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Madrak et al. Anim Biotelemetry (2016) 4:22

DOI 10.1186 / s40317-016-0114-7 Biotelemetría animal

INVESTIGAR Acceso abierto

Caracterización de la respuesta del Pacífico Oriental

tortugas verdes a temperaturas cambiantes: uso de
telemetría acústica en un entorno altamente
urbanizado
Sheila V. Madrak1 * , Rebecca L. Lewison1, Jeffrey A. Seminoff2 y Tomoharu Eguchi2

Abstracto

Fondo: La temperatura del agua del océano está cambiando como resultado de las influencias antropogénicas en el medio
marino. Los ectotermos marinos de gran movilidad, como las tortugas marinas, pueden ser particularmente susceptibles a
estos cambios. Sin embargo, nuestro conocimiento actual de las tolerancias térmicas específicas de la ubicación,
especialmente en áreas costeras de forrajeo o de invernada, es limitado. Los cambios inducidos por el hombre, como el
efluente térmico de las centrales eléctricas, parecen tener una serie de influencias sobre las especies que residen en las
áreas afectadas. Aquí, describimos un estudio del uso del hábitat de la tortuga verde relacionado con el cambio de
temperatura del agua en un sitio de forrajeo costero que recientemente ha experimentado el cierre de una planta de
energía, lo que lleva a una transición a una temperatura ambiente del agua más fría.
Resultados: Tanto antes como después del cierre de la planta de energía, las tortugas se distribuyeron en aguas significativamente más cálidas que los
ambientes circundantes durante los meses de invierno (diciembre-febrero). Las tortugas en invierno rara vez se detectaron en temperaturas del agua
inferiores a 14,5 ° C. El tamaño corporal se correlacionó negativamente con la temperatura del agua después del cierre de la planta de energía,
encontrándose tortugas más grandes en aguas más frías, mientras que las tortugas más pequeñas permanecieron en áreas más cálidas. No hubo una
relación significativa entre el tamaño corporal y la temperatura del agua antes del cierre de la central eléctrica, ya que la temperatura del agua era más
constante durante la operación.

Conclusiones: Las tortugas verdes en la Bahía de San Diego experimentaron un cambio en la temperatura del agua luego de la
pérdida de efluentes térmicos de una planta de energía. Los efectos de este cambio fueron particularmente evidentes durante los
meses de invierno, cuando las temperaturas ambientales del agua eran más frías. Las temperaturas del agua en la región sur de la
Bahía de San Diego fueron significativamente más cálidas durante el invierno antes del cierre de la planta de energía, y se
detectaron tortugas en aguas significativamente más cálidas. Las tortugas en la bahía de San Diego pueden asociarse o buscar
refugios termales, cuando sea posible, para evitar las bajas temperaturas del agua. El umbral de inactividad de la temperatura del
agua fría para las tortugas verdes del Pacífico oriental puede ser más bajo de lo que se pensaba anteriormente. Hubo una relación
negativa significativa entre el tamaño de la tortuga y la temperatura del agua después del cierre de la planta de energía.

Palabras clave: Temperatura, Comportamiento, Tortuga verde, Planta de energía, Antropogénico

* Correspondencia: svmadrak@gmail.com
1 Universidad Estatal de San Diego, 5500 Campanile Drive, San Diego, CA 92181, EE.
UU.
La lista completa de información del autor está disponible al final del artículo.

© The Author (s) 2016. Este artículo se distribuye bajo los términos de la Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0 (http://
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Fondo
A nivel mundial y local, la temperatura del agua está cambiando a un
ritmo sin precedentes y es probable que estos cambios ya estén
afectando a los animales [6, 20, 42]. Aunque sigue habiendo una
considerable incertidumbre en cuanto a cómo exactamente los
ecosistemas marinos se verán afectados por el cambio de temperatura
global [9], comprender cómo los ectotermos marinos responden a la
dinámica térmica es un elemento necesario para una conservación y
una gestión eficaces. Los ectotermos marinos que dependen de
condiciones térmicas particulares para funciones fisiológicas y de
comportamiento adecuadas son particularmente susceptibles a los
cambios en la temperatura ambiental.
Las tortugas marinas representan uno de esos grupos de
ectotermos marinos cuya relación con la temperatura del agua ha sido
particularmente bien estudiada. La temperatura ambiental afecta
directamente las tasas de metabolismo de las tortugas marinas y otros
procesos fisiológicos, es decir, la circulación, la respiración, la
alimentación y la digestión, la osmorregulación y el equilibrio del pH [
17, 19, 33]. A medida que aumenta la temperatura ambiental y, a su
vez, la temperatura corporal, también lo hace la velocidad de estos
procesos corporales [17, 33]. Asimismo, los procesos metabólicos y
fisiológicos de las tortugas marinas, al igual que otros ectotermos, se
ralentizan a temperaturas ambientales más bajas [52, 59]. Para las
tortugas marinas adultas en hábitats de alimentación, la temperatura
del agua es un factor ambiental clave que influye en el
comportamiento. Se ha descubierto que las tortugas marinas
disminuyen los niveles de actividad y se vuelven tórpidas en respuesta
a temperaturas del agua por debajo de los 15 ° C como un medio para
dirigir la energía al mantenimiento fisiológico básico; las tasas
metabólicas, la frecuencia cardíaca y la frecuencia respiratoria son más
bajas en las temperaturas del agua más frías [18, 46, 48].
Para las tortugas marinas, los cambios de temperatura
probablemente afectarán el movimiento local y migratorio, así como la
disponibilidad de recursos adecuados en las áreas de reproducción y
alimentación [dieciséis, 20, 42]. Las tortugas marinas pueden lidiar con
los cambios en el ambiente térmico expandiendo sus rangos y / o
utilizando refugios térmicos. Sin embargo, es posible que las nuevas
áreas no cuenten con los recursos alimentarios adecuados o las
condiciones ambientales que ofrecían los hábitats anteriores. El acceso
a los refugios termales es probablemente más importante para la
megafauna marina en los límites de su área de distribución [22, 50]
donde deben lidiar con condiciones térmicas fuera de sus óptimos
térmicos preferidos [30]. Como resultado, estas poblaciones pueden
tolerar una mayor variabilidad en la temperatura del agua y / o
pueden aclimatarse a la variabilidad cambiando su comportamiento.
El tamaño también juega un papel importante en la distribución
relacionada con la temperatura del agua. Los organismos más grandes
mantienen un mayor grado de inercia térmica y están más equipados
para lidiar con temperaturas más frías del agua debido a su reducida
relación de superficie a volumen. Debido a su gran masa corporal, las
tortugas marinas pueden mantener una temperatura corporal central
estable a través del calor metabólico.
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producción [5, 38, 52]. Esta inercia térmica permite que los ectotermos
de buceo mantengan la temperatura interna del cuerpo más cálida
que el ambiente externo durante períodos de tiempo prolongados, lo
que aumenta aún más la duración y / o la profundidad de la inmersión
[33, 37, 45]. Sin embargo, la inercia térmica es ineficaz para mantener
la temperatura corporal central incluso en tortugas más grandes
después de una exposición prolongada a temperaturas del agua por
debajo de 8–10 ° C [35, 41, 61].
La ecología térmica general de las tortugas marinas se ha descrito
bastante bien. Se han encontrado preferencias de temperatura
específicas de la especie tanto en aguas pelágicas como costeras [14,
15, 46, 47, 50-52]. Las especies de tortugas marinas experimentan
diferentes condiciones térmicas en sus áreas de distribución; por lo
tanto, es fundamental comprender la tolerancia específica de la
ubicación. Agregaciones en ecorregiones marinas templadas [49],
especialmente cerca de los extremos térmicos de una especie
determinada, son más susceptibles a temperaturas extremas del agua
que se acercan a niveles potencialmente letales, es decir, 8-10 ° C [4].
Una de las principales influencias antropogénicas en los entornos
marinos locales son los efluentes térmicos de las centrales eléctricas,
que utilizan sistemas de refrigeración de un solo paso (OTC). Las
centrales eléctricas OTC desechan el calor residual, un subproducto del
proceso de enfriamiento de la planta, en los ambientes acuáticos
cercanos, alterando así las condiciones térmicas del medio ambiente.
Estas plantas se encuentran más comúnmente en climas templados,
donde la temperatura ambiental del agua es lo suficientemente baja
como para ser utilizada para el proceso de enfriamiento [23,
28]. La temperatura media del agua descargada de las
centrales eléctricas OTC entre 1996 y 2005 fue de 37 ° C (±6.5–
6,8 ° C) y 9,5–10 ° C (±4.8–5.0 ° C) más alta que la temperatura
ambiente en verano, cuando la temperatura ambiente es más alta
[28]. Desde principios de la década de 1970, los estudios de
organismos acuáticos móviles han demostrado cambios
fisiológicos y de comportamiento en todos los taxones en
respuesta al efluente calentado de las centrales eléctricas [12, 50,
55, 57]. Las especies de tortugas marinas en Brasil, Chile y EE. UU.
También han demostrado altas agregaciones en las áreas de
efluentes térmicos de plantas industriales [10, 11, 57, 7, 13, 43, 56
]. Comprender la ecología térmica de las tortugas marinas en el
entorno natural es fundamental para el manejo de estas especies.
Aunque se ha realizado un trabajo considerable en el laboratorio
para estudiar las respuestas de las tortugas marinas al cambio de
temperatura [36, 39, 52, 59], los resultados de estos estudios
pueden tener una aplicación limitada a cómo los vertebrados
ectotérmicos lidian con los cambios en la temperatura ambiental
in situ, donde otras variables ambientales también son factores [2
]. Debido a los cambios en las plantas de energía OTC en los EE.
UU. [8], estos cierres de plantas han brindado la oportunidad de
estudiar cómo los ectotermos marinos, como las tortugas
marinas, responden de manera conductual a los cambios en la
temperatura ambiental.
Usamos telemetría acústica para monitorear la respuesta
de las tortugas verdes (Chelonia mydas) a la temperatura en
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el extremo norte de su agregación de forrajeo [10,
11]. El comportamiento y los movimientos de las tortugas verdes se
describieron antes y después del cierre de una planta de energía de
combustibles fósiles OTC. También exploramos cómo varía esta
relación con el tamaño de la tortuga. Aunque los cambios de escala
local y global pueden ser impulsados por diferentes factores, los
cambios en el ambiente térmico a nivel local brindan información
sobre cómo los animales pueden reaccionar a cambios a largo plazo
en la temperatura ambiental global.
Métodos
Sitio de Estudio
La bahía de San Diego (SDB) es un puerto natural estrecho de 22,5
km de largo cerca de la frontera entre EE. UU. Y México a lo largo
de la costa oeste de EE. UU. Que es el término de tres cuencas
hidrográficas que abarcan más de 660 km.2 (Higo. 1). SDB limita
con varios municipios, incluido San Diego (población:
1,3 millones), Chula Vista (población: 257.000), National
City (población: 60.000) y Coronado (población:
24.000). El área afectada por el efluente térmico de la planta de
energía de South Bay (SBPP; Dynegy, Inc.) estaba ubicada en la sección
sur de SDB, conocida como South Bay, en el Refugio Nacional de Vida
Silvestre de la Bahía de San Diego de 2300 acres [58]. South Bay se
designa como la región al sur del canal Sweetwater en la bahía de San
Diego (Fig.1). El SBPP estuvo en funcionamiento desde la década de
1960 hasta su desmantelamiento total el 31 de diciembre de 2010. Se
ha documentado en SDB una agregación de forrajeo de tortugas
verdes desde la década de 1800, con investigaciones en curso sobre
estas tortugas a partir de la década de 1970 [32, 53]. Desde la década
de 1960, las tortugas verdes en SDB se observaron casi exclusivamente
en South Bay, cerca del área de efluentes de la planta de energía y los
lechos de hierba marina adyacentes, y esta área se reconoce como el
área de distribución de esta agregación (Fig.1; [10, 11, 26, 27, 31, 53]).
Captura de tortugas
Las tortugas fueron capturadas en los años 2009-2012
durante los meses noviembre-mayo (antes del cierre;
2009-2010) y diciembre-junio (después del cierre; 2011-2012)
en las áreas de entrada y efluentes del SBPP siguiendo el
protocolo descrito en Eguchi et al. [10] y Lemons et al. [24].
Los métodos de muestreo se ajustaron ligeramente y se
ampliaron hasta junio después del cierre de la SBPP.
Se colocaron redes de enredo (100 m de largo por 5 m de
profundidad, tamaño de malla de 0.6 m estirada) en el agua y se
monitorearon continuamente desde tierra. Las redes se revisaron
físicamente para detectar enredos a intervalos de 30 minutos o
con mayor frecuencia cuando se observaron tortugas u otros
organismos en la red, siguiendo los protocolos establecidos para
la captura de tortugas en esta área [10, 11, 26, 27]. Se colocaron
redes en el área de efluentes, el canal de toma y las áreas de
aguas abiertas adyacentes al SBPP (Fig.1). Tras la captura,
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El sexo de las tortugas adultas se determinó, de ser posible, con base
en la presencia o ausencia de características sexuales secundarias
masculinas: cola alargada que se extiende más allá del borde del
caparazón, curvatura de las garras delanteras y plastrón ablandado [60
]. La etapa de vida de la tortuga se categorizó como juvenil (juvenil y
subadulta) o adulta, según la longitud recta del caparazón (SCL):
juveniles y subadultos <80 cm y adultos
≥80 cm [1, 25]. Las tortugas fueron pesadas, marcadas, equipadas
con dispositivos de telemetría y devueltas a la bahía de San Diego
cerca del sitio de captura en 60 minutos.
Telemetría acústica
Se utilizó telemetría acústica tanto activa (a través de un levantamiento
desde embarcaciones) como pasiva (a través de estaciones receptoras
submarinas) para monitorear el movimiento de las tortugas verdes.
Las tortugas marcadas fueron equipadas con un transmisor
ultrasónico (Sonotronics, Inc., Tucson, Arizona, Serie CT). Para reducir
la resistencia hidrodinámica [21], se colocaron transmisores en el
escudo lateral más posterior de cada tortuga usando malla de fibra de
vidrio y resina, siguiendo un procedimiento modificado de Balazs et al.
[3]. Cada transmisor tenía una combinación única de frecuencia,
ráfaga de pulso e intervalo de ráfaga de pulso. El seguimiento activo se
llevó a cabo utilizando un hidrófono omnidireccional (Sonotronics,
TH-2), un hidrófono direccional (Sonotronics, DH-4) y un receptor
ultrasónico (Sonotronics, USR-08) a bordo de un Boston Whaler 170
Montauk de 17 pies (“Wanda ”) Con un motor fuera de borda de 85
caballos de fuerza. Se utilizaron receptores ultrasónicos sumergibles
(Sonotronics, SUR) para el seguimiento pasivo.
Una detección de tortuga se definió como cualquier lugar donde un
receptor acústico (ya sea activo o pasivo) detectara positivamente una
tortuga marcada. Los datos se recopilaron de forma activa a través de
encuestas de cuadrícula y pasivamente a través de estaciones SUR,
cada una de las cuales representaba diferentes escalas espaciales y
temporales (Fig.2). La combinación de telemetría activa y pasiva
permitió un monitoreo casi constante del movimiento de las tortugas
en el área de distribución de esta población.
Monitoreo activo
El seguimiento activo de las tortugas se llevó a cabo a través de una
encuesta bimestral en barco en SDB. El rango de frecuencias para
todas las tortugas marcadas (35-40 kHz) se escaneó a través de un
hidrófono y un receptor utilizando una cuadrícula de latitud / longitud
de 500 my cubriendo la extensión de SDB (Fig.2a). Cuando se detectó
una tortuga marcada, se empleó un hidrófono direccional para
obtener una ubicación más precisa de la tortuga. Se consideró que una
tortuga estaba muy cerca (aproximadamente 10 m) cuando la señal
acústica se podía escuchar en voz alta en la configuración de ganancia
más baja del receptor, o si se avistaba la tortuga [26, 27]. Mientras se
realizaba un seguimiento activo, la temperatura del agua se controló
utilizando un instrumento multiparamétrico portátil calibrado con
agua helada (556MPS,
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Figura 1 La bahía de San Diego se encuentra cerca de la frontera de Estados Unidos y México, en el sur de California (recuadro). Las tortugas verdes en la Bahía de San Diego habitan
principalmente en la parte sur de la Bahía-Sur de la Bahía [34]
YSI Incorporated, Yellow Springs, Ohio) y se recopilaron datos en
cada punto de la cuadrícula en cada estudio, independientemente
de si se detectó una tortuga.
Monitoreo pasivo
Para el seguimiento pasivo, las tortugas fueron detectadas por
receptores ultrasónicos autónomos (SUR). El rango de detección
para los SUR fue de hasta aproximadamente 100 m, según las
pruebas de rango de un estudio anterior en SDB [27]. SURs (
norte = 10) se desplegaron a lo largo de South Bay en SDB: el
canal de entrada, el área de efluentes y los pastizales de eelgrass
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(Higo. 1). Un conjunto adicional de SUR (norte = 5) se
desplegaron luego del cierre del SBPP para extender el rango
espacial de posible detección de tortugas más allá de la
vecindad del SBPP. Los SUR se desplegaron en South Bay,
como en estudios anteriores [26, 27], con la adición de varios
SUR en ubicaciones centrales y septentrionales en SDB (Fig. 2
B). Cuando una tortuga marcada estaba dentro del rango de
detección del SUR, se registraron la fecha y la hora. Adjunto a
cada SUR había un registrador de temperatura (HOBO Water
Temperature Pro v2, Onset Computer Corporation, Bourne,
MA), que monitoreaba la temperatura del agua a intervalos de
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Figura 2 a Se completaron censos desde embarcaciones de tortugas marcadas utilizando un mapa de cuadrícula de 500 m de latitud / longitud de la bahía de San Diego, B Las estaciones SUR se
desplegaron en toda la bahía de San Diego, predominantemente en South Bay adyacente a la planta de energía de South Bay.
3-5 min, según el sitio; Las temperaturas se registraron con mayor
frecuencia (intervalos de 3 min) en el área de efluentes del SBPP
para capturar los cambios de temperatura que dependen de la
operación de la planta. Estos datos permitieron comparar la
temperatura del agua con las detecciones de tortugas en
ubicaciones SUR, así como crear un perfil térmico en cada sitio.
Analiza
Temperatura de agua
Para determinar si el comportamiento de las tortugas en los meses de
invierno cambió en respuesta a una disminución en la temperatura del
agua, usamos datos sobre la temperatura ambiente del agua y la
distribución de las tortugas. Usamos unt prueba para comparar los
cambios en la temperatura ambiente media del agua antes
(2009-2010) y después (2011-2012) del cierre de la planta durante los
meses de invierno (diciembre-febrero), cuando la temperatura
ambiente del agua era más fría. Usamos ArcGIS 10.3 (ESRI, Inc.,
Redlands, CA) para mapear las temperaturas del agua en el sur de la
Bahía de San Diego antes y después del cierre de SBPP. Kriging se
utilizó para interpolar entre los datos para crear una superficie
estimada de la temperatura del agua en invierno.
Detecciones de tortugas y condiciones térmicas asociadas
Se compararon las detecciones de tortugas y la temperatura del agua
recolectadas durante los meses de invierno antes y después del
desmantelamiento del SBPP. Se utilizó una regresión logística binaria
para determinar las relaciones entre la detección / no detección de
tortugas y los predictores potenciales: SBPP operacional
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estado (antes / después), temperatura del agua y la
interacción entre ellos.
Asociación entre tamaño y condiciones térmicas
Utilizamos un modelo lineal generalizado (GLM) para determinar
si existía una relación entre las variables continuas de tamaño
(peso) de la tortuga y temperatura del agua (en el momento de la
detección), antes del cierre de la PAS y después del cierre de la
PAS. Se recolectaron datos de tamaño de tortuga para 21 tortugas
individuales antes del cierre de SBPP y 26 tortugas individuales
después del cierre de SBPP. Los análisis estadísticos se
realizaron utilizando SYSTAT 13 [54], Software SAS [44] y R [40] y
evaluados en niveles de significancia de alfa = 0.05. Valores
medios y errores estándar (±SE) se informan.
Resultados
Tortugas etiquetadas
Un total de 35 individuos fueron etiquetados y rastreados durante este
estudio. De estas, 9 tortugas fueron monitoreadas solo antes del cierre
de SBPP, 14 tortugas fueron monitoreadas solo después del cierre de
SBPP y 12 tortugas fueron monitoreadas tanto antes como después
del cierre de SBPP (Fig.3). El grupo de estudio estuvo compuesto por
14 tortugas hembras, 13 tortugas machos y 8 tortugas que eran
juveniles / de sexo desconocido. Durante la operación SBPP, las
tortugas se agregaron en el área de efluente (emisario) y las redes se
colocaron casi exclusivamente en este canal. Después del cierre del
SBPP, la captura de tortugas en el área del emisario fue inconsistente
ya que las tortugas dejaron de agregarse en ausencia de
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Fig. 3 Tortugas verdes capturadas, marcadas y rastreadas en la Bahía de San Diego desde noviembre de 2009 hasta diciembre de 2012. Los individuos durante la operación de SBPP se describen en
rojo, y los posteriores al cierre de SBPP están en azul
el efluente térmico. Las capturas de tortugas exitosas y
consistentes ocurrieron casi exclusivamente en el canal de
entrada luego del cierre de la SBPP. La retención de etiquetas
varió entre individuos con un mínimo de 1 día y un máximo de
396 días. Los pesos de las tortugas marcadas variaron de 18 a 192
kg; cuando un individuo fue capturado más de una vez, los pesos
se promediaron durante el período de estudio (Fig.3).
Temperatura de agua
Las temperaturas medias del agua en los meses de invierno
no fueron significativamente diferentes entre 2009 y 2010
(antes del cierre del SBPP) y no fueron significativamente
diferentes entre 2011 y 2012 (después del cierre del SBPP).
Por lo tanto, agrupamos la temperatura según el estado
operativo del SBPP: antes (2009, 2010) y después (2011,
2012). Tanto antes como después del cierre de SBPP, las
temperaturas del agua más cálidas en South Bay se registraron
en el área de efluentes (Fig.4). La temperatura media del agua en
invierno en el área de efluentes del SBPP fue significativamente
más fría después del cierre del SBPP (t = -8,945, df = 976,
pag < 0,001). Temperatura media del agua en invierno durante
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La operación SBPP fue de 17,8 ° C (±1.9 SE), y la temperatura media del
agua en invierno después del cierre de la SBPP fue de 16.6 ° C
(±2.1 SE).
Detecciones de tortugas y condiciones térmicas asociadas
Las tortugas en este estudio se detectaron exclusivamente en la región
de South Bay de SDB: en y alrededor del canal de entrada de SBPP, el
área de efluentes y los lechos de pasto marino adyacentes (Fig. 1). Los
resultados de la regresión logística binaria revelaron que las
temperaturas del agua en los lugares de detección de tortugas eran
significativamente más cálidas que donde no se detectaron tortugas,
tanto antes (Z = 2.569, pag = 0.010) y después del cierre de SBPP (Z =
5.477, pag < 0,001). Antes del cierre de SBPP, la temperatura media del
agua donde se detectaron tortugas era de 18.0 ° C
(±0.1 SE) con un rango de 14.5-25.6 ° C (Fig. 5a). La temperatura
media del agua fue de 17,4 ° C (±0.2) en lugares donde no se
detectaron tortugas, con un rango de 11.3–29.1 ° C (Fig. 5a).
Después del cierre de SBPP, la temperatura media del agua en las
detecciones de tortugas fue de 17.0 ° C (±0.1 SE) con un rango de
12.5-22.4 ° C (Fig. 5B). La temperatura media del agua fue
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Figura 4 Las temperaturas medias del agua dentro y alrededor del SBPP eran más cálidas antes del cierre del SBPP (a) que después de que cesaron las operaciones (B)

Figura 5 Se comparó la temperatura del agua entre las detecciones de tortugas y las no detecciones, antes y después del cierre del SBPP.

15,9 ° C (±0.2) con un rango de 11.54–21.86 ° C en lugares
donde no se detectaron tortugas (Fig. 5B).
Asociación entre clase de tamaño y condiciones térmicas
El GLM no reveló una relación significativa entre la temperatura
media del agua en los lugares de detección de tortugas y el
tamaño de la tortuga antes del cierre de la SBPP (F = 0,324; df = 1;
pag = 0,569; y = -0,003X + 20.134). Sin embargo, tras el cierre
de la SBPP, el tamaño de la tortuga tuvo una significativa
relación con la temperatura media del agua. Se encontraron
tortugas más grandes en las aguas más frías y tortugas más
pequeñas en las aguas más cálidas (F = 4,858; df = 1; pag = 0,028;
y = -0,011X + 17,934).
Discusión
En la Bahía de San Diego, encontramos que las tortugas verdes respondieron a los
cambios en la temperatura del agua habitando áreas más cálidas que el promedio
en los meses de invierno. Temperaturas del agua
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en la bahía de San Diego durante el invierno con frecuencia se redujo a
niveles que son fisiológicamente desafiantes para las tortugas verdes;
sin embargo, no se detectaron tortugas marcadas en temperaturas del
agua <12,5 ° C. Esta temperatura es más baja que la sugerida para la
supervivencia de la tortuga verde, como Seminoff [46] registró una
temperatura mínima aproximada del agua en la detección de
aproximadamente 15 ° C de tortugas verdes en el cercano Golfo de
California.
Las tortugas en la Bahía de San Diego utilizaron el efluente térmico
del SBPP como un medio de refugio térmico cuando la temperatura
del agua estaba en o por debajo del umbral de inactividad para esta
población. Las tortugas se acumulaban en el área de efluentes cuando
las temperaturas del agua eran más frías (por la noche; en invierno) y
luego se trasladaban a los pastos de pasto marino adyacentes para
buscar alimento durante el día y en verano [27]. Sin embargo, después
del cierre del SBPP, las tortugas residentes aún pudieron encontrar
focos de agua caliente, a pesar de la pérdida de efluentes térmicos.
Aunque no se considera aquí, también es posible que las tortugas en
SDB y otros sitios de alimentación alteraron sus niveles de actividad así
como su distribución espacial (es decir, patrones cambiantes de
descanso o buceo) en respuesta a cambios de temperatura [29].
Las tortugas verdes en la Bahía de San Diego son algunas de las más
grandes registradas en el Océano Pacífico Oriental, potencialmente un
resultado indirecto de las temperaturas del agua más cálidas durante todo
el año durante la operación SBPP; las tortugas pudieron alimentarse
durante todo el año en lugar de entrar en letargo como es típico en otras
poblaciones de alimentación [10, 11]. Antes del cierre del SBPP, las tortugas
de todos los tamaños se distribuían en temperaturas promedio similares del
agua. Sin embargo, luego del cierre del SBPP, encontramos una relación
negativa entre el tamaño de las tortugas marinas y la temperatura del agua.
Conclusiones
Comprender la relación de la megafauna marina y la temperatura del
agua es fundamental dados los cambios rápidos y en curso en las
condiciones térmicas locales y globales [30]. Estos cambios
ambientales seguirán afectando a los animales residentes y
migratorios en los entornos costeros [6]. Debido a que las limitaciones
logísticas hacen que el monitoreo de especies altamente móviles con
historias de vida complejas sea problemático, la biotelemetría juega un
papel importante en la caracterización de las respuestas de las
especies marinas a las condiciones térmicas cambiantes en el océano.
Los cambios inducidos por el hombre en la temperatura del agua a
nivel local proporcionan un sistema modelo relevante para monitorear
las respuestas fisiológicas y de comportamiento a los cambios de
temperatura que pueden ayudar a predecir las respuestas probables a
los cambios de temperatura marina para la megafauna marina de
larga duración y alta movilidad.
La presencia de tortugas verdes en la Bahía de San Diego precedió a
la operación del SBPP [53], y nuestra investigación demuestra el uso
continuo de las tortugas de esta área de alimentación incluso con la
disminución de la temperatura del agua en invierno.
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El uso del hábitat de las tortugas se vio afectado por la operación
de la planta de energía con tortugas agregadas en el área de
efluentes. Después del desmantelamiento de la planta,
observamos un cambio en el uso del hábitat en respuesta a la
pérdida de efluentes de aguas cálidas. Nuestros hallazgos
sugieren que las tortugas forrajeras pueden identificarse y
asociarse con refugios termales y que estas áreas pueden estar
fuera del rango de hogar local anterior para esta agregación [26].
MacDonald y col. [26] encontró que el área de distribución de las
tortugas verdes en la Bahía de San Diego se limitaba a las aguas
dentro del Refugio Nacional de Vida Silvestre de la Bahía de San
Diego, donde las tortugas tenían protección en forma de tráfico
de botes limitado y restricciones de velocidad [58]. Las tortugas
que se aventuran hacia el norte en la bahía de San Diego para
asociarse con posibles refugios termales encontrarán una
actividad de navegación comercial y recreativa mucho mayor de la
Marina de los EE. UU., Cruceros, barcos de carga y usuarios
recreativos. El monitoreo continuo del movimiento y el uso del
hábitat de esta agregación es necesario para describir cómo las
tortugas forrajeras, como las que se encuentran en la Bahía de
San Diego, continuarán respondiendo a ambientes térmicamente
dinámicos y otros impactos humanos directos (p. Ej., Choques de
botes, enredo de escombros, captura incidental de pesquerías y
contaminación). La conservación y el manejo de esta agregación
de forrajeo serán críticos, especialmente a medida que el
ecosistema en la Bahía de San Diego se recupere en los años
posteriores al cierre de la planta de energía.10, 11, 57, 7,
13, 43, 56]. Sin embargo, hasta donde sabemos, este estudio es el
primero en documentar la respuesta de las tortugas tanto
durante la operación de la central eléctrica como en el tiempo
inmediatamente posterior al desmantelamiento de la central. A
medida que las necesidades de energía continúan cambiando y la
nueva tecnología elimina la necesidad de sistemas de
enfriamiento de un solo paso [8], estos cierres de centrales
eléctricas serán cada vez más comunes. Los cierres de centrales
eléctricas brindan una oportunidad experimental in situ para
explorar la respuesta de una gran especie marina vertebrada a las
cambiantes condiciones térmicas. A la luz de los cambios actuales
y futuros en el ambiente térmico por influencias antropogénicas,
la plasticidad del comportamiento de los organismos costeros
jugará un papel importante en si estos organismos pueden
aclimatarse a una mayor variabilidad térmica. Caracterizar las
respuestas de la fauna costera a los cambios rápidos en las
condiciones térmicas aborda una brecha en el conocimiento
ecológico: comprender cómo las poblaciones de vertebrados
marinos longevos se verán afectadas por un entorno
térmicamente dinámico que está cambiando a un ritmo rápido.
Abreviaturas
GLM: modelo lineal generalizado; OTC: enfriamiento de un solo paso; SBPP: Central eléctrica de
South Bay; SCL: longitud recta del caparazón; SDB: Bahía de San Diego; SUR: receptor ultrasónico
sumergible.
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Contribuciones de los autores
Este estudio se realizó como parte de la tesis doctoral de SVM en el Programa Conjunto
de Doctorado en Ecología a través de la Universidad Estatal de San Diego y la Universidad
de California, Davis. SVM desarrolló la metodología, llevó a cabo la telemetría acústica y
el monitoreo, realizó los análisis estadísticos y redactó el manuscrito. RLL obtuvo fondos
para la investigación, participó en el diseño del estudio, ayudó a redactar el manuscrito y
se desempeñó como asesor académico y presidente del comité de disertación de SVM.
JAS participó en el diseño del estudio y la investigación de campo, ayudó a obtener
fondos, proporcionó modificaciones para el manuscrito y formó parte del comité de
disertación de SVM. TE participó en el diseño del estudio y la investigación de campo,
ayudó a obtener fondos y brindó orientación en análisis estadísticos y ediciones para el
manuscrito. El estudio fue concebido por JAS y TE y desarrollado por RLL y SVM. Todos los
autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.
Detalles del autor
1 Universidad Estatal de San Diego, 5500 Campanile Drive, San Diego, CA 92181, EE. UU.
2 Servicio Nacional de Pesca Marina, Southwest Fisheries Science Center, 8901 La
Jolla Shores Drive, La Jolla, CA 92037, EE. UU.
Agradecimientos
Los autores desean agradecer a los miembros del Laboratorio de Ecología de Conservación de la
Universidad Estatal de San Diego y a los miembros del Programa de Evaluación y Ecología de
Tortugas Marinas. Agradecemos a las siguientes personas por su tremendo apoyo en el campo: J.
Bredvik, J. Brower, S. Coates, C. Coppenrath, A. D'Amico,
A. Gaos, S. Graham, T. Grimes, D. Ho, C. Jackson, G. Lemons, N. Magana, D.
Mahoney, B. MacDonald, R. Moens, N. Nourn, K, Ritchie, A. Miller, D. Prosperi,
J. Okuyama, C. Turner-Tomaszewicz y todo el equipo de NOAA-NMFS que ayudó con
la captura de tortugas. Nuestro agradecimiento también se extiende a R. LeRoux por
la inestimable ayuda en la conexión del transmisor sónico, los permisos y la
coordinación de la captura de tortugas.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.
Disponibilidad de datos y materiales
Los conjuntos de datos utilizados y / o analizados en este estudio están disponibles
del autor correspondiente a solicitud razonable.
Aprobación ética y consentimiento para participar
Toda la investigación y el manejo de animales se llevaron a cabo bajo el Permiso del
Servicio Nacional de Pesca Marina # 1591 y # 16803 y cumplieron con el protocolo IACUC
en la Universidad Estatal de San Diego.
Fondos
El apoyo financiero y logístico fue proporcionado por la Universidad Estatal de San Diego, la
Fundación de Investigación de la Universidad Estatal de San Diego, el Centro de Ciencias
Pesqueras del Suroeste del Servicio NOAA, el Puerto Unificado de San Diego, la Marina de los EE.
UU., Sonotronics Inc. y South Bay Power Plant LLC.
Recibido: 1 de abril de 2016 Aceptado: 20 de octubre de 2016
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