Protección eficiente de alto voltaje en el bagre eléctrico

Georg Welzel y Stefan Schuster

RESUMEN

Durante miles de años, a partir de relatos detallados del antiguo Egipto, el bagre eléctrico
africano (Malapteruridae) ha sido famoso por su capacidad para cazar y defenderse con
potentes descargas eléctricas. Sorprendentemente, el grado en que el bagre eléctrico está
protegido contra descargas eléctricas propias o externas, qué tan específica sería cualquier
protección para la forma de onda específica de la especie y si un bagre que descarga tiene que
prepararse activamente para el inicio de sus descargas de alto voltaje nunca ha sido sido
analizado. Aquí, usamos video digital de alta velocidad para grabar bagres durante sus propias
descargas o cuando estaban expuestos a descargas externas, empleando peces dorados para
calibrar cuidadosamente la eficiencia de todas las descargas. El bagre eléctrico muestra un
notable grado de protección contra los altos voltajes: tanto las descargas eléctricas externas
como las autoproducidas que afectaron gravemente a los peces dorados de control no
provocaron una contracción muscular involuntaria ni afectaron el procesamiento
sensoriomotor. Incluso un dispositivo comercial de pesca eléctrica, configurado para
inmovilizar y narcotizar eficientemente a los peces, no tuvo ningún efecto sobre el bagre
eléctrico. Nuestros hallazgos descartan varios mecanismos de protección y demuestran un
blindaje altamente eficiente y versátil cuya naturaleza no está clara en la actualidad.

INTRODUCCIÓN

Comenzando con los relatos notablemente detallados de los antiguos egipcios (Gamer-Wallert,
1970; Westendorf, 1999), el bagre eléctrico africano (Malapteruridae) ha sido reconocido por
su capacidad para generar potentes descargas eléctricas. Estos son emitidos por un órgano
eléctrico especializado que se compone de una capa delgada de electrocitos ubicada
directamente debajo de la piel que cubre casi todo el cuerpo (Fig. 1A, B) (Johnels, 1956). Cada
descarga de órgano eléctrico produce un fuerte pulso monofásico con una duración de 2 a 3
ms y una amplitud de hasta 300 V (Bauer, 1968; Remmler, 1929). Al igual que otros peces
fuertemente eléctricos, como la anguila eléctrica, el bagre eléctrico utiliza sus pulsos de alto
voltaje como arma defensiva y ofensiva (Bennett, 1971). Durante la captura de presas, los
bagres eléctricos emiten ráfagas de descargas de órganos eléctricos (Fig. 1C) con una fase
inicial de alta frecuencia (hasta 500 Hz) y hasta 500 pulsos (Bauer, 1968; Belbenoit et al., 1979)
que paralizan los músculos de los peces de presa. Estas ráfagas pueden durar varios segundos
y detenerse cuando la presa inmovilizada es atrapada y tragada (Bauer, 1968). El bagre
eléctrico también puede producir breves descargas compuestas de varios pulsos de alto voltaje
(Fig. 1D-F) (Ballowitz, 1899; Bauer, 1968) que se cree que se emiten durante el
comportamiento defensivo contra los depredadores (Bauer, 1968; Belbenoit et al. al., 1979;
Rankin y Moller, 1992) o para agitar a las presas (Bauer, 1968; Belbenoit et al., 1979). Estas
descargas defensivas pueden provocarse estimulando mecánicamente la piel del bagre
eléctrico (Ballowitz, 1899; Bauer, 1968; Bennett, 1971). Además, las descargas eléctricas de los
órganos también pueden desempeñar un papel en las interacciones sociales entre congéneres
(Rankin y Moller, 1986) o en la comunicación intraespecífica (Kastoun, 1971; Rankin y Moller,
1992).

Fig. 1. Las descargas eléctricas de alto voltaje del bagre eléctrico. (A) Vista lateral esquemática
y (B) sección transversal de un bagre eléctrico para ilustrar la ubicación del órgano eléctrico
(amarillo). La línea discontinua en A indica la posición de la sección transversal que se muestra
 en B. El órgano eléctrico cubre casi todo el cuerpo y está ubicado directamente debajo de la
piel. (C) Volea de alta frecuencia de descargas de órganos eléctricos normalmente emitidas
para inmovilizar y atrapar presas. (D) Descarga defensiva representativa de un bagre eléctrico
provocada por estimulación mecánica. Cada descarga consta de varios pulsos monofásicos.
Tenga en cuenta que los voltajes medidos dependen de la distancia y la orientación de los
electrodos de registro. Las barras de escala solo indican el orden de magnitud de las descargas.
(E) Distribución de frecuencias del número de pulsos en n=90 descargas defensivas emitidas
por un bagre eléctrico (N=1). (F) Recíproco del intervalo entre pulsos (frecuencia; 272±20 Hz)
entre pulsos individuales dentro de las descargas defensivas (números analizados como se
indica).

Las descargas eléctricas de alto voltaje tienen efectos masivos en el sistema nervioso
(Beaumont, 2016; Nordgreen et al., 2008; Robb y Roth, 2003; Sharber y Sharber Black, 1999),
así como en los músculos esqueléticos de los peces (Beaumont, 2016; Catania, 2014, 2015). Sin
embargo, hasta ahora solo se ha especulado si los bagres eléctricos están autoprotegidos
contra sus propias descargas eléctricas de alto voltaje (Babucchin, 1877; Bilharz, 1857; Du Bois-
Reymond, 1887; Norris, 2002; Rankin y Moller, 1986). A pesar de siglos de interés, no se ha
analizado hasta qué punto los músculos esqueléticos u otros tejidos eléctricamente
vulnerables del bagre eléctrico se ven afectados por sus propias descargas de alto voltaje.
Además, se desconoce si un bagre que descarga se prepara para los altos voltajes de forma
similar a como los murciélagos ecolocadores evitan ensordecerse con sus intensos cantos
(Suga y Jen, 1975). En este estudio, expusimos al bagre eléctrico a diferentes tipos de
descargas eléctricas de alto voltaje y utilizamos grabaciones de video digitales de alta
velocidad para examinar en qué medida estos notables peces están protegidos contra
descargas eléctricas propias y externas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Animales

Utilizamos dos bagres eléctricos (Malapterurus beniensis Murray 1855, Malapteruidae) y cinco
peces dorados [Carassius auratus (Linnaeus 1758), Cypriniformes]. Todos los peces se
obtuvieron comercialmente de un minorista especializado autorizado (Aquarium Glaser GmbH,
Rodgau, Alemania). Los bagres eléctricos (6 y 16 cm) se mantuvieron individualmente en
acuarios de vidrio de 120 l y los goldfish (5–15 cm) se mantuvieron en un acuario de vidrio de
240 l bajo un ciclo de luz:oscuridad de 12 h:12 h (luces encendidas a las 07 :00 h y salida a las
19:00 h). El rango de tamaño del bagre eléctrico y el pez dorado se eligió para que pudiéramos
tener peces dorados de control que coincidieran en tamaño con el bagre experimental.
Temperatura (22–24 °C), pH (6,5–7,0) y conductividad (250–300 μS cm−1) del agua [basada en
un 50 % de agua del grifo y un 50 % de agua desmineralizada, enriquecida con un 7 % (p/v )
NaHCO3, 4% (p/v) de CaSO4 y 1% (p/v) de sal marina] se mantuvieron constantes durante el
período experimental. El cuidado de los animales y todos los procedimientos experimentales
se llevaron a cabo de conformidad con la Ley alemana de bienestar animal (Tierschutzgesetz),
así como con el Reglamento alemán para la protección de animales utilizados con fines
experimentales u otros fines científicos (Tierschutz-Versuchstierordnung) y fueron aprobados
por el gobierno de Baja Franconia (Regierung Unterfranken, Würzburg, Alemania).

Descargas defensivas naturales y artificiales

Se pueden provocar descargas defensivas de alto voltaje tocando el bagre eléctrico como se
describió anteriormente (Bauer, 1968; Bennett, 1971). En este estudio, todas las descargas
defensivas del bagre eléctrico fueron provocadas por una ligera estimulación mecánica de la
cola con un pincel, como lo describe Bauer (1968). Además, se probó el efecto de las descargas
defensivas artificiales de alto voltaje. Las descargas artificiales consistieron en pulsos
monopolares de onda cuadrada (99 V) emitidos a frecuencias de 200 Hz (4 pulsos de 3 ms de
duración cada uno), 300 Hz (5 pulsos de 1,5 ms de duración) o 600 Hz (10 pulsos de 1 ms de
duración) por un estimulador aislado (DS2A, Digitimer) accionado por un generador de
impulsos (TGP-110, TTi).

Análisis de video de alta velocidad del efecto de las descargas defensivas

Para analizar el impacto de las descargas defensivas de alto voltaje naturales y artificiales, dos
peces (ya sea 2 bagres eléctricos o 1 bagre eléctrico y 1 pez dorado) nadaron en un canal de
plexiglás ovalado hecho a medida. El canal fue separado en dos mitades por malla plástica. En
el centro de una mitad, una rueda de paletas impulsada por un motor eléctrico creaba una
corriente de agua contra la cual nadaban los dos peces en la otra mitad del canal (12 cm de
diámetro y 90 cm de largo). Una almohadilla de filtro poroso en el canal separaba a los dos
peces. Los peces fueron monitoreados desde abajo a ≥1000 cuadros s−1 usando una cámara
de video digital de alta velocidad (HotShot 2300cc, NAC Image Technology; lente 20 mm f/1.8
EX DG, Sigma). Para optimizar el contraste, el tanque se iluminó desde abajo con dos
proyectores LED (IP FL-50 COB 6400K, Eurolite). Se monitorearon cuatro peces dorados de
control (5–10 cm) y dos bagres eléctricos (16 cm) mientras estaban expuestos a descargas
defensivas generadas por el bagre eléctrico o descargas generadas artificialmente por un par
de electrodos de estimulación (alambre de plata) que se colocaron a 60 cm separados y
perpendiculares al eje longitudinal del canal de plexiglás. Como se desconocían la fuerza de
campo exacta y las propiedades espaciales de las descargas defensivas dentro de nuestra
configuración, se tomó especial cuidado para asegurar que las posiciones de los peces de
prueba fueran similares en cada experimento. Más precisamente, el bagre eléctrico que
descarga siempre se colocó detrás (a una distancia de 5 a 10 cm) del pez dorado o bagre
receptor, respectivamente. Además, solo se incluyeron en el análisis los experimentos en los
que el bagre que descargaba y el pez receptor nadaban en línea (con una desviación máxima
tolerada de unos 5 grados). Todas las descargas eléctricas se registraron usando dos electrodos
de carbono en el agua colocados en los extremos opuestos de los acuarios de prueba. Cada
electrodo se alimentó primero a un divisor de voltaje para reducir el voltaje de salida a una
cuarta parte del voltaje de entrada y se conectó a un amplificador diferencial (EXT 02F-2, npi
electronic). Su salida se usó para activar el sistema de video de alta velocidad para que
registrara el bagre 100 ms antes y otros 100 ms después del inicio de sus descargas.

Analizamos el ángulo de la aleta pectoral en relación con el cuerpo, la flexión del cuerpo y la
longitud aparente del cuerpo utilizando el software ImageJ. La flexión del cuerpo se definió
como el ángulo entre la punta del hocico del pez, la línea media ventral entre las aletas
pectorales y el pedúnculo caudal. La longitud del cuerpo se definió como la distancia entre la
punta del hocico del pez y el pedúnculo caudal (Fig. 2A) y se determinó utilizando la
herramienta de selección de línea en la barra de herramientas de ImageJ. El ángulo de la aleta
pectoral y la flexión del cuerpo se determinaron utilizando la herramienta de ángulo en la
barra de herramientas de ImageJ. Fue suficiente determinar todos los parámetros cada 5 ms
en un período de 50 ms antes (intervalo de control) a 50 ms después del comienzo de una
descarga. La longitud corporal se normalizó al valor medio antes del alta. La película 1 ilustra el
efecto de las descargas defensivas de alto voltaje en un bagre eléctrico y un pez dorado.
 Fig. 2. Video de alta velocidad que muestra la ausencia de espasmos musculares al descargar
un bagre eléctrico. (A) Enfoque experimental con peces que nadan estacionarios contra una
corriente de agua para examinar de cerca las contracciones musculares involuntarias que
podrían acompañar al disparo de descargas en el bagre eléctrico. El bagre eléctrico siempre se
colocó detrás del pez dorado a una distancia definida. Las descargas se provocaron al tacto y
su efecto perjudicial se calibró utilizando peces de colores de tamaño similar. Las líneas rojas
pálidas indican esquemáticamente el campo dipolar eléctrico producido por la descarga del
bagre eléctrico. (B) Evolución temporal de la velocidad del ángulo de la aleta pectoral y (C) la
longitud del cuerpo de un bagre eléctrico (n = 10 pruebas, N = 1 pez) en comparación con
peces dorados (n = 18 pruebas, N = 3 peces). La longitud corporal se normalizó al valor medio
del intervalo de control (intervalo de 50 ms antes de la descarga). Las descargas defensivas
comenzaron en el tiempo cero. En cada prueba, indujeron contracciones musculares
involuntarias en peces dorados dentro de los primeros 20 ms (áreas rojas). El ángulo de la aleta
pectoral y la longitud del cuerpo se determinaron cada 5 ms. Cada línea representa la media ±
sem. (D) Efecto de las descargas sobre la velocidad máxima del ángulo de la aleta pectoral y (E)
la longitud mínima del cuerpo antes (intervalo de control) y durante las descargas eléctricas
(señales de advertencia amarillas) en bagres (n = 10 ensayos) y peces dorados (n = 18
ensayos) . La disminución en la longitud del cuerpo del pez dorado fue el resultado de las
contracciones musculares de todo el cuerpo, pero no un cambio en la flexión del cuerpo (Fig.
S1). Los puntos rojos representan la media. ***P<0,001; ns, no significativo; Prueba t de dos
colas pareadas.

Efecto de los altos voltajes en las respuestas de sobresalto eléctrico provocadas

acústicamente

La respuesta novedosa del bagre eléctrico se descubrió y analizó en un tanque de prueba (60 ×
30 × 25 cm) lleno con 15 l de agua. Para producir una respuesta de sobresalto eléctrico
provocada acústicamente, utilizamos un estímulo auditivo intenso que consistía en ondas
sinusoidales de 300 Hz de 16,66 ms de duración. El estímulo se generó mediante un generador
de funciones (DS345, Stanford Research Systems) y se entregó mediante un gran altavoz (112
MA, Thomann) colocado junto al tanque. El nivel máximo de presión sonora fue de 190 dB re.
1 μPa, medido con un hidrófono en la posición del pez (hidrófono: Bruel y Kjaer, tipo 8106;
amplificador: Bruel y Kjaer, tipo 2610). La latencia de las descargas defensivas generadas por
los peces en respuesta al estímulo acústico se definió como el tiempo entre el inicio del
estímulo acústico y el inicio de la descarga. Para evitar la habituación, se entregaron estímulos
acústicos a intervalos de al menos 5 min. En las pruebas, se administraron descargas
defensivas artificiales (5 pulsos, 1,5 ms, 99 V, 300 Hz) simultáneamente al estímulo acústico y
se examinó el efecto del emparejamiento en la latencia de la respuesta de sobresalto inducida
acústicamente. Las descargas artificiales se administraron mediante un par de electrodos de
estimulación (alambre de plata, 30 cm de largo) que se ubicaron a 60 cm de distancia y
perpendiculares al eje longitudinal del acuario y los peces de prueba. La eficiencia de la
descarga defensiva artificial se confirmó en controles realizados en peces dorados: estos
demostraron que los pulsos de alto voltaje eran igualmente eficientes en peces dorados que
las descargas defensivas naturales del bagre eléctrico.

Pesca eléctrica

Para analizar el efecto de las descargas eléctricas más fuertes que se utilizan normalmente en
las operaciones de pesca eléctrica, los peces se colocaron en un acuario de prueba (75 × 10 ×
40 cm) lleno de agua hasta una altura de 30 cm. Se colocaron dos electrodos de pesca eléctrica
(cada uno una tira de cobre trenzada conectada a electrodos de placa de aluminio; 10 × 30 cm)
separados por 70 cm y perpendiculares al eje longitudinal en los extremos del tanque
cubriendo toda la superficie en cada extremo. Se expuso un pez dorado (15 cm de longitud) y
un bagre eléctrico (16 cm de longitud) a un campo eléctrico homogéneo (corriente continua
pulsada de 100 Hz, gradientes de voltaje máximo de 3 V cm−1) generado por un dispositivo de
pesca eléctrica (ELT61NGI, Hans Grassl GmbH). En todos los experimentos que se muestran en
este estudio, el bagre eléctrico y el pez dorado nadaron en paralelo a las líneas del campo
eléctrico (desviación máxima tolerada ~5 grados) al inicio de la descarga eléctrica.

Primero, los peces fueron expuestos a descargas eléctricas durante aproximadamente 1

segundo para identificar cualquier contracción muscular involuntaria en el bagre eléctrico. Las
respuestas de los peces se registraron desde abajo a 1000 cuadros s−1 usando una cámara de
video digital de alta velocidad (HotShot 2300cc, NAC Image Technology; lente 20 mm f/1.8 EX
DG, Sigma). Para ilustrar la natación normal del bagre eléctrico durante las descargas
eléctricas, analizamos el ángulo de la aleta pectoral en relación con el cuerpo cada 10 ms en un
período de 1 s antes (intervalo de control) a 2 s después del comienzo de una descarga
eléctrica usando la herramienta de ángulo del software ImageJ.

Además, las respuestas de los peces a descargas eléctricas más prolongadas (3–4 s) que
generalmente los narcotizan se registraron desde un costado a 30 cuadros s−1 usando una
cámara de video (Blackmagic Cinema Camera MFT, Blackmagic Design; 16 mm f/2.2 lente,
Walimex Pro). La velocidad de nado de los peces se midió cada 200 ms en un período de 30 s
antes a 100 s después de la descarga eléctrica determinando su posición cada 200 ms
utilizando el software ImageJ. El momento de la apertura de la boca o del opérculo se definió
como el momento de la respiración. El tiempo de recuperación de los peces de colores
narcotizados se definió como el período desde el final de la descarga eléctrica hasta que la
respiración comenzó de nuevo. El efecto de las descargas eléctricas narcotizantes se muestra
en la Película 2.

Análisis de datos y estadísticas.

Los análisis estadísticos se llevaron a cabo utilizando Graph Pad Prism versión 5.01 (Graph Pad
Software) y Excel (Microsoft). La distribución normal de los datos se probó mediante la prueba
de normalidad de D'Agostino-Pearson. Las comparaciones por pares se realizaron utilizando la
prueba t de dos colas pareadas. El efecto de los altos voltajes en la latencia de la respuesta de
sobresalto y la probabilidad de respuesta de sobresalto se probó utilizando la prueba U de
Mann-Whitney y la prueba exacta de Fisher de dos colas, respectivamente. Se utilizó la
correlación de Pearson para probar la relación entre la longitud del cuerpo y la flexión del
cuerpo. Los valores de P<0,05 se consideraron estadísticamente significativos. Todos los datos
se presentan como medias ± sem. N y n indican el número de animales y ensayos,
respectivamente. Las películas se editaron con Adobe Premiere Pro 2.0 (Adobe Systems
Incorporated).

RESULTADOS

El bagre eléctrico no se contrae en respuesta a sus propias descargas defensivas.

Primero exploramos si los pulsos de alto voltaje disparados por un bagre eléctrico podrían
causar alguna contracción involuntaria de sus propios músculos esqueléticos. Utilizamos video
digital de alta velocidad para monitorear de cerca un bagre eléctrico que nadaba de manera
constante en un arreglo de contracorriente y que podía ser inducido de manera confiable para
disparar descargas defensivas (4–7 pulsos de alto voltaje de aproximadamente 250 Hz; Fig. 1E,
F) por estimulación mecánica. Estas descargas defensivas tuvieron efectos masivos en los
peces dorados que nadaban en la misma configuración contracorriente. Identificamos los dos
efectos más confiables de las descargas defensivas en los peces dorados de control (Fig. 2;
Película 1). Primero, las descargas defensivas causaron la rápida expansión de las aletas
pectorales (aumento en la velocidad del ángulo de la aleta pectoral: prueba t pareada: P
<0.001; Fig. 2B, D). En segundo lugar, las contracciones musculares de todo el cuerpo (ver Fig.
S1) causaron un acortamiento corporal típico y significativo (prueba t pareada: P <0.001; Fig.
2C, E). Sin embargo, ninguno de estos efectos pudo detectarse en el bagre eléctrico que
disparó las descargas (Película 1). Un análisis detallado basado en videos digitales de alta
velocidad no logró mostrar cambios significativos en la velocidad del ángulo de la aleta
pectoral (prueba t pareada: P=0.413; Fig. 2B, D) o en la longitud del cuerpo (prueba t pareada:
P=0.500 ;Figura 2C,E).

La insensibilidad a las descargas eléctricas no requiere ninguna preparación.

El bagre eléctrico que disparó una descarga defensiva en el experimento anterior controló el
momento de sus descargas y el número de pulsos y, por lo tanto, podría haberse preparado de
alguna manera para los efectos esperados de la descarga de alto voltaje, al igual que un
murciélago debe prepararse para sus intensas llamadas de ecolocalización (Suga y Jen, 1975) o
un pez nariz de elefante deben preparar el procesamiento de sus electrorreceptores
ampulares exquisitamente sensibles para sus propias descargas (Bell, 1981). Quizás
mecanismos similares sean esenciales para la aparente insensibilidad de un bagre eléctrico que
descarga. Para probar esto, simplemente confrontamos dos bagres eléctricos utilizando el
mismo enfoque experimental que se describe en la Fig. 2. Al tocar uno de los bagres eléctricos
del par, podría ser inducido a disparar sus descargas defensivas con una sincronización
arbitraria. Por lo tanto, el pez de prueba que no descargaba, cuya respuesta luego evaluamos,
no tenía control sobre el tiempo y la cantidad de pulsos que recibía (Fig. 3A). Sin embargo,
nuevamente no observamos contracciones de los músculos esqueléticos ni ninguna otra
reacción causada por las descargas defensivas emitidas por el conespecífico (Fig. 3B-D). Ni la
velocidad del ángulo de la aleta pectoral (prueba t pareada: P = 0,559) ni la longitud del cuerpo
(prueba t pareada: P = 0,401) se vieron afectadas por las descargas que afectaron fuertemente
a los peces dorados de control (ver Fig. 2).

Fig. 3. El bagre eléctrico es insensible a las descargas eléctricas de sus congéneres. (A) Enfoque
experimental con bagre nadando estacionario contra una corriente de agua para detectar
contracciones musculares involuntarias en un bagre eléctrico (receptor) después de descargas
defensivas provocadas por el tacto de un congénere (emisor). El bagre eléctrico de descarga
siempre se colocó detrás del receptor a la misma distancia que se usó en los experimentos con
peces de colores. Las líneas rojas pálidas indican esquemáticamente el campo dipolar eléctrico
producido por la descarga del bagre eléctrico. (B) Curso temporal de la velocidad del ángulo de
la aleta pectoral y (C) longitud del cuerpo del bagre eléctrico sin descarga (n = 5 ensayos). La
longitud corporal se normalizó al valor medio del intervalo de control (intervalo de 50 ms antes
de la descarga). La descarga defensiva comenzó en el momento cero. Las áreas rojas indican el
intervalo de tiempo en el que se indujeron las contracciones musculares involuntarias en los
peces dorados. El ángulo de la aleta pectoral y la longitud del cuerpo se determinaron cada 5
ms. Cada línea representa la media ± sem. (D) Efecto de las descargas eléctricas sobre la
velocidad máxima del ángulo de la aleta pectoral y (E) la longitud mínima del cuerpo antes
 (intervalo de control) y durante las descargas eléctricas (n = 5 intentos). Los puntos rojos
representan la media. ns, no significativo; Prueba t de dos colas pareadas.

Luego reemplazamos las descargas de un bagre conespecífico con descargas artificiales de un

generador (Fig. 4A). Estas descargas diferían en pendiente, duración del pulso individual y
frecuencia de las del bagre eléctrico (ver Fig. 1) y todas tenían efectos demostrables en los
peces dorados: todas las descargas artificiales imitan las contracciones musculares inducidas
de todo el cuerpo en los peces dorados (Fig. 4). Nuevamente, en cada experimento, las
descargas artificiales indujeron un aumento significativo en la velocidad del ángulo de la aleta
pectoral (prueba t pareada: P <0.001), lo que resultó en una rápida expansión de las aletas
pectorales (Fig. 4B, F-H) y causó un acortamiento corporal típico y significativo (prueba t
pareada: P <0.001; Fig. 4D, I-K). Sin embargo, los músculos esqueléticos del bagre eléctrico
fueron insensibles a los imitadores de descarga artificial probados (Fig. 4B-K). Estos hallazgos
sugieren que el bagre eléctrico no solo no necesita prepararse para descargas de alto voltaje,
sino que también tolera al menos alguna desviación de las descargas específicas de su especie.

Fig. 4. Los bagres eléctricos también son insensibles a las descargas eléctricas artificiales
calibradas. (A) Enfoque experimental con peces que nadan estacionarios contra una corriente
de agua para monitorear de cerca las contracciones musculares involuntarias en un bagre
eléctrico (N = 1) y un pez dorado de control (N = 1). Las descargas artificiales consistieron en
varios pulsos monopolares de onda cuadrada (99 V) a diferentes frecuencias (200, 300 y 600
Hz; duración del pulso individual: 1, 1,5, 3 ms, respectivamente) generados por un estimulador
de voltaje aislado. Las líneas de color rojo pálido indican esquemáticamente el campo eléctrico
producido por las descargas artificiales. (B,C) Efecto de las descargas artificiales sobre la
velocidad máxima del ángulo de la aleta pectoral en (B) peces dorados y (C) bagres eléctricos.
(D,E) Efecto de las descargas artificiales sobre la longitud mínima del cuerpo en (D) pez dorado
y (E) bagre eléctrico. Se indica el intervalo de control de 50 ms. Los puntos rojos representan la
media. ***P<0,001; ns, no significativo; Prueba t de dos colas pareadas. Nótese el fuerte
efecto de las descargas en el goldfish de control pero la ausencia de efectos en el bagre
eléctrico. (F–H) Evolución temporal de la velocidad del ángulo de la aleta pectoral antes,
durante y después de que los peces fueran expuestos a pulsos de onda cuadrada monopolar a
frecuencias de (F) 200 Hz, (G) 300 Hz y (H) 600 Hz. (I-K) Curso temporal de la longitud del
cuerpo antes, durante y después de que los peces fueran expuestos a pulsos de onda cuadrada
monopolar a frecuencias de (I) 200 Hz, (J) 300 Hz y (K) 600 Hz. La longitud corporal se
normalizó al valor medio del intervalo de control (intervalo de 50 ms antes de la descarga). Las
descargas artificiales comenzaron en el tiempo cero y se seleccionó su fuerza para inducir
contracciones musculares involuntarias en cada prueba en el pez dorado de control (áreas
rojas). El ángulo de la aleta pectoral y la longitud del cuerpo se determinaron cada 5 ms. Cada
línea representa la media ± sem.

El procesamiento sensoriomotor en el bagre eléctrico permanece sin cambios durante la

exposición a altos voltajes

Los experimentos anteriores solo monitorearon el efecto de las descargas de alto voltaje en las
contracciones musculares. Sin embargo, el descubrimiento de una respuesta de novedad
robusta nos permitió probar también si la transducción de señales sensoriales, la posterior
integración y procesamiento de la información sensorial en el cerebro, así como la producción
de una salida motora apropiada, eran igualmente inmunes a la electricidad de alto voltaje.
choques (Fig. 5A). La respuesta de sobresalto eléctrico podría ser provocada de manera
confiable por estímulos acústicos intensos a los que los peces responden con una descarga
defensiva (Fig. 5B, C), disparados a una latencia baja de 12.40 ± 2.78 ms (media ± sd, n = 200
ensayos; Fig. .5F). Producir esta respuesta requiere el funcionamiento de células
mecanosensoriales del oído interno y del sistema de línea lateral (Higgs y Radford, 2013), y
circuitos que pueden provocar la respuesta, quizás similar a la conocida respuesta de escape
de los peces teleósteos (Mirjany et al. , 2011; Zottoli, 1977). Si los altos voltajes interfieren con
cualquier componente del proceso, uno podría predecir una disminución en la probabilidad de
respuesta de sobresalto o un aumento en la latencia. Para probar estas predicciones,
presentamos los estímulos acústicos mientras los bagres eléctricos estaban expuestos
simultáneamente a descargas de alto voltaje. Estos experimentos podrían ejecutarse utilizando
las descargas artificiales introducidas en la Fig. 4 que tuvieron fuertes efectos en peces de
colores de control de tamaño similar (Fig. 4) y que podrían combinarse fácilmente con los
estímulos acústicos (Fig. 5D,E).Nuestro Los resultados muestran claramente que las descargas
eléctricas no cambiaron la latencia de respuesta (12,46 ± 2,90 ms; P = 0,979, prueba U de
Mann-Whitney; Fig. 5F) ni afectaron la capacidad del estímulo acústico para causar la
respuesta de comportamiento habitual (P = 0,888 , prueba exacta de Fisher de dos colas, Fig.
5G).

Fig. 5. Ningún efecto de las descargas de alto voltaje en un circuito novedoso sensoriomotor
del bagre eléctrico. (A) Representación esquemática de la vía básica de la respuesta de
sobresalto eléctrico que descubrimos en el bagre eléctrico. Las descargas de alto voltaje
pueden afectar cada etapa del circuito, desde la transducción sensorial en las células
mecanosensoriales del oído interno y la línea lateral, hasta la integración de la información
sensorial en el cerebro, así como la descarga refleja del órgano eléctrico. (B) La respuesta de
sobresalto eléctrico en un bagre eléctrico (N=1) fue provocada por un estímulo acústico
intenso (190 dB re. 1 μPa, onda sinusoidal de 300 Hz) y consiste (C) en una descarga defensiva
que se dispara después de un breve latencia (Δt; definida como el tiempo entre el inicio del
estímulo y el pico de la primera descarga reflexiva). (D) Para determinar el impacto de las
descargas de alto voltaje en los circuitos que subyacen a la respuesta de sobresalto, se imita
una descarga defensiva artificial que consta de cinco pulsos de onda cuadrada monopolar (1,5
ms, 99 V, 300 Hz; consulte la Fig. 4 para la calibración con goldfish) se presentó
simultáneamente con el estímulo acústico y (E) se registró la respuesta de sobresalto. (F)
Efecto de las descargas artificiales de alto voltaje sobre la latencia de respuesta de sobresalto
(n = 200 ensayos; las líneas horizontales indican la media ± sem) y (G) probabilidad de
respuesta de sobresalto [n = 153 y 151 ensayos antes (control) y durante la estimulación,
respectivamente]. ns, no significativo.

El bagre eléctrico no se inmoviliza ni se narcotiza con la electropesca

Los hallazgos anteriores demuestran que el bagre eléctrico es insensible a las descargas cortas
de alto voltaje. Pero el bagre eléctrico también emite voleas de alto voltaje que pueden durar
segundos (Fig. 1B) (Bauer, 1979). Por lo tanto, a continuación examinamos si el bagre eléctrico
también puede resistir descargas eléctricas con una mayor duración e intensidad desafiando al
pez con un dispositivo de pesca eléctrico comercial (Fig. 6A). Esto se estableció como en las
operaciones de pesca eléctrica (corriente continua pulsada de 100 Hz, gradiente de voltaje
máximo de 3 V cm−1) para provocar una inmovilización inmediata después de las
contracciones musculares de todo el cuerpo, pérdida de conciencia (Beaumont, 2016; Robb y
Roth, 2003; Schwartz y Herricks, 2004) y paro cardíaco en peces (Schreer et al., 2004) (Fig. 6A).
Al igual que en nuestros experimentos anteriores (Figs. 2–4), primero usamos videos de alta
velocidad para analizar si podíamos identificar contracciones musculares involuntarias al
principio o durante una descarga eléctrica de 1 s de duración proporcionada por el dispositivo
de pesca eléctrica. Sin embargo, en lugar de inmovilizarse instantáneamente como resultado
de las contracciones musculares tetánicas, el bagre eléctrico mostró un comportamiento de
natación imperturbable y movimientos normales de sus aletas (Fig. 6B, C; Figs. S2 y S3).
Sorprendentemente, tampoco hubo electronarcosis incluso después de descargas eléctricas
más prolongadas (3 a 4 s) que siempre narcotizaron instantáneamente al pez dorado de
control (Fig. 6E, G; Fig. S3 y Película 2). Goldfish inmediatamente dejó de moverse (Fig. 6D, F;
Fig. S3 y Película 2) y de respirar (Fig. 6H), y reanudó la respiración solo 24,0 ± 3,2 s (n = 6)
después de que terminaron las descargas. En resumen, estos resultados demuestran que el
bagre eléctrico es inmune a las descargas eléctricas de alto voltaje de un dispositivo comercial
que inmoviliza y narcotiza de forma fiable a otros peces.

Fig. 6. Un dispositivo comercial de pesca eléctrica no logra narcotizar al bagre eléctrico. (A)
Enfoque experimental para analizar la respuesta de un bagre eléctrico (N = 1) y un pez dorado
(N = 1) a descargas eléctricas más fuertes y duraderas (1–4 s) (corriente continua pulsada de
100 Hz, gradiente de voltaje máximo de 3 V cm−1) que se utilizan típicamente en operaciones
de pesca eléctrica. Las líneas de color rojo pálido indican esquemáticamente el campo eléctrico
homogéneo producido por el dispositivo de pesca eléctrica. (B) Ejemplos representativos del
movimiento de la aleta pectoral en peces dorados y bagres eléctricos antes y durante una
descarga eléctrica. La duración de la descarga eléctrica (1 s) está indicada por el área roja. Para
ver ejemplos adicionales, consulte la Fig. S2. (C) Las descargas eléctricas no tuvieron efecto en
el bagre eléctrico pero inmediatamente causaron la expansión y posterior inmovilización de las
aletas del pez dorado. Las líneas sólidas representan la media ± sem. (n=4 ensayos). (D)
Velocidad de natación de un pez dorado y (E) un bagre eléctrico antes, durante (área roja) y
después de una descarga eléctrica narcotizante (3–4 s). La velocidad de nado se determinó
cada 200 ms. (F, G) Distribución de la velocidad de natación para (F) peces dorados y (G)
bagres eléctricos antes y después de la descarga eléctrica narcotizante (n = 6 ensayos). (H)
Momento de la respiración de peces dorados (n = 6 ensayos) y bagres eléctricos (n = 4
ensayos) antes y después de las descargas eléctricas. Cada línea vertical indica el momento de
los eventos de respiración. Las áreas rojas indican la duración de las descargas eléctricas.

DISCUSIÓN

Nuestros resultados demuestran por primera vez que el bagre eléctrico es completamente
inmune no solo a sus propias descargas eléctricas de alto voltaje, sino también a las descargas
externas generadas por un dispositivo comercial de pesca eléctrica. Mostramos que los
músculos esqueléticos del bagre no se activan por las descargas que indujeron contracciones
musculares masivas en los peces dorados. En ninguno de nuestros experimentos vimos
ninguna contracción muscular involuntaria en el bagre eléctrico, ya sea en respuesta a sus
propias descargas, generadas por su propio órgano eléctrico o el de otro bagre eléctrico, o
después de fuertes descargas artificiales de un dispositivo de pesca eléctrica. Además, los
hallazgos obtenidos en nuestros experimentos utilizando la respuesta de novedad sugieren
que el sistema nervioso y el procesamiento sensoriomotor dentro del cerebro tampoco se
vieron afectados por las descargas eléctricas de alto voltaje utilizadas en este estudio. Estos
hallazgos confirman la especulación de siglos de que los bagres eléctricos están protegidos
contra sus descargas de alto voltaje. También excluyen varios mecanismos que se han
propuesto para esto y muestran que la protección es mucho más potente y se extiende incluso
a las altas tensiones externas.
Aunque simplemente usamos la respuesta de novedad como una herramienta para evaluar los
efectos de las descargas externas en el procesamiento sensoriomotor, nos gustaría comentar
brevemente sobre la latencia notoriamente corta de solo 12,40 ± 2,78 ms. Esta latencia se
encuentra en el rango de latencias conocidas para los arranques en C de escape impulsados
por neuronas de Mauthner inducidos mecánicamente de peces teleósteos (p. ej., Korn y Faber,
2005). En el sistema electromotor del bagre, dos grandes electromotorneuronas controlan las
descargas de alto voltaje (Bennett et al., 1967; Schikorski et al., 1992) y, por lo tanto, estas
neuronas pueden recibir directamente al menos información mecanosensorial o, más
plausiblemente, ser impulsado directamente por las neuronas de Mauthner. Se ha sugerido
una conexión entre la neurona de Mauthner y una vía electromotora en el pez débilmente
eléctrico Gymnotus carapo de América del Sur (Falconi et al., 1995).

En los peces, las descargas eléctricas de intensidad creciente provocan la respuesta de

sobresalto, el tétanos muscular completo y, finalmente, la electronarcosis (Beaumont, 2016).
Los choques de alta intensidad se utilizan en las operaciones de pesca eléctrica para
inmovilizar y capturar peces. Según el tamaño del pez, la especie, la conductividad del agua o
la duración de la descarga eléctrica, las intensidades de campo de 0,5 a 1,0 V cm−1 (corriente
continua pulsada, tal como se usa en este estudio) son suficientes para causar inmediatamente
tétanos en todo el cuerpo (Beaumont, 2016). Para afectar el sistema nervioso de los peces
(Beaumont, 2016; Nordgreen et al., 2008; Robb y Roth, 2003; Sharber y Sharber Black, 1999) y
posteriormente inducir la electronarcosis, se necesitan intensidades de campo de 0,5–2,0 V
cm−1 ( Beaumont, 2016; Gaikowski et al., 2001; Taylor et al., 1957; Walker et al., 1994). Por lo
tanto, es notable que incluso descargas eléctricas más fuertes (3 V cm-1) no provocaron
contracciones musculares involuntarias ni cambios en el procesamiento dentro del sistema
nervioso central del bagre eléctrico. Durante los últimos 150 años, se han hecho muchas
sugerencias sobre la fuerza con la que los peces eléctricos podrían evitar electrocutarse. Las
ideas van desde simplemente tolerar las contracciones autoinducidas (Babucchin, 1877; Sachs,
1879) hasta una dilución de la corriente dependiente del tamaño (Caputi, 2006), o envolver
órganos electrovulnerables como los músculos o el cerebro en tejidos aislantes (Bilharz,
1857). ; Nelson, 2011; Norris, 2002). Nuestros hallazgos eliminan claramente la idea de que el
bagre eléctrico simplemente tolera recibir una descarga eléctrica cada vez que emite descargas
de órganos eléctricos de alto voltaje. Nuestros resultados también excluyen otra idea que se
ha sugerido en base al tamaño típicamente grande de los peces fuertemente eléctricos, en los
que la corriente se diluiría sobre sus grandes volúmenes (Caputi, 2006). Sin embargo, en
nuestros experimentos de pesca eléctrica, seleccionamos el bagre para que coincidiera con el
tamaño del pez dorado de control y aún así solo el pez dorado, pero no el bagre, se
sorprendió. Lo que es más importante, nuestros hallazgos excluyen los mecanismos en los que
el bagre que descarga se prepara para los efectos de sus descargas eléctricas, similar a cómo
se prepara un murciélago ecolocalizador antes de emitir una llamada de ecolocalización de alta
intensidad potencialmente ensordecedora (Suga y Jen, 1975): los bagres eléctricos son
igualmente bien protegidos contra descargas externas cuya sincronización y forma de onda no
pueden controlar. Debido a que la generación de altos voltajes no afecta la descarga del bagre
eléctrico, la idea de emplear algún tipo de compensación activa puede parecer atractiva; aquí,
el órgano eléctrico se encendería en respuesta a un alto voltaje externo para reducir el voltaje
total resultante. Sin embargo, tal compensación activa solo explicaría nuestros hallazgos si
pudiera ajustarse de alguna manera: tendría que funcionar no solo para los campos específicos
de la especie, sino también para igualar el curso temporal, la amplitud y la geometría de los
pulsos artificiales de nuestro dispositivo de pesca eléctrica. Es importante destacar que nunca
vimos ninguna indicación de que el bagre se descargara en respuesta a nuestros estímulos
externos de alto voltaje.

En conjunto, la explicación más fácil de nuestros hallazgos es probablemente que el bagre

eléctrico logra inmunidad mediante tejidos altamente resistentes que protegen a todo el
animal o, individualmente, a sus músculos, corazón y sistema nervioso. Alternativamente, o
quizás además, algunos tejidos podrían haber desarrollado cierta tolerancia intrínseca. Las
descargas eléctricas utilizadas en nuestro estudio inducen fácilmente un paro cardíaco
(Schreer et al., 2004) y arritmias (Biswas y Karmarkar, 1979; Schreer et al., 2004) en los
corazones de otros peces. Dado que el daño cardíaco y la arritmia son las lesiones más graves y
comunes después de una descarga eléctrica en humanos (Waldmann et al., 2017), los
presentes hallazgos hacen que la poderosa protección de alto voltaje del bagre eléctrico sea un
tema prometedor para explorar más a fondo.

Agradecimientos

Agradecemos a Laura Angerer, Laura Löhner, Sebastian Steibl y Antje Halwas por su ayuda, y a
nuestros revisores por muchas ideas estimulantes, incluido un esquema de cómo la
compensación activa podría ser útil y enfatizando la breve latencia de la respuesta de novedad
eléctrica.