ARTICULO DE INVESTIGACIÓN

Los árboles en las calles reducen los efectos negativos de la

urbanización en las aves
João Carlos de Castro Pena 1, 2☯*, Felipe Martello3☯, Milton Cezar Ribeiro3☯, Richard A. Armitage4☯,
Robert J. Young4☯, Marcos Rodrigues2☯

1. Programa de Posgrado en Ecología Conservación y Manejo de Vida Silvestre, Instituto de Ciencias Biológicas,
Universidad Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil, 2. Laboratorio de Ornitología,
Departamento de Zoología, Instituto de Ciencias Biológicas, Universidad Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte,
Minas Gerais, Brasil, 3. Laboratorio de Ecología y Conservación Espacial (LEEC), Departamento de Ecología,
Instituto de Biociencias, Universidad Estatal Paulista Julio de Mesquita Filho, UNESP, Rio Claro, Sao Paulo, Brasil,
4. Escuela de Ciencias Ambientales y de la Vida, Edificio Peel, Universidad de Salford Manchester, Reino Unido.

(1. Programa de Pós-Graduacão em Ecologia Conservacão e Manejo de Vida Silvestre, Instituto de Ciências
Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brazil, 2. Laboratório de
Ornitologia, Departamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais,
Belo Horizonte, Minas Gerais, Brazil, 3. Spatial Ecology and Conservation Lab (LEEC), Department of Ecology,
Institute of Biosciences, Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho, UNESP, Rio Claro, São Paulo,
Brazil, 4. School of Environmental and Life Sciences, Peel Building, University of Salford Manchester, United
Kingdom.)

☯ Estos autores contribuyeron igualmente a este trabajo

Escribir a: joaocpenagmail.com

ACCESO ABIERTO

Citación: Pena JCdC, Martello F, Ribeiro MC, Armitage RA, Young RJ, Rodrigues M (2017) Los árboles en las
calles reducen los efectos negativos de la urbanización en las aves. PLoS ONE 12 (3): e0174484.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484

Editor: Maura (Gee) Geraldine Chapman, University of Sydney, AUSTRALIA

Recibido: 18 de diciembre de 2016

Aceptado: 9 de marzo de 2016
Publicado: 23 de marzo de 2017

Derechos de autor: © 2017 Pena et al. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos
atribuidos a la licencia de bienes comunes creativos (Creative Commons Attribution License) que permite el uso,
distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que se acredite el autor original y la
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Financiamiento: Este trabajo fue apoyado por el Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico
(http://www.cnpq.br/) [MCR (número de subvención 312045 / 2013-1) y MR]; Coordinación para el
Perfeccionamiento del Personal de Educación Superior (http://www.capes.gov.br/) (JCCP y FM); Fundación
de Apoyo a la Investigación del Estado de São Paulo, número de subvención 2013 / 50421-2 (http:
//www/fapesp.br) (MCR); y Fundación de apoyo a la Investigación del estado de Minais Gerais
(http://www.fapemig.br/) (MR). Los financiadores no tuvieron ningún papel en diseño del estudio,
recopilación y análisis de datos, decisión de publicar o preparación del manuscrito.
Conflicto de intereses: Los autores han declarado que no existen intereses en conflicto.

Resumen

Los efectos en la biodiversidad de las calles es un aspecto importante de la ecología urbana, pero
se ha descuidado en todo el mundo. Varios atributos de la vegetación (por ejemplo, densidad y
diversidad de árboles en las calles) tienen efectos importantes sobre la biodiversidad y los procesos
ecológicos. En este estudio, evaluamos las influencias de la vegetación urbana, representada por
las características de los árboles en la calle (tamaño del dosel, proporción de árboles en especies
nativas y riqueza de especies); las características hambientales (distancia de los parques y cantidad
de vegetación) y los impactos humanos (tamaño de la población humana y exposición al ruido)
sobre los datos taxonómicos y los índices de diversidad funcional de la comunidad de aves que
habitan en las calles. El área de estudio fue la región sur de Belo Horizonte (Minas Gerais, Brasil),
una ciudad en gran parte urbanizada en la región neotropical poco estudiada. Los datos de aves se
recopilaron en ubicaciones de conteo de 60 puntos distribuidas por el entorno de las calles. Se
utilizaron una serie de modelos competidores GLM (Modelos lineales generalizados) (usando el
criterio de información de Akaike para tamaños de muestra pequeños) para evaluar la contribución
relativa de los diferentes conjuntos de variables para explicar los patrones observados. Explorando
las calles se observaron setenta y tres especies de aves: las especies nativas fueron más abundantes
y frecuentes en todo este entorno. La riqueza funcional de la comunidad de aves y la Entropía
Cuadrática de Rao presentaron valores inferiores a 0,5. Por lo tanto, esta área estaba favoreciendo
pocos rasgos funcionales. La exposición al ruido fue el factor más limitante para esta comunidad de
aves. Sin embargo, el tamaño promedio de las áreas arbóreas y, especialmente las características
de los árboles de la calle, pudieron reducir los efectos negativos del ruido en la comunidad de aves.
Estos resultados muestran la importancia de planificar adecuadamente el proceso de forestación
urbana: aumentar la riqueza de especies de árboles, preservar árboles grandes y plantar más
especies de árboles nativos en las calles son prácticas de manejo que aumentarán la riqueza,
abundancia y aspectos funcionales de la comunidad de especies de aves y consecuentemente
mejorarán bienestar humano y calidad de vida.

Introducción

La expansión de los paisajes urbanos se está produciendo a un ritmo acelerado. Para el año 2050,
dos tercios de la población humana vivirán en ciudades [1] y aproximadamente el 60 % de toda la
infraestructura destinada a mejorar las ciudades aún no se ha construido para 2030 [2]. La sustitución
de hábitats naturales por elementos artificiales como casas, edificios y calles genera perturbaciones
e impactos negativos en diferentes taxones biológicos. Los organismos para persistir dentro de las
ciudades, deben adaptarse a los efectos directos e indirectos de los cambios ambientales, como la
pérdida y fragmentación del hábitat, la destrucción de los recursos de agua dulce y la introducción
de especies exóticas [3]. Por tanto, es necesario comprender cómo estos cambios ambientales
afectan la biodiversidad y los procesos ecológicos esenciales para mantener la calidad de vida
humana y el funcionamiento de los ecosistemas urbanos.
Las aves son un taxón muy diverso y sensible a los cambios ambientales en paisajes antropogénicos
[4]; donde algunas especies son más capaces que otras de ocupar paisajes urbanos [5–7]. Las
características de la vegetación urbana, como árboles en las calles, jardines y áreas de hábitat natural
son importantes para el mantenimiento de las poblaciones de aves en las ciudades [8]. Acciones como
la plantación de especies de árboles nativos, la planificación de una red ecológica que conecte áreas
de hábitat natural [10] y asegurar la disponibilidad de recursos para la fauna nativa [11] aumentando
la riqueza, abundancia y diversidad de especies de aves, así como reducir los efectos negativos de los
procesos de urbanización, como la homogeneización biótica [12].

A pesar de la considerable cantidad de información sobre los efectos de los elementos verdes
urbanos, la matriz urbana [7], y las rutas/caminos de aves [13], poco se sabe sobre cómo las aves son
influenciadas por las perturbaciones y las características de la vegetación de las calles. El volumen de
tráfico y el tamaño de la brecha en la vegetación afectan el movimiento de las aves cantores [14] y el
ruido del tráfico influye en el comportamiento antidepredador, provocando cambios en los patrones
de las canciones [16]. Sin embargo, cuando la vegetación urbana se gestiona adecuadamente, las
calles no tienen por qué ser completamente negativas para las aves urbanas; estas especies pueden
usar árboles de las calles para moverse entre parques urbanos y áreas de hábitat natural [17]. Los
paisajes urbanos que contienen especies de árboles predominantemente nativos, aumentan la
riqueza y abundancia de especies de aves nativas y esta comunidad es más parecida a la de las áreas
de hábitat natural que a las de áreas urbanas, las cuales están compuestos principalmente de
especies de árboles exóticos [18].

Dado que diferentes especies de aves pueden utilizar la vegetación urbana en diferentes grados [8],
Estas diferencias de especies deben tenerse en cuenta al evaluar cómo afecta la urbanización a las
comunidades de aves. En las últimas décadas, los enfoques de diversidad funcional se han utilizado
ampliamente para comprender las influencias de las actividades humanas en la biodiversidad. En
general, esto se puede definir como el rango y el valor de los rasgos funcionales (como la masa
corporal y el sustrato de forrajeo) de una comunidad determinada que influyen funcionamiento del
ecosistema [19], incorporando así las diferencias entre especies. Los índices derivados de este
enfoque tienen el potencial de revelar los procesos que dan forma a las comunidades y pueden
ayudar a comprender cómo la biodiversidad interactúa con las limitaciones ambientales [20]. El uso
de diferentes índices se ha considerado una mejor estrategia para evaluar todos los aspectos
funcionales de una comunidad, en lugar de intentar representarlos en un solo valor, como la
diversidad funcional per se [21,22]. Así, la unión entre estos índices y la información taxonómica de
la comunidad permite identificar grupos de organismos sensibles a perturbaciones antropogénicas,
así como organismos capaces de vivir y explotar pasajes dominados por humanos.

Sin embargo, el conocimiento sobre los efectos de la urbanización en las aves está sesgado
geográficamente, aunque las ciudades neotropicales están atravesando uno de los procesos de
urbanización más rápidos e intensos [1], ellos siguen siendo poco estudiados [23]. Siguiendo la
tendencia global, las ciudades neotropicales se concentran dentro y cerca de áreas altamente
productivas como las zonas costeras y los principales sistemas fluviales [3]. Aunque las ciudades
neotropicales están muy urbanizadas, sufren algunas de las mayores desigualdades sociales y
económicas del mundo, que representan una amenaza para varios puntos críticos de biodiversidad
[24].

Considerando la importancia de comprender la biodiversidad en los ecosistemas urbanos,

particularmente en las calles, este estudio tuvo como objetivo evaluar cómo los impactos humanos
y la vegetación urbana, representados por las características de los árboles de la calle (tamaño del
dosel, riqueza de especies de árboles y la proporción de especies de árboles nativos) y características
del paisaje (cantidad de vegetación y distancia a los parques ), especies de aves de influencia que
habitan las calles de una ciudad neotropical en gran parte urbanizada. Hipotetizamos que los efectos
negativos de la urbanización en las aves Planteamos la hipótesis de que los efectos negativos de la
urbanización en las aves [7] por los impactos humanos tendrán el efecto más fuerte en los datos
taxonómicos y los índices de diversidad funcional de la comunidad urbana de aves, seguidos por las
características de los árboles de la calle (esperábamos estos patrones desde aves que están muy
influenciadas por la disponibilidad de recursos como alimentos y lugares de anidación las aves están
muy influenciadas por la disponibilidad de recursos como el alimento y los lugares de anidación [25])
y las características del paisaje (Fig 1A). También planteamos la hipótesis de que las variables
relacionadas con los impactos humanos y la distancia a los parques tendrán influencias negativas en
los datos taxonómicos y los índices de diversidad funcional (Fig 1B), mientras que las características
restantes de la vegetación urbana tendrán influencias positivas (Fig 1C). Finalmente, planteamos la
hipótesis de que cuando la vegetación urbana y los impactos humanos se consideran en el mismo
modelo, la primera influirá positivamente los datos taxonómicos y los índices de diversidad funcional,
a pesar del efecto negativo más fuerte de los impactos humanos (Fig 1D). Sin embargo, esperábamos
que la distancia a los parques afectara negativamente a la comunidad de aves urbanas (Fig 1E).

Material y métodos
Área de estudio
El área de estudio fue la región sur de la ciudad de Belo Horizonte (W 19˚ 55’ 37", S 43˚ 56’ 34") una
de las primeras ciudades planificadas en Brasil y la capital del estado de Minas Gerais (Fig 2).
Fig. 1. Hipótesis de los efectos de la vegetación urbana (árboles de la calle y características del paisaje) y
variables relacionadas con el ser humano en la comunidad de aves urbanas que habita las calles. En las Figuras
1C y 1D, los colores más oscuros representan valores de variables de respuesta más altos (datos taxonómicos
e índices de diversidad funcional).

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.g001
Fig. 2. La región sur de Belo Horizonte (Minas Gerais, Brasil), con los puntos donde se observaron aves en las
calles del área de estudio. Los círculos representan topes de 140 m de radio alrededor de cada punto de
muestreo. Los elementos de vegetación urbana y los sectores censales se destacan dentro de uno de los topes
de 140 m de radio. Datos de vegetación arbórea y herbáceas obtenidos de pena et al. [26].

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.g002

La región sur de Belo Horizonte cubre31.7 km2, que incluye la parte más antigua de la ciudad (est.
1897), un área de aproximadamente 9 km2. De acuerdo con el mapa de uso del suelo / cobertura del
suelo desarrollado por Pena et al. [26], casi la mitad del área de estudio está ocupada por vegetación
arbórea y herbácea, concentrada en la parte sur del área de estudio dentro de los parques urbanos
(Fig 2). El resto de los paisajes está compuesto por áreas verdes y plazas públicas dispersas, y árboles
de la calle compuestos principalmente por especies exóticas [26]. En nuestra área de estudio es
posible encontrar remanentes del Cerrado y del Bosque Atlántico, así como parches de campos
rupestres (campos rocosos) y campos de altitud (campos de gran altitud), típicos pastizales de
montaña, ubicados en las partes más altas de la ciudad. (1300 a 1400 msnm), que se ubican en la
parte sur de nuestra área de estudio (Fig 2).

Selección de recuentos de punto y datos de la comunidad de aves

Se seleccionaron ubicaciones de conteo de 60 puntos [27] distribuidas en calles a través de la región
sur de Belo Horizonte. La selección de puntos tuvo como objetivo representar la variación de las
influencias de las calles y la vegetación arbórea y herbácea dentro del área de estudio. Se
muestrearon puntos que, dentro de un radio de 50 metros, tienen grandes cantidades de vegetación
arbórea y herbácea pero baja densidad de calles, así como puntos dentro del centro de la ciudad, con
alta densidad de calles y poca cantidad de vegetación herbácea o arbórea (S1 Text, S1 Fig.). Los
recuentos de puntos estaban al menos a 200 metros uno del otro.

Se realizó un estudio piloto para definir el número de visitas y la duración de los conteos de puntos,
y observamos que tres visitas de 20 minutos fueron suficientes para obtener información sobre la
riqueza de especies de aves en las calles del área de estudio. El trabajo de campo comenzó 30 minutos
después del amanecer y se extendió durante las primeras tres horas de luz en días con clima favorable
(días soleados y sin viento). Para definir el orden de muestreo por puntos, se seleccionó al azar el
primer recuento de puntos. Después de 20 minutos de muestreo, el observador caminó hasta el
siguiente punto de muestreo más cercano. Este proceso se repitió durante las primeras tres horas
del día. Los recuentos de puntos se realizaron solo en días hábiles para evitar una gran variación en
las personas y vehículos en circulación.

Los recuentos de puntos fueron realizados por un ornitólogo capacitado (J.C.C. Pena) entre
septiembre de 2014 y enero de 2015. Este período coincide con la época de reproducción de las aves,
durante la cual diferentes especies migratorias visitan Belo Horizonte [28,29]. Todas las especies de
aves (aves reproductoras y no reproductoras) dentro de un radio de 50 m alrededor del centro del
recuento de puntos se registraron visual o acústicamente y se contaron. Se consideró que las
bandadas monoespecíficas eran de hasta 20 individuos. Se registraron los siguientes
comportamientos: volar, descansar o realizar actividades (por ejemplo: alimentarse, anidar). No se
incluyeron aves sospechosas de estar cautivas o mascotas.
Por lo tanto, excluimos de nuestro análisis las especies y los individuos que se registraron solo
volando (solo podían moverse a través del paisaje urbano) y cantando, podrían estar dentro de un
parque urbano o parche de hábitat cerca del recuento de puntos. Por tanto, nuestro análisis se limitó
a las especies que realmente utilizan el paisaje urbano. Los individuos que solo se observaron
volando o cantando se registraron solo con fines de inventario.

Variables de respuesta
Se usaron dos variables taxonómicas, abundancia de especies (SAbund) y riqueza (SRich), y dos índices
de diversidad funcional, la entropía cuadrática de Rao (RaoQ) y la riqueza funcional (FRic) como
variables de respuesta. FRic representa la cantidad de espacio funcional ocupado por especies en una
comunidad [20]. Es independiente de la abundancia de especies, siendo una representación del
espacio de rasgo funcional llenado por la comunidad [20].]. La baja riqueza funcional indica que
algunos de los recursos potencialmente disponibles para la comunidad no se utilizan [21]. RaoQ
incorpora abundancias relativas de especies y diferencias funcionales por pares entre especies [31].
Este índice es una medida indirecta de la uniformida funcional, ya que cuanto mayor es el valor RaoQ,
mayor es la disparidad entre especies, por lo tanto hay alta uniformidad funcional. Para calcular el
índice funcional de diversidad de especies acuáticas (solo registramos un individuo de garceta grande
Ardea alba) y no se consideraron las especies que no estaban completamente identificadas.

Cuadro 1. Rasgos funcionales utilizados para calcular los índices de diversidad funcional para la comunidad de aves
que habita las calles de la región sur de Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil

Categoría de rasgo Rasgo Type of variable

Morfológico Masa corporal Continua

Esfuerzo reproductivo Tamaño de embrague Continuo

Sustrato de anidación Nido de árboles Categórico
Nidificador de arbustos
Excavador primario
Excavador secundario
Nido de tierra
Parásito de la cría
Sustrato de forrajeo Suelo Categórico
Follaje superior / medio
Follaje inferior
Aire
Dieta Mamíferos Categórico
Anfibios
Aves
Carroña
Invertebrados
Frutas
Semillas
Flores / néctar
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.t001

Para calcular los índices de diversidad funcional, construimos una matriz que contiene dos rasgos
continuos y tres rasgos categóricos (difusos) (Cuadro 1). Los rasgos funcionales seleccionados
representan características fenotípicas de las aves que están influenciadas por cambios ambientales
[32]. Los datos de los rasgos funcionales se obtuvieron de la literatura publicada [28,33,34].

Antes de calcular los índices de diversidad funcional, convertimos las variables difusas en variables
proporcionales [35]. Esto se hizo usando la función prep.fuzzy del paquete R [36] ade4 [37].
Posteriormente, la matriz de rasgos se convirtió en una matriz de distancias utilizando la función
dist.ktab. Esta matriz final se utilizó para calcular los índices de diversidad funcional en R utilizando
la función dbFD del paquete FD [38].

Variables de predicción
La información sobre los impactos humanos y los árboles de las calles y las características del paisaje
se extrajo de un búfer definido alrededor de los 60 puntos ( Fig. 2). La definición del radio de zona de
influencia tenía como objetivo encontrar un equilibrio entre el tamaño del área y la cantidad de
información sobre el paisaje urbano. Por lo tanto, utilizamos la función de variedad promedio de la
herramienta de estadísticas zonales del software ArcGIS 10.4.1 para evaluar la cantidad de
información del mapa de uso del suelo / cobertura del suelo [26] dentro de zonas de influencia de
diferentes tamaños (50 a 180 m de radio). Se observa que el tamaño de la zona de influencia de 140
m de radio era el más informativo (Fig 2, S2 Fig). Por lo tanto, en lugar de utilizar el radio de 50 m
utilizado para recopilar información sobre la comunidad de aves urbanas, decidimos utilizar el radio
de 140 m buffer para extraer las siguientes ocho variables predictoras (cuadro 2), ya que proporcionó
más información sobre este paisaje urbano. Para obtener más información sobre la definición de
variables predictoras consulte S2 Text.

Cuadro 2. Variables predictoras seleccionadas para evaluar las influencias de los impactos humanos y la vegetación
urbana sobre los datos taxonómicos y los índices de diversidad funcional de la comunidad de aves que habita las
calles de Belo Horizonte (Minas Gerais, Brasil).

Categoría de la variable Variable

Impactos humanos Exposición al ruido

Características de los árboles
Características del paisaje
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Población humana
Proporción de la abundancia de especies
nativas de árboles callejeros
Riqueza de especies de árboles de la calle
Diámetro medio del dosel de los árboles de la
calle
Tamaño medio de la parcela arbórea
Tamaño medio del parche herbáceo
Distancia media a los parques
Las variables relacionadas con el impacto humano fueron la exposición al ruido y el número de
habitantes (cuadro 2). Se utilizó un medidor de decibelios (modelo Instrutherm DEC-490) para medir
el nivel de presión sonora en cada ubicación de conteo de puntos simultáneamente con los datos de
muestreo de aves. El medidor de decibelios se calibró (modelo Instrutherm CAL-4000) todos los días
antes de la recolección de datos. Se calculó un índice de nivel sonoro continuo equivalente (Leq) cada
día de muestreo para cada recuento de puntos, y la exposición al ruido se midió mediante el cálculo
del promedio Leq.. Este índice es una medida del nivel general de exposición al sonido en el medio
ambiente. La población humana (Hpop) dentro de cada búfer se estimó a través de datos del censo
de población del Instituto Brasileño de Geografía y Estadística del año 2010 [39]. Se calculó la
proporción de personas que viven dentro del área de los sectores censales que se superponen al área
de cada zona de amortiguamiento (Fig. 2).

Las características del paisaje fueron el tamaño promedio del parche arbóreo (Arbpatch), el tamaño
promedio del parche herbáceo (Herbpatch), y la distancia promedio a los parques (Distparks) (Cuadro 2).
Los parches de vegetación estaban compuestos por grupos de píxeles que estaban compuestos de
vegetación arbórea o herbácea en el mapa de uso del suelo / cobertura del suelo del área de estudio
[26] (Fig. 2). La distancia promedio a los parques para cada recuento de puntos se calculó utilizando
la distancia euclidiana promedio desde todos los parques urbanos ubicados dentro del área de
estudio (Fig. 2).

Las características de los árboles de la calle fueron el diámetro promedio de las copas de los árboles
(Tcanopy), la riqueza de especies de árboles (Trich) y la proporción de la abundancia de especies de
árboles nativos (Tnative) (Cuadro 2). Esta información se obtuvo del sistema de información de árboles
de Belo Horizonte (SIIA-BH), que fue diseñado para registrar información sobre árboles de la calle
para promover la creación de una herramienta de gestión [40]. El gobierno municipal de Belo
Horizonte considera que estos árboles que formar parte de su patrimonio ecológico, paisajístico y
cultural [40]. Aproximadamente 90.000 árboles de calle de 475 especies fueron inventariadas y
georreferenciadas a través de la región sur de Belo Horizonte. Extrajimos solo los árboles de la calle
que estaban ubicados dentro de las zonas de influencia de radio de 140 m alrededor de los recuentos
de puntos (Fig. 2).

Análisis estadístico
Se generaron modelos lineales generalizados (GLMs) entre las variables de respuesta (abundancia de
especies, riqueza de especies, FRic y RaoQ) y las variables predictoras. . Primero, se realizó un análisis
de sensibilidad a través de la función src en R — un paquete de sensibilidad — para identificar la
influencia de cada variable predictora sobre las variables de respuesta; aquellas variables predictoras
que explican menos del 5 % de la variación fueron excluidas de los siguientes análisis (S3 Fig). Por lo
tanto, cada variable de respuesta tiene un conjunto distinto de modelos candidatos, compuestos por
las combinaciones más relevantes de variables predictoras (S1 Table, S3 Fig). La mayoría de los
modelos eran univariados, pero también compararon modelos aditivos multivariados que combinan
impactos humanos con características del paisaje y los árboles de la calle. Para verificar si los modelos
eran mejores de lo esperado por azar, incluimos un modelo nulo que representa la ausencia de efecto
de las variables predictoras. Para los índices de diversidad funcional, se generaron GLM con
distribución gaussiana. Para la riqueza y abundancia de especies, se utilizó la distribución de Poisson.
El tamaño medio del parche arbóreo, el tamaño medio del parche herbáceo y la población humana
se transformaron logarítmicamente.

Se usó un enfoque de selección de modelos competidores para seleccionar los modelos más
plausibles [41]. Para cada modelo, se calculó el criterio de información de Akaike para tamaños de
muestra pequeños (AICc) y la diferencia en AICc entre cada modelo y el modelo con el AICc más bajo
(ΔAICc). Se consideró que los modelos con ΔAICc <2.0 tenían un apoyo sustancial [41], y luego eran
igualmente plausibles. Además, se graficaron las relaciones predichas entre las variables de respuesta
y las variables predictoras incluidas en los modelos con el valor de AICc más bajo. Considerando todas
las combinaciones, generamos 15 modelos candidatos para la riqueza de especies, 8 modelos para
FRic y 12 modelos para la abundancia de especies y RaoQ (S1 Table). Los análisis estadísticos se
realizaron utilizando los paquetes R AICcmodavg, MuMin, sensitividad y vegan [42–44].

Resultados
Se registraron 73 especies de aves (casi el 20 % de todas las especies registradas en el territorio de
Belo Horizonte, que incluye humedales y parches de hábitat natural como los remanentes de Mata
Atlántica y Cerrado [45]),) distribuidos en 26 familias y 12 órdenes (Cuadro 3). La familia más diversa
en cuanto a número de especies fue Tyrannidae, que representó casi el 30 % de las especies
observadas (Cuadro 3). El número de especies registradas en cada ubicación de recuento de puntos
varió entre 1 y 25 (x̄ = 12.75, sd±4.47); se contaron 3143 individuos y variaron de 2 a 143 por recuento
de puntos (x¯ = 52,38, dt ± 30,93). El recuento de puntos con una sola especie se excluyó de nuestro
análisis, ya que no fue posible calcular los índices de diversidad funcional.

La especie más abundante fue la paloma rojiza Columbina talpacoti (423 individuos; 13 % de todos
los individuos), seguida de dos especies exóticas, la paloma bravía Columba livia (357 individuos; 11
%) y el gorrión común Passer domesticus (268 individuos; 8,5 %) (Cuadro 3). En suma, representaron
el 33 % de todos los individuos registrados. La mayoría de las especies (64 especies, 87 %) estuvieron
representadas por menos de 100 individuos El pájaro rey tropical Tyrannus mel- ancholicus fue la
especie más ampliamente observada en el 88 % de los recuentos puntuales, seguida por la paloma
Picazuro Patagioenas picazuro, el gran kiskadee Pitangus sulphuratus y el rojizo paloma de tierra, que
se registraron en c.a. 75 % de los puntos cuentan (Cuadro 3). La mayoría de las especies se observaron
en conteos de pocos puntos, hubo 42 especies (58 %) registradas en conteos de menos de cinco
puntos (Cuadro 3).

Los puntajes de los índices RaoQ y FRic fueron generalmente bajos, variando de 0.042 a 0.161 y de
0.001 a 0,409, respectivamente. La exposición al ruido se incluyó en todos los modelos mejor
clasificados (Cuadro 4) que afectan negativamente la riqueza de especies, la abundancia de especies,
los higos FRic y RaoQ (Cuadro 4, Fig. 3 y 4 ). El modelo univariado que contiene exposición al ruido
fue el más plausible modelo de riqueza de especies (wAICc = 0,292), FRic (wAICc = 0,390) y RaoQ
(wAICc = 0,419) (Cuadro 4, Fig. 3). Se encontraron cinco patrones diferentes en los modelos
multivariados con la exposición al ruido (Fig. 4). En general, los árboles de la calle y las características
del paisaje tuvieron efectos positivos en las variables de respuesta, incluso con los efectos negativos
de la exposición al ruido (Cuadro 4, Fig. 4). Sin embargo, la distancia promedio a los parques tuvo
efectos positivos en RaoQ (Fig. 4C) y el tamaño promedio de las copas de los árboles en las calles
tuvo efectos negativos en FRic (Fig. 4D), contradiciendo nuestras expectativas. Los modelos restantes
de FRic, RaoQ y riqueza de especies presentaron patrones similares a los mostrados en Fig. 4A, 4C y
4E, respectivamente (Fig. S4). La población humana y el tamaño medio del parche herbáceo no
contribuyeron a explicar los patrones en las variables de respuesta (Cuadro S1).

Cuadro 3. Especies de aves observadas en reposo o comportamientos de desempeño (como anidación

o alimentación), y el número total de individuos (abundancia) y el número de recuentos de puntos en los
que se observaron en las calles de la región sur de Belo Horizonte (Minas Gerais, Brasil. Nombres
científicos y orden taxonómico según Piacentini et al. [46].

Orden Familia Especies Frecuencia Abundancia

Pelecaniformes Ardeidae Ardea alba 1 1
Cathartiformes Cathartidae Coragyps atratus 1 1
Accipitriformes Accipitridae Rupornis magnirostris 1 2
Columbiformes Columbidae Columbina talpacoti*# 45 423
Columba livia* 30 357
Patagioenas picazuro # 46 216
Patagioenas cayennensis 1 4
Cuculiformes Cuculidae Piaya cayana 12 18
Crotophaga ani 1 2
Strigiformes Strigidae Athene cunicularia 1 1
Apodiformes Trochilidae Eupetomena macroura 43 93
Anthracothorax nigricollis 1 1
Chlorostilbon lucidus 1 1
Amazilia lactea 13 21
Trochilidae sp. 2 2
Piciformes Picidae Picumnus cirratus 3 3
Colaptes campestris 1 1
Colaptes melanochloros 2 2
Falconiformes Falconidae Caracara plancus 4 5
Milvago chimachima 4 6
Falco sparverius 2 2
Psitaciformes Psitácidos Psittacara leucophthalmus 6 37
Forpus xanthopterygius 6 33
Brotogeris chiriri 14 152
Paseriformes Thamnophilidae Thamnophilus caerulescens 1 1
Furnariidae Furnarius rufus 16 43
Tyrannidae Camptostoma obsoletum 1 4
Elaenia flavogaster 9 25
Serpophaga subcristata 3 10
Myiarchus ferox 2 3
Myiarchus tyrannulus 3 4
Pitangus sulphuratus # 46 193
Machetornis rixosa 10 16
Myiodynastes maculatus 2 2
Megarynchus pitangua 10 21
Myiozetetes similis 30 72
Tyrannus melancholicus # 53 251
Tyrannus savana 4 6
Empidonomus varius 25 57
Colonia colonus 2 4
Myiophobus fasciatus 1 1
Fluvicola nengeta 7 11
Lathrotriccus euleri 1 1
Knipolegus lophotes 1 1
Satrapa icterophrys 1 1
Xolmis cinereus 4 6
 Hirundinidae Pygochelidon cyanoleuca 3 15
Progne tapera 1 3
Troglodytidae Troglodytes musculus 10 18
Turdidae Turdus leucomelas 26 62
Turdus rufiventris 2 2
Turdus amaurochalinus 29 54
Mimidae Mimus saturninus 16 51
Passerellidae Zonotrichia capensis 2 7
Parulidae Geothlypis aequinoctialis 1 2
Basileuterus culicivorus 2 4
Icteridae Chrysomus ruficapillus 1 10
Molothrus bonariensis 19 33
Thraupidae Tangara sayaca 41 125
Tangara palmarum 12 25
Tangara ornata 1 2
Tangara cayana 14 37
Sicalis flaveola 8 39
Hemithraupis ruficapilla 1 2
Volatinia jacarina 6 23
Dacnis cayana 2 4
Coereba flaveola 42 142
Sporophila collaris 1 1
Sporophila nigricolis 1 3
Sporophila sp. 2 5
Fringillidae Euphonia chlorotica 5 12
Estrildidae Estrilda astrild 8 76
Passeridae Passer domesticus* 39 268

* Especies más abundantes

# Especies observadas con mayor frecuencia en las ubicaciones de recuento de puntos
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.t003

Discusión

Los árboles de las calles redujeron los efectos negativos de la exposición al ruido en la comunidad de
aves urbanas que habita en las calles de una ciudad neotropical. Las áreas urbanas con mayor
proporción de especies nativas de árboles callejeros y mayor riqueza de especies de árboles callejeros
tuvieron un mayor número de especies de aves y una mayor riqueza funcional, incluso con los efectos
negativos de la exposición al ruido. Regiones con más árboles más grandes tenía un mayor número
de aves en todas las especies y un menor dominio de los rasgos funcionales. Por lo tanto, la
comunidad urbana de aves se vio más influenciada por las características de los árboles de la calle
que por las características del paisaje.

La falta de influencia del tamaño falta de influencia del tamaño promedio de los parches herbáceos
probablemente esté relacionada con la cantidad reducida de parches de hábitats abiertos nativos a
través de este paisaje. La mayoría de los parches de vegetación herbácea estaban compuestos por
céspedes cultivados, plazas y jardines, y utilizados por especies generalistas de hábitat abierto como
el tordo brillante (Molothrus bonariensis).
Cuadro 4. Modelos mejor clasificados (AICc> 2.0) que muestran las influencias de la exposición al ruido
(Nivel de sonido continuo equivalente promedio — Leq) y las variables de vegetación en los datos
taxonómicos y los índices de diversidad funcional de la comunidad de aves urbanas que habita las calles
de la región sur de Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil.

Variable de Modelo ΔAICc wAICc Signo de

respuesta pendiente
S Ric ~Leq 0 0.292 -
~Leq + Tnative 0.158 0.270 -
~Leq + Arbpatch 1.034 0.174 -
~Leq + Trich 1.211 0.159 -
SAbund ~Leq + Tcanopy 0 1 -
FRic ~Leq 0 0.390 -
~Leq + Arbpatch 0.835 0.257 -
~Leq + Tnative 1.458 0.188 -
~Leq + Tcanopy 1.732 0.164 +
RaoQ ~Leq 0 0.419 -
~Leq + Distparks 1.350 0.213 -
~Leq + Arbpatch 1.422 0.206 -
~Leq + Tcanopy 1.932 0.160 -

SRich: Riqueza de especies SAbund: abundancia de especies; FRic: riqueza funcional; RaoQ: Entropía cuadrática de Rao;
Tnative: proporción de la abundancia de especies nativas de árboles callejeros; Trich: riqueza de especies de árboles de la
calle; Tcanopy: el diámetro promedio del dosel de los árboles de la calle; Arbpatch: tamaño medio de la parcela arbórea;
Distparks: distancia media a los parques.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.t004

El picabuey (Machetornis rixosa) y el pinzón de azafrán (Sicalis flaveola). Estas especies se encuentran
comúnmente en Belo Horizonte y otros paisajes urbanos en el sureste de Brasil [28,29]. Además, la
población humana no fue significativa en ninguno de los modelos más plausibles, lo que indica que
incluso en centros urbanos densamente poblados y dinámicos es posible encontrar una cantidad
considerable de biodiversidad nativa.

Efectos sobre especies y variables taxonómicas

En las calles de la región sur de Belo Horizonte fue posible encontrar el 20% de todas las
especies de aves registradas en el territorio de la ciudad [45]. Para persistir dentro de la
matriz urbana, las especies de aves deben adaptarse a una interacción intensa con los
humanos y a diferentes impactos ambientales [7].

Por lo tanto, solo unas pocas especies, definidas como "explotadores urbanos" y
"adaptadores suburbanos" [6] podrán explotar la cantidad reducida de recursos y las
condiciones estresantes de las calles. El filtro ambiental provocado por el proceso de
urbanización [47,48], hace que las especies más sensibles se extingan localmente y las
especies generalistas, especialmente las omnívoras se vuelvan dominantes [49].

Sin embargo, las comunidades de aves tienen diferentes respuestas a la urbanización en todo
el mundo. Mientras que en los paisajes urbanos templados, las comunidades de aves
urbanas están compuestas principalmente por omnívoros y comedores de semillas [7,49–52],
en los centros urbanos neotropicales omnívoros (como se observa en Belo Horizonte), y las
especies insectívoras son dominantes [53–56]. Las comunidades de aves urbanas están
determinadas por la disponibilidad de recursos [49]. A diferencia de los paisajes urbanos
templados, las temperaturas más cálidas de la mayoría de las ciudades neotropicales
probablemente permitan mayores poblaciones de insectos y la presencia de una mayor
cantidad de especies de aves insectívoras. En los paisajes urbanos abundan diferentes grupos
de artrópodos, como los artrópodos terrestres generalistas, los artrópodos que se alimentan
de plantas y los artrópodos polinizadores generalistas [57]. Los desechos domésticos también
brindan oportunidades para que las aves insectívoras se alimenten de insectos como moscas
y mosquitos [58]. Además, la alta diversidad de papamoscas tiranos (Tyrannidae) en las
ciudades neotropicales [53–56,59], probablemente tengan un efecto positivo en el mayor
número de especies insectívoras que ocupan los paisajes urbanos neotropicales.
Fig. 3. Modelos univariados mejor clasificados, que muestran la influencia negativa de la exposición al
ruido (Nivel de sonido continuo equivalente promedio — Leq) sobre la riqueza de especies (SRich), la
riqueza funcional (FRic) y el índice cuadrático de Rao (RaoQ), de la comunidad de aves que habita las
calles de Belo Horizonte (Minas Gerais, Brasil).
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.g003
Fig. 4. Patrones obtenidos en los modelos multivariados que evalúan los efectos de la exposición al ruido
(Nivel Sonoro Continuo Equivalente Promedio — Leq) y las variables de vegetación urbana sobre los
datos taxonómicos e índices de diversidad funcional de la comunidad de aves que habita las calles de
Belo Horizonte (Minas Gerais, Brasil ). Tnative: proporción de la abundancia de especies nativas de árboles
callejeros; Trich: riqueza de especies de árboles de la calle; Tcanopy: diámetro promedio del dosel de los árboles
de la calle; Distparks: distancia media a los parques.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.g004

Los efectos negativos de la exposición al ruido en las aves urbanas se han evaluado en numerosos
estudios [14,15,59]. Sin embargo, nuestro estudio es el primero en evaluar, a nivel de paisaje, cómo
la exposición al ruido influye en la comunidad de aves que ocurren en las calles de un paisaje urbano
La intensidad del ruido puede considerarse como un proxy de otros efectos negativos dentro de las
calles: cuanto mayor es la exposición al ruido, mayores son los impactos asociados con la
urbanización y, por lo tanto, menor es el número y abundancia de especies de aves capaces de ocupar
las calles. Nuestros resultados muestran que, además de ayudar a la conservación de especies dentro
de las áreas protegidas [9,60], la planificación y el manejo adecuados del proceso de forestación
urbana, como el aumento del número de especies de árboles grandes y nativos en las calles, puede
mitigar los efectos negativos de la urbanización sobre aves que ocupan la matriz urbana. La riqueza
de especies de aves urbanas está influenciada positivamente por la cantidad de especies nativas de
árboles callejeros [9,18,53,61,62]. Esto está relacionado a las preferencias de las aves por las especies
de árboles nativos como sitios de anidación [61] y la disponibilidad de recursos, como los artrópodos,
que es mayor en los árboles nativos [63]. Los árboles más grandes aumentan la complejidad del dosel
y proporcionan recursos críticos para la fauna nativa que habita los paisajes urbanos, como una gran
contribución a la producción de flores, frutos y semillas y la provisión de cavidades [64]. Por lo tanto,
los árboles grandes tienen un fuerte efecto positivo en diferentes taxones, aumentando la
abundancia y riqueza de especies, y se consideran estructuras ecológicas clave en los paisajes
urbanos [62,64– 66]. Además, los árboles también pueden actuar como barreras de sonido haciendo
que el sonido se disperse y disipe [67].

La menor influencia de la distancia a los parques urbanos en la riqueza de especies de aves y el

número de individuos probablemente esté relacionada con la alta eficiencia de la avifauna local en
la exploración de este paisaje urbano; las especies más frecuentes en nuestro paisaje fueron las
especies de aves nativas, como el rojizo paloma de tierra, el gran kiskadee y la paloma Picazuro. Las
especies de aves que habitan las calles pueden moverse eficientemente a través del paisaje,
percibiendo la matriz urbana como un continuo de hábitats y están influenciadas por las condiciones
locales como las características de los árboles de las calles [11]. Sin embargo, la composición de
especies cambia con la distancia a los parques urbanos, y esto es confirmado por los resultados de
diversidad funcional.

Efectos sobre los índices de diversidad funcional

Los aspectos funcionales de la comunidad presentaron valores bajos en las calles de la región sur de
Belo Horizonte, lo que corrobora los resultados para la riqueza taxonómica. Probablemente, los
recursos disponibles en todo el paisaje son bajos [21], lo que filtra especies que tienen requisitos
ecológicos específicos. La mayoría de las especies de aves que se encuentran en este estudio son
omnívoras, se alimentan de invertebrados y / o utilizan estructuras creadas por el hombre como
sustratos de anidación, lo que lleva a una reducción en la riqueza funcional de la comunidad. Este
resultado se confirma a través de las puntuaciones bajas del índice RaoQ, que muestran que las
especies con rasgos funcionales similares son dominantes. El proceso de urbanización conduce a una
reducción en la cantidad de rasgos de las especies de aves, particularmente en los rasgos
relacionados con el uso de recursos y el sustrato de anidación [52,68]. Sin embargo, nuestros
resultados concuerdan con otro estudio, en el que el aumento en la cantidad de vegetación arbórea
llevó a un aumento en los aspectos funcionales de la comunidad [69]. El aumento en la proporción
de especies nativas de árboles callejeros influye en la presencia de una mayor cantidad de gremios
de alimentación de aves en los paisajes urbanos [9,18], y en consecuencia, tuvo influencias positivas
en la riqueza funcional de la comunidad.

Los paisajes urbanos tienen grandes cantidades de recursos para una porción de la avifauna con
rasgos funcionales [52,68], similares que se relacionan con la baja riqueza funcional general y las
puntuaciones del índice RaoQ. Dado que las especies sinantrópicas están influenciadas
negativamente por la cantidad de hábitat dentro de los paisajes urbanos [8], las áreas urbanas con
más hábitat disponible permitirán la presencia de especies con rasgos funcionales relacionados con
las áreas más conservadas, lo que provocará cambios en los índices de diversidad funcional. El
tamaño promedio del dosel de los árboles de la calle aumenta el RaoQ de la comunidad y conduce a
una reducción en la riqueza funcional de la comunidad. Probablemente, el aumento del tamaño del
dosel reduce la riqueza y abundancia de un mayor número de especies que tienen rasgos funcionales
relacionados con áreas más urbanizadas; el aumento en el número de aves, probablemente, esté
relacionado con un aumento en la abundancia de menos especies, que tienen rasgos funcionales
relacionados con áreas más conservadas. Este proceso aumenta la uniformidad funcional de la
comunidad con un menor número de rasgos funcionales. La proximidad a los parques puede reducir
el número total de individuos de muchas especies de aves, que tienen características funcionales
relacionadas con las áreas más urbanizadas [25,68]. Sin embargo, las especies que necesitan una
mayor cantidad de hábitat, probablemente, se ven favorecidas reduciendo la uniformidad
taxonómica sin cambiar la riqueza taxonómica y funcional, reduciendo consecuentemente RaoQ. Por
tanto, a pesar de que la comunidad de aves que habita las calles está compuesta mayoritariamente
por especies adaptadas a las condiciones relacionadas con el proceso de urbanizaciones posible
incrementar el número de especies con rasgos funcionales relacionados con los ambientes más
conservados.

Conclusiones
Se demostró que el filtro ambiental urbano tiene efectos negativos sobre la avifauna urbana. Sin
embargo, los impactos humanos pueden mitigarse mediante la planificación y gestión adecuadas de
la vegetación urbana, especialmente en relación con el proceso de forestación urbana. El
mantenimiento de árboles grandes, el aumento de la riqueza de árboles en las calles y la plantación
de una mayor cantidad de especies de árboles nativos son prácticas de manejo capaces de aumentar
la biodiversidad urbana y la funcionalidad del ecosistema dentro de la matriz urbana.

«Necesitamos la naturaleza tanto en la ciudad como en el campo», escribió Ian McHarg en 1969 en
su libro Design with nature [70]. Cincuenta años después, todavía tenemos que aprender a mejorar,
preservar y vivir con la biodiversidad dentro de los paisajes urbanos. Con las prácticas actuales de
planificación y gestión, Belo Horizonte solo puede retener el 20 % de su rica y diversa comunidad de
aves dentro de la matriz urbana. Por lo tanto, se necesita cambiar el enfoque actual en una visión
puramente estética y utilitaria del proceso de forestación urbana [71]; las decisiones deben
considerar la funcionalidad del paisaje urbano y los elementos verdes como unidades
interconectadas [72,73]. Considerando que las especies de aves se pueden utilizar como indicadores
de las prácticas de planificación y gestión de la integridad ecológica urbana [56], especialmente las
relacionadas con los árboles de la calle identificados aquí y en otros estudios [por ejemplo: 9, 11, 18,
50, 51, 57, 63] son capaces de reducir los efectos negativos de la urbanización sobre la biodiversidad
y, en consecuencia, mejorar el bienestar humano y la calidad de vida.

Información de soporte
Fig. S1. Los 60 puntos se seleccionaron dentro de 20 categorías de influencias de vegetación herbácea
y arbórea y calles a través de la región sur de Belo Horizonte (Minas Gerais, Brasil).
(TIF)

Fig. S2. Variación de la variedad promedio de tipos de uso de suelo de la región sur de Belo Horizonte
(Minas Gerais, Brasil) dentro de zonas de amortiguamiento con diferentes tamaños.
(TIF)

Fig. S3. Análisis de sensibilidad realizado para riqueza de especies, abundancia de especies, Riqueza
Funcional (FRic) y Entropía Cuadrática de Rao (RaoQ) de la comunidad de aves que habita las calles
de la región sur de Belo Horizonte. Solo se consideraron las variables predictoras ubicadas fuera del
rango de 0.05 y -0.05 (líneas negras). Es posible observar el gran efecto de la exposición al ruido sobre
los aspectos taxonómicos y funcionales de la comunidad de aves urbanas. AP: tamaño medio de la
parcela arbórea; HP: tamaño medio del parche herbáceo; DC: tamaño medio del dosel de los árboles
de la calle; AL: nivel de sonido continuo equivalente medio; TR: riqueza de árboles de la calle; DP:
distancia media a los parques; PT: población humana; NT: proporción de la abundancia de especies
arbóreas nativas en las calles.
(TIF)

Fig. S4.