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Editado por:
Ulvi Kahraman Gursoy,
Universidad de Turku, Finlandia
Revisado por:
Pedro Celec,
Universidad Comenius, Eslovaquia
sivge kurgan,
Universidad de Ankara, Turquía
* Correspondencia:
Xiaohui Rausch-Fan
xiaohui.rausch-fan@meduniwien.ac.at
†Estos autores han contribuido
igualmente a este trabajo.
Recibió:25 de septiembre de 2015
Aceptado:09 diciembre 2015
Publicado:06 enero 2016
Citación:
Zhang T, Andrukhov O, Haririan H,
Müller-Kern M, Liu S, Liu Z y
Rausch-Fan X (2016) Antioxidante total
Capacidad y Estado de Oxidante Total en
Saliva de pacientes con periodontitis en
Relación con la Carga Bacteriana.
Parte delantera. Célula. Infectar. Microbiol. 5:97.
doi: 10.3389/fcimb.2015.00097
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INVESTIGACION ORIGINAL
publicado: 06 enero 2016
doi: 10.3389/fcimb.2015.00097
Capacidad Antioxidante Total y Estado
Oxidante Total en Saliva de
Pacientes con periodontitis en relación con la
carga bacteriana
taowen zhang1, 2†, Ole Andrukhov2†, Hady Haririan2, Michael Müller-Kern2, Shutai Liu1, Zhong
Hao Liu1y Xiaohui Rausch Fan2*
1Departamento de Ciencia y Educación, Hospital Estomatológico de Yantai, Universidad Médica de Binzhou, Yantai, China,2División de
Odontología Conservadora y Periodoncia, Clínica Universitaria de Odontología, Universidad Médica de Viena, Viena, Austria
La detección de biomarcadores salivales tiene una aplicación potencial en el diagnóstico precoz y
seguimiento de la inflamación periodontal. Sin embargo, la búsqueda de biomarcadores salivales
sensibles para la periodontitis aún está en curso. Se supone que el estrés oxidativo juega un papel
importante en la progresión de la periodontitis y la destrucción del tejido. En este estudio
transversal, investigamos la capacidad antioxidante total (TAC) y el estado oxidante total (TOS) en la
saliva de pacientes con periodontitis en comparación con controles sanos y su relación con las
bacterias periodontopáticas y la gravedad de la enfermedad periodontal. Se recolectó saliva no
estimulada de 45 pacientes con periodontitis severa generalizada y 37 individuos sanos y se midió
el TAC/TOS. Además, los niveles salivales deAggregatibacter actinomycetemcomitans,
Porphyromonas gingivalis, Tannerella forsythia, Treponema denticola,yFusobacterium nucleatum
en la saliva se midieron. La TAC salival fue menor en los pacientes con periodontitis en
comparación con los controles sanos. Además, se observó una correlación negativa significativa de
la TAC salival con la pérdida de inserción clínica en pacientes con periodontitis. No se observaron
diferencias significativas en el TOS salival entre los pacientes con periodontitis y los controles
sanos. La carga bacteriana aumentó en pacientes con periodontitis y mostró una correlación con la
gravedad de la enfermedad periodontal, pero no con la TAC/TOS salival. Nuestros datos sugieren
que los cambios en la capacidad antioxidante en pacientes con periodontitis no están asociados
con una mayor carga bacteriana y probablemente se deban a una respuesta inmunitaria
desregulada.
Palabras clave: estrés oxidativo, bacterias periodontopáticas, saliva, estado oxidante total, capacidad antioxidante total
INTRODUCCIÓN
La periodontitis es una enfermedad inflamatoria causada por bacterias específicas y se caracteriza por
sangrado gingival, formación de bolsas periodontales, destrucción del tejido conjuntivo y reabsorción del
hueso alveolar.Armitage, 1995). La periodontitis es iniciada por la biopelícula subgingival, pero la
progresión de esta enfermedad destructiva parece depender de una respuesta anormal del huésped a
esos organismos.Cekici et al., 2014; Hasturk y Kantarci, 2015; Meyle y Chapple, 2015). Algunas bacterias
específicas comoAggregatibacter actinomycetemcomitans, Porphyromonas gingivalis, Tannerella
forsythia, Treponema denticola,yFusobacterium nucleatumestán fuertemente relacionados con la
periodontitis (Socransky et al., 1998; Signat et al., 2011).
1 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97
Zhang et al.
Los parámetros clásicos para el diagnóstico de la periodontitis son
parámetros clínicos como la profundidad de sondaje del surco gingival, el
sangrado al sondaje, los niveles de inserción clínica y el análisis
radiográfico.Buenson, 1986). Estos parámetros son fiables para evaluar la
gravedad de la periodontitis en condiciones de destrucción tisular
significativa. Sin embargo, la medición de estos parámetros tiene un mal
impacto pronóstico (Lindhe et al., 1983) y, por lo tanto, los fluidos orales se
han investigado como un enfoque alternativo de diagnóstico y pronóstico (
Kinney et al., 2011). En particular, el análisis salival tiene el potencial de
reflejar la actividad y la gravedad de la enfermedad actual, lo que puede
ser ventajoso para proporcionar información utilizada en la evaluación de
riesgos y el seguimiento del progreso de la enfermedad (Miller et al., 2010;
Kinney et al., 2011).
Recientemente, las investigaciones avanzadas sobre los mecanismos
moleculares en la patogenia de la periodontitis han proporcionado
información sobre las vías biológicas específicas y las biomoléculas que
podrían usarse como biomarcadores para la evaluación del riesgo, el
diagnóstico y el pronóstico.Kinney et al., 2011). Obviamente, la mayoría de
los estudios se centraron en marcadores que tienen una importancia
diagnóstica potencial relevante para tres fases biológicas importantes de
la enfermedad periodontal: fase inflamatoria, fase de degradación del
tejido conectivo y fase de recambio óseo.Miller et al., 2010). Además, se
han detectado muchos factores asociados con la reacción inmune del
huésped a los patógenos periodontales en la saliva de los pacientes con
periodontitis, por ejemplo, citocinas, quimiocinas, enzimas e
inmunoglobulinas.Lamster y Grbic, 1995; Kaufman y Lamster, 2000;
Seymour y Gemmell, 2001; Lamster et al., 2003). Sin embargo, los estudios
sobre biomarcadores salivales para la evaluación de la periodontitis aún
están en curso (Giannobile et al., 2009).
El estrés oxidativo se define como un desequilibrio entre la producción
de especies reactivas de oxígeno (ROS) y la capacidad antioxidante del
organismo. Como la mayoría de las enfermedades inflamatorias, la
periodontitis se caracteriza por estrés oxidativo, que podría contribuir a la
destrucción del tejido del huésped (para una revisión, ver Chapple y
Matthews, 2007). Los marcadores salivales de estrés oxidativo se discuten
ampliamente como una posible herramienta para el diagnóstico
periodontal.Tóthová et al., 2015). Dado que la mayoría de los oxidantes
tienen una vida media muy corta, la medición de los productos de
oxidación se usa ampliamente como indicador del estrés oxidativo.Palmieri
y Sblendorio, 2007). Estudios previos muestran que los pacientes con
periodontitis tienen niveles salivales elevados de productos de
peroxidación de lípidos, marcadores de oxidación de proteínas y
marcadores de daño en el ADN (revisado enTóthová et al., 2015). Como
alternativa a las mediciones de los productos de oxidación, recientemente
se desarrolló una prueba que mide el estado oxidativo total (TOS) (Erel,
2005). Estudios previos muestran que el TOS salival aumenta en pacientes
con periodontitis y puede restaurarse mediante terapia periodontal.Akalin
et al., 2007; Wei et al., 2010). Los oxidantes producidos durante la
respuesta inflamatoria reaccionan con proteínas diana o son neutralizados
por diferentes sistemas antioxidantes. Por lo tanto, la medición de la
capacidad antioxidante total salival (TAC) también puede considerarse una
herramienta importante para el diagnóstico periodontal. Algunos estudios
previos muestran que la TAC salival está disminuida en pacientes con
periodontitis (Diab-Ladki et al., 2003; Mashayekhi et al., 2005; Guentsch et
al., 2008), algunos estudios no reportan diferencias significativas en el TAC
salival entre pacientes con periodontitis y controles sanos (Brock et al.,
2004; Tóthová et al., 2013), y uno reciente
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Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis
estudio muestra un aumento en la TAC salival en pacientes con
periodontitis (Almerich-Silla et al., 2015).
El estrés oxidativo en la periodontitis surge de la respuesta
inmune del huésped a las bacterias periodontales. Por tanto, sería
interesante investigar si existe alguna conexión entre los marcadores
de estrés oxidativo salival y la carga bacteriana. Sin embargo, hasta la
fecha esta relación no ha sido investigada extensamente (Almerich-
Silla et al., 2015). Por lo tanto, en el presente estudio investigamos el
TAC salival y el TOS en pacientes con periodontitis en relación con los
niveles de patógenos periodontales, así como con los parámetros
clínicos de la periodontitis.
MATERIALES Y MÉTODOS
Estudio de población y examen clínico
periodontal
Este estudio transversal incluyó a 45 pacientes con periodontitis y 37
voluntarios periodontalmente sanos reclutados desde febrero de 2010
hasta julio de 2012. El grupo de pacientes con periodontitis incluía 15
pacientes con periodontitis agresiva y 30 pacientes con periodontitis
crónica. Todos los participantes del estudio dieron su consentimiento por
escrito para participar en el estudio. El protocolo de estudio fue aprobado
por el comité de ética de la Universidad Médica de Viena (EK 623/2007).
La enfermedad periodontal fue diagnosticada por periodontólogos
experimentados con una especialización de posgrado en periodoncia con
evaluaciones clínicas utilizando una sonda periodontal y radiografías. La
profundidad de la bolsa al sondaje (PD), la pérdida de inserción clínica
(CAL) y el sangrado al sondaje (BOP) se registraron en seis sitios por diente
utilizando una sonda periodontal (Hu-Friedy, Chicago, EE. UU.). La pérdida
ósea se evaluó con radiografías intraorales y panorámicas. La periodontitis
se clasificó según la clasificación del World Workshop 1999 (Armitage, 1999
). Los criterios de inclusión para los pacientes con periodontitis fueron:≥20
dientes, periodontitis agresiva generalizada con pérdida de inserción
clínica≥5 mm como mínimo seis dientes diferentes, edad de inicio <35
años; y para aquellos con periodontitis crónica generalizada una pérdida
de inserción clínica≥5 mm como mínimo seis dientes diferentes. En el
grupo de control, sin pérdida ósea radiográfica y sin profundidad de
sondaje≥Se registraron 4 mm. El grupo de control no mostró signos
clínicos de gingivitis. Los criterios de exclusión para todos los participantes
del estudio fueron: enfermedades sistémicas, medicación, tratamiento
periodontal o antibiótico > 6 meses antes de la investigación, embarazo. El
estado de tabaquismo se registró en base a un cuestionario. Solo se
consideró el estado actual de tabaquismo, no se registró la cantidad de
cigarrillos consumidos.
Colección de saliva
En este estudio se utilizaron muestras de saliva entera sin estimular. La
recolección de saliva se llevó a cabo entre las 8:00 y las 11:00 am Se pidió a
los participantes que se abstuvieran de comer, beber, fumar o cepillarse
los dientes después de la medianoche del día de la toma de muestras. La
saliva no estimulada se recolectó durante 5 min de acuerdo con el
protocolo deNavazesh et al. (2008), alicuotado y almacenado a −80◦C hasta
el análisis.
2 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97
Zhang et al.
Mediciones de capacidad antioxidante
total y estado de oxidante total
El TAC y el estado oxidante total (TOS) se midieron mediante el kit TAC
y el kit TOS disponibles comercialmente, respectivamente (ambos Rel
Assay Diagnostics, Turquía). Las mediciones se realizaron de acuerdo
con las instrucciones del fabricante.
El ensayo TAC se basó en las mediciones de la reducción de
2,2′radical -azino-bis(3-etilbenzotiazolina-6-sulfónico; ABTS). Para
las mediciones de TAC salival 225µl de reactivo de ensayo 1
(tampón de acetato, pH 5,8) se mezcló con 5µl de saliva y se midió
la absorbancia a 420 nm después de 30 s de incubación. Después,
20µSe añadió l de Reactivo 2 (ABTS, 30 mM en tampón de
acetato, pH 3,6) a cada muestra y se midió la absorbancia a 420
nm después de 5 min de incubación. El TAC se calculó en base a
las diferencias en la absorbancia a 420 nm antes y después de
agregar el Reactivo 2. El ensayo se calibró con trolox y los
resultados se expresaron en términos de equivalente de trolox
mM por litro (mmol Equiv de trolox/L).
Los TOS de las muestras de saliva se midieron utilizando un
método desarrollado por Erel (Erel, 2005). Brevemente, 225µL
Reactivo 1 (naranja de xilenol 150µM, NaCl 140 mM y glicerol 1,35 M
en 25 mM H2ENTONCES4solución, pH 1,75) se mezcló con 35µL de
muestras (saliva) y la absorbancia de cada muestra se leyeron
espectrofotométricamente a 560 nm como muestra en blanco.
Después de eso, 11µL Reactivo 2 (ion ferroso 5 mM y o-dianisidina 10
mM en 25 mM H2ENTONCES4solución) se añadió a la mezcla, se
mezcló durante unos 3-4 minutos y se leyó la última absorbancia a
560 nm. El TOS se calculó en base a las diferencias en la absorbancia a
560 nm antes y después de agregar el Reactivo 2. El ensayo se calibró
con H2O2y los resultados se expresaron en términos de µmh2O2
equivalente por litro (µmol H2O2equivalente/L).
Análisis microbiológico
Las bacterias salivales se midieron utilizando el método descrito
anteriormente (Haririan et al., 2014).A. actinomycetemcomitans,
P. gingivalis, T. forsythia, T. denticola,yF. nucleatumen la saliva se
midieron. La saliva de los tubos se centrifugó y el sobrenadante
se transfirió a tubos de 2 ml. El ADN se extrajo mediante un kit de
extracción de ADN (ParoCheck© R, Greiner Biografía
One, Kremsmünster, Austria). Se añadieron proteína quinasa K, solución
tampón y EtOH, y los tubos se centrifugaron, agitaron vortex y
CUADRO 1 | Características demográficas y parámetros clínicos de la población de estudio.
Control
Número de participantes 37
Años de edad 36.1±10.3
Mujer/hombre (n) 21/16
No fumador/Fumador (n) 25/12
PPD, mm 1.71±0.21*
CAL, mm 1.74±0,22*
balanza de pagos, % 2.6±3.1*
Número de dientes con PPD≥5 mm 0 19.2±6.2*
Los datos se presentan como media±DAKOTA DEL SUR. BOP, sangrado al sondaje; PPD, profundidad de sondaje de la bolsa; CAL, pérdida de inserción clínica.*Significativamente diferente frente al grupo de control, p < 0,05, prueba t.
#significativamente diferente frente al grupo control, p < 0,05, χ2prueba.
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Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis
y calentado a 95◦C. Parte del gen 16S rRNA se amplificó mediante un
par de cebadores específicos muy conservados que flanqueaban la
©
caja de diversidad de cada gen 16S rRNA. Un chip (ParoCheckChipR,
Greiner Bio One, Kremsmuenster, Austria) para la hibridación,
seguido de lavados a 50◦C y secado por centrifugación. Finalmente, el
DNA-Chip se analizó mediante un escáner (CheckScanner) de forma
semicuantitativa utilizando un software analítico específico (Check
Report Software Version 4.0.2, Greiner Bio One, Kremsmuenster,
Austria). Las señales que describen la carga bacteriana en las
muestras se calificaron como −, (+), +, ++ o +++.
Análisis estadístico
Las diferencias en los valores de TAC/TOS entre los grupos de periodontitis
y de control se analizaron usando Studentt-prueba. El efecto del
diagnóstico, la edad, el sexo, el tabaquismo y la carga bacteriana en el TAC
salival y el TOS se probó mediante un modelo lineal generalizado
multivariante. Las diferencias en la frecuencia de detección de bacterias
particulares, la proporción de mujeres/hombres y la proporción de
fumadores entre grupos fueron examinadas por χ2prueba. Las
correlaciones entre diferentes parámetros se verificaron mediante las
pruebas de correlación de rangos de Spearmans. Las diferencias se
consideraron estadísticamente significativas enpag <0.05. El poder
estadístico se calculó utilizando una herramienta en línea disponible
gratuitamente (www.powerandsamplesize.com). Todos los demás análisis
estadísticos se realizaron con el programa estadístico SPSS 21.0.
RESULTADOS
Caracterización Demográfica y Clínica de los
Grupos de Estudio
Las características demográficas y los parámetros clínicos de los controles
sanos y los pacientes con periodontitis se enumeran en eltabla 1. No se
encontraron diferencias significativas en la proporción de participantes
femeninos y masculinos entre los grupos. La proporción de fumadores fue
significativamente mayor en el grupo de periodontitis en comparación con
el grupo de control (pag <0,01). Los parámetros clínicos fueron
significativamente más altos en el grupo de periodontitis que en el grupo
de control (pag <0,01). Los resultados del análisis semicuantitativo deA.
actinomycetemcomitans, P. gingivalis, T. denticola, T. forsythia y F.
nucleatumen la saliva de individuos sanos y
Periodontitis en general Periodontitis agresiva Periodontitis crónica
45 15 30
45.2±9.8 34.7±5.8 50.5±6.6
17/28 5/10 18/12
15/30# 6/9 9/21
3.88±0.86 3.91±1.09* 3.86±0,75*
4.43±1.12 4.59±1.17* 4.41±0,97*
41.0±25.1 45.7±27,3* 38.7±24,0*
20.3±6.9* 18.6±5.8*
3 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97
Zhang et al.
Los pacientes con periodontitis se muestran en laFigura 1. Tasas de
detección significativamente más altas deP. gingivalis, T. denticola,yT.
forsitia,se observaron en pacientes con periodontitis en comparación
con sujetos sanos (pag <0,01). No hay diferencia significativa en la
tasa de detección deA. actinomycetemcomitans (p =0.051) yF.
nucleatum (p =0,642) entre los grupos de periodontitis y control.
TAC salival y TOS
Los resultados de un análisis de modelo lineal generalizado
multivariado del efecto del diagnóstico general, el tabaquismo, el
sexo, la edad y la carga bacteriana en el TAC salival y el TOS se
presentan en elTabla 2. La prueba multivariante mostró una
dependencia significativa de los parámetros de estudio en el
diagnóstico general. Las pruebas entre sujetos mostraron que solo el
diagnóstico general tiene un efecto significativo en el TAC salival,
mientras que la edad, el sexo, el tabaquismo y la carga bacteriana no
tuvieron un efecto significativo en este parámetro. Ninguno de los
factores tuvo un efecto significativo sobre los TOS salivales. La TAC
salival y TOS en los grupos de control y periodontitis se muestran en
laFigura 2. Los valores de TAC salival en el grupo de periodontitis
fueron significativamente más bajos en comparación con el grupo de
control (pag <0,05, potencia = 0,82). No se encontraron diferencias
significativas en el TOS salival entre los grupos control y periodontitis.
No se encontraron diferencias significativas en el TAC salival y el TOS
entre pacientes con periodontitis agresiva y crónica (datos no
mostrados).
Correlación de TAC y TOS con Parámetros
Clínicos de Periodontitis
En pacientes con periodontitis, el TAC salival exhibió una
correlación significativamente negativa con el parámetro CAL (r =
-0.312,pag <0.05, verFigura 3A). Se observó una correlación
negativa pero no significativa entre la TAC salival y la BOP (r = -
0.258,p =0.087, verFigura 3B). Sin correlación significativa de TAC
con parámetros clínicos BOP, PPD y el número de dientes con
PPD≥Se encontraron 5 mm. No significativo
FIGURA 1 | Detección de diferentes patógenos periodontales en saliva de individuos sanos y pacientes con periodontitis.Se presentan los resultados del análisis semicuantitativo de la
presencia de patógenos periodontales en la saliva. La tasa de detección deP. gingivalis (Pg), T. denticola (Td),yT. forsythia (Tf)fue significativamente mayor en los pacientes con periodontitis
que en el grupo de control. No hay diferencia significativa en la tasa de detección deA. actinomycetemcomitansyF. nucleatumfue detectado.
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Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis
se encontró correlación del TOS salival con cualquier parámetro
clínico.
Parámetros clínicos y TAC/TOS salivales en
relación con la carga bacteriana
La dependencia de PPD, número de dientes con PPD≥5 mm, y BOP en
la carga bacteriana medida en la saliva de pacientes con periodontitis
se muestra enFigura 4. Aumento del contenido salival de
A. actinomycetemcomitans, P. gingivalis y T. denticolase asoció
con un PPD significativamente mayor y el número de dientes con
PPD≥5 mm en pacientes con periodontitis. Ningún efecto
significativo de la presencia salival de bacterias en BOP (Figura
4C) y CAL (datos no mostrados).
Figura 5muestra TAC salival y TOS dependiendo de la
presencia de diferentes bacterias en la saliva de pacientes con
periodontitis. Ningún efecto significativo de ninguna bacteria
periodontal en el TAC salival (Figura 5A) y TOS salivales (Figura
5B) fue observado.
DISCUSIÓN
En el presente estudio investigamos las diferencias en TAC y TOS en
saliva en individuos con periodontitis y controles sanos e
investigamos su relación con parámetros clínicos de periodontitis y la
presencia de bacterias periodontopáticas.A. actinomycetemcomitans,
P. gingivalis, T. forsythia, T. denticola,yF. nucleatumen saliva La
activación de la respuesta del huésped por patógenos periodontales
da como resultado una activación e infiltración de neutrófilos, que
son la principal fuente de ROS en la periodontitis.Ryder, 2010; Scott y
Krauss, 2012). La producción de ROS por parte de los neutrófilos se
considera un mecanismo importante para matar bacterias.Náuseas,
2007). Sin embargo, la producción de ROS por parte de los neutrófilos
también podría causar daños en los tejidos del huésped cuando las
ROS no son neutralizadas por el sistema antioxidante o en caso de
una depuración deficiente de los neutrófilos.Hajishengallis y
Hajishengallis, 2014). Un equilibrio adecuado entre la producción de
ROS y la TAC del tejido huésped juega un papel importante en la
homeostasis del tejido periodontal y evita que el tejido
4 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97
Zhang et al. Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis

CUADRO 2 | Efecto del diagnóstico general, el sexo, el tabaquismo, la edad y la carga bacteriana en el TAC salival y el TOS analizados mediante un modelo lineal generalizado
multivariable.

Prueba multivariante Wilks-Lambda TAC salival TOS salival

F-valor PAGS-valor F-valor PAGS-valor β F-valor PAGS-valor β

Diagnóstico general 5.104 0.014 5.289 0.028 − 0,386 0.138 0.713 0.139
“0”-control
“1”–periodontitis

Género 1.042 0.368 2.990 0.093 0.160 0.037 0.848 − 0,088

“0” – masculino

“1”–femenino

De fumar 1.498 0.244 2.272 0.141 0.045 0.141 0.731 0.124

“0” – no fumadores
“1” – fumadores

Años 1.381 0.118 1.611 0.085 0.021 1.047 0.449 0.013

A. actinomycetemcomitans 0.554 0.765 0.001 0.981 0.063 0.161 0.691 − 0,107

“0”–negativo;
“1”-≤ ++
“2”− + ++

P. gingivalis 1.543 0.184 0.120 0.888 − 0,204 0.491 0.616 0.263

“0”–negativo;
“1”-≤ ++
“2”− + ++

T. denticola 1.322 0.256 3.384 0.064 0.355 2.707 0.082 − 0,401

“0”–negativo;
“1”-≤ ++
“2”− + ++

T. forsitia 1.418 0.214 0.639 0.639 − 0,098 0.952 0.396 − 0,107

“0”–negativo;
“1”-≤ ++
“2”− + ++

F. nucleatum 1.113 0.369 1.529 0.232 − 0,176 0.250 0.780 0.282

“0”–negativo;
“1”-≤ ++
“2”− + ++

Los parámetros se calculan mediante modelos lineales generalizados multivariantes con TAC y TOS como variable dependiente y diagnóstico general, sexo, tabaquismo, edad o carga bacteriana como variables
independientes. β, coeficiente de regresión estandarizado.

destrucción tras la activación del sistema inmunológico por patógenos
periodontales.
El análisis que utilizó un modelo lineal generalizado multivariable
mostró que la TAC salival dependía significativamente del diagnóstico
general, pero no de otros parámetros como la edad, el sexo, el
tabaquismo y la carga bacteriana. Ninguno de los parámetros, como el
diagnóstico general, la edad, el sexo, el tabaquismo y la carga bacteriana,
mostró un efecto significativo en el TOS salival. La capacidad antioxidante
de la saliva se debe a los antioxidantes de bajo peso molecular como el
ácido úrico, el ácido ascórbico y la albúmina.Moore et al., 1994) así como
debido a enzimas antioxidantes como superóxido dismutasa, catalasa y
glutatión peroxidasa (Battino et al., 2002). Los TOS salivales pueden
explicarse por diferentes especies reactivas de oxígeno y nitrógeno, como
el radical hidroxilo, el peróxido de hidrógeno o el peroxinitrito.Takahama
et al., 2005; Chitra et al., 2012). Nuestros datos sugieren que los cambios
en el estrés oxidativo
presumiblemente, los parámetros en pacientes con periodontitis están
asociados con los procesos inflamatorios en la periodontitis y no
directamente con una carga bacteriana. La contribución de otros factores
como la edad, el género y el tabaquismo sobre los parámetros de estrés
oxidativo debe ser considerada en futuros estudios con mayor número de
pacientes.
La TAC salival en pacientes con periodontitis fue significativamente
menor que la de sujetos sanos. Hubo una relación negativa significativa
entre TAC salival y CAL. Además, también se observó una tendencia a una
relación negativa de la TAC salival con la BOP. Nuestros resultados están
respaldados por algunos estudios previos que muestran que la TAC salival
es más baja en pacientes con periodontitis y se correlaciona
negativamente con la gravedad de la periodontitis.Diab-Ladki et al., 2003;
Mashayekhi et al., 2005; Guentsch et al., 2008). La respuesta inmune contra
los patógenos periodontales se asocia con una mayor producción de ROS
por parte de los neutrófilos

Fronteras en microbiología celular y de infecciones | www.frontiersin.org 5 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97

Zhang et al. Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis

FIGURA 2 | Parámetro de estrés oxidativo en los grupos control y periodontitis.Capacidad antioxidante total salival (A)y estado oxidante total (B)se presentan como
medios±sem *Significativamente diferente frente al grupo de control,pag <0.05,t-prueba.

FIGURA 3 | Relación entre TAC salival y parámetros clínicos en pacientes con periodontitis.Relaciones TAC salival vs. CAL (A)y TAC salival vs. BOP (B)son
presentados. Cada punto representa un paciente con periodontitis. La prueba de correlación de rangos de Spearman reveló una correlación negativa significativa
entre TAC salival y CAL (r = -0.312,pag <0.05) y una correlación negativa no significativa entre TAC salival y BOP (r = -0.258,p =0,087).

y macrófagos (para revisión, verChapple y Matthews, 2007). Para evitar la
destrucción del tejido del huésped, estos ROS son neutralizados por
antioxidantes, lo que podría resultar en una disminución de TAC. El TAC
sistémico y local en pacientes con periodontitis podría reflejar un aumento
de la actividad de los radicales de oxígeno durante la inflamación
periodontal y puede restaurarse a los niveles de control del sujeto
mediante una terapia no quirúrgica.Chapple y Matthews, 2007). Sin
embargo, también hay algunos estudios que muestran que la TAC salival
aumenta o permanece en el mismo nivel en pacientes con periodontitis en
comparación con controles sanos (Brock et al., 2004; Tóthová et al., 2013;
Almerich-Silla et al., 2015). Las diferencias en los resultados de TAC entre
diferentes estudios podrían explicarse por diferentes métodos analíticos
utilizados por la evaluación de TAC (revisado enWang et al., 2015). En
particular, en nuestro estudio, la TAC se midió en función de la capacidad
de la muestra de saliva para reducir el radical ABTS, mientras que en otro
estudio, las mediciones de TAC se basaron en la capacidad de la saliva para
prevenir la oxidación de ABTS (Almerich-Silla et al., 2015). También se debe
tener en cuenta que la TAC es un parámetro complejo que incluye la
actividad integrada de diferentes antioxidantes y, a menudo, depende de
su interacción y efectos sinérgicos (Ghiselli et al., 2000).
No encontramos ninguna diferencia significativa en el TOS
salival entre pacientes con periodontitis y controles sanos. Salival
TOS no mostró correlación con los parámetros clínicos y la carga
bacteriana. Esta observación contrasta con estudios recientes que
informan TOS salival en pacientes con periodontitis de
aproximadamente 1,5 veces más en comparación con individuos
sanos, así como una fuerte correlación de TOS con el parámetro
clínico de periodontitis.Akalin et al., 2007; Wei et al., 2010). Sin
embargo, en estos dos estudios, la selección de pacientes fue más
restrictiva: incluyen solo a los que nunca han fumado, todos los
participantes de los estudios tienen edad, nivel socioeconómico y
hábitos nutricionales similares. Por lo tanto, la selección de pacientes
podría ser un parámetro crucial que influye en los niveles salivales de
TOS y este hecho limita bastante el uso de TOS salival como marcador
de enfermedad periodontal.
La suposición de que un aumento de TOS salival refleja una mayor
producción de ROS en la periodontitis es bastante cuestionable. La
mayoría de las ROS producidas por los neutrófilos y los macrófagos
reaccionan con las proteínas diana o son neutralizadas por los
antioxidantes. Además, la producción de ROS como resultado de una
reacción inflamatoria ocurre antes o al mismo tiempo que los daños
tisulares.Halliwell, 2000). Por lo tanto, los productos de peroxidación
lipídica malondialdehído (MDA) y las sustancias que reaccionan con el
ácido tiobarbitúrico (TBARS), avanzados

Fronteras en microbiología celular y de infecciones | www.frontiersin.org 6 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97

Zhang et al. Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis

FIGURA 4 | Parámetros clínicos de pacientes con periodontitis en función de la carga bacteriana.ppd (A),número de dientes con PPD≥5 mm (B),y balanza de pagos (C)en
subgrupos de pacientes con periodontitis en base a los resultados del análisis bacteriano semicuantitativo en la saliva: negativo (grupo “−”), de (+) a ++ (grupo “≤++”), y + + +
(grupo “+ + +”). Los datos se presentan como media±sem *Significativamente diferente conpag <0.05.

los productos de proteína de oxidación (AOPP) y el producto de daño
oxidativo del ADN 8-hidroxideoxiguanosina (8-OHdG) se usan a menudo
como un indicador del estrés oxidativo (Chapple y Matthews, 2007;
Tóthová et al., 2015; Wang et al., 2015). Estudios previos sugieren que los
niveles salivales de TBARS y 8-OHdG aumentan en pacientes con
periodontitis en comparación con los controles (para una revisión, consulte
Tóthová et al., 2015). Dos estudios previos muestran una correlación
positiva significativa entre los niveles de patógenos periodontales y los
marcadores de estrés oxidativo en la saliva de pacientes con periodontitis.
Sawamoto et al., 2005; Almerich-Silla et al., 2015). Además, el análisis con el
modelo predictivo muestra que los marcadores salivales de peroxidación
lipídica y daño en el ADN podrían tener un buen potencial diagnóstico para
la periodontitis.Almerich-Silla et al., 2015).
Hemos determinado los niveles de diferentes bacterias en la saliva.
Como lo muestra nuestro estudio anterior, los niveles de bacterias
salivales exhiben una buena correlación con la carga bacteriana
subgingival en la placa dental de pacientes con periodontitis.Haririan et al.,
2014). Observamos que los niveles salivales deP. gingivalis, T. forsythia, yT.
denticolamejoraron significativamente en pacientes con periodontitis en
comparación con sujetos sanos. Esto confirma el hallazgo anterior que
sugiere la importancia de las bacterias del complejo rojo como verdaderos
patógenos en pacientes adultos con periodontitis.Socransky et al., 1998).
Además, encontramos que una alta carga bacteriana se asoció con un
aumento de los parámetros clínicos de periodontitis, como PPD y BOP,
pero no mostró correlación con TAC salival y TOS. Sin embargo, una
correlación negativa de TAC salival con CAL

Fronteras en microbiología celular y de infecciones | www.frontiersin.org 7 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97

Zhang et al.
FIGURA 5 | Parámetros de estrés oxidativo en función de la carga bacteriana.TAC salival (A)y TOS (B)en subgrupos de pacientes con periodontitis en base a los resultados del
análisis bacteriano semicuantitativo en la saliva: negativo (grupo “−”), de (+) a ++ (grupo “≤++”),y + + + (grupo “+ + +”). Los datos se presentan como media±semen
y se observó BOP. Nuestras observaciones sugieren que los cambios
en la capacidad antioxidante salival están más asociados con la
respuesta inflamatoria que con una mayor carga bacteriana. Esta
conclusión generalmente está en línea con la opinión actual de que la
destrucción del tejido periodontal se debe principalmente a una
respuesta inmune no resuelta desregulada que a una mayor carga
bacteriana.Hasturk y Kantarci, 2015; Meyle y Chapple, 2015).
Como es bien sabido, la periodontitis es una enfermedad inflamatoria
local con carácter multifactorial, con fluctuaciones en la carga bacteriana,
la respuesta inmune sistémica del huésped y la destrucción de tejidos.
Hasta la fecha, se pueden detectar en la saliva varios factores derivados
del huésped en la periodontitis, que brindan información importante sobre
el estado de los tejidos periodontales. La mayoría de los estudios se
centraron en biomarcadores, que tienen una importancia diagnóstica
potencial relevante para tres fases biológicas importantes de la
enfermedad periodontal, es decir, marcadores bien conocidos proteína C
reactiva, IL-1β, IL-6, TNF-α involucrados en la fase inflamatoria ;
metaloproteinasas de la matriz (MMP-8 y MMP-9) en la fase de
degradación del tejido conjuntivo y fosfatasa alcalina, activador del
receptor del ligando NF-κB y osteoprotegerina en la fase de recambio óseo
(para revisión, verMiller et al., 2010). Además, nuestros estudios previos
demuestran que otras biomoléculas como la histamina, la cromogranina A
(CgA), la melatonina y los derivados del óxido nítrico están relacionados
con la carga bacteriana periodontal y la gravedad de la periodontitis, y
algunas de ellas fueron restauradas por un tratamiento no quirúrgico.
terapia e influenciado por el tabaquismo y el género (Bertl et al., 2012,
2013; Haririan et al., 2012; Andrujov et al., 2013).
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Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis
Antes de considerar los parámetros de estrés oxidativo como posibles
marcadores de periodontitis, es importante tener en cuenta su
dependencia de diferentes factores como la edad, el tabaquismo, el
género y la nutrición. No encontramos ningún efecto del género tanto en
TAC como en TOS. El género es un factor de riesgo bien conocido de la
periodontitis y otras enfermedades relacionadas con el estrés oxidativo.
Genço, 1996). Los hombres suelen tener una mayor prevalencia y
gravedad de la enfermedad periodontal que las mujeres.Shiau y Reynolds,
2010). En nuestro estudio anterior también indicamos que el sexo
masculino debe considerarse un factor importante al evaluar el riesgo de
ECV en pacientes con periodontitis (Andrujov et al., 2013). Un estudio
reciente informa que los cambios en la TAC y el marcador de estrés
oxidativo TBARS en la saliva de los pacientes con periodontitis podrían
depender del género.Baňasová et al., 2015). La protección antioxidante en
las mujeres suele ser mayor debido a una mayor actividad de las enzimas
antioxidantes en las mujeres premenopáusicas en comparación con los
hombres (Pepe et al., 2009; Bloomer y Fisher Wellman, 2010). Se informa
que varios marcadores de estrés oxidativo como MDA, AOPP, derivados del
óxido nítrico, así como la capacidad antioxidante equivalente a Trolox
(TEAC) difieren entre hombres y mujeres (Andrukhov et al., 2013; Bloomer
y Lee, 2013). Sin embargo, el efecto exacto del sexo sobre la TAC salival y el
TOS debe investigarse en estudios posteriores con un mayor número de
pacientes.
Fumar es otro factor importante que influye en los niveles salivales
de los parámetros de estrés oxidativo. Fumar estimula el estallido
oxidativo de los neutrófilos y, por lo tanto, influye en el equilibrio
oxidativo en todo el cuerpo (Ryder et al., 1998). En nuestro estudio no
observamos ningún efecto significativo del tabaquismo
8 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97
Zhang et al.
en TAC salival y TOS. De manera similar a nuestra observación, algunos
estudios previos tampoco observan ningún efecto significativo del
tabaquismo en la TAC salival (Charalabopoulos et al., 2005; Guentsch et al.,
2008). Por el contrario, otro estudio informa que la actividad de las
enzimas antioxidantes superóxido dismutasa, glutatión peroxidasa y
catalasa aumenta en pacientes fumadores con periodontitis en
comparación con los no fumadores.Tonguç et al., 2011). Se informa que los
niveles salivales del marcador de peroxidación lipídica MDA son más altos
en pacientes fumadores que en no fumadores.Guentsch et al., 2008;
Tonguç et al., 2011). La dependencia de los marcadores de estrés oxidativo
sobre el tabaquismo actual, el historial de tabaquismo y la intensidad del
tabaquismo (cigarrillos por día o paquete por años) debe tenerse en
cuenta antes de considerar estos parámetros como candidatos para
marcadores de enfermedad periodontal.
La edad también podría influir en los niveles salivales de los parámetros de
estrés oxidativo. Estudios previos sugieren que los niveles de antioxidantes
salivales, así como los productos de oxidación de proteínas, se correlacionan
positivamente con la edad.Hershkovich et al., 2007; Celecova et al., 2013). Sin
embargo, estos cambios parecen acentuarse principalmente en los ancianos. En
nuestro estudio, no observamos ningún efecto significativo de la edad sobre el
TAC y el TOS salivales. Los pacientes con periodontitis incluidos en nuestro
estudio eran aproximadamente 9 años mayores que los controles sanos. Las
diferencias observadas en la TAC salival observadas en nuestro estudio no
pueden contribuir a las diferentes
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Estrés Oxidativo y Carga Bacteriana en Periodontitis
edad en la saliva porque los individuos mayores tienen mayor TAC (
Hershkovich et al., 2007; Celecova et al., 2013) pero observamos la
menor TAC en pacientes con periodontitis.
En conclusión, el presente estudio mostró que la TAC salival está disminuida
en pacientes con periodontitis en comparación con controles sanos. El cambio
de TAC se correlaciona con la gravedad de la enfermedad periodontal pero no
con la carga bacteriana, lo que implica que los cambios en el estado oxidativo en
pacientes con periodontitis se deben más a una respuesta inmune desregulada
que a un aumento de la carga bacteriana.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
Investigación diseñada: TZ, OA, HH, XR. Investigación realizada y
datos analizados: TZ, OA, HH, MM, SL. Editó el manuscrito: HH,
MM, SL, ZL. Escribió el manuscrito: TZ, OA, XR.
EXPRESIONES DE GRATITUD
Los autores desean agradecer a la Sra. Nguyen Phuong Quynh y la
Sra. Hedwig Rutschek (ambas de la Universidad de Medicina de Viena)
por su excelente asistencia técnica. Este estudio fue apoyado por una
subvención del Banco Nacional de Austria (ONB 14152) y por Greiner
Bio-One, Kremsmuenster, Austria (reactivos y sistema de recolección
de saliva).
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Declaracion de conflicto de interes:Los autores declaran que la investigación se
realizó en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera
interpretarse como un potencial conflicto de interés.
Copyright © 2016 Zhang, Andrukhov, Haririan, Müller-Kern, Liu, Liu y Rausch-Fan. Este
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10 enero 2016 | Volumen 5 | Artículo 97