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Actividad acaricida de extractos de semillas de Annona squamosa L. contra la garrapata del ganado,
Rhipicephalus microplus

ArtículoenInternational Journal of Tropical Insect Science · Septiembre 2021

DOI: 10.1007/s42690-021-00630-4

CITAS LEE
0 57

10 autores, incluido:

Nitin Dadarao Jadhav Sudhir RAGHUTTAMRAO Rajurkar Universidad de Ciencias

Facultad de Ciencias Veterinarias y Animales, parbhani Pesqueras y Animales de Maharashtra

10PUBLICACIONES51CITAS 21PUBLICACIONES22CITAS

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Chigure de Gajanan sachin kumar

Facultad de Ciencias Veterinarias y Animales, Parbhani, Maharashtra, India Instituto de Investigación Veterinaria de la India

22PUBLICACIONES199CITAS 90PUBLICACIONES1,565CITAS

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Revista internacional de ciencia de insectos tropicales
https://doi.org/10.1007/s42690-021-00630-4

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN ORIGINAL

Actividad acaricida deAnnona squamosa L.extractos de semillas contra la garrapata del

ganado, Rhipicephalus microplus

Nitin D. Jadhav1· SR Rajurkar1· M. Vijay2· BW Narladkar3· Anand Srivastava2· CS Mamde4· M. S · Vaidya5· GM

Chigura3· Sachin Kumar6

Recibido: 20 de mayo de 2021 / Aceptado: 26 de agosto de 2021

© Asociación Africana de Científicos de Insectos 2021

Resumen
En el presente estudio, los extractos crudos acuoso y cloroformo deAnnona escamosafue probado por su eficacia acaricida in-vitro contra
Rhipicephalus microplusgarrapatas Se probaron concentraciones de 2,5 %, 5 %, 7,5 %, 10 % y 12,5 % contra garrapatas adultas, mientras
que 0,312 %, 0,625 %, 1,25 % y 2,5 % se probaron contra larvas. No se observó mortalidad significativa ni efecto sobre la oviposición usando
extracto acuoso, sin embargo, el extracto de cloroformo mostró una fuerte actividad contra ambos, a saber.adultos y larvas. La mayor
mortalidad de adultos se observó a una concentración del 12,5 % y se determinó la CL50y LC90los valores fueron 5,24% y 14,12%
respectivamente. Se observó una reducción dependiente de la dosis en la capacidad de puesta de huevos de las hembras tratadas en todas
las concentraciones en comparación con el grupo de control. La mortalidad media registrada de larvas fue de 13,45± 0,73, 71,04 ± 1,10,
98,28 ± 0,39 y 100 ± 0,00 observada a concentraciones de 0, 0,312 %, 0,625 %, 1,25 % y 2,5 %, respectivamente.

Palabras claveAnnona escamosa· Extractos de cloroformo · Acaricida ·Rhipicephalus microplus

Introducción es la especie más prevalente en la India y está involucrada en la

transmisión de enfermedades económicamente importantes como
Las garrapatas son importantes ectoparásitos hematófagos del ganado y Babesia bigéminayAnaplasma marginale(Ghosh et al. 2007). La mayoría
representan una seria amenaza para el crecimiento de la industria láctea (FAO de los agricultores de la India adopta principalmente el uso repetido de
1996). Una fuerte infestación de garrapatas da como resultado una reducción acaricidas químicos de diferentes clases como aplicaciones de
significativa de las ganancias debido a una gran pérdida en la lactancia inmersión, rociado y vertido a intervalos frecuentes. Pero una mayor
(McLeod y Kristjanson1999). La garrapata del ganado,Rhipicephalus microplus frecuencia en la aplicación de acaricidas resultó en el desarrollo de
resistencia a los acaricidas (Jonsson et al.2000). Según la FAO (2004), las
especies de garrapatas indias han desarrollado resistencia a los
* Nitin D. Jadhav
acaricidas de uso común y la incidencia de resistencia a los acaricidas
nitjadvet@gmail.com ; sachin.amroha@gmail.com
contraRhipicephalus microplusha sido ampliamente reportada en la
* sachin kumar
India (Singh et al. 2014; Kumar et al.2013; Shyma et al.2013; Kumar et al.
nitjadvet@gmail.com ; sachin.amroha@gmail.com
2014; Nandi et al.2017; Chigur et al.2018). Además de la resistencia a los
1
Departamento de Farmacología y Toxicología Veterinaria, acaricidas, las graves deficiencias de los acaricidas sintéticos como la
Facultad de Ciencias Veterinarias y Animales (COVAS),
pérdida de eficacia, la contaminación ambiental y el problema residual
Parbhani, India
en los productos animales; El uso de compuestos derivados de plantas
2
Instituto Nacional de Biotecnología Animal, Hyderabad,
como agentes de control de plagas se ha incrementado, alcanzando el
India
7,6% del mercado mundial (Zhang et al.2008). En consecuencia, más de
3
Departamento de Parasitología Veterinaria, Facultad de Ciencias
17.500 especies de plantas que pertenecen comúnmente a muchas
Veterinarias y Animales (COVAS), Parbhani, India
familias angiospérmicas, por ejemplo,Lamiaceae, Rutaceae, Myrtaceae,
4
Departamento de Anatomía Veterinaria, Facultad de Ciencias
Zingiberaceaeyasteráceas(Regnault-Roger et al.2012) se han utilizado
Veterinarias y Animales (COVAS), Parbhani, India
contra especies de garrapatas económicamente importantes (Kamaraj et
5
Departamento de Genética y Cría Animal, Facultad de
al.2010; de Souza Chagas et al.2012; julieta y otros. 2012; Sunil et al.2013
Ciencias Veterinarias y Animales (COVAS), Parbhani, India
) incluidas las especies resistentes a los acaricidas (Ghosh et al.2011,2013

6 ) con resultados alentadores.

División de Parasitología, ICAR-Indian Veterinary Research
Institute, Bareilly, India

Vol.:(0123456789)

Annona squamosa L.,comúnmente encontrado en la India y conocido
con nombres vernáculos a saber. Sitaphal, sopa dulce y chirimoya. Es un
pequeño árbol siempre verde que pertenece a la Annonaceaefamilia.
Como un famoso material de hierbas étnicas,A, escamosaes
ampliamente utilizado como antioxidante (Nandhakumar e Indumathi
2013), antidiabéticos (Mohd et al.2009), hepatoprotector (Pardhasaradhi
et al.2005), genotoxicidad y actividad antitumoral (Pardhasaradhi et al.
2004). Diferentes componentes principales deAnnona escamosa Lhan
mostrado potencial en el control de una gran variedad de plagas de
insectos y han demostrado su eficacia en el manejo de diferentes plagas
de cultivos de campo y plagas de granos almacenados (Misra2000).
A pesar de que,Annona squamosa L.,ha sido ampliamente utilizado
en medicina tradicional así como contra diferentes plagas de cultivos, los
reportes sobre propiedades acaricidas son esporádicos y solo pocos
estudios observaron la eficacia usando diferentes extractos. En medio de
todos los hechos mencionados anteriormente, el presente estudio se
llevó a cabo para evaluar la eficacia in vitro de extractos acuosos crudos
y de semillas de cloroformo deAnnona escamosacon el fin de identificar
y explotar remedios seguros y efectivos en el manejo integrado de
garrapatas.
materiales y métodos
Recolección y preparación de extracto acuoso
Los materiales vegetales (Annona escamosa) se recolectaron del
jardín botánico de la Universidad Agrícola Vasantrao Naik
Marathwada, Parbhani y áreas cercanas de la región de Parbhani y
se autenticaron con la ayuda de un botánico. Las semillas maduras
deAnnona escamosafueron utilizados en el presente estudio.
Para extracto acuoso, las semillas deAnnona escamosa fueron
secados a la sombra en el laboratorio departamental después de
una limpieza a fondo con agua del grifo. Las semillas secas se
trituraron y procesaron para obtener un polvo más grueso con la
ayuda de un molinillo eléctrico. Se agregaron 100 g del polvo de
semilla en agua destilada y el volumen final se ajustó a 1 L. La
mezcla acuosa del material vegetal se maceró a temperatura
ambiente en un matraz cónico. Luego, la mezcla acuosa se mantuvo
en el refrigerador durante 48 h con agitación intermitente usando
un agitador eléctrico. El macerado obtenido se escurrió con
muselina y se filtró a través de papel filtro. Finalmente, el filtrado se
mantuvo a temperatura ambiente en placas petri hasta su completa
evaporación y el extracto obtenido se almacenó a 4 °C.
Preparación de extractos de metanol y cloroformo
El polvo de semillas secas (100 g cada uno) se extrajo con
metanol y cloroformo (600 ml) utilizando un extractor Soxhlet.
13
Revista internacional de ciencia de insectos tropicales
a 75 °C durante 48 h. Después de 48 h, el disolvente que contiene el extracto
se eliminó del matraz de fondo redondo y se concentró utilizando un
evaporador rotatorio a 40 °C. Después de la extracción, el metanol se
reemplazó por cloroformo y se continuó con la extracción por soxhletion
durante las siguientes 48 h a una temperatura de 75 °C. La tasa de extracción
(%) se calculó de la siguiente manera:
tasa de extracción%
Peso de extractos (g)
= ×100
Peso del material planetario (g) antes de la extracción
Luego, los extractos obtenidos se transfirieron a viales de vidrio bien
etiquetados y se mantuvieron a 4 °C hasta su uso posterior.
Colección de aislamientos de campo deR.microplusgarrapatas
Las hembras adultas hinchadas deR.micropluslas garrapatas se
recolectaron del cuerpo del ganado mantenido en granjas organizadas y
no organizadas ubicadas en la región de Parbhani y sus alrededores. Las
garrapatas recolectadas se lavaron con agua del grifo y se secaron con
un papel absorbente. De las garrapatas colectadas, 20 garrapatas se
mantuvieron individualmente a 28± 1 °C y 85± 5% de humedad relativa
en desecadores en frasco de vidrio rotulado con la boca tapada con
muselina para la oviposición. Después de la oviposición completa, los
huevos puestos se transfirieron a viales de vidrio nuevos y se
mantuvieron hasta la eclosión en condiciones de incubación similares. Se
utilizaron larvas de 14-15 días de edad para la prueba de inmersión de
larvas (LIT) y la prueba de paquete de larvas (LPT). Las garrapatas
restantes se utilizaron para la prueba de inmersión de adultos (AIT).
Prueba de inmersión para adultos (AIT)
El AIT se realizó según lo descrito por (Ghosh et al.2013) con
modificaciones menores. Se prepararon una serie de diferentes
concentraciones, es decir, 2,5%, 5%, 7,5%, 10,0%, 12,5% y 15,0% de los
extractos en 20,0% de acetona. Se usaron tres réplicas, cada una de las
cuales constaba de cinco garrapatas para cada concentración. Las
garrapatas hembras adultas se sumergieron durante 5 min en
diferentes concentraciones de los extractos, las garrapatas control se
sumergieron en acetona al 20%. Después de 5 min, las garrapatas
sumergidas se transfirieron a las placas de Petri rellenas con papel de
filtro Whatsman No. 1 y la placa se mantuvo en una incubadora BOD
manteniéndola a 280C temperatura y 85 ± 5% HR. Los datos de
parámetros biológicos fueron monitoreados hasta por 14 días y las
garrapatas que no pusieron huevos fueron consideradas muertas.
La mortalidad de las garrapatas se registró regularmente al observar
la pérdida de motilidad y el reflejo del pedal después de la exposición a
la luz. Los datos sobre el efecto de los extractos de plantas en la
inhibición de la oviposición se generaron en garrapatas sobrevivientes.
La inhibición de la oviposición se determinó según el método de Stendel
(1980)
Revista internacional de ciencia de insectos tropicales

tabla 1Estudio de respuesta a la dosis del extracto de cloroformo deanona escamosacontraR.microplusgarrapatas e índices reproductivos

Conc.(Dosis) Peso medio de la garrapata Mortalidad (%) Masa media del huevo Índice reproductivo (IR) Inhibición de Eficacia
(%) (mg)/réplica (Media ± SE) (mg) (Media ± SE) (Media ± SE) Oviposición (IO%) (%)
(Media ± SE) (Media ± SE)
N=5

2.5 549,00±10,40 25±9.5 198,00±15,46 0,36±0,03 22,89±6,33 41.3

5 588,25±4,87 35±20,61 154,75±48,93 0,261±0,08 42,70±19,05 60.43
7.5 575,75±13,73 60±8,16 97,5±22,22 0,16±0,07 62,87±9,76 86.08
10 506,00±4,38 76±4,47 19,80±6,33 0,03±0,01 91,84±2,42 98.43
12.5 589,4±9,91 88±5,47 10,00±4,79 0,017±0,008 96,26±1,81 99.73
Control 545,25±39,49 0 257,5±25,61 0,469±0,02 0,00±0,00
LC50=5,24%; LC90=14,12%; R2=0,910; Pendiente=3.003 CE
50=3,24%; CE90=7.58%

Masas de huevos Resultados

Índice de producción (IR) =
Peso de la garrapata hinchado

En el presente estudio, extracto acuoso y cloroformo deAnnona

RI (control) − RI (tratamiento)
porcentaje de inhibición (%IO) =
IR (control)
Prueba de inmersión de larvas (LIT)
Para realizar el ensayo, se prepararon concentraciones de extracto
al 5 %, 2,5 %, 1,25 %, 0,625 % y 0,312 % utilizando 20,0 % de acetona
como disolvente. Se transfirieron más de 100 larvas a tubos de
centrífuga de 1,5 ml y luego se vertieron 200 µL de extractos para
inmersión. Después de 10 min., la solución se pipeteó y todo el tubo
se secó absorbiendo la solución con una tira de papel de filtro y
luego los tubos se cubrieron con telas de algodón atadas con
bandas elásticas. El grupo control se sumergió en solvente. Para
cada extracto se mantuvieron tres repeticiones y las larvas tratadas
se colocaron en desecadores colocados en incubadoras BOD
mantenidas a 280C temperatura y 85 ± 5% HR. Después de 24 h, se
abrieron los tubos; Se contaron las larvas vivas y muertas para
calcular la mortalidad.
escamosase evaluó la eficacia acaricida contra las etapas larvaria y
×100 adulta deR.microplus. Los resultados obtenidos en el presente
estudio indicaron que el extracto acuoso no tuvo una eficacia
acaricida significativa incluso a mayor concentración (80%) contra
R. microplus.Sin embargo, el extracto de cloroformo deAnnona
escamosamostró una actividad anti-adulto muy fuerte y un efecto sobre
la oviposición de las garrapatas hembra tratadas. En la exposición de
garrapatas adultas a diferentes concentraciones de extracto de
cloroformo, la mayor mortalidad (88%) se observó a una concentración
de extractos de 12,5%. El LC determinado50y LC90valores fueron 5,24% y
14,12% respectivamente (Tabla1). La reducción de la oviposición
dependiente de la dosis de 22,89±6,33 a 96,26±1,81 se registró en
garrapatas tratadas con extracto de cloroformo deA. escamosa(Mesa1).
El extracto de cloroformo deA. escamosamostró la mayor
mortalidad contra las larvas deR.micropluscon LC50y LC90
valores de 0,51% y 0,89%, respectivamente (Cuadro2). La
mortalidad media registrada de las larvas fue de 13,45 ±
0,73, 71,04 ± 1,10, 98,28 ± 0,39 y 100 ± 0,00 al 0,312 %, 0,625
%, 1,25 % y 2,5 % de las concentraciones, respectivamente.

análisis estadístico

Todos los datos fueron analizados estadísticamente utilizando el Discusión

método probit (Finney1962) y el software GraphPad Prism 5.0.
Los compuestos botánicos naturales son libres de residuos,
Tabla 2Eficacia del extracto de cloroformo deAnnona escamosacontra amigables con la flora y la fauna, biodegradables, contienen una
R.micropluslarvas gama de ingredientes químicamente activos que pueden intervenir
Conc.(Dosis) Mortalidad (%) en todos los procesos biológicos de los insectos, interrumpiendo así
(%) (Media±SE) su ciclo de vida y dispersión, y son aceptados como parte integral
de las prácticas etnoveterinarias (Habib2010; Zaman et al.2012). Se
0.312 13,45±0,73 LC50= 0,51%
LC90= 0,89% ha informado que varias plantas tienen propiedades acaricidas,
0.625 71,04±1,10
alteración del crecimiento, actividades anti-muda y repelentes y se
1.25 98,28±0,39 R2= 0,999
ha evaluado una cantidad de extractos de plantas para
2.5 100±0.00 Pendiente= 5.275

13

actividades de marca. Anteriormente, Ghosh et al. (2007)
determinaron la eficacia in vitro e in vivo de extractos
alcohólicos deAnnona escamosayAzadirachta indicacontra las
diferentes etapas de hialommasp yRhipicephalus microplusy
obtuvo resultados muy alentadores.
En el presente estudio, el extracto acuoso deAnnona escamosano
mostró una eficacia acaricida prometedora incluso a una concentración
más alta (80%) contraR.microplus,mientras que el extracto de
cloroformo fue eficaz contra las garrapatas adultas con efecto sobre la
oviposición de las garrapatas hembra tratadas. Hallazgos similares
fueron observados por Kemal et al. (2020) usando extractos crudos de
V. amígdalayC. macrostachyusy no informaron una eficacia acaricida
significativa contraRiphicephalus decoloratus. La ineficacia del extracto
acuoso posiblemente se deba a problemas de solubilidad que crean
diferencias en la constitución fitoquímica y estudios anteriores han
demostrado que los extractos de solventes orgánicos muestran una
mayor actividad biológica que el extracto acuoso (Parekh y Chanda2007).
Marie-Magdeleine et al. (2009) informaron que los solventes y los
protocolos de prueba utilizados durante la extracción promueven
diferencias en las concentraciones y clases de bioactivos secundarios
presentes en los extractos. Además, varios factores, como las partes de
la planta y el solvente utilizado para la extracción, el procedimiento de
extracción y el material vegetal: proporción de solvente, etc., pueden
influir en la calidad de un extracto (Pandey y Tripathi2014).
Previamente, Magadum et al. (2009) obtuvieron resultados
similares usando extracto de semilla deAnnona escamosae informó
una eficacia del 70,8 % al 8 % de concentración contraR microplus.
En otro estudio, Narang y Seawright (1988) observaron la alta
eficacia acaricida deA. escamosausando solvente polar y también
reportaron que el extracto etanólico deA. escamosaLa semilla tiene
más actividad larvicida en comparación con las hojas contra
R.microplus.
Según Nari (1995), la estrategia sostenible de control de garrapatas
debe incluir el control dentro y fuera del huésped. Por lo tanto, la
propiedad limitante de la población de cualquier extracto de planta debe
evaluarse frente a las etapas larvarias. La reducción de la oviposición
dependiente de la dosis de 22,89 ± 6,33 a 96,26 ± 1,81 se registró en
garrapatas tratadas con extracto de cloroformo deA. escamosa. Un
hallazgo similar ha sido informado por Magadum et al. (2009) usando
concentraciones de 3–8% deA. squamosa.i y Kalakumar et al. (2000)
utilizando aceite de neem y aceite de natillas comercialmente
disponibles.
La concentración al 2,5% de extracto cloroformo deA. escamosa
mostró la mayor mortalidad contra las larvas deR.micropluscon LC
50y LC90valores de 0,51% y 0,89%, respectivamente. Los resultados
de nuestro estudio son consistentes con la observación de
Chungsamarnyart et al. (1988) quienes reportaron el efecto
larvicida del 90-100% del extracto etanólico deA. escamosa.Del
mismo modo, Madhumitha et al. (2012) registró el 100% de eficacia
del extracto acuoso de cáscara de frutaA. escamosacontra las larvas
deHaemaphysalis bispinosa, yR.microplus.
13
Revista internacional de ciencia de insectos tropicales
Conclusión
En conclusión, se ha intentado evaluar la eficacia acaricida in
vitro de extractos acuosos y clorofórmicos deA. escamosa
contra garrapatas hembras adultas ingurgitadas y larvas de
R.microplus. El presente estudio indicó que el extracto de
cloroformo deA. escamosatiene el potencial para su uso en la
gestión deR.microplusgarrapatas Puede ser una alternativa a
los acaricidas químicos y puede incluirse en el manejo
integrado estratégico de garrapatas después de extensas
validaciones y estudios in vivo.
AgradecimientosLos autores agradecen al Decano Asociado de la Facultad de
Ciencias Veterinarias y Animales, Parbhani, Universidad de Ciencias de la Pesca y los
Animales de Maharashtra, por proporcionar las instalaciones necesarias para llevar a
cabo el trabajo de investigación.
Declaraciones
Conflicto de interesesLos autores declaran que no tienen ningún conflicto de
interés potencial.
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Nota del editorSpringer Nature se mantiene neutral con respecto a los
reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.
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