Lombriz de Tierra Medina Sauza2019.

REVISIÓN SISTEMÁTICA
publicado: 07 de junio de 2019

doi: 10.3389 / fenvs.2019.00081
Lombrices de tierra que aumentan la microbiota del

suelo, una revisión
Regina M. Medina-Sauza 1 †, Marycruz Álvarez-Jiménez 2,3 †, Alix Delhal 4,

Frédérique Reverchon 3 *, Manuel Blouin 4, José A. Guerrero-Analco 3, Carlos R. Cerdán 2,
Roger Guevara 5, Luc Villano 6 e Isabelle Barois 1 *
1 Red de Ecología Funcional, Instituto de Ecología AC, Xalapa, México, 2 Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana, Xalapa, México, 3 Red de
Estudios Moleculares Avanzados, Instituto de Ecología AC, Xalapa, México,

4 Agroécologie, AgroSup Dijon, CNRS, INRA, Universidad Bourgogne Franche-Comté, Dijon, Francia, 5 Red de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología AC, Xalapa, México,
6 UMR- Interacciones Plantes Microorganismes Environnement, Institut de Recherche pour le Développement (IRD) y Centre de Coopération Internationale en Recherche
Agronomique pour le Développement (CIRAD), Montpellier, Francia
El efecto positivo de las lombrices de tierra sobre los procesos del suelo y el crecimiento de las plantas ha sido ampliamente documentado. La capacidad
de las lombrices de tierra para descomponer la materia orgánica se ha atribuido a las comunidades microbianas que habitan su tracto digestivo o las
Editado por:
Juan José Jiménez, estructuras que construyen, que a su vez contribuyen a formar la drilosfera, un punto caliente de actividad microbiana. Sin embargo, aún no está claro
Consejo Superior de Investigaciones
cómo las lombrices de tierra modifican la estructura de las comunidades microbianas del suelo y cómo estos cambios afectan los procesos microbianos del
Cientí fi cas, España
suelo. ¿Las lombrices de tierra reducen la abundancia y la actividad microbiana porque se alimentan de microorganismos o seleccionan y estimulan grupos
Revisado por:
Alexei V. Tiunov, microbianos específicos? Nuestra hipótesis es que “el efecto de las lombrices de tierra sobre el ciclo de nutrientes y el crecimiento de las plantas no es solo
Instituto Severtsov de Ecología y

un efecto directo, sino que está principalmente mediado indirectamente, a través de modificaciones de la comunidad microbiana. ”El objetivo de esta
Evolution (RAS), Rusia
revisión es sintetizar la literatura existente sobre la influencia de las lombrices de tierra en la estructura y función de las comunidades microbianas del suelo,
Claire Le Bayon,
Universidad de Neuchâtel, Suiza así como comprender cómo los cambios inducidos por las lombrices de tierra en la microbiota del suelo afectarían a su vez los procesos del suelo,
* Correspondencia: particularmente aquellos que se produce en la rizosfera e interviene en el crecimiento y la salud de las plantas. Informes recientes han demostrado que los
Frédérique Reverchon
grupos bacterianos específicos aumentan constantemente en suelos donde hay lombrices de tierra, independientemente del grupo funcional de las
frederique.reverchon@inecol.mx
Isabelle Barois lombrices. El alcance de este aumento parece depender del tipo de sustrato en estudio. Nuestra síntesis también revela que las lombrices de tierra
isabelle.barois@inecol.mx
endógenas y anécicas inducen regularmente un aumento de los nutrientes del suelo, mientras que este efecto positivo no es tan evidente en presencia de
† Estos autores han contribuido igualmente a lombrices de tierra epigeicas. El efecto de las lombrices de tierra en el ciclo de nutrientes se ha investigado más a fondo con genes funcionales
este trabajo como co-primeros autores

microbianos, aunque los informes existentes se centran principalmente en el ciclo del nitrógeno. Las lombrices de tierra parecen mejorar la desnitrificación,
muy probablemente a través del aumento de compuestos orgánicos debido a la descomposición de la materia orgánica. Al mejorar la disponibilidad de
Sección de especialidad:
Este artículo fue enviado a nutrientes del suelo, las lombrices de tierra promueven indirectamente el crecimiento de las plantas, lo que también se ha atribuido a la inducción de
Procesos del suelo, moléculas señal. Sin embargo, ningún experimento hasta la fecha ha podido demostrar una relación causal directa entre moléculas de señal específicas,
una sección de la revista
lombrices de tierra y promoción del crecimiento de las plantas. Finalmente, proponemos un marco para las interacciones lombriz-microbiota y
Fronteras en la ciencia ambiental
recomendamos más investigación. Las lombrices de tierra parecen mejorar la desnitrificación, muy probablemente a través del aumento de compuestos
Recibido: 29 de enero de 2019
Aceptado: 21 de mayo de 2019 orgánicos debido a la descomposición de la materia orgánica. Al mejorar la disponibilidad de nutrientes del suelo, las lombrices de tierra promueven
Publicado: 07 junio 2019
indirectamente el crecimiento de las plantas, lo que también se ha atribuido a la inducción de moléculas señal. Sin embargo, ningún experimento hasta la
Citación:
fecha ha podido demostrar una relación causal directa entre moléculas de señal específicas, lombrices de tierra y promoción del crecimiento de las plantas.
Medina-Sauza RM,
Álvarez-Jiménez M, Delhal A, Finalmente, proponemos un marco para las interacciones lombriz-microbiota y recomendamos más investigación. Las lombrices de tierra parecen mejorar
Reverchon F, Blouin M, la desnitrificación, muy probablemente a través del aumento de compuestos orgánicos debido a la descomposición de la materia orgánica. Al mejorar la
Guerrero-Analco JA, Cerdán CR, Guevara R,
disponibilidad de nutrientes del suelo, las lombrices de tierra promueven indirectamente el crecimiento de las plantas, lo que también se ha atribuido a la
Villain L y Barois I (2019) Earthworms Building
Up Soil inducción de moléculas señal. Sin embargo, ningún experimento hasta la fecha ha podido demostrar una relación causal directa entre moléculas de señal
Microbiota, una revisión.
específicas, lombrices de tierra y promoción del crecimiento de las plantas. Finalmente, proponemos un marco para las interacciones lombriz-microbiota y recomendamos más
Frente. Reinar. Sci. 7:81.
doi: 10.3389 / fenvs.2019.00081 Palabras clave: puntos calientes de nutrientes del suelo, interacciones, biotransformación del suelo, moléculas de señal, drilosfera, microbioma
Fronteras en la ciencia ambiental | www.frontiersin.org 1 Junio de 2019 | Volumen 7 | Artículo 81

Medina-Sauza y col. Microbiata y lombrices de tierra
INTRODUCCIÓN y en un espacio limitado del suelo ("punto caliente"), en la microescala de un

bioporo o agregado ( Kuzyakov y Blagodatskaya, 2015 ) que reverbera a
Las lombrices de tierra se consideran ingenieros de ecosistemas que desempeñan un papel mayor escala, a nivel de drilosfera y suelo ( Brown y col., 2000; Hoang et al.,
importante en la configuración de la estructura del suelo y el ciclo de nutrientes ( Blouin y 2016; Lipiec et al., 2016 ).
col., 2013 ). Las lombrices de tierra promueven la descomposición de la hojarasca, la
mineralización de nitrógeno (N) y la infiltración de agua, como resultado de sus hábitos de Las lombrices de tierra tienen un efecto directo e importante sobre la microbiota del suelo
alimentación y excavación ( Baker, 2007 ), y por lo tanto afectan profundamente las a través de su nutrición. Este efecto puede depender de su preferencia de alimentos,
propiedades del suelo ( Hättenschwiler y Gasser, 2005 ). También juegan un papel crucial en selección, tasa de ingestión de alimentos, digestión y asimilación, como lo menciona Curry y
la provisión de servicios de los ecosistemas del suelo ( Lavelle et al., 2016 ). El volumen del Schmidt (2007) . Las lombrices de tierra pueden digerir microorganismos ( Brown, 1995;
suelo influenciado directamente por las lombrices de tierra, conocido como drilosfera ( Bouché, ChapuisLardy et al., 2010 ) disminuyendo así la biomasa microbiana, especialmente la de
1977; Lavelle, 2002 ), es una importante región funcional del suelo, formada por la hongos ( Shan et al., 2013 ). También pueden seleccionar o estimular microbios del suelo ( Khomyakov
comunidad de lombrices de tierra y las estructuras que crea: basureros, madrigueras, y col., 2007; Nechitaylo et al., 2010 ) que les ayudan a digerir la materia orgánica del suelo, ya
túneles y moldes. Las lombrices de tierra son, pues, constructoras de hábitats para otros que el intestino de las lombrices de tierra a menudo carece de las enzimas suficientes para
organismos, lo que las establece como ingenieros físicos o alogénicos ( Jones y col., 1994; hacerlo ( Lattaud y col., 1997, 1998; Fujii y col., 2012 ). Este proceso puede enriquecer el suelo
Lavelle et al., 1997, 2016 ). Además, estas actividades de construcción constituyen un en ciertos taxones bacterianos, por ejemplo en bacterias capaces de descomponer la materia
aporte de materia orgánica al suelo y una vía para la estabilización del carbono orgánico del orgánica de la que se alimentan las lombrices de tierra o en bacterias desnitrificantes capaces
suelo (Corg) a través de la formación de agregados organominerales ( Deeb et al., 2017 ). de sobrevivir en las condiciones de oxígeno reducido del intestino de las lombrices de tierra ( Drake
Este enriquecimiento en materia orgánica se debe principalmente a la elección del alimento y Horn, 2007; Hong et al., 2011 ).
de las lombrices de tierra ( Curry y Schmidt, 2007 ), su digestión y excreción de mocos
intestinales o cutáneos que pueden cementar ( Shipitalo y Le Bayon, 2004 ) o se utiliza como
fuente de energía ( Lavelle y col., 1995 ). Por lo tanto, además de dar forma a la estructura
del suelo, las lombrices de tierra también tienen un impacto importante en la dinámica de la La fisiología, morfología y comportamiento de las lombrices de tierra es esencial para
materia orgánica del suelo y los microorganismos en su intestino, moldes y drilosfera ( Andriuzzi comprender su efecto en las funciones del suelo ( Figura 1,
et al., 2016 ) y también se identifican como bioquímicos ( Lavelle et al., 2016 ) o ingenieros de flecha 1). Sin embargo, hay cada vez más pruebas de que el efecto de las lombrices de
ecosistemas autógenos ( Lawton y Jones, 1995 ). tierra en las funciones del suelo puede estar mediado por las comunidades microbianas
del suelo ( Figura 1, flecha 2). Todavía no está claro cómo los diferentes grupos
ecológicos pueden promover o seleccionar los microorganismos del suelo y hay muchos
resultados contradictorios con respecto al efecto de las lombrices de tierra en las
comunidades microbianas del suelo ( Byzov et al., 2015 ). Sin embargo, generalmente se
reconoce que la drilosfera es un hotspot del suelo con un efecto positivo en las funciones
Las lombrices de tierra se dividen en tres grupos funcionales principales o categorías del ecosistema, como el ciclo de nutrientes y el crecimiento de las plantas ( Brown y col.,
ecológicas, lo que determina cómo in fl uyen en el compartimento del suelo y sus 1999; Scheu, 2003; Van Groenigen y col., 2014 ).
comunidades microbianas ( Thakuria et al., 2010 ): (1) las lombrices de tierra epigeicas
viven en la superficie del suelo y se alimentan de la basura; (2) las lombrices de tierra
endogeicas viven en el suelo y producen túneles horizontales, mientras se alimentan de Considerando que la participación de los microorganismos en estas funciones es
suelo mineral y material parcialmente descompuesto, siendo entonces geófagas; (3) las fundamental, es necesario considerar las comunidades microbianas y cómo son
lombrices de tierra anecicas producen madrigueras verticales permanentes y se influenciadas por las lombrices de tierra para comprender y predecir el efecto de las
alimentan de la basura que arrastran a sus madrigueras para ser pre-descompuestas por lombrices de tierra en las funciones de los ecosistemas. Nuestra hipótesis es que "el efecto
microorganismos, mientras depositan sus moldes en la entrada de la madriguera ( Bouché, de las lombrices de tierra sobre el ciclo de nutrientes y el crecimiento de las plantas no es
1977; Lavelle, 1981; Lee, 1985 ). solo un efecto directo, sino que está principalmente mediado indirectamente, a través de
modificaciones de la comunidad microbiana" ( Figura 1). Por tanto, los objetivos de esta
revisión son dos. La primera es determinar si se pueden extraer algunos patrones de la
Las lombrices de tierra se consideran mediadores ecológicos clave que tienen la literatura existente con respecto al efecto de los diferentes grupos funcionales de las
capacidad de afectar las funciones del suelo y las actividades microbianas ( Binet y col., lombrices de tierra (epigeico, endogeico y anécico) sobre la abundancia, estructura y
1998; Lavelle et al., 2016 ), al producir un moco rico en energía que activa diversidad de microorganismos del suelo (bacterias, arqueas y hongos). en los diferentes
microorganismos a través de un efecto de cebado ( Jenkinson, 1966 ) y moléculas de sitios (tripa de lombriz de tierra, yesos, madrigueras, tierra a granel, rizofera, otros).
señal que tienen efectos similares a las hormonas e influyen en la expresión de genes También se consideran los métodos analíticos utilizados [Gram +/–, huellas dactilares,
de plantas ( PugaFreitas y Blouin, 2015 ). La interacción mutualista existente entre las ácidos grasos fosfolípidos (PLFA), secuenciación]. El segundo es establecer el impacto de
lombrices de tierra y la microbiota del suelo se ha denominado la "Paradoja de la Bella las lombrices de tierra en los procesos microbianos implicados en el ciclo de los nutrientes,
Durmiente" ( Lavelle y col., 1995; Brown y col., 2000 ), dónde latente Los en la producción de moléculas señalizadoras y, como consecuencia, en la promoción del
microorganismos del suelo, en espera de condiciones ambientales adecuadas, son crecimiento de las plantas. La literatura seleccionada se eligió principalmente a partir de
activados por Beso de la lombriz de tierra formada por glicoproteínas fácilmente estudios que tratan sobre lombrices de tierra y microbianos (microorganismos, microbioma)
asimilables presentes en la drilosfera en forma de moco intestinal o cutáneo como ya se interacciones y ciclo de nutrientes (nitrógeno, fósforo) entre 1980 y 2018; sin embargo,
ha mencionado. Esto desencadena la aceleración de los procesos microbianos durante para
un corto período de tiempo ("momento caliente")

FIGURA 1 | Hipótesis: el efecto de las lombrices de tierra sobre el ciclo de nutrientes y el crecimiento de las plantas no es solo un efecto directo, sino que está principalmente mediado indirectamente por microorganismos. El impacto de las lombrices de tierra es
directo (1), o indirecto, a través de la estimulación de microorganismos (2). Al modificar las comunidades microbianas (2a), las lombrices de tierra afectan la forma en que las bacterias influyen en las funciones del ecosistema (2b). Esta figura pretende ilustrar el
hecho de que los efectos indirectos son tan importantes como los directos.
temas específicos que usamos Web of Science (WOS) con palabras clave precisas (ver FigurasLos epigeicos
4 - 6 leyenda). Las consecuencias de la presencia de lombrices de tierra epigeicas sobre la abundancia
Por último, proponemos un marco para las interacciones entre las lombrices de tierra y microbiana del suelo son variables ( Figura 2). La literatura muestra que pueden provocar
el microbioma del suelo y recomendamos que se realicen más investigaciones para una disminución o un aumento de la biomasa microbiana. Con menos frecuencia, los
dilucidar los procesos microbianos que ocurren en la drilosfera. informes muestran que el número de microorganismos no se ve afectado por su acción.
La mayoría de los estudios que se encuentran en la literatura se realizan en condiciones
artificiales de laboratorio y utilizan especies de lombrices de tierra epigeicas Eisenia andrei
y E. fetida, cultivados en diferentes materias primas (estiércol, subproductos agrícolas y
mezclas de materia orgánica y suelo). Estos estudios informan que estas especies
EL IMPACTO DE LAS GOMAS DE TIERRA EN LA
inducen un aumento de la biomasa microbiana en el sustrato transformado que se
ABUNDANCIA Y ACTIVIDAD DE LOS MICROORGANISMOS compone principalmente de moldes, aunque la magnitud de este efecto varía a través de
DEL SUELO diferentes escalas de tiempo. La actividad y el número de microorganismos tienen un pico
al comienzo de la digestión que dura como máximo unas pocas horas en el intestino ( Brown
El efecto de las lombrices de tierra en las comunidades microbianas del suelo es crítico ya y col., 2000 ) y un poco más en los modelos nuevos, ya que estos sitios son "puntos
que son uno de los grupos de fauna más importantes en los suelos, en términos de número y calientes y momentos". Después de algunos meses (3-4) hay una disminución en la
biomasa ( Blouin y col., 2013 ). Además, las lombrices de tierra pueden tener una tasa muy actividad microbiana y el número en los cilindros o vermicompost y luego hay una
alta de ingestión de sustrato o suelo. Las lombrices de tierra epigeicas pueden ingerir de 3 a estabilización de ambos ( Yakushev et al., 2009 )
50 mg (materia seca) de estiércol o cualquier otro tipo de basura por gramo de lombriz de
tierra al día y las lombrices geófagas de 200 a 6700 mg (de materia seca) de suelo por
gramo de lombriz de tierra al día ( Curry y Schmidt, 2007 ). En esta sección, sintetizaremos la
información disponible sobre cómo las lombrices de tierra in fl uyen en la abundancia o Koubová y col. (2015) indicó que la biomasa microbiana medida por PLFA fue 2
actividad de los microorganismos del suelo, dependiendo de sus grupos funcionales. veces mayor en el intestino de la lombriz de tierra que en el sustrato no ingerido y
que la biomasa también fue mayor en los moldes que en el sustrato circundante,
aunque este aumento fue

sustrato en el que viven Figura 2). Mediante mediciones de PLFA total, Gómez-Brandón
et al. (2012) y Aira y col. (2002,
2006) encontraron menos biomasa microbiana en E. andrei vermicompost de
bagazo de uva y en E. fetida y Eudrilus eugeniae
vermicompost de estiércol de cerdo que en sustratos sin lombrices de tierra, aunque
este efecto parece depender de la densidad de las lombrices de tierra ( Aira et al., 2002 ).
En general, los hallazgos de la literatura muestran que no se puede detectar un efecto
claro de las lombrices de tierra epigeicas en la biomasa microbiana, ni en la tasa de
crecimiento de las poblaciones microbianas. Las discrepancias pueden atribuirse a las
diferentes especies o sustratos en estudio, así como a los diferentes métodos analíticos
implementados ( Yakushev et al., 2009; GómezBrandón et al., 2012; Koubová et al.,
2015 ).
Los endogeicos
Aunque las lombrices de tierra endogeicas se han estudiado menos, los resultados
muestran efectos contrastantes sobre la abundancia microbiana, en comparación con
las epigeicas ( Figura 2). Para la endogeica, la mayoría de los trabajos que observan su
impacto en el microbioma se realizan comparando suelos con y sin lombrices. Hay
menos estudios sobre los "puntos calientes" (intestino y yesos frescos). En
mesocosmos con suelo de campos arables (3.8% de materia orgánica) y residuos de
papa en la superficie, el endógeno Aporrectodea caliginosa
FIGURA 2 | El efecto de las lombrices de tierra sobre la abundancia microbiana en función de su grupo
funcional. Se consideraron 31 estudios de 1986 a 2018. Todos los estudios se realizaron en condiciones
no afectó la biomasa microbiana del suelo que se obtuvo del biovolumen del
controladas a excepción de uno ( Stromberger et al., 2012 ). Cinco artículos procedían de regiones tropicales y
número de bacterias medido por microscopía confocal de barrido láser ( Postma-Blaauw
todos los demás de regiones templadas. La abundancia microbiana se midió en cinco contenidos intestinales,
11 cilindros, 12 vermicompostes, 11 suelos, cuatro madrigueras y un basurero de los diferentes estudios. et al., 2006 ). A diferencia de,
Algunos estudios presentaron resultados de más de una especie de lombriz de tierra, categoría ecológica y Chang y col. (2016) encontraron un aumento en la biomasa bacteriana de un suelo forestal
medición del sitio. mezclado con hojarasca, medido a través de PLFA, en presencia de Octolasion lacteum. Se
informaron hallazgos similares para un experimento de olla por Braga y col. (2016) , quien
detectó aumentos en la abundancia del gen ARNr 16S bacteriano en suelos con la lombriz
de tierra tropical Pontoscolex corethrurus, en comparación con suelos sin lombrices de
menos importante que en el intestino. Yakushev y col. (2009) mostró un aumento de la tierra. En otro estudio, la actividad microbiana aumentó 6 veces en el intestino de P.
biomasa microbiana de 2,7 veces en los moldes de E. fetida y evidenció que el corethrurus y 1,6 veces en sus modelos, en comparación con el vertisol circundante;
crecimiento microbiano en un período de 9 h fue 124 veces mayor en vermicompost que También se observaron más UFC en los modelos mediante el recuento de placas ( Barois y
en compost. En una mezcla de estiércol de cerdo y suelo, la biomasa microbiana fue 1,3 Lavelle, 1986; Barois, 1987 ). Por el contrario, también se ha demostrado que la biomasa
veces mayor en presencia de lombrices de tierra ( Aira et al., 2007 ). Toyota y Kimura microbiana del suelo disminuye con el aumento de la biomasa endógena de lombrices de
(2000) encontró que la biomasa bacteriana, evaluada mediante el recuento de unidades tierra ( Scheu y col., 2002 ). Chapuis-Lardy y col. (2010) encontró que la biomasa fúngica y
formadoras de colonias (UFC), aumentó de 3,2 × 10 4 bacteriana disminuyó significativamente ( ∼ 2 veces) en yesos de P. corethrurus en
comparación con el suelo original, aunque la proporción de hongos a bacterias no fue
UFC g - 1 en estiércol de corral compostado a 1,3 × 10 7 UFC g - 1 modificada por la actividad de las lombrices de tierra. El efecto de las lombrices de tierra
en vermicompost con E. fetida. endógenas sobre la biomasa microbiana del suelo también puede depender de la
Aunque otros estudios muestran que las lombrices de tierra epigeicas no tienen profundidad del suelo: disminuye con la profundidad del suelo ( Sheehan y col., 2008 ).
ningún impacto sobre la abundancia microbiana en el suelo, este efecto parece
depender del tipo de materia prima evaluada. Sobre abono de hojas de aliso,
sauce y abedul con C / N = 19.2, la presencia de E. fetida / E. andrei indujo un gran
aumento en el número de microorganismos mientras que el vermicompost
elaborado con estiércol de ganado ( C / N = 15.4) no presentó diferencias con su
respectivo compost control sin lombrices ( C / N Los Anecics
Los gusanos anécicos se alimentan de la superficie y construyen túneles permanentes que
= 16,5) ( Yakushev et al., 2009 ). Sheehan y col. (2008) El uso de mesocosmos mostró les permiten mezclar los diferentes horizontes del suelo. Se forman en medio de la
que, además de la influencia del suministro de alimentos, el efecto de las lombrices de superficie del suelo a la entrada de sus madrigueras que contienen trozos visibles de
tierra epigeicas sobre la abundancia de microorganismos también depende de la capa materia orgánica y yesos, estos también se excretan en el perfil del suelo.
del suelo en estudio y reportó un mayor aumento de la biomasa microbiana en las capas
superiores (0-7 cm ) que en los más profundos (7-14 cm). El impacto de las anecicas en el suelo puede llegar a todo el per fi l del suelo y este no
es el caso de los otros grupos funcionales. La mayoría de los informes muestran que las
Por otro lado, varios estudios demostraron que los gusanos epigeicos pueden lombrices de tierra anécicas tienen un impacto positivo o neutral en la abundancia
disminuir la biomasa microbiana en sus moldes o en el microbiana en el suelo ( Figura 2),

usando tierra y basura de cal ( Tilia cordia), el anécico L. terrestris

indujo más biomasa microbiana en el suelo recuperado de las paredes de su madriguera, en
comparación con el suelo circundante ( Tiunov et al., 2001 ). Sin embargo, estos resultados
parecen depender de la fuente de la hojarasca y del contenido de Corg y N del suelo, ya que el
mismo experimento repetido con el suelo de la hojarasca de haya (que tiene tres veces más
Corg y N que el suelo de la hojarasca de cal) mostró un aumento menor en la concentración
microbiana de la madriguera. biomasa. Stromberger y col. (2012) También evidenció una mayor
abundancia de microorganismos medidos por PLFA en las paredes de las madrigueras de L.
terrestris en comparación con el suelo a granel (89,4 y 56,7 nmol g - 1 suelo respectivamente).
Resultados similares medidos también con PLFA microbiano fueron encontrados por Sampedro
y Whalen (2007) en el intestino de L. terrestris y por Aira y col. (2009) en los basurales. En
general, la mayoría de la literatura apunta hacia un efecto positivo de las anécicas sobre la
biomasa microbiana en sus madrigueras, basureros o moldes, aunque algunos informes
observaron un efecto neutral ( Postma-Blaauw et al., 2006 ) o efecto negativo ( Zhang y col.,
2000; Yu y col., 2008 ).
Aunque la mayoría de los estudios se centran en el efecto de una especie de

lombriz de tierra o una especie de la misma categoría ecológica en la biomasa
microbiana, es importante recordar que los tres grupos funcionales coexisten en
condiciones naturales. Por lo tanto, la investigación del impacto de las lombrices de
tierra en los microorganismos del suelo debería integrar a toda la comunidad de
lombrices de tierra. Pocos estudios han tenido en cuenta este punto, a excepción de Postma-Blaauw
y col. (2006) quien demostró que, aunque L. terrestris ( anecic) no tuvo ningún efecto
sobre los microorganismos del suelo, la presencia combinada de L. rubellus ( epigeico) y L.
terrestris indujo un aumento de la biomasa microbiana. Estos autores también
observaron un menor aumento en la biomasa microbiana cuando L. rubellus y
A. caliginosa ( endogeic) se probaron juntos, y una disminución de la biomasa microbiana

cuando se combinaron los tres grupos funcionales ( Figura 3). La importancia de investigar el
efecto combinado de distintos grupos funcionales de lombrices de tierra fue confirmada
además por Scheu y col. (2002) quienes determinaron, en un experimento de mesocosmos,
que cuando se juntaban las especies epigeicas (tres especies) y endogeicas (tres especies), la
biomasa microbiana del suelo era mayor que la observada cuando cada grupo de lombrices de
FIGURA 3 | Gráficos residuales parciales de los efectos de interacción (*) entre ( UN) L. tierra se estudiaba de forma independiente. Finalmente, se debe considerar que evaluar la
rubellus y A. caliginosa ( g), ( SEGUNDO) L. rubellus y L. terrestris ( g) y ( C) L. rubellus, A. caliginosa y L.
biomasa microbiana del suelo en su conjunto puede ocultar la heterogeneidad espacial del
terrestris ( g) sobre la biomasa bacteriana ( µ g C g - 1),
efecto de las lombrices de tierra. Esto podría aumentar la abundancia microbiana solo en
según lo determinado por el análisis de regresión hacia atrás (modificado de
Postma-Blaauw et al., 2006 ).

puntos calientes y disminuirla en el suelo a granel, con el efecto resultante dependiendo de la
tasa de ingestión del suelo, la densidad de las lombrices de tierra y la presencia de los grupos
funcionales ( Sheehan y col., 2008 ). La consideración de la abundancia microbiana como un
todo también puede evitar la detección del hecho de que algunos taxones microbianos
aunque esto puede estar sesgado por el hecho de que la mayoría de los estudios se llevan a cabo en específicos pueden haber sido promovidos mientras que otros pueden haber sido
regiones templadas, utilizando Lumbricus terrestris como especie modelo. Como se muestra en Figura obstaculizados. Por lo tanto, es importante observar cómo las lombrices de tierra modifican la
2, hay muy pocos informes disponibles para las anecicas en las regiones tropicales. estructura de la comunidad microbiana.
Devliegher y Verstraete (1997) mostró que el número de UFC en la capa

superficial del suelo (0–5 cm) era 60–320 veces mayor en los moldes de L. terrestris, alimentado
con lechuga, que en el suelo circundante. En una capa más profunda (5–22 cm), la
magnitud del aumento fue menor pero aún significativa, con 6–32 veces más UFC
bacterianas en la drilosfera que en el suelo. La influencia de la profundidad del suelo IMPACTO DE LAS GOMAS DE TIERRA EN LA
fue corroborada por Sheehan y col. (2008) , quien observó un impacto diferencial de los ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES MICROBIANAS DEL
gusanos anécicos Lumbricus friendi y Aporrectodea longa sobre la biomasa SUELO
microbiana en función del horizonte del suelo en estudio. En un experimento de
microcosmos Al alimentarse del suelo e influir en factores del suelo como la porosidad,
contenido de agua, mineral N (NO - 3, NH + 4) o materia orgánica

contenido, las lombrices de tierra modifican los hábitats del suelo y sus comunidades esto puede explicarse en parte por los diferentes métodos que se emplearon en el
microbianas residentes. En esta sección, pondremos a disposición información sobre el estudio de la diversidad microbiana. Si bien se obtuvieron varios resultados mediante el
impacto de las lombrices de tierra en la estructura y diversidad de las comunidades uso de polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción terminal (T-RFLP) ( Egert y
microbianas del suelo y determinaremos si los cambios resultantes son consistentes entre col., 2004; Hoe ff ner et al., 2018 ) o bibliotecas de clones del gen ARNr 16S bacteriano ( Furlong
los grupos funcionales de lombrices de tierra. y col., 2002 ), otros estudios han utilizado la secuenciación de próxima generación (NGS)
para aumentar la resolución de las estimaciones de diversidad ( Gopal et al., 2017 ). El
efecto general de las lombrices de tierra en la comunidad microbiana del suelo también
depende de las condiciones del suelo, en particular del contenido de nutrientes. Koubová
Las lombrices de tierra modifican la diversidad de las comunidades y col. (2015) mostró que el efecto de la lombriz de tierra epigeica E. fetida
microbianas del suelo
El efecto de las lombrices de tierra sobre la riqueza y diversidad de las comunidades
microbianas puede ser neutral, negativo o positivo, dependiendo de la especie de en la biomasa y composición de la comunidad microbiana del suelo, evaluada a través de
lombriz de tierra y del "microhábitat" considerado, es decir, si el estudio se centra en el PLFA y recuentos de bacterias cultivables, fue más fuerte en hábitats pobres en nutrientes,
intestino de la lombriz de tierra, los cilindros o el entorno suelo. Los efectos neutrales de donde la estimulación del crecimiento bacteriano en el intestino de la lombriz de tierra fue más
las lombrices de tierra en las comunidades bacterianas del suelo han sido reportados por de notable.
Menezes et al. (2018) , quien demostró que la introducción de la endogeic Aporrectodea
trapezoides no influyó en el número de OTU bacterianas (Unidades Taxonómicas
Las lombrices de tierra modifican la abundancia de taxones
Operativas) ni en el estimador de riqueza Chao1 de todo el suelo. Por otro lado, los
efectos positivos sobre la riqueza y diversidad bacteriana fueron observados por Hoe ff específicos dentro de la comunidad microbiana
ner y col. (2018) en las madrigueras creadas por cuatro especies epi-anécicas del Lumbricus
género, en comparación con el suelo a granel. Estos autores, sin embargo, demostraron Se ha informado que el paso del suelo a través del intestino de las lombrices de tierra
que la diversidad de hongos no se vio afectada por las lombrices de tierra. El impacto aumenta constantemente la abundancia de grupos bacterianos específicos dentro de
que las lombrices de tierra pueden tener en la diversidad microbiana del suelo también la comunidad microbiana, como el de Flavobacterium ( Schönholzer et al., 2002 ),
se investigó mediante el estudio del proceso de vermicompostaje. Las lombrices de tierra Actinobacterias ( Furlong y col., 2002; Rattray y col., 2010; Aira et al., 2016; Gopal y
epigeicas Eudrilus sp. o E. fetida aumento de la diversidad bacteriana en el sustrato, al col., 2017; Ma et al., 2017 ), Firmicutes ( Furlong y col., 2002; Rattray y col., 2010;
menos durante las primeras etapas de su vermicompostaje ( Vivas et al., 2009; Gopal et Singh y col., 2015; Gopal y col., 2017; Ma et al., 2017 ) y γ- Proteobacterias, en
al., 2017 ), que mostró la importancia de considerar diferentes escalas de tiempo en el particular miembros del género Pseudomonas; ( Furlong y col., 2002; Aira et al., 2016;
estudio de la mejora de la diversidad bacteriana. Ma et al., 2017 ). Las lombrices de tierra generalmente promueven el crecimiento de
bacterias de rápido crecimiento como γ- Proteobacterias debido a los sustratos de
carbono lábiles que producen ( Braga et al., 2016 ) en su intestino o en su piel, lo que
conduce a aumentos en la relación Proteobacteria: Acidobacteria ( Gong et al., 2018 ).
También se ha demostrado que grupos funcionales específicos mejoran con la
Se observaron resultados contrarios al considerar el intestino y los cilindros de las lombrices. presencia de lombrices de tierra, como los desnitrificadores ( Ihssen y col., 2003 ) o
Los efectos negativos de las lombrices de tierra sobre la riqueza bacteriana se encontraron en el usuarios de celobiosa ( Karsten y Drake, 1995 ). Sampedro y Whalen (2007) también
intestino de las Koubová y col. (2015) , quien demostró que la riqueza de especies bacterianas encontraron cambios significativos en los perfiles de PLFA derivados de microbios del
(estimada a partir de bacterias cultivables) disminuyó durante el paso a través del epigeico. Las suelo y el intestino y describieron que el paso del intestino aumentaba
tripas de Eisenia. También se informó que la ingestión del suelo por las lombrices de tierra significativamente la concentración de biomarcadores indicativos de bacterias
epigeicas disminuye la diversidad microbiana, como se observa en el intestino de Eudrilus sp. ( Gopal aeróbicas, microeucariotas y hongos.
et al., 2017 ) y en moldes de L. rubellus
( Furlong y col., 2002 ). Esta disminución en la diversidad microbiana después de la ingestión

del suelo se ha atribuido al aumento de la dominancia de varios grupos bacterianos en las El advenimiento de la secuenciación de alto rendimiento de los amplicones del
lombrices de tierra, más específicamente a un enriquecimiento en taxones bacterianos gen de ARNr 16S nos ha permitido con fi rmar y refinar estos resultados. La
capaces de degradar compuestos benzoicos y aromáticos ( Furlong y col., 2002; Gopal et al., presencia de lombrices de tierra endogeicas ( A. trapezoides, Metaphire guillelmi, o P.
2017 ). Estudios posteriores evidenciaron que el tipo de alimento que ingieren las lombrices corethrurus) se asocia con aumentos de Bacteroidetes (especialmente en
de tierra parece tener poca influencia en la diversidad de comunidades bacterianas en los Flavobacteriaceae y Sphingobacteriales), β- Proteobacterias (especialmente en
moldes, como lo demuestra Aira y col. (2016) en el epigeico E andrei.
Rhodocyclaceae), Firmicutes (especialmente en Paenibacillaceae),
Verrucomicrobia y oxidante de amoniaco Nitrosovibrio en
En general, estos estudios muestran que la influencia de las lombrices de tierra en las la tierra ( Bernard y col., 2012; de Menezes et al., 2018; Gong et al., 2018 ). El
comunidades microbianas varía entre los microhábitats, aunque Egert y col. (2004) solo enriquecimiento observado en estos taxones bacterianos generalmente se atribuye a
encontraron ligeras diferencias entre la estructura de la comunidad de bacterias y archea un aumento en la mineralización de residuos orgánicos ( Bernard y col., 2012 ). Bernard
en el intestino, los cilindros y el suelo circundante en el caso de la lombriz de tierra y col. (2012) y de Menezes et al. (2018) También encontraron una promoción de
anécica taxones bacterianos quitinolíticos por P. corethrurus y A. trapezoides, respectivamente,
L. terrestris. Por otro lado, para la misma especie, Sampedro y Whalen (2007) encontrócomo Chitinophagaceae, Cytophagaceae, Neisseriaceae y Microbacteriaceae. La
que el microbioma de su intestino era diferente del suelo a granel. Los hallazgos liberación de quitina en el suelo, ya sea
contrastantes resaltados

a través de la producción de quitinasa por las lombrices de tierra o mediante la degradación de Acidobacteria, Planctomycetes, Bacteroidetes, Nitrospirae y Chloro fl exi tienen la mayor
hifas de hongos durante el paso intestinal, puede ser responsable de este aumento de abundancia relativa en suelos donde están presentes las lombrices de tierra,
bacterias quitinolíticas. En general, las bacterias intestinales de las lombrices de tierra independientemente de la categoría ecológica a la que pertenezcan. Aunque las
anécicas y endogeicas parecían estar determinadas, en orden descendente de importancia, lombrices de tierra epigeicas parecen inducir una mayor diversidad microbiana que las
por el grupo ecológico, el hábitat y la especie de las lombrices de tierra ( Thakuria et al., 2010 ). lombrices de tierra endógenas y anécicas, estas últimas pueden afectar a la comunidad
En las lombrices de tierra epigeicas E. fetida y Perionyx excavatus, bacteriana del suelo de una manera más consistente, como lo demuestra una menor
proporción de phyla ( Figura 4). Un análisis de red ( Figura 5) con fi rmó que los ocho filos
Se demostró que las comunidades de bacterias intestinales están dominadas por arriba mencionados forman el núcleo de la red mientras interactúan o son promovidos por
Proteobacteria, Actinobacteria y Firmicutes, con varias diferencias según la especie. la mayoría de las especies de lombrices de tierra. También reveló que las lombrices de
Verrucomicrobia y Chloro fl exi eran abundantes en el intestino de E. fetida mientras tierra epigeicas promueven más phyla de bacterias raras (siete phyla) que las lombrices
estaban ausentes en el de P. excavatus. Por el contrario, las espiroquetas abundaban de tierra endogeicas (dos phyla). En conjunto, estos hallazgos sugieren que algunos
en P. excavatus pero no en E. fetida ( Singh et al., 2015 ). El tracto intestinal de las taxones bacterianos responden de manera consistente a la presencia de lombrices de
lombrices de tierra constituye un medio ambiente enriquecido en C, N y contenido de tierra y podrían constituir buenos indicadores para predecir el impacto de las lombrices de
agua y empobrecido en oxígeno en comparación con el suelo circundante ( Barois y tierra en los ecosistemas del suelo.
Lavelle, 1986 ). Por lo tanto, se ha demostrado consistentemente que favorece la
aparición de bacterias anaerobias o anaeróbicas facultativas y archea ( Barois y col.,
1987; Horn y col., 2003; Koubová et al., 2015 ). Géneros bacterianos como Aeromonas,
Bacillus, Clostridium, Paenibacillus, Propionibacterium, o Estafilococo demostraron ser
abundantes en las tripas de los epigeicos Eisenia las lombrices de tierra Toyota y
EL IMPACTO DE LAS LOMBRAS DE TIERRA EN EL CICLO
Kimura, 2000; Shin y col., 2004; Koubová et al., 2015 ). König (2006) reportó que Bacilo
DE NUTRIENTES MEDIANTE LA MODIFICACIÓN DE LAS
y Paenibacillus, en particular, se detectaron comúnmente en el intestino de las
lombrices de tierra y fueron especialmente relevantes ya que fueron capaces de COMUNIDADES MICROBIANAS DEL SUELO
degradar compuestos aromáticos en condiciones de limitación de oxígeno.
Las lombrices de tierra son descomponedoras que se alimentan de materia orgánica,

liberando así nutrientes a través de la digestión y excreción con consecuencias directas
sobre el crecimiento de las plantas ( Figura 1, flecha 1). También tienen un impacto
Aunque se pudieron observar patrones consistentes, el efecto de las lombrices de importante en las comunidades microbianas que a su vez afectan el ciclo de nutrientes y el
tierra en la composición de la comunidad bacteriana del suelo parece depender desarrollo de las plantas a través de sus interacciones ( Figura 1, flechas 2a y 2b). En un
principalmente del tipo de sustrato en estudio ( de Menezes et al., 2018 ). Esto fue estudio reciente, Braga y col. (2016) mostró que la introducción de la endogeic P.
demostrado por Gopal y col. (2017) quienes mostraron que la estructura de la corethrurus en el suelo cambiaron significativamente alrededor de 70 funciones
comunidad bacteriana cambió a lo largo del proceso de vermicompostaje, a medida microbianas en el suelo a granel y en la rizosfera, que estaban relacionadas principalmente
que se modificaba la dinámica de los nutrientes. Gong y col. (2018) informó una con la biosíntesis y la simbiosis planta-microbio. La presencia de lombrices de tierra
disminución en la abundancia relativa de Cloro fl exi y Fibrobacteres por el anecic M. también modificó las interacciones ecológicas entre las funciones microbianas. Como se
guillelmi en los campos de arroz donde se aplicó mantillo, mientras que su predominio muestra en la sección anterior, las lombrices de tierra estimulan ciertos taxones
aumentó en los campos de arroz donde se incorporó paja. Estos autores también microbianos y, al hacerlo, aumentan la importancia de las funciones clave ( Braga et al.,
informaron un cambio en los taxones clave dentro de la comunidad microbiana del 2016 ). En esta sección, resumiremos los principales hallazgos relacionados con el impacto
suelo, que dependía de la enmienda orgánica aplicada. Estos hallazgos fueron de las lombrices de tierra en las funciones microbianas, enfatizando cómo la información
consistentes con los descritos por Koubová y col. (2015) , quien registró cambios sobre las comunidades microbianas asociadas a las lombrices de tierra debe integrarse
distintos en los taxones microbianos según el entorno en estudio. Lombriz ( Eisenia spp.) para mejorar el conocimiento de la influencia de las lombrices de tierra en el ciclo de
se enriquecieron con Actinobacteria en pila de compost (restos vegetales) mientras nutrientes.
que se enriquecieron con Firmicutes en planta de lombricultura a gran escala (estiércol

de ganado y desechos agrícolas) y suelo forestal. Por otro lado, se detectaron
aumentos de Gammaproteobacteria en el intestino de las lombrices de tierra. También
se encontraron aumentos en Gammaproteobacteria por Fjøsne y col. (2018) en el suelo
cuando la lombriz epigeica Dendrobaena veneta era presente. Estos autores Las lombrices de tierra aumentan los nutrientes
observaron consistentemente aumentos en Cryocrescens de Kluyvera y Mineralización en el suelo

Se sabe que las lombrices de tierra, en particular las lombrices de tierra geófagas
endógenas, promueven la mineralización de C y N en el suelo ( Lavelle y col., 1998;
Araujo et al., 2004; Coq et al., 2007; Gopal et al., 2017 ), muy probablemente a través
de un efecto de cebado que afecta las tasas de descomposición de la materia orgánica
Pseudomonas putida, independientemente de la composición inicial de la comunidad del suelo (MOS) ( Barois y col., 1987; Bernard y col., 2012 ). Se espera que este efecto
microbiana del suelo. de cebado positivo promueva el reciclaje de nutrientes, especialmente de N y P
Para sintetizar la información disponible, analizamos la frecuencia con la que se orgánicos, en la MOS ( Kuzyakov y col., 2000; Bertrand et al., 2015 ). Esto se ha
encontraron phyla microbianos en suelos o sustratos influenciados por lombrices de tierra demostrado para P. corethrurus en varios estudios, resumidos en la revisión reciente de
pertenecientes a diferentes grupos ecológicos. Taheri y col. (2018) .
Figura 4 muestra que Proteobacteria, Actinobacteria, Firmicutes,

FIGURA 4 | Abundancia relativa de phyla microbianos reportados en suelos o sustratos procesados por lombrices de tierra de diferentes grupos funcionales. Los datos se obtuvieron de 11 publicaciones revisadas por pares recuperadas
después de una búsqueda realizada con las palabras: "lombrices de tierra", "comunidades microbianas del suelo" y "phyla" en Web of Science de 2009 a 2018 (antes de eso, no se encontró información con las palabras clave "phyla
microbiano").
También se han observado aumentos de dos a tres veces en el C mineralizado en los tasas de crecimiento y capacidades catabólicas especializadas ( Bernard y col., 2012 ), que
cilindros del endógeno. A. caliginosa, comparado con el suelo circundante, que se atribuye se cree que son responsables del aumento observado en la mineralización de MOS por las
al efecto de imprimación causado por la ingestión y digestión de las lombrices de tierra ( Abail lombrices de tierra, fue de fi nido por Lavelle y col. (1995) como la paradoja de la "Bella
et al., 2017 ). Lombrices de tierra epigeicas como E. fetida y P. excavatus También se ha Durmiente". Como se describió anteriormente, la promoción de bacterias de crecimiento
informado que mejoran las tasas de descomposición de la materia orgánica ( Singh et al., rápido ( γ-
2015 ). Las proteobacterias, por ejemplo) pueden ser impulsadas por el moco intestinal rico en N,
cambios en las características físico-químicas del suelo o por la degradación de la biomasa
El aumento de la mineralización de MOS en los moldes de lombrices de tierra, fúngica durante el tránsito intestinal, a través de la cual las lombrices de tierra pueden producir
en comparación con el suelo circundante, se asocia con un enriquecimiento en sustratos lábiles de C ( Brown, 1995; Brown y col., 2000; Braga et al., 2016 ). La inducción de un
compuestos lábiles y con un aumento posterior de la actividad microbiana ( Barois efecto de cebado por el tránsito intestinal de las lombrices de tierra se con fi rma aún más por
y Lavelle, 1986; Coq et al., 2007; Abail et al., 2017 ), lo que podría atribuirse a la observaciones que muestran que las tasas de mineralización de MOS son más bajas en los
propia digestión de las lombrices de tierra y a la influencia del microbioma moldes viejos que en los recientes ( Pulleman y col., 2005; Bertrand et al., 2015 ).
intestinal. La mejora de las bacterias r-estrategas con rápido

FIGURA 5 | Representación en red de phyla (círculos) microbianos en suelos o sustratos procesados por lombrices de tierra (cuadrados) de diferentes grupos funcionales (verde = endogeico y naranja = epigeico). El tamaño de las
cifras representa la frecuencia relativa de informes para cada taxón, mientras que el ancho de los enlaces es la frecuencia relativa.
de cada par de interacciones ( n = 11). Aptr, Aporrectodea trapezoides; Deve, Dendrobaena veneta; Eifo, Eisenia fetida; Eusp, Eudrilus sp .; Megu, Metaphire guillelmi;
Peex, Perionyx excavatus; Poco Pontoscolex corethrurus. Los datos son los mismos que se utilizan en Figura 4.
Aunque el efecto de las lombrices de tierra sobre la dinámica del N del suelo Esto fue confirmado además por Athmann y col. (2017) que evidenció un efecto
puede variar según la especie considerada ( Clause et al., 2014; Gro ff man et al., positivo de raíz y lombriz de tierra ( L. terrestris)
2015 ), se han observado consistentemente aumentos en el N mineral en los moldes los bioporos, en comparación con el suelo a granel, sobre la actividad de varias enzimas
de lombrices de los diferentes grupos funcionales ( Decaëns y col., 1999; Aira y col., involucradas en el ciclo del C y N, lo que resulta en un aumento en la movilización de
2005; Cláusula et al., 2014 ). Las concentraciones de N mineral se han medido como nutrientes. Estos hallazgos señalan un efecto de interacción positivo sobre la
5 veces en moldes de P. corethrurus en comparación con los del suelo circundante ( Lavelle
mineralización de nutrientes a nivel de la drilosfera y la rizosfera, dos puntos críticos de
y col., 1992 ). Incrementos de 31 y actividad microbiana en el suelo. Como lo destacó recientemente Bray y col. (2019) ,
existe un efecto estimulante de las lombrices de tierra y otra macrofauna del suelo en las
4% en suelo NO - 3 - N y NH + 4- N, respectivamente, también han sido comunidades microbianas de la rizosfera y en los procesos mediados por microbios,
observado en suelos con presencia de A. caliginosa ( McDaniel et al., 2013 ). El particularmente en la Nmineralización y la formación de MOS.
epigeico E. fetida también mejoró la mineralización de N orgánico en la rizosfera de Phormium
tenax, una perenne lilacea de Nueva Zelanda ( Zhong et al., 2017 ). El efecto positivo
general de las lombrices de tierra sobre la mineralización de C y N en la rizosfera fue La mejora de la mineralización de C y N por la microbiota asociada a las
demostrado por Wu y col. (2017) quien demostró eso P. corethrurus Afectó los lombrices de tierra está mediada por una actividad enzimática creciente. Algunos de
procesos de C y N y la comunidad microbiana del suelo en las parcelas donde había los taxones bacterianos que pueden ser promovidos por las lombrices de tierra,
plantas vivas, en contraste con las parcelas donde se usaron plantas artificiales como Pseudomonas spp., se han asociado con la producción de enzimas
como controles. involucradas en la degradación de moléculas orgánicas complejas, lo que podría
favorecer

CUADRO 1 | Las lombrices de tierra interactúan con los hongos micorrízicos
Además de las bacterias del suelo, los hongos son organismos clave en la dinámica de la biogeoquímica del suelo y su efecto final sobre el crecimiento de las plantas. A diferencia de las bacterias, hay mucha menos información
disponible sobre sus interacciones con las lombrices de tierra y el resultado de estas interacciones. La mayor parte de la atención, si no toda, en las interacciones hongos-lombrices de tierra se ha centrado en los hongos
micorrízicos arbusculares. De manera similar a la interacción con las bacterias, se ha encontrado que las interacciones entre las lombrices de tierra y los hongos micorrízicos, en particular los hongos micorrízicos arbusculares,
modifican la química del suelo ( Zhang et al., 2016, 2018 ) y disponibilidad de nutrientes del suelo ( Milleret y col., 2009; Xiang y Li, 2014 ) y, de importancia crítica, la absorción de nutrientes por las plantas ( Milleret y col., 2009; Li y
col., 2012, 2013a, b; Aghababaei et al., 2014 ) y la composición y abundancia de la comunidad fúngica ( Gormsen y col., 2004; Dempsey y col., 2013; Cao et al., 2015a, b, c, 2016, 2018; Zhang et al., 2016 ). Aunque la comprensión
de las interacciones entre las lombrices de tierra y los hongos micorrízicos no ha sido el enfoque principal de la mayoría de los trabajos publicados, existe una cantidad considerable de datos que nos permiten obtener algunas ideas
sobre estas interacciones y sus efectos sinérgicos en el rendimiento de las plantas ( Wurst y col., 2004; Yu y col., 2005; Zaller et al., 2011; Li y col., 2013b ).
El interés científico en las interacciones entre las lombrices de tierra y los hongos micorrízicos se remonta a casi 30 años y abordó la cuestión fundamental de cómo la actividad trófica de las lombrices de tierra afecta la disponibilidad
de unidades infecciosas de los hongos micorrízicos. Si bien todos los estudios se centraron en la abundancia de esporas de hongos micorrízicos en los moldes de lombrices de tierra encontraron un efecto de concentración, la densidad de
las esporas en los moldes fue en promedio un 66% más alta que en el suelo circundante no procesado por lombrices de tierra ( Gange, 1993; Harinikumar y Bagyaraj, 1994; Lee y col., 1996 ) y permaneció viable hasta por un año ( Reddell
y España, 1991 ). Otra investigación no encontró ningún efecto de las lombrices de tierra en la dispersión eficaz de las unidades infecciosas de los hongos micorrízicos ( Pattinson y col., 1997 ). Sin embargo, cabe señalar que la única
investigación sobre la dispersión de unidades infecciosas micorrízicas por lombrices de tierra utilizó una especie diferente de lombriz de tierra (la endogeica A. trapezoides) en comparación con los muchos estudios en los que se midió la
concentración de las esporas en los cilindros de diferentes especies (el anecic L. terrestris y el endogeico P. corethrurus, Ochochaetona phillotti, y
Lampito mauritii). Como se ha informado una variación considerable entre las especies de lombrices de tierra en su capacidad para concentrar unidades infecciosas de hongos micorrízicos, la falta de apoyo a la capacidad de las lombrices de tierra para
dispersar las unidades infecciosas de los hongos micorrízicos debe tomarse con precaución hasta que se realicen más investigaciones que incluyan los tres hongos funcionales. Se llevan a cabo grupos de lombrices de tierra (anecicas, endogeicas y
epigeicas)
Más del 60% de los casos revisados informaron que las actividades de las lombrices de tierra mejoraron la colonización de las raíces por hongos micorrízicos, mientras que el 25% informó una reducción en la colonización de las raíces. Vale
la pena señalar que mientras que para las lombrices de tierra anécicas y epigeicas, la proporción de efectos positivos a negativos y neutros sobre la colonización de raíces por hongos micorrízicos fue de 3: 1 y 4: 1, respectivamente, para las
especies endogeicas esto se invirtió a 1: 2 proporción. Los mecanismos que pueden afectar de manera diferencial la colonización de raíces por hongos micorrízicos cuando interactúan con lombrices de tierra anécicas / epigeicas y endogeicas
son poco conocidas. La perforación por lombrices de tierra puede dañar las redes de hifas y las raíces finas de las plantas ( Gange y Brown, 2002; McLean y col., 2006 ). La perforación horizontal de especies endógenas puede causar una
alteración más extensa del micelio extraradical en comparación con la excavación vertical de especies anécicas y esto puede afectar la capacidad de los hongos para colonizar las raíces. Los depósitos de yeso en la superficie del suelo
realizados por especies epigeicas y anécicas pueden favorecer la dispersión de unidades infecciosas micorrízicas y esto a su vez puede favorecer la colonización de raíces. La investigación única que abordó la cuestión de las lombrices de tierra
como agentes de dispersión de unidades infecciosas micorrízicas arrojó resultados negativos y concordantemente se llevó a cabo con especies endógenas, que con frecuencia se informa que disminuyen la colonización de las raíces por hongos
micorrízicos. Una explicación probable es que los hongos a menudo se consideran alimento para las lombrices de tierra ( Curry y Schmidt, 2007; Shan et al., 2013 ). No existen datos sobre la eficacia de las especies anécicas y epigeicas en la
dispersión de propágulos infecciosos de hongos micorrízicos. Por tanto, es necesario un estudio comparativo de lombrices de tierra con diferentes ecologías como agentes dispersantes de unidades infecciosas micorrízicas. Además, las
lombrices de tierra pueden favorecer indirectamente la colonización de las raíces por hongos micorrízicos al promover grupos particulares de microorganismos del suelo que pueden cooperar con los hongos micorrízicos ( Zhang et al., 2016 ). Si
las lombrices de tierra de diferentes comportamientos podrían favorecer la proliferación de grupos microbianos particulares que a su vez faciliten la interacción entre hongos micorrízicos y raíces de plantas es un área totalmente inexplorada,
aunque algunos esfuerzos reportan cambios correlativos de bacterias Gram positivas junto con hongos micorrízicos ( Dempsey et al., 2013 ).
Un gran inconveniente en la investigación de la interacción entre las lombrices de tierra y los hongos micorrízicos es que solo se han utilizado unas pocas especies de hongos.
en la experimentación Rhizophagus intraradices, Rhizophagus irregularis, Funneliformis mosseae, Glomus geosporum, Glomus caledoniun, Glomus etunicatum,
Claroideoglomus claroideum, y Acaulospora sp.), todos de las Glomeraceae. Esto significa que nuestra comprensión de estas interacciones es bastante parcial y se deben hacer esfuerzos para comprender la dinámica de estas
interacciones con una gama más amplia de especies de hongos de diferentes familias, ya que se sabe que existen marcadas diferencias en las tasas de colonización, crecimiento de micelio extrarradical y capacidad para trasladar
los nutrientes del suelo a sus plantas hospedantes. Sorprendentemente, no tenemos conocimiento de ningún estudio que documente el papel de las lombrices de tierra como impulsores potenciales de la composición y estructura
de las comunidades de micorrizas. Los experimentos simples en macetas y mesocosmos con una composición inicial conocida de comunidades de micorrizas agregadas con y sin lombrices de tierra ayudarán a avanzar en este
campo.
Descomposición de SOM ( Bertrand et al., 2015; Fjøsne et al., 2018 ). Las enzimas producidas ( Domínguez et al., 2004 ). Algunos autores, sin embargo, no detectaron ningún efecto de las
por la microbiota asociada a las lombrices de tierra son lombrices de tierra sobre el N potencialmente mineralizable ( Fonte y Six, 2010 ) o, por el
también responsable de los aumentos reportados en el NO en el suelo -
3- Ny contrario, evidenció una disminución en la mineralización de N por las lombrices de tierra ( Gro
NH +4 - N en presencia de lombrices de tierra. Por ejemplo, la actividad ff man et al., 2015 ), probablemente debido a un aumento en la inmovilización microbiana que
de la enzima del suelo β- Se ha demostrado que la N-acetilglucosaminidasa se causó que el N total del suelo disminuya en 90 g N m - 2 en presencia del epigeico
promueve en presencia de P. corethrurus, Cual resulto
en "NH + 4 - N hotspots ”a los que puede acceder arbuscular L. rubellus. Una posible explicación propuesta por varios autores es que el N
los hongos micorrízicos Recuadro 1), proporcionando beneficios para el crecimiento de las mineralizado por las lombrices de tierra y sus microorganismos asociados podría ser
plantas ( He et al., 2018 ). También se observaron aumentos en la actividad de la fenol utilizado más fácilmente por las plantas, enmascarando así un aumento en las
oxidasa y glucosidasa por las lombrices de tierra y otros macrovertebrados en la rizosfera concentraciones de N disponible en el suelo ( Pashanasi y col., 1996; González y Zou,
de Festuca arundinacea 1999; Wu et al., 2017 ). De manera similar, se ha demostrado que la cantidad de fósforo
( Bray et al., 2019 ), y se atribuyeron a la ingestión de raíces finas y la estimulación de (P) fácilmente disponible se ve afectada por las lombrices de tierra, siendo los niveles de
la actividad microbiana durante el tránsito intestinal. P disponible más altos en los moldes ( Jiménez et al., 2003; Kuczak y col., 2006; Vos et
Se ha sugerido que la reducción de la inmovilización microbiana es otro impulsor de la al., 2014; Ros et al., 2017 ) o en bioporos formados por L. terrestris ( Athmann y col., 2017 )
mineralización mejorada de N por las lombrices de tierra. que en el suelo a granel.
que en última instancia puede conducir a un aumento de NO - 3- N lixiviación

FIGURA 6 | Frecuencia de informes de estudios: ( UN) cambios generales en los nutrientes del suelo cuando son procesados por lombrices de tierra de diferentes grupos funcionales, ( SEGUNDO) incrementos de carbono, nitrógeno y
fósforo en el suelo o sustratos cuando son procesados por lombrices de tierra de diferentes grupos funcionales, ( C) cambios generales en la comunidad microbiana del suelo cuando el suelo fue procesado por lombrices de tierra de
diferentes grupos funcionales y ( RE) concurrencia de datos que revelan cambios en la comunidad microbiana del suelo y en los nutrientes del suelo. Los valores porcentuales son relativos a cada barra. (+) y (-) indican cuando la frecuencia
de estudios es mayor o menor respectivamente a la esperada bajo la hipótesis nula: las posibilidades de detectar incrementos de nutrientes son independientes del grupo funcional de las lombrices de tierra. Los datos se obtuvieron de 40
publicaciones revisadas por pares recuperadas después de una búsqueda realizada con las palabras: "lombrices de tierra", "comunidades microbianas del suelo", "nitrógeno", "fósforo" y "ciclo de nutrientes" en la Web of Science de 2003 a
2018. . En Figura 6B solo se tuvo en cuenta el 70% de los estudios ya que solo se consideraron aumentos de nutrientes.
Concentraciones de P extraíble con agua en moldes de lombrices anécicas L. terrestris se ha ingestión o en los moldes de lombrices de tierra, aunque la magnitud del aumento en el P
informado que son de 30 a 1000 veces más grandes que las que se encuentran en el suelo a disponible puede diferir dependiendo de los grupos funcionales de las lombrices de tierra ( Wan
granel ( Ros et al., 2017 ). Estos "puntos calientes de P" inducidos por las lombrices de tierra y Wong, 2004; Bernard y col., 2012; Vos et al., 2014 ).
dependen de las especies de lombrices de tierra y se ha demostrado que son más grandes
para los epigeicos. L. rubellus que por el anecico L. terrestris o el endogeico A. caliginosa ( Vos Nuestra síntesis de la literatura de los últimos 15 años reveló que las lombrices de
et al., 2014 ). La influencia de las lombrices de tierra en el P disponible es particularmente tierra endógenas y anécicas indujeron un aumento de los nutrientes del suelo en
relevante en la rizosfera, donde las lombrices de tierra pueden interactuar con hongos alrededor del 70% de los estudios consultados; Las lombrices de tierra epigeicas, sin
micorrízicos arbusculares para mejorar la solubilidad del P y transferirlo a la planta ( Milleret y embargo, solo indujeron un aumento en los nutrientes del suelo en el 43% de los estudios
col., 2009; Cao et al., 2015a ) ( Recuadro 1). Se ha informado que el P disponible en el suelo reportados ( Figura 6A). Al analizar los efectos de los diferentes grupos funcionales de las
aumenta en presencia de la lombriz endógena P. corethrurus lombrices de tierra sobre determinados nutrientes (C, N y P), surgieron más diferencias.
Se informó que las lombrices de tierra epigeicas aumentan los niveles de P en el suelo o
sustrato en estudio con más frecuencia de lo esperado bajo la hipótesis nula, mientras
( Lopez-Hernandez et al., 1993; Chapuis-Lardy y col., 1998; Patron et al., 1999 ), o que las endogénicas se asociaron con aumentos de N en el suelo con mayor frecuencia.
de epigeic E. fetida ( Cao et al., 2015a ), que se ha relacionado con la actividad
microbiana mejorada durante el suelo

que los otros dos grupos de lombrices de tierra ( Figura 6B). Cabe señalar que los aumentos demostrado que reduce N 2 Emisiones de O cuando se asocian con bacterias rizobianas, muy
notificados en los nutrientes del suelo por las lombrices de tierra rara vez se relacionaron con probablemente debido a las condiciones aeróbicas creadas por
cambios en la comunidad microbiana del suelo ( Figuras 6C, D); Además, cuando se excavación, que son perjudiciales para la desnitri fi cación ( Kim et al., 2017 ). Estos
investigaron los cambios en las comunidades microbianas inducidos por las lombrices de hallazgos contrastantes pueden deberse a los diferentes entornos experimentales que
tierra, la mayoría de los estudios (82%) no informaron cambios asociados en el contenido de se implementaron para estudiar el efecto
nutrientes del suelo ( Figura 6D). Considerando los grupos funcionales de los filos de lombrices de tierra en N 2 O emisiones. Lubbers y col. (2013) por ejemplo, realizó un
bacterianos promovidos por las lombrices de tierra (principalmente Proteobacteria, metanálisis que muestra que las lombrices de tierra
Actinobacteria, Firmicutes y Acidobacteria), se espera que los cambios observados en la aumentar las emisiones de GEI, en los que la mayoría de los estudios de referencia se
disponibilidad de nutrientes asociados a las lombrices de tierra sean al menos en parte basan en montajes experimentales muy breves y simplificados, en los que no hay plantas
causados por la actividad metabólica de las bacterias más que por efectos directos de las para absorber el N mineralizado, que
lombrices de tierra. Esto requiere más estudios que integren los efectos de las lombrices de de hecho podría favorecer la emisión de N 2 O. Complexi fi cación de configuraciones
tierra en las comunidades microbianas del suelo a nivel taxonómico y funcional, para experimentales hacia una integración de complejos
desentrañar el vínculo entre la diversidad microbiana y las funciones del ecosistema. Por lo tanto, se requieren interacciones entre plantas, macrofauna y
microorganismos para dilucidar si la presencia de lombrices de tierra aumenta o
disminuye la emisión de GEI a largo plazo.
También se ha informado que otros procesos microbianos se ven afectados
positivamente por las lombrices de tierra. Los genes funcionales asociados con el
metabolismo de carbohidratos y lípidos, las vías biosintéticas, los procesos de
Las lombrices de tierra afectan los genes funcionales microbianos traducción, reducción-oxidación y proliferación celular eran más abundantes en el suelo
involucrados en el ciclo de nutrientes cuando P. corethrurus
La influencia de las lombrices de tierra en el ciclo de nutrientes no se limita a su impacto en era presente ( Braga et al., 2016 ). La introducción de P. corethrurus También promovió
la mineralización de la MOS a través de un efecto de cebado inducido. Varios estudios funciones microbianas asociadas con la simbiosis planta-microbio en la rizosfera de la caña
también han demostrado un efecto directo sobre la expresión de genes bacterianos de azúcar, como la colonización de células vegetales por bacterias fijadoras de N o la
implicados en el ciclo N. Las transformaciones del N del suelo y, por tanto, la fertilidad del regulación del crecimiento de las plantas ( Braga et al., 2016 ). Finalmente, a pesar del efecto
suelo, a menudo se han investigado mediante el estudio de genes funcionales microbianos, reportado de las lombrices de tierra sobre la movilización de P, hasta donde sabemos,
que enfatizan su importancia como marcadores genéticos funcionales ( Hosseini Bai et al., ningún estudio ha investigado cómo las lombrices de tierra pueden alterar los genes
2015; Ribbons et al., 2018 ). funcionales microbianos asociados con el ciclo P.
Generalmente, la presencia de lombrices de tierra se ha asociado con un aumento

de la desnitri fi cación. La presencia de lo endogeico
P. corethrurus Se demostró que aumenta la abundancia de genes funcionales EL IMPACTO DE LAS GOMAS DE TIERRA EN LAS MOLÉCULAS DE SEÑAL
bacterianos relacionados con la desnitri fi cación ( nirK y nosZ) en el suelo y en la QUE PROMUEVEN EL CRECIMIENTO DE LAS PLANTAS
rizosfera ( Chapuis-Lardy et al., 2010; Braga et al., 2016 ). Hallazgos similares fueron
encontrados por Nebert y col. (2011) para el epigeico L. rubellus. La expresión de la nosZ
Se sabe que los efectos positivos de las lombrices de tierra sobre el crecimiento y
gen, que codifica el óxido nitroso (N 2 O) reductasa, rendimiento de las plantas están relacionados con la mejora de las variables físico-químicas
está directamente relacionado con la cantidad de N 2 O, un importante gas de efecto del suelo, ya que las lombrices de tierra facilitan la penetración de las raíces en el suelo, la
invernadero (GEI) del que se cree que las lombrices de tierra absorción de nutrientes y el intercambio de gases ( Figura 1, flecha 1). Recientemente,
ser promotores de Menezes et al., 2018 ). Un aumento en la abundancia de nosZ gen estos efectos positivos también se han atribuido a la microbiota del suelo ( Figura 1, flechas
en presencia de lombrices de tierra puede indicar la presencia de comunidades 2a y 2b), mediante la activación de microorganismos productores de moléculas señal.
bacterianas desnitrificantes más grandes ( Reverchon et al., 2015 ), que se sabe que
están influenciados por la cantidad y composición de compuestos orgánicos
resultantes de la descomposición de residuos orgánicos ( Kandeler y col., 2006 ). Las A pesar de toda la literatura que documenta la co-ocurrencia entre los cambios en el
lombrices de tierra y su microbiota asociada, al promover la descomposición de la ciclo del N por las lombrices de tierra y su efecto positivo en el crecimiento de las plantas ( Van
MOS, podrían crear condiciones de suelo que sean capaces de sustentar Groenigen y col., 2014 ), algunos estudios sugieren que una mayor mineralización de
comunidades desnitrificadoras más abundantes. nutrientes no es suficiente para explicar el efecto de las lombrices de tierra en el
crecimiento de las plantas por sí mismas ( Blouin y col., 2006; Laossi y col., 2010 ). Existen
Horn y col. (2003, 2006) indicó que el intestino de la lombriz de tierra es un otros mecanismos concomitantes, especialmente la emisión de moléculas señal (SM) en
microambiente ideal para N 2 Bacterias productoras de O y que los desnitrificantes intestinales son presencia de lombrices de tierra, que están involucradas en el efecto de las lombrices de
probablemente derivados del suelo. Sin embargo, aumentos en tierra sobre el crecimiento de las plantas ( PugaFreitas et al., 2012b ) y ayuda a explicar los
norte 2 O emisiones y en la abundancia del gen nosZ parecen depender de la especie, efectos positivos de las lombrices de tierra. Los SM son moléculas con fuertes efectos
ya que ningún efecto de la endogeic A. caliginosa sobre la fisiología vegetal a pesar de su presencia a baja concentración y generalmente se
fue detectado en genes de desnitrificación ( Nebert et al., 2011 ). Esto también es asocian con cambios cualitativos. Por ejemplo, los SM son los principales factores que
consistente con los resultados de Depkat-Jakob y col. (2010) quien encontró eso nosZ- que impulsan el desarrollo y la inmunidad de las plantas ( Taiz y Zeiger, 2010 ). A su vez, estos
contienen taxones no fueron estimulados uniformemente en las entrañas de gusanos de cambios cualitativos pueden inducir
diferentes gremios de alimentación. Por otro lado, la lombriz anécica Maoridrilus
transalpinus fue

cambios cuantitativos (por ejemplo, crecimiento). Es importante notar que el SM difiere de los o sus yesos. Los enfoques transcriptómicos también podrían ayudar a desentrañar el impacto
nutrientes que son constitutivos de la biomasa, generalmente presentes en concentraciones mediado por microbios de las lombrices de tierra en el crecimiento de las plantas ( Puga-Freitas
relativamente altas y principalmente responsables de los cambios cuantitativos. et al., 2012b ). Además, considerando la creciente información disponible sobre las
comunidades microbianas asociadas a las lombrices de tierra, es necesario realizar una
Está ampliamente aceptado que los SM no son producidos exclusivamente por investigación más sistemática sobre la MS producida por los microorganismos que se detectan
plantas. También son producidos por casi todos los organismos del suelo, incluida la en los tractos digestivos de las lombrices de tierra, los cilindros y los túneles.
fauna y los microorganismos del suelo ( Brito-Vega y Espinosa-Victoria, 2009;
Puga-Freitas y Blouin, 2015 ). En el SM se incluyen múltiples compuestos orgánicos, Pseudomonas spp., por ejemplo, se han detectado en el intestino de
como azúcares, ácidos orgánicos y vitaminas; Estos compuestos a menudo están E. fetida ( Pathma y Sakthivel, 2013 ). Ya que Pseudomonas spp. se ha demostrado con frecuencia que
involucrados en el inicio de vías de señalización que conducen a la producción de emiten SM que pueden promover el crecimiento de las plantas, por ejemplo, a través de una inducción
fitohormonas (auxinas, giberelinas, citoquininas, etileno y ácido abscísico), así como de la resistencia de las plantas a los patógenos ( Bloemberg y Lugtenberg, 2001; Pieterse et al., 2009;
metabolitos secundarios o compuestos volátiles que activan el sistema inmunológico González et al., 2017 ); La combinación de la secuenciación de próxima generación con herramientas
de la planta o regulan su crecimiento y desarrollo. Hasta la fecha, no está claro si la metabolómicas de última generación puede ayudar a comprender el efecto conjunto de la lombriz de
fauna del suelo es capaz de producir estos SM por sí misma o si activa los tierra y la PGPB en el crecimiento de las plantas.
microorganismos que los producen. Sin embargo, Puga-Freitas y col. (2012a) reveló
que los microorganismos cultivables extraídos de suelos trabajados con lombrices de Con respecto a la respuesta de las plantas al SM en presencia de lombrices de
tierra producían más ácido indol acético (IAA) (+ 46%) en comparación con un suelo tierra, se han realizado muchas observaciones del "efecto similar a las hormonas" con
de control sin lombrices de tierra, lo que apoya la segunda hipótesis de una referencia al vermicompost, por ejemplo, aumento del crecimiento y rendimiento,
estimulación de bacterias (probablemente Bacterias Promotoras del Crecimiento de las desarrollo de flores y frutos, y otros procesos relacionados con la tolerancia a los y
Plantas, o PGPB) por lombrices de tierra. tensiones abióticas Tabla 1). En general, E. fetida, A. caliginosa y A. rosea
son las especies de lombrices de tierra que han presentado mayores efectos positivos
en plantas, lo cual se ha atribuido a la presencia de IAA, ACC y ácidos húmicos
Se ha informado que los ácidos húmicos, IAA, aminociclopropano-1-carboxilato producidos por sus bacterias asociadas. Los ácidos húmicos son SM extraídos del
(ACC), así como moléculas tentativamente identificadas como auxinas y etileno, se vermicompost producido a partir del estiércol de ganado que también mejoraron el
producen en presencia de lombrices de tierra, utilizando métodos indirectos como la crecimiento de las raíces y el número de sitios de emergencia lateral de las raíces en las
colorimetría. En muchos casos, su presencia se ha deducido de observaciones en plántulas de maíz ( Zea mays); También se demostró que estas moléculas son
plantas que son similares a los resultados observados en presencia de la aplicación responsables de la estimulación de la actividad H + ATPasa de la membrana plasmática
exógena de SM. Sin embargo, evidencia reciente muestra que las SM han sido ( Canellas et al., 2002 ). Quaggiotti y col. (2004)
identificadas inequívocamente por un sistema de cromatografía líquida de ultra alta
resolución (UPLC) de fase inversa acoplado a un analizador de espectrometría de reportaron una acumulación de transcripciones de genes H + -ATPasa en las raíces y un
masas de triple cuadrupolo, lo que permitió determinar la presencia de jasmonic aumento de transcripciones de genes transportadores de nitrato en los brotes de plantas
(JA), salicílico (SA ), y ácido abscísico (ABA) en vermicompost de expuestas a sustancias húmicas productoras de lombrices. Usando un enfoque
transcriptómico para el cribado de la expresión génica en Arabidopsis thaliana, Puga-Freitas
y col. (2012b) encontraron una acumulación de transcripciones de 57 genes, la mayoría de
E. fetida ( Hernández, 2019 ). Sin embargo, la participación de los los cuales se sabe que son inducidos por la aplicación de hormonas exógenas o inductores
microorganismos en la secreción de estas moléculas no fue dilucidada con la microbianos. También mostraron la reversión del fenotipo enano de un A. thaliana mutante
excepción de Pathma y Sakthivel (2013) para el transporte de IAA en presencia de lombrices de tierra, lo que sugiere que las
quién identificó bacterias de E. fetida yesos. La mayoría de los estudios que investigan la lombrices de tierra compensaban el bajo nivel de auxina en las células de la raíz
composición química de SM en los moldes de lombrices de tierra se realizaron en lombrices produciendo compuestos similares a las auxinas en el suelo, que podían penetrar las
de tierra epigeicas, particularmente en raíces de las plantas ( Puga-Freitas et al., 2012b ). Se podrían desarrollar estudios
E. fetida, mientras que un solo artículo estudió las especies endogeicas transcriptómicos y exploración de vías de señalización de plantas utilizando mutantes para
Aporrectodea caliginosa ( sinónimo Nicodrilus caliginosus) y diferentes etapas del desarrollo de las plantas para caracterizar mejor la respuesta de las
Aporrectodea rosea sinónimo Allolobophora rosea). Finalmente, todos los estudios se plantas a la presencia de lombrices de tierra.
han relacionado únicamente con los moldes de lombrices de tierra ( Tabla 1). Hasta el
momento, no existen publicaciones que confirmen el aislamiento y cuanti fi cación
inequívoca de compuestos como auxinas o giberelinas y la identidad de los
microorganismos asociados a estas moléculas. Solo dos estudios, con un intervalo de Se ha planteado la hipótesis de que la actividad de las lombrices de tierra tiene un
17 años ( Canellas et al., 2002 y Hernández, 2019 ), proporcionó una identificación impacto positivo en el crecimiento de las plantas a través del SM liberado en el suelo. Sin
inequívoca de SM (ácidos húmicos con ABA, SA y JA). embargo, la literatura se compone de muchos "capítulos" (informados en Tabla 1) dependiendo
de cambios en la comunidad microbiana del suelo, un aumento o disminución de SM o
modi fi caciones en el desarrollo o inmunidad de las plantas. Esto se debe principalmente a
A la luz de la nueva era de la tecnología para el análisis y cuantificación de la gran cantidad de conocimientos científicos necesarios en química del suelo,
moléculas orgánicas, se abre un nuevo panorama para comprender “el universo de la microbiología, fisiología vegetal y ecología del suelo. Por tanto, hoy en día no existe un
diversidad de moléculas” del suelo. Se requiere más investigación para dilucidar los único estudio que integre todos los capítulos en una historia completa.
métodos de extracción más eficientes y la identificación de estas moléculas en las
lombrices de tierra.

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CONCLUSIONES su interacción directa con las plantas ( Recuadro 1). Por otro lado, los hongos saprotróficos,
como muchas bacterias, son impulsores clave de la biogeoquímica del suelo, pero sus
Se sabe que las lombrices de tierra desempeñan un papel fundamental en los funciones se han descuidado en gran medida, especialmente en sus interacciones sinérgicas
procesos ecológicos, mediante la mejora de la estructura del suelo, el ciclo de o antagonistas con las lombrices de tierra.
nutrientes y el crecimiento de las plantas. La evidencia también muestra que las
lombrices de tierra contribuyen a la estructuración de las comunidades microbianas Las lombrices de tierra promueven la mineralización de N y P y alteran los genes
del suelo, ya sea directamente a través de su ingestión o indirectamente a través de funcionales microbianos que modifican las funciones del suelo. Se necesita más información
un efecto de cebado resultante de un aumento de las sustancias lábiles disponibles. para comprender qué microorganismos y genes microbianos son activados por las lombrices
Sin embargo, pocas investigaciones han combinado datos sobre las interacciones de tierra, especialmente en el ciclo P.
entre lombrices y microorganismos con estudios sobre el ciclo de nutrientes del
suelo, especialmente sobre el ciclo de P, o la producción de moléculas de señal, lo Finalmente, las consecuencias de estos cambios inducidos por las lombrices de tierra
que nos impide comprender completamente los mecanismos subyacentes al efecto en el funcionamiento del suelo sobre el crecimiento de las plantas no pueden entenderse
de los puntos calientes microbianos en la drilosfera en el suelo. marcha. Nuestra completamente sin el estudio de la SM, producida por las lombrices de tierra o muy
hipótesis “el efecto de las lombrices de tierra sobre el ciclo de los nutrientes y el probablemente por los microorganismos creados por la actividad de las lombrices de tierra.
crecimiento de las plantas no es solo un efecto directo, sino que está principalmente Es necesario dilucidar la participación de taxones microbianos específicos en la secreción de
mediado indirectamente, estas moléculas y esto requiere un esfuerzo colaborativo de disciplinas como la
metabolómica, la microbiología, la transcriptómica y la bioquímica para identificar
inequívocamente el SM en las lombrices de tierra o en sus moldes.
Las lombrices de tierra influyen en la biomasa microbiana y la actividad en el suelo,

pero en la literatura se pueden encontrar resultados contrastantes con respecto a la Plagiar a Aristóteles, las lombrices de tierra son de hecho el intestino de la Tierra,
dirección de este efecto. Esto podría deberse a la naturaleza de la materia orgánica de con su microbiota específica, lo que nos lleva a una gran escala espacial y temporal.
la que se alimentan las lombrices de tierra, particularmente en el caso de las especies Este intestino es complejo de entender debido a su dinámica asociada con la
epigeicas o el sustrato en el que viven. Esto también podría estar relacionado con las actividad de las lombrices de tierra, otros organismos del suelo y las raíces de las
condiciones experimentales, ya que los efectos más variables sobre la abundancia plantas. Sin embargo, tenemos que considerar estos efectos complejos de las
microbiana se observaron en laboratorio. estudios y se observaron aumentos lombrices de tierra en las comunidades microbianas para comprender el efecto de las
constantes de la abundancia microbiana por especies endogénicas en el campo ( Figura lombrices de tierra en el ciclo de nutrientes y promover el crecimiento de las plantas, y
2). Sin embargo, el efecto sobre las comunidades microbianas es menor o neutral en última instancia, predecir las interacciones planta-suelo, especialmente si las
cuando la materia prima o el suelo del que se alimentan es rico en materia orgánica lombrices de tierra ingieren cientos o miles de toneladas de sustratos. o suelo por
asimilable independientemente del grupo funcional. No obstante, un resultado hectárea y por año.
recurrente de nuestra revisión es la relevancia de considerar la categoría ecológica de
las lombrices de tierra (epigeica, anécica o endogeica) para resaltar algunas tendencias
en el efecto de las lombrices de tierra en la estructura y función de las comunidades
microbianas. Por lo tanto, en los estudios de mesocosmos debe considerarse la
complementariedad del diseño experimental, con interacciones entre los grupos CONTRIBUCIONES DE AUTOR
ecológicos de las lombrices de tierra y la presencia de plantas, a fin de imitar mejor las
RM-S y RG realizaron el análisis de datos bibliométricos. FR, AD, JG-A,
condiciones naturales y evitar los artefactos experimentales.
MÁ-J, MB, RM-S, RG e IB contribuyeron con la redacción de diferentes
secciones. LV y CC dieron ideas para la estructura y las ilustraciones del
artículo y revisaron el manuscrito. MÁ-J y MB diseñaron y produjeron las
ilustraciones. MB dio sugerencias constructivas a lo largo del trabajo para
organizar el manuscrito. FR e IB coordinaron el trabajo e integraron y
Aunque todavía no hay claridad para comprender si las lombrices de tierra tienen
editaron las diferentes secciones de este artículo.
su propio microbioma intestinal o si provienen del suelo, la mayor parte de la
información dice que proviene del suelo. Sin embargo, podemos hacer hincapié en
algunos patrones generales: taxones como Flavobacterium, Actinobacteria, Firmicutes
y γ- Se informa constantemente que las proteobacterias son promovidas por el tránsito
intestinal y, por lo tanto, podrían constituir buenos indicadores para predecir el impacto EXPRESIONES DE GRATITUD
de las lombrices de tierra en los procesos del suelo. El uso cada vez mayor de
tecnologías de secuenciación de próxima generación (NGS) en el estudio de las Queremos agradecer al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por su
comunidades microbianas del suelo y su diversidad ayudará a refinar nuestra apoyo financiero (CONACYT, Proyecto
comprensión de cómo las lombrices de tierra pueden darles forma. También se 257819) y la beca otorgada a RM-S y MÁ-J. Agradecemos a Martín de los
necesita información fundamental sobre el papel de las lombrices de tierra como Santos por su ayuda para dar formato al documento ya Judy Shirley por
impulsores potenciales de la composición y estructura de las comunidades de hongos, revisar el idioma de este manuscrito. También nos gustaría agradecer a los
en particular los hongos micorrízicos debido a editores de este número por brindarnos la oportunidad de ser parte de él.

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Guevara, Villain y Barois. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia
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REVISIÓN SISTEMÁTICA

publicado: 07 de junio de 2019

Lombrices de tierra que aumentan la microbiota del

Regina M. Medina-Sauza 1 †, Marycruz Álvarez-Jiménez 2,3 †, Alix Delhal 4,

Estudios Moleculares Avanzados, Instituto de Ecología AC, Xalapa, México,

Agronomique pour le Développement (CIRAD), Montpellier, Francia

Instituto Severtsov de Ecología y

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Aunque la mayoría de los estudios se centran en el efecto de una especie de

A. caliginosa ( endogeic) se probaron juntos, y una disminución de la biomasa microbiana

Postma-Blaauw et al., 2006 ).

Devliegher y Verstraete (1997) mostró que el número de UFC en la capa

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et al., 2017 ) y en moldes de L. rubellus

( Furlong y col., 2002 ). Esta disminución en la diversidad microbiana después de la ingestión

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Las lombrices de tierra son descomponedoras que se alimentan de materia orgánica,

se enriquecieron con Actinobacteria en pila de compost (restos vegetales) mientras nutrientes.

que se enriquecieron con Firmicutes en planta de lombricultura a gran escala (estiércol

observaron consistentemente aumentos en Cryocrescens de Kluyvera y Mineralización en el suelo

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CUADRO 1 | Las lombrices de tierra interactúan con los hongos micorrízicos

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Generalmente, la presencia de lombrices de tierra se ha asociado con un aumento

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norte (MI entonces soy lin E en R dU th tu yo

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Las lombrices de tierra influyen en la biomasa microbiana y la actividad en el suelo,

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propiedades fisicoquímicas de un suelo tropical durante el tránsito a través Pontoscolex corethrurus

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