Freshwater Science, 2013, 32 (4): 1345-57

'2013 por la Sociedad de Ciencias de agua dulce

DOI: 10.1899 / 12 a 198,1
Publicado en línea: 29 Octubre 2013

Sirvientes, sinvergüenzas, y autoestopistas: comprensión actual de las complejas

interacciones entre los cangrejos de río y sus gusanos ectosymbiotic (Branchiobdellida)

1,6 2,7 3,8 4,9

James Skelton , Kaitlin J. Farrell , Robert P. Credo , Bronwyn W. Williams , Catlin
5,10 5,11 5,12 1,13
Ames , Brian S. Helms , James Stoekel , Y Bryan L. Brown
1 Departamento de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico de Virginia y la Universidad Estatal,
2125 Derring Hall, Blacksburg, Virginia 24061 [Link].
2 Escuela Odum de Ecología, Universidad de Georgia, 140 East Green Street, Athens, Georgia 30602 [Link].
3 Departamento de Biología de la Universidad Estatal de los Apalaches, 575 Calle Ríos, Boone,
Carolina del Norte 28608 [Link].
4 Departamento de Zoología de la Universidad del Sur de Illinois, 1125 Lincoln Drive, Carbondale,
Illinois 62901 [Link].
5 Departamento de Pesca y Acuaculturas aliadas, Universidad de Auburn, Auburn, Alabama 36849 [Link].

Resumen. cangrejos de río Astacoidean sirven como anfitriones a los anélidos obligan ectosymbiotic llamados
branchiobdelli-dans. Branchiobdellidans pueden actuar como limpiadores mutualistas o como ectoparásitos y pueden
tener fuertes efectos sobre el crecimiento y la supervivencia cangrejos de río. Este aspecto potencialmente importante
de la biología cangrejos de río ha ido en gran parte inexplorado hasta hace poco. Hemos revisado el estado actual del
conocimiento sobre esta simbiosis y los factores que contribuyen a la variabilidad en los efectos de
branchiobdellidans en los cangrejos examinamos. Mostramos que afectan branchiobdellidans cangrejos de diversas
maneras, dependiendo de las especies branchiobdellidan, abundancia y contexto ecológico. También se discuten las
pruebas para los controles regulatorios que cangrejos de río ejercen sobre sus simbiontes y preferencias simbionte en
host. Último, evaluamos la utilidad y los retos de la utilización de la asociación cangrejo de río branchiobdellidan
como un sistema modelo para la investigación ecológica y evolutiva y apuntan a áreas prometedoras para futuros
estudios. Otras investigaciones de las complejas interacciones entre los cangrejos de río y sus ectosymbionts
avanzarán enormemente el campo de la biología cangrejos de río y ofrecen muchas oportunidades interesantes para el
estudio de la simbiosis.

Palabras clave: simbiosis, mutualismos, simbiosis de limpieza, la dependencia contexto, la elección de pareja, la
regulación socio.

Cangrejos de río son habitantes de los arroyos, ríos, a través de interacciones tróficas directos e indirectos (Hart
lagos, estanques y bien conocidos, y han llamado la 1992, Creed 1994, Momot 1995, Charlebois y Lam-Berti
atención de muchos biólogos acuáticos por varias razones 1996, Parkyn et al. 1997). Muchas especies son ingenieros
importantes. Cangrejos de río son consumidores del ecosistema que arrastran sedimentos mientras que la
trapezoidales que tienen fuertes efectos sobre la estructura alimentación y la excavación de madrigueras y alterar el
de la comunidad vegetal y animal procesamiento de materia orgánica en la corriente por la
trituración de la materia orgánica partic-Ulate gruesa
(Parkyn et al., 1997, Statzner et al., 2000, Creed y Reed
6 Las direcciones de correo electrónico: skelto3@[Link]
2004, Usio y Townsend 2004, Zhang et al., 2004, Brown y
7 kfarrell@[Link] Lawson 2010), particu-larmente material altamente
8 creedrp@[Link] recalcitrantes, tales comoRododendrosp. (Huryn y
9 bwwilliams@[Link] Wallace 1987, Schofield et al. 2001). Por otra parte, varias
10 [Link]@[Link] especies invasoras de cangrejos de río amenazan la
11 helmsbs@[Link] biodiversidad en los ecosistemas de todo el mundo
12 jas0018@[Link] (Gherardi 2007), y muchas más especies de cangrejos de
13 stonefly@[Link] río están amenazadas por la extinción de múltiples factores
antropogénicos
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1346 J. SKELTON ET AL. [Volumen
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(Taylor et al. 2007). Por lo tanto, los cangrejos han sido el Históricamente, los efectos de branchiobdellidans en sus
centro de un gran cuerpo de investigación ecológica y del anfitriones recibieron poca atención, y las reclamaciones de
organismo. comensales o interacciones parasitarias fueron en gran
Un aspecto poco apreciada de la biología cangrejo de río parte especulativa (por ejemplo, McManus 1960, Young
es que el cuerpo del cangrejo de río no es simplemente un 1966, Hobbs et al. 1967, Hobbs y Logia 2010). Un trabajo
solo organismo, sino más bien un consorcio complejo de reciente experi-mental ha demostrado que branchiobdelli-
microbiana y taxones metazoos. El exoesqueleto cangrejos dans puede ejercer efectos tanto positivos como negativos
puede alojar una amplia diversidad de organismos sobre sus huéspedes y, en algunos casos, afectar el
incluyendo bacterias, grupos de ciliados pedunculados, crecimiento y la supervivencia del cangrejo de río (Brown
rotíferos sésiles, gusanos anélidos, platelmintos y otros et al., 2002, 2012, Lee et al., 2009). Por lo tanto, esta
crustáceos (revisión por Edgerton et al. 2002). Muchos de interacción compleja es un aspecto poten-cialmente
estos organismos puede ser sólo asociados incidentales, importante de la biología cangrejo de río. Debido al papel
pero otros son ectosymbionts obligados (Hobbs et al. 1967, influyente que Cangrejo del juego en los sistemas
Gelder y Rowe 1988, Gelder 2010). Branchiobdellidans, acuáticos, branchiobdellidans pueden tener efectos
los miembros de un orden de anélidos clitellate, son indirectos en las comunidades locales y los procesos de los
obligados ectosym-biontes principalmente de cangrejos de ecosistemas a través de sus efectos directos sobre los
río astacoidean. Esta asociación es común en gran parte de cangrejos. Los experimentos de campo y de laboratorio han
la Holarctic, incluyendo la región euro-mediterránea, Asia proporcionado métodos para experimentos manipulativos,
Oriental y del Norte y América Central (1999b Gelder, con la asociación cangrejo de río branchiobdellidan y han
Fard y Gelder 2011). Históricamente, branchiobdellidans demostrado la utilidad de esta simbiosis para abordar
se consideraron ectocommensals que no tenían efectos cuestiones ecológicas y evolutivas más generales (Brown
signif-signifi- en sus anfitriones (por ejemplo, McManus et al., 2002, 2012, Brown y Credo 2004, Lee et al., 2009 ).
1960, Young 1966, Bishop 1968), aunque algunos se Por lo tanto, los objetivos de nuestra contribución son: 1)
describieron como parásitos con efectos anfitrionas llamar la atención sobre la asociación cangrejos-
negativos (Holt 1963, Hobbs et al. 1967, Grabda y branchiobdellidan como una faceta importante aún poco
Wierzbicka 1969). estudios empíricos más recientes han estudiada de la biología cangrejo de río y la ecología y 2)
demostrado que los cangrejos de río y branchiobdellidans ilustrar la utilidad de la asociación cangrejos-
mantener una asociación compleja y variable que branchiobdellidan como un sistema modelo para abordar
potencialmente beneficios tanto para el huésped y sus general las cuestiones ecológicas y Evolu-nario.
gusanos simbióticas (Brown et al., 2002, 2012, Brown y
Credo 2004, Lee et al., 2009).

Las interacciones por pares entre los cangrejos

Branchiobdellidans se benefician de sus asociaciones y Branchiobdellidans
con los cangrejos en una variedad de maneras. Pastan en el
material, como las diatomeas, bacterias y protozoos, que se Los primeros investigadores que estudian
acumula en el exoesqueleto de su anfitrión o en la cámara branchiobdellidans as-SUMED mayoría de las especies son
de gill host (Jennings y Gelder 1979, Gale y Proctor 2009), comensales de cangrejos de río (por ejemplo, Goodnight
y un pequeño número de especies pueden consumir tejido 1941, McManus 1960, Young 1966, Bishop 1968), aunque
huésped (Grabda y Wierzbicka 1969). La mayoría de algunas especies se pensaba que eran parásitos en gran
branchiob-dellidans obtienen sus nutrientes de material parte debido a su propensión para habitar cámara branquial
adquirido en el exoesqueleto del huésped, pero las personas del huésped (Holt 1963, Hobbs et al. 1967). En el primer
también consumen las algas y los metazoos del sustrato en intento de demostrar parasitismo en branchiobdellidans,
las inmediaciones (Jennings y Gelder 1979, Gelder 2010) Grabda y Wierz-bicka (1969) utilizan trazadores
y, conse-cuentemente, puede sobrevivir largos períodos sin radioactivos para confirmar que una especie gill-cámara
un huésped, al menos in vitro (Penn 1959, Young 1966). A que habitan (Branchiobdella hexadonta) Tejidos
pesar de su capacidad para sobrevivir separado de su consumidos o hemolinfa de su anfitrión. estudios
anfitrión, branchiobdellidans generalmente se consideran observacionales más recientes han revelado una correlación
obligados ectosymbionts sean las causas, a lo mejor de significativa entre la presencia / abun-danza de
nuestro conocimiento, se reproducen sólo en un crustáceo branchiobdellidans Gill-cámara que habitan y el número de
vivo (Young 1966, Gelder 2010; véase Woodhead 1950 cicatrices visibles (melanización) en las branquias de los
para una posible excepción), y por lo tanto, dependen anfitriones (Quaglio et al., 2006, Rosewarne et al. 2012).
reproductivamente en sus anfitriones. El conocimiento
actual de la biología reproductiva branchiobdellidan se
resume en Gelder (2010). Sólo una cuenta ha sido
publicado de un posible '' de vida libre '' branchiobdel-
Lidan, pero parece probable que esta observación era de
gusanos que fueron separados de sus anfitriones antes de la
recolección (Holt 1973a).
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2013] doRayfish segundoRANCHIOBDELLIDAN SYMBIOSIS 1347
branchiobdellidan y el número de cicatrices en las
Tales estudios sugieren que algunos taxones branquias de cangrejo de río eran
branchiobdellidan puede consumir los tejidos del huésped
y puede causar daños visibles, pero no necesariamente
demuestran que la interacción es parasitaria sobre la base
de los resultados netos de las especies involucradas (sensu
Bronstein 1994). Por otra parte, estos estudios no tienen en
cuenta otros efectos de branchiobdellidans en su huésped,
incluyendo posibles efectos positivos que podrían
compensar eficazmente los efectos negativos del
parasitismo.

Los experimentos diseñados para evaluar el efecto neto

de branchiobdellidans en los aspectos de la aptitud de
acogida han producido conclusiones que van desde neta
positiva a los resultados netos negativos. el
branchiobdellidanfallax Cam-barincola no afectó el
crecimiento, la muda la frecuencia o la resistencia de
Orconectes Rusticusdurante un experimento de
laboratorio 115-d, y estos resultados llevaron a los autores
a la conclusión de que la asociación entre estos taxones es
comensal (Keller, 1992). Por el contrario, un experimento
similar demostró efectos positivos significativos de la
branchiobdellidaningens Cambarincola en la tasa de
crecimiento y la supervivencia de los cangrejos de río
anfitrión Cambarus chasmodactylus (Brown et al.,
2002). Los efectos positivos de C. ingens en sus
anfitriones fueron atribuidas a un servicio de limpieza, ya
C. ingenseliminado ensuciamiento materiales orgánicos
que habían recogido en la cámara gill del huésped
potencial-ly (Brown et al. 2002). En consecuencia, Brown
et al. (2002) concluyeron que la asociación entreC. ingens
y C. chasmodactyluses probablemente un mutualismo
limpieza-simbiosis similar a las asociaciones largo
conocido y familiar entre los peces de arrecife de coral
tropical (por ejemplo, Limbaugh 1961, Trivers 1971, Losey
1972, Losey y Margules 1974, Grutter 1999). Juntos, los
resultados de Keller (1992) y Brown et al. (2002) sugieren
que los efectos de branchiobdelli-dans en sus anfitriones
pueden variar entre los anfitriones o especies
branchiobdellidan.

Los efectos netos de branchiobdellidans en un cangrejo

de río también pueden depender de la abundancia o
densidad de branchiobdellidans en un host individual. En
los experimentos de campo que implican 2 pares de una
sola especie de Cray-peces y branchiobdellidans en 2
cuencas diferentes, el efecto neto cambió de positivo a
negativo con densidades crecientes branchiobdellidan
iniciales (Brown et al. 2012). cangrejos Individual (C.
chasmodactylus y chaugaensis Cambarus) Que fueron
expuestos a baja para densidades branchiobdellidan
intermedio (C. ingens y Xironodrilussp., respectivamente)
tuvieron tasas de crecimiento significativamente más altos
que los cangrejos de río sin branchiob-dellidans (Brown et
al., 2012). Sin embargo, cangrejo de río que fueron
expuestos a altas densidades de branchiobdellidans mostró
consistentemente las tasas de crecimiento reducidas en
comparación con los controles no-gusano (Brown et al
2012;. Fig. 1). Durante estos experimentos, la densidad
 crecimiento microbiano, el mismo conjunto de gusanos no
fuertemente correlacionada positivamente (Brown et al., tuvo ningún efecto mensurable en el crecimiento host (Lee
2012), sugiriendo que la interacción se desplazó de et al. 2009). Estos resultados son congruentes con las
mutualismo al parasitismo a altas densidades de conclusiones de Brown et al. (2002) que los efectos
branchiobdellidan como los efectos negativos del aumento positivos de branchiobdellidans en su resultado anfitrión de
de los daños gill eran mayores que los efectos positivos de eliminación de material epibiótica y demuestran la
limpieza (Brown et al. 2012). densidades importancia del contexto en la determinación del resultado
Branchiobdellidan varían considerablemente entre los neto para el anfitrión.
lugares y especies branchiobdellidan. En los experimentos
mencionados anteriormente, 12 gusanos / host se
consideran de alto porque era mayor que las densidades
típicas observadas para aquellas especies en esos lugares. Variabilidad espacio-temporal en
Sin embargo, los cangrejos en algunas poblaciones Los ensamblajes Branchiobdellidan
regularmente anfitrión de cientos de branchiobdellidans
(BWW, JS, obsservation personal). La composición de especies, abundancia y diversidad de
branchiobdellidans varía en las escalas espaciales y
temporales. Aproximadamente 150 especies que
Además de la variabilidad específico de la especie y
representan 21 géneros han sido descritas a partir del Norte
demográfica, los resultados de las interacciones simbióticas
y América Central, Europa, y Asia oriental (Gelder et al.,
son a menudo influenciada por los factores bióticos y
2002), pero la diversidad taxonómica se distribuye de
abióticos que forman el contexto ambiental de la
manera desigual en estas regiones. Encuestas y sinopsis
interacción (Bronstein 1994, Thompson 2005). La
han abarcado amplias zonas geográficas del Norte y
evidencia reciente sugiere experimen-tal contexto que
Central América incluyendo las provincias canadienses de
probablemente es un determinante importante del efecto
la pradera (Williams et al., 2009), Mesoamérica (Holt
neto de branchiob-dellidans en sus anfitriones. En
1973b), y la costa oeste de América del Norte (Holt 1974,
experimentos de laboratorio, el cangrejo de río de Corea
1977, 1981) y más limitado incluyendo áreas de Nueva
(Cambaroides similis) Experimentaron un aumento del
Inglaterra (Gelder et al., 2001), la región de la montaña
crecimiento en la presencia de múltiples especies de
Lago noroeste de Virginia (Hobbs et al. 1967), y el Parque
branchiobdellidans cuando las condiciones favorecieron el
Nacional de las Grandes Montañas Humeantes (Gelder y
crecimiento de biopelículas microbianas (Lee et al. 2009).
Williams 2011).
Sin embargo, bajo condiciones que redujeron el

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FYO G. 1. Resultados de 3 experimentos in situ que evalúan el efecto de la variable densidad inicial branchiobdellidan (gusanos / host) sobre
el crecimiento cangrejos de río. Dos experimentos se realizaron en el Tenedor del Sur del Río Nuevo, cerca de Boone, Carolina del Norte
(NC), [Link]., con el cangrejo de ríochasmodactylus Cambarus y la branchiobdellidan ingens Cambarincola más del 71 d durante el
verano de 2008 y 103 d durante el verano de 2010. A 3 rd experimento se realizó durante 81 d durante el verano de 2010 en Walldrop Piedra
Creek, cerca de Clemson, Carolina del Sur (SC), [Link]., con el cangrejo de río chaugaensis Cambarus y branchiobdellidans del género
Xironodrilus(triángulos abiertos). Parcelas muestran un crecimiento total% relativizada con los controles (no hay gusanos) vs densidad inicial
branchiobdellidan (tratamientos de gusano). Para cada tratamiento, el crecimiento total se relativiza restando el crecimiento total media del
grupo de control en cada experimento. En los 3 experimentos, de bajo a densidades branchiobdellidan iniciales intermedias tenían efectos
positivos significativos, pero altas densidades marginalmente reducido crecimiento (Brown et al. 2012).

composición de las especies a través de una amplia gama especies, incluyendo el ampliamente difundido
de extensión espacial. Sin embargo, la diversidad y la Bdellodrilus illumi-natus, Se encuentran casi
abundancia branchiobdellidan a través del espacio, el exclusivamente dentro de los cangrejos de río cámara
tiempo y las condiciones ambientales son poco conocidos. branquial (Holt 1963, Hobbs et al. 1967, Gelder y Williams
Los autores de estudios ecológicos primeros describen 2011). Otros, como la mayoría de las especies de los
cómo branchiobdellidan abundancia variada como una génerosXironogiton, Ankyrodrilusy Xironodrilus,
función de la temporada (Young 1966, Koepp y Schlueter Muestran preferencias para el quelas y anterior piernas
1977), temperatura del agua, y O2tensión (Berry y Holt caminar y compartir un aplanados dorsoventral morfología
1959), pero las funciones de entorno, espacio y tiempo sólo que probablemente es una adaptación a esfuerzos de
ahora están siendo explorados en combinación (DeWitt et cizalladura experimentados en estos lugares (Fig 2;.. Hobbs
al. 2013). la diversidad de salvado-chiobdellidan es et al 1967, Gelder y Williams 2011). Otras especies son
desconocido o subestimado en muchas regiones debido a la menos específicas en su selección de microhábitats y se
historia de vida de las especies individuales y su encuentran unidos en muchos lugares en sus anfitriones
sensibilidad a las condiciones-Environ mental, rara vez son (ver Gelder y Williams 2011 para descripciones de la
evaluados cuantitativamente. Medir cómo varían selección de microhábitats de varias amplia difusión y las
branchiobdellidans spatiotem-porally ya través de las especies localizadas). Los investigadores que han
condiciones ambientales es un paso importante para examinado los efectos de branchiobdellidans en sus
dilucidar las implicaciones de la diversidad de salvado- anfitriones se han centrado principalmente en las especies
chiobdellidan para las poblaciones de cangrejo de río. que habitan en la cámara branquial y áreas adyacentes
(Brown et al., 2002, 2012, Quaglio et al., 2006, Rosewarne
Branchiobdellidans muestran patrones espaciales en la et al. 2012), y la importancia potencial de otras especies es
selección de microhábitats en los cuerpos de sus generalmente
anfitriones. Algunos
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2013] doRayfish segundoRANCHIOBDELLIDAN SYMBIOSIS 1349

FYO G. 2. El branchiobdellidaninstabilis Xironogiton en el de la quela del cangrejo de río bartonii Cambarus de Little Stoney Creek, en el
noroeste de Virginia, [Link].. Xironogiton muestra una dorsoventral aplanado morfología típica de las especies branchiobdellidan que se
especializan en quelas cangrejos de río (Crédito de la imagen: JS).

desconocido. Las fuerzas coevolu-cionario evolutivos y La especificidad del hospedador, Preferencia, y el

potenciales que han dado forma a la selección de Reglamento
microhábitats en branchiobdellidans y las implicaciones de
la selección de microhábitats para el anfitrión siguen Los estudios de la biogeografía de branchiobdellidans y
siendo una oportunidad inexplorada para la investigación sus anfitriones indican que no se reciban a
futura. branchiobdellidans estrictamente específico. Más del doble
de los
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los gusanos se retiraron y las densidades de
Existen especies descritas de cangrejos de río de América branchiobdellidans
del Norte (, 382; Crandall y Buhay 2008), ya que hay
especies branchiobdellidan en todo el mundo (, 150;.
Gelder et al 2002), aunque ciertamente existen muchas
especies branchiobdellidan crípticos no descubiertos o
trazada con unde (Williams et al. 2013). Por otra parte, una
sola especie branchiobdellidan pueden encontrarse en
múltiples especies huésped en un sitio, y un solo cangrejo
de río pueden albergar varias especies de
branchiobdellidans (por ejemplo, Hobbs et al. 1967, 1999b
Gelder, Gelder y Williams 2011). Los rangos geográficos
de branchiobdellidans no reflejan normalmente la
distribución de cualquier especie en particular de acogida
(Holt 1969, 1999b Gelder, Gelder y Williams 2011; pero
ver Füreder et al., 2009), y algunas especies se han
extendido a nuevas especies huésped o, junto con su
huésped, invadido con éxito nuevos entornos (Gelder
1999a, Gelder et al. 2002, 2012, Quaglio et al. 2006).
Branchiobdellidans claramente no son anfitriones de
especies específicas sensu stricto, pero existe evidencia de
que las especies de esta asociación no son perfectamente
intercambiables.

Recientes trabajo observacional y experimental sug-

gestas que las especies de cangrejo de río varían en su
idoneidad como anfitriones branchiobdellidan y que
algunos branchiobdel-lidans prefieren las especies huésped
particulares (Brown y Credo 2004, Gelder y Williams
2011, Farrell et al., En prensa). el cangrejo de ríoC.
chasmodactylus y Orco-nectes cristavarius co-ocurrir
en el Tenedor del Sur New River en el oeste de Carolina
del Norte. El salvado-chiobdellidanC. ingens se produce
con mucha mayor frecuencia y abundancia de C.
chasmodactylus que en O. cristavarius, Incluso teniendo
en cuenta differenc-es de tamaño anfitrión y a pesar de la
mayor abundancia de O. cristavarius (Brown y Credo
2004). En un huésped de elección experimentar, C. ingens
fue 2,53 más probabilidades de colonizar C.
chasmodactylus cuando se le da una elección entre el 2
especie huésped (Brown y Credo 2004).
Las diferencias en la abundancia de C. ingens en DO.
chasmodactylus y O. cristavarius pueden reflejar más
que sólo las preferencias de los gusanos. Cangrejos de río
están cubiertas de mecanorreceptores que les permiten
detectar la presencia y ubicación de branchiobdelli-dans en
sus exoesqueletos (Gelder 2010). trabajo experimental
reciente sugiere que el uso cangrejos comportamientos
novio-ción para regular activamente densidad
branchiobdellidan y que la intensidad de la regulación
pueden variar con las especies de cangrejo de río y las
condiciones ambientales locales (Thomas et al. 2013,
Farrell et al., en prensa). Cuando densidades
branchiobdellidan enC. chasmodactylusfueron
experimentalmente manipulado a niveles, 23 aquellos
típicamente observado in situ, el cangrejo de río preparado
rápidamente branchiobdellidans de sus exoesqueletos
utilizando los dedos y dactyls de su anterior piernas para
caminar (Farrell et al. en prensa). Por otra parte, no todos
 chasmodactyluscambiado con condiciones que
restantes fueron similares a la de las densidades in situ que promovieron los niveles altos o bajos de ensuciamiento
dio un resultado neto positivo para C. chasmodactylusen epibiótica del exoesqueleto cangrejos y branquias. Se
estudios previos (Brown et al., 2002, 2012). Por el observó una mayor tasa de extracción por
contrario, la introducción de sólo 1 gusano inicia conductas branchiobdellidanC. chasmodactylus un-der condiciones
de aseo fuertes y dirigidos enO. cristavarius (Farrell et al., de bajo ensuciamiento, lo que sugiere que los cangrejos
En prensa), un resultado que sugiere que esta especie es modificar sus cargas de gusanos para que coincida con los
intolerante C. ingens y que potencialmente explica DO. cambios en los costos y beneficios de la simbiosis
ingens preferencia por C. chasmodactylus como potenciales.
anfitrión. UNA disparidad entre Cambarus y Orconectes
como anfitriones branchiobdellidan también fue observado
por Gelder y Williams (2011), quien señaló que la riqueza Branchiobdellidan Taxonomía y Filogenia
branchiobdellidan en el Parque Nacional de las Grandes
Montañas Humeantes era típicamente mayor en La asociación cangrejo de río branchiobdellidan pre-
Cambarus que en Orconectes. Por lo tanto, para una senta muchas oportunidades para avanzar en nuestro
especie branchiobdellidan particulares, no todas las Conocimiento de vanguardia de la biología cangrejos y
especies de cangrejo de río son anfitriones igualmente puede proporcionar un sistema modelo útil para probar los
apropiados. cambios ecológicos y teoría de la evolución, pero recientes
y en curso en nuestro sub-pie de la taxonomía
Cangrejos de río puede ajustar los comportamientos de
branchiobdellidan y phylo-genética plantear posibles retos
aseo reguladoras para que coincida con el contexto
para los investigadores que trabajan con este sistema.
ambiental y cambios concomitantes en los beneficios
comprensión temprana de la filogenia branchiobdellidan se
potenciales de ser limpiado o costos de ser parasitadas. En
basó principalmente en la intuición (Holt 1968, 1986) y
ambientes con bajos niveles de ensuciamiento epibiótica,
refleja la taxonomía en el momento. Posteriores intentos de
cangrejos de río, probablemente experi-encia menos
recons-ción filogenético utilizando caracteres morfológicos
beneficios de ser limpiado y en realidad podría ser más
(Gelder y Brinkhurst 1990), los caracteres spermatological
susceptibles al parasitismo si los recursos epibióticas
(Cardini et al. 2000, Cardini y Ferraguti 2004), y
limitados causan un cambio compensatorio en la conducta
marcadores moleculares (Gelder y Siddall 2001) resultó en
de alimentación branchiobdellidan hacia un mayor
baja resolución y soporte de baja nodo entre más examinó
parasitismo (Brown et al. 2012, Thomas et al. 2013). En un
taxones. A filogenético molecular reciente
experimento de laboratorio, Thomas et al. (2013) demonio-
trado que el aseo reguladora deC.

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estudio se centró en las relaciones filogenéticas entre los y el limpiador recibe una comida (Limbaugh 1961). Sin
branchiobdellidans norteamericanas recuperó un fuerte embargo, los participantes también pueden mejorar la
apoyo para la agrupación que no es totalmente consistente aptitud individual en otras formas, nonmutual. En primer
con la taxonomía actual (Williams et al. 2013). Estos lugar, los clientes pueden aumentar su beneficio por el
resultados proporcionan una base desde la cual examinar la consumo de productos de limpieza después de haber
importancia relativa de los caracteres morfológicos que realizado su servicio de limpieza (Trivers, 1971), pero rara
actualmente se utilizan para designar las clasificaciones vez se consumen productos de limpieza, incluso al entrar
taxonómicas y sistemáticas dentro de la Branchiobdellida. en la boca de los clientes que se limpia. En segundo lugar,
Sin embargo, los datos moleculares sugieren que en los limpiadores podrían aumentar su beneficio por el
algunos casos especies filogenéticamente dispares exhiben consumo de tejidos de clientes, además de ectoparásitos, y
un alto grado de similitud morfo-lógica (Williams et al. productos de limpieza en realidad pueden preferir tejidos
2013). Como resultado, la identificación precisa de cliente (Grutter y Bshary 2003). De hecho, los peces más
branchiobdellidans requiere cuidado y experiencia. Gran limpios pueden llegar a ser efectiva cuando parasitaria
parte de los trabajos recientes sobre la evolución ectoparásitos abundancias son bajos (Losey 1972, Cheney
branchiobdellidan y la ecología se ha aprovechado de y Costa 2005), una situación que demuestra la influencia
técnicas de microscopía vivos (descritos en Gelder 2010) del contexto local en el resultado de la interacción.
que mejoran el examen de sutiles diferencias morfológicas
entre las especies. Actualmente se está trabajando para El trabajo empírico sobre la limpieza de las simbiosis
crear un inter-activo clave integral en línea para facilitar la entre los peces tropicales ha dilucidado múltiples
identificación de branchiobdellidans con especímenes explicaciones mecanicistas para su estabilidad evolutiva.
vivos y fijas para hacer el estudio de ellos más manejable Los clientes pueden influir en el comportamiento limpiador
para los biólogos con poca familiaridad con a través del castigo (Bshary y Grutter 2002, Grutter y
branchiobdellidan taxonomía (BWW, datos no publicados). Bshary 2003) y puede minimizar los ataques parasitarios de
interactuar selectivamente con cooperadores (NOE y
Hammerstein 1994, Bshary y Noe 2003). Por otra parte, los
clientes pueden limitar la tentación de los productos de
Utilidad del cangrejo de río-Branchiobdellidan Symbio-sis limpieza a defectos mediante la regulación de la duración
como un sistema modelo de las interacciones de limpieza (Johnstone 2002). Estas
exploraciones empíricas de aspectos específicos de las
La evolución de las interacciones mutualistas tiene interacciones de limpieza y sus mecanismos subyacentes
teóricos-Fasci nados desde Darwin (1859). Los primeros demuestran que mutualismos pueden ser asociaciones muy
investigadores dieron cuenta de que la evolución de estas tenues y complicados afectados por biótico local y
aso-ciones tuvo que ser explicado en términos de condición contextos abióticos y mantenidos por numerosas
física (Hamilton, 1964a, b), y los investigadores que usan evaluaciones complejas entre dos o más socios.
enfoques puramente teóricos han demostrado
cuantitativamente que mutualismos pueden ser estrategias
evolutivamente estables (por ejemplo, Trivers 1971 , La asociación entre cangrejos y branchiob-dellidans
Axelrod y Hamilton 1981, Nowak y mayo de 1992, Noe y ofrece la oportunidad de corroborar y ampliar los avances
Hammerstein 1994, Doebeli y Knowlton 1998, Nowak y teóricos y empíricos obtenidos de estudiar otras
Sigmund 1998). enfoques teóricos son esenciales para interacciones mutualistas. Al igual que en los sistemas de
explicar la evolución de las interacciones entre especies en arrecifes de coral, los trabajos experimentales con los
términos de aptitud individual, sino que necesariamente se cangrejos y branchiobdellidans ha demostrado variable
simplifican los organismos y sus interacciones. Tales (Lee et al., 2009, Brown et al., 2012) y dependiente del
simplificaciones impiden las evaluaciones de muchos contexto (Lee et al., 2009) los efectos de productos de
detalles importantes y multifacéticos que se derivan de la limpieza en sus anfitriones, y en especies compleja
diversidad del organismo (Herre et al., 1999). Por lo tanto, comportamientos específicos de control que pueden limitar
la sobreexplotación (Farrell et al., en prensa). Las
diferencias entre los sistemas de cangrejo de río branchiob-
Uno de los sistemas de modelos más conocidos y más dellidan y sistemas tropicales peces limpiadores ofrecen la
fructíferos para el estudio de las interacciones simbióticas oportunidad de probar la generalidad de la teoría derivada
entre los animales es la simbiosis de limpieza entre los en gran parte del trabajo de arrecifes de coral y para
peces de arrecifes de coral tropicales. las especies más evaluar las restricciones adicionales que sean necesarias
limpias múltiples proporcionan un servicio a los clientes al para la evolución de mutualismos de limpieza de la
alimentarse de ectoparásitos de los cuerpos de los clientes. simbiosis.
Esta interacción puede ser mutualistic porque el cliente se
alivia de parásitos perjudiciales Presentamos 5 razones para el uso de la asociación
branchiobdellidan crayfish- como un sistema modelo para
la investigación simbiosis empírica: 1) Distribución. La
asociación cangrejo de río branchiobdellidan es común en
muchas regiones del Holarctic, por lo que es un sistema de acceso para los investigadores en varios Con-

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1352 J. SKELTON ET AL. [Volumen
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en los sistemas acuáticos como ingenieros de ecosistemas y
intentos. 2)Facilidad de manipulaciones especies clave (Creed 1994, Creed y Reed
experimentales. El número de branchiobdellidans en los
cangrejos individuo puede ser manipulado fácilmente para
establecer densidades gusano iniciales específicos. Los
métodos para estas manipulaciones se pueden encontrar en
Brown et al. (2002) y han sido validados por varios
estudios publicados (Brown y Credo 2004, Lee et al., 2009,
Brown et al., 2012). 3)Facilidad de agricultura. Tanto los
cangrejos y puede branchiobdellidans ser mantenido en el
laboratorio con un mínimo de equipo. experimentos
exitosos han sido con-canalizado en pequeños cuencos de
plástico o vidrio o acuarios aireados (Keller 1992, Brown
et al., 2002, Brown y Credo 2004, Lee et al., 2009). Por
otra parte, branchiobdel-lidans se pueden almacenar sin un
huésped por largos períodos en platos poco profundos de
agua corriente sin efectos aparentes de enfermedad
(Woodhead 1950, Penn 1959, Young 1966).
4)Posibilidades de métodos experimentales de
campo. De flujo continuo recintos de transmisión se han
utilizado en campo experi-mentos para determinar los
efectos simbiontes en el contexto de los sistemas naturales
(Fig 3;.. Brown et al 2012). A lo mejor de nuestro
conocimiento, branchiobdellidans transferencia sólo a
través de contacto directo entre hosts, por lo que mantener
densidades experimentalmente establecidas es un proceso
straightfor-Ward de mantenerse cangrejos separado de
origen natural cangrejo de río utilizando cualquiera de
malla fina (McManus 1960) o recintos con paredes dobles
cerrada (Brown et al. 2012). 5)los datos no intrusiva
colección. Varios experimentos llevados a cabo hasta
ahora en cangrejos de río y sus asociados
branchiobdellidan han utilizado datos de medidas repetidas
colec-ción no destructiva para evaluar el crecimiento y la
dinámica de la población cangrejos epibiontes (Brown et
al., 2002, 2012, Lee et al., 2009, Thomas et al. 2013). de
medidas repetidas de datos colec-ción aumenta el poder
estadístico para evaluar los efectos del tratamiento y
permite la evaluación de los cambios en los efectos en el
tiempo (Potvin et al., 1990). Reconocemos que la
recopilación de datos no intrusiva puede no ser una opción
para todas las especies debido a la amplia variación en el
tamaño, micro-hábitat, y la visibilidad de
branchiobdellidans.

Continuando y trabajos futuros

Nuestra percepción de la simbiosis ha cambiado de la de

las interacciones con los resultados positivos o negativos
exclusivamente a una perspectiva más realista de las
interacciones con resultados variables (Ewald 1987,
Bronstein, 1994). Por otra parte, la apreciación es cada vez
mayor entre los ecologistas de la importancia de los
resultados tanto positivos como negativos en la
estructuración de Communi-dades naturales y la
modulación de los procesos del ecosistema (Bertness y
Callaway 1994, Callaway 1995, Bertness y Leonard 1997,
Bruno et al., 2003). Cangrejos de río son de gran influencia
 superficial, pero la mayoría de los cangrejos tienen la
2004, Usio y Townsend 2004, Brown y Lawson 2010). La capacidad de excavar y pueden pasar parte o la totalidad de
investigación en curso se está haciendo para explorar los su ciclo de vida subterránea (Hobbs 1981).
efectos variables de branchiobdellidans en los cangrejos y Branchiobdellidans están asociados con algunos cangrejos
los efectos indirectos que esta asociación pueda tener sobre de madriguera (por ejemplo,carolinus Cambarus,
las comunidades y los ecosistemas acuáticos. Este cuerpo Diógenes Cambarusy clarkii Procam-Barus; Hobbs et
de trabajo combina los últimos avances teóricos en nuestra al. 1967, Holt y Opell 1993), pero el alcance de las
comprensión de la simbiosis para ilustrar cómo vari- asociaciones en estas condiciones es poco conocida, e
habilidad en las interacciones entre especies puede importantes cuestiones básicas sobre madriguera de
conducir a efectos variables que irradian más allá de las cangrejo de río-branchiobdellidan Symbio-ses siguen sin
especies focales a través de salida comunidades y respuesta. La disparidad entre los entornos físico-química
ecosistemas naturales. totalmente acuáticos y semiterrestres ofrece una valiosa
Los mutualistas pueden tener el potencial para actuar oportunidad para investigar cómo los costos y beneficios
como parásitos, pero coevolved controles pueden prevenir asociados con la limpieza de las simbiosis varían entre los
la sobreexplotación que conduce al parasitismo y hosts con diferentes estrategias de vida o los anfitriones
potencialmente podría estabilizar mutualismos a través del que se mueven entre muy diferentes hábitats dentro de toda
tiempo evolutivo (Trivers 1971, Axelrod y Hamilton 1981, la vida. La investigación en curso en cámaras de
Bull y Rice 1991, Pellmyr y Huth 1994, Johnstone 2002, madriguera replicadas (Stoeckel et al. 2011) empieza a
Bshary y Bronstein 2011, kiers et al. 2011). El trabajo en abordar cuestiones relativas a la madriguera cangrejo de río
curso se está haciendo para examinar las respuestas de y sus simbiontes.
comportamiento de los cangrejos de río a
branchiobdellidans bajo múltiples con-textos y documentar La investigación ha proporcionado una base para los
las respuestas del huésped edad y especie-específicos que menores de pie de la ecología y la evolución de la
pueden resistir la sobreexplotación por epi-biontes y asociación branchiobdellidan crayfish-, pero lo que
maximizar el beneficio neto de toda la vida de la simbiosis. sabemos es empequeñecido por lo que no sabemos. El
muestreo sistemático en áreas poco estudiadas o sin
muestrear es
La relación entre branchiobdellidans y cangrejos de río
se ha estudiado principalmente en ambientes de agua

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2013] doRayfish segundoRANCHIOBDELLIDAN SYMBIOSIS 1353

FYO G. 3. recinto de flujo continuo / exclusiones utilizados en experimentos de campo para probar los efectos de gusanos branchiobdellid
sobre el crecimiento cangrejos huésped (Brown et al. 2012). diseño de flujo continuo mantiene condiciones de la corriente, mientras que las
barreras naturales de doble pared impiden el intercambio de branchiobdellidans entre cerrado y cangrejos de río de vida libre (Foto: BLB).

necesarias para aumentar nuestro conocimiento de la Los efectos que tienen sobre branchiobdellidans cangrejos
diversidad y distribución branchiobdelli-dan y para se han dilucidado por sólo un puñado de especies, y las
informar a los estudios que evalúan los patrones evolutivos consecuencias de la variabilidad en la diversidad local
y ecológicos. Además, el trabajo evaluar la concordancia branchiobdelli-dan y las interacciones interespecíficas
entre los conjuntos de datos difieren-ent (por ejemplo, entre branchiobdellidans aún se desconocen. Exploración
morfológica, molecular), y por lo tanto, conceptos de de patrones de cómo se forma de las fuerzas ecológicas y
especie, es necesaria para inferir la historia evolutiva de la evolutivas en la diversidad branchiobdellidan y las conse-
Branchiobdellida. características de su ciclo vital básico y cuencias de las pautas de los cangrejos y las comunidades
las limitaciones fisiológicas de la mayoría de las especies circundantes es una vía interesante y prometedora para
branchiobdellidan permanecen sin describir.

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1354 J. SKELTON ET AL. [Volumen
32

investigación futura. Por otra parte, la comprensión de segundoSHARY, R., Y JL BRONSTEIN. 2011. Un esquema general
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branchiobdellidans ayudará a informar a los esfuerzos para segundoSHARY, R., Y como GRUTTER. 2002. Las oportunidades de
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