Verdillo PDF

INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL
CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DEL VERDILLO

Paralabrax nebulifer (GIRARD, 1954; TELEOSTEI:
SERRANIDAE) EN EL GOLFO DE ULLOA, BCS,
MÉXICO
TESIS
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS
EN
MANEJO DE RECURSOS MARINOS
PRESENTA
PABLO ANDRÉS GUERRERO BERNAL
LA PAZ, BCS, DICIEMBRE DE 2016

A mis padres, hermanos y demás familiares
Por apoyar todos mis proyectos
AGRADECIMIENTOS
Al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR) por el apoyo brindado

durante la maestría, al igual que al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CONACyT), por el soporte económico brindado.
Agradezco especialmente al Dr. Marcial Arellano Martínez por la oportunidad y el

apoyo otorgado durante toda la investigación. Al Codirector Agustín Hernández
Herrera y los miembros del comité tutorial: M.C. Marcial Villalejo Fuerte, Dr. Martin
Rosales Velázquez y Dr. Leonardo Andrés Abitia Cárdenas por sus comentarios y
observaciones
Al Laboratorio de Invertebrados Marinos, en especial a B.M. Alma por el apoyo

brindado en el procesamiento y análisis de las muestras, al igual que a la Dr. Camacho,
MCs. Barbosa, MCs. Ponce y MCs. Yee.
A mis amigos y compañeros Julio, Sergio, Edwin, Anabelle, Pilar, Antonia,

Alexandra y Frank ya que sin ustedes esta maestría no había sido lo mismo.
Especialmente agradezco a Nuria por su apoyo incondicional.
Al Centro Regional de Investigación Pesquera (CRIP) - La Paz y Pronatura Noroeste

por el apoyo en campo para la obtención de las muestras.
INDICE
GLOSARIO.................................................................................................................... i
INDICE DE FIGURAS .................................................................................................. v
INDICE DE TABLAS .................................................................................................. vii
RESUMEN ................................................................................................................ viii
ABSTRACT ................................................................................................................. ix
1 INTRODUCCIÓN ................................................................................................ 10
2 ANTECEDENTES ............................................................................................... 11
2.1 ASPECTOS GENERALES ........................................................................... 11
2.1.1 Características generales de la especie ................................................ 12
2.1.2 Distribución y hábitat ............................................................................. 13
2.2 ASPECTOS PESQUEROS .......................................................................... 13
2.3 REPRODUCCIÓN ........................................................................................ 14
3 JUSTIFICACIÓN ................................................................................................. 15
4 OBJETIVOS........................................................................................................ 16
4.1 Objetivo general ........................................................................................... 16
4.2 Objetivos específicos ................................................................................... 16
5 METODOLOGÍA ................................................................................................. 16
5.1 Área de estudio ............................................................................................ 16
5.2 Colecta de organismos................................................................................. 17
5.3 Temperatura................................................................................................. 18
5.4 Actividad reproductiva .................................................................................. 18
5.4.1 Proceso histológico................................................................................ 18
5.4.2 Proporción sexual .................................................................................. 19

5.4.3 Ciclo reproductivo y época de reproducción .......................................... 19
5.4.4 Diámetro promedio mensual de ovocitos ............................................... 20
5.4.5 Índices morfofisiológicos ........................................................................ 20
5.4.6 Talla de primera madurez (L50%). ........................................................... 21
5.4.7 Relación longitud-peso .......................................................................... 21
5.4.8 Fecundidad ............................................................................................ 22
5.4.8.1 Muestra mínima .............................................................................. 22
5.4.8.2 Fecundidad parcial .......................................................................... 23
5.4.8.3 Fecundidad relativa ......................................................................... 23
5.5 Análisis estadísticos ..................................................................................... 23
6 RESULTADOS ................................................................................................... 24
6.1 Distribución de tallas y relación longitud-peso ............................................. 24
6.1.1 Distribución de tallas.............................................................................. 24
6.1.2 Relación longitud-peso .......................................................................... 24
6.2 Estructura gonádica ..................................................................................... 25
6.2.1 Fases de desarrollo gonádico ................................................................ 26
6.2.1.1 Hembras.......................................................................................... 26
6.2.1.2 Machos............................................................................................ 29
6.2.1.3 Hermafroditas.................................................................................. 32
6.2.2 Ciclo reproductivo .................................................................................. 34
6.2.2.1 Diámetro promedio mensual de ovocitos ........................................ 37
6.2.2.2 Índices morfofisiológicos ................................................................. 38

6.2.5 Fecundidad parcial y relativa ................................................................. 42
7 DISCUSIÓN ........................................................................................................ 44
7.1 Distribución de tallas y relación longitud-peso ............................................. 44
7.2 Estructuras gonádicas y ciclo reproductivo .................................................. 45
7.3 Fecundidad parcial y relativa ........................................................................ 50
8 CONCLUSIONES ............................................................................................... 51
9 RECOMENDACIONES ....................................................................................... 52
10 BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................... 53
GLOSARIO
Atresias: Proceso degenerativo por el cual ovocitos en varios estadios son
reabsorbidos (Saborido, 2002).
Bisexual: Que tiene los dos sexos (Sadovy & Domeier, 2005).
Células foliculares: Células que rodean al gameto femenino formando el folículo, las
cuales ingresan el vitelo durante la vitelogenesis (Bone & Moore, 2008).
Células germinales: Células de los órganos reproductivos que al dividirse por meiosis
producen gametos (Curtis et al., 2001).
Células sexuales: Células o gametos que se diferencian en células masculinas o
femeninas y hacen parte de la reproducción de la especie (Lagler et al., 1984).
Ciclo reproductivo: Frecuencia de aparición de las diferentes fases de desarrollo
gonádico a través del año y que en general es cíclico (Arellano-Martínez, 1997).
Desove: Expulsión de los gametos por el organismo (Lagler et al., 1984).
Época reproductiva: Tiempo en el cual la mayoría de los miembros de una población
expulsa los gametos al medio.
Espermátida: Célula sexual masculina resultante de la segunda división meiótica en
el proceso de gametogénesis, las cuales darán lugar a los espermatozoides por medio
de la espermiogénesis (Curtis et al., 2001).
Espermatocito: Los espermatocitos primarios son células diploides derivadas del
proceso de espermatogénesis formadas por el aumento en tamaño de las
espermatogonias. Los espermatocitos secundarios son células haploides originadas
tras la meiosis I; cada espermatocito secundario se diferencia en una espermátida
(Curtis et al., 2001).
Espermatogonias: Células reproductoras masculinas primarias y diploides (Curtis et
al., 2001).
Espermatozoide: Célula haploide que constituye el gameto masculino (Curtis et al.,
2001).
Espermatozoides residuales: Espermatozoides que no fueron expulsados durante la
eyaculación.
i
Estrategia reproductiva: Conjunto de tácticas reproductivas determinadas por el
genotipo, que llevan al máximo la probabilidad de que los organismos dejen
descendientes (Saborido, 2002).
Factor de condición: Valor numérico utilizado para comparar las condiciones de los
organismos, con base a la talla del mismo y su peso (Saborido, 2002).
Fases de desarrollo gonádico: Se refiere a la división artificial del proceso de
maduración de las gónadas, en hembras y machos.
Fecundidad: Es el número total de ovocitos que potencialmente pueden ser
producidos por una hembra. Es una estimación del potencial reproductivo de una
hembra (Lagler et al., 1984).
Fecundidad parcial: Producción de ovocitos por desove parcial (Saborido, 2002).
Folículo postovulatorio: Membranas externas que rodean al ovocito y permanecen
como residuo después de que el ovocito ha sido liberado (Saborido, 2002).
Gameto: Célula reproductora haploide(n) que cuando su núcleo se fusiona con otro
gameto (n) del sexo opuesto origina un cigoto (2n), que por mitosis desarrolla un
individuo con células somáticas diploides (2n; Curtis et al., 2001).
Gametogénesis: Es el proceso de formación de gametos por medio de la meiosis a
partir de células germinales. Mediante este proceso, el número de cromosomas que
existe en las células germinales se reduce de diploide a haploide, es decir, a la mitad
del número de cromosomas que contiene una célula normal de la especie de que se
trate (Curtis et al., 2001).
Gónada: Órgano en el que tiene lugar el desarrollo de las células reproductoras
masculinas y femeninas (Bone & Moore, 2008).
Gonocórico: Individuo que posee estructuras reproductoras únicamente femeninas o
masculinas (Bone & Moore, 2008).
Gonocorismo: Condición de una especie en la que los organismos presentan órganos
sexuales de un solo sexo, macho o hembra (Sadovy & Liu, 2008).
Hermafrodita: Especie que presenta estructuras reproductoras femeninas y
masculinas en simultaneo (Lagler et al., 1984).
ii
Hermafrodita protogínico: Especie que produce macho únicamente al cambiar de
sexo las hembras (monandrico) o que nacen machos y algunas hembras cambian de
sexo (diandrico; Sadovy & Shapiro, 1987).
Inclusiones lipídicas: Cuerpos de lípido que a menudo aparecen en los ovocitos
durante el estadio de alveolo cortical y continua su producción y acumulación durante
todo el crecimiento del ovocito (Saborido, 2002).
Índice gonadosomático: Método cuantitativo que se utiliza para estimar la condición
reproductiva de los organismos, tanto machos como hembras.
Lumen: Interior de cavidad o conducto (Randall et al., 1998).
Núcleo: Parte de una célula eucariota que contiene el material genético o ADN y está
delimitada por una membrana; controla las funciones celulares a través de la
regulación de la síntesis de proteínas (Randall et al., 1998).
Ovocito: Célula sexual femenina en desarrollo que se diferencia durante la
ovogénesis. El tamaño del ovocito aumenta conforme va madurando debido a la
acumulación de sustancias de reservas energéticas (Randall et al., 1998).
Ovocito atrésico: Ovocito en reabsorción (Saborido, 2002).
Ovocitos hidratados: Última etapa de la vitelogenesis, caracterizada por un rápido
incremento en el diámetro del ovocito, la disolución de los glóbulos de vitelo los cuales
enmascara prácticamente todas las estructuras celulares y el estiramiento de las capas
epiteliales que constituyen el folículo (Saborido, 2002).
Ovogénesis: El proceso de formación de células haploides femeninas u óvulos
(Helfman et al., 2009).
Ovario: Gónada femenina, se pueden encontrar estructuras pares las cuales se
pueden fusionar y cambiar de longitud (Curtis et al., 2001).
Ovotestis: Gónadas con tejido masculino y femenino (véase Hermafrodita).
Óvulo: Célula sexual o célula germinal de la hembra (Randall et al., 1998).
Proporción sexual: La relación de hembras y machos en un grupo de organismos.
Reabsorción: Proceso mediante el cual los gametos no desovados se reabsorben,
dando lugar a atresias. Las células foliculares adquieren propiedades fagocitarias,
reabsorbiendo el ovocito (Saborido, 2002).
iii
Reproducción: Proceso biológico por el cual las especies se perpetúa, y en
combinación con cambios genéticos aparecen por primera vez características para las
nuevas especies (Lagler et al., 1984).
Tejido conjuntivo o conectivo: Tejido de soporte o compactación que se encuentra
entre grupos de nervios, glándulas y células vasculares, por debajo de células
epiteliales y cuyas células están distribuidas en forma irregular a través de una
cantidad relatiamente grande de material extracelular (Curtis et al., 2001).
Temperatura superficial del mar: Temperatura medida en el océano dentro de los
primeros centímetros de profundidad, que para el caso de los satélites que miden esta
característica corresponde al primer milímetro.
Testículo: El órgano productor de espermatozoides (Curtis et al., 2001).
Tinción: Proceso histológico que tiene como función resaltar ciertas estructuras
celulares por medio de la utilización de colorantes naturales o artificiales, y que
permiten una clara observación del tejido al microscopio (Fawcett, 1995).
Túbulos seminíferos:
Vitelo: Material nutritivo de reserva de los ovocitos que se utiliza durante el desarrollo
del embrión (Saborido, 2002).
Vitelogénesis: Proceso de formación y acumulación del vitelo en el citoplasma de las
células sexuales femeninas (Saborido, 2002).
iv
INDICE DE FIGURAS
Figura 1. Paralabrax nebulifer (Girard, 1854). ........................................................... 12
Figura 2. Localización del área de estudio. ............................................................... 17
Figura 3. Distribución de frecuencia de tallas de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Ulloa, BCS, México. .............................................................................................. 24
Figura 4. Relación longitud-peso de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,

México. .................................................................................................................. 25
Figura 5. Fases de maduración de ovocitos de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Ulloa, BCS, México. Nucléolo Cromatina 100x (A), Perinucleolar 40x (B), Alveolo
cortical 40x (C), Vitelogenesis 40x (D). Núcleo (N), Nucléolo (Nu), Citoplasma (C),
Alveolo cortical (AC), Tejido escamoso simple (TES), Zona radiata (ZR), Gránulos
de vitelo (GV). ....................................................................................................... 27
Figura 6. Estadios de reposo 4x (A), reposo 10x (B), desarrollo 10x (C), maduración
10x (D), desove 10x (C) y post-desove 10x (F) de las gónadas de hembras de
Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México. Nucléolo Cromatina (NC),
Perinucleolar (PN), Alveolo cortical (AC), Vitelogenesis (V), Folículo postovulatorio
(POF), Ovocito atrésico (OA), Túnica ovárica (TO), Irrigación sanguínea (IS),
Lamela (LA) y Lumen gonadal (LG). ..................................................................... 29
Figura 7. Fases de maduración de los espermatozoides de Paralabrax nebulifer en el

Golfo de Ulloa, BCS, México. Espermatogonia (A; Eg), Espermatocito (B; Ep),
Espermatide (C; Em) y Espermatozoides (D; Ez). ................................................ 30
Figura 8. Estadios de reposo (A), desarrollo (B), maduración (C), eyaculado (D) y
post-eyaculado (C) de las gónadas de machos de Paralabrax nebulifer en el Golfo
de Ulloa, BCS, México. Cuerpo atrésico (CA), Lumen gonadal (LG), Lóbulo (L),
Lumen lobular (LL), Senos espermáticos (SE), Tejido muscular liso (TML), Túbulos
seminíferos (TS), túbulos seminíferos vacíos (TSv) y Espermatozoides (Ez). ...... 32
Figura 9. Transición de gónada femenina a masculina en Paralabrax nebulifer en el

Golfo de Ulloa, BCS, México. Gónada con poco tejido masculino (A y B),
v
proporciones iguales de tejido masculino y femenino (C) y poco tejido femenino
(D). ........................................................................................................................ 33
Figura 10.Variación mensual de las frecuencias relativas de las fases de desarrollo

gonadal de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México. ................... 35
Figura 11. Frecuencias relativas de las fases de desarrollo gonadal en hembras de

Paralabrax nebulifer durante las cuatro estaciones climáticas en el Golfo de Ulloa,
BCS, México. ........................................................................................................ 36
Figura 12. Variación de la temperatura a lo largo del año en el Golfo de Ulloa, BCS,
México. .................................................................................................................. 37
Figura 13. Variación mensual del diámetro (±desviación estándar) de los ovocitos de
Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México. ...................................... 38
Figura 14. Variación mensual del índice gonadosomático de Paralabrax nebulifer en

el Golfo de Ulloa, BCS, México. ............................................................................ 39
Figura 15. Variación mensual del factor de condición de Paralabrax nebulifer en el

Golfo de Ulloa, BCS, México. ................................................................................ 40
Figura 16. Talla de primera madurez (L50) de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Ulloa, BCS, México. .............................................................................................. 42
Figura 17.Determinación de la muestra mínima mediante el coeficiente de variación

para estimar la fecundidad de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,
México. .................................................................................................................. 42
Figura 18. Relación entre el peso (A) y la longitud (B) con la fecundidad parcial de
Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México. ...................................... 43
vi
INDICE DE TABLAS
Tabla 1.Parámetros estimados para el modelo potencial en la relación longitud-peso

de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa; BCS, México. ................................. 25
Tabla 2. Promedio de los rangos del Índice gonadosomático por mes con la prueba
de Kruskal-Wallis en Paralabrax nebulifer, Golfo de Ulloa, BCS, México. ............ 39
Tabla 3. Promedio de los rangos del factor de condición por mes con la prueba de
Kruskal-Wallis en Paralabrax nebulifer, Golfo de Ulloa, BCS, México. ................. 40
Tabla 4. Proporción de sexos por mes de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa,

BCS, México. ........................................................................................................ 41
Tabla 5. Proporción de sexos por intervalo de tallas de Paralabrax nebulifer en el

Golfo de Ulloa, BCS, México. ................................................................................ 41
vii
RESUMEN
El verdillo Paralabrax nebulifer es un recurso pesquero altamente explotado en el
Pacífico mexicano, donde el estado de Baja California Sur (BCS) aporta el 96.67%.
Esta especie no presenta un plan de manejo específico y se encuentra regida por la
misma normatividad que se utiliza para la unidad de escama junto con las baquetas y
miembros de la familia Serranidae. Estudios en California, EE.UU, indican que esta
especie se reproduce de abril a agosto, coincidiendo con los meses de mayores
capturas en BCS. A pesar de su importancia, son pocos los estudios sobre su biología,
sobre todo los aspectos reproductivos, los cuales son esenciales para la
administración de su pesquería. Mensualmente desde febrero de 2013 a enero de
2014 (excepto junio de 2013) y junio de 2014, se recolectaron de manera aleatoria de
20 a 30 organismos de tamaño variable, provenientes de las embarcaciones que
arribaban a los diferentes sitios del Golfo de Ulloa. De cada organismo se registraron
sus medidas biométricas y las gónadas fueron procesadas histológicamente. Los
ejemplares presentaron tallas de entre 21.9 y 53.6 cm de longitudes totales (LT), un
crecimiento de tipo isométrico y una proporción sexual 1:1, excepto en abril. El análisis
histológico mostró que los ovarios presentaron un desarrollo asincrónico con desoves
parciales. Se encontraron siete organismos hermafroditas. Las frecuencias relativas
de las fases de desarrollo gonádico y el índice gonadosomático, señalaron que la
temporada reproductiva fue de mayo a septiembre, cuando las temperaturas del agua
fueron más altas. La talla de primera madurez fue de 31.7 cm de LT. La fecundidad
parcial varió entre 39,192 y 597,702 ovocitos por hembra (media = 234,824
ovocitos/hembra), mientras que la fecundidad relativa con respecto al peso y longitud
vario entre 114 y 977 ovocitos g-1 (media = 475 ovocitos g-1) y 1244 y 14402 ovocitos
cm de LT (media = 6267 ovocitos cm de LT) respectivamente.
viii
ABSTRACT
The barred sand bass Paralabrax nebulifer is a highly exploited fishery resource in
the Mexican Pacific, in which the state of Baja California Sur (BCS) contributes with
96.67%. This specie does not have a specific management plan and is ruled by the
same standards used to scale the unit along with other members of the Serranidae
family. Studies in California, USA, indicate that this specie breeds from April to August,
coinciding with the months of greatest catches in BCS. Despite its importance, few
studies on their biology, especially the reproductive aspects, which are essential for the
management of their fishery. Monthly from February 2013 to January 2014 (except
June 2013) and June 2014, 20 to 30 samples of variable size were collected randomly
from vessels arriving at different sites in the Gulf of Ulloa. Biometric measurements
were recorded for each organism and the gonads were processed histologically. The
organisms presented sizes between 21.9 and 53.6 cm for total length (TL), isometric
growth and sex ratio 1: 1, except in April. Histological analysis showed that the ovaries
presented an asynchronous development with partial spawners. Seven hermaphrodite
organisms were found. The relative frequencies of the phases of gonadal development
and gonadosomatic index show that the breeding season was from May to September,
when water temperatures were higher. The maturity size was 31.7 cm TL. The fecundity
ranged from 39.192 to 597.702 female oocytes-1 (mean = 234.824 female oocytes -1),
while relative fertility regard to the weight and length ranged between 114 and 977
oocytes g -1 (mean = 475 oocytes g -1) and 1,244 and 14,402 cm -1 TL oocytes (mean
= 6,267 cm -1 oocytes TL) respectively.
ix
1 INTRODUCCIÓN
El verdillo Paralabrax nebulifer (Girard, 1954) se distribuye desde Santa Cruz,
California, EE.UU hasta la punta de Baja California Sur (Robertson & Allen, 2015);
ingresando hasta San Evaristo en el Golfo de California (Palos-Arocha et al., 2013) e
incluyendo Isla Guadalupe (Miller & Lea, 1972) y frente al puerto de Acapulco
(Heemstra, 1995). Durante las últimas décadas, el verdillo ha sido un recurso
altamente explotado en el Pacifico mexicano (Méndez, 2005) y se encuentra ubicado
dentro de las diez especies más capturadas por pesca deportiva en el sur de California,
EE.UU (CDFG, 2004). En EE.UU, la especie presenta un Plan de Manejo desde 1950,
el cual incluye el cierre permanente de la pesca comercial y una talla mínima de
captura la cual fue actualizada en mayo de 2013 (CDFW, 2012) de 35.6 cm de longitud
y un máximo de capturas de cinco organismos por embarcación, por lo cual, fue
clasificada como preocupación menor por la Unión Internacional para la Conservación
de la Naturaleza (IUCN por sus siglas en inglés), aclarando que se deben hacer
monitoreos continuos a las distintas poblaciones (Smith-Vaniz et al., 2010).
En México se capturó un promedio anual de 4,701 t de verdillo entre el 2006 y el
2014, con un máximo de 6,258 t en 2010, de los cuales el estado de Baja California
Sur (BCS) aportó el 96.67%, seguido por Baja California (BC) con un 3.3 %. El verdillo
se pesca durante todo el año, encontrándose picos de captura en marzo y agosto para
el estado de BCS y en mayo para las zonas de arribo cercanas al Golfo de Ulloa. En
BC se presenta un solo pico de captura en el mes de julio (SAGARPA, 2016). A pesar
de su importancia, esta especie no presenta un Plan de Manejo específico, por lo cual
se encuentra regida por la misma normatividad que se utiliza para la unidad de escama
junto con las baquetas y miembros de la familia Serranidae conocidas como cabrillas
(SAGARPA, 2010).
Desde 1969 en California, EE.UU se ha estudiado la distribución y hábitat del
verdillo, resaltando las migraciones que realizan los adultos desde fondos rocosos a
arenosos menos profundos en la época reproductiva (Turner et al., 1969), al igual que
el regreso a la misma área en época no reproductiva (Jarvis et al., 2010). Son
organismos carnívoros con preferencia de peces epibentónicos (Roberts et al., 1984).
La biología reproductiva del género es de interés, ya que presenta variabilidad en las
10
estrategias reproductivas inter e intraespecíficas (DeMartini, 1987; Oda et al., 1993;
Baca-Hovey & Cooper, 2001; Sadovy & Domeier, 2005). En México, P. nebulifer ha
sido poco estudiado; especialmente a nivel reproductivo, se han realizado estudios
sobre las abundancias y distribuciones de las larvas del verdillo (Avendaño, 2004),
caracterización del sistema reproductor en un hibrido de P. nebulifer con P.
maculatofasciatus (Pérez-Palafox, 2014) y se ha desarrollado un protocolo de sanidad
para el mantenimiento de padrotes del verdillo (Ysla-Guzmán, 2015).
Para proponer un Plan de Manejo adecuado para cualquier organismo, es necesario
tener conocimiento de su biología básica, como son la clasificación taxonómica,
distribución espacio-temporal, hábitos alimenticios y aspectos reproductivos como son;
época de reproducción, proporción de sexos, fecundidad y talla de primera madurez,
entre otros. Para el caso de México son muy pocos los trabajos realizados sobre esta
especie, en especial sobre su biología reproductiva. En este contexto el presente
estudio ampliará ésta información determinando el ciclo reproductivo por medio de
análisis histológico, la fecundidad parcial y relativa, talla de primera madurez y
finalmente determinar si existe una correlación entre el ciclo reproductivo y la
temperatura del agua al momento de la captura.
2 ANTECEDENTES
2.1 ASPECTOS GENERALES

La familia Serranidae contiene especies de importancia comercial a nivel nacional
e internacional, por lo cual, algunas han sido estudiadas para ser usadas en la
piscicultura o para establecer medidas de manejo a los recursos (SAGARPA, 2010).
El estudio de la biología reproductiva de esta familia resalta la gran variedad de
estrategias reproductivas que presenta, encontrándose organismos con ovotestis en
sus gónadas, las cuales se presumen son originadas por hermafroditismo simultaneo
o protoginia (Sadovy & Liu, 2008), no obstante Paralabrax nebulifer ha sido poco
estudiada, especialmente en México.
11
2.1.1 Características generales de la especie
P. nebulifer conocida comúnmente como verdillo, es una de las ocho especies del
género reportadas en el mundo y junto con P. maculatofasciatus y P. clathratus se
distribuyen en el sur de la península de Baja California (Thomson et al., 1987), aunque
no presenta un traslapo de nicho trófico con las otras especies (Roberts et al., 1984).
Se encuentra clasificada taxonómicamente en el Phyllum Chordata, clase
Actinopterygii, orden Perciformes, familia Serranidae (Smith-Vaniz et al., 2010).
Es fácilmente identificable ya que presenta un cuerpo con manchas oscuras y barras
oscuras débiles, entre el ojo y el opérculo presenta una barra oscura oblicua, en la
aleta dorsal la tercera espina es mayor que la segunda (Roberts et al., 1984; Fig.1).
Figura 1. Paralabrax nebulifer (Girard, 1854).
Al momento del desove, los ovocitos presentan diámetros entre 940 a 970 µm
(Butler et al., 1982), los cuales se encuentran a la deriva al igual que en su etapa larval
(Love, 1991). Morfológicamente las larvas son similares a las de P. clathratus y P.
maculatofasciatus, con un longitud aproximada de 8.8 mm en fase de post-flexión y 12
a 16 mm en etapa juvenil (Butler et al., 1982). Las tallas máximas reportadas han sido
de 65 cm (Love et al., 1996) y 63 cm de longitud, 3.5 kg de peso y una longevidad de
20 años (Turner et al., 1969), ambos casos en California, EE.UU.
12
2.1.2 Distribución y hábitat
El verdillo se encuentra distribuido desde Santa Cruz, California, EE.UU hasta la
punta de Baja California Sur (Robertson & Allen, 2015); ingresando hasta San Evaristo
en el Golfo de California (Palos-Arocha et al., 2013) e incluyendo Isla Guadalupe (Miller
& Lea, 1972) y frente al puerto de Acapulco (Heemstra, 1995).
En época no reproductiva se encuentra en arrecifes, lechos de algas marinas,
bancos de arena o entre rocas (Turner et al., 1969; Baca-Hovey & Cooper, 2001;
Smith-Vaniz et al., 2010) a profundidades entre los 3 a 185 m, aunque comúnmente
se encuentran a los 30 m (Sadovy & Domeier, 2005; Smith-Vaniz et al., 2010). En
época reproductiva migran a fondos arenosos con 1.5 m de profundidad
aproximadamente (Turner et al., 1969). La mayoría de los organismos regresan a
desovar al mismo sitio año tras año (Benavides, 2001), llegando a recorrer hasta una
distancia media de 17,615 km e igualmente la mayoría regresa al área en la que se
encontraba antes de realizar la migración para la reproducción (Jarvis et al., 2010).
2.2 ASPECTOS PESQUEROS

Desde 1916, el verdillo era considerado una especie de importancia comercial en
EE.UU (Oda et al., 1993). Al cerrarse la pesca comercial en 1953, el recurso se hizo
más importante en la pesca deportiva, llevándolo a ocupar el segundo lugar de
importancia en 1993 (Oda et al., 1993), y el tercer lugar en 1996 (Love et al., 1996).
Actualmente se encuentra entre las primeras diez especies más importantes,
capturándose en promedio 846,000 peces al año desde 1980 con un pico en 1988 de
2.1 millones de peces (California Departament Fish and Game, 2004).
En México, P. nebulifer es muy apetecido en el mercado nacional y presenta
grandes volúmenes de captura, lo cual lo convierte en una especie objetivo. La captura
del verdillo se presenta en nueve estados de México, de los cuales los mayores
volúmenes se registran en Baja California Sur (BCS) seguido por Baja California (BC)
y Jalisco. El estado de BCS registró 2,884.9 t a 6,066.6 t entre los años de 2006 a
2014, con un pico de captura en el 2010. En esa misma época el estado de BC registró
capturas anuales de 87.7 t a 254.9 t, presentando un pico de captura en el 2009. A
nivel nacional el recurso genera un promedio anual de 25’113,004 pesos, de los
13
cuales, el estado de BCS aporta en promedio 24’117,483 pesos y BC aporta 976,557
pesos (SAGARPA, 2016).
Es la especie más importante del recurso escama en Punta Abreojos, punta norte
del Golfo de Ulloa, BCS (Cota-Nieto et al., 2015) y la segunda más importante de los
recursos marinos después de la langosta, con valores que oscilan entre los 2.5 a 3.1
pesos/kg, con capturas anuales de 466.2 t (± 87.7 D.E) en este mismo lugar. Este
recurso se encuentra disponible todo el año y como estrategia para mantener valores
favorables para el mercado, el recurso se aprovecha al máximo entre los meses de
abril a septiembre (Cota, 2010).
2.3 REPRODUCCIÓN
El verdillo presenta, al igual que la mayoría de los teleósteos, dos ovarios en las
hembras y dos testículos en los machos. La maduración de los ovocitos se da
simultáneamente dentro ambos ovarios en cualquiera de sus subsecciones (anterior,
media y posterior; DeMartini, 1987). Histológicamente se han descrito ovarios
cubiertos por una túnica ovárica y ovocitos distribuidos en lamelas. Los ovocitos se
pueden clasificar en ovocito primario, ovocito secundario y ovocito vitelogénico,
dependiendo de la ubicación y cantidad de vitelo. Los machos presentan una gónada
cubierta por tejido muscular liso, en su interior se encuentran lóbulos, senos
espermáticos, lumen gonadal y túbulos seminíferos (Baca-Hovey & Cooper, 2001).
La especie fue considerada inicialmente como gonocórica (Oda et al., 1993; Aburto-
Oropeza et al., 2008), no obstante se han encontrado evidencias de ovotestis en las
gónadas analizadas en la mayoría de los estudios histológicos gonadales realizados a
la especie (Oda et al., 1993; Baca-Hovey & Cooper, 2001). Después de décadas de
investigación sobre las estrategias reproductivas del género Paralabrax, se determinó
que las especies P. nebulifer, P. auroguttatus, P. maculatofasciatus y P. clathratus
presentan una fase juvenil bisexual no funcional al observar las características
histológicas de las gónadas de organismos juveniles (Sadovy & Domeier, 2005).
Estudios realizados en California, EE.UU, determinaron que la temporada
reproductiva de P. nebulifer es entre los meses de abril y agosto. Los machos
presentan una talla de primera madurez de 21.9 cm de LT, mientras que en las
14
hembras se da a los 23.9 cm de LT (Love et al., 1996). Aunque la Unión Internacional
para la Conservación de la Naturaleza (IUCN por sus siglas en inglés) presenta una
talla de primera madurez entre los 18 y 27 cm de longitud, entre los 3 a 5 años de edad
(Smith-Vaniz et al., 2010). La fecundidad es igual en la parte anterior, media y posterior
de ambos ovarios, con una relación directamente proporcional al peso de la gónada
(DeMartini, 1987).
Estudios realizados en la isla de Santa Catalina, California, EE.UU, demostraron
que P. clathratus presenta muchas similitudes con el verdillo en cuanto al
comportamiento durante la época reproductiva y no reproductiva, como lo es el
presentar agrupaciones de tres a más de 200 peces a lo largo del año, patrones
sociales no territorialitas, agrupaciones al momento de los desoves, los cuales son
continuos dentro de los meses de verano (Erisman & Allen, 2006).
3 JUSTIFICACIÓN
Paralabrax nebulifer es la segunda especie de la familia Serranidae más capturada
en BCS, no obstante, el conocimiento de la biología básica de éste organismo es
desconocida o se asume de forma general junto con especies del género o la familia.
El verdillo se pesca principalmente en los meses de verano, según su abundancia y
precio en relación a las especies de “primera” que se pescan en esos meses. Sin
embargo, este periodo de captura no está sustentado en estudios sobre su biología
reproductiva. En la Alta California (EE.UU) y al sur de esta, P. nebulifer se reproduce
entre abril y agosto, con un pico en julio (Turner et al., 1969; Love et al., 1996). Por lo
anterior, es posible que esta especie se esté capturando justo en los meses en que se
está llevando a cabo el evento reproductivo. El conocimiento del ciclo reproductivo,
talla de primera madurez y fecundidad de la población del verdillo en el Golfo de Ulloa
es fundamental para establecer sus medidas de manejo (SAGARPA, 2010).
Igualmente, esta información es la base para establecer protocolos de obtención y
mantenimiento de reproductores, siendo este uno de los primero pasos para el cultivo
de las especies.
15
4 OBJETIVOS
4.1 Objetivo general

Caracterizar algunos aspectos de la biología reproductiva del verdillo Paralabrax
nebulifer en el Golfo de Ulloa, Baja California Sur, México.
4.2 Objetivos específicos

 Establecer las características histológicas de los estadios de desarrollo
gonádico de P. nebulifer para cada sexo.
 Describir el ciclo reproductivo de P. nebulifer y establecer su relación con la
temperatura.
 Calcular la proporción de sexos de P. nebulifer.
 Analizar la distribución de tallas y determinar la relación longitud-peso.
 Estimar la talla de primera madurez (L50%) de P. nebulifer.
 Estimar la fecundidad parcial y relativa de P. nebulifer.
5 METODOLOGÍA
5.1 Área de estudio

El Golfo de Ulloa se ubica en la costa occidental del estado de Baja California Sur,
entre las latitudes 24.7° - 26.6°N y las longitudes 113.9° - 112.0°W, (Fig. 2), al sur de
Punta Abreojos y al norte de cabo San Lázaro (Valdez-Leyva, 2012). La plataforma
continental se extiende 30 km en las partes más angostas y hasta los 80 km en la parte
más ancha, con profundidades menores a los 200 m y fondos compuestos en su
mayoría por arena y rocas (Lluch-Belda et al., 2000; Del Monte, 2004).
Al norte del golfo se encuentra la Laguna de San Ignacio, la cual hace parte de la
Reserva de la Biosfera El Vizcaíno, siendo un área de refugio, reproducción y crianza
de la ictiofauna (Daneman & Cruz-Agüero, 1993). Al sur del golfo se encuentra Bahía
Magdalena, la cual se considera un área altamente productiva y aunque no hace parte
del Golfo de Ulloa si presenta comunicación con éste (Del Monte, 2004).
16
El golfo es influenciado principalmente por el Sistema de la Corrientes de California,
transportando aguas frías del ártico y Pacífico norte hacia el Ecuador, también se
presenta una contracorriente costera profunda que va del Pacífico ecuatorial hacia el
norte, la cual se intensifica en época de verano y otoño aumentando
considerablemente la temperatura del agua en la zona. Durante todo el año se
presentan surgencia por viento, las cuales aumentan en los meses de abril y mayo
(Del Monte, 2004).
Figura 2. Localización del área de estudio.
5.2 Colecta de organismos

Las muestras biológicas se obtuvieron por parte del personal del CRIP-La Paz y
PRONATURA-NOROESTE A.C. de la captura comercial que realizan los pescadores
ribereños (permisionarios, cooperativas y pescadores libres) por medio de trampas
para verdillo en el Golfo de Ulloa, en las localidades de Punta Abreojos, Laguna San
Ignacio, San Juanico, Las Barrancas y Cabo San Lázaro, área conocida como Pacífico
norte, ubicada en la costa oeste de la Península de Baja California, México. Cada mes
17
desde febrero de 2013 a enero de 2014 (excepto junio de 2013) y junio de 2014; esto
con el fin de completar un ciclo anual, se recolectaron de manera aleatoria de 20 a 30
organismos de tamaño variable, provenientes de las embarcaciones que arribaban a
la playa. De cada organismo se obtuvo la longitud total “LT” en cm (distancia desde el
ápice de la cabeza hasta el final de la aleta caudal) y el peso total del animal “PT” en
g (incluyendo vísceras). Se hicieron disecciones para extraer la gónada, las cuales
fueron pesadas (0.1 g de precisión) y fijadas en formol al 10%. Estas se almacenaron
en frascos individuales para su posterior análisis histológico en el Laboratorio de
Invertebrados Marinos del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto
Politécnico Nacional (CICIMAR-IPN).
5.3 Temperatura
La temperatura superficial del mar se obtuvo a partir de imágenes satelitales
mensuales promedio obtenidas del sitio web: http: //coastwatch.pfeg.noaa.gov/,
provenientes del satélite Aqua del sensor MODIS con una resolución espacial de 500
m. Las imágenes fueron procesadas por medio del programa CoastWatch Data
Analysis Tool, el cual arrojó los valores de temperatura del área; valores que fueron
promediados para obtener el valor de temperatura mensual.
5.4 Actividad reproductiva

La actividad reproductiva se analizó cualitativamente por medio de técnicas
histológicas, describiendo las características microscópicas de las gónadas y
clasificándolas según su estadio de desarrollo. También se analizó de manera
cuantitativa por medio del análisis de la variación temporal del diámetro promedio de
los ovocitos e índices morfofisiológicos. Adicional a esto, se determinó la proporción
sexual, talla de primera madurez (L50%), así como la fecundidad parcial y relativa.
5.4.1 Proceso histológico

Cada porción de gónada, previamente fijada, fue deshidratada en una serie
ascendente de etanol al 70%, 80%, 96% I, 96% II, 96% III, 100% I, 100% II, y 100%
III, una hora por cada concentración de alcohol. Posteriormente fueron semi-aclaradas
18
en un baño de alcohol-Neo-Clear® (1:1) durante 45 min, y luego aclaradas en dos
baños de Neo-Clear® cada uno de 45 min. Luego, cada muestra fue impregnada con
parafina Paraplast® líquida (con punto de fusión en 56° C) con cuatro baños de una
hora cada uno. Las muestras de tejido gonadal fueron incluidas también en parafina
Paraplast® usando moldes de plástico y un dispensador de parafina para elaborar los
cubos. Se realizaron cortes seriados de 5 µm de espesor usando un micrótomo
rotatorio semiautomático (Leica RM2045), y montando los tejidos en portaobjetos. Se
realizó la tinción básica hematoxilina-eosina método regresivo (HHE2: Luna, 1968).
Finalmente cada placa fue sellada con resina sintética al 60% en xilol, para su
observación y clasificación en alguna fase de desarrollo gonádico con ayuda de un
microscopio óptico.
5.4.2 Proporción sexual

El sexo de cada ejemplar se determinó macroscópicamente y fue corroborado a
nivel microscópico con la observación del tejido gonadal previamente tratado
histológicamente. La proporción sexual mensual, total y por intervalo de tallas se
calculó dividiendo el número total de hembras entre el número total de machos. Para
determinar si la proporción de sexos difiere de la proporción esperada de 1:1 se aplicó
una prueba de homogeneidad de proporciones por medio del estadístico χ 2 (chi-
cuadrada) (Zar, 1996), la cual se expresa de la siguiente manera:
𝑘
2
𝑋 = ∑(𝑂𝑖 − 𝐸𝑖)/𝐸𝑖
𝑖=1
Dónde: Oi = proporción de hembras o machos observada y Ei = proporción de

hembras o machos esperada.
5.4.3 Ciclo reproductivo y época de reproducción

Para determinar el ciclo reproductivo y época de reproducción, se caracterizó la
madurez gonádica a partir de observaciones microscópicas de los ovarios y testículos
de todos los organismos. La caracterización de los estadios de desarrollo gonádico se
realizó tomando como base la clasificación y las observaciones hechas previamente
para L. peru (Santamaría-Miranda, 1998; Lucano-Ramírez et al., 2001a; Gallardo-
19
Cabello et al., 2010), L. argentiventris (Piñón et al., 2009) y para L. guttatus (Arellano-
Martínez et al., 2001), que consisten en reposo, desarrollo, madurez, desove y post-
desove. A partir de estas se hicieron los ajustes necesarios considerando el tipo o tipos
de ovocitos más abundantes y la presencia y abundancia de las células germinales
(Tyler & Sumpter, 1996; Lowerre-Barbieri et al., 2011).
Con el objeto de conocer la actividad reproductiva durante el periodo de estudio, se
calcularon las frecuencias relativas mensuales de los estadios de desarrollo gonádico
de hembras y machos, las cuales se graficaron en barras. Asimismo, se describió la
distribución temporal de las fases de desarrollo gonádico. Se consideró como época
de reproducción al periodo donde se observaron organismos en estadios gonádicos
de madurez y desove.
5.4.4 Diámetro promedio mensual de ovocitos

Teniendo en cuenta que la maduración de los ovocitos genera un aumento en el
volumen del ovario, se midió de forma aleatoria el diámetro de 100 ovocitos, los cuales
presentaban núcleo y nucléolos visibles, esta medición se realizó digitalizando los
cortes histológicos, con ayuda del software SigmaScan Pro 5 se determinaron los
diámetros más grandes de cada ovocito (Grant & Tyler, 1983).
5.4.5 Índices morfofisiológicos

La determinación de los índices morfofisiológicos permite analizar de forma
cuantitativa la actividad reproductiva observando su variación temporal. En el presente
estudio se determinaron el índice gonadosomático (IGS) que relaciona el peso de la
gónada con el peso del pez, y el factor de condición de Fulton (K) que analiza el
bienestar del pez comparando el peso total del pez con su longitud.
Índice gonadosomático (IGS): Factor de condición (K):

𝑃𝑔 𝑃𝑇
𝐼𝐺𝑆 = ( ) ∗ 100 𝐾=( ) ∗ 100
𝑃𝑇 − 𝑃𝑔 𝐿𝑇 3
20
Dónde: Pg = peso de las gónadas (g), PT = peso total con vísceras (g) y LT =
longitud total del pez (cm)
Adicionalmente se realizaron análisis estadísticos para determinar correlaciones
entre los índices y la temperatura (véase apartado 5.5).
5.4.6 Talla de primera madurez (L50%).

Es la talla en la cual el 50% de los organismos son capaces de producir gametos
haploides (maduros) y posteriormente desovarlos (Saborido, 2002). La L50% se calculó
a partir de organismos maduros o que hubieran madurado alguna vez en su vida en
este caso organismos en fases de desarrollo, madurez, desove y pos-desove,
determinando la frecuencia relativa y frecuencia relativa acumulada por intervalo de
clase. Finalmente, se estimó el valor por extrapolación de la frecuencia relativa
acumulada en su respectivo porcentaje. La estimación de la L50% se comparó con la
obtenida con un método logístico, que se ajusta a la proporción (P) de individuos
sexualmente maduros con relación a la longitud (Salgado-Ugarte et al., 2005):
1
𝑃 =
[1 + exp(−𝑟 (𝐿 − 𝐿50% ))]
Dónde: r = pendiente de la curva y L50% = longitud que corresponde a una proporción
(P) de 0.5 (o 50%) en condición reproductiva.
5.4.7 Relación longitud-peso

Se determinó la relación entre la longitud total y el peso total de P. nebulifer
mediante el modelo potencial de manera general y por sexo:
PT = 𝑎LT𝑏
Dónde: PT = peso total (g), LT = longitud total del pez (cm), a= constante de
regresión asociado al factor de condición y b= coeficiente de alometría.
Con el objetivo de determinar el tipo de crecimiento somático del verdillo, se

comparó el valor del exponente b con el valor de crecimiento isométrico para peces
(β=3), indicando que el incremento en el peso es directamente proporcional al cubo de
la longitud. No obstante, si b<3 indica un crecimiento alométrico negativo donde los
21
peces incrementan en mayor proporción su peso con respecto al cubo de la longitud o
caso contrario, si b>3 indica un crecimiento alométrico positivo donde los peces
incrementan en mayor proporción la longitud con respecto al peso. Para lo cual se
aplicó una prueba t-Student (α=0.05):
𝑏−𝛽
𝑡=
𝑆𝑒
Dónde: b = coeficiente de alometría, β = parámetro de isometría y Se = error
estándar de b (Zar, 1974).
5.4.8 Fecundidad
Para calcular la cantidad de ovocitos presentes en las gónadas fue necesario
estimar una muestra mínima con la que posteriormente se calcularon la fecundidad
parcial y relativa. Se seleccionaron las gónadas que presentaron ovocitos hidratados
y no presentaban evidencias de desove (folículos postovulatorios) o finalización de la
época reproductiva (ovocitos atrésicos), evitando de esta manera la subestimación de
la fecundidad (Torres-Villegas, 1986).
5.4.8.1 Muestra mínima

Para calcular la fecundidad parcial (FP) se utilizó el método de ovocitos hidratados
(Hunter et al., 1985; Oda et al., 1993). Este método consiste en extrapolar al peso total
de la gónada, el número de ovocitos hidratados (próximos a ser desovados)
cuantificados a partir de una muestra de peso conocido (muestra mínima).
Tamaño de muestra mínima

Para estimar el tamaño de muestra mínima (TMM), de un ovario hidratado se
pesaron por triplicado submuestras de 0.005 g, 0.01 g, 0.015 g, 0.02 g, 0.03 g, 0.05 g,
0.1 g y 0.15 g. Se contó el número de ovocitos hidratados en cada submuestra y se
extrapoló al peso total de la gónada para obtener la fecundidad parcial de cada
submuestra. Con los valores obtenidos se calculó el coeficiente de variación (CV:
variancia/fecundidad media) para cada submuestra. Finalmente, se graficó el CV
versus tamaño de muestra y se consideró el TMM aquel en donde la variación de la
fecundidad fue mínima.
22
5.4.8.2 Fecundidad parcial
La fecundidad parcial se calculó con el método de ovocitos hidratados (Hunter et
al., 1985), en la cual se extrapola el número total de ovocitos teniendo en cuenta el
peso y número de ovocitos de la muestra mínima con respecto al peso total de la
gónada.
Se seleccionaron 16 ovarios que cumplían con los criterios histológicos antes
mencionados, a cada ovario se le peso por triplicado una submuestra de 0.01 g
(muestra mínima). Cada submuestra fue colocada y extendida en un portaobjetos con
una gota de glicerina para facilitar el conteo de ovocitos en el estereoscopio. Teniendo
en cuenta el número total de ovocitos contados, el peso de cada submuestra y el peso
total de la gónada se extrapolo el número total de ovocitos maduros en la gónada o
fecundidad parcial, éste valor fue promediado para cada gónada y el total de las
gónadas para obtener la fecundidad parcial de la especie (Clark, 1936).
5.4.8.3 Fecundidad relativa

Para la determinación de la fecundidad relativa al peso total (Frp) y longitud total
(Frl) se aplicaron las siguientes formulas:
𝐹𝑒𝑐𝑢𝑛𝑑𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑝𝑎𝑟𝑐𝑖𝑎𝑙 𝐹𝑒𝑐𝑢𝑛𝑑𝑖𝑑𝑎𝑑 𝑝𝑎𝑟𝑐𝑖𝑎𝑙
𝐹𝑟𝑝 = 𝐹𝑟𝑙 =
𝑃𝑒𝑠𝑜 𝑑𝑒𝑙 𝑝𝑒𝑧 𝐿𝑜𝑛𝑔𝑖𝑡𝑢𝑑 𝑡𝑜𝑡𝑎𝑙
Finalmente, se calculó el promedio de cada fecundidad relativa para la especie.
5.5 Análisis estadísticos

Una vez obtenidos los valores de cada variable se comprobaron los supuestos de
normalidad de Kolmogorov-Smirnov y homocedasticidad de Levene, encontrándose
que los datos no presentan una distribución normal y tampoco se presenta igualdad
en las varianzas. Por lo cual, las comparaciones se hicieron por medio de estadística
no paramétrica con ayuda del programa STATISTICA (versión 10, StatSoft, Inc. 1984-
2011).
Se realizaron pruebas no paramétricas de Kruskal-Wallis H (K-W) (α=0.05) para
determinar si existen diferencias en los resultados obtenidos para cada mes del
diámetro promedio mensual de los ovocitos y los índices morfofisiológicos. Al encontrar
23
diferencias significativas se realizó una prueba de comparación múltiple a dos colas
para observar las diferencias entre los meses. Con el fin de determinar si existe una
correlación entre los índices morfofisiológicos con la temperatura y la relación que
presentan ellos mismos, se realizó pruebas de correlación de Pearson (r).
6 RESULTADOS
6.1 Distribución de tallas y relación longitud-peso

6.1.1 Distribución de tallas
Se colectó un total de 390 ejemplares, 199 hembras con intervalo de tallas de 21.9
cm hasta 53.6 cm de LT y 184 machos con intervalo de talla de 26.2 cm a 51 cm de
LT. Se encontraron siete organismos hermafroditas con intervalo de tallas de 24 cm a
34 cm de LT. La mayoría de los organismos se encontraron distribuidos en los
intervalos de talla de 30.6 cm LT y 34.1 cm de LT, representando el 71% de la muestra
(Fig. 3).
Figura 3. Distribución de frecuencia de tallas de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,

México.
6.1.2 Relación longitud-peso

El modelo potencial que se ajusta a todos los organismos capturados fue
PT=0.018LT2.8655, con un coeficientes de determinación (r2) de 0.9053 (Fig. 4). Las
24
hembras presentaron el coeficiente de alometría más cercano a 3, al igual que el mayor
coeficiente de determinación, mientras que los machos y organismos hermafroditas
incrementan su peso un poco más rápido que su longitud (Tabla 1). No obstante, al no
encontrar diferencias significativas entre el coeficiente de alometría con respecto al
parámetro de isometría (t, p>0.05) el crecimiento es considerado isométrico para la
población (Tabla 1).
Figura 4. Relación longitud-peso de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México.
Tabla 1.Parámetros estimados para el modelo potencial en la relación longitud-peso de

Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa; BCS, México.
Sexo n a b r2 T calculado T crítico
Hembras 199 0.013 2.9562 0.9154 0.00048 1.972
Machos 184 0.029 2.7289 0.8886 0.00036 1.973
Hermafroditas 7 0.029 2.7142 0.8753 0.02528 2.571
6.2 Estructura gonádica

Los ovarios y testículos son alargados y se encuentran en pares, los cuales se unen
en la pared dorsal de la cavidad celómica por un mesenterio, desembocando en el
poro urogenital. Las gónadas se encuentran cubiertas por tejido muscular con un
lumen en el centro de la gónada. Las hembras presentan lamelas con ovocitos
distribuidos a lo largo de éstas, separados por tejido conjuntivo laxo, madurando
primero las células más cercanas al centro de la lamela (Fig. 6A). Los testículos y
25
gónadas con ovotestis presentan senos espermáticos y túbulos seminíferos, adicional
se encontraron lóbulos los cuales son similares a las lamelas. Los machos presentan
testículos de tipo tubular con distribución de espermatogonias no restrictivas, en el
periodo reproductivo se observan todos los túbulos seminíferos madurando
sincrónicamente.
6.2.1 Fases de desarrollo gonádico

Se observaron gónadas con gametos en diferentes fases de maduración en el
mismo organismo, indicando que P. nebulifer presenta un desarrollo asincrónico con
desoves parciales. Se identificaron cuatro fases de maduración de los ovocitos y
espermatozoides. Teniendo en cuenta la presencia, abundancia y grado de desarrollo
de los gametos, se identificaron cinco estadios de desarrollo gonadal para ambos
sexos (reposo, desarrollo, maduración, desove/eyaculado y post-desove/post-
eyaculado).
6.2.1.1 Hembras
Se caracterizaron cuatro fases de maduración de los ovocitos denominadas:
nucléolo cromatina, perinucleolar, alveolo cortical y vitelogenesis.
Nucléolo cromatina: Células con diámetro promedio de 40 ± 13 µm, rodeadas por

células prefoliculares de forma plana. El citoplasma es basófilo y el núcleo es grande,
el cual ocupa aproximadamente la mitad del citoplasma (Fig. 5A).
Perinucleolar: Células con diámetro promedio de 84 ± 16 µm, citoplasma menos

basófilo en comparación a la fase nucléolo cromatina. El núcleo aumentó de tamaño
con nucléolos en la periferia. Alrededor de la membrana celular se encontró una capa
de tejido escamoso simple (Fig. 5B).
Alveolo cortical: Células con diámetro promedio de 147 ± 31 µm, alveolos e

inclusiones lipídicas en el citoplasma, las cuales se ubicaron inicialmente en la periferia
de la célula y luego migrando hacia la parte externa del núcleo donde se fusionaban.
26
En la periferia de la célula se vislumbra la zona radiata seguida de la capa de tejido
escamoso simple formada en la fase anterior (Fig. 5C).
Vitelogenesis: Células con diámetro promedio de 371 ± 82 µm. El citoplasma en

su fase inicial contenía alveolos corticales, inclusiones lipídicas y gránulos de vitelo,
siendo estos últimos los más abundantes en todo el citoplasma. Al finalizar la
maduración del ovocito se encontró una gota lipídica en todo su citoplasma sin poder
observar el núcleo. En la periferia de la célula se encontró la zona radiata seguida de
la capa de tejido escamoso simple (Fig. 6D).
Figura 5. Fases de maduración de ovocitos de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,

México. Nucléolo Cromatina 100x (A), Perinucleolar 40x (B), Alveolo cortical 40x (C),
Vitelogenesis 40x (D). Núcleo (N), Nucléolo (Nu), Citoplasma (C), Alveolo cortical (AC), Tejido
escamoso simple (TES), Zona radiata (ZR), Gránulos de vitelo (GV).
Los estadios de desarrollo gonádico para las hembras se denominaron reposo,

desarrollo, maduración, desove y post-desove.
27
Reposo: Gónadas con baja actividad gamética con lamelas bien definidas, en su
interior se encuentran cuatro filas de ovocitos, las dos filas externas presentan ovocitos
en fase nucléolo cromatina y las dos filas internas presentaron ovocitos en fase
perinucleolar (Fig. 6B).
Desarrollo: La gónada aumentó de tamaño manteniendo lamelas bien definidas.

Se continuó observando las cuatro filas de ovocitos, encontrándose ovocitos en fase
de desarrollo nucléolo cromatina y perinucleolar en la parte externa de la lamela,
mientras que en el interior se encuentran ovocitos en fase alveolo cortical (Fig. 6C).
Maduración: En la gónada no se observa una separación lamelar pero aún siguen

manteniendo las cuatro filas de ovocitos, encontrándose éstos en fase de desarrollo
nucléolo cromatina, perinucleolar y alveolo cortical en las filas externa, mientras que
en las filas internas se encontraron ovocitos en fase alveolo cortical y vitelogenesis
(Fig. 6D).
Desove: Gónadas sin una distribución lamelar aparente. Se observaron filas de

ovocitos en fases de nucléolo cromatina, perinucleolar y alveolo cortical. Adyacentes
a los ovocitos inmaduros se encontraron folículos postovulatorios en diferentes grados
de reabsorción y ovocitos en vitelogenesis (Fig. 6E).
Post-desove: Gónadas con características similares al estadio de reposo. Las

lamelas se encontraron bien definidas con cuatro filas de células en su interior, al
principio del estadio se encontró una gran cantidad de ovocitos atrésicos en distintas
fases de degradación, quedando el ovario solamente con ovocitos en fases nucléolo
cromatina, perinucleolar y alveolo cortical (Fig. 6F).
28
Figura 6. Estadios de reposo 4x (A), reposo 10x (B), desarrollo 10x (C), maduración 10x (D),
desove 10x (E) y post-desove 10x (F) de las gónadas de hembras de Paralabrax nebulifer en
el Golfo de Ulloa, BCS, México. Nucléolo Cromatina (NC), Perinucleolar (PN), Alveolo cortical
(AC), Vitelogenesis (V), Folículo postovulatorio (POF), Ovocito atrésico (OA), Túnica ovárica
(TO), Irrigación sanguínea (IS), Lamela (LA) y Lumen gonadal (LG).
6.2.1.2 Machos
Se caracterizaron cuatro fases de maduración de los espermatozoides
denominadas: espermatogonia, espermatocito, espermatide y espermatozoide.
Espermatogonias: Células con núcleo grande y redondo el cual ocupó la mayor

parte del citoplasma, presentaron poco citoplasma el cual es eosinófilo (Fig. 7A).
29
Espermatocitos: Células de menor tamaño que las espermatogonias. Poseen un
núcleo grande y basófilo, el citoplasma es un poco menos basófilo que el núcleo (Fig.
7B).
Espermatide: Células de menor tamaño que los espermatocitos, comienza a perder

su forma circular, núcleo grande y basófilo, citoplasma eosinófilo (Fig. 7C).
Espermatozoides: Son las células más pequeñas y abundantes, las cuales están
compuestas por una cabeza ovalada muy basófilo y un flagelo largo muy eosinófilo
(Fig. 7D).
Figura 7. Fases de maduración de los espermatozoides de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Ulloa, BCS, México. Espermatogonia (A; Eg), Espermatocito (B; Ep), Espermatide (C; Em) y
Espermatozoides (D; Ez).
Los estadios gonádicos para los machos se denominaron reposo, desarrollo,

maduración, eyaculado y post-eyaculado.
30
Reposo: Gónadas con baja actividad espermática, túbulos seminíferos con
espacios vacíos, predominaron células en fase de espermatogonia y espermatocito,
también se observaron espermatozoides residuales y cuerpos atrésicos con poca
frecuencia (Fig. 8A).
Desarrollo: Las gónadas aumentan la actividad espermática, al inicio del estadio

se encontraron túbulos seminíferos llenos de espermatocitos y espermatides, al
finalizar se observaron túbulos seminíferos, lumen lobular y senos espermáticos llenos
de espermatozoides. Se continuó encontrando cuerpos atrésicos en menor frecuencia
en la gónada (Fig. 8B).
Maduración: Gónadas con alta actividad espermática, al inicio del estadio se

evidenciaron túbulos seminíferos con espermatocito y espermatide, al final se
observaron túbulos seminíferos rotos y gran cantidad de espermatozoides en el lumen
lobular y senos espermáticos. Los cuerpos atrésicos se presentaron con menor
frecuencia que en el estadio anterior (Fig. 8C).
Eyaculado: Las gónadas presentaron en su mayoría gametos maduros. Los

túbulos seminíferos se encontraros vacíos o con pocas células inmaduras en su
interior, las cuales se encontraban ubicadas en la periferia de éste. La mayoría de los
espermatozoides se hallaban distribuidos en el lumen lobular y senos espermáticos,
aunque también se encontraron en los túbulos seminíferos. Los cuerpos atrésicos
fueron poco frecuentes en este estadio (Fig. 8D).
Post-eyaculado: Gónadas con baja actividad espermática y gran cantidad de

espacios vacíos. Se encuentran espermatozoides residuales en el lumen lobular,
senos espermáticos y una gran cantidad de cuerpos atrésicos (Fig. 8E).
31
Figura 8. Estadios de reposo (A), desarrollo (B), maduración (C), eyaculado (D) y post-
eyaculado (E) de las gónadas de machos de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,
México. Cuerpo atrésico (CA), Lumen gonadal (LG), Lóbulo (L), Lumen lobular (LL), Senos
espermáticos (SE), Tejido muscular liso (TML), Túbulos seminíferos (TS), túbulos
seminíferos vacíos (TSv) y Espermatozoides (Ez).
6.2.1.3 Hermafroditas
Gónadas compuestas por una porción de tejido femenino y otra masculino con
gametos en diferentes fases de maduración. El tejido femenino presentó ovocitos en
fase nucléolo cromatina y perinucleolar. El tejido masculino presentó espermatocitos
en todos las fases de maduración; características propias de organismos que
presentan hermafroditismo protogínico.
32
Las muestras obtenidas permitieron ver cómo aumentaba la cantidad de tejido
masculino con respecto al femenino. Iniciando con la aparición de tejido masculino en
la gónada femenina desde la periferia de la gónada hacia el lumen ovárico, este tejido
presentó túbulos seminíferos con espermatozoides mientras que el tejido femenino no
presentó actividad gamética (Fig. 9A). El tejido masculino continuó avanzando a través
de la gónada, manteniendo las mismas fases de desarrollo para ambos tejidos (Fig.
9B). A medida que aumentó la proporción de tejido masculino éste aumentó su
actividad gamética (Fig. 9C), hasta que finalmente la gónada solo presentó tejido
masculino (Fig. 9D).
Figura 9. Transición de gónada femenina a masculina en Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Ulloa, BCS, México. Gónada con poco tejido masculino (A y B), proporciones iguales de tejido
masculino y femenino (C) y poco tejido femenino (D).
33
6.2.2 Ciclo reproductivo
El ciclo reproductivo de P. nebulifer en el Golfo de Ulloa se basó en las
características histológicas de ambos sexos (Fig. 10). Se encontraron hembras en
estadio de reposo de noviembre a abril, con una frecuencia del 100% en enero, febrero
y diciembre, mientras que los machos en marzo, abril y con una frecuencia del 100%
en diciembre. El estadio de desarrollo se presentó en hembras de marzo a julio, con
altas frecuencias en marzo (67%) y abril (56%), en los machos se encontraron de
marzo a agosto, con las mayores frecuencias en mayo (88%) y junio (100%).
Las hembras en estadio de maduración se presentaron entre mayo y agosto, con la
mayor frecuencia en julio (91%). Los machos se encontraron en estadio de maduración
de marzo a septiembre, con excepción de mayo y junio, la frecuencia más alta se
presentó en septiembre (86%). Las hembras en estadio de desove se encontraron en
junio (6%), agosto (65%) y septiembre (15%), concordando con el estadio de
eyaculado de los machos en los meses de agosto (57%) y septiembre (14%), sin
embargo, los machos presentaron este estadio también en mayo y de julio a
noviembre. Finalmente, se encontraron hembras en estadio de post-desove en junio y
de agosto a noviembre, con una frecuencia del 100% en octubre, mientras que los
machos concordaron con las hembras en los meses de octubre (33%) y noviembre
(92%), aunque también se encontraron en enero y febrero, con frecuencias del 100%.
34
Figura 10.Variación mensual de las frecuencias relativas de las fases de desarrollo gonadal
de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México.
Al analizar únicamente el ciclo reproductivo de las hembras de P. nebulifer con

respecto a la época climática del año, se observó que en invierno no presentaron
actividad gamética al encontrarse todas en estadio de reposo; independiente de la talla
que presentaban (Fig. 11).
En primavera, las hembras que tenían una talla menor a 37.6 cm de LT se
encontraron en estadio de reposo y desarrollo, mientras que la mayoría con tallas
superiores se encontró en estadio de maduración. En el verano, se encontraron todos
los estadios de desarrollo gonadal, con excepción de reposo, se observan las mayores
frecuencias en estadio de maduración, seguidas por el estadio de desove, presentando
la mayor actividad reproductiva en esta época.
El otoño se caracterizó por presentar a la mayoría de las hembras en estadio de
post-desove, con tallas de 30.6 cm a 44.6 cm de LT, seguido por el estadio de reposo
35
con tallas entre los 27.1 cm a 37.6 cm de LT y el estado de desove, el cual solo se
encontró a los 30.6 cm de LT (Fig. 11).
Figura 11. Frecuencias relativas de las fases de desarrollo gonadal en hembras de Paralabrax
nebulifer durante las cuatro estaciones climáticas en el Golfo de Ulloa, BCS, México.
Durante el año de muestreo, la temperatura varió entre 16.5 °C (abril) a 25.6 °C

(septiembre). De enero a abril la temperatura disminuyó de 20.1 °C a 16.5 °C,
encontrándose hembras en estadio de reposo y desarrollo, caso contrario al de los
machos, los cuales se encontraron en estadio de post-eyaculado de enero a febrero y
en reposo, desarrollo y maduración en marzo y abril. Entre mayo y septiembre, cuando
la temperatura del agua aumentó, se encontraron hembras en estadios de maduración,
desove y post-desove, mientras que los machos presentaron estadios de desarrollo,
36
maduración y eyaculado. La temperatura disminuyó en los meses de octubre a
diciembre, dominando el estadio de post-desove y reposo para las hembras y
eyaculado, post-eyaculado y reposo en los machos (Fig. 12).
Figura 12. Variación de la temperatura a lo largo del año en el Golfo de Ulloa, BCS, México.
6.2.2.1 Diámetro promedio mensual de ovocitos

El diámetro promedio de los ovocitos presentó diferencias significativas entre los
meses del año de muestreo (K-W 11, 1200 = 165.7, p < 0.000), encontrándose ovocitos
con diámetros entre 3.6 µm a 123.5 µm, con los promedios mensuales más bajos en
noviembre (62.3 µm) y enero (64.9 µm). En julio se registró el mayor diámetro promedio
(223 µm), el cual descendió hasta noviembre; aumentando un poco en diciembre (Fig.
13).
37
Figura 13. Variación mensual del diámetro (±desviación estándar) de los ovocitos de
Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México.
6.2.2.2 Índices morfofisiológicos
Índice gonadosomático
El índice gonadosomático (IGS) mostró valores menores a uno de enero a abril,
aumentando de forma gradual a partir de mayo (2.85), hasta un máximo en agosto
(6.35). A partir de septiembre y hasta diciembre se observó una disminución en el IGS,
presentando valores similares a los obtenidos al iniciar el año (Fig. 14). El IGS varió
significativamente a lo largo del año de muestreo (K-W 11, 390 = 309.8, p < 0.000), un
análisis de comparación múltiple de dos colas mostró que los meses de mayo a
septiembre presentan valores similares entre sí, pero diferentes con el resto de los
meses (Tabla 2). El IGS presentó una correlación positiva con respecto a la
temperatura, aunque no fue significativa (rs= 0.49; P=0.102) y una correlación positiva
del IGS de las hembras con respecto a los machos (rs= 0.92; P=0.000).
38
Fig. 14. Variación mensual del índice gonadosomático de Paralabrax nebulifer en el Golfo de
Ulloa, BCS, México.
Tabla 2. Promedio de los rangos del Índice gonadosomático por mes con la prueba de Kruskal-
Wallis en Paralabrax nebulifer, Golfo de Ulloa, BCS, México.
Mes Ene Feb Mar Abr May Jun
Promedio de rango 69.4 a 85.7 a 138 a 70.5 a 266.2b 295.5 b
Mes Jul Ago Sep Oct Nov Dic

Promedio de rango 326.2 b 340.5 b 275.4 b 174.2 a 127.5 a 119.8 a
a y b grupos obtenidos en la comparación múltiple.
Factor de condición de Fulton

El factor de condición (K) presentó valores por debajo de 1.2 de enero a abril y
agosto a diciembre, aumentando a partir de mayo (1.25) hasta julio (1.30; Fig. 15). El
K varió significativamente a lo largo del año de muestreo (K-W 11, 390 = 165.2, p < 0.000).
La comparación múltiple de dos colas obtuvo una relación entre los meses de mayo a
julio y septiembre con respecto al resto de los meses (Tabla 3). El K con respecto a la
temperatura no presentó ningún tipo de correlación (rs= 0.26; P=0.423), pero si una
correlación positiva significativa del K de las hembras con respecto a los machos (rs=
0.96; P=0.000) y una correlación positiva significativa con respecto al IGS (rs= 0.66;
P=0.02).
39
Figura 15. Variación mensual del factor de condición de Paralabrax nebulifer en el Golfo de
Tabla 3. Promedio de los rangos del factor de condición por mes con la prueba de Kruskal-
Wallis en Paralabrax nebulifer, Golfo de Ulloa, BCS, México.
Mes Ene Feb Mar Abr May Jun
a a b b
de rango 139.5ª 87.3 a 143.6 123.2 290.2 269.9
Mes Jul Ago Sep Oct Nov Dic

de rango 320.3 b 156.7 a 254.3 b 230.7 b 170.8 a 131.1 a
= promedio; a y b grupos obtenidos en la comparación múltiple.

Se colectó un total de 390 verdillos, 199 hembras (51%), 184 machos (47.2%) y
siete organismos con ovotestis (1.8%). La proporción sexual total fue de 1.08H:1M, la
cual, al aplicar la prueba de X2 no se encontraron diferencias significativas (p>0.05).
Al comparar las proporciones sexuales por mes, tampoco se observaron diferencias
significativas, con excepción de abril, en donde hubo una proporción de 2.89M:1H
(Tabla 4). Teniendo en cuenta los intervalos de clase se observó que las proporciones
se mantiene 1H: 1M independiente de la longitud que se analice (Tabla 5).
40
Tabla 4. Proporción de sexos por mes de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,
México.
Meses Hembra Macho Total Valor X2 Proporción H:M
Enero 12 14 26 0.2 0.86:1
Febrero 19 11 30 2.1 1.73:1
Marzo 18 12 30 1.2 1.50:1
Abril 9 26 35 8.3* 0.35:1
Mayo 13 8 21 1.2 1.63:1
Junio 34 26 60 1.1 1.31:1
Julio 11 22 33 3.7 0.50:1
Agosto 17 14 31 0.3 1.21:1
Septiembre 13 14 27 0.0 0.93:1
Octubre 18 12 30 1.2 1.50:1
Noviembre 17 13 30 0.5 1.31:1
Diciembre 18 12 30 1.2 1.50:1
*diferencias significativas (p<0.05) entre H: M
Tabla 5. Proporción de sexos por intervalo de tallas de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Intervalo de talla Hembra Macho Total Valor X2 Proporción H:M
29.1 22 18 40 0.4 1.2:1
32.2 73 73 146 0.0 1.00:1
35.2 52 51 103 0.0 1.02:1
38.3 29 19 48 2.1 1.53:1
41.3 9 11 20 0.2 0.82:1
44.4 6 6 12 0.0 1.00:1
47.4 3 4 7 0.1 0.75:1
50.5 2 1 3 0.3 2.00:1
53.6 3 1 4 1.0 3.00:1
*diferencias significativas (p<0.05) entre H: M

Teniendo en cuenta las características histológicas, las hembras maduras se
encontraron en el rango de 27.2 a 53.6 cm de LT, mientras que los machos entre 26.2
a 51 cm de LT. Los datos de frecuencia relativa acumulada con respecto a la longitud
se ajustaron a un modelo logístico en un 91%. La estimación de la talla de primera
madurez mediante el modelo logístico estableció que el verdillo madura a los 31.5 cm
de LT, sin embargo, se encontraron organismos que inician su desarrollo gonádico
desde los 26.2 cm LT (Fig. 16).
41
Figura 16. Talla de primera madurez (L50) de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,
México.
6.2.5 Fecundidad parcial y relativa

Del total de organismos recolectados, 16 presentaron las características necesarias
para estimar la fecundidad (ovocitos hidratados y sin folículos postovulatorios). El
rango de pesos de los organismos fue de 271.2 g a 717.1 g con una media de 474.8 g
(±157.7); mientras que el rango de tallas fue de 28.8 a 44 cm con una media de 36.1
cm (±5.2).
El tamaño de la muestra mínima se estableció en 0.01g, de acuerdo al coeficiente
de variación (Fig. 17).
Figura 17.Determinación de la muestra mínima mediante el coeficiente de variación para

estimar la fecundidad de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS, México.
42
La fecundidad parcial se encontró en un rango de 37,474 a 623,598 ovocitos/
hembra-1 con una media de 242,047 ovocitos/hembra-1 (±185,302). La fecundidad
relativa en relación al peso se encontró entre 109 y 1,019 ovocitos g-1, con una media
de 584 ovocitos g-1 (±261). La fecundidad relativa en relación a la longitud varió entre
1,190 y 15,026 ovocitos cm-1, con una media de 6,382 ovocitos cm-1 (±4,196). La
fecundidad parcial presentó una correlación positiva significativa (p<0.05) con el peso
y la longitud de los organismos (Fig. 18)
Figura 18. Relación entre el peso y la longitud con la fecundidad parcial de Paralabrax nebulifer
en el Golfo de Ulloa, BCS, México.
43
7 DISCUSIÓN
7.1 Distribución de tallas y relación longitud-peso

Los organismos capturados presentaron longitudes totales de 21.9 cm a 53.6 cm
con un promedio de 33.4 cm. Estos valores son mayores que los reportados para
Paralabrax nebulifer en la ensenada sur de California, EE.UU, por Love et al. (1996;
12 cm a 35 cm de LT) y Hovey et al., (2002; 7.8 cm a 46 cm), pero similares a los
reportados por Oda et al., (1993, 23.5 cm a 51.8 cm de LT). Los peces con distribución
latitudinal muy amplia pueden presentar diferencias en el tiempo de crecimiento y
maduración sexual; esto es debido a los cambios en la temperatura del agua y el
fotoperiodo (Lagler et al., 1984). Dada la alta productividad primaria y secundaria, al
igual que mayores temperaturas en el Golfo de Ulloa es posible que la transferencia
trófica sea muy rápida; acelerando el crecimiento del verdillo (Del Monte, 2004;
González-Rodríguez, 2008; Ramírez-Rodríguez et al., 2010).
La relación entre la longitud y el peso de los peces puede ser de 2.5 a 4 veces la
longitud con respecto al peso, siendo los valores cercanos a tres los más comunes
(Lagler et al., 1984; Froese, 2006). En este caso, el verdillo mostró un crecimiento de
tipo isométrico al obtener valores cercanos a 3. Teniendo en cuenta el exponente
alométrico por sexo, las hembras presentaron un valor de b= 2.9562 y los machos de
b= 2.7478, valores muy cercanos a los obtenidos para P. albomaculatus, siendo b=
2.95 para las hembras y b= 2.79 para los machos (Chong-Montenegro, 2014). P.
maculatofasciatus presenta valores similares para las hembras (b= 2.92), pero no para
los machos (b= 3.25), mientras que P. auroguttatus y P. clathratus presentan valores
de b= 3 y 3.27 respectivamente (Eschmeyer et al., 1983).
La variación en el exponente alométrico entre los sexos y especies se debe a que
el crecimiento de los peces se ve afectado por la disponibilidad de alimento, la
temperatura, el fotoperiodo y ciclo reproductivo (Bone & Moore, 2008), lo cual genera
una fluctuación en el coeficiente alométrico entre 2.5 < b < 3.5, donde la mayoría de
las especies presentan un crecimiento alométrico positivo (b > 3) (Froese, 2006).
El crecimiento isométrico indicó que el verdillo invierte de forma equitativa su
energía para aumentar de talla y peso, tal y como Anisotremus interruptus, Haemulon
44
sexfasciatum, H. flaviguttatun, H. maculicauda y Orthopristis reddingi (Cruz-Romero et
al., 1993), Lutjanus peru (Lucano-Ramírez et al., 2001b) y Mugil curema (Quiñonez-
Velázquez & Mendoza-Guevara, 2009), en el Pacifico mexicano.
7.2 Estructuras gonádicas y ciclo reproductivo

El verdillo presenta ovarios de tipo cistovárico, en los cuales el lumen gonadal es
continuo y está unido al gonoducto, el cual desemboca en el poro genital, tal y como
se presenta en la mayoría de los teleósteos (Kunz, 2004), como P. maculatofasciatus
(Lluch, 1995), Sphoeroides annulatus (Sánchez-Cárdenas, 2007), Strongylura notata
y S. testudineus (Tzeek-Tuz, 2013). Los testículos son de tipo lobular similares a las
lamelas de las hembras, característica básica en la determinación de hermafroditas
protogínicos (Sadovy & Shapiro, 1987), siendo similar a lo reportado para P. nebulifer,
P. auroguttatus, P. clathratus y P. maculatofasciatus (Lluch, 1995; Sadovy & Domeier,
2005).
La ovogénesis en P. nebulifer se asemeja a la encontrada en la mayoría de los
teleósteos (Tyler & Sumpter, 1996). Los ovocitos en fase nucléolo cromatina a alveolo
cortical presentaron un diámetro promedio de 51.6 ± 11.04 µm a 86.76 ± 5.62 µm, los
cuales se asemejan a los obtenidos en California, EE.UU para esta misma especie
(Oda et al., 1993; Evans et al., 2014), caso contrario al de los ovocitos en fase de
vitelogénesis, los cuales presentaron un diámetro promedio de 279.64 ± 129.6 µm para
el Golfo de Ulloa, mientras que en el sur de California se han reportado de 140 a 840
µm (Oda et al., 1993) y 230 a 890 µm (Evans et al., 2014). DeMartini (1987) sugirió
que el proceso de hidratación de los ovocitos del verdillo tarda varias horas, siendo
este un intervalo de tiempo muy corto, lo cual podría explicar la diferencia de tamaños
encontrados en la fase final de la vitelogénesis.
Los criterios utilizados para determinar los estadios de maduración gonadal en P.
nebulifer provenientes del Golfo de Ulloa fueron los más adecuados, ya que
concuerdan a los descritos anteriormente para esta especie en el sur de California
(Oda et al., 1993; Sadovy & Domeier, 2005). Se dividió el desarrollo ovárico en reposo,
desarrollo, maduración, desove y pos-desove (Arellano-Martínez et al., 2001). A lo
largo del año de muestreo, se observaron variaciones en las frecuencias de los
45
estadios de desarrollo gonadal para ambos sexos; predominando por lo general un
solo estadio. Esto permitió separar el ciclo reproductivo en época reproductiva que fue
de mayo a septiembre y época no reproductiva que fue de octubre a abril (Estrada-
Godínez et al., 2011).
El factor de condición se utiliza para comparar la condición o bienestar del pez,
teniendo en cuenta el crecimiento isométrico. Esto está basado en la hipótesis de que
un mayor peso, en determinada longitud, indica una mejor condición (Saborido, 2002).
Todos los organismos presentaron valores superiores a 1, indicando una buena
condición, no obstante los valores variaron en el transcurso del año. Los cambios en k
se pueden deber a la maduración gonadal o a cambios en la intensidad de la
alimentación (Wottom, 1990). La época reproductiva se caracterizó por presentar
gónadas con alta actividad gamética concordando con los valores más altos del índice
gonadosomático y factor de condición tal y como se ha observado en Paralabrax
albomaculatus (Chong-Montenegro, 2014) y Euthynnus lineatus (Ramos-Cruz, 2009).
P. nebulifer en California presentó una época reproductiva de abril a agosto con un
pico en julio (Oda et al., 1993; Love et al., 1996), indicando que el proceso reproductivo
tardó cinco meses en realizarse, lo cual concuerda con la duración del proceso en el
Golfo de Ulloa pero no en los mismos meses. La temperatura y el fotoperiodo afectan
el desarrollo gonadal y la expulsión de los gametos en los peces (Lagler et al., 1984),
las poblaciones analizadas en California presentaron desoves con temperaturas
superiores a los 16°C correspondientes a los meses de verano (Oda et al., 1993),
igualmente, en el Golfo de Ulloa se presentaron los desoves en verano con
temperaturas superiores a los 25°C, indicando que el verdillo realiza los desoves
durante los periodos más cálidos del área donde se desarrolla.
La época reproductiva para el verdillo en Bahía Magdalena se determinó como
bianual. La primera época va de mayo a junio (verano) y la segunda en noviembre
(otoño) y anual para el sistema lagunar de Bahía Magdalena que va de mayo a
noviembre (Avendaño, 2004), concordando con la maduración el verdillo del Golfo de
Ulloa en los meses de mayo a septiembre. El sistema de corrientes del sistema lagunar
de Bahía Magdalena permite una contante surgencia con temperaturas más elevadas
46
dependiendo de la batimetría, lo cual podría estar alargando la época reproductiva en
esta área.
La reproducción de P. maculatofasciatus, P. clathratus y P. nebulifer en California,
EE.UU, ocurre en verano; cuando el agua alcanza temperaturas superiores a 16 °C
(Oda et al., 1993), mientras que la población de P. maculatofasciatus de la Bahía de
La Paz, México, igualmente desova en verano solamente entre los 20 a 28 °C (Avilés-
Quevedo, 2005). Organismos de P. maculatofasciatus en Bahía Magdalena inician la
maduración de sus gametos de febrero a octubre, con aparición de ovocitos hidratados
de abril a julio. Por lo cual la época reproductiva de P. nebulifer tuvo una menor
duración que la de P. maculatofasciatus, concordando la mayor frecuencia de desove
de P. nebulifer con el pico reproductivo de P. maculatofasciatus (Lluch, 1995).
La época reproductiva del verdillo se caracterizó por presentar la mayoría de sus
organismos en estadio de maduración y desove/eyaculado. La temperatura es uno de
los factores exógenos que más afectan la maduración y el desove de los peces, siendo
específicas para cada especie (Lagler et al., 1984; Saborido, 2002). A medida que
aumentó la temperatura en el Golfo de Ulloa se observó un incremento en la frecuencia
de organismos en estadio de maduración, igualmente, se encontró evidencia de
desove solamente cuando la temperatura del agua era superior a 26°C, siendo una
temperatura (16°C) mayor a la reportada para P. nebulifer en California (Oda et al.,
1993), correspondiendo en ambos casos a las temperaturas más altas de cada zona.
Esto se puede deber a que las especies que habitan aguas frías o templadas desovan
al final de la primavera o al inicio del verano, sincronizándose de esta forma la eclosión
de las larvas con la alta productividad primaria (Saborido, 2002).
Al comparar el desarrollo gonadal de las hembras, teniendo en cuenta las épocas
climáticas y los intervalos de clase, se observó que los organismos de tallas menores
a 34.1 cm de LT presentan una maduración de sus ovocitos únicamente en verano,
mientras que los organismos de mayor longitud inician al finalizar la primavera y
terminan al inicio del otoño, aumentando un poco más la época reproductiva tal como
se observó en P. clathratus (Oda et al., 1993).
Dadas las características histológicas de las hembras en estadio de desove la
especie P. nebulifer presentó una maduración de sus gametos asincrónica y realizó
47
varios desoves parciales a lo largo de la época reproductiva tal y como se observó en
P. maculatofasciatus y P. clathratus, (Oda et al., 1993; Avilés-Quevedo 2005), caso
contrario al de P. albomaculatus, el cual presentó un desarrollo sincrónico por grupos,
donde predominaron los ovocitos en la fase más avanzada (Chong-Montenegro,
2014).
Dentro de la familia Serranidae se han reportado una gran variedad de estrategias
reproductivas, resaltando el gonocorismo y el hermafroditismo protogínico (Sadovy &
Liu, 2008). En el presente estudio se encontraron siete organismos con presencia de
tejido ovárico y testicular simultáneo, al igual que ovocitos atrésicos. Sin embargo,
todos los machos presentaban un lumen ovárico y senos espermáticos en la pared del
testículo (Oda et al., 1993; Baca-Hovey & Cooper, 2001; Hovey et al., 2002; Sadovy &
Domeier, 2005), características propuestas por Sadovy & Shapiro (1987) para
identificar organismo con hermafroditismo protogínico tal como se ha propuesto para
P. maculatofasciatus (Hovey & Allen, 2000) y P. nebulifer (Oda et al., 1993).
Los organismos con ovotestis presentaron longitudes de 24 cm a 34 cm de LT,
intervalo que abarca las longitudes reportadas para el cambio de sexo en esta especie
por Oda et al., (1993; 12.1 cm y 27.8 cm), Baca-Hovey & Cooper (2001; 27.3 cm y 30.6
cm) y Hovey et al., (2002; 25 cm y 27.3 cm) en California, EE.UU. Sin embargo, aunque
la especie presenta la mayoría de las características propuestas por Reinboth (1962)
para clasificarla como hermafrodita protogínica, Sadovy & Domeier (2005) expresan
que la especie es gonocórica, con fase juvenil bisexual al igual que P. clathratus, P.
auroguttatus y P. humeralis. Por lo cual, la especie podría tener estrategias
reproductivas diferentes en las poblaciones que habitan latitudes subtropicales con las
templadas al igual que P. maculatofasciatus (Lluch, 1995).
Los índices morfofisiológicos complementaron de forma cuantitativa la identificación
del ciclo reproductivo. El índice gonadosomático y el factor de condición presentaron
la misma tendencia que la temperatura. Esta relación entre la maduración de las
gónadas y las altas temperaturas se ha observado en P. maculatofasciatus,
identificando una temperatura óptima para el desarrollo entre los 20 y 30 °C (Avilés-
Quevedo & Iizawa, 1993) y de forma general se ha propuesto las temporadas
reproductivas de P. nebulifer y P. clathratus para verano (Oda et al., 1993).
48
La proporción sexual puede variar dependiendo de las estrategias reproductivas
que tenga la especie (Lucano-Ramírez et al., 2005). El verdillo presentó agrupaciones
al momento del desove (Turner et al., 1969), manteniendo una proporción sexual de
1:1 tal y como se había observado en poblaciones en el sur de California (Sadovy &
Domeier, 2005). Al analizar las porciones sexuales por mes fueron estadísticamente
iguales en todos los casos con excepción de abril en donde se encontraron más
machos que hembras, proporción que podría estar ligada a la migración que realiza la
especie para desovar ya que la mayoría de los organismos se encontraban en estadio
de reposo y desarrollo.
La proporción de sexos por talla se mantuvo igual (1H: 1M). Sin embargo, los
intervalos de tallas más grandes presentan pocos organismos capturados, en donde
predominaron las hembras. Estas proporciones son iguales a las obtenidas por Baca-
Hovey & Cooper (2001) para esta especie, los cuales no encontraron diferencia en la
proporción sexual teniendo en cuenta la longitud estándar. No obstante, Hovey et al.,
(2002) determinaron que no existe diferencia en la proporción de sexo teniendo en
cuenta la edad, pero si la longitud estándar, concluyendo que la proporción es típica
de organismos gonocóricos, aunque este se considera un criterio débil para la
determinación de gonocorismo o hermafroditismo en peces (Sadovy & Liu, 2008).

La talla de primera madurez de P. nebulifer obtenida para el Golfo de Ulloa fue de
31.5 cm LT. No obstante, se encontraron organismos que iniciaron su desarrollo
gonadal a los 26.2 cm LT. Estos valores se encuentran por encima de los reportados
por Love et al. (1996) en poblaciones de California, quienes determinaron una talla de
primera madurez para las hembras de 23.9 cm con un intervalo de edades entre los 2
a 5 años y para los machos una talla de primera madurez de 21.9 cm con edades entre
los 2 a 4 años. Por su parte, Smith-Vaniz et al. (2010) propusieron que la especie
madura entre los 17.8 cm a 26.7 cm de longitud, tallas que no pudieron ser analizadas
49
en el presente estudio y ayudarían a mejorar la precisión de la talla de primera
madurez.
La talla de primera madurez puede variar en una misma especie dependiendo de
los factores ambientales que pueden favorecer o no el crecimiento y maduración de
los organismos. Teniendo en cuenta que cada especie presenta un intervalo de
temperatura óptimo para el crecimiento y maduración, es posible suponer que las
temperaturas presentes en el Golfo de Ulloa favorecen el crecimiento de P. nebulifer
aumentando de esta forma la talla de primera madurez (Saborido, 2002).
7.3 Fecundidad parcial y relativa

La fecundidad es la base para determinar el potencial reproductivo de la especie, lo
cual es clave para desarrollar medidas de manejo (Sadovy, 1996). La fecundidad hace
referencia a la cantidad de ovocitos que se producen en las gónadas, lo cual depende
de las estrategias reproductivas de cada especie. Aquellas especies con estrategia r
producen una gran cantidad de ovocitos y aquellas con estrategia k producen pocos
(Saborido, 2002). El verdillo presentó una fecundidad parcial alta como era de
esperarse al ser un desovador pelágico (Turner et al., 1969). El número de ovocitos se
encuentra directamente relacionado con el peso de la gónada como se había
observado en poblaciones de California (DeMartini, 1987). Las relaciones lineales
obtenidas entre la fecundidad parcial y el peso de la gónada se aproximan a los
obtenidos por DeMartini (1987), Oda et al. (1993) y Jarvis et al. (2014), compartiendo
valores cercanos al coeficiente b. La relación entre la fecundidad parcial y la longitud
total presentó valores similares a los del coeficiente b obtenidos por DeMartini (1987)
y Oda et al. (1993) aunque los valores del intercepto son diferentes.
50
8 CONCLUSIONES
Se identificaron histológicamente cinco estadios de desarrollo gonádico para hembras

y machos: Reposo, Desarrollo, Maduración, Desove/Eyaculado y Post-desove/Post-
eyaculado. Con evidencias histológicas de protogínia.
El verdillo presenta un desarrollo asincrónico con desoves parciales. La época

reproductiva está bien definida entre de mayo a septiembre, que corresponden a la
época de primavera y verano. Presentando desoves a los 25 °C y 25.6°C de
temperatura.
Paralabrax nebulifer presentó una proporción sexual de 1:1 durante todo el año
excepto en abril. Igualmente, presentó la proporción 1:1 en el intervalo de tallas
analizado.
El crecimiento del verdillo en el Golfo de Ulloa es isométrico.
La talla de primera madurez es de 31.5 cm de Lt.
El potencial reproductivo de P. nebulifer es alto (242,047 ovocitos/hembra-1). La

fecundidad parcial aumento potencialmente con respecto al peso de la gónada, de
forma lineal con respecto al peso del organismo y a su talla.
51
9 RECOMENDACIONES
Analizar tallas menores para corroborar la talla de primera madurez de la especie

utilizando varios artes de pesca durante el muestreo.
Determinar el índice hepatosomático para ver si se obtiene una mejor correlación con
el ciclo reproductivo en comparación con el índice gonadosomático y el factor de
condición.
Tener en cuenta las rutas de migración de las poblaciones en el momento de muestreo

en época reproductiva y no reproductiva.
52
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INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DEL VERDILLO

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

PABLO ANDRÉS GUERRERO BERNAL

LA PAZ, BCS, DICIEMBRE DE 2016

Al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR) por el apoyo brindado

Agradezco especialmente al Dr. Marcial Arellano Martínez por la oportunidad y el

Al Laboratorio de Invertebrados Marinos, en especial a B.M. Alma por el apoyo

A mis amigos y compañeros Julio, Sergio, Edwin, Anabelle, Pilar, Antonia,

Al Centro Regional de Investigación Pesquera (CRIP) - La Paz y Pronatura Noroeste

INDICE DE FIGURAS .................................................................................................. v

INDICE DE TABLAS .................................................................................................. vii

RESUMEN ................................................................................................................ viii

2.1 ASPECTOS GENERALES ........................................................................... 11

2.1.1 Características generales de la especie ................................................ 12

2.1.2 Distribución y hábitat ............................................................................. 13

2.2 ASPECTOS PESQUEROS .......................................................................... 13

2.3 REPRODUCCIÓN ........................................................................................ 14

4.1 Objetivo general ........................................................................................... 16

4.2 Objetivos específicos ................................................................................... 16

5.1 Área de estudio ............................................................................................ 16

5.2 Colecta de organismos................................................................................. 17

5.4 Actividad reproductiva .................................................................................. 18

5.4.1 Proceso histológico................................................................................ 18

5.4.2 Proporción sexual .................................................................................. 19

5.4.4 Diámetro promedio mensual de ovocitos ............................................... 20

5.4.5 Índices morfofisiológicos ........................................................................ 20

5.4.6 Talla de primera madurez (L50%). ........................................................... 21

5.4.7 Relación longitud-peso .......................................................................... 21

5.4.8 Fecundidad ............................................................................................ 22

5.4.8.1 Muestra mínima .............................................................................. 22

5.4.8.2 Fecundidad parcial .......................................................................... 23

5.4.8.3 Fecundidad relativa ......................................................................... 23

5.5 Análisis estadísticos ..................................................................................... 23

6.1 Distribución de tallas y relación longitud-peso ............................................. 24

6.1.1 Distribución de tallas.............................................................................. 24

6.1.2 Relación longitud-peso .......................................................................... 24

6.2 Estructura gonádica ..................................................................................... 25

6.2.1 Fases de desarrollo gonádico ................................................................ 26

6.2.2 Ciclo reproductivo .................................................................................. 34

6.2.2.1 Diámetro promedio mensual de ovocitos ........................................ 37

6.2.2.2 Índices morfofisiológicos ................................................................. 38

6.2.3 Proporción sexual .................................................................................. 40

6.2.4 Talla de primera madurez (L50%). ........................................................... 41

7.1 Distribución de tallas y relación longitud-peso ............................................. 44

7.2 Estructuras gonádicas y ciclo reproductivo .................................................. 45

7.2.1 Proporción sexual .................................................................................. 49

7.2.2 Talla de primera madurez (L50%). ........................................................... 49

7.3 Fecundidad parcial y relativa ........................................................................ 50

Figura 1. Paralabrax nebulifer (Girard, 1854). ........................................................... 12

Figura 2. Localización del área de estudio. ............................................................... 17

Figura 3. Distribución de frecuencia de tallas de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Figura 4. Relación longitud-peso de Paralabrax nebulifer en el Golfo de Ulloa, BCS,

Figura 5. Fases de maduración de ovocitos de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Figura 7. Fases de maduración de los espermatozoides de Paralabrax nebulifer en el

Figura 9. Transición de gónada femenina a masculina en Paralabrax nebulifer en el

Figura 10.Variación mensual de las frecuencias relativas de las fases de desarrollo

Figura 11. Frecuencias relativas de las fases de desarrollo gonadal en hembras de

Figura 14. Variación mensual del índice gonadosomático de Paralabrax nebulifer en

Figura 15. Variación mensual del factor de condición de Paralabrax nebulifer en el

Figura 16. Talla de primera madurez (L50) de Paralabrax nebulifer en el Golfo de

Figura 17.Determinación de la muestra mínima mediante el coeficiente de variación