La evolución de la coloración y la toxicidad en la familia de las ranas venenosas
(Dendrobatidae)
Kyle Summers * y Mark E. Clough
Departamento de Biología, Universidad de Carolina del Este, Greenville, NC 27858
Comunicado por Richard D. Alexander, Universidad de Michigan, Ann Arbor, MI, 19 de marzo de 2001 (recibido para revisión el 18 de febrero de 2000)
Las ranas venenosas (familia Dendrobatidae) son anfibios anuros terrestres que
muestran una amplia gama de coloración y toxicidad. Por lo general, se ha considerado
que estas ranas son aposemáticas, pero se han realizado relativamente pocas
investigaciones para probar las predicciones de esta hipótesis. Aquí usamos un enfoque
comparativo para probar una predicción de la hipótesis del aposematismo: que la
coloración evolucionará junto con la toxicidad. Recientemente, desarrollamos una
hipótesis filogenética de las relaciones evolutivas entre especies representativas de
ranas venenosas, utilizando secuencias de tres regiones de ADN mitocondrial. En
nuestro análisis, utilizamos esa filogenia basada en ADN y el análisis comparativo de
contrastes independientes para investigar la correlación entre la coloración y la
toxicidad en la familia de las ranas venenosas (Dendrobatidae). La información sobre la
toxicidad de diferentes especies se obtuvo de la literatura. Se utilizaron dos medidas
diferentes del brillo y la extensión de la coloración. ( yo) Se pidió a veinticuatro
observadores humanos que clasificaran diferentes fotos de cada especie diferente en el
análisis en términos de contraste con un fondo lleno de hojas. ( ii) Se escanearon
fotografías en color de cada especie en una computadora y se utilizó un programa de
computadora para obtener una medida del contraste de los colores de cada especie en
relación con un fondo lleno de hojas. Los análisis comparativos de los resultados se
llevaron a cabo con dos modelos diferentes de evolución del carácter: cambio gradual,
con longitudes de rama proporcionales a la cantidad de cambio genético, y cambio de
puntuación, con todos los cambios asociados con eventos de especiación. El análisis
comparativo mediante el método o el modelo indicó una correlación significativa entre la
evolución de la toxicidad y la coloración en esta familia. Estos resultados son
consistentes con la hipótesis de que la coloración en este grupo es aposemática.
aposematismo tu filogenia tu anfibio
UNA
Funciones de apariencia (particularmente coloración) para publicitar
El posematismo (coloración de advertencia) ocurre cuando llama la atención.
la falta de rentabilidad (desagradable, toxicidad o capacidad de resistir o escapar de la
depredación) para los depredadores (1). La evolución del aposematismo ha sido objeto de
un debate considerable (2, 3). Se han propuesto varios factores selectivos para favorecer
el aposematismo, incluida la selección de parentesco (4), la selección individual (5) y la
selección genética ultraegoísta (6).
Los modelos teóricos de la evolución del aposematismo predicen que la coloración
conspicua se correlacionará con la falta de rentabilidad a lo largo del tiempo evolutivo
(1, 7). Esta correlación evolutiva debe reflejarse en la variación entre especies: las
especies no lucrativas tenderán a tener colores más brillantes que las especies
rentables, ceteris paribus 8). Los estudios de una variedad de organismos han
señalado una correlación entre las medidas de falta de rentabilidad (como la falta de
sabor o la toxicidad) y la coloración brillante como evidencia de aposematismo [por
ejemplo, insectos (8), aves (9), anfibios (10) y reptiles ( 11)].
Desafortunadamente, muchas de las investigaciones previas de la correlación
entre coloración y sabor desagradable no controlaron las afinidades filogenéticas
entre los taxones comparados. Las relaciones filogenéticas pueden sesgar
profundamente la correlación entre caracteres en los análisis comparativos y
deben controlarse con métodos específicos (12). Recientemente, los estudios de
aposematismo han comenzado a utilizar este tipo de comparativas
www.pnas.org y cgi y doi y 10.1073 y pnas.101134898
métodos (12, 13). Aquí presentamos un análisis comparativo de la evolución de la
coloración y la toxicidad en la familia de las ranas venenosas (Dendrobatidae) mediante
el uso de una hipótesis recientemente derivada de relaciones evolutivas basadas en la
variación de la secuencia del mtDNA (14).
Las ranas venenosas son probablemente más conocidas por la coloración brillante y la
extrema toxicidad que caracteriza a algunas especies de esta familia (15). Los
dendrobátidos producen algunos de los venenos alcaloides más tóxicos conocidos (16).
Los experimentos con ratones indican que cantidades diminutas de muchas de estas
toxinas son letales para los vertebrados si ingresan al torrente sanguíneo (17, 18). Los
experimentos con depredadores de vertebrados e invertebrados han demostrado la
desagradabilidad de las especies tóxicas de Dendrobates y
Filobatos ( 18, 19).
EVOLUCIÓN
Estos estudios sugieren que la coloración brillante de las dendrobatidas tóxicas
cumple una función aposemática, es decir, sirve como coloración de advertencia en
interacciones con depredadores potenciales (15). Sin embargo, esta hipótesis no ha
sido probada experimentalmente ni con métodos comparativos modernos. La
hipótesis de que la evolución de mayor toxicidad selecciona la evolución de una
coloración más brillante y más extensa predice que la evolución de estas dos
características estará correlacionada (8). La correlación entre la evolución de la
toxicidad y la coloración entre especies se puede probar mediante un análisis de
contrastes independientes, un método que controla el efecto de las afinidades
filogenéticas en el análisis comparativo de caracteres cuantitativos (20).
La diversidad de coloración y toxicidad de las dendrobátidas hace factible un
acercamiento comparativo a esta hipótesis, dada una filogenia adecuada para
este grupo. Se cree que la familia Dendrobatidae es monofilética (21), y las
dendrobátidas tóxicas forman un clado monofilético dentro de la familia (22-24).
Myers (25) clasificó las dendrobátidas tóxicas en cuatro géneros: Phyllobates,
Dendrobates, Epipedobates, y Minyobates. Dendrobates y
Filobatos fueron diagnosticados como taxones hermanos basados en la presencia
compartida de una clase única de toxinas alcaloides (indolizidinas disustituidas en 3,5),
pérdida compartida de amplexo cefálico durante el apareamiento y pérdida completa de la
raya lateral oblicua primitiva (25). Los análisis recientes (14) de la divergencia de la
secuencia del mtDNA entre especies dentro de la familia Dendrobatidae han
proporcionado una hipótesis más detallada de las relaciones filogenéticas entre especies
representativas de Alobates, Epipedobates, Minyobates, Phyllobates, y Dendrobates ( Figura
1).
El objetivo de este estudio fue utilizar la hipótesis de las relaciones evolutivas
producidas por el análisis filogenético de los datos de la secuencia de ADNmt y el
análisis comparativo de contrastes independientes (20) para investigar la relación
entre la toxicidad y la coloración en Dendrobatidae en un contexto filogenético. Este
método nos permite desenredar las asociaciones entre estos rasgos que son
causados por ancestros compartidos de aquellos que son causados por el cambio
evolutivo en tándem (20).
* A quién deben dirigirse las solicitudes de reimpresión. Correo electrónico: summersk@mail.ecu.edu.
Los costos de publicación de este artículo fueron sufragados en parte por el pago del cargo por página. Por lo tanto, este
artículo debe estar marcado como “ anuncio ”De acuerdo con 18 USC §1734 únicamente para indicar este hecho.
PNAS tu 22 de mayo de 2001 tu vol. 98 tu No. 11 tu 6227–6232
Figura 1. Hipótesis de relaciones filogenéticas entre especies representativas en Dendrobatidae, basada en secuencias de ADNmt del citocromo segundo, 12S rRNA y regiones génicas de rRNA 16S (14). La figura
muestra las relaciones entre 21 especies para las que se disponía de datos sobre toxicidad y coloración (Cuadro 1) y se deriva de un árbol más extenso que incluye un total de 27 especies representativas (14). Las
fotos en la parte superior de la figura muestran miembros representativos de los siguientes géneros: Colostethus (C. talamancae), Epipedobates (E. tricolor), Dendrobates (D. auratus), y Filobatos (P. bicolor). Los
diagramas estructurales a lo largo de la parte inferior muestran los orígenes inferidos (mediante parsimonia) de algunas toxinas representativas. De izquierda a derecha, las toxinas son una histrionicotoxina, una
indolizidina disustituida en 3,5 y una batracotoxina.

Materiales y métodos
El objetivo de este estudio fue investigar la evolución de la coloración y la toxicidad en
especies representativas de ranas venenosas. Por lo tanto, adquirimos datos sobre
coloración y toxicidad para cada una de las especies enumeradas en la Tabla 1.
Los datos sobre coloración se obtuvieron a partir de calificaciones de
fotografías en color de especies en la filogenia. Las calificaciones se obtuvieron
de un total de 24 observadores humanos. Los observadores no estaban
familiarizados con las ranas y no conocían los niveles de toxicidad en las
diferentes especies. Una foto (tomada con un latigazo) que muestra el dorso y
el costado de cada una de las 21 especies se calificó por el brillo y el grado de
coloración en una medida compuesta. La medida media de coloración entre
observadores se utilizó para cada especie (Tabla 1). Naturalmente, sería
preferible utilizar depredadores potenciales en lugar de humanos para evaluar
la coloración de las ranas, pero este método no fue factible. Es probable que
las aves representen una clase importante de depredadores para los pequeños
vertebrados que viven en el suelo del bosque, incluidos los anuros (26).
diferentes puntos en cada región de color diferente de cada especie. La
proporción de la rana que comprendía cada región coloreada se midió con los
Institutos Nacionales de Salud
IMAGEN programa (29). Se llevó a cabo un análisis similar en las fotos de la hojarasca
(tomadas con un latigazo), lo que nos permitió contrastar el brillo general de coloración de
cada especie de rana en relación con un fondo lleno de hojas. La coloración general se
cuantificó como el contraste (con la hojarasca) para cada región coloreada multiplicada
por la proporción de la rana que comprendía cada región coloreada. Los datos de las
calificaciones de la computadora se muestran en la Tabla 1. La escala de variación en la
coloración fue de 1 a 10 tanto para el observador como para el análisis calificado por
computadora.
La información sobre la toxicidad de diferentes especies se tomó del trabajo de Daly et
al. ( 30). La toxicidad general se puntuó para tres atributos diferentes: diversidad, cantidad
y letalidad. La diversidad se refiere al número de toxinas diferentes que se encuentran en
los extractos de piel de cada especie. La cantidad se refiere a la cantidad de alcaloides
detectados en 100 mg de piel: 3 5. 150 metro gramo y mg; 2 5 50 2 150

Se realizó un análisis independiente de la coloración utilizando fotografías en color
escaneadas (tomadas con un latigazo) de cada especie en la filogenia. Utilizando el
muestreador de píxeles en el programa informático Adobe PHOTOSHOP ( 28), el brillo del
color para cada uno de los tres tonos de color principales (rojo, azul y verde) se
muestreó a 10
metro gramo y mg; 1 5 1 2 50 metro gramo y mg; y 0 5 no se detectaron alcaloides (30). Los
datos sobre diversidad y cantidad se promediaron entre las poblaciones cuando se
muestreó más de una población de una especie.
Los datos sobre la letalidad de todas las diferentes toxinas dendrobátidas aún no se
han publicado, pero la evidencia indica que las batracotoxinas son los alcaloides más
tóxicos que se encuentran en estas ranas.

6228 tu www.pnas.org y cgi y doi y 10.1073 y pnas.101134898 Veranos y Clough

Cuadro 1. Datos utilizados para el análisis comparativo de toxicidad y coloración

Género Especies Diversidad Cantidad Letalidad Toxicidad total Coloración (observador) Coloración (computadora)

Alobatos femoralis 0,17 0,167 1 1.2 3.8 0,3

Colosteo marchesianus 0 0 0 0 2.2 0,2
Colosteo talamancae 0 0 0 0 1.1 0,7
Dendrobates auratus 16,8 2.556 2 6.2 5.9 4.8
Dendrobates granuliferus 17 2 2 5.7 6,7 3.4
Dendrobates histrionicus 18,1 2.571 2 6.4 7.1 2.9
Dendrobates leucomelas 7 1 2 3,7 7.1 2.6
Dendrobates pumilio dieciséis 2,25 2 5.9 7.8 4.4
Dendrobates speciosus 18,5 2,75 2 6.6 7,9 4.0
Dendrobates tinctorius 10 2 2 5 7.8 3,7
Dendrobates ventrimaculatus 12,5 2 2 5.3 6.1 3.2
Epipedobates Anthonyi 2 1 1 2.2 4.8 1,7
Epipedobates bilingües 6 1,5 1 3.1 4.8 1.3
Epipedobates boulengeri 12 1 1 3.2 1,6 0,5
Epipedobates hahneli 6 2 1 3.6 3.3 1.1
Epipedobates tricolor 13 3 1 5.3 5.6 2.0
Epipedobates trivittatus 8 2.667 1 4.5 5.7 2.9
Minyobates minutus 7 1.2 1 2.9 3,7 1.0
Filobatos bicolor 12 3 3 7.2 7,9 8.5
Filobatos Lugubris 1,7 0,67 3 3.8 3,7 1,7
Filobatos vittatus 2 1 3 4.2 4.3 4.5

EVOLUCIÓN
La toxicidad total fue una medida compuesta de la diversidad, cantidad y toxicidad de las toxinas encontradas en cada especie. La coloración se calificó con software de computadora y por observadores humanos (ver
texto).

[y uno de los alcaloides más tóxicos de la tierra (16)]. La segunda clase de alcaloides más
tóxica producida por estas ranas parece ser las pumiliotoxinas clases A y B, que son
sustancialmente más letales que las otras clases principales de alcaloides identificadas
en estas ranas (18). Las batracotoxinas se encuentran solo en los miembros del género Filobatos
( dieciséis). Las pumiliotoxinas de las clases A y B se encuentran como componentes
principales del perfil de alcaloides principalmente en el género Dendrobates ( 13 de 14
especies analizadas) y rara vez en el género Epipedobates ( 1 de 8 especies analizadas;
árbitro. 30). Filobatos
y Dendrobates también comparten una clase de toxinas, las indolizidinas
3,5-disustituidas (31), que no se encuentran en Epipedobates, Minyobates, Alobates, o Colostethus.
en el análisis general para comparar ambas con las otras especies en la filogenia.
De ahí que la categoría "letalidad" intente cuantificar diferencias consistentes entre
géneros en la toxicidad de los principales componentes de sus perfiles de alcaloides
cutáneos. Esta medida se puntuó en una escala de cuatro puntos, con Filobatos recibir
la puntuación más alta con 3, Dendrobates siguiente con 2, Epipedobates y Minyobates
siguiente con 1, y Colostethus [ la mayoría de los miembros que mostraron poca
o ninguna toxicidad (31)] recibieron la calificación más baja de 0. Estas medidas
se combinaron para obtener una puntuación de toxicidad general de la siguiente
manera (Tabla 1): (0.1) (diversidad) 1 ( cantidad) 1 ( letalidad). La escala en la
que se midió la diversidad fue '10 veces mayor que la de los otros factores
(Tabla 1), por lo que al disminuir la diversidad en relación con la cantidad y la
letalidad, en realidad se asigna aproximadamente el mismo peso a cada
categoría en la medida compuesta final de toxicidad general. Se desconoce la
contribución exacta de cada uno de estos tres aspectos de la toxicidad
(diversidad, cantidad y letalidad) a la toxicidad general, pero las pruebas con
ratones sugieren que la cantidad contribuye a la letalidad general de las
diferentes especies de ranas venenosas [tiempo de supervivencia de los ratones
inyectados con alcaloides tóxicos de las ranas venenosas depende de la dosis
(17)]. Las pruebas con ratones también indican que algunas toxinas que son
componentes alcaloides principales o únicos en solo ciertos taxones (como la
batracotoxina) son mucho más letales que otras (18).
como se describió anteriormente). No se dispuso de datos sobre toxicidad para
Epipedobates boulengeri pero le asignamos toxicidad según la de su pariente más
cercano, Epipedobates espinosai [ estas dos especies se consideraban previamente
conespecíficas (23)]. E. espinosai
tiene un color más brillante que E. boulengeri ( 23) y muestra una toxicidad moderada
(30). Por tanto, es probable que esta asignación sea conservadora con respecto a la
hipótesis de que la coloración y la toxicidad coevolucionan. Algunos investigadores
han clasificado Epipedobates tricolor y Epipedobates anthonyi como miembros de la
misma especie (32). Por lo tanto, no hemos incluido un contraste entre estas dos
especies o poblaciones en nuestro análisis, pero hemos colocado los datos de ambas
Poblaciones de dos especies muestreadas por Daly et al. ( 30) desde entonces se han
asignado a diferentes nombres de especies: Epipedobates hahneli para
Epipedobates pictus y Epipedobates bilinguis para Epipedobates parvulus ( 14). Los
nombres E. hahneli y E. bilinguis se utilizan en este artículo.
El análisis filogenético se realizó con datos de secuencia de porciones del
rRNA 16S, rRNA 12S y citocromo. segundo
regiones de mtDNA de cada especie. La combinación de ARNr 16S, ARNr 12S y
citocromo segundo Los fragmentos de secuencia proporcionaron un total de 1.198 bases
para el análisis, de las cuales 589 exhibieron 1 o más cambios de estado (14).
Análisis filogenético [utilizando el programa PAUP ( 33)] producido
un árbol más parsimonioso para los taxones del endogrupo, pero las especies
exógenas ( Colostethus talamancae y Colostethus marchesianus) formó una politomía
basal con el endogrupo (Fig. 1). Esta hipótesis de relaciones filogenéticas tuvo un
índice de consistencia de 0.48 y un índice de retención de 0.62, con una longitud total
de árbol de 1.823 (14). Los resultados del análisis coincidieron en gran medida con
las relaciones genéricas propuestas por Myers (25), con la excepción de que Alobates
femoralis se colocó fuera de las otras dendrobátidas tóxicas, y Minyobates minutus fue
colocado como la especie hermana de una especie dentro del género Dendrobates

( Dendrobates ventrimaculatus). Los resultados también fueron congruentes con una

ceteris paribus. hipótesis reciente de relaciones filogenéticas dentro del género Dendrobate s basados
Los datos sobre toxicidad se refieren a niveles promedio para especies específicas (no a los en un conjunto de datos de ADNmt diferente (34), con la excepción de las relaciones
individuos específicos calificados por el color en las fotografías entre Dendrobates

Veranos y Clough PNAS tu 22 de mayo de 2001 tu vol. 98 tu No. 11 tu 6229

Cuadro 2. Estadísticas para la regresión de los contrastes estandarizados de coloración sobre la toxicidad, bajo los modelos puntuacionales y graduales de cambio evolutivo, utilizando
estimaciones de coloración calificadas por observadores y por computadora
Modelo Clasificación Contrastes
Puntuacional Observador 17
Gradual Observador 17
Puntuacional Computadora 17
Gradual Computadora 17
El tándem se refiere al número de contrastes en los que la toxicidad y la coloración evolucionaron en la misma dirección.
histrionicus, Dendrobates pumilio, y Dendrobates speciosus.
Las relaciones entre estas especies no se apoyaron fuertemente en nuestro análisis
filogenético (14), por lo que este clado se colapsó en una politomía para el análisis
comparativo (Fig. 1). El árbol filogenético derivado de los datos del mtDNA, junto con
los datos de coloración y toxicidad, se utilizaron para generar contrastes
filogenéticamente independientes mediante el uso del programa informático. CAIC ( 35).
Este método nos permitió investigar la correlación entre el cambio evolutivo en la
coloración y la toxicidad. Estudios recientes sugieren que los métodos que
reconstruyen estados ancestrales pueden estar sujetos a niveles sustanciales de
incertidumbre (36). Sin embargo, este tipo de incertidumbre tiene un efecto más fuerte
en los resultados de los métodos que se basan en la reconstrucción exacta de cada
estado ancestral que en los métodos comparativos correlativos (como el análisis
comparativo de contrastes independientes), en los que la reconstrucción del estado
ancestral juega un papel secundario. papel (36). Investigaciones recientes indican que
el análisis comparativo de contrastes independientes reconstruye con precisión las
correlaciones entre los eventos evolutivos, incluso cuando los estados ancestrales
exactos no se reconstruyen con precisión (37). Dada una falta general de conocimiento
sobre los modos de evolución del carácter, El enfoque más conservador cuando se
utiliza el análisis comparativo de contrastes independientes es probar varios modelos
distintos de evolución del carácter para determinar si diferentes supuestos alteran
sustancialmente los resultados del análisis (38). Aquí hemos utilizado dos modelos de
evolución de carácter máximamente distintivos, los cuales pueden ser implementados
por CAIC, un modelo de puntuación en el que todos los cambios ocurren en eventos de
especiación (cladogenéticos), y un modelo de cambio gradual, en el que la cantidad de
cambio es proporcional a la longitud de la rama. Las longitudes de las ramas se
calcularon sobre la base de la cantidad de cambio genético que se produce en cada
rama. El cambio genético se cuantificó como la distancia genética basada en la
divergencia de secuencia de nuestro análisis anterior de secuencias de mtDNA (14),
calculado con el modelo de dos parámetros de Kimura (39).
Las relaciones entre los contrastes estandarizados producidos por CAIC se probaron
para determinar la significación estadística mediante regresión a través del origen
utilizando la coloración como variable dependiente. Para cada regresión, los residuos se
probaron para detectar desviaciones significativas de la normalidad con una prueba de
Kolmogorov-Smirnov, y se examinaron las gráficas de los residuos frente a los valores
ajustados para determinar la simetría y la homogeneidad. Los análisis estadísticos se
realizaron con el programa informático STATVIEW ( 40).
Resultados
Los puntajes generales de toxicidad variaron sustancialmente entre las especies (Tabla
1). Ambas medidas de coloración también mostraron una variación sustancial entre las
especies (Tabla 1). La figura 1 muestra las relaciones filogenéticas entre las especies
analizadas en este estudio. Los datos de toxicidad y coloración se utilizaron en
combinación con esta filogenia para realizar un análisis comparativo de contrastes
independientes para cada combinación de método de puntuación de color y modo de
evolución del carácter. La Tabla 2 muestra las estadísticas de regresión para cada
análisis. La Fig. 2 muestra las gráficas de la regresión de los contrastes de coloración
estandarizados sobre la toxicidad para cada análisis. Hubo una asociación significativa
entre la evolución
6230 tu www.pnas.org y cgi y doi y 10.1073 y pnas.101134898
Tándem R2 F valor t valor PAG valor
14 0,51 16.43 4.10 0,001
13 0,38 9,83 3,14 0,006
15 0,83 78,89 8,88 0.000
15 0,71 38.27 6.19 0.000
ción de la coloración (según la calificación de los observadores humanos) y la evolución
de la toxicidad general (según lo cuantificado por la diversidad, cantidad y letalidad de la
toxina). Este fue el caso asumiendo un modo de evolución puntuado o gradual para estos
rasgos (Tabla 2; Fig.2 una y segundo). Las clasificaciones informáticas de coloración
mostraron una asociación evolutiva más fuerte con la toxicidad que las calificaciones de
coloración de los observadores. De nuevo, este fue el caso asumiendo un modo de
evolución puntuado o gradual (Tabla 2; Fig.2 C y
re). Por lo tanto, nuestros resultados indican que la coloración ha evolucionado junto
con la toxicidad en las ranas venenosas de la familia Dendrobatidae.
Discusión
La evolución del aposematismo ha recibido mucha atención en la literatura (6). Sin
embargo, se han realizado pocos análisis comparativos que controlen los efectos
filogenéticos para probar una predicción básica de la teoría del aposematismo, según
la cual las especies más tóxicas anunciarán su toxicidad de manera más conspicua,
con una coloración más brillante y extensa. Las ranas venenosas brindan una buena
oportunidad para probar esta predicción debido a la amplia variación de coloración y
toxicidad dentro de esta familia. Nuestro análisis filogenético (14) proporciona
información sobre las relaciones evolutivas que es crucial para el análisis comparativo
(20). Las medidas de toxicidad y coloración utilizadas en este estudio fueron bastante
burdas. A pesar de esta falta de precisión, que podría oscurecer cualquier relación
entre estas dos variables, La variación en la toxicidad explicó una cantidad
significativa de variación en la coloración bajo cada combinación de técnica de
medición y modelo de cambio evolutivo. Ciertamente, es posible que otros factores
selectivos hayan influido en la evolución de la coloración en estas ranas. Sin
embargo, nuestros resultados sugieren un papel sustancial de la toxicidad en la
evolución de la coloración brillante en las ranas venenosas.
Nuestros resultados no garantizan que las comparaciones de coloración y
toxicidad entre poblaciones dentro de las especies también revelarán una
correlación positiva entre la evolución de la coloración y la toxicidad. Por ejemplo,
no parece haber una correlación entre el brillo de la coloración y la toxicidad entre
diver- gentes morfos de color de diferentes poblaciones de Dendrobates pumilio ( 17)
en el Archipiélago de Bocas del Toro, Panamá (aunque este estudio no controló
las relaciones filogenéticas entre poblaciones, porque no se conocen). En este
caso, es probable que otros factores estén influyendo en la evolución del color,
independientemente de la toxicidad (41).
La variación en el color o el patrón entre las poblaciones de ranas venenosas no es
infrecuente, aunque esto generalmente consiste en una variación en el tono y el patrón del
color, no en la presencia o ausencia de coloración (15, 42). También existe una variación
considerable en los perfiles de toxinas entre las poblaciones de algunas especies, lo que
puede estar asociado con factores dietéticos (31).
Resultados recientes han demostrado que algunas especies de ranas venenosas acumulan
y secuestran algunas de sus toxinas cutáneas de fuentes dietéticas (31). Las ranas
dendrobátidas pueden acumular una variedad de toxinas alcaloides agregadas a su dieta como
suplementos (43). Las ranas dendrobátidas criadas con una dieta de insectos derivados de la
hojarasca del bosque acumulan toxinas en su piel, mientras que las ranas criadas en moscas
de la fruta no lo hacen (44). Posibles fuentes de toxinas dendrobátidas
Veranos y Clough

Figura 2. Regresiones de contrastes estandarizados de coloración sobre contrastes estandarizados de toxicidad entre las ranas venenosas. ( una) Coloración medida por los índices humanos frente a la toxicidad, utilizando un
modelo de puntuación de cambio evolutivo en cada personaje. ( segundo) Coloración medida por evaluadores humanos frente a toxicidad, utilizando un modelo gradual de cambio evolutivo. ( C) Coloración medida con un análisis
informático frente a la toxicidad, utilizando un modelo de puntuación de cambio evolutivo. ( re)
Coloración medida con un análisis por computadora versus toxicidad, usando un modelo gradual de cambio evolutivo.
incluyen hormigas (pirrolizidinas e indolizidinas), escarabajos (coccinelinas) y
pequeños milpiés (oximas de pirrolizidina; ref. 45). Los estudios comparativos
sugieren una posible correlación entre la tendencia de las ranas dendrobátidas a
consumir una alta proporción de hormigas y sus niveles de toxicidad (46, 47).
Estos resultados no implican que las diferencias entre especies en los perfiles de toxinas
no estén controladas genéticamente (31). Entre especies, las diferencias son mayores que
dentro de la variación de especies, y diferentes especies tienen perfiles de toxinas
consistentemente diferentes (31). Muchas especies de Dendrobates son simpátricos con
especies de
Filobatos, sin embargo, todas las especies de Filobatos tienen batracotoxinas, mientras que las
especies de Dendrobates no (31). Los perfiles de toxinas difieren significativamente incluso entre
poblaciones simpátricas de especies estrechamente relacionadas, como D. pumilio y Dendrobates
granuliferus
(31). Por lo tanto, es probable que las diferencias genéticas controlen la capacidad de
diferentes especies para absorber y secuestrar toxinas específicas de su dieta (31).
Además, muchos de los compuestos que se encuentran en la piel de la rana
venenosa no se han encontrado ni en plantas ni en insectos (por ejemplo,
decahidroquininas, gefirotoxinas, histrionicotoxinas, pumiliotoxinas, alopumiliotoxinas,
homopumiliotoxinas, indolizidinas 5,8 disustituidas, epibatidinas y batracotoxinas. ). Esta
observación sugiere que algunos de estos compuestos pueden, de hecho, sintetizarse en
las glándulas cutáneas de las ranas (48). Las diferencias entre especies en tales
capacidades sintéticas presumiblemente serían de origen genético. Finalmente, la
selección natural podría favorecer una correlación entre coloración y toxicidad incluso si
las diferencias en toxicidad fueran
Veranos y Clough
EVOLUCIÓN
una función enteramente de las diferencias dietéticas entre especies. Si las diferencias
entre las especies en cuanto a preferencias dietéticas o capacidades depredadoras son
heredables, entonces la selección natural podría actuar para favorecer una coloración
más brillante en especies que constantemente tienen preferencias o acceso a presas con
toxinas más o más potentes. Los resultados presentados aquí indican que la toxicidad y
la coloración han evolucionado a la par en la familia de las ranas venenosas. Esta
correlación evolutiva es consistente con la hipótesis del aposematismo como explicación
de la evolución de la coloración brillante en esta familia.
Sin embargo, conviene hacer varias advertencias. Primero, la correlación no demuestra
la causalidad, y se requieren experimentos sobre el aprendizaje de los depredadores en
respuesta a interacciones con individuos tóxicos brillantes y apagados para probar más la
hipótesis del aposematismo en las ranas venenosas (6). La investigación de los efectos de
las manipulaciones experimentales de la coloración sobre la supervivencia en poblaciones
naturales también será fundamental para probar la hipótesis del aposematismo (49).
Se han sugerido varias hipótesis alternativas para una correlación entre coloración y
toxicidad (6). Una fuerte selección sexual puede causar la selección de exhibiciones
brillantes en hombres, mujeres o ambos sexos (50). A su vez, esta coloración podría
seleccionar una mayor falta de sabor en respuesta al aumento de las tasas de
depredación (6). Esta hipótesis parece poco probable que explique la evolución de la
coloración brillante en las ranas dendrobatid [en contraposición a la evolución de la
variación en el tono y el patrón de color entre las poblaciones (41)], porque la selección
sexual fuerte es común en crípticos
PNAS tu 22 de mayo de 2001 tu vol. 98 tu No. 11 tu 6231
especies del género Colosteo al igual que en las especies tóxicas de colores brillantes,
como las del género Dendrobates ( 51). La coloración brillante también puede estar
asociada con la termorregulación (de nuevo favoreciendo la selección por falta de
sabor después del hecho). Esta hipótesis también es poco probable en las
dendrobátidas tóxicas, porque sus colores y patrones brillantes no se ajustan a las
expectativas de coloración termorreguladora basadas en consideraciones funcionales
(52). Además, los dendrobatids tóxicos ocurren con frecuencia microsimpátricamente
con parientes no tóxicos de color críptico del género Colostethus 51). Las
observaciones indican que los miembros del género Colosteo pasan tanto tiempo
expuestas en el suelo del bosque como sus contrapartes tóxicas (51), lo que sugiere
que no se requiere una coloración brillante para una termorregulación efectiva por
parte de estas ranas. Sin embargo, aunque la consideración de la biología de las
ranas venenosas sugiere estos escenarios
1. Servedio, M. (2000) Evolución (Lawrence, Kans.) 54, 751–763.
2. Harvey, PH y Paxton, RJ (1981) Oikos 37, 391–396.
3. Jarvi, T., Sillen-Tullberg, B. y Wiklund, C. (1981) Oikos 37, 391–396.
4. Fisher, RA (1958) La teoría genética de la selección natural ( Dover, nuevo
York).
5. Sillen-Tullberg, B. y Bryant, EH (1983) Evolución (Lawrence, Kans.) 37,
993–1000.
6. Guilford, T. (1988) en Mimetismo y proceso evolutivo, ed. Brower, L.
(Univ. De Chicago Press, Chicago), págs. 7-21.
7. Yachi, S. y Higachi, M. (1998) Naturaleza (Londres) 394, 882–884.
8. Edmunds, M. (1974) Defensa en animales: un estudio de las defensas contra los depredadores
(Longman, Burnt Mill, Inglaterra).
9. Baker, R. y Parker, G. (1979) Philos. Trans. R. Soc. Londres B 287, 63–130.
10. Cott, H. (1940) Coloración adaptativa en animales ( Methuen, Londres).
11. Greene, H. (1988) en La biología de la reptilia, eds. Gans, C. y Huey, R. (Liss,
Nueva York), vol. 16, págs. 1-152.
12. Maddison, WP (1990) Evolución (Lawrence, Kans.) 44, 539–557.
13. Vogler, A. y Kelley, K. (1998) Evolución (Lawrence, Kans.) 52, 529–538.
14. Clough, M. y Summers, K. (2000) Biol. J. Linn. Soc. 70, 515–540.
15. Myers, CW y Daly, JW (1983) Sci. A.m. 248 ( 2), 120-133.
16. Myers, CW, Daly, JW y Malkin, B. (1978) Toro. A.m. Mus. Nat. Hist. 161,
307–365.
17. Daly, JW y Myers, C. W (1967) Ciencias 156, 970–973.
18. Daly, JW, Brown, G., Mensah-Dwumah, M. y Myers, CW (1978) Toxicon
dieciséis, 163–188.
19. Szelistowski, W. (1985) Biotropica 17, 345.
20. Harvey, PH y Pagel, MD (1991) El método comparativo en evolución
Biología ( Universidad de Oxford. Prensa, Oxford).
21. Ford, LS y Cannatella, DC (1993) Herpetol. Monogr. 7, 94-117.
22. Silverstone, PA (1975) Los Ángeles Nat. Hist. Mus. Sci. Toro. 21, 1-55.
23. Silverstone, PA (1976) Los Ángeles Nat. Hist. Mus. Sci. Toro. 27, 1-53.
24. Myers, CW, Paolillo, AO y Daly, JW (1991) A.m. Mus. Novit. 3002, 1-33.
25. Myers, CW (1987) Papilla. Avulsos Zool. Sao Paulo 36, 301-306.
26. Brodie, E. (1993) Evolución (Lawrence, Kans.) 47, 227–235.
27. Vorobyev, M., Marshall, J., Osorio, D., de Ibarra, N. y Menzel, R. (2000) Color
Res. Apl. 26, S215 – S217.
6232 tu www.pnas.org y cgi y doi y 10.1073 y pnas.101134898
son menos probables, son consistentes con la evidencia presentada en este artículo.
Agradecemos a JP Caldwell, C. Toft, AS Rand, T. Halliday, AC Lamb,
R. Symula, H. Gray y R. Ib´áñez por sus comentarios sobre versiones anteriores de este
manuscrito; A. Caballero por crear la Fig. 1; L. Coloma y A. Padilla de la Pontificia
Unversidad Catolica del Ecuador por la asistencia y asesoría logística y por la donación de
un espécimen del occidente del Ecuador; J. Portada del Acuario Nacional de Baltimore y A.
Wisnieski del Zoológico de Baltimore por la donación de especímenes de Perú; el personal
administrativo del Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales por su asistencia; y el
Servicio de Parques Nacionales de Costa Rica, ANAM de Panamá, la Universidad Central de
Venezuela, y los miembros del INEFAN en el Ministerio de Agricultura y Ganadería de
Ecuador para permisos de recolección y exportación. Esta investigación fue apoyada por
fondos de la Universidad de East Carolina.
28. Adobe (1989) PHOTOSHOP ( Adobe Systems, Mountain View, CA).
29. Rasband, W. (1999) IMAGEN NIH ( Institutos Nacionales de Salud, Bethesda, MD).
30. Daly, J., Myers, C. y Whittaker, N. (1987) Toxicon 25, 1023–1095.
31. Myers, CW, Daly, JW, Garraffo, HM, Wisnieski, A. y Cover, JF (1995)
A.m. Mus. Novit. 3144, 1–21.
32. Duellman, WE & Wild, ER (1993) Occas. Papilla. Mus. Nat. Hist. Univ. Kansas
157, 1-53.
33. Swofford, D. (1991) PAUP ( Museo Smithsonian de Historia Natural, Washington,
CORRIENTE CONTINUA).
34. Summers, K., Weigt, LA, Boag, P. y Bermingham, E. (1999) Herpetologica
55, 254–270.
35. Purvis, A. y Rambaut, A. (1991) Computación. Apl. Biosci. 11, 247–251.
36. Cunningham, CW, Omland, KE y Oakley, TH (1998) Tendencias Ecol. Evol.
13, 361–366.
37. Oakley, T. y Cunningham, C. (2000) Evolución (Lawrence, Kans.) 54, 397–405.
38. Larson, A. y Losos, JB (1996) en Adaptación, eds. Rose, MR y Lauder,
GV (académico, San Diego), págs. 187–220.
39. Kimura, M. (1980) J. Mol. Evol. dieciséis, 111–120.
40. Abacus (1996) STATVIEW ( Abacus Concepts, Berkeley, CA).
41. Summers, K., Bermingham, E., Weigt, L., McCafferty, S. y Dahlstrom, L.
(1997) J. Hered. 88, 8-13.
42. Myers, CW y Daly, JW (1976) Toro. A.m. Mus. Nat. Hist. 157, 173–262.
43. Daly, JW, Secunda, S., Garaffo, H., Spande, T., Wisnieski, A. y Cover, J. (1994) Toxicon 32, 657–663.
44. Daly, JW, Garraffo, H., Jaramillo, C. y Rand, A. (1994) J. Chem. Ecol. 20,
943–955.
45. Daly, JW (1995) Proc. Natl. Acad. Sci. Estados Unidos 92, 9-13.
46. Toft, CA (1995) Herpetologica 51, 202–216.
47. Caldwell, JP (1996) J. Zool. 240, 75–101.
48. Neuwirth, M., Daly, JW, Myers, CW & Tice, LW (1979) Célula de tejido 11,
755–771.
49. Benson, W. (1972) Ciencias 176, 936–939.
50. Andersson, M. (1994) Selección sexual ( Universidad de Princeton Prensa, Princeton).
51. Summers, K. (2000) Comportamiento 137, 7-24.
52. Burtt, E. (1981) Biociencia 31, 723–729.
Veranos y Clough