Pruebas de que la agricultura ecológica favorece el control de plagas

Lucile Muneret1

, Matthew Mitchell 2

, Verena Seufert3

, Stéphanie Aviron4 , El Aziz Djoudi5,6

Julien Pétillon5

, Manuel Plantegenest6, Denis Thiéry1

y Adrien Rusch1

La intensificación ecológica de los agroecosistemas, basada en la optimización de funciones

ecológicas como el control biológico de plagas para sustituir los insumos agroquímicos es una vía
prometedora para reducir la huella ecológica de la agricultura manteniendo la producción de
productos básicos. Sin embargo, el rendimiento de la agricultura ecológica, a menudo considerada
como un prototipo de intensificación ecológica en términos de control de plagas sigue siendo en
gran medida desconocida. Aquí, utilizando dos meta-análisis distintos, demostramos que, en
comparación con

sistemas de cultivo convencionales, (i) la agricultura ecológica fomenta el potencial general de

control biológico de plagas, (ii) la agricultura ecológica tiene

(ii) la agricultura ecológica tiene niveles más altos de infestaciones de plagas en general, pero (iii)
este efecto depende en gran medida del tipo de plaga. Nuestro estudio muestra que hay

niveles de infestación por patógenos, niveles similares de infestación por plagas animales y niveles
mucho más altos de infestación por malas hierbas en

en los sistemas ecológicos que en los convencionales. Este estudio proporciona pruebas de que la
agricultura ecológica puede mejorar el control de las plagas y sugiere

que la agricultura ecológica ofrece una forma de reducir el uso de plaguicidas sintéticos para el
manejo de plagas animales y patógenos sin aumentar sus niveles de infestación.

aumento de la producción de cultivos en las últimas décadas se ha basado en el

de agroquímicos sintéticos, así como de la expansión de las tierras de cultivo, ambos

de las tierras de cultivo, que tienen un fuerte impacto negativo en el medio ambiente y en la salud
humana1,2.

la salud humana1,2

. Estos modelos insostenibles deben evolucionar hacia

sistemas agrícolas que combinen una baja huella ecológica con

producción de productos básicos para garantizar la seguridad alimentaria a largo plazo3

. Un enfoque de

que promete sinergias entre los altos rendimientos y la reducción de las

externalidades medioambientales es el concepto de intensificación ecológica4

. Se basa en la optimización de las funciones ecológicas que sustentan

servicios de los ecosistemas para aumentar la productividad de los agroecosistemas5

Entre los servicios ecosistémicos que apoya la biodiversidad, el control biológico de

de la biodiversidad, el control biológico de las plagas es un servicio crítico que influye en la

productividad de los cultivos y

que podría contribuir significativamente a la reducción del uso de productos agroquímicos. Sin
embargo, la implantación a gran escala de sistemas agrícolas

que mejoran los procesos y servicios ecológicos requiere la identificación de prácticas beneficiosas y
la evaluación del rendimiento de

dichos sistemas6

La agricultura ecológica es un sistema de producción certificado que se basa en el principio de

utilizar prácticas agrícolas que se espera que mejoren los procesos ecológicos

ecológica, al tiempo que se prohíbe el uso de insumos sintéticos externos7.

. Es

Actualmente es uno de los sistemas agrícolas alternativos más extendidos y

de rápido crecimiento, a menudo considerado como un prototipo de intensificación ecológica6,8

. Sin embargo, aunque la certificación de la agricultura ecológica

tiene obligaciones en torno a las prácticas, no tiene obligaciones con respecto a

los procesos ecológicos o los impactos ambientales. Mientras que los servicios de provisión9,10 , así
como algunos servicios de regulación como la

carbono11 y la polinización12 están bien estudiados en los sistemas de cultivo

otras importantes funciones ecológicas y servicios de los ecosistemas

apoyados por la biodiversidad en la agricultura ecológica siguen siendo poco explorados13.

Cuantificar el rendimiento real de la agricultura ecológica en términos de servicios de regulación,

como el control biológico de plagas, es crucial para entender

el potencial de la intensificación ecológica para reducir el uso de pesticidas14.

Hay muchas pruebas que indican que la agricultura ecológica tiene un impacto

impactos positivos, aunque dependientes del contexto, en la biodiversidad local15-18.

Esto sugiere que los sistemas de agricultura ecológica probablemente apoyen

servicios ecosistémicos mediados por la biodiversidad, como la polinización o la descomposición de

la materia orgánica del suelo12,19. Sin embargo, la menor

productividad de la agricultura ecológica9,10 sugiere que estos sistemas

de la biodiversidad, como la polinización o la descomposición de la materia orgánica del suelo12,19.

niveles de infestación de plagas o competencia de malas hierbas.

Todavía no está claro cómo afecta la agricultura ecológica al equilibrio

entre el potencial de control biológico y la infestación de plagas. Por un lado

Por un lado, se ha sugerido que los sistemas agrícolas con gestión ecológica

de plagas que los sistemas convencionales que utilizan plaguicidas

convencionales que utilizan plaguicidas, debido a la menor eficacia de las prácticas

de las plagas20. Por otro lado, varios estudios han encontrado niveles más bajos de infestación de
plagas en los sistemas agrícolas ecológicos debido a las prácticas agrícolas que limitan el
establecimiento y desarrollo de las plagas (por

por ejemplo, la rotación de cultivos) y/o a los efectos positivos de la gestión ecológica sobre los
enemigos naturales18,21,22. El análisis del equilibrio entre

servicios ecosistémicos y los no servicios para la agricultura ecológica, y específicamente entre el

control biológico de plagas y la infestación de plagas, es por tanto

para las políticas agrícolas, la gestión del uso de la tierra y la toma de

de la tierra y la toma de decisiones de los agricultores6,23. En este caso, la hipótesis es que, en

promedio, la agricultura ecológica promueve el control biológico de las plagas debido a

mayor abundancia o diversidad de enemigos naturales15-18. Sin embargo, esperábamos

Sin embargo, esperábamos niveles más altos de infestación de plagas en campos

de plagas en los campos con agricultura ecológica en comparación con la agricultura convencional,
ya que los efectos positivos

de las prácticas ecológicas en el control biológico de las plagas.

de las prácticas ecológicas en el control biológico de las plagas.

plaguicidas sintéticos sobre las plagas en los sistemas convencionales.

Nuestro estudio proporciona la primera síntesis exhaustiva del

rendimiento de los sistemas agrícolas ecológicos y convencionales en de los servicios de control

biológico de plagas y los niveles de infestación de las mismas. Abordamos estas cuestiones mediante
dos meta-análisis distintos, un meta-análisis sobre el potencial de control biológico basado en 43
estudios que incluyen 194 comparaciones, y un meta-análisis sobre la infestación de plagas basado
en 134 estudios que incluyen 594 comparaciones entre

entre sistemas de agricultura ecológica y convencional (Fig. 1; Tabla suplementaria

Tabla 1). Los datos recogidos para el meta-análisis del potencial de control biológico incluían
métricas que medían la tasa de depredación, la tasa de parasitismo

y la capacidad de supresión del suelo (es decir, la capacidad del suelo para suprimir los patógenos

patógenos tras su inoculación), mientras que los datos recogidos para el

de plagas incluían métricas como la gravedad o la incidencia de la enfermedad, la abundancia de

plagas o la

de la enfermedad, la abundancia de la plaga o la densidad de la plaga, la cobertura del suelo de las

malas hierbas, la biomasa de las malas hierbas o la densidad de las malas hierbas (Sup.

biomasa de maleza o densidad de maleza (Tablas Suplementarias 2 y 3). Incluso

Aunque la agricultura ecológica engloba varias definiciones y variadas de la agricultura ecológica

abarca varias definiciones y reglamentos variados, los sistemas agrícolas se consideraron ecológicos
cuando su de la agricultura ecológica cuando su gestión se ajustaba a las directrices de agricultura
ecológica de sus países. Todas las directrices de agricultura ecológica excluían el uso de sintéticos.
Aquí nos referimos a los sistemas agrícolas no ecológicos utilizando los términos "sistemas agrícolas
convencionales". Los sistemas agrícolas convencionales de agricultura convencional, que agrupa
varios sistemas agrícolas que van desde de bajos a altos insumos y fueron considerados como el
grupo de control. En

Sólo se consideraron los estudios de los que se podía informar de la media, el tamaño de la muestra
y una medida de la varianza de los tratamientos ecológicos y convencionales. tamaño de la muestra
y una medida de la varianza de los tratamientos orgánicos y convencionales. Las comparaciones se
calcularon como tamaños del efecto utilizando un índice de diferencias medias estandarizadas (es
decir, la

d) Además, se extrajo información útil para identificar las variables biológicas y contextuales que
impulsan el rendimiento relativo de la agricultura ecológica en términos de control biológico y de
infestación de plagas (véanse diversas hipótesis relacionadas con estas variables contextuales,

Tablas suplementarias 4 y 5).

Nuestro estudio demuestra que la agricultura ecológica fomenta el potencial de control biológico de
las plagas en general y que la agricultura ecológica es la que mejor se adapta a las necesidades de los
agricultores.

potencial de control biológico de plagas y que las prácticas agrícolas ecológicas

son capaces de igualar o superar las capacidades de las prácticas agrícolas convencionales para
limitar las infestaciones de patógenos y plagas animales. En efecto,

los sistemas de agricultura ecológica tenían, en general, niveles más bajos de infestación de
patógenos

de patógenos, niveles similares de infestación de plagas animales y niveles mucho

de plagas animales y niveles mucho más elevados de infestación de malas hierbas que los sistemas

convencionales. Así pues, nuestros resultados demuestran que la agricultura ecológica

puede conducir a la intensificación ecológica de los agroecosistemas y puede

contribuir a sustituir el uso de insumos sintéticos para la gestión

de plagas y patógenos animales. Esto debería animar a los responsables políticos

y los profesionales a asignar más recursos al desarrollo de

sistemas agrícolas que dependen en mayor medida de los servicios ecosistémicos proporcionados
por la biodiversidad.

Resultados

Mayores servicios de control biológico en los campos ecológicos que en los convencionales

convencionales. En general, el nivel medio de servicios de control biológico fue

mayor en los campos ecológicos que en los convencionales (diferencia media estandarizada de la
media de Hedges=0,31±0,30 (intervalo de confianza de ±95%),

Fig. 2, ver Métodos para la interpretación de este índice). Después de tener en cuenta

de los moderadores de confusión (véase la Tabla Suplementaria 6) el análisis del número de especies
de plagas muestra que, en promedio, hay un

significativamente mayor en los campos ecológicos que en los convencionales para las plagas
individuales (dsingle=0,42±0,26). Sin embargo, no se encontraron

Sin embargo, no se encontraron diferencias entre los campos ecológicos y los convencionales para

estudios que examinan las comunidades de plagas (dcomunidad=0,18±0,32, Fig. 2).

El efecto positivo de la gestión ecológica sobre el control biológico

se detectó tanto en los cultivos perennes (dperennials=0,56±0,52) como en los anuales

(dannuals=0,43±0,41, Fig. 2; ver Tabla Suplementaria 7). Todas las

Todas las categorías del tipo de plaga y del tipo de estudio tenían intervalos de confianza que

de confianza que incluían el cero, lo que significa que el nivel de control biológico

de control biológico dentro de cada categoría de estos dos moderadores no es significativamente

mayor en

en los campos ecológicos que en los convencionales (Tabla Suplementaria 7).

Respuestas contrastadas de los niveles de infestación de malas hierbas, patógenos y plagas animales
a la agricultura ecológica. En general, los campos ecológicos mostraron

niveles de infestación de plagas más altos que los campos convencionales (media dgrande

=0,23±0,16; Fig. 3). Sin embargo, este efecto dependía en gran medida

del tipo de plaga. No se encontraron diferencias en los niveles de infestación animal (danimal
plagas=0,08±0,21) entre los sistemas de cultivo convencional y ecológico, pero sí en los de malas
hierbas.

de la agricultura convencional y la ecológica, pero la infestación por malas hierbas fue mucho

mayor (dweed=1,02±0,22) y la infestación por patógenos menor (dpathogen

=-0,38±0,23) en los campos ecológicos que en los convencionales (Fig. 3;

Tabla suplementaria 8). Además, nuestros resultados mostraron que los estudios que consideraron
múltiples especies de plagas encontraron mayores niveles de infestación de plagas en los campos
orgánicos que en los convencionales, mientras que los estudios

de plagas en los campos ecológicos que en los convencionales, mientras que los estudios que
consideraron sólo una especie de plaga

de plagas entre los campos ecológicos y los convencionales (Fig. 3). El

El mayor nivel de infestación en los campos ecológicos en los estudios que consideraron

de plagas en los estudios que consideraron múltiples especies de plagas

(Fig. 1 suplementaria; Tabla 8 suplementaria). Los estudios realizados

en cultivos anuales o en lugares experimentales siempre mostraron mayores niveles de infestación

de plagas en los campos ecológicos.

de plagas en la agricultura ecológica que en la convencional (Fig. 3, Tabla Suplementaria 8).

(Fig. 3, Tabla Suplementaria 8). Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en los
niveles de infestación de plagas entre la agricultura ecológica y la

convencional para los estudios realizados en cultivos perennes o en estudios

realizados en los campos de los agricultores (Fig. 3; Tabla Suplementaria 8). Plaga

La localización del ataque de la plaga en la planta y el número de años desde la conversión a la

agricultura ecológica no explicaron una proporción significativa de

la variabilidad de los tamaños de los efectos (Fig. 3; Tabla Suplementaria 8). Los estudios

Los estudios realizados en latitudes tropicales fueron demasiado escasos para permitir una

evaluación del efecto del clima en la diferencia de los niveles de infestación de plagas (véase la Tabla
Suplementaria 3). Específicamente para los animales

En cuanto a las infestaciones de plagas animales, los niveles de infestación de nematodos e insectos
fueron similares entre los campos ecológicos y los convencionales (dnematodo

=-0,27±0,28; dinsect=0,06±0,15), mientras que la infestación de ácaros fue

en los campos ecológicos que en los convencionales (dacari=-0,48±0,34,

Fig. 2A suplementaria; Tabla 9 suplementaria). Además, encontramos

Además, encontramos que las diferencias en los niveles de infestación de plagas de insectos en los
campos orgánicos y

de los niveles de infestación de insectos en los campos ecológicos y convencionales.

de los insectos controlados o las características biológicas de los insectos (Tabla Suplementaria 10;
Tabla Suplementaria 9).

biológicas de los insectos (Tabla Suplementaria 10; Fig. Suplementaria 2B).

Robustez. Se comprobó la existencia de un sesgo de publicación mediante funnel plots, pero

pero no se detectó ningún sesgo significativo. También realizamos tres tipos de análisis de
sensibilidad para ambos meta-análisis. Se evaluó el impacto

de incluir los tamaños del efecto más inciertos y los tamaños del efecto de

de los estudios que aportaban más del 2,5% de los conjuntos de datos. También se evaluó

También se evaluó el impacto de la inclusión de datos de series temporales mediante un enfoque de

bootstrap

(véase la sección Métodos y las Figuras suplementarias 3 y 4). No encontramos

de la dependencia temporal y de la dependencia de los estudios en los resultados de ambos meta-

análisis.

resultados de ambos meta-análisis. En un caso, la inclusión de los tamaños del efecto

de la infestación de malas hierbas con una dependencia intraanual redujo la

de la infestación de malas hierbas redujo la magnitud del efecto positivo (es decir, mayor infestación
de malas hierbas)

de la agricultura ecológica (Fig. 4 suplementaria). Sin embargo, esto no

Sin embargo, esto no cambió el efecto positivo general de la agricultura ecológica sobre los niveles
de infestación de malas hierbas, lo que indica una gran solidez de nuestros resultados.

Discusión

Aunque el concepto de agricultura ecológica se basa teóricamente en la intensificación ecológica, no

existe consenso sobre el rendimiento real

de la agricultura ecológica en términos de control de plagas. Este estudio muestra, utilizando

Este estudio muestra, utilizando dos grandes conjuntos de datos meta-analíticos, que la agricultura
ecológica promueve

de plagas a un nivel capaz de compensar, o incluso superar, los efectos

los efectos de las prácticas convencionales sobre los patógenos y las plagas animales, pero no sobre
las malas hierbas.

pero no sobre las malas hierbas. Por tanto, nuestros resultados confirman nuestra hipótesis inicial
de que

la agricultura ecológica aumenta el potencial de control biológico. Sin embargo

a pesar de los niveles generales de infestación de plagas, nuestro estudio no

de que la agricultura ecológica experimenta mayores niveles de infestación para todos los tipos de
plagas, ya que encontramos que la agricultura ecológica tiene una menor infestación de patógenos,
y niveles similares de infestación de animales.

de patógenos, niveles similares de infestación de plagas animales y niveles mucho más elevados de
malas hierbas.
de plagas animales y unos niveles mucho más altos de infestación de malas hierbas en

de malas hierbas en comparación con la agricultura convencional.

Una vez establecidas, las poblaciones de plagas en los agroecosistemas se ven

Una vez establecidas, las poblaciones de plagas en los agroecosistemas se ven afectadas, en mayor o
menor medida, por tres procesos ecológicos: los efectos ascendentes mediados por el suelo o las
comunidades vegetales que implican,

por ejemplo, la calidad de las plantas o la estructura del hábitat25,26, los procesos horizontales
dentro de un determinado nivel trófico, como la competencia por los recursos

entre individuos o poblaciones27,28, y el control descendente por parte de

antagonistas naturales como la depredación o el parasitismo29,30. Además, las poblaciones de

plagas se ven directamente afectadas por las prácticas agrícolas

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implementado para limitar su desarrollo. Nuestros resultados muestran diversas

respuestas de diferentes grupos de organismos a la agricultura ecológica y, por lo tanto

permiten el desarrollo de hipótesis sobre cómo estos diferentes procesos ecológicos dan forma a la
infestación de plagas en los agroecosistemas ecológicos.

Nuestro análisis muestra que la agricultura ecológica da lugar a una infestación de malas hierbas
mucho mayor.

infestación de malas hierbas. Este resultado está respaldado por estudios anteriores que

han mostrado una mayor abundancia y diversidad de comunidades vegetales en los campos de
cultivo ecológicos16,31. Suponemos que esta mayor

infestación de malas hierbas, a su vez, influye probablemente en las poblaciones de plagas y

y patógenos de los animales. Estos efectos ascendentes de las comunidades vegetales sobre los
niveles tróficos superiores han sido demostrados25 y se han encontrado comunidades vegetales más

se ha demostrado que las comunidades vegetales más abundantes o diversas limitan

de insectos y enfermedades a través de mecanismos directos e indirectos26,32 debido a la mayor

complejidad estructural o a la menor calidad del hábitat

de hábitat bajo una mayor diversidad de plantas26,33. Aunque esto necesita

Aunque esto necesita más investigación, el rendimiento observado de la agricultura ecológica en la

infestación de plagas y patógenos animales puede ser el resultado de los efectos ascendentes
generados por los mayores niveles de infestación de malas hierbas en

de maleza en los sistemas de cultivo ecológico. Además, los resultados favorables

de la agricultura ecológica encontrada en nuestro estudio también puede ser el resultado de una
mayor
de la vegetación (incluida la vegetación de cultivo y no de cultivo) de las explotaciones ecológicas

a escala del paisaje34,35. Otros efectos indirectos ascendentes conocidos

de las modificaciones de las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo

propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo en la gestión ecológica también pueden explicar

la capacidad observada de la agricultura ecológica para limitar las plagas de animales y

de plagas animales y patógenos33.

Los procesos horizontales de control de plagas también están

en el efecto observado de la agricultura ecológica. La competencia por los recursos

es un importante factor biótico que determina los patrones de distribución, abundancia y diversidad
en las comunidades ecológicas36. Las prácticas de agricultura ecológica aumentan la abundancia y la
riqueza de las especies animales y

especies animales y microbianas16,33, lo que podría dar lugar a una mayor competencia

por los recursos entre las plagas y otras especies no problemáticas del

del mismo nivel trófico, lo que se traduce en menores niveles de infestación de plagas.

Por ejemplo, el mayor contenido de materia orgánica que se encuentra en los suelos gestionados
orgánicamente aumenta la actividad y la diversidad de los descomponedores primarios

descomponedores primarios, como bacterias y hongos, que pueden suprimir las cepas patógenas
debido a la fuerte competencia por los nutrientes33. También se ha informado de pruebas similares
de competencia entre insectos fitófagos

de la competencia entre insectos fitófagos37 y podría ayudar a explicar la menor infestación de

plagas de insectos

de plagas que observamos en los sistemas de cultivo ecológico.

Por último, los procesos ecológicos descendentes a través de los enemigos naturales

también pueden influir en las poblaciones de plagas en la agricultura ecológica. La agricultura

ecológica puede beneficiar a los enemigos naturales tanto directamente

mediante prácticas agrícolas que limitan los impactos negativos sobre sus poblaciones38 , como
indirectamente, a través del efecto positivo de la diversidad

y la abundancia de las comunidades vegetales (incluyendo la vegetación

vegetación a escala de campo, de explotación y de paisaje) sobre la diversidad

y abundancia de depredadores25,26. El efecto positivo de la agricultura ecológica sobre el potencial

de control biológico que encontramos indica que la

de enemigos naturales en los campos ecológicos que se ha observado anteriormente15-18.

que se ha observado previamente15-18 probablemente se traduzca en la

de servicios de control biológico. Los mecanismos ecológicos que impulsan este efecto han sido
destacados anteriormente

e incluyen la división de nichos y los efectos de muestreo21.

Es importante destacar que no podemos descartar que el alto de control de plagas en la gestión
ecológica revelado por nuestro estudio sea en parte el resultado de una eficacia similar o incluso
mayor de los de los plaguicidas orgánicos en comparación con los sintéticos. Sin embargo, el uso de
plaguicidas suele ser mucho menor en la agricultura ecológica que en la convencional

convencional31, y se trata de tipos de productos químicos muy diferentes y de menor toxicidad39.

de menor toxicidad39.

A primera vista, nuestros resultados muestran que el control de las infestaciones de malas hierbas es
uno de los principales retos de la agricultura ecológica y que

de las malas hierbas podría ser un factor potencial de la diferencia de rendimiento entre los sistemas
de

y los sistemas agrícolas convencionales40. Sin embargo, las relaciones

entre los niveles de infestación y las pérdidas de rendimiento para una gran mayoría de

de grupos de plagas sigue siendo poco conocida. Además, estudios recientes han

la relación entre la infestación de malas hierbas y la pérdida de rendimiento

en los sistemas orgánicos, destacando que las malas hierbas también pueden ser vistas como un

componente crucial de la biodiversidad que podría beneficiar a varias funciones del ecosistema,
incluyendo el control biológico de plagas o la polinización41,42. En

En línea con estos estudios, nuestros resultados indican que el rendimiento de

de la agricultura ecológica en términos de control de plagas y patógenos

de la agricultura ecológica en términos de control de plagas y patógenos animales podría ser el

resultado de efectos ascendentes mediados por los altos niveles de infestación de malezas en los
sistemas de cultivo ecológico.

de maleza en los sistemas de cultivo ecológico. Estos efectos positivos y negativos simultáneos de las
malas hierbas en los sistemas agrícolas destacan

la necesidad de seguir investigando para analizar el papel multifuncional de las

de las malas hierbas en los sistemas agrícolas y sus efectos en el rendimiento

de los sistemas de agricultura ecológica.

La comprensión de la dependencia del contexto del rendimiento

de la agricultura ecológica es crucial para abordar las deficiencias y adoptar

la gestión ecológica en las condiciones en las que mejor funciona

mejor8
. Se exploró cómo varios moderadores, entre ellos el número de

de especies de plagas controladas, el tipo de cultivo, el número de años transcurridos desde la

conversión a la agricultura ecológica, el lugar de ataque de la plaga y el tipo de estudio podrían

explicar la variabilidad de los resultados de la agricultura ecológica (véase el

material suplementario para las hipótesis y la discusión relacionada con todos los moderadores.

moderadores). Nuestros análisis mostraron que el número de especies de plagas

de plagas consideradas en los estudios primarios, así como el tipo de

moderadores del rendimiento de la agricultura ecológica en términos de control biológico e

infestación de plagas. Nuestros resultados sugieren que el

efecto positivo de la agricultura ecológica en los servicios de control biológico puede

de control biológico puede conducir eficazmente a una menor infestación de plagas

monoespecíficas, pero no

necesariamente a niveles más bajos de infestación a nivel de la comunidad de plagas.

Un efecto de muestreo puede ser una posible explicación de este resultado, ya que

se sabe que la agricultura ecológica aumenta la riqueza y abundancia de especies en los diferentes
niveles tróficos (incluyendo las especies vegetales y fitófagas)16. Por lo tanto, la probabilidad de
incluir especies que

se benefician significativamente de las prácticas de la agricultura ecológica

que la probabilidad de incluir especies que se beneficien significativamente de las prácticas de

agricultura ecológica sea mayor en los campos ecológicos que en los convencionales, donde las
comunidades de plagas son mucho menos diversas y abundantes.

plagas son mucho menos diversas y abundantes. Además, nuestro

Además, nuestro estudio muestra que las prácticas de agricultura ecológica en cultivos perennes
limitan

las infestaciones de plagas a niveles similares a los de las prácticas agrícolas convencionales,

mientras que en los cultivos anuales las prácticas de agricultura ecológica conducen a mayores

de infestación de plagas en comparación con la agricultura convencional (Fig. 2).

Esto ocurre a pesar de los mayores niveles de servicios de control biológico en

tanto en los cultivos perennes como en los anuales, en comparación con la

(ver Figs. 2 y 3 y la Discusión Suplementaria para la discusión de estos moderadores).

sobre estos moderadores). Estos efectos podrían ser el resultado de

de la intensidad del uso de plaguicidas entre los cultivos ecológicos anuales y

anuales y perennes. En promedio, casi no se utiliza ningún plaguicida en

en los cultivos anuales ecológicos, mientras que la intensidad del uso de plaguicidas suele ser alta
en los cultivos ecológicos perennes (utilizando productos ecológicos certificados)43. Este resultado
de

Este resultado subraya el hecho de que el rendimiento relativo de la agricultura

de la agricultura ecológica en el control de plagas depende del tipo de cultivo y de

las prácticas agrícolas utilizadas en cada sistema

Desgraciadamente, no pudimos explorar plenamente la dependencia del contexto de los resultados

de la agricultura ecológica debido a la falta de

información en los estudios primarios. Los factores que impulsan el rendimiento positivo o

Los factores que impulsan los resultados positivos o negativos de la agricultura ecológica en
términos de gestión de plagas deben ser explorados más a fondo, especialmente cómo las prácticas
de gestión específicas, el paisaje y el contexto climático pueden afectar a estos resultados16.

resultados16. La importante variabilidad que a veces se observa en la

de las plagas a la gestión ecológica y a la convencional (Fig. 1).

de plagas a la gestión orgánica y convencional (Figs. 2 y 3) sugiere que para

para algunos grupos de organismos las categorías binarias de gestión

de gestión binaria frente a la convencional podría no captar adecuadamente la variación

en la gestión que es importante para la regulación de las plagas. Esta clasificación binaria

Esta clasificación binaria nos permite explorar los efectos a nivel del sistema

Esta clasificación binaria nos permite explorar los efectos a nivel del sistema agrícola, pero el
examen de los efectos de las prácticas agrícolas específicas independientemente del sistema agrícola
más amplio es una brecha de investigación clave.

Además, la infestación de plagas podría estar condicionada por otras variables importantes que no
hemos podido analizar. Por ejemplo, las poblaciones de

Por ejemplo, las poblaciones de plagas y enemigos naturales están fuertemente influenciadas por el
paisaje que rodea a los campos agrícolas43,44 , y el impacto relativo de la gestión orgánica en el
control de plagas podría diferir.

de la gestión ecológica en el control de las plagas podría ser diferente

el contexto del paisaje16. Como las explotaciones ecológicas suelen estar asociadas a

de la agricultura ecológica suelen estar asociadas a paisajes heterogéneos34 , es posible que algunos
de los efectos de la

de la agricultura ecológica encontrados en nuestro estudio se deban al contexto del paisaje.

Además, las prácticas de gestión específicas, como los tipos y

cantidades de plaguicidas aplicados, las rotaciones de cultivos, los diferentes cultivares

niveles de diversificación o niveles de fertilización, podrían ser potencialmente

de infestación de plagas que las categorías de gestión ecológica y convencional10,45.

de plagas que las categorías de gestión ecológica y convencional10,45. El análisis de estos

moderadores proporcionará información importante sobre cómo aplicar con eficacia y éxito
estrategias de intensificación ecológica basadas en

la agricultura ecológica en los agroecosistemas.

Nuestro estudio demuestra que la agricultura ecológica experimenta globalmente mayores niveles
de infestación por plagas, pero este efecto depende en gran medida

del tipo de plaga. En particular, nuestros resultados muestran que las prácticas de la agricultura
ecológica son capaces de igualar o superar las prácticas convencionales de control de plagas contra
los patógenos y los animales.

de control de plagas convencionales contra los patógenos y las plagas animales, mientras que las
malas hierbas

son mucho más abundantes en los sistemas ecológicos que en los convencionales.

Por lo tanto, la intensificación ecológica basada en la agricultura ecológica puede contribuir al

control de plagas animales y patógenos mejorando los servicios de control biológico y limitando sus
niveles de infestación.

Sin embargo, reconocemos que nuestro análisis no integra las

consecuencias de estos efectos de control de plagas en la ganancia o pérdida de rendimiento. Por

ello,

Por lo tanto, abogamos por un análisis más detallado de las relaciones

entre los niveles de infestación de plagas y las pérdidas de rendimiento para cuantificar claramente

el impacto de las diferencias de control de plagas en las diferencias de rendimiento entre los
sistemas agrícolas. Para alcanzar un estado deseable en la provisión de paquetes

de servicios ecosistémicos también necesitamos identificar y gestionar las compensaciones y

sinergias entre las diferentes funciones ecológicas deseables e indeseables. Estudios similares que
consideren otras funciones y servicios

funciones y servicios ecológicos clave, como la descomposición de la materia orgánica.

para evaluar plenamente la multifuncionalidad de los sistemas de agricultura ecológica. Nuestros

resultados demuestran que las estrategias de intensificación ecológica basadas en la adopción de
prácticas de agricultura ecológica

pueden contribuir a una acción de gestión que reduzca los impactos ambientales

impactos ambientales de la agricultura

Procedimiento de extracción de datos. Se consideró el tratamiento convencional como el

control. Por lo tanto, si un estudio evaluaba el efecto de varios tratamientos convencionales y

convencional y ecológico, se calculó un tamaño del efecto para cada par de tratamientos
comparables (por ejemplo, mismas fechas, igual intensidad de labranza). Si varios tratamientos
convencionales

Si se comparaban varios tratamientos convencionales con uno solo orgánico, todos los tratamientos
convencionales

convencionales se consideraron variantes y se seleccionó uno al azar para calcular el tamaño del
efecto.

del efecto. Sólo seleccionamos "sistemas de bajos insumos" y "gestión integrada de plagas" como

control cuando no había ninguna otra variante de tratamiento convencional. Si había

Si había varios tratamientos orgánicos comparados con uno convencional, los incluimos todos

en el conjunto de datos y comparamos cada tratamiento ecológico con el mismo tratamiento

convencional.

convencional. Esta dependencia se tuvo en cuenta en los modelos (véase más adelante

en la sección "Análisis estadístico"). Cuando se examinaron varias fases de la plaga en un

Cuando se examinaron varias fases de la plaga en un estudio primario, se extrajo una medida para
cada fase de la plaga en una fecha determinada porque

que podían provocar diferentes daños y que probablemente estaban controlados por varias especies
de enemigos naturales.

controlados por varias especies de enemigos naturales. Cuando los datos informaban de la
infestación de malas hierbas

infestación de malas hierbas a través de la cobertura del suelo, la densidad y la biomasa, extrajimos
los valores de la cobertura del suelo de las malas hierbas.

de la cubierta del suelo. Como segunda opción, extrajimos los datos como biomasa de malas hierbas
seguida

de la densidad de las malas hierbas. Además, si los autores informaban de los resultados de un
estudio de series temporales

calculamos tantos tamaños de efecto como fue posible. Sin embargo, cuando no se disponía de un
término de error para

de error para cada punto temporal, se calculó la media y la desviación estándar a lo largo del tiempo.

desviación estándar a lo largo del tiempo. Se extrajeron los datos de los gráficos mediante el
software Image J,

textos o tablas, y además recibimos muchos conjuntos de datos de los autores. No pudimos

No pudimos examinar directamente la relación entre el potencial de control biológico

y los niveles de infestación de la plaga debido al escaso número de estudios (es decir, 16 estudios)
que

midieron conjuntamente datos comparables sobre estos dos aspectos. Además, estos estudios

estaban muy desequilibrados teniendo en cuenta los moderadores que examinamos, ya que estaban
estudios sobre las tasas de parasitismo de los insectos en los cultivos anuales, lo que

limitado el alcance del análisis potencial.

Cálculo del tamaño del efecto. Para cada comparación entre un sistema de cultivo ecológico y uno

sistema de cultivo convencional, se calculó la diferencia media estandarizada

utilizando el índice d de Hedges49 (es decir, el tamaño del efecto llamado "d"). Se trata de un
conocido

Se trata de un índice bien conocido que requiere la media, la desviación estándar y el tamaño de la
muestra de ambos

tratamientos (véase la fórmula que figura en los Métodos complementarios). Este índice fue

Este índice se eligió como medida del tamaño del efecto porque tiene la ventaja de no estar sesgado
por

de la muestra y permite comparaciones con una media del control igual a cero.

a cero. Los valores positivos de d indican que la agricultura ecológica experimenta un mayor nivel

de servicios de control biológico o de infestación de plagas que la agricultura convencional

(es decir, el grupo de control), mientras que los valores negativos indican que la agricultura ecológica

que la agricultura ecológica experimenta un nivel de control biológico o de infestación de plagas

inferior al de la agricultura convencional.

convencional. Consideramos la d de Hedges<0,2 como efectos pequeños, 0,2-0,8 como efectos

medios

y>0,8 como efectos grandes50.

Posibles causas de variación entre los tamaños de los efectos. Hemos extraído mucha

información de los estudios originales y de la literatura relacionada con la biología de

de los organismos estudiados y el diseño experimental para explicar la variabilidad

los tamaños del efecto (Tablas suplementarias 2, 3, 11 y 12). En primer lugar, para describir la
estructura de los datos

de los datos, recogimos (i) la ubicación del estudio y la dependencia de la autoría para

de la autoría para tener en cuenta la dependencia entre estudios y (ii) la dependencia temporal

entre los tamaños del efecto para tratar la dependencia dentro de los estudios51. Los estudios

de los resultados del mismo experimento a largo plazo, así como los estudios que comparten

el primer y/o el último autor también se consideraron dependientes. Dentro de los estudios, la

La dependencia temporal entre los tamaños del efecto puede darse dentro de un año o entre

años, y estas dependencias se codificaron de forma independiente. En segundo lugar, además de la

de la estructura de los datos, también recogimos varios moderadores biológicos

para los dos metanálisis diferentes (véanse las Tablas Suplementarias 4 y 5 para los detalles de

las hipótesis subyacentes). Tanto para la infestación de plagas como para el control biológico

de control biológico, recogimos el tipo de plaga considerado ("patógeno", "maleza" o "plaga animal

y la información taxonómica específica, si estaba disponible), el número de especies de plagas que

que se habían supervisado ("comunidad", es decir, más de una especie, o "única"), el

tipo de estudio (es decir, si el estudio se ha llevado a cabo en lugares experimentales

'experimental' o en explotaciones comerciales 'granja'), el tipo de cultivo ('anual' o 'perenne';

véase la distribución de los tamaños del efecto entre los moderadores en el Suplemento

Análisis estadístico. Para cada meta-análisis, creamos múltiples tablas de contingencia

tablas de contingencia, cruzando el número de tamaños del efecto para todos los pares de
moderadores potenciales.

Basándonos en estas tablas de contingencia, identificamos una alta dependencia entre

moderadores (es decir, efectos confusos) cuando la distribución de sus tamaños de efecto

de su efecto estaba muy desequilibrada entre las categorías del moderador considerado (véase

Métodos suplementarios para un ejemplo detallado). Este paso permitió la selección

de los conjuntos de datos que se utilizaron para ajustar los modelos, evitando al mismo tiempo los
modelos que contenían

de efectos de confusión (es decir, incluir moderadores dependientes en el mismo modelo;

Tabla suplementaria 6). Por lo tanto, varios moderadores extraídos de la literatura

se excluyeron en este paso, como el clima. Después de este paso, buscamos la mejor

de la estructura aleatoria para incluirla en nuestros modelos, ya que asumimos que los tamaños del
efecto

no eran independientes en cada conjunto de datos (Tablas suplementarias 13 y 14). Por lo tanto

utilizamos modelos lineales multinivel para analizar nuestros conjuntos de datos52. Para identificar
la estructura de efectos aleatorios

de efecto aleatorio que mejor se ajusta a los conjuntos de datos, se compararon varios modelos con
diferentes estructuras de efecto aleatorio.

de efectos aleatorios. Se probaron todas las combinaciones creíbles de las

de las cuatro variables siguientes como términos aleatorios: (i) la "ID de caso" (es decir, cada
comparación

entre un tratamiento convencional y uno ecológico de un determinado estudio primario

es un estudio de caso singular); (ii) el "ID del estudio" (es decir, las observaciones procedentes de

el mismo estudio); (iii) la dependencia del experimento a largo plazo "Sitio experimental
(es decir, la dependencia temporal); y (iv) la dependencia de autoría "Authors

(es decir, las observaciones procedentes del mismo autor principal o último).

Para cada metaanálisis, ajustamos varios modelos que incluían todos los moderadores y

cada estructura de efecto aleatorio creíble utilizando el conjunto de datos más amplio (Tabla
Suplementaria

Tabla 6). Se retuvo la estructura de efectos aleatorios de los modelos que proporcionaban

de efecto aleatorio de los modelos que proporcionaban el valor BIC (Criterio de Información
Bayesiano) más bajo (véase el

para más detalles). Las estructuras de efectos aleatorios retenidas fueron diferentes para la

de la plaga y para el meta-análisis del control biológico, pero fueron consistentes

en todos los conjuntos de datos para cada meta-análisis (Tablas Suplementarias 13 y 14).

Se utilizó el BIC, que es más conservador que el AIC (Criterio de Información de Akaike) y favorece la

(Akaike Information Criterion) y favorece los modelos más sencillos53. Además, para tener en cuenta

la correlación entre los tamaños del efecto que comparten el mismo control (es decir, el

tratamiento convencional), añadimos una matriz de varianza-covarianza que describe la

dependencia entre los tamaños del efecto en todos los modelos50 antes de la selección de la

estructura aleatoria. Los tamaños del efecto se consideraron significativamente diferentes de cero

si su intervalo de confianza (95%) no incluía el cero. La cuantificación de la

La cuantificación de la heterogeneidad entre los tamaños del efecto se cuantificó con los estadísticos
τ² e I²50,51.

Indican cómo la variación entre los tamaños del efecto puede atribuirse a

de efecto (sin la variación debida al error de muestreo). τ² es un valor absoluto

valor absoluto, que varía con la magnitud del valor d de Hedges. Corresponde

a la suma de la varianza de ID entre estudios y la varianza de ID dentro de los estudios. I² es

un porcentaje, que corresponde a la relación entre la varianza explicada por los

tamaños del efecto verdadero y la varianza observada54. Permite la comparación

de la varianza porcentual en las estimaciones del tamaño del efecto observado

de las estimaciones del tamaño del efecto observado que es contribuido por la varianza en los
tamaños del efecto verdadero.

También informamos de Qm, que es un estadístico de prueba de la prueba ómnibus de

moderadores, en la que la hipótesis nula es que los coeficientes de todos los predictores no
interceptados

predictores es igual a cero, es decir, b1=b2=...=bk=0, donde k es el índice del

el último coeficiente

Análisis de sensibilidad. Se comprobó la existencia de un sesgo de publicación mediante gráficos de

embudo y no se detectaron

se detectó ningún sesgo (Figuras suplementarias 7 y 8). Se comprobó la solidez del análisis

de control biológico eliminando los 10 tamaños de efecto más variables del conjunto de datos
completo (N=19).

de los datos completos (N=194), todos ellos positivos (Fig. 7), y ajustando el modelo de

y ajustando el modelo de sólo intercepción en este nuevo conjunto de datos. La eliminación de estos
tamaños de efecto

no afectó a los resultados del análisis (media dgrand=0,25±0,23). También se comprobó la

También comprobamos la solidez del análisis eliminando individualmente los estudios que
proporcionaban más del 2,5% de cada conjunto de datos.

más del 2,5% de cada conjunto de datos (7 estudios para el meta-análisis de infestación de plagas y

13 estudios para el meta-análisis de control biológico). La eliminación de estos estudios no

no cambió significativamente los resultados del modelo. Por último, se comprobó cómo la
dependencia temporal

temporal entre los tamaños de los efectos afectaba a los resultados de nuestros análisis, utilizando
un

de bootstrap para cada modelo seleccionado en ambos meta-análisis por separado (con

N=100). A continuación, calculamos las estimaciones de los coeficientes y sus intervalos de confianza

de confianza basados en los resultados del bootstrap. Consideramos que si la media y el

de confianza de la estimación del bootstrap se incluyen en el intervalo de confianza

de confianza de la estimación para cada coeficiente del modelo retenido (que tiene el menor

BIC), entonces los resultados del modelo son robustos (Figuras suplementarias 3 y 4).

Todos los análisis se llevaron a cabo con el paquete "metafor "55 , que está

implementado en el software R56.