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Ciencias de la reproducción animal 207 (2019) 162–170

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Ciencias de la reproducción animal

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Artículo de revisión

Transferencia inmune pasiva en cachorros

Silvia Chastant⁎, Hanna Milla

NeoCare, UMR INRA/ENVT 1225 Interacciones huésped-patógenos, Escuela Nacional de Veterinaria de Toulouse, 23 Chemin des CAPELLES, BP 87614, 31076, Toulouse
Cedex, Francia

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Palabras clave: El cachorro, nacido sin inmunoglobulinas G (IgG), adquiere una inmunidad sistémica pasiva gracias a la ingesta de
Neonatología calostro durante los dos primeros días de vida. La calidad de la inmunotransferencia pasiva (es decir, la concentración
Calostro de IgG en sangre a los dos días de edad), muy variable entre camadas y entre cachorros dentro de las camadas,
Inmunoglobulinas G
depende principalmente del tiempo transcurrido entre el nacimiento y la ingestión de calostro, con una influencia
Crecimiento
limitada de la concentración de IgG en el calostro. Déficit en la transferencia inmune pasiva, impactando en la salud
Tubo digestivo
del cachorro y del neonato al morta lity rate, puede diagnosticarse indirectamente a través de la gammaluación
Perro
ensayo de glutamiltransferasas y Eva sanguínea de la tasa de crecimiento durante los dos primeros días de vida. En el
ausencia de calostro materno, hay pocas fuentes inmunitarias homo y heteroespecíficas disponibles y el
almacenamiento de calostro canino sigue siendo la solución óptima. Mientras que la transferencia inmune pasiva es
crucial para la supervivencia durante el período neonatal, más tarde interfiere con la respuesta a la vacunación.
Además de la transferencia inmunitaria pasiva sistémica, los anticuerpos maternos (principalmente IgA)
proporcionarían inmunidad local (digestiva), asegurando la protección a mediano plazo del intestino de los cachorros
junto con un entrenamiento probablemente a largo plazo del sistema inmunitario digestivo.

1. Introducción

El período neonatal en la especie canina, definido como las primeras tres semanas de vida, es un período crítico con alto riesgo de
mortalidad: alrededor del 10% de todos los cachorros nacidos vivos mueren entre el nacimiento y los 21 días de edad (Mugnier et al., 2018). La
tasa de supervivencia durante este período depende de la capacidad del recién nacido para adaptarse a la vida extrauterina. Una vez que el
sistema cardiorrespiratorio ha podido cambiar de una provisión de oxígeno placentario a uno aéreo, el perro recién nacido enfrenta nuevos
desafíos, tanto inmunológicos como nutricionales. Desde el punto de vista nutricional, la circulación de nutrientes a través de la placenta se
interrumpe al nacer; el suministro de nutrientes depende de la implementación de nuevas estrategias por parte del recién nacido, incluido el
enfoque de la glándula mamaria, la lactancia y la digestión de la leche. La situación inmunológica del perro recién nacido es crítica, ya que la
estructura endoteliocorial de la placenta limita drásticamente la transferencia transplacentaria de macromoléculas, incluida la
inmunoglobulina G (IgG), al torrente sanguíneo del recién nacido.Poffenbarger et al., 1991;Bouchard et al., 1992;Chastant-Maillard et al., 2012;
Mila et al., 2014a). La transferencia de inmunidad pasiva de la madre a la descendencia es, por lo tanto, esencialmente lactogénica en la
especie canina, el calostro asegura tanto los nutrientes como la provisión de inmunidad: a los dos días de edad, la concentración sérica media
de IgG en el cachorro aumenta hasta 6-16 g/L, con 85-95% de las inmunoglobulinas que se originan de la transferencia calostral (Pollock y
Carmichael, 1982;Poffenbarger et al., 1991;Schäfer-Somi et al., 2005a;Greene y Schultz, 2006;día, 2007;Chastant-Maillard et al., 2012;Figura 1).
Incluso cuando se evalúan al máximo (dos días de edad), las concentraciones de inmunoglobulinas o títulos de anticuerpos específicos
adquiridos por el cachorro después del calostro

⁎Autor correspondiente.
Correos electrónicos:s.chastant@envt.fr (S. Castaño),h.mila@envt.fr (H. Mila).

https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2019.06.012
Recibido el 18 de marzo de 2019; Recibido en forma revisada el 12 de junio de 2019; Aceptado el 12 de junio de 2019
Disponible en línea el 13 de junio de 2019
0378-4320/ © 2019 Elsevier BV Todos los derechos reservados.
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Figura 1.Patrón de concentraciones de inmunoglobulinas G, M y A en sangre de cachorros.n=57 cachorros Beagle de un criadero, con lactancia libre.
Media ± desviación estándar. Ensayo ELISA (método descrito enChastant-Maillard et al., 2012).

la ingesta sigue siendo inferior a la del perro adulto, alcanzando entre el 50 y el 77% del nivel materno (Mila et al., 2014a;Gillespie et al., 1958).

A diferencia del lechón o la ternera, la transferencia inmune pasiva (PIT) se investigó en el perro solo recientemente. El objetivo de esta revisión es
presentar diferentes factores que influyen en la calidad de la PIT (definida como la concentración sérica de IgG adquirida a los dos días de edad),
describir el impacto de la PIT en la salud de los cachorros y comentar las alternativas al calostro. También se abordará la fisiología de la PIT en el perro y
los métodos para su evaluación.

2. Definición de transferencia inmune pasiva en el perro

Un PIT adecuado es esencial para el cachorro, ya que su baja calidad se asocia con un mayor riesgo de mortalidad neonatal: la mortalidad entre el nacimiento y
las tres semanas de vida en cachorros con una concentración sérica de IgG igual o inferior a 2,3 g/l fue del 44,4 % frente al 4,9 % en cachorros con mayor
concentración de IgG (p = 0,001;Mila et al., 2014a) ; la concentración media de IgG en sangre en el Día 2 de vida fue de 2,32 g/L en los cachorros que murieron entre
el Día 2 y el 21 frente a 6,94 g/L para los cachorros que seguían vivos a los 21 días de edad). El nivel mínimo de protección de las concentraciones de IgG es muy
diferente dependiendo de la especie: 4-8 g/L en el potro, 10 g/L en el ternero y 15 g/L en el lechón (Tejedor et al., 2000;Cabrera et al., 2012;Liepman et al., 2015).

Para determinar una prevalencia real del déficit en PIT, aún quedan por obtener datos sobre un gran número de cachorros de diferentes condiciones
de perrera. Este déficit fue diagnosticado en uno de cada 20 cachorros (5%) segúnGooding y Robinson (1982)y en 26 de 149 cachorros (17,4%) segúnMilla
et al. (2014a). De hecho, la prevalencia del déficit en PIT varía mucho entre perreras, pero también puede variar entre razas, ya que solo 4 de 90
cachorros labradores (4,4 %) presentaron concentraciones de IgG por debajo de 2,3 g/L (datos no publicados). En caso de lactancia libre (no controlada
por el criador), la calidad del PIT es muy variable entre camadas, pero también entre cachorros de la misma camada, tanto evaluada a través de la
concentración sérica de IgG (inmunidad general) como a través del título de anticuerpos específicos contra CPV2 (inmunidad específica). ;Figura 2) (Mila
et al., 2014b).

Figura 2.Heterogeneidad de la transferencia inmunitaria pasiva (evaluada a través de la concentración de IgG en sangre en el día 2 de edad) entre camadas e intracamada.norte =54
cachorros Beagle de 9 camadas de un criadero, con lactancia libre. La línea horizontal indica el umbral que define el fracaso de la transferencia inmune pasiva (2,3 g/L). En las
Camadas 5, 6 y 9, todos los cachorros alcanzaron una transferencia inmune pasiva suficiente; en la Camada 4, todos fallaron en la transferencia inmune pasiva; dentro de las
camadas 1 y 7, la transferencia de inmunidad pasiva fue heterogénea, algunas por encima y otras por debajo del umbral.

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3. Evaluación de la transferencia inmune pasiva

Aunque la IgG no es la única molécula con actividad inmunológica proporcionada al recién nacido a través de la ingesta de calostro (ver más abajo), su absorción
es testigo de la ingesta de calostro, lo que hace que el ensayo de concentración sérica de IgG a los 2 días de edad sea el método de referencia para la evaluación de
PIT (Poffenbarger et al., 1991;Chastant-Maillard et al., 2010;Mila et al., 2014a). El ensayo de IgG realizado mediante un método inmunoenzimático (ELISA - Enzyme-
Linked ImmunoSorbent Assay) no es un proceso automatizado y requiere unas seis horas de trabajo de laboratorio, lo que limita su uso a fines científicos. En la
práctica, la PIT puede evaluarse indirectamente a través de la actividad de las gamma-glutamiltransferasas (GGT) sanguíneas a los dos días de edad: la actividad de la
GGT en el calostro canino es diez veces mayor que la de la sangre femenina, mientras que la actividad de la GGT en el suero de los cachorros al nacer es casi ausente.
Cualquier aumento de la actividad de la GGT en el suero del recién nacido es indicativo de una ingestión de calostro (Centro et al., 1991), con una actividad por debajo
de 62U/L diagnosticándose un déficit en PIT con una sensibilidad del 87,5% y una especificidad del 80% (Mila et al., 2017b). PIT también se puede evaluar a través del
título de anticuerpos específicos. De hecho, a los dos días de edad, la concentración sérica de IgG y el título de anticuerpos específicos contra CPV2 se correlacionan
positivamente, con un diagnóstico concordante de PIT adecuado en el 88 % de los cachorros; El PIT adecuado se definió como una concentración de IgG > 2,3 g/l para
la inmunidad general y un título de anticuerpos contra CPV2 > 1:80 para la evaluación de la inmunidad específica (Mila et al., 2018).

Quedan por desarrollar pruebas fáciles de usar, pero también no invasivas, de la evaluación de la calidad del PIT para la especie canina. Es decir, todos los
métodos mencionados anteriormente requieren la toma de muestras de sangre del recién nacido, en un cachorro Terranova con un peso medio al nacer de 630 g, así
como en un chihuahua de 120 g (peso medio al nacer en Francia, A. Mugnier, comunicación personal). Sabiendo que los criadores de perros tienen prohibido extraer
muestras de sangre en la mayoría de los países, y teniendo en cuenta el coste de la consulta veterinaria (idealmente en la perrera, ya que hablamos de cachorros de
dos días) y el coste del análisis de sangre en sí, dicha sangre la detección no se puede implementar en la práctica. Un método más fácil y económico de evaluación PIT
indirecta es el control temprano del crecimiento, es decir, el porcentaje de aumento de peso desde el nacimiento hasta los dos días de edad, ya que el calostro aporta
en conjunto energía e inmunoglobulinas. Una tasa de crecimiento en los dos primeros días de vida inferior al -2,7% permitió identificar el déficit de PIT en el 87-96%
de los casos, tanto en términos de inmunotransferencia general (IgG) como específica (anticuerpos específicos para CPV2) (tabla 1;Mila et al., 2018).

4. Factores que determinan la calidad de la transferencia inmune pasiva

En cualquier especie, la concentración final de IgG en sangre a los dos días de edad depende de la cantidad de IgG ingerida por el recién nacido y de
la proporción de IgG absorbida desde el intestino del recién nacido al torrente sanguíneo. Así, tres factores influyen en la calidad del PIT: i) la calidad
inmunológica del calostro (evaluada a través de la concentración de IgG), ii) el volumen de calostro ingerido por el recién nacido y iii) el tiempo
transcurrido entre el nacimiento y la ingesta de calostro.

4.1. Calidad inmunológica del calostro

4.1.1. Colostrogénesis
Las concentraciones de inmunoglobulina en las secreciones mamarias caninas son elevadas durante los dos primeros días posparto en comparación
con la lactancia posterior, definiendo este período como la fase calostral en la especie canina. Tres clases de inmunoglobulinas están presentes en el
calostro canino (IgA, IgM e IgG), permaneciendo la IgE en concentraciones indetectables (Chastant-Maillard et al., 2010).
Las IgA representan entre el 16 y el 40% del total de inmunoglobulinas del calostro al inicio de la lactancia, convirtiéndose en la principal
clase de inmunoglobulinas en la leche madura (Schäfer-Somi et al., 2005b;Chastant-Maillard et al., 2010). Al igual que las IgM, las IgA son
producidas principalmente localmente por los linfocitos del tejido mamario (Hurley y Theil, 2011). Una vez ingerida en el intestino, la IgA
participa localmente en los mecanismos de defensa inmune del epitelio digestivo. Aparte de este papel local, una parte de la IgA atraviesa la
pared intestinal, siendo absorbida por el torrente sanguíneo y posteriormente redistribuida en las superficies mucosas, digestivas o no (
Salmón et al., 2009; Chastant-Maillard et al., 2012); por ello participan, por ejemplo, en la defensa inmunitaria de las vías respiratorias. La
concentración de IgA en el calostro es entre cinco y diez veces mayor que en el suero de un adulto, mientras que la de IgM es mucho menor
que en el suero, solo alrededor del 15-25% de la concentración sérica.día, 2007).
La IgG, actor principal de la inmunidad sistémica, es la principal clase de inmunoglobulina del calostro (60-75% del total de
inmunoglobulinas). El tejido mamario produce solo una proporción muy pequeña de IgG del calostro, y la gran mayoría se origina en la
sangre materna. Al final de la gestación, las IgG sanguíneas que circulan en el torrente sanguíneo materno quedan atrapadas en el tejido
mamario y se almacenan hasta el inicio de la lactancia. La participación del FcγRnortereceptores (fragmento, receptor cristalizable, neonatal) en
el almacenamiento mamario de IgG sigue sin estar claro y nunca se ha estudiado en la especie canina (Cervenak y Kacskovics, 2009). La caída
de la concentración de progesterona en sangre durante el parto induce el aumento de la secreción de prolactina y el inicio de la lactancia: las
IgG se liberan en la luz de los alvéolos mamarios y se excretan en el calostro (Hurley y Theil, 2011). IgG media

tabla 1
Valor de diagnóstico de la tasa de crecimiento durante los dos primeros días de vida igual o inferior a −2,7 % para el diagnóstico de falla de la transferencia inmunitaria pasiva.n=151
cachorros de varias razas dentro de una perrera. HI: inhibición de la hemaglutinación.

Parámetro Sensibilidad (%) Especificidad (%) Valor predictivo positivo (%) Valor predictivo negativo (%)

Concentración sérica de IgG (< 2,3 g/L) Título de 96.3 83.1 55.3 99.0
anticuerpos específicos de CPV2 (HI < 1:160) 87.2 88.4 72.3 95.2

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Fig. 3.Frecuencia de succión (en % del tiempo de succión) de cada glándula mamaria durante las primeras 24 h de vida. Comportamiento de lactancia de 35 cachorros de Labrador
seguido de observación visual (Viaud, 2018).

concentración en el calostro canino es de unos 20 g/L (Schäfer-Somi et al., 2005a;Chastant-Maillard et al., 2010;Mila et al., 2015), es
decir, 2-3 veces mayor que en el suero materno (entre 0,9 y 6,3 veces según la madre).

4.1.2. Factores de variación de la calidad del calostro

La calidad inmunológica del calostro es asombrosamente variable entre perras: la concentración media de calostro calculada como la media de las
concentraciones obtenidas por separado de los cinco pares de glándulas mamarias de un individuo varía de 3 a 69 g/L, sin ninguna influencia de la raza
o camada tamaño (Mila et al., 2015). La edad puede tener un impacto, con un calostro de mejor calidad inmunológica en las hembras menores de seis
años que en las perras mayores.
Además de esta enorme diferencia interindividual, la concentración de IgG en el calostro también varía para una perra dada entre los diferentes
pares de glándulas mamarias, con un coeficiente de variación intraindividual medio de 42 ± 32%. Para una perra dada, las concentraciones de IgG más
altas y más bajas según lo analizado por pares mamarios difieren en promedio por un factor de 5.9 (Chastant-Maillard et al., 2017). Sin embargo, cuando
se numeraron (M1 torácica anterior a M5 inguinal posterior), ninguno de los cinco pares de glándulas mamarias secretaron sistemáticamente calostro de
mejor (o peor) calidad inmunológica. Por lo tanto, no se puede hacer ninguna recomendación práctica para que los criadores de perros fomenten la
lactancia de un par específico de glándulas mamarias para optimizar el PIT. En la vaca, los cuartos posteriores producen calostro de mayor concentración
de IgG (Gross et al., 2016), mientras que en la cerda, los resultados reportados son controvertidos (Klobasa y Butler, 1987;Wu et al., 2010). Tal diferencia
en la concentración de IgG en el calostro podría deberse a diferencias en la vascularización entre los diferentes pares, o a diferentes densidades en FcγR
nortereceptores

El impacto final de tal variabilidad en la calidad del calostro entre los pezones sobre la calidad del PIT depende del comportamiento de succión del cachorro y,
más precisamente, de la elección del pezón. A diferencia de los lechones o los gatitos, los hermanos de los cachorros no desarrollan ningún comportamiento
competitivo por la apropiación de los pezones. En promedio, un cachorro succiona 5 ± 2 pezones durante las primeras 12 h de vida (antes del cierre de la barrera
intestinal), siendo M5 el más amamantado (Fig. 3). Tales cambios múltiples de pezones contribuyen a borrar el impacto de la diferencia en la calidad inmune del
calostro por pezón. Posteriormente, los datos obtenidos durante el segundo y tercer día de lactancia mostraron que un cachorro succiona un promedio de 2,5 ± 0,8
pezones por sesión de alimentación (Arteaga et al., 2013).
Hasta la fecha, no hay ningún método disponible para la evaluación de la concentración de IgG en el calostro canino en condiciones de perrera. La
refractometría, usada rutinariamente en la vaca y la yegua, no es un método confiable para evaluar la calidad del calostro en la perra (Mila et al., 2015).
Como no se evidenció correlación entre las concentraciones de IgG en suero y calostro en la perra (Chastant-Maillard et al., 2010;Mila et al., 2015), la
predicción de la calidad del calostro según el nivel de IgG en sangre materna tampoco es posible. La evaluación de la repetibilidad de la calidad del
calostro junto con las lactancias de una perra determinada sería deseable para fines de selección reproductiva, pero también para decidir qué neonatos
requerirían la administración de un sustituto de calostro.
Sin embargo, no se ha demostrado una correlación entre la concentración media de IgG en el calostro (valor medio de 5 pares de glándulas
mamarias por perra) y la concentración sérica de IgG en el recién nacido a los dos días de edad en un estudio de 139 perras y sus 651 cachorros de varias
razas (Aggouni, 2016). Tampoco se evidenció ningún efecto sobre la incidencia del déficit de PIT (ver más abajo). De acuerdo con un enfoque teórico
presentado enFigura 4, un cachorro que recibe un volumen adecuado de calostro en el momento adecuado (ver a continuación) cumpliría con los
requisitos de transferencia inmunitaria pasiva (IgG sérica igual o inferior a 2,3 g/L) solo si se le proporciona calostro con más de 3,4 g/L de IgG. Como
solo una de las 139 perras probadas porMilla et al. (2015)tenían calostro por debajo de este umbral, la calidad inmunológica del calostro no parece ser
un factor limitante frecuente para PIT en la especie canina.

4.2. Cantidad de calostro ingerido

La capacidad gástrica en el perro recién nacido se estima en cuatro ml por cada 100 g de peso corporal, con un tiempo medio de vaciado gástrico de
dos horas. Sin embargo, el volumen medio real de calostro ingerido por el perro recién nacido sigue siendo desconocido hasta la fecha. Basado en el
cálculo presentado enFigura 4, la cantidad de calostro de calidad media (concentración de IgG de 20 g/L) necesaria para alcanzar el nivel mínimo de IgG
en sangre (2,3 g/L) es de 1,3 ml por cada 100 g de peso corporal del recién nacido.

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Figura 4.Estimación teórica de la concentración mínima de IgG en calostro para una adecuada transferencia inmune pasiva.
[1] Con un volumen de sangre equivalente al 7% del peso corporal y un hematocrito del cachorro recién nacido al 50%, el volumen total de suero dentro de un cachorro es
3,5 mililitros por 100 g de peso corporal (100 gx 7% x (1–hematocrito)).
[2] La concentración sérica mínima que debe alcanzar el cachorro a los dos días de edad es de 2,3 g/l, lo que representa una cantidad de IgG absorbida de 8,05 mg (2,3 veces el
volumen sérico).
[3] La tasa de absorción de IgG fue del 30 % en promedio entre el nacimiento y las 8 h de vida (Chastant-Maillard et al., 2012). Una cantidad absorbida de 8,05 mg
corresponde a 26,8 mg de IgG ingerida.
[4] Un cachorro ingiere 4 ml/100 g de peso corporal y realiza 2 comidas durante el período de permeabilidad intestinal: las IgG circulantes se absorben de 8 ml de
calostro por 100 g de peso corporal.
[5] La concentración mínima de calostro es de 3,4 g/l (IgG ingerida × 1000/8).

4.3. Tiempo transcurrido entre el nacimiento y la ingesta de calostro

El retraso transcurrido desde el nacimiento disminuye tanto la calidad inmune del calostro como el potencial intestinal para absorber
inmunoglobulinas. En el lado materno, la concentración de IgG en el calostro cae drásticamente después del parto con una disminución media del 60 %
(± 18 %) entre las 4 y las 24 h posparto (Albaret et al., 2016). Por parte del neonato, el cierre de la barrera intestinal es uno de los principales factores
determinantes de la calidad del PIT. La descripción histológica de este fenómeno, no disponible en el perro, es conocida en las especies bovina y porcina.
Al nacer, las uniones estrechas entre los enterocitos y el borde en cepillo de estas células no están desarrollados. Las macromoléculas, incluidas las
inmunoglobulinas, pueden pasar a través de la mucosa digestiva y ser absorbidas por la linfa y luego por el torrente sanguíneo. Este transporte parece
no ser específico y muy probablemente independiente de FcγRnortereceptores (Cervenak y Kacskovics, 2009). La biodisponibilidad de las
inmunoglobulinas del calostro se debe en gran medida a una débil actividad proteolítica del sistema digestivo al nacer, a una microbiota digestiva
inmadura, pero también a una alta concentración de inhibidores de tripsina en el calostro ingerido (1000 veces mayor que en la leche madura de la vaca)
(Levieux y Ollier, 1999). Ya en el nacimiento, durante las primeras horas de vida, la permeabilidad intestinal disminuye: los cachorros al nacer absorben
en promedio el 40 % de la IgG ingerida, mientras que la tasa de absorción cae al 20 % 4 horas después y solo al 9 % 12 horas después. Después de las
primeras 12 a 16 h de vida, la tasa de absorción de IgG está ausente (Chastant-Maillard et al., 2012).
Así, para optimizar el PIT, la ingesta de calostro debe realizarse lo más precozmente posible, y en todo caso durante las primeras 8 h de vida. El comportamiento
de amamantamiento espontáneo en la vida temprana es en gran parte desconocido en la especie canina. Recientemente, observamos durante las primeras 24 h de
vida cinco camadas de Labrador con lactancia libre. En los 35 cachorros incluidos, el primer amamantamiento se observó entre los cinco minutos y las seis horas
después del nacimiento, con un 70% de cachorros amamantando por primera vez durante las dos primeras horas. Durante las primeras 12 h de vida, cada cachorro
amamantó en promedio 80 ± 40 min (11% del tiempo total de vida) en 10 sesiones (Viaud, 2018). El comportamiento de amamantamiento parece promover
naturalmente un PIT adecuado.

5. Consecuencias a largo plazo de la transferencia inmune pasiva

5.1. Transferencia inmune pasiva sistémica

Después del cierre de la barrera intestinal en el recién nacido, la concentración sérica de IgG cae exponencialmente, con una vida media de IgG de
8,4 a 13,4 días. Dependiendo de su especificidad, los anticuerpos derivados de la madre (MDA) persisten hasta los 10-15 días de vida.Gooding y
Robinson, 1982;Pollock y Carmichael, 1982;Greene y Schultz, 2006;Mila et al., 2014b). En el perro, la concentración de MDA cae del 1 al 3% del nivel inicial
tan pronto como 30 días después del nacimiento (Chappuis, 1998). Sin embargo, esta caída de MDA circulante tiende a acelerarse en presencia de
patógenos en el ambiente o por vacunaciones repetidas, por consumo dentro de la respuesta inmune. Los complejos inmunes formados se secretan
luego en la luz intestinal a través de los receptores FcγRn (Rath et al., 2013;Greene y Schultz, 2006). La caída postnatal en MDA parece depender de la
raza, con un tiempo medio más corto en cachorros de rápido crecimiento (Chappuis, 1998). Paralelamente a la disminución de MDA, el perro recién
nacido es capaz de producir sus propios anticuerpos desde el nacimiento, con un aumento significativo de la concentración de anticuerpos visible desde
los 14–21 días de edad (Figura 1).

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Figura 5.Títulos de anticuerpos específicos de CPV2 (histograma) y cargas virales fecales (cuadrados en el día 39, 45, 53 de edad). cachorros (n=79 de varias razas
dentro de una perrera) se clasificaron en dos grupos según su título en el día 2 (inhibición de la hemaglutinación): 45 cachorros con título HI > 1:160 (negro), 34
cachorros con título HI≤1:160 (gris). El título protector es 1:80. La carga viral se evaluó por RT PCR (significativo por encima de 102copias/ml). Datos no publicados de
NeoCare. Los métodos son descritos porMilla et al. (2014b).

La calidad de la PIT a los dos días de edad se correlaciona con el nivel de inmunidad específica y, por tanto, con el estado de salud del recién nacido. En un
criadero con circulación espontánea de CPV2, los cachorros con títulos de anticuerpos específicos de CPV2 superiores a 1:160 a los dos días de edad estuvieron más
protegidos contra la infección por parvovirus y excretaron CPV2 significativamente más tarde en el período previo al destete que los cachorros con niveles más bajos
de MDA (45 vs. 38 días de edad, respectivamente;Figura 5). Las tasas de mortalidad entre los 2 y 56 días de vida también fueron significativamente diferentes en los
dos grupos: 7% (3/45) y 26% (9/34), respectivamente (Mila et al., 2014b). La tasa de supervivencia durante todo el período neonatal está, por lo tanto, marcadamente
influenciada por la calidad del PIT específico, siendo probable que la MDA prevenga la infección gracias a la neutralización del virus (Mila et al., 2014b).

Aunque los cachorros con un PIT adecuado pueden no mostrar ningún signo clínico de infección, aún pueden participar activamente en la circulación
del virus al eliminarlo (Elia et al., 2005). Pueden poner en riesgo a algunos cachorros vulnerables (es decir, con falla de PIT), si se introducen en una
perrera sin experiencia previa con CPV2. De hecho, la persistencia de MDA en el momento de la vacunación alrededor de las 8 semanas de edad es
problemática para los criadores de perros. Aunque los cachorros pueden producir anticuerpos en respuesta a la infección natural o la vacunación desde
el nacimiento (e incluso durante la vida fetal), la seroconversión ocurre solo en presencia de niveles muy bajos de MDA específica (Gooding y Robinson,
1982; Chappuis, 1998;Tomán et al., 2002;día, 2007). Un llamadobrecha inmunológicaaparece, con MDA restante impidiendo el montaje de una respuesta
correcta a la vacunación mientras que ya no proporciona al cachorro una protección inmunológica adecuada (Decaro et al., 2005). Entre 88 cachorros
vacunados contra CPV2 entre las 8 y 10 semanas de edad, ocho cachorros no desarrollaron una respuesta protectora debido a la presencia de MDA (
Thibault et al., 2016). Teniendo en cuenta la presencia tardía de MDA calostral, en 2015 se implementó una tercera vacunación alrededor de las 16
semanas de edad en el protocolo de vacunación recomendado internacionalmente (WSAVA, 2015;día, 2017).

5.2. Transferencia inmune pasiva local

Además de la transferencia de MDA, el calostro también asegura la adquisición de otros compuestos inmunes, sospechosos en la especie
canina según la información obtenida en animales grandes. El calostro -y posteriormente la leche- contribuye a la inmunidad digestiva local
por IgA, participando en la neutralización de enteropatógenos dentro de la luz intestinal. Excepto IgA, otros compuestos del calostro
inespecíficos, como la lisozima y la lactoferrina, participan en la respuesta inmune del recién nacido, aunque se consideran de menor
importancia.Handl et al., 2009). En otros animales domésticos, los glóbulos blancos, como los macrófagos, los neutrófilos y los linfocitos, son
otros compuestos del PIT: estas células son capaces de atravesar la barrera intestinal y potenciar la inmunidad neonatal durante el primer
mes de vida (Liebler-Tenorio et al., 2002;Langel et al., 2015,2016). Liberan IgA localmente cuando entran en contacto con patógenos digestivos
(Wheeler et al., 2007). Globalmente, el calostro aumenta la inmunidad digestiva gracias a la presencia de factores antimicrobianos
inespecíficos, controla el desarrollo de la microbiota digestiva, modula el desarrollo de las placas de Peyer y del epitelio digestivo, participa en
la adecuada respuesta inmune. La estimulación del sistema inmunitario intestinal (el más desarrollado de todo el organismo) durante los
primeros días de vida es fundamental para adaptar la respuesta inmunitaria y limitar infecciones, enfermedades inflamatorias y alergias (Kelly
y Coutts, 2000;Roger et al., 2014). Ante el marcado aumento inexplicable de la prevalencia de enfermedades disinmunes y procesos
inflamatorios (entre ellos la obesidad) en el perro (Sundburg et al., 2016;Banfield, 2018), queda por investigar el impacto de la inmunidad
sistémica, pero también digestiva, establecida durante los primeros días de vida en la salud a largo plazo.

6. Alternativas al calostro para la transferencia inmune pasiva

En algunas situaciones, el calostro no está disponible para los cachorros o en cantidades limitadas. A falta de madre, ausencia de madre

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comportamiento, producción insuficiente de calostro según el tamaño de la camada y la incapacidad del cachorro para mamar, se debe administrar una alternativa al
calostro materno. Un sustituto de calostro óptimo debe proporcionar a los cachorros una energía adecuada pero también un suministro inmunológico, lo que hace
que esta solución nutricional sea un desafío para las industrias veterinarias. Numerosos sustitutos de calostro están potencialmente disponibles, homólogos o
heterólogos, diseñados a partir de secreciones mamarias, sangre o productos de huevo. Solo algunos de ellos fueron evaluados científicamente en relación con el PIT
y/o la salud de los cachorros. Además del efecto sobre el PIT sistémico, sería de interés la evaluación de la acción inmune digestiva local, así como sus consecuencias
a corto y largo plazo sobre el estado de salud del animal suplementado. Cualquiera que sea el tipo de sustituto de calostro, debe administrarse, de manera similar al
calostro materno, durante las primeras ocho horas de vida, a través de un biberón o una sonda de alimentación. Si bien la alimentación con biberón es un
procedimiento más cercano al amamantamiento fisiológico, la alimentación por sonda permite controlar el volumen y el tiempo de ingestión del calostro. Se debe
animar a los criadores de perros, a menudo reacios a la alimentación por sonda, a aprender esta técnica, con el fin de hacer frente a situaciones urgentes y poder
aumentar las posibilidades de PIT adecuado.

6.1. Calostro/leche

6.1.1. calostro canino

El calostro canino congelado es hasta la fecha la mejor alternativa al calostro materno, como se practica en especies bovinas y equinas. El momento
óptimo para la recolección de calostro de la perra donante es un compromiso entre la caída fisiológica en la calidad inmunológica del calostro después
del parto (50% de la concentración inicial de IgG tan pronto como 24 h después del parto) y el tiempo requerido para que la camada de la donante se
recupere. adquirir PIT (cierre de la barrera intestinal a las 12-16 h de vida). La perra donante puede así ser ordeñada durante su segundo día de
lactancia. Preferentemente, el calostro debe obtenerse de perras alojadas en el mismo criadero, recién vacunadas antes del parto, y cuyas camadas
anteriores hayan presentado bajas tasas de mortalidad y alta tasa de crecimiento durante los primeros dos meses de edad.
El ordeño manual de una perra es bastante fácil de realizar, pero la inyección de oxitocina puede ser útil en algunas hembras (1 a 2 UI SC
un par de minutos antes de la extracción de leche). Después de limpiar y secar los pezones, el calostro se recoge en tubos de plástico de 1 a 5
ml para almacenarlo inmediatamente a -20 °C. Se debe tener cuidado con las condiciones higiénicas en la recolección, ya que las secreciones
recolectadas están destinadas a ser administradas posteriormente a personas de alta vulnerabilidad. En medicina humana, la duración
máxima recomendada para el almacenamiento de calostro congelado es de 6 meses; un año en neonatología bovina y equina. Debe evitarse
la descongelación con horno microondas, ya que este proceso destruye el potencial inmunitario de los anticuerpos. Se recomienda más bien
descongelar el calostro a 37 °C, preferentemente utilizando calienta biberones o al baño maría. Después de descongelar,
Hasta la fecha, el banco de calostro es la mejor solución para reemplazar el calostro materno, proporcionando al recién nacido energía e
inmunidad, pero también hormonas y factores de crecimiento, aunque se destruyan los glóbulos blancos.

6.1.2. Secreciones mamarias caninas después de la fase calostral

La concentración media de IgG en la leche madura canina es de 1 a 2 g/l, en comparación con 20 g/l en el calostro, y muy por debajo del umbral
mínimo que evita el fallo de la PIT en los cachorros. No hay datos disponibles en cachorros, pero no se ha evidenciado un aumento significativo en la
concentración de IgG en suero en gatitos tratados con leche madura de una reina donante (Claus et al., 2006).

6.1.3. Secreción mamaria canina de pseudopreñez

La concentración de IgG en secreciones de pseudoembarazo (11,6 ± 9,9 g/L) no fue significativamente diferente de la medida en el calostro (18,0 ±
12,0 g/L), pero sí significativamente mayor que en la leche madura (2,0 ± 1,3 g/L). De manera similar, en cuanto al calostro, la concentración de IgG
puede variar en un factor de 1,6 a 8,8 para una perra determinada (Abrard et al., 2018). La inmunotransferencia obtenida en cachorros tras la ingestión
de secreciones de pseudopreñez se evaluará para validar su interés como sustitutos del calostro.

6.1.4. calostro bovino

El calostro bovino es una fuente alternativa de anticuerpos, fácilmente disponible en grandes cantidades. Sin embargo, su interés inmunológico para el recién
nacido canino, nunca evaluado, probablemente sería limitado, ya que el calostro bovino está libre de anticuerpos dirigidos contra los principales patógenos caninos,
como los anticuerpos dirigidos contra CPV2.

6.1.5. Sustitutos de leche

No hay inmunoglobulinas caninas presentes en leches industriales modificadas a partir de leche bovina. Por lo tanto, no se puede esperar un PIT de estas
fórmulas.

6.2. Suero o plasma canino

A pesar de contener anticuerpos dirigidos contra los patógenos caninos, los productos sanguíneos caninos muestran una concentración de IgG
aproximadamente tres veces menor que la del calostro canino. En el caso de la administración oral de suero canino a cachorros recién nacidos privados
de calostro, el aumento en la concentración de IgG en sangre fue insignificante en comparación con el logrado después de la ingestión de calostro
materno y por debajo del umbral que define la falla en PIT (Poffenbarger et al., 1991;Bouchard et al., 1992; Umbral de IgG a 2,3 g/L deMila et al., 2014a).
La administración oral del plasma canino durante las primeras ocho horas después del nacimiento a cachorros con libre acceso a la madre y al calostro
no permitió reducir la proporción de cachorros con déficit de PIT (Mila et al., 2014a), pero se observó una tendencia a una menor tasa de morbilidad en
cachorros suplementados (Mila et al., 2017a). Solo se sugirió la administración parenteral, con los riesgos asociados, para permitir la PIT: una inyección
subcutánea de 2 ml o 4 ml/100 g de peso corporal al nacer permitió alcanzar concentraciones medias de IgG de 2,6 y 4,5 g/l respectivamente (Bouchard
et al., 1992). Sin embargo, se han informado algunas lesiones graves después de tal

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tratamiento: “impresionantes bolsas subcutáneas de líquido” segúnBouchard et al. (1992)hasta zonas necróticas de piel grandes (> 10 cm) en nuestra
propia experiencia.
No se realizó ningún estudio en cachorros con administración de suero heteroespecífico para adquisición de PIT. En gatitos, el suero equino y los
anticuerpos equinos purificados administrados por vía oral no transfirieron inmunidad pasiva significativa (Crawford et al., 2003). Además de los efectos
sobre la inmunidad sistémica, la suplementación temprana (antes del cierre de la barrera intestinal) con plasma canino se asoció con una mayor
diversidad de comunidades digestivas microbianas, cuyas consecuencias a largo plazo quedan por explorar (Mila et al., 2017a).

6.3. Huevo hiperinmune en polvo

Las gallinas vacunadas contra antígenos caninos producen anticuerpos dirigidos a esos antígenos. Estos anticuerpos (llamados IgY, por inmunoglobulinas de la
yema) se secretan en la yema de huevo en altas concentraciones y, por lo tanto, pueden estar fácilmente disponibles, en grandes cantidades y de forma no invasiva.
Beneficios de CPV2 específicos yE. coli-Recientemente se ha demostrado IgY específica en el neonato canino, ya que los cachorros de razas grandes que recibieron
IgY por vía oral una vez antes del cierre de la barrera intestinal presentaron una mayor tasa de crecimiento durante el período neonatal (D0-D21) que los controles:
824 ± 349 g en cachorros suplementados con IgY vs 662 ± 334 g en controles,n=334 cachorros (Mila et al., 2017a). Dicha alternativa de calostro que contiene CPV2
específico yE. coli-La IgY específica está disponible para criadores de perros (PuppyProTech, Royal Canin, Aimargues, Francia). La suplementación con IgY es una
estrategia validada en otras especies (pero después del cierre de la barrera intestinal;Diraviyam et al., 2014) y prometedor para los recién nacidos caninos ya que IgY
se dirige contra numerosas bacterias patógenas caninas (como por ejemplo Salmonela),virus (coronavirus canino CCoV, herpesvirus canino CHV1…)y parásitos (
Giardia)podría ser producido. La vida media de la IgY en el torrente sanguíneo del cachorro es desconocida hasta la fecha, pero probablemente corta, ya que la vida
media de la IgY administrada a los lechones a las 10 h de vida fue de 1,85 h frente a los 12 días de la IgG homóloga (Yokoyama et al., 1993). Sin embargo, el efecto de
la administración de IgY en el recién nacido probablemente no se base solo en la transferencia inmunitaria pasiva, y su papel en la microbiota digestiva y las
competencias inmunitarias digestivas deben explorarse.

7. Conclusiones

La transferencia inmunitaria pasiva sistémica en cachorros depende principalmente del tiempo transcurrido entre el nacimiento y la ingesta de calostro más que
de la calidad inmunitaria del calostro. Si bien la PIT se reconoce como esencial para la salud neonatal en otras especies, como bovinos, equinos y porcinos, a menudo
se descuida en los caninos. El conocimiento científico en esta área se transferirá a los criadores, fomentando el almacenamiento de calostro y la ingesta temprana de
calostro. El amamantamiento controlado en caninos recién nacidos podría contribuir a disminuir la tasa de mortalidad neonatal, mejorando la situación financiera de
los criaderos y el bienestar animal.

Fondos

La investigación de los autores sobre la transferencia inmunitaria pasiva en cachorros fue financiada parcialmente por Merial (Lyon, Francia) y Royal Canin R&D
(Aimargues, Francia).

Declaración de interés en competencia

Los autores patentaron anticuerpos contra varios patógenos administrados antes de las 24 horas de edad o entre las 24 horas y hasta los 90 días de
edad en el perro para mejorar la salud del perro (W02015004181). Diseñaron y evaluaron científicamente PuppyProTech - alternativa al calostro (Royal
Canin, Aimargues, Francia).

Expresiones de gratitud

Los autores quieren agradecer a todos los criadores y estudiantes de veterinaria que participaron en la mejora del conocimiento sobre la
transferencia inmune pasiva en el perro, y en particular a Charlotte Aggouni, Amélie Albaret, Morgane Delebarre, Leslie Garrier, Milène
Gonnier, Barbara Hanse, Morgane Mantelli, Maelys Martin, Cynthia Olivier, Laurène Plante, Chloé Robic, Lisa Rossig, Camille Viaud.

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