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Experiencias infantiles adversas maternas,

Fortalezas familiares y estrés crónico
en los niños
Eileen M. Condon ▼ Margaret L. Holland ▼ Arietta Slade ▼ Nancy S. Redeker ▼ Linda C. Mayes ▼ Lois S. Sadler

Antecedentes: Los investigadores han demostrado que las experiencias infantiles adversas (ACE, por sus siglas en inglés) maternas, como el abuso y la
negligencia, están asociadas con factores de riesgo prenatales y un desarrollo infantil deficiente. Sin embargo, aún no se han explorado las asociaciones
con los resultados fisiológicos y de salud de los niños, incluidos los biomarcadores de estrés crónico o "tóxico".

Objetivos: El propósito de este estudio fue examinar las asociaciones entre las experiencias maternas pasadas, los síntomas actuales del trastorno
de estrés postraumático (TEPT) materno y los indicadores de exposición de los niños al estrés crónico en una muestra multiétnica de madres y niños en
edad escolar temprana (4 a 9 años).

Métodos: Este estudio transversal incluyó díadas materno­infantiles (N = 54) reclutadas de centros de salud comunitarios urbanos en New Haven,
Connecticut. Las madres informaron antecedentes de ACE, fortalezas familiares y síntomas actuales de TEPT. Las medidas de los niños incluyeron
biomarcadores y resultados de salud y desarrollo asociados con el estrés crónico. Se realizaron análisis correlacionales y de regresión.

Resultados: El trauma infantil en las madres se asoció con un mayor percentil de presión arterial sistólica (ρ = 0,29, p = 0,03) y problemas de
comportamiento (ρ = 0,47, p = 0,001) en los niños, mientras que los antecedentes maternos de fortalezas familiares se asociaron con una menor
interleucina (IL)­1β salival (ρ = −0,27, p = 0,055), IL­6 salival (ρ = −0,27, p = 0,054) y puntajes z del índice de masa corporal (ρ = −.29, p = .03) en niños.
Los síntomas de PTSD materno se asociaron con más problemas de comportamiento infantil (ρ = 0,57, p < 0,001) y mayores probabilidades de
antecedentes de asma (ρ = 0,30, p = 0,03).

Discusión: Los resultados indican que las experiencias maternas pasadas pueden tener influencias importantes en la salud del niño y afectar su riesgo de
experimentar estrés tóxico.

Palabras clave: salud infantil madres relaciones madre­hijo estrés fisiológico

Investigación en enfermería, mayo/junio de 2019, Vol 68, No 3, 189–199

experiencias de la infancia (ACE), incluido el abuso,
el abandono y la disfunción del hogar son alarmantemente
Adversocomunes. Casi la mitad (45 %) de todos los niños en los
Estados Unidos han experimentado al menos una ACE, y la
prevalencia es aún mayor entre los niños negros (61 %) e hispanos
(51 %) (Sacks & Murphey, 2018). Las experiencias infantiles
adversas no solo interrumpen la niñez y la adolescencia, sino que
también se asocian con mayores riesgos para la salud a lo largo de
la vida, como la obesidad, la diabetes, el tabaquismo, el abuso de
sustancias, el cáncer y las enfermedades cardíacas (Felitti et al., 1998; Hughes
Eileen M. Condon, PhD, APRN, FNP­BC, es becaria postdoctoral de la Escuela de Enfermería
de Yale, Orange, Connecticut.
Margaret L. Holland, PhD, MPH, MS, es Científica Investigadora Asociada, Escuela de
Enfermería de Yale, Orange, Connecticut.
Arietta Slade, PhD, es profesora clínica, Yale Child Study Center, New Haven, Connecticut.
Nancy S. Redeker, PhD, RN, FAHA, FAAN, es profesora de la Escuela de Enfermería de
Yale y la Escuela de Medicina de Yale, New Haven, Connecticut.
Linda C. Mayes, MD, es profesora y presidenta del Yale Child Study Center, New Haven,
Connecticut.
Lois S. Sadler, PhD, RN, FAAN, Profesora, Escuela de Enfermería de Yale y Centro de
Estudios Infantiles de Yale, New Haven, Connecticut.
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DOI: 10.1097/NNR.00000000000000349
Para aumentar aún más estas preocupaciones, los
investigadores han demostrado recientemente que los efectos
de las ACE pueden extenderse a las generaciones posteriores.
Por ejemplo, las experiencias maternas de maltrato infantil se
asocian con factores de riesgo prenatales, incluidos síntomas
depresivos y dificultades psicosociales, mayor riesgo de quedar
embarazada con una afección de salud crónica y mayores
conductas de riesgo durante el embarazo, como fumar, consumir
alcohol y consumir drogas ilícitas (Chung et al., 2010; McDonnell
y Valentino, 2016; Racine, Madigan, Plamondon, McDonald y
et al., 2017).
Tough, 2018). Las ACE maternas se asocian con resultados
deficientes entre los niños, incluida la disminución del peso al
nacer y la edad gestacional; problemas de salud emocional,
física y del desarrollo durante la infancia; y preocupaciones de
desarrollo durante la niñez (Folger et al., 2018; Madigan, Wade,
Plamondon, Maguire y Jenkins, 2017; Racine et al., 2018; Smith,
Gotman y Yonkers, 2016; Sun et al., 2017).
Los mecanismos que vinculan las ACE maternas con los
resultados del embarazo y el niño siguen sin estar claros, pero
pueden involucrar vías de riesgo biológico o psicosocial (Madigan et
al., 2017). Esto se alinea con la literatura sobre estrés tóxico y carga alostátic

Investigación en Enfermería www.nursingresearchonline.com 189

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190 Ases maternos y estrés crónico en niños
lo que sugiere que la exposición a estresores crónicos a lo largo del tiempo
puede conducir a un desarrollo alterado del cerebro y múltiples
sistemas fisiológicos y, en última instancia, pobre mental y físico
salud a lo largo de la vida (Shonkoff et al., 2012). El
modelo de ecobiodesarrollo también proporciona un marco para entender las
conexiones entre la ecología de un niño (social
y entorno físico), biología y salud/desarrollo
(Shonkoff et al., 2012). Los cuidadores primarios representan un
componente del entorno social del niño y, por lo tanto, el estrés del cuidador
relacionado con las ACE puede convertirse en una fuente de estrés ambiental
para el niño. Por otro lado, positivo
experiencias en la infancia de un cuidador pueden proteger contra
los efectos adversos de los ACE maternos. Por ejemplo, la infancia.
Las fortalezas familiares, como el apoyo y la cohesión, están asociadas
con menos depresión del cuidador, trastorno de estrés postraumático
(TEPT) y menos eventos vitales estresantes, lo que
puede a su vez reducir el estrés experimentado por los niños (Benzies
y Mychasiuk, 2009; Narayan, Rivera, Bernstein, Harris y
Liberman, 2018).
A pesar de la creciente evidencia de los efectos a largo plazo e
intergeneracionales de las experiencias de la primera infancia, una serie de
quedan lagunas en la literatura. Según nuestro conocimiento, con la excepción
de los resultados del nacimiento discutidos anteriormente (Smith et al.,
2016), aún no se han examinado las asociaciones entre las ACE maternas y la
fisiología infantil y los resultados de salud. Síntomas maternos de PTSD, que
pueden reflejar manifestaciones actuales
de la niñez o trauma acumulativo de por vida, también han
no ha sido examinado en asociación con los resultados fisiológicos del niño.
Aunque las fortalezas de la familia están asociadas con
resultados psicosociales, asociaciones con biología infantil también
aún no han sido explorados.
FIGURA 1. Marco conceptual. Los recuadros llenos indican las variables examinadas en el estudio actual (reimpreso con permiso de John Wiley and Sons).
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Si bien las respuestas al estrés pueden jugar un papel clave en la vinculación
historia materna con salud infantil, los mejores indicadores biológicos de estrés
crónico en niños aún no han sido definidos
(Condón, 2018). Los indicadores de estrés pueden incluir mediadores primarios
de la respuesta al estrés, como los glucocorticoides o las citoquinas; resultados
secundarios de la respuesta al estrés, incluyendo
alteraciones del funcionamiento inmunitario, metabólico o cardiovascular; y
puntos finales terciarios que representan el flujo descendente
efectos del estrés crónico, como problemas de comportamiento o
enfermedad crónica (Condon, 2018). En el estudio actual, examinamos medidas
factibles y no invasivas para representar
resultados secundarios y terciarios a través de una gama de fisiológicos
sistemas en un esfuerzo por abarcar la complejidad del estrés
respuesta y obtener información sobre las vías biológicas que unen
antecedentes maternos con la salud del niño.
OBJETIVO
En este estudio, examinamos los datos extraídos de un estudio exploratorio más amplio
estudio diseñado para examinar los factores de riesgo y protección para tóxicos
estrés entre familias multiétnicas de bajos ingresos (Condon,
Sadley y Mayes, 2018). El propósito del presente estudio es
examinar asociaciones entre experiencias maternas pasadas
(ACE y fortalezas de la familia), síntomas de PTSD materno actual e indicadores
del niño de exposición al estrés crónico en un
muestra multiétnica de madres y niños (4 a 9 años
viejo; Figura 1). Poco se sabe sobre el grado en que
la historia materna influye en el desarrollo de los niños más allá
los períodos prenatal e infantil; por lo tanto, un examen de la
El período de edad escolar temprana puede proporcionar información sobre los
efectos a largo plazo de la exposición a las ACE maternas y las fortalezas familiares.
(Condón et al., 2018). Con este enfoque exploratorio, nuestro objetivo
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Investigación en Enfermería • Mayo/Junio 2019 • Volumen 68 • No. 3
es determinar los tamaños del efecto y generar hipótesis que darán
forma a futuras investigaciones sobre la transmisión intergeneracional
del estrés y los factores protectores en familias vulnerables.
MÉTODOS
Diseño, muestra y entorno En este
estudio transversal, reclutamos participantes del brazo del grupo de
control de Minding the Baby (MTB), un ensayo controlado aleatorio
(RCT) (ClinicalTrials.gov Identifier: NCT01458145) de una intervención
de visitas domiciliarias para madres primerizas con factores de riesgo
que incluyen pobreza, antecedentes de trauma o edad materna joven
(Ordway et al., 2014; Sadler et al., 2013). Los participantes eran
elegibles para su inclusión en el estudio actual si (a) el niño tenía
entre 4 y 9 años de edad en el momento de la recopilación de datos,
(b) la madre del niño tenía la custodia o el contacto regular con el
niño, (c) la díada residía dentro del estado y (d) la díada participaba
en el brazo del grupo de control del MTB RCT. De 83 familias elegibles
para participar, reclutamos al 65 % (N = 54) y las inscribimos en el
estudio. Otros no pudieron ser contactados (n = 13), se negaron a
participar (n = 2), no cumplieron con los criterios de inclusión (n = 7)
o expresaron interés pero nunca programaron una visita (n = 7). Para
conocer el protocolo completo del estudio, consulte Condon et al.
(2018).
Procedimientos
Obtuvimos la aprobación de la junta de revisión institucional de la
Universidad de Yale antes de la recopilación de datos. Los padres
dieron su consentimiento informado y permiso para hablar con el niño,
y los niños de 7 a 9 años dieron su consentimiento (Comité de
Bioética, 1995). De acuerdo con el estudio MTB original, las díadas
recibieron una compensación de $50 por su tiempo.
Variables y Medidas
Antecedentes maternos de trauma infantil y fortalezas familiares
Medimos los antecedentes maternos con el Child hood Trauma
Questionnaire (CTQ), una medida retrospectiva de autoinforme
utilizada para identificar antecedentes infantiles de abuso y negligencia.
El CTQ de 28 ítems incluye una puntuación total y cinco subescalas:
abuso sexual, abuso físico, abuso emocional, negligencia física y
negligencia emocional (Bernstein et al., 1994). Siguiendo los métodos
utilizados por Hillis et al. (2010), se creó una subescala adicional que
evalúa las fortalezas familiares mediante el uso de siete ítems en el
CTQ relacionados con los factores de protección familiar (p. ej., “Me
sentí querido” y “Tenía a alguien que me llevara al médico”). Aunque
esta subescala aún no ha sido validada, se usó con éxito para
examinar los factores protectores del embarazo adolescente dentro
de la cohorte original de ACE (Hillis et al., 2010).
La consistencia interna del CTQ fue alta (α = 0,83–0,96).
Síntomas de TEPT materno Medimos los síntomas de TEPT materno
con la Lista de verificación de TEPT ­ Versión civil (PCL­C), un
instrumento de autoinforme de 17 ítems utilizado para evaluar la presenciay la utilización de la atención médica, incluidas enfermedades crónicas, medicamentos
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Ases maternos y estrés crónico en niños 191
de síntomas de TEPT durante el último mes (Weathers, Litz, Herman,
Huska y Keane, 1993). La consistencia interna del PCL­C fue alta (α
= .94).
Indicadores infantiles de exposición al estrés crónico Principales mediadores
de la respuesta al estrés Cortisol. El cortisol capilar es
un indicador no invasivo de la actividad del eje hipotálamo­pituitario­suprarrenal
(HPA) a largo plazo y del funcionamiento neuroendocrino (Meyer, Novak, Hamel y
Rosenberg, 2014). Cortamos una muestra de cabello de 3 cm del vértice posterior
del cuero cabelludo del niño para representar la exposición sistémica al cortisol de
los últimos 3 meses. Se registró información sobre el color del cabello, el uso del
producto, la frecuencia del lavado del cabello y el uso de corticosteroides. El cortisol
del cabello se analizó utilizando un kit de inmunoensayo enzimático de alta
sensibilidad (Meyer et al., 2014).
Citocinas inflamatorias. Medimos un panel de cuatro citocinas proinflamatorias
(interleucina [IL]­1 beta, IL­6, IL­8 y factor de necrosis tumoral alfa [TNF­α]) con
saliva para evaluar el funcionamiento inmunitario de los niños (Haddad, Saadé y
Safieh Garabedian, 2002). La saliva se recolectó principalmente usando un
dispositivo de baba pasivo (n = 47), pero se usaron hisopos orales cuando fue
necesario según las capacidades de desarrollo (n = 7). El investigador principal
(PI), una enfermera de práctica avanzada, realizó un examen oral macroscópico
antes de la recolección de saliva, y se registraron los hallazgos notables (llagas,
caries dental y dientes flojos o faltantes) (Riis et al., 2016). El panel de citocinas se
analizó mediante un inmunoensayo de electroquimioluminiscencia de 4 plex y los
coeficientes de variabilidad intraensayo fueron aceptables (2,8–6,9%).
Resultados secundarios de la respuesta al estrés
Cardiovascular. Se midieron la proteína C reactiva salival (PCR) y la presión arterial
sistólica (PAS) y diastólica (PAD) para evaluar el funcionamiento cardiovascular
(Cook et al., 2000; Muntner, He, Cutler, Wildman y Whelton, 2004). La PCR salival
se recogió de acuerdo con los métodos de recogida de saliva descritos anteriormente
y se analizó mediante inmunoensayo enzimático. La presión arterial fue medida por
el IP con un esfigmomanómetro manual calibrado después de 5 minutos de
descanso. Se tomaron tres medidas sentadas con al menos 1 minuto de diferencia
y se calcularon los percentiles en función de la edad, la altura y el sexo (Bird y
Michie, 2008). Se hicieron esfuerzos para obtener mediciones de la saliva y la
presión arterial a la misma hora del día para cada niño para tener en cuenta la
variación diurna.
Medidas antropométricas. La altura y el peso de los niños se midieron con un
estadiómetro calibrado y una báscula. Los percentiles del índice de masa corporal
(IMC) y las puntuaciones z se determinaron en función de las tablas de crecimiento
de los Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades apropiadas para
la edad y el sexo (Kuczmarski, 2002).
Criterios de valoración terciarios de la respuesta al
estrés Salud física. Las madres informaron sobre el historial de salud de los niños
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192 Ases maternos y estrés crónico en niños
uso y frecuencia de visitas al departamento de emergencias, lesiones/accidentes y
hospitalizaciones.
Comportamiento y rendimiento escolar. El comportamiento infantil se evaluó
utilizando versiones de informes para padres apropiadas para la edad de la
Lista de verificación de comportamiento infantil (CBCL), un cuestionario de
99 ítems diseñado para evaluar problemas de comportamiento totales,
internalizantes (ansiosos y depresivos) y externalizantes (agresivos e
hiperactivos) (Achenbach & Ruffle, 2000). Las madres informaron sobre el
rendimiento escolar de los niños utilizando la sección de antecedentes académicos de CBCL.
pruebas de hipótesis múltiples debido al riesgo de perder una asociación. Para
El alfa de Cronbach fue alto en el estudio actual (α = 0,90–0,95).
Procedimientos de laboratorio Las
muestras de cabello y saliva fueron desidentificadas y almacenadas en un lugar
seguro inmediatamente después de la recolección. Las muestras de cabello se
almacenaron a temperatura ambiente y las muestras de saliva se almacenaron en
un congelador bajo cero a ­80 grados centígrados. Véase Condón et al. (2018)
para obtener más información sobre los procedimientos de recolección y almacenamiento.
indicaron que era necesaria una frecuencia del 25% (n > 13) para detectar
Análisis de datos
Analizamos todos los datos usando SAS 9.4. Los datos se distribuyeron
normalmente para el IMC del niño, el percentil de la PAD, los problemas de
comportamiento total y los comportamientos de internalización. Se aplicaron
transformaciones logarítmicas naturales para mejorar la normalidad de las
distribuciones de citoquinas salivales, cortisol en el cabello y problemas de conducta externalizados.
Las distribuciones de las variables restantes no mejoraron con las transformaciones.
Para todos los indicadores infantiles de estrés tóxico, se utilizaron pruebas t
de dos muestras para comparar las diferencias por sexo del niño, grupo de edad y
raza/origen étnico. Dicotomizamos la edad del niño en dos grupos (4 a 6 años y 7
a 9 años) según la etapa de desarrollo y la distribución de datos. La raza/etnicidad
se clasificó como hispana, negra no hispana y otra raza/mestizo; sin embargo, no
usamos el grupo de otra raza/mestizos para los análisis de comparación debido al
pequeño tamaño de la muestra (n < 5).
Análisis de biomarcadores Examinamos los biomarcadores en busca de factores
que puedan confundir los resultados, como la inflamación oral local o las rutinas de
cuidado del cabello. Usamos pruebas t de dos muestras para comparar los niveles
de biomarcadores salivales para niños con y sin dientes faltantes, dientes flojos,
caries sin obturar, trabajo dental reciente (última semana) y otros problemas bucales
(coronas, empastes y aparatos ortopédicos).
Usando pruebas t de dos muestras o análisis de pruebas de varianza, comparamos
los niveles de cortisol en el cabello en busca de diferencias según la forma del
cabello (rizado, ondulado o liso), color, estilo, frecuencia de lavado, uso del
producto, longitud (si el cabello <3 cm) y uso de corticosteroides. Los factores
asociados con niveles de biomarcadores significativamente diferentes se
controlaron en análisis de regresión.
Faltan datos de biomarcadores Una familia optó por no participar en la parte de
biomarcadores del estudio. Excluimos los biomarcadores de variación de saliva
para un niño debido a un diagnóstico de faringitis estreptocócica dentro de los 2
días posteriores a la visita de investigación, y el laboratorio informó que la cantidad
de saliva no era suficiente para un niño
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en todos los biomarcadores salivales y para otro niño en CRP solamente.
No se obtuvieron muestras de cabello en ocho niños debido a los peinados
afeitados y en un niño debido a la negativa de los padres, y se excluyeron cuatro
muestras de cabello por el uso informado de corticosteroides.
Análisis de correlación y regresión Usamos el coeficiente de rango de Spearman
(ρ), una medida no paramétrica de correlación, para examinar las asociaciones
entre la variable materna e infantil.
capaces. Debido a la naturaleza exploratoria del estudio, no ajustamos para
todas las correlaciones con un valor de p inferior a 0,1, se realizaron análisis de
regresión con antecedentes maternos y síntomas de TEPT como variables
independientes y medidas del niño como variables dependientes. Se realizaron
regresiones lineales simples para las variables dependientes continuas
(biomarcadores, IMC, presión arterial y CBCL) y regresiones logísticas simples
para las variables dependientes dicotómicas (antecedentes de salud). Para los
resultados dicotómicos de salud y escuela, los análisis de potencia post hoc
asociaciones mediante la regresión logística. Por lo tanto, no se realizaron análisis
donde los números absolutos eran muy pequeños y los tamaños del efecto
calculados probablemente no fueran significativos; esto excluyó algunas variables
del historial de salud, la utilización de la atención médica y el historial académico.
Tamaño y poder de la muestra Las relaciones en este estudio no se han examinado
previamente y, por lo tanto, hubo poca información a partir de la cual estimar los
efectos y el poder estadístico para la muestra. Sobre la base de hallazgos previos
de correlaciones entre la depresión materna y el cortisol en el cabello (r = 0,22) en
una muestra multiétnica de niños pequeños (n = 297) (Palmer et al., 2013),
esperábamos que nuestros análisis de correlación tuvieran poca potencia (potencia
= 0,39–0,45), según la muestra disponible.
Sin embargo, el objetivo de este estudio exploratorio fue examinar el tamaño de los
efectos correlacionales, en lugar de obtener efectos estadísticamente significativos.
Aunque consideramos que el valor de p de .05 es el nivel de significancia para este
estudio, también se destacan las correlaciones con valores de p entre .05 y .1, ya
que estos tamaños del efecto pueden ser útiles para futuras investigaciones.
RESULTADOS
Cincuenta y cuatro díadas madre­hijo completaron la recopilación de datos (Tabla
1). Aproximadamente la mitad se identificó como hispano, siendo el puertorriqueño
el grupo étnico informado con mayor frecuencia (n = 21), y la mitad se identificó
como afroamericano o mestizo. Las madres tenían edades comprendidas entre 19
y 33 años, con una media de 26,8 años (DE = 3,3 años), y la edad media de los
niños era de 6,7 años (DE = 2,1 años). La mayoría de las madres eran solteras
(68%) y todas reportaron recibir algún tipo de asistencia pública.
Indicadores infantiles de exposición al estrés crónico Las estadísticas
descriptivas de los indicadores infantiles de exposición al estrés crónico se
presentan en la Tabla 2. Muy pocas medidas fueron
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Investigación en Enfermería • Mayo/Junio 2019 • Volumen 68 • No. 3 Ases maternos y estrés crónico en niños 193

TABLA 1. Características demográficas de las madres y los niños en la muestra del estudio
madres Niños
Característica Media (DE) Rango Media (DE) Mínimo máximo

Años de edad) 26,8 (3,3) 19,3–33,9 6.7 (2.1) 4–9

Educación (años) 13,0 (1,6) 10–16 3.2 (2.0) 0–6

n% norte %
Nivel de grado

No matriculado/otro 6 11.1

Pre­K a primer grado 27 50.0

segundo a cuarto grado 21 38,9

Carrera

Blanco 14 25,9 9 16.7

Negro 26 48.1 27 50.0
Otro 14 25,9 18 33.3

etnia hispana 50 28 51,9

grupo cultural hispano

puertorriqueño 27 77.8 20 71.4
mexicano 27 7.4 2 7.1

Otros/múltiples grupos 4 14.8 6 21.4

Estado civil

Soltero 37 68.5
Casado 12 22.2

Viviendo juntos 5 9.3

significativamente diferente por sexo, edad o raza/etnicidad del niño; de antecedentes de abuso sexual, 52% reportaron abuso físico, 48%
estos, ninguno se incluyó en las correlaciones que cumplieron con los criterios reportaron abuso emocional, 33% reportaron negligencia física,
para realizar análisis de regresión (p < .1). Por esta razón, y el 43% reportó negligencia emocional. En el PCL­C, el 28% de
así como el pequeño tamaño de la muestra del estudio, no ajustamos para las madres cumplieron con el Manual Diagnóstico y Estadístico de Enfermedades Mentales

estas características en los modelos de regresión. Criterios de trastornos para el PTSD (Weathers et al., 1993).

Factores de confusión de biomarcadores Los análisis de biomarcadores salivales

no revelaron diferencias significativas en IL­1β, IL­8, TNF o CRP Correlaciones entre variables de estudio
niveles para niños a los que les faltan dientes (n = 13), dientes flojos ACE Materno e Indicadores Infantiles de Exposición a
(n = 18), caries sin obturar (n = 6), trabajo dental reciente (n = 5), Estrés crónico Mayor trauma infantil materno (CTQ total

u otros problemas bucales (n = 6) en comparación con los niños que puntuación) y las puntuaciones de abuso emocional se asociaron con percentiles

no tenía estas características. Diferencias significativas en IL­6 de presión arterial sistólica significativamente más altos en niños

se observaron niveles en niños con caries sin obturar (t = 2.34, (ρ = .29, p = .03 y ρ = .28, p = .04, respectivamente). Pequeño a
se detectaron tamaños de efecto moderados para asociaciones entre
p = .02) cuando se compara con el resto de la muestra, y esto
posteriormente se ajustó en los análisis de regresión. Los niveles de cor tisol en trauma infantil materno (todos los tipos) y total del niño (ρ = .29

el cabello diferían según la forma del cabello (F = 9.49, p = .001) y la frecuencia a 0.52, p < .001 a .03), internalizando (ρ = .18 a 0.51,

del lavado del cabello (F = 4.15, p = .008), pero las correlaciones p < .001 a 0.2), y externalización transformada logarítmicamente (ρ = .23

incluir esta medida no cumplió con los criterios para realizar
análisis de regresión (p < 0,1).
Características maternas
Las estadísticas descriptivas para las medidas de autoinforme materno son
se informa en la Tabla 2. Para las ACE, las puntuaciones medias de la subescala CTQ son
presentado en la Tabla 2, pero este instrumento también se puede utilizar para
evaluar las ACE de acuerdo con puntajes de corte estandarizados (ver
Bernstein et al., 1994). Usando este método, el 18% de las madres
reportaron niveles bajos a moderados de trauma infantil, 22% reportaron niveles
moderados a severos, y 15% reportaron niveles severos a
niveles extremos. Por tipo de maltrato, el 28% de las madres reportaron un
a .43, p < .001 a .09) problemas de conducta.
Encontramos otras asociaciones con un efecto pequeño pero notable
tamaños, incluso entre el abuso sexual infantil materno y
niveles de IL­6 infantil transformados logarítmicamente (ρ = .24, p = .09), materno
Abuso físico infantil e historial infantil de alergias.
(ρ = .25, p = .06), y antecedentes de abuso emocional materno y
antecedentes de asma infantil (ρ = .25, p = .06). Los percentiles de presión
arterial sistólica infantil se asociaron con antecedentes maternos más altos
de abuso físico infantil (ρ = .25, p = .07) y emocional
negligencia (ρ = .23, p = .09), y aumento de la sangre diastólica infantil
percentiles de presión se asociaron con mayor
Puntaje total CTQ (ρ = .27, p = .054) y abuso sexual infantil

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TABLA 2. Estadísticas descriptivas sobre las medidas del informe materno, los biomarcadores infantiles y la salud infantil/historial escolar

Variables norte Significar Dakota del Sur

Rango posible

Medidas del informe materno

Cuestionario de trauma infantil
Puntaje total 54 45.6 20.6 28–140
Abuso sexual 53 7.77 5.61 5–25

Abuso físico 54 8.62 4.28 5–25

Abuso emocional 54 10.5 5.5 5–25

Descuido físico 54 7.83 4.10 5–25

Descuido emocional 54 10.7 5.4 5–25

Fortalezas de la familia 54 28,0 7.0 7–35

Lista de verificación de PTSD: civil 54 35,0 15.7 17–85

Lista de verificación de comportamiento infantil (puntuaciones t)

Puntaje total 54 52.5 11.1 0–100

Internalización de comportamientos 54 51.6 9.9 0–100

Comportamientos de externalización 54 51.1 10.9 0–100

Biomarcadores infantiles norte Significar Dakota del Sur
Rango de muestra

IL­1B salival 51 79.24 108.27 4,84–675,82

IL­6 salival 51 9.13 11.74 0,88–61,97

IL­8 salival 51 903.03 978.42 113,70–4061,92

FNT salival 51 5.37 5.71 0,61–30,33

PCR salival 50 14.413,57 24.195,58 1.228,17–95.571,74

cortisol capilar 41 57.25 112.67 1.38–598.2

Salud infantil e historia escolar.

Puntuación z del IMC 54 0.75 1.13 −2,54 – 2,97

percentil de presión arterial sistólica 53 63.73 22.16 16–99

Percentil de presión arterial diastólica 53 71.24 15.71 29–99

Número de visitas al servicio de urgencias 35 3.03 2.84 1–10
norte %

Categoría de IMC infantila

Bajo peso (<5%) 2 3.7

Peso normal 28 51.8

Sobrepeso (85%–94%) 11 20.3

Obeso (95%) 13 24.1

Categoría de presión arterial infantilb

prehipertensión 3 5.56

Hipertensión 5 9.36

historial de salud del niño

Asma 15 27,8

Alergias a los alimentosc 11 20.4

Alergias estacionales 14 25,9

Eczema 19 35.2
Utilización de la atención médica infantil

Alguna vez visitó ED 35 64.8

alguna vez hospitalizadoc 6 11.1

¿Alguna vez has tenido un accidente? 9 16.7

Alguna vez ha tenido cirugíac 9 16.7

Historial académico del niño

Problemas de aprendizajec 10 18.5

Nota repetidac 6 11.1

Servicios de educación especialc 8 14.8

Otros problemas escolaresc 7 12.9

Nota. PTSD = trastorno de estrés postraumático; IL = interleucina; TNF = factor de necrosis tumoral; PCR = proteína C reactiva; IMC = índice de masa corporal; DE = servicio de urgencias.
a
Percentiles calculados según las Directrices CDC para edad y sexo (Kuczmarski, 2002).
b
Según el Cuarto Informe sobre el Diagnóstico, Evaluación y Tratamiento de la Hipertensión Arterial en Niños y Adolescentes (Falkner et al., 2004).
C
No incluido en los análisis de correlación por análisis de potencia post hoc.

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Investigación en Enfermería • Mayo/Junio 2019 • Volumen 68 • No. 3 Ases maternos y estrés crónico en niños 195

TABLA 3. Correlaciones de Spearman entre variables maternas (experiencias maternas pasadas y síntomas de TEPT) y variables infantiles
(Mediadores primarios, resultados secundarios y criterios de valoración terciarios asociados con el estrés crónico)

CTQ total CTQ sexual CTQ Físico CTQ Emocional CTQ Físico CTQ Emocional Familia CTQ TEPT
Medida Puntaje Abuso Abuso Abuso Descuido Descuido Fortalezas Lista de Verificación

mediadores primarios
IL­1Ba −0,06 .03 .15 −0,14 −0,08 −0,14 −0,27** −.27**
IL­6a −0,10 .24**,b .09 .03 .08 .05 −0,27**,b .10
EL 8 .02 .06 .14 .01 −0,08 −0,10 −.18 .01
TNFa .11 .06 .20 .07 .11 .01 −.18 −0,04
cortisola capilar −0,02 −0,12 −0,08 −0,05 .12 .06 −0,04 −0,09

Resultados secundarios
PCR −0,05 −0,08 −0,14 .02 −.01 −0,04 .12 .19
IMC .11 .05 .dieciséis .08 −0,02 .09 −.29* .05
PAS % .29* .21 .25** .28* .19 .23** −0,05 .23
PAD % .27** .23** .13 .13 .19 .22 −.01 .08

Criterios de valoración terciarios

Asma .22 .11 .08 .25** .11 .21 .05 .30*

Estacional .13 −0,08 .25** .18 .dieciséis .19 .07 .08
alergias
Eczema −.11 −0,02 −.16 −0,05 −.01 −0,09 −0,36* −0,09
Alguna vez visitó ED −.13 −.13 −.13 −0,09 −0,08 −0,04 .14 −0,08
Nº de visitas a urgencias −0,15 −.13 −.18 −.01 −.03 −0,07 −0,12 .11
Total CBCL .47* .31* .48* .52* .29* .35* .09 .57*
CBCL .51* .18 .41* .51* .29* .37* .02 .64*
interiorizando
CBCL .33* .32* .43* .41* .23** .28* .07 .41*
externalizando

Nota. PTSD = trastorno de estrés postraumático; CTQ = Cuestionario de Trauma Infantil; IL = interleucina; TNF = factor de necrosis tumoral­alfa; PCR = proteína C reactiva;
IMC = índice de masa corporal; PAS = presión arterial sistólica; PAD = presión arterial diastólica; DE = servicio de urgencias; CBCL = Lista de Verificación de Comportamiento Infantil;
% = percentil.
a
La variable se transformó logarítmicamente.
b
Consulte la Tabla 4 para ver el modelo ajustado.

*p < .05.
** p < .1.

historia (ρ = .23, p = .09). Las correlaciones se presentan en la Tabla 3 en ninos. Los síntomas de TEPT materno también se asociaron
y los modelos de regresión se presentan en la Tabla 4. con mayores probabilidades de antecedentes de asma infantil (ρ = 0,30, p = 0,03).

Antecedentes maternos de fortalezas familiares e indicadores del niño de exposición DISCUSIÓN

al estrés crónico Antecedentes maternos de
fortalezas de la familia de la infancia se asoció con significativamente
menor IMC (ρ = −0,29, p = 0,03) y menores probabilidades de eccema
(ρ = −.36, p = .007) en niños. Aunque no fue estadísticamente significativo, también se
observó un mayor historial de fortalezas familiares en las madres.
se correlacionó con una menor IL­1β transformada logarítmicamente (ρ = −0,27, p = 0,055)
y los niveles de IL­6 transformados logarítmicamente (ρ = −0,27, p = 0,054) en sus
niños. Cabe destacar la asociación entre las fortalezas familiares
y los niveles de IL­6 transformados logarítmicamente se volvieron significativos al
controlar la caries dental no obturada (β = −0,87, p = 0,02) (Tabla 4).
Los resultados de este estudio exploratorio sugieren que el pasado materno
experiencias pueden influir en el riesgo de un niño de experimentar experiencias tóxicas
estrés, ya que las ACE maternas se asociaron con una sangre más alta
niveles de presión y problemas de comportamiento en los niños, mientras que
las fortalezas familiares se asociaron con un IMC más bajo y marcadores inflamatorios
en los niños. Mientras que los tamaños del efecto detectados
eran generalmente pequeños, esto es consistente con los efectos detectados
en otros estudios de biomarcadores pediátricos y refleja la complejidad de los factores
que influyen en el desarrollo de la fisiología (Condon,
2018). Aunque se necesita investigación adicional, estos hallazgos

indican que las vías inmunitarias y metabólicas pueden ser mecanismos fisiológicos

Síntomas de TEPT materno e indicadores infantiles de importantes que vinculan las experiencias maternas pasadas
Exposición al estrés crónico Los síntomas de TEPT materno fueron con la salud infantil. Aquí, discutimos algunas posibles vías psicosociales a través de

asociado con un total de CBCL significativamente mayor (ρ = .57, las cuales las ACE maternas y el historial de trauma pueden conducir a un aumento
p < .0001), internalización (ρ = .64, p < .0001) y externalización transformada logarítmica del estrés y trastornos fisiológicos.

(ρ = .41, p = .002) puntajes de comportamiento desarrollo en los niños.

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TABLA 4. Análisis de Regresión entre Variables Independientes Maternas (Pasado

experiencias y síntomas de TEPT) y variables dependientes del niño (indicadores de exposición a
Estrés crónico)

Independiente Dependiente Regresión Razón de probabilidades

Variable Variable norte B pag R2 Modelo (95% IC)

CTQ totala PAS % 53 16.22 .02 .10 Lineal

PAD % 53 9.31 .07 .06 Lineal
Total CBCL 54 13.05 .0001 .25 Lineal
CBCL internalizando 54 11,77 ,0001 ,25 Lineal
CBCL externalizandoa 54 0.18 IL­6a .007 .13 Lineal
CTQ abuso sexualb 51 0,36 .16 .14 Arco lineal

Total CBCL 54 8.31 .01 .12 Lineal

CBCL externalizandoa 54 0,16 53 .01 .11 Lineal
CTQ abuso físicoa PAS % 13,74 .06 .07 Lineal
Alergias estacionales 54 0.08 .24 QUE Logístico 1,08 [0,95, 1,23]
Total CBCL 54 12,45 ,0004 ,22 Lineal
CBCL internalizando 54 11,63 ,0002 ,24 Lineal
CBCL externalizandoa 54 0.18 53 .008 .13 Lineal
CTQ abuso emocional PAS % 1.35 .01 .11 Lineal
Asma 1.15 .07 NA Logística
Total CBCL 54 1.14 <.0001 .32 Lineal
CBCL internalizando 54 1.06 <.0001 .35 Lineal
CBCL externalizandoa 54 0.02 CTQ .002 .16 Lineal
negligencia físicab CBCL total 54 8.97 .004 .15 Lineal
CBCL internalizando 54 9.27 .0007 .20 Lineal
CBCL externalizandoa 54 0.12 53 .08 .06 Lineal
CTQ negligencia emocional PAS % 1.07 .053 .07 Lineal
Asma 0.10 .07 N/A Logístico 1,11 [0,99, 1,23]
Alergias estacionales 0.10 .08 N/A Logístico 1,11 [0,98, 1,24]
Total CBCL 54 0,86 .001 .18 Lineal
CBCL internalizando 54 0,91 ,0001 ,25 Lineal
CBCL externalizandoa 54 0.01 54 .03 .08 Lineal
Puntos fuertes de la familia CTQ IMC z­score −0.04 .06 .07 Lineal
a
IL­1b 51 −0,88 .07 .07 Lineal
a
IL­6 51 −0,87 .02 .15 Arco lineal

Eczema −0,12 .008 N/A Logístico 0,89 [0,81, 0,96]

a
Lista de verificación de TEPT IL­1B 51 −0,63 .06 .07 Lineal
Asma 54 0.05 .03 N/A Logístico 1.05 [1.01, 1.08]
Total CBCL 54 15.84 <.0001 .37 Lineal
CBCL internalizando 54 15.01 <.0001 .41 Lineal
CBCL externalizandoa 54 0.21 .001 .17 Lineal

Nota. Z­score del IMC ajustado por edad y sexo. Análisis de regresión realizados solo para correlaciones con significativa (<.05) o
valores de p cercanos a los significativos (< 0,1). PTSD = trastorno de estrés postraumático; IC = intervalo de confianza; CTQ = Trauma Infantil
Cuestionario; PAS = presión arterial sistólica; PAD = presión arterial diastólica; CBCL = Lista de Verificación de Comportamiento Infantil; IL = interleucina; IMC = índice de
masa corporal.
a
La variable se transformó logarítmicamente.
b
Escala dicotomizada (ninguno/abuso mínimo o abuso mayor que mínimo) para análisis de regresión debido a la frecuencia de
valores bajos
C
Controlado por caries no obturadas.

Los resultados de este estudio sugieren que la influencia de las ACE
maternas no se limita al período prenatal o de la infancia.
pero puede continuar hasta el preescolar y la edad escolar temprana
años. La historia materna de trauma está asociada con el uso de castigos
corporales y comportamientos parentales hostiles, intrusivos y aterradores
(Chung et al., 2009; Jacobvitz, Leon, & Hazen,
2006); por lo tanto, en algunos casos, las madres con antecedentes de ACE
ellos mismos pueden convertirse en una fuente de estrés para su hijo. En
de esta manera, la crianza negativa o impredecible y perturbada
las relaciones madre­hijo pueden ser vías importantes
a través del cual las ACE maternas conducen a un mayor riesgo de toxicidad
Respuestas al estrés en los niños.

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Investigación en Enfermería • Mayo/Junio 2019 • Volumen 68 • No. 3
Prevención de los efectos negativos asociados con tóxicos
el estrés requiere la presencia de un cuidador comprensivo que ayude a amortiguar
las experiencias estresantes del niño
(Shonkoff et al., 2012). Sin embargo, este almacenamiento en búfer de los padres puede
ser muy desafiante para las madres con traumas no resueltos derivados de las
experiencias de la niñez. Madres con antecedentes de
Los ACE pueden no estar emocionalmente disponibles, experimentar más estrés de
crianza y mostrar una crianza menos sensible y, por lo tanto,
puede tener dificultades para proporcionar un entorno enriquecedor y una base segura
para fomentar el desarrollo infantil saludable (Pereira
et al., 2012). Como estas madres probablemente experimentaron estrés tóxico
durante su propia infancia, también pueden estar mal equipados
para proteger a sus hijos de experiencias estresantes o enseñar habilidades de
afrontamiento efectivas en presencia de factores estresantes.
Cuando las mujeres embarazadas están expuestas a ambientes estresantes, la
exposición de los niños al estrés tóxico puede comenzar tan pronto como el
período prenatal. Sin embargo, la evidencia reciente sugiere que este
puede no limitarse solo a los factores estresantes actuales de las madres; en un estudio
de mujeres embarazadas (N = 185), Bublitz, Parade y Stroud
(2014) encontraron que la historia materna de abuso sexual infantil severo
el abuso se asoció con una mayor respuesta de cortisol al despertar entre las 25 y 35
semanas de gestación. Esta sugerencia
que los antecedentes maternos de ACE pueden no solo afectar a los niños
a través de conductas maternas de riesgo o una maternidad perturbada–
relacin infantil, sino a travs de la exposicin prenatal a las madres
sistemas de respuesta al estrés interrumpidos y programación epigenética alterada
(Glover, O'Connell y O'Donnell, 2010).
Finalmente, los resultados de este estudio también sugieren una transmisión
intergeneracional de factores protectores en familias en riesgo de
estrés tóxico. A veces denominados "ángeles en la guardería",
las experiencias infantiles positivas pueden ayudar a los cuidadores a interrumpir la
naturaleza cíclica del trauma (Lieberman, Padrón, Van
Cuerno y Harris, 2005). Los beneficios derivados de los modelos a seguir de crianza
positiva o el apoyo familiar pueden, a su vez, mejorar
capacidades de las madres para ayudar a sus propios hijos a hacer frente a los
factores ambientales estresantes (Benzies & Mychasiuk, 2009). Familia
fortalezas también pueden indicar que las madres experimentaron menos
estrés tóxico durante su propia infancia, lo que sugiere menos trastornos fisiológicos
maternos y un entorno prenatal más saludable para el desarrollo temprano de sus
hijos.
Futuros estudios que apunten a descubrir los mecanismos bajo
Mentir la transmisión intergeneracional del estrés y los factores de protección será un
foco crítico de investigación con importantes
implicaciones para el desarrollo de intervenciones (Woods­Jaeger,
Cho, Sexton, Slagel y Goggin, 2018). El examen de los miembros de la familia
extendida, particularmente los abuelos, será un
importante área de investigación. También es necesaria la investigación para
comprender la influencia de las fortalezas familiares y los factores protectores en
la presencia de ACE o trauma, ya que a menudo pueden ocurrir simultáneamente
dentro de las familias (Narayan et al., 2018). Como la investigación en esta área
continúa surgiendo, es imperativo que los médicos y los intervencionistas consideren
la influencia de las ACE maternas y
fortalezas de la familia en la salud infantil y tomar una perspectiva de dos generaciones
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Ases maternos y estrés crónico en niños 197
cuando se trabaja con familias vulnerables (Biglan,
Van Ryzin y Hawkins, 2017). La factibilidad y aceptabilidad
de detección de ACE parentales se han demostrado en entornos de atención primaria;
por lo tanto, la evaluación de rutina para el cuidador
Las ACE y las secuelas asociadas, así como la derivación a intervenciones que
promuevan las fortalezas familiares, probablemente serán un enfoque vital para
prevenir la transmisión intergeneracional del trauma.
maltrato y estrés tóxico (Gillespie & Folger, 2017).
Fortalezas y limitaciones
Este estudio se vio fortalecido por el uso de ambos subjetivos y
indicadores objetivos de exposición al estrés crónico y es uno de
los primeros estudios para medir el cortisol capilar y las citocinas salivales
en niños de minorías étnicas que viven en ambientes estresantes. Como
actualmente no existen rangos de referencia pediátricos estandarizados
para los biomarcadores de cabello y saliva explorados en este estudio, el
Los resultados de este estudio hacen una valiosa contribución a los biomarcadores.
ciencia, especialmente con respecto a los niveles en niños de minorías étnicas
con quien la investigación de biomarcadores ha sido muy limitada (Gray
et al., 2018; Riis et al., 2016). Nuestro tamaño de muestra limitado impidió
modelado más complejo, como incluir múltiples medidas
de estrés en un modelo de regresión simple; dichos modelos podrían proporcionar
información adicional y deberían considerarse en investigaciones futuras con suficiente
poder estadístico.
Es notable que el cortisol del cabello, una medida de HPA crónica
funcionamiento del eje a lo largo del tiempo, no produjo ninguna correlación significativa
en esta muestra. Se cree que el cortisol capilar ofrece una ventaja sobre el cortisol
salival, ya que el cortisol salival es sensible a
ritmos diurnos y el ambiente oral y requiere la recolección de múltiples muestras a lo
largo del tiempo (Condon, 2018). Mientras
otros estudios han detectado relaciones entre cabello infantil
niveles de cortisol y otras exposiciones psicosociales (Karlén et al.,
2015), se desconocen las asociaciones con antecedentes maternos. Como varios
niños no pudieron proporcionar muestras de cabello debido al corto
longitud del cabello, puede ser que el tamaño de nuestra muestra fuera demasiado pequeño
para detectar asociaciones significativas en medio de complejos cambios maternoinfantiles.
relaciones Dado el rango de edad de nuestra muestra, también es posible que los
factores estresantes relacionados con los compañeros, la escuela u otros aspectos de la vida.
el entorno social puede tener una mayor influencia en los niños en edad escolar que
los factores estresantes relacionados con el cuidador. Se necesita una investigación
futura que involucre muestras más grandes de niños de minorías étnicas que viven en
ambientes estresantes para comprender mejor
el papel del cortisol en el cabello como un indicador útil de la exposición a
estrés crónico en niños (Gray et al., 2018).
Finalmente, este estudio está limitado por el uso de medidas de autoinforme
para evaluar la salud del niño y el historial conductual. Futuro
la investigación se fortalecería con la inclusión de medidas más objetivas, como la
revisión de registros médicos para el historial de salud o el comportamiento infantil
informado por el maestro, así como el uso de
medidas validadas de las fortalezas de la familia, como el Benevolent
Escala de experiencias de la infancia (Narayan et al., 2018). Futuras investigaciones
que den cuenta de la influencia de la salud mental materna
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198 Ases maternos y estrés crónico en niños
Los síntomas de salud también son necesarios para comprender mejor
estas complejas relaciones.
CONCLUSIÓN
Los resultados de este estudio exploratorio sugieren que las ACE
maternas y los síntomas de TEPT pueden contribuir a las alteraciones
fisiológicas y los resultados de salud asociados con la exposición al
estrés crónico en los niños. Nuestros hallazgos pueden usarse para
diseñar estudios futuros para comprender mejor la compleja interacción
entre los factores biológicos, epigenéticos y psicosociales que
contribuyen a la transmisión intergeneracional del trauma y el estrés
tóxico, así como los factores protectores que pueden ayudar a prevenir
la transmisión del trauma en familias vulnerables.
Aceptado para su publicación el 11 de septiembre de 2018.
Los autores desean agradecer a Andrea Miller por su ayuda con el reclutamiento y la
recopilación de datos y al Laboratorio de Biocomportamiento de la Escuela de Enfermería de
Yale por proporcionar los recursos necesarios.
Los autores también agradecen a las familias que participaron en este estudio por contribuir
con su tiempo y experiencia.
La investigación que se informa en esta publicación fue financiada por el Instituto Nacional
de Investigación en Enfermería de los Institutos Nacionales de Salud con el número de
concesión F31NR016385. Este trabajo también fue apoyado por la Fundación NAPNAP, la
Fundación de Enfermeras de Connecticut, el Programa de Becarios Líderes de Enfermeras
Jonas y el capítulo Alpha Nu de Sigma Theta Tau International.
La junta de revisión institucional de la Universidad de Yale aprobó todas las investigaciones
reportadas en este manuscrito.
Los autores no tienen ningún conflicto de intereses que informar.
Autor para correspondencia: Eileen M. Condon, PhD, APRN, FNP­BC, Yale
School of Nursing, 400 West Campus Drive, Orange, CT 06477 (correo
electrónico: Eileen.Condon@yale.edu).
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