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| Asesoría Técnica Parlamentaria Agosto 2020

Efecto y regulación de los plaguicidas


sobre las abejas

Autores Resumen
Paco González Ulibarry La acepción plaguicida (o pesticida) ha sido definida como “Compuesto
Email: pgonzalez@bcn.cl químico, orgánico o inorgánico o sustancia natural que se utilice en el
Tel.: (56) 32 226 3175 medio ambiente para combatir malezas, enfermedades o plagas
potencialmente capaces de producir daños en el hombre, animales,
Rafael Torres Muñoz plantas, semillas y objetos inanimados”. Respecto al efecto de los
Email: rtorres@bcn.cl plaguicidas sobre los insectos polinizadores, existe en la actualidad
Tel.: (56) 32 226 3912 suficiente evidencia científica sobre los impacto que los plaguicidas,
particularmente los clasificados como “neonicotinoides” tienen sobre la
Virginie Loiseau salud de dichos insectos.
Email: vloiseau@bcn.cl
Tel.: (56) 22 270 1882 Los neonicotinoides son plaguicidas sistémicos persistentes, que se
utilizan para el tratamiento de semillas, suelo y cultivos. Este plaguicida
neurotóxico afecta a los receptores de las sinapsis neuronales de los
Comisión insectos, provocando un comportamiento anormal, inmovilidad y muerte.
Actualmente, los neonicotinoides se utilizan para los cultivos de la papa,
Comisión de Agricultura del
Senado en el marco de la
arroz, maíz, remolacha azucarera, cereales, frutas, hortalizas, soja,
discusión de los proyectos de plantas ornamentales, viveros, semillas para la exportación, entre otras.
ley que regulan la actividad
apícola (boletines N°s 9.479- Los residuos de las aplicaciones de neonicotinoides, persisten en el polen
01, 10.144-01, 13.528-01 y y néctar de especies florales alcanzadas por las aplicaciones de dichos
13.532-01 refundidos) plaguicidas, que son consumidos por los insectos que liban de las flores,
como las abejas. Las concentraciones de estos residuos pueden alcanzar
niveles que causan efectos subletales, en un rango amplio de métodos
Nº SUP: 127.120 de aplicación, incluyendo el uso de semillas recubiertas (de
neonicotinoides) que, en ocasiones, pueden alcanzar niveles letales.

Documentos disponibles en: En virtud de lo anterior, varios países han decidido prohibir o restringir el
https://atp.bcn.cl uso de neonicotinoides. En la UE, Francia es el único país que ha
regulado estos productos, prohibiendo acetamiprid, tiacloprid,
clotianidina, tiametoxam, imidacloprid, sulfoxaflor y flupiradifurona. Los
demás países de la UE, han restringido el uso de clotianidina, tiametoxam
e imidacloprid (solo se permite su uso en invernaderos).

Este documento es un análisis especializado, sujeto a los criterios de validez, confiabilidad, neutralidad y pertinencia que
orientan la labor de Asesoría Técnica Parlamentaria, en el apoyo al debate legislativo. El tema y el contenido del mismo
responden a los criterios y plazos acordados previamente con el requirente.
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Introducción
El presente informe aborda los efectos de los plaguicidas sobre las abejas y las regulaciones que los
norman. En la primera parte, se explicita el concepto de plaguicida, así como los tipos existentes y sus
efectos sobre insectos polinizadores. En la segunda parte, se presentan los efectos que induce en las
abejas la exposición a los neonicotinoides. Por último, se explican las regulaciones que buscan normar
el uso de los neonicotinoides, en función de la preservación de los insectos polinizadores, en general, y
las abejas en particular.

Durante la elaboración del presente informe, se consultaron, revisiones de trabajos de investigación


(Review Journals), bases de datos oficiales y sitios web. Las traducciones son del autor.

Plaguicida
El concepto de pesticida o plaguicida ha sido definido de diversas maneras. De acuerdo a la Ley N°
2.763 en su artículo 2 define pesticida o plaguicida como “Compuesto químico, orgánico o inorgánico o
sustancia natural que se utilice en el medio ambiente para combatir malezas, enfermedades o plagas
potencialmente capaces de producir daños en el hombre, animales, plantas, semillas y objetos
inanimados1”. El código internacional de conducta sobre la distribución y uso de plaguicidas de la Food
and Agriculture Organization (FAO) -por otra parte- establece que un plaguicida “es la sustancia o mezcla
de ellas, destinada a prevenir, destruir o controlar plagas, incluyendo los vectores de enfermedad
humana o animal; las especies no deseadas de plantas o animales que ocasionan un daño duradero u
otras que interfieren con la producción, procesamiento, almacenamiento, transporte y comercialización
de alimentos; los artículos agrícolas de consumo, la madera y sus productos, el forraje para animales o
los productos que pueden administrárseles para el control de insectos, arácnidos u otras plagas
corporales2”.

Los plaguicidas se pueden clasificar atendiendo a su acción específica. Es decir, atendiendo a la


clasificación zoológica del vector activo del organismo que daña las especies de interés para la especie
humana3. Así, se hablará de insecticidas (contra insectos), herbicidas (flora arvense), rodenticidas
(roedores), bactericidas (bacterias) fungicidas (hongos) y larvicidas (larvas)4.

Respecto al efecto de los plaguicidas sobre los polinizadores, existe evidencia científica acerca del
impacto que tiene el uso de los insecticidas neonicotinoides sobre la salud de estos insectos5. Los
polinizadores pueden exponerse a los plaguicidas por6:

1 Artículo 2. Decreto N°5 del 2010 del Ministerio de Salud sobre Reglamento sobre aplicación áreas de plaguicidas.
Disponible en http://bcn.cl/2gul8 (Agosto 2020).
2 FAO. (1990). Código internacional de conducta para la distribución y utilización de plaguicidas. Roma. 40 p.
3 Mangas, Iris. (2016). El desafío del uso seguro de plaguicidas agrícolas. Revista Agronomía y Forestal (53).

Disponible en: http://bcn.cl/1z3bu (Agosto 2020).


4 Martin-Culma, N. Y., & Arenas, N. E. A. S. E. (2018). Daño colateral en abejas por la exposición a pesticidas de

uso agrícola. Entramado, 14(1), 232-240.


5 Botías, C., & Sánchez-Bayo, F. (2018). Papel de los plaguicidas en la pérdida de polinizadores. Revista

Ecosistemas, 27(2), 34-41.


6 Ibídem.

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(i) contacto directo con aerosoles y partículas suspendidas en el aire o en superficies de plantas
tratadas,

(ii) la ingestión de polen, néctar y agua contaminada con estos compuestos,

(iii) inhalación de plaguicidas volátiles, siendo ésta última una forma de exposición menor

La interacción de las abejas con los pesticidas puede producirles la muerte, así como también efectos
subletales que pueden deteriorar la salud de la colmena7. Los efectos son8:

 Efecto inmediato: Letalidad.

 Efectos crónicos: Déficit en respuesta inmune y ciclo reproductivo; Reducción de la


supervivencia de abejas reinas y larvas

 Efecto en el hábitat: Reducción de áreas para forrajeo; Manejo de malezas invasivas usando
herbicidas.

 Otros efectos: Déficit en navegación y diversas funciones celulares; Daños en la colmena.

Exposición de la Abejas a los Neonicotinoides9


Los neonicotinoides son plaguicidas sistémicos10 persistentes, que se utilizan para el tratamiento de
semillas, suelo y cultivos1112. Son sustancias neurotóxicas que afectan a los receptores de las sinapsis
neuronales de los insectos, provocando un comportamiento anormal, inmovilidad y muerte13.
Actualmente, los neonicotinoides se utilizan para los cultivos de la papa, arroz, maíz, remolacha

7 Martin-Culma, N. Y., & Arenas, N. E. A. S. E. (2018). Daño colateral en abejas por la exposición a pesticidas de
uso agrícola. Entramado, 14(1), 232-240.
8 Ibídem
9 Hopwood, J., Code, A., Vaughan, M., Biddinger, D., Shepherd, M., Black, S. H., Lee-Mäder, E. & Mazzacano, C.

(2016). How neonicotinoids can kill bees. Xerces Society for Invertebrate Conservation, Portland, OR. Disponible
en: http://www.xerces.org/neonicotinoids-and-bees/ (Agosto 2020).
10 Plaguicidas sistémicos: Son aquellos plaguicidas que son absorbidos y diseminados a través del sistema

vascular de la planta.
11 Domenica, A., Maria, A., Stefania, B., Alessio, I., Alberto, L., Tunde, M., Sharo, R., Szentes, C., Vagenende, B &

Alessia, V. (2017). Neonicotinoids and bees: The case of the European regulatory risk assessment. Science of The
Total Environment, 579, 966-971.
12 Simon-Delso, N., Amaral-Rogers, V., Belzunces, L. P., Bonmatin, J. M., Chagnon, M., Downs, C., ... & Goulson,

D. (2015). Systemic insecticides (neonicotinoids and fipronil): trends, uses, mode of action and metabolites.
Environmental Science and Pollution Research, 22(1), 5-34.
13 Brandt, A., Gorenflo, A., Siede, R., Meixner, M., & Büchler, R. (2016). The neonicotinoids thiacloprid, imidacloprid,

and clothianidin affect the immunocompetence of honey bees (Apis mellifera L.). Journal of insect physiology, 86,
40-47.

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azucarera, cereales, frutas, hortalizas, soja, plantas ornamentales, viveros, semillas para la exportación,
entre otras14.
Los residuos de las aplicaciones de los neonicotinoides, encontrados en el polen y néctar, son
consumidos por los insectos que liban de las flores, como las abejas. Las concentraciones de estos
residuos pueden alcanzar niveles que causan efectos subletales a través de varios métodos de
aplicación, incluyendo el uso de semillas recubiertas (de neonicotinoides), que en ocasiones pueden
alcanzar niveles letales.

Por otra parte, los neonicotinoides pueden persistir en los suelos durante meses y años después de una
sola aplicación. Se han encontrado residuos en plantas leñosas hasta seis años después de su
aplicación empapando el suelo. Se ha demostrado que plantas no tratadas absorben los residuos de
algunos neonicotinoides que permanecen en el suelo desde el año anterior.

Los neonicotinoides -aún aplicados como cobertura a las semillas- pueden contaminar la vegetación
adyacente, incluyendo flores silvestres visitadas por abejas. Esta contaminación se puede generar
mediante contacto directo con hojas tratadas con los neonicotinoides más tóxicos, causando mortalidad
de abejas; adicionalmente, residuos foliares en las superficies de las plantas pueden mantener por
semanas su letalidad sobre las abejas.

Efectos sobre abejas melíferas (Apis mellifera)

Las abejas melíferas expuestas a niveles subletales de neonicotinoides pueden experimentar


dificultades para volar y navegar, reducción de la sensibilidad gustativa, y retrasos en su habilidad para
aprender nuevas tareas, todos factores que impactan sobre su habilidad para forrajear y sobre la
productividad de la colmena. Por otro lado, las larvas expuestas a dosis subletales de imidacloprid en el
alimento infantil, experimentan una reducción de sobrevivencia y de capacidad para alcanzar el estado
de pupa, además de experimentar un metabolismo alterado y una respuesta olfativa alterada en
individuos adultos.

Los neonicotinoides absorbidos por las plantas son metabolizados al cabo de algún tiempo. Algunos de
los productos de dicha metabolización son también tóxicos para las abejas melíferas y, a veces, aún
más que el compuesto original. El Talco contaminado, que proviene de la recubierta desprendida de
semillas o del polvo llevado por el viento durante el sembrado de semillas recubiertas con
neonicotinoides, es agudamente tóxico cuando entra en contacto con abejas melíferas.

Los ingredientes activos que afectan a las abejas son

 Clothiatidin, dinotefuran, imidacloprid y thiamethoxam son altamente tóxicos para las abejas, sea
por contacto o por ingestión.

 El thiacloprid y el acetamiprid son moderadamente tóxicos.

14Ertl, H. M., Mora, M. A., Brightsmith, D. J., & Navarro-Alberto, J. A. (2018). Potential impact of neonicotinoid use
on Northern bobwhite (Colinus virginianus) in Texas: A historical analysis. PloS one, 13(1).

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Regulación de prohibición o restricción de los neonicotinoides

Unión Europea

En la Unión Europea, el Reglamento de Ejecución (UE) N° 485/2013 de la Comisión, del 24 de mayo de


2013, modifica el Reglamento de Ejecución (UE) N° 540/2011 en lo relativo a las condiciones de
aprobación de las sustancias activas clotianidina, tiametoxam e imidacloprid, y se prohíbe el uso y la
venta de semillas tratadas con productos fitosanitarios que las contengan. El texto pertinente a efectos
del EEE (Espacio Económico Europeo)15, en el punto 6 de los considerando señala acerca de las abejas:

La Autoridad identificó para determinados cultivos un riesgo agudo elevado para las abejas
derivado de los productos fitosanitarios que contienen las sustancias activas clotianidina,
tiametoxam o imidacloprid. Señaló, en particular, riesgos agudos elevados para las abejas
derivados de la exposición al polvo, en algunos cultivos, de la ingesta de residuos presentes en
polen y néctar contaminados, en otros, y de la exposición a la gutación, en el caso del maíz.
Además, no pueden excluirse riesgos inaceptables debidos a los efectos agudos o crónicos para
la supervivencia y el desarrollo de las colonias, en el caso de varios cultivos. Por otra parte, la
Autoridad puso de manifiesto carencias en los datos de todos los cultivos evaluados, en particular
por lo que respecta al riesgo a largo plazo para las abejas derivado de la exposición al polvo, de
los residuos en polen y néctar y de la exposición a la gutación.

Respecto a los plaguicidas que afectan a las abejas, el reglamento señala (Art. 2):

No se usarán ni comercializarán las semillas de los cultivos (…) que hayan sido tratadas con
productos fitosanitarios que contengan clotianidina, tiametoxam o imidacloprid, con excepción de
las semillas usadas en invernaderos.

Respecto a la aplicación de los plaguicidas, el reglamento señala (Anexo 1):

 Solo podrán autorizarse los usos profesionales como insecticida.

 No se autorizarán los usos como tratamiento de las semillas o del suelo para los siguientes
cereales, cuando se siembren de enero a junio: cebada, mijo, avena, arroz, centeno, sorgo,
tritical y trigo.

 No se autorizarán los tratamientos foliares de los siguientes cereales: cebada, mijo, avena,
arroz, centeno, sorgo, tritical y trigo.

 No se autorizarán los usos como tratamiento de semillas, tratamiento del suelo o aplicación
foliar para los siguientes cultivos, con excepción de los usos en invernaderos y los tratamientos
foliares después de la floración:

15 Reglamento de Ejecución (UE) N° 485/2013 de la Comisión, de 24 de mayo de 2013, por el que se modifica el
Reglamento de Ejecución (UE) N° 540/2011 en lo relativo a las condiciones de aprobación de las sustancias activas
clotianidina, tiametoxam e imidacloprid, y se prohíben el uso y la venta de semillas tratadas con productos
fitosanitarios que las contengan Texto pertinente a efectos del EEE. Disponible en http://bcn.cl/2iixf (Agosto 2020).

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El reglamento señala, por otra parte, que los Estados deberán tener en consideración:

 la protección de las aguas subterráneas, cuando la sustancia activa se aplique en regiones


con suelos o condiciones climáticas vulnerables,

 al riesgo para las aves granívoras y los mamíferos, cuando la sustancia se utilice para el
tratamiento de semillas.

Los Estados miembros deberán asegurar que:

 la aplicación en las semillas solo se realice en instalaciones para el tratamiento profesional de


semillas; dichas instalaciones deberán aplicar las mejores técnicas disponibles para garantizar
que la liberación de polvo durante la aplicación en las semillas, el almacenamiento y el
transporte pueda minimizarse,

 se utilicen sembradoras adecuadas que garanticen un alto nivel de incorporación al suelo, así
como una minimización de los derrames y la emisión de polvo,

 las condiciones de autorización incluyan, cuando corresponda, medidas de reducción de


riesgos para las abejas,

 se pongan en marcha programas de seguimiento para verificar la exposición real de las abejas
a la clotianidina en zonas comúnmente utilizadas por las abejas para libar o por apicultores,
cuando y según proceda.

Además, dependiendo de las condiciones de uso, se deberán satisfacer las medidas de reducción de
riesgos, incluyendo:

a) el riesgo para polinizadores distintos de las abejas;

b) el riesgo para las abejas que liban néctar y polen en cultivos sucesivos;

c) la posible absorción por malas hierbas en floración a través de las raíces; (…)

d) el riesgo para las abejas que liban melazo de insectos;

e) la posible exposición a la gutación y el riesgo agudo y a largo plazo para la supervivencia y el


desarrollo de las colonias, así como el riesgo para la cría resultante de esta exposición;

f) la posible exposición a nubes de polvo de perforación y el riesgo de efectos a corto o largo


plazo para la supervivencia y el desarrollo de las colonias, así como el riesgo para la cría
resultante de esta exposición;

g) el riesgo de efectos a corto o largo plazo para la supervivencia y el desarrollo de las colonias,
y el riesgo para la cría resultante de la ingesta de néctar y polen contaminados.

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Francia

La Ley N° 2016-1087 del 8 de agosto de 2016 para la recuperación de la biodiversidad, la naturaleza y


los paisajes (LOI n° 2016-1087 du 8 août 2016 pour la reconquête de la biodiversité, de la nature et des
paysages) 16. En su Art. 125 señala:

Queda prohibido el uso de productos fitosanitarios que contengan uno o más principios activos de
la familia de los neonicotinoides y semillas tratadas con estos productos a partir del 1 de
septiembre de 2018

La orden mencionada en el segundo párrafo de este II se realiza en base a un informe elaborado


por la Agencia Nacional de Seguridad Alimentaria, Ambiental y de Salud Ocupacional, que
compara los beneficios y riesgos asociados con usos de productos fitosanitarios que contienen
sustancias activas de la familia de los neonicotinoides autorizados en Francia con los relacionados
con los usos de productos sustitutivos o métodos alternativos disponibles.

“Este informe cubre los impactos en el medio ambiente, en particular en los polinizadores, en la
salud pública y en la actividad agrícola. Se hace público en las condiciones previstas en el último
párrafo del artículo L. 1313-3 del Código de Salud Pública

Respecto a la prohibición, esta se aplica a los siguientes principios activos pertenecientes a la familia de
los neonicotinoides: acetamiprid, tiacloprid, clotianidina, tiametoxam, imidacloprid17, sulfoxaflor y
flupiradifurona18.

El Gobierno francés ha hecho saber que próximamente volverá a autorizar el uso de insecticidas
(plaguicidas) en base a neonicotinoides, en un caso muy específico, pese a la prohibición del uso de
productos fitosanitarios de la familia de los neonicotinoides en el país, que rige desde el primero de
Septiembre de 201819, a raíz de la publicación de la Ley N° 2016-1087, de 8 de agosto de 2016, para la
reconquista de la biodiversidad, la naturaleza y los paisajes (Art. 125)20.

La medida contemplada y anunciada por el Gobierno francés estaría limitada en el tiempo -desde 2021
hasta 2023 máximo- y restringida al sector remolachero, que está experimentando su peor crisis, -en
gran parte, a causa de una enfermedad viral, la ictericia, transmitida por una plaga de pulgón verde
(Myzus persicae)- la que podría provocar su desaparición y reducir a cero la producción de azúcar en el

16 LOI n° 2016-1087 du 8 août 2016 pour la reconquête de la biodiversité, de la nature et des paysages. Disponible
en http://bcn.cl/2aw7w (Agosto 2020).
17 Conseil d'État, 3ème chambre, 31/07/2019, 424632, Inédit au recueil Lebon. Disponible en http://bcn.cl/2ivjg

(Agosto 2020).
18 Conseil d'État, 10ème - 9ème chambres réunies, 11/07/2018, 412139. Disponible en http://bcn.cl/2ivit (Agosto

2020).
19 Francia. Código rural y de la pesca marítima (Versión vigente, consolidada al 22 de Agosto de 2020): Art. L. 253-

8 (II). Disponible en: http://bcn.cl/2jjzv (Agosto, 2020)


20 Francia. LOI n° 2016-1087 du 8 août 2016 pour la reconquête de la biodiversité, de la nature et des paysages

(Version en vigueur, consolidée au 22 août 2020 - Dernière modification : 30 décembre 2019). Disponible en:
http://bcn.cl/2jk1v (Agosto, 2020)

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territorio nacional, a pesar que Francia es el principal productor de azúcar de Europa. Es de notar que
el sector de la remolacha azucarera se considera estratégico para la soberanía alimentaria del país.

Creative Commons Atribución 3.0


(CC BY 3.0 CL)

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