geode, Crystal, Rose, Indian y
Pebble Creeks), buscamos 1000 m más antiguos río arriba y río abajo del camino.
Encontramos aliso a lo largo de seis de estos arroyos: Blacktail, Oxbow, Geode,
Crystal, Rose y Pebble Creek que representan un gradiente oeste­este a lo largo
de la cordillera norte. Los seis arroyos se cruzan con la carretera principal de oeste
a este y se encontraban dentro de las partes central y este de la cordillera norte
dentro del parque (Fig. 2).
Dentro del área de búsqueda asociada con cada uno de los seis arroyos,
medimos el diámetro a la altura del pecho (DAP, cm) del tallo más alto de cada
planta de aliso (altura del pecho = 1,4 m). Medimos solo las plantas que eran
accesibles para el ramoneo de ungulados; esto excluyó a cualquier individuo que
creciera en o junto a desechos leñosos que pudieran inhibir el acceso de los
ungulados. De cada una de las seis áreas ribereñas que ocurrieron, se
seleccionaron al azar cuatro tallos de aliso (24 tallos en total, en su mayoría de las
clases de mayor tamaño) para desarrollar una ecuación de regresión edad/diámetro.
Las clases de mayor tamaño se muestrearon con más frecuencia porque, como
los primeros reclutas, serían las más críticas para determinar cuándo comenzó a
ocurrir cualquier aumento en el crecimiento de edad. Cortamos los tallos
seleccionados a 1,4 m sobre el nivel del suelo con una sierra de mano y contamos
el número de anillos de crecimiento en el campo usando una lupa después de lijar
las secciones. A partir de este conjunto de datos, desarrollamos una ecuación de
relación edad/diámetro con intervalos de confianza (IC) del 95%. Para determinar
el número de años que tardaron los tallos de aliso en alcanzar la altura del pecho,
ubicamos especialmente
aleatoriamente tallos de aliso de 1,4 m
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256 WJ Ripple et al. / Ecología y gestión forestal 354 (2015) 254–260
Higo. 2. Área de estudio del área de distribución invernal de ungulados del norte que muestra la ubicación de seis sitios de estudio ribereños.
de altura a lo largo de los tramos de estudio de nuestro arroyo y los envejeció contando los
número de cicatrices de yemas anuales a lo largo de los tallos. Ambos
enfoques, la regresión edad/diámetro y el conteo de yemas
cicatrices, se llevaron a cabo para minimizar el muestreo destructivo porque
los alisos no fueron abundantes en nuestros sitios de estudio.
Determinamos la distancia a la carretera más cercana para cada aliso medido. Probamos
el efecto de la carretera debido al potencial
perturbación de la carretera para afectar el comportamiento de los ungulados, aunque nuestro
trabajo anterior en el norte de Yellowstone no mostró ningún efecto de las carreteras en
la cantidad de ramoneo de ungulados (Ripple y Beschta, 2007). Nosotros
utilizó el análisis de regresión para inspeccionar una relación significativa
entre la distancia a las carreteras y las clases de tamaño mayores.
Finalmente, recolectamos el equivalente de agua de nieve a largo plazo (SWE).
datos de cursos de nieve establecidos. Las acumulaciones anuales de nieve pueden influir
en las tasas de alimentación y depredación de los ungulados en invierno
(Garrott et al., 2009) y las bajas capas de nieve pueden exacerbar el verano.
condiciones de sequía. Para indexar las condiciones de nieve en el norte de YNP,
obtuvimos datos SWE (1 de enero–1 de abril) para Lupin Creek
y ubicaciones de registro de nieve en la entrada noreste (datos obtenidos).
del Servicio Nacional de Conservación de Recursos del USDA); estas ubicaciones están
separadas por 48 km y abarcan nuestros sitios de estudio. A partir de estos
datos calculamos el SWE anual promedio para el período 1960­1960.
2008. También calculamos el SWE promedio a largo plazo y comparamos el SWE de los
años antes y después de la reintroducción del lobo en este
significar.
3. Resultados
Medimos el DAP de 412 alisos accesibles a ungulados a lo largo
los seis arroyos de estudio y solo encontraron árboles jóvenes (DAP).
rango = 0.2–5.2 cm) sin mayor edad del dosel. El DAP de
los 24 tallos envejecidos seccionados incluyeron <2 cm (n = 3), 2–3 cm
(n = 4), 3–4 cm (n = 5) y 4–5 cm (n = 12). Evaluamos lineal
y relaciones edad/DAP no lineales para el ajuste de mínimos cuadrados. Nosotros
seleccionó un modelo lineal porque los modelos no lineales no estaban disponibles
ajustes significativamente mejores que el modelo lineal (log transformado).
2 2
2r _ = 0,70, r cuadrática = 0.77, y la función de potencia es r = 0,78). el lin
2
la relación entre la edad de la mazorca y el DAP fue: edad = 2.55 DAP (r = 0,75.000.
p < 0,001, n = 24). Para nuestros tallos de edad medidos más grandes de 5,2 cm
DAP, la edad predicha por la regresión fue de 13,3 años (95%).
IC + 0,9 años). La regresión lineal se aplicó a todos los
tallos de aliso para determinar las fechas de establecimiento. La media
la edad de los tallos a la altura del pecho fue de 4 años (n = 17, IC 95% ± 0,2).
El año de establecimiento (EY) para tallos individuales se estimó de la siguiente manera: EY
= 2013 (2.55 DAP) + 4 años.
Nuestro análisis indica que los tallos de aliso están creciendo a lo largo de los seis
corrientes de estudio se originaron desde aproximadamente 1996 hasta
(Figura 3). Estimaciones de edad de los tallos de aliso más antiguos (es decir, 1996, Fig. 3)
tenía un IC del 95% de ± 0,9 años, lo que indica el inicio inicial de mayor
lo más probable es que el crecimiento se produjera entre 1995 y 1997. Los tallos originales
desde 2008 eran demasiado pequeños para obtener medidas de DAP. En 2013, el 80% de
los medidos envejecieron a lo largo del estudio
los arroyos eran más altos de 2 m, generalmente considerados por encima
el nivel de navegación normal de los alces (Fig. 4). No sabemos la proporción de tallos de
aliso que se establecen a partir de semillas versus raíces en nuestro
sitios de estudio, pero en algunos casos observamos que los viejos sistemas de raíces
visibles eran la fuente obvia del establecimiento del tallo.
No hubo una relación significativa entre la distancia a la carretera
2
y tamaño del diámetro del tallo envejecido (r < 0,01, p = 0,55, n = 412). SWE fue
por encima del promedio de los dos años inmediatamente posteriores a la reintroducción del
lobo (1996–97; Fig. 5). Sin embargo, el SWE anual estuvo por debajo
promedio la mayoría de los años después de 1997, consistente con el hecho de que el
región estaba en sequía (Painter et al., 2014).
4. Discusión
Hasta donde sabemos, nuestros resultados para la edad representan la
el primer estudio publicado de esta especie leñosa en la cordillera norteña de Yellowstone, y
el primero en evaluar los posibles efectos de la reintroducción de lobos en los alisos.
Comparación de las tasas de reclutamiento por edades antes y
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Higo. 3. Estructura de edad (número de tallos establecidos por año) en áreas ribereñas accesibles para
ungulados a lo largo de seis arroyos de estudio en la cordillera norte del YNP
(Blacktail Deer Creek, n = 128 alisos; Oxbow Creek, n = 123; Geode Creek, n = 24;
Crystal Creek, n = 48; Rose Creek, n = 57; Pebble Creek, n = 32). Nótese la ausencia de
establecimiento del tallo antes de la reintroducción del lobo (las escalas verticales varían).
después de la reintroducción de lobos, proporciona una herramienta importante para
comprender los patrones temporales de reclutamiento de alisos. Además,
nuestra encuesta de aliso en gran parte de la gama norte de
Yellowstone permite un amplio alcance de inferencia dentro del rango.
A continuación discutimos nuestros resultados en el contexto de las cascadas tróficas,
ya sea por comportamiento o por densidad, y también considerar las fluctuaciones
climáticas como una posible explicación (hipótesis alternativa) para el nuevo reclutamiento
y el aumento de la estatura envejecida.
4.1. cascadas tróficas
Nuestros resultados son consistentes con la hipótesis de un
Cascada trófica de lobos, ungulados y alisos en el norte de Yellowstone,
257
respaldado por comparaciones de la estructura de edad a lo largo del tiempo,
antes y después de la reintroducción de lobos en nuestros sitios de estudio. Esta evidencia
demuestra que los tallos más viejos fueron reclutados solo después de la reintroducción de
lobos en nuestros sitios de estudio. Por lo tanto, era probable que el reclutamiento de más edad
vinculado a cambios en las fuerzas de arriba hacia abajo (reducción del ramoneo de ungulados).
Nuestro hallazgo de que el reclutamiento de personas mayores era raro o estaba ausente antes
reintroducción de lobos, y mucho mayor a partir de entonces, es consistente
con otros estudios en el rango norte que encontraron una disminución en su vivac y un
mayor crecimiento de álamo temblón, álamo, sauce y
varios arbustos productores de bayas (Beyer et al., 2007; Tercek et al., 2007).
2010; Beschta y Ripple, 2014; Pintor et al., 2014; Ondulación et al.
2014a; pero véase Kauffman et al., 2010). A lo largo de algunos arroyos
la cordillera del norte, el sauce ribereño, el álamo y el álamo temblón comenzaron
creciendo más alto en 1997, 2002 y 2004, respectivamente (Ripple y
Beschta, 2012). Nuestros resultados también concuerdan con investigaciones previas en
El hallazgo de Yellowstone de que las especies de ramoneo leñoso fueron severamente
suprimidas, particularmente en las últimas décadas del siglo XX, un período durante el
cual los lobos y los alces estuvieron ausentes del área.
las densidades eran altas. Al comparar fotos históricas con modernas
fotos de la Cordillera del Norte, por ejemplo, Meagher y Houston
(1998) encontraron que la abundancia de especies leñosas disminuyó durante el siglo
XX.
Los depredadores pueden propagar efectos en cascada a lo largo de las cadenas tróficas
al menos de dos maneras, por cambios en la densidad o el comportamiento de las presas
(Preisser et al., 2005). Debido a que estos efectos pueden ser similares
impactos en los recursos de presa, puede ser difícil determinar su importancia relativa;
Es probable que muchas cascadas tróficas combinen efectos de densidad y de
comportamiento.
4.1.1. Efectos de densidad
Tras la reintroducción de los lobos, los alces del norte
los recuentos descendieron de 19.000 en 1994 a 12.000 en 1998, debido
en parte al severo invierno de 1996/97 (Fig. 5) (Garrott et al., 1996).
2003). Los conteos de alces se recuperaron a 14,500 en 2000 antes de disminuir
nuevamente a 6300 individuos contados en 2008. Durante este tiempo
(2000–08), el número de alces en los sectores central y oriental del
el rango norte disminuyó más que en los sectores oeste y noroeste (Painter et al., 2015).
La reducción constante de los alces
Los números y su redistribución dentro del rango norte es evidencia de que la población
de alces ha sido mediada por la depredación.
(de arriba hacia abajo) tras el regreso de los lobos (Hamlin et al., 2009);
Creel et al., 2013; White y Garrott, 2013). Mientras que los investigadores
Higo. 4. Fotografía de Blacktail Creek en septiembre de 2013. El más alto
el tallo de aliso al otro lado del arroyo de la persona tenía 4 m de altura y tenía un DAP de 3,5 cm.
Los alisos que se muestran aquí se encuentran en las primeras etapas de recuperación y es probable que envejezcan mucho
y forman matorrales densos. Tenga en cuenta la orilla del arroyo bien vegetada y el curso
Contratación de alisos y sauces al fondo. Crédito de la foto: WJ Ripple.
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258 WJ Ripple et al. / Ecología y gestión forestal 354 (2015) 254–260

En Yellowstone, numerosos investigadores han demostrado que los alces responden

al riesgo de depredación por lobos alterando el uso de su hábitat, los movimientos, el
tamaño del grupo, la vigilancia, la ingesta nutricional y otras características http://dx.doi.org/
10.1037/0033­295X .103.2.212;

Además, las tasas de preñez reducidas pueden causar disminuciones en las ciudades de
los elk den, una dinámica que aparece como un efecto de densidad, pero en realidad es
un efecto de riesgo de depredación (Christianson y Creel 2014).
Ya en 1996, todos nuestros sitios de estudio se encontraban dentro de uno o más
territorios de manadas de lobos. La renovación del reclutamiento de aliso, una planta
leñosa con baja palatabilidad, en las seis corrientes de estudio a mediados de la década
de 1990 (inmediatamente después de la reintroducción del lobo) es consistente con la
Higo. 5. Promedio anual equivalente de agua de nieve (SWE) para los cursos de nieve hipótesis de que los cambios inducidos por el riesgo en el comportamiento de alimentación
de Lupin y NE Entry sobre la cordillera norte para el período 1960–2008. La línea
de los alces contribuyeron a reducir la herbivoría cuando los alces las densidades eran
horizontal indica la SWE media general para este período. Ver texto para más detalles.
todavía relativamente altas. Por el contrario, las reducciones en el número de presas
mediadas por los depredadores a lo largo del tiempo deberían conducir a que los impactos
se produzcan gradualmente, con el tamaño del efecto generalmente relacionado con la
han debatido la importancia relativa de los factores que afectan la dinámica de la población
proporción de la población de presas eliminada (Werner y Peacor, 2003). Debido a que el
de alces, incluido el aumento de la depredación por osos (Barber­Meyer et al., 2008),
reclutamiento de nuevos alisos comenzó poco después de la reintroducción del lobo y
grandes cosechas de caza antes de 2005 (Eberhardt et al., 2007) y una sequía de 2000–
ocurrió en una gran parte de la cordillera del norte, nuestros resultados para los años
07 . White y Garrott, 2013), es probable que los lobos hayan desempeñado un papel
inmediatamente posteriores a la reintroducción del lobo parecen consistentes con los
importante en la disminución del número y el cambio en la distribución de la manada de
efectos del comportamiento.
alces del norte de Yellowstone (Hamlin et al., 2009). La caza de alces de aquellos animales
Aunque su palatabilidad es baja, los ungulados silvestres consumen aliso de hoja
que abandonaron el parque estacionalmente se redujo considerablemente después de
delgada durante el invierno cuando el forraje es escaso (Gaffney, 1941; Nelson y Leege,
2005 y la sequía terminó en 2007, sin embargo, hasta 2012, el número de alces dentro del
1982; Fryer, 2011). En Oregón, los ungulados silvestres afectaron negativamente las
rango norte del parque continuó disminuyendo bajo la presión de los lobos y osos al.,
alturas de los alisos de hoja delgada, pero no tanto como las alturas de los sauces y
2015), lo que probablemente contribuyó a la disminución de la herbivoría del aliso y otras
álamos, que son más sabrosos (Case y Kauffman, 1997). En un estudio del noroeste de
plantas leñosas en los últimos años.
Montana (Gaffney, 1941), el aliso de hoja delgada se caracterizó como una especie no
apetecible que los alces consumían solo cuando las plantas más apetecibles eran
examinadas en exceso. Gaffney (1941, p. 449) afirmó: "El uso de cualquiera de estas
Preguntamos por qué el reclutamiento de alisos en la cordillera del norte se produjo
especies [aliso y otras especies menos apetecibles] indica una condición de ramoneo
desde fines de la década de 1990, pero aparentemente faltaba a fines de la década de
excesivo de las plantas más apetecibles en la cordillera del norte probablemente fue
1960, cuando el número de alces estaba en su punto más bajo. Es probable que algunas
suprimida por el ramoneo de alces (Jonas , 1955; Keigley, 1997), consistente con altas
comunidades de plantas leñosas en las áreas ribereñas, incluido el aliso, comenzaron a
densidades de alces y frecuentes eventos de inanición. Por lo tanto, si el riesgo de
crecer a fines de la década de 1960, pero posteriormente fueron suprimidas por el ramoneo
depredación por parte de los lobos después de 1995 hizo que los alces renunciaran a
y murieron cuando el número de alces aumentó drásticamente después de que terminó la
algunas oportunidades de alimentación, es probable que los más viejos, con menor
matanza selectiva en 1968. La evidencia fotográfica del Valle de Lamar respalda esta
palatabilidad, hayan sido abandonados antes que las especies leñosas más palatables.
posibilidad. ya que muestra plantas ribereñas que comenzaron a reclutarse en 1969 (Fig.
S2).
El mayor crecimiento de plantas leñosas jóvenes a fines de la década de 1960 no
explica la falta de reclutamiento de alisos en la década de 1950, cuando el número de
alces (Houston, 1982; Painter et al., 2014) era comparable al del período 1998–2003. Se
produjo el reclutamiento por edades. Una posible explicación es que las distribuciones de
4.2. Limitaciones del estudio
alces fueron diferentes entre estos dos períodos. En la década de 1950, la mayoría de los
alces pasaban el invierno dentro de los límites del parque y muchos se encontraban en la
Si bien tanto la mediación del comportamiento como la densidad pueden haber
parte este de la cordillera (Houston, 1982). En contraste, la distribución de alces desde la
contribuido al resurgimiento del aliso desde 1996, nuestra capacidad para separar la
reintroducción de lobos se ha desplazado hacia el oeste y el norte (White et al., 2012;
importancia relativa de cada uno es limitada. El hecho de que el nuestro fuera un estudio
Painter et al., 2015), lo que resulta en densidades de alces más bajas para nuestro rango
observacional en lugar de un experimento controlado limita la fuerza y el alcance de las
de seis sitios de estudio que en la década de 1950. Esta redistribución reciente puede
inferencias posibles a partir de nuestros resultados.
representar una respuesta a escala de paisaje de los alces a los cambios en el riesgo de
depredación.
Puede haber algún error en los datos de la estructura de edad de los tallos más
antiguos debido a nuestros enfoques de muestreo mínimamente destructivos (regresión
edad­diámetro, cicatrices de yemas). Sin embargo, cualquier error debido a la predicción
4.1.2. Efectos de comportamiento de la edad a partir de los diámetros es probablemente pequeño debido a la alta correlación
2
Los animales de presa que se alimentan en entornos de riesgo deben equilibrar las ción entre el diámetro del aliso y la edad (intervalo = 0,75), una estrecha correlación del 95 %.
demandas conflictivas de adquisición y seguridad de los alimentos (Lima y Dill, 1990; de confianza r (IC + 0.9 años) y una regresión con una intersección a través de cero). )
Brown et al., 1999). Los depredadores pueden provocar una fuerte respuesta de dejando poca posibilidad de un error significativo con respecto a sus edades.
comportamiento en la población de presas incluso con efectos limitados en la densidad de
presas (Werner y Peacor, 2003; Creel y Christianson, 2008).
Por ejemplo, la reducción de la búsqueda de alimento por parte de las presas debido a la
presencia de un depredador puede ser fuerte, inmediata y generalizada en la población
de presas (Schmitz, 1998; Preisser et al., 2005). Para las presas, el riesgo de forrajeo se 4.3. Hipótesis alternativas
tiene en cuenta contra la maximización de la tasa neta de consumo de energía (Sih, 1980),
pero la comida varía en palatabilidad, así como en contenido nutricional y energético. Una alternativa a un mecanismo de cascada trófica como causa del aumento del
reclutamiento de alisos implica el cambio climático o cambios climáticos.
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fluctuaciones En este escenario, el reclutamiento de alisos podría mejorar debido
a factores como una temporada de crecimiento más prolongada, una mayor
disponibilidad de agua o nieve profunda que podría proteger a las plantas del
ramoneo y obligar a los alces a abandonar las partes altas de la cordillera. Si bien
la duración de una temporada de crecimiento promedio en la región ha aumentado
levemente (Wilmers y Getz, 2005), el impacto de este cambio en las plantas
debería ser gradual en lugar de abrupto . 3).
El aumento de la disponibilidad de agua también es una explicación poco probable,
ya que se produjo una sequía regional durante 2000–07 (White y Garrott, 2013;
Painter et al., 2014) . Aunque la nieve profunda del invierno de 1996­1997 pudo
haber protegido temporalmente a los alisos de la herbivoría, las acumulaciones
de nieve estuvieron por debajo del promedio durante la mayor parte de la primera
década posterior a la reintroducción del lobo (Fig. 5). También se debe tener en
cuenta que los años previos de altas nevadas en ausencia de lobos antes de
1995 (Fig. 5) no tuvieron un efecto aparente en el reclutamiento de alisos (Fig. 3).
5. Conclusión
La reanudación y el aumento después de 1995 del reclutamiento de alisos de
hoja delgada en partes del norte de YNP es consistente con una cascada trófica
que involucra lobos, ungulados y alisos, mediada por una combinación de efectos
de comportamiento y densidad. El momento del inicio del reclutamiento de alisos
coincidió casi con la reintroducción de lobos, lo que sugiere que la mediación del
comportamiento fue un factor. Sin embargo, la importancia potencial de este
mecanismo en los últimos años se ha visto oscurecida por cambios importantes
en el uso del espacio de los alces en la zona norte, así como una tendencia a la
baja en el número de alces (mediación de la densidad). Con la posible excepción
de los efectos asociados con las fuertes nevadas de 1996­1997, es poco probable
que el aumento del reclutamiento de alisos después de la reintroducción de lobos
haya sido causado por fluctuaciones o tendencias climáticas. Los patrones
observados de reclutamiento de alisos proporcionan evidencia adicional de los
efectos de gran alcance de los depredadores y sus presas en la estructura y el
funcionamiento del ecosistema de Yellowstone. La respuesta de los alisos tras el
regreso de los lobos sugiere que la conservación de los depredadores podría ser
parte de una estrategia de gestión para restaurar las áreas ribereñas y mejorar la
biodiversidad donde los herbívoros han suprimido las plantas forrajeras.
Agradecimientos
Este material se basa en el trabajo financiado por McIntire­Stennis Funds of
the National Institutes of Health, United States Department of Agriculture, con el
número de identificación OREZ­FES­846­S. Agradecemos a Sandie Arbogast por
su asistencia en el desarrollo de los gráficos de las figuras. También apreciamos
los comentarios hechos por Evan Preisser en un borrador inicial y la asistencia
en el análisis estadístico de Christopher Wolf.
Apéndice A. Material complementario
http://dx.doi.org/10.1016/j.foreco.2015.06 http://dx.doi.org/10.1016/j.foreco.2015.06 . 007.
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