Dinámica folicular durante el Ciclo Estral en yeguas

bajo condiciones tropicales

Follicular Dynamics during Estrous Cycle in mares under tropical conditions

Mª Virginia Suárez Novoa¹, Beatríz Quintero², Thaís Díaz²

¹Universidad Centroccidental “Lisandro Alvarado” . Decanato de Ciencias Veterinarias.
Barquisimeto, estado Lara. Venezuela,
²Universidad Central de Venezuela. Facultad de Ciencias Veterinarias.
Instituto de Reproducción Animal e Inseminación Artificial. Maracay, estado Aragua.
Venezuela.
e-mail:suareznovoa@ yahoo.es
Recibido: 18-03-05 Evaluado: 12-05-05 Aprobado: 13-06-05

RESUMEN

Se caracterizó la dinámica folicular durante seis ciclos estrales (CE; período

comprendido entre dos ovulación consecutivas) de yeguas purasangre de carrera en el
trópico, durante la estación de monta fisiológica (julioseptiembre). El día de la
ovulación, fue el día cero (0) del CE. Los folículos fueron clasificados en: C1 (£ 15
mm), C2 (16 – 25 mm), C3 (26-34 mm) y C4 (³35 mm). La duración promedio del CE
fue de 22,8 ± 0,8 días.
Se evidenció tres tipos de ondas foliculares, ondas mayores (OM; primaria y
secundaria) y ondas menores (Om). El folículo dominante (FD) de la OM primaria
emergió el día 9,7 ± 2,1 del ciclo, con un diámetro de 7,2 ± 0,5 mm. La divergencia del
FD fue el día 5,8 ± 1,3 de la onda, cuando el FD midió 20,0 ± 2,1 mm, alcanzando un
diámetro máximo de 41,3 ± 1,9 mm. Los intervalos emergencia-divergencia,
divergencia-ovulación fueron de 5,8 ± 1,3 y 7,3 ± 0,7 días respectivamente. El FD de la
OM secundaria emergió el día 2 del CE con un diámetro de 11 mm. La divergencia
ocurrió el día 6 de la onda, cuando el FD midió 25 mm, y el diámetro máximo
alcanzado fue de 32 mm, el día 10 de la onda. El intervalo emergencia-divergencia fue
de 6 días. En dos CE se evidenció ovulaciones dobles, emergiendo ambos FD el día
11,5 del CE, con un diámetro de 8 mm en promedio, y con diámetros máximos de 42
mm y 39 mm respectivamente. El promedio de Om por CE fue de 6,8 ± 2,6. El folículo
de mayor tamaño emergió con un diámetro de 8,5 ± 0,3 mm, alcanzando un diámetro
máximo de 20,2 ± 0,4 mm el día 6,0 ± 0,4 de la onda. Con base en estos datos; las
yeguas que conformaron este estudio presentaron un comportamiento de la dinámica
folicular similar al observado en yeguas mantenidas en otras latitudes.
Palabras clave: Dinámica folicular, yeguas, estación de monta fisiológica, trópico.

ABSTRACT

The purpose of the present study was to evaluate the follicular dynamics of estrous
cycles (EC) in thoroughbred open mares, under tropical conditions, during the ovulatory
season (July-September). Follicles were monitoring and measured daily during estrous
cycle (EC). The average length of the EC was 22,8 ± 0,8 days. Three types of follicular
waves primary (PMW), were observed secondary major waves (SMW) and minor
waves. Emergence of the dominant follicle (DF) of PMW occurred on day 9,7 ± 2,1 of
the cycle, when the DF was 7,2 ± 0,5 mm in diameter. Divergence into a DF and
subordinate follicles (SF) occurred on day 5,8 ± 1,3 of the wave, when the DF was 20,0
± 2,1 mm. The maximum diameter reached by the DF was 41,3 ± 1,9 mm. The intervals
from emergence to divergence and divergence to ovulation: 5,8 ± 1,3 and 7,3 ± 0,7
days, respectively. Emergence of SMW occurred on day 2 of the EC, when the DF was
11 mm of diameter. Divergence occurred on day 6 of the wave, when the DF was 25
mm of diameter, the maximum diameter reached by a DF of a SMW was 32 mm on day
10 of the wave. The interval from emergence to divergence was 6 days. Double
ovulations were observed in two EC, emergence of the DF was on day 11,5 of the EC,
when follicles were 8 mm in diameter. Maximum diameters reached by dominant
follicles were 42 mm and 39 mm, respectively. The growing rate of DF was 3,2
mm/day. There were, in average, 6,8 ± 2,6 minor waves per EC. The average diameter
at emergence of the largest follicles of a minor waves was 8,5 ± 0,3 mm., while the
maximum diameter reached was 20,0 ± 0,4 mm on day 6,0 ± 0,4 of the wave. These
results suggest that follicular dynamics in mares under tropical conditions, has similar
characteristics to follicular dynamics of mares raised in others latituds.
Key words: Follicular dynamics, mares, ovulatory season, tropical conditions.

INTRODUCCIÓN

El equino es una especie cuya reproducción está estrechamente ligada a la duración del
fotoperíodo, es por ello que se hace necesario el estudio de la fisiología reproductiva de
esta especie en el trópico, con el fin de confirmar su comportamiento estacional en esta
zona del mundo. En Venezuela se ha reportado que el CE de las yeguas tiene una
duración promedio 23 díass en la estación estimulatoria (Quintero, 1999). El
crecimiento folicular en animales domésticos ocurre en ondas (Palmer, 1987; Ginther y
Pierson, 1989; Sirois et al., 1989; Bergfelt y Ginther ,1993). Imágenes ultrasonográficas
transrectales han sido usadas en yeguas para hacer un diario seguimiento de los cambios
en diámetro y número de folículos individuales durante la transición de la temporada
anovulatoria a la temporada ovulatoria (Ginther, 1990) y durante el ciclo estral (Sirois et
al.,1989; Ginther, 1990). En la yegua, la onda folicular se inicia con la emergencia
simultánea y el desarrollo de muchos folículos (Bergfelt y Ginther,1993). Luego de la
emergencia, los folículos crecen paralelamente durante aproximadamente 6 días, o hasta
que el folículo de mayor tamaño mida 23 mm (Gastal et al.,1997). Durante el desarrollo
de la onda se presentan una serie de eventos que la caracterizan.
En este sentido, un evento importante es la desviación, que es la tasa de crecimiento que
empieza a diferenciar un folículo de otro. Luego de ocurrida la desviación uno de los
folículos, usualmente el de mayor tamaño, llega a ser dominante, y continúa creciendo
hasta el diámetro preovulatorio, los folículos restantes no continúan su crecimiento y
regresan, denominados folículos subordinados (Gastal et al., 1999ª). La dinámica
folicular en yeguas, ha sido reportada por muchos autores (Seaborne, 1925; Hammond y
Wodzicki, 1941; Andrews y McKenzie, 1941; Ginther, 1979; Driancourt et al., 1982;
Palmer, 1987; Pierson y Ginther, 1987; Sirois et al., 1989; Ginther, 1990; 1993). Sin
embargo, la dinámica folicular en yeguas mantenidas bajo condiciones tropicales, no ha
sido estudiada, por lo cual, se propone la realización de este estudio con la finalidad de
conocer la actividad ovárica que presentan las yeguas mantenidas bajo estas condiciones
ambientales, teniendo como objetivo general el de caracterizar la dinámica folicular
durante el ciclo estral, en yeguas mantenidas bajo condiciones tropicales durante el
período de estación de monta fisiológica (julio – septiembre), a través de la descripción
de los eventos que conforman la dinámica folicular en esta especie, como son: el
número, tipo y duración de las ondas foliculares durante el ciclo estral, el día de la
emergencia, el día de la desviación (selección) y el tamaño alcanzado por el folículo
dominante en cada una de las ondas foliculares durante el ciclo estral .

MATERIALES Y MÉTODOS

Se evaluaron dos ciclos estrales (CE) de tres yeguas pura sangre de carrera (PSC), no
gestantes, no lactantes, con edades comprendidas entre 4 y 10 años, ubicadas en la
población de San Juan de los Morros, Estado Guárico (Latitud: 09°55' N Longitud:
67°20' W, elevación 429 mts sobre el nivel del mar), condiciones ambientales que se
clasifican como tropicales, con una temperatura, precipitación y humedad promedio
anual de, 24.2°C, 895 mm/ año, 76 %, respectivamente. La toma de datos se realizó
desde el mes de Julio hasta el mes de Septiembre (año 2000), el cual se encuentra dentro
del período estimulatorio (Abril-Septiembre) para la reproducción de esta especie
(Quintero, 1999), siendo una de las características de este período, el mayor número de
horas luz/día. Las yeguas fueron mantenidas bajo condiciones de potrero (luz natural) y
alimentadas en establos con una mezcla de alimento preparada en la explotación,
alimentación que se llevó a cabo a la misma hora todos los días. Se observó
manifestaciones de celo diariamente a través del uso de un padrillo recelador y se inició
aproximadamente un mes antes del período de la toma de datos. La receptividad sexual
y las características ultrasonográficas del útero fueron consideradas para estimar el
inicio del celo. El día en el que se produjo la ovulación, se asignó como el día cero (0)
del ciclo estral. Diariamente, se tomaron medidas de las estructuras ováricas (folículos =
5 mm y cuerpos lúteos) y se dibujó mediante un diagrama su posición relativa en mapas
del ovario, respetando lo perteneciente al ovario derecho y ovario izquierdo de acuerdo
a la metodología descrita por Ginther (1986).
Para el diámetro de los folículos se tomaron las medidas de alto y ancho del antro o
cavidad folicular y estas medidas se promediaron para estimar el diámetro real. Se
diagramaron los folículos = 5mm en relación a su ubicación en la imagen, con la
finalidad de identificar de manera restropectiva, el día de la emergencia y desviación del
folículo dominante y, el diámetro que éste alcanzó en su estado preovulatorio en cada
una de las ondas. De igual manera se pudo evaluar las ondas mayores secundarias y las
ondas menores. Los folículos se clasificaron de acuerdo al diámetro en las siguientes
clases: Clase 1 (C1) folículos con un diámetro = 15 mm; Clase 2 (C2), folículos con un
diámetro entre 16-25 mm; Clase 3 (C3), folículos cuyo diámetro estaba entre 26- 34 mm
y la Clase 4 (C4), aquellos folículos con diámetro = 35 mm. El examen ultrasonográfico
se realizó a la misma hora, conservando el patrón de manejo del animal y de la
metodología del examen. Igualmente, las condiciones de manejo de las yeguas fueron
estandarizadas, teniendo todas, el mismo trato, manejo, alimentación, recelo. El manejo
diario incluyó la colocación en un brete para la revisión ginecológica a través del
ultrasonido. Los datos referentes al fotoperíodo, temperatura ambiental ,humedad
relativa y precipitación durante el período de estudio, fueron facilitados por la Estación
Meteorológica de las Fuerzas Aéreas Venezolanas, ubicada en Maracay, Estado Aragua,
Venezuela.

Análisis Estadístico

Los ciclos estrales estudiados presentaron diferencias en cuanto a la duración, por lo

cual se procedió a normalizar estos datos, con la finalidad de disminuir las variaciones
de cada ciclo, para ello se dividieron las observaciones en: 1) días post-ovulación, los
primeros doce días del ciclo; y 2) en días que preceden a la ovulación, los once días
previos a la ovulación siguiente.
Fueron analizados por análisis de varianza de mínimos cuadrados usando el
procedimiento de modelo lineal generalizado (GLM) del Sistema de Análisis
Estadístico (SAS, 1988).

RESULTADOS

Duración del Ciclo Estral Se estudiaron seis (6) ciclos estrales, durante la estación de
monta fisiológica, cuyo promedio de duración fue de 22.8 ± 0.8 días (rango de 21 a 24
días).
Dinámica Folicular durante el Ciclo Estral Número de Folículos en cada una de las
Clases En cuanto al número de folículos, agrupados por clases de acuerdo a su diámetro,
durante el ciclo estral puede ser observado en la Figura 1.

25 mm; clase 3 = 26-34 mm; clase 4 = > 35 mm), durante el ciclo estral en yeguas pura
sangre de carrera.
El día de máximo reclutamiento, definido como el día en el que se encontró el mayor
número de folículos clase 1 ((= 15mm), fue en promedio el día 14 del ciclo estral,
resaltando que en un ciclo estral se observó el máximo reclutamiento el día 21, ciclo que
presentó ovulación múltiple (doble). El comportamiento de las diferentes clases de
folículos fue de manera sincrónica, es decir luego del aumento de la clase C1(= 15
mm;Figura 1) durante el diestro temprano (día 3 del ciclo), disminuyó; para ir
aumentando progresivamente hasta el día 14 (día –10 antes de la ovulación), el cual se
consideró como el día de máximo reclutamiento. Posteriormente, el número de folículos
C1 disminuyó para mantenerse estable hasta el final del intervalo interovulatorio. Los
folículos C2 (16–25 mm; Figura 1), se mantuvieron estables a lo largo de la primera
mitad del intervalo interovulatorio, hasta 10 días antes de la ovulación, aumentando a
partir de 11 días antes de la ovulación (día -11), observándose el número mayor de
folículos de esta clase, 6 días antes de la ovulación, para luego disminuir
progresivamente hasta el final del ciclo. Los folículos clasificados como C3 (26–34
mm; Figura 1), aumentaron a partir del día 7 antes de la ovulación (día –7),lo que
coincidió con la disminución de los folículos clase 2. Los folículos clase 3 empezaron a
disminuir 4 días antes de la ovulación, evento que coincidió con el aumento de los
folículos C4 (= 35 mm), lo que se inició 4 día antes de la ovulación (Figura 1). Es
importante resaltar que a medida que el ciclo estral avanza el número de folículos en las
clases que agrupan folículos de mayor diámetro, disminuye, posiblemente como
consecuencia de la atresia que sufren los folículos debido a los bajos niveles de FSH
que son incompatibles con una adecuada función folicular.

Tipos de Ondas Foliculares

En todos los ciclos estrales observados se evidenció una onda folicular mayor primaria
(n=6). El tipo de onda mayor (primaria y secundaria) observada durante los ciclos, no
influyó en la duración de los mismos.

En la Figura 2, se observa el patrón de desarrollo de los folículos responsables de una

onda mayor primaria, de una onda mayor secundaria, de folículos con diámetro £ 15
mm (C1) y folículos con diámetro entre 16 y 25 mm durante el ciclo estral en yeguas
purasangre de carrera. El FD de la onda mayor primaria emergió el día 9,7 ± 2,1 del
ciclo, teniendo un diámetro de 7,2 ± 0,5 mm, presentando un crecimiento lineal durante
12,2 ± 1,0 días, ovulando el día 22,8 ± 0,8 del ciclo estral, cuando alcanzó un diámetro
de 41,3 ± 1,9 mm. El FD de la onda mayor secundaria emergió el día 2 del ciclo estral,
teniendo un diámetro de 11 mm, presentando un crecimiento hasta 5 días después de
iniciada la onda (día 7 del ciclo estral), para luego disminuir el diámetro folicular entre
los días 8 y 11 del ciclo, continuando con un leve aumento para el día 12 del ciclo e
iniciar la regresión del folículo, ya que este folículo dominante fue no ovulatorio; el
diámetro máximo alcanzado por el folículo dominante fue de 32 mm. Los folículos de
las clases C1 y C2 se mantuvieron con diámetros constantes a lo largo del intervalo
interovulatorio.

Ondas Foliculares Mayores

En los ciclos estrales estudiados se pudo evidenciar seis ondas foliculares mayores
primarias (ondas que dan origen al folículo dominante que ovulará en la fase de estro) y
una onda folicular mayor secundaria (ondas que dan origen al folículo dominante
ovulatorio o no, durante la fase de diestro).
Ondas foliculares mayores primarias. El día de la emergencia de estas ondas mayores
primarias de ovulación simple (Figura 3), fue en promedio el día 9,7 ± 2,1 del ciclo, con
un rango entre el día 4 y 14 del ciclo; mientras que el diámetro de estos folículos el día
de la emergencia fue de 7,2 ± 0,5 mm, con un rango entre 6 y 8 mm.

Las ondas mayores primarias tuvieron una duración promedio de 14,2 ± 1,8 días (Figura
3), con un rango de 11 a 19 días. El folículo subordinado emergió el día 11,8 ± 1,7
(rango entre 10 y 16 días), con un diámetro promedio de 6,8 ± 0,9 mm (rango entre 6 y
9 mm). El diámetro máximo alcanzado para el FS fue de 28,3 ± 2,8 mm (rango entre 22
y 33 mm). La diferencia en días entre la emergencia del futuro FD (día 9,7 ± 2,1 del
ciclo estral) y la emergencia del futuro FS (día 11,8 ± 1,7 del ciclo estral), fue de dos
días (2,1 días), de las ondas mayores primarias. La tasa de crecimiento del FD fue de 2,8
mm / día, obtenida a través de la ecuación y= 5.733516 + 2.829670 x (R2= 0.8879). El
futuro FD fue de mayor tamaño el día de la emergencia (7,2 ± 0,5 mm) que el futuro FS
(6,8 ± 0,9 mm). La diferencia promedio en diámetro, desde la emergencia hasta la
ovulación, fue de 7,5 ± 0,8 mm/día. El máximo diámetro alcanzado por el folículo de
mayor tamaño, el día antes de la ovulación fue de 41,33 ± 1,9 mm, con un rango de 37 a
45 mm, para el grupo de folículos que integraron las ondas mayores (n = 7) y de 20,2 ±
0,4 mm (rango de 17 a 28 mm) para aquellos folículos que integraron las ondas menores
(n = 41), En la onda folicular primaria donde la emergencia del folículo dominante
ocurrió más tardíamente (día 14 del ciclo), la duración de dicha onda fue de 11 días,
siendo la onda que tuvo la menor duración, y el intervalo interovulatorio donde ocurrió
esta onda fue de 24 días, siendo el de mayor duración (Figura 4). Así, en el ciclo estral
donde la onda folicular mayor primaria emergió más temprano (día 4 del ciclo), la
duración de esta onda fue de 19 días, siendo la onda que tuvo la mayor duración y el
intervalo interovulatorio tuvo una duración de 22 días, el cual fue el ciclo estral
observado de menor duración (Figura 4).La onda folicular mayor primaria que emergió
tardíamente y que se asocia con un intervalo interovulatorio largo, fue precedida por una
onda folicular mayor secundaria.
El máximo diámetro alcanzado por el folículo dominante de la onda mayor primaria que
emergió más tardíamente, (ciclo donde ocurrió la onda secundaria) fue de 37 mm,
siendo el de menor diámetro comparado con los otros ciclos estudiados y la desviación
de la onda primaria durante este intervalo interovulatorio, ocurrió mas temprano (día 4
de la onda folicular). El diámetro máximo alcanzado por el folículo dominante de la
onda mayor primaria que emergió más temprano fue de 45 mm, el cuál fue el mayor
diámetro observado y la desviación de la onda primaria durante este intervalo
interovulatorio ocurrió más tardíamente (día 12 de la onda folicular; Figura 5).

Ondas foliculares mayores secundarias. Se observó en un solo ciclo estral, la

ocurrencia de una onda mayor secundaria no ovulatoria (Figura 6), la cual emergió el
día 2 del ciclo estral, teniendo el folículo un diámetro de 11 mm, El diámetro máximo
alcanzado por el folículo de mayor tamaño fue de 32 mm, el día 10 de la onda, que tuvo
una duración de 19 días. El FS de esta onda folicular emergió, con un diámetro de 10
mm, el día 8 del ciclo estral, 4 días después de la emergencia del FD.El FD emergió
más temprano (día 2 del ciclo estral) que el FS (día 6 del ciclo), con una diferencia en
diámetro de 1 mm, a favor del FD (FD = 11 mm; FS = 10 mm). La desviación ocurrió el
día 6 de la onda folicular, cuando el FD tuvo un diámetro de 25 mm. El máximo
diámetro alcanzado por el FS fue de 24 mm, dos días después de su emergencia, el día 6
de la onda folicular (Figura 6).

La diferencia promedio en diámetro del FD con respecto al folículo subordinado, desde

la emergencia hasta la ovulación, fue de 9 mm/día. La duración de la onda mayor
primaria de este ciclo estral fue de 11 días, siendo menor a la duración de las otras
ondas mayores primarias observadas en este estudio, teniendo un intervalo
interovulatorio de 24 días. El diámetro máximo del FD de las ondas mayores
secundarias fue menor (32 mm) que el alcanzado por el folículo dominante de las ondas
mayores primarias (41 mm).

Divergencia o Desviación

La divergencia o desviación de la onda folicular mayor primaria ocurrió en promedio a

los 5.8 ± 1.3 días la onda, tomando el día de la emergencia de la onda mayor como día
cero (0) de dicha onda (Figura 7), con un rango entre 4 y 12 días de la onda. En este
momento los futuros FD alcanzaron un diámetro promedio de 20.0 ± 2.1 mm, con un
rango entre 14 y 28 mm. El intervalo observado entre emergencia-divergencia y
divergenciaovulación de las ondas mayores primarias, fue 5.8 ± 1.3 días y 7.3 ± 0.7 en
cada caso.

Ondas Foliculares Menores

En los seis (6) ciclos estrales estudiados se observó la ocurrencia de ondas foliculares
menores (n = 41), las cuales por definición son ondas foliculares que no desarrollan un
folículo dominante por lo que no presentan el evento de desviación. El número de ondas
menores estuvo en un rango entre 3 a 14 ondas por ciclo, con un promedio de 6.8 ± 2.6
ondas. La emergencia del folículo de mayor tamaño en las ondas menores estuvo entre
los días 2 al 17, y con un diámetro de 8.5 ± 0.3 mm (rango entre 5 y 15 mm). El
máximo diámetro alcanzado por el folículo de mayor tamaño, fue en promedio de 20.2
± 0.4 mm, con valores entre 17 y 28 mm. El diámetro máximo del folículo de mayor
tamaño fue alcanzado en promedio el día 6.0 ± 0.4, luego del inicio de la onda. La
duración promedio de las ondas foliculares menores observadas, fue de 10.5 ± 0.5 días,
con un rango entre 6 y 18 días. En el diestro tardío del ciclo estral (día 11 al 17),
emergió el 56 por ciento de las ondas menores, mientras que durante el diestro temprano
(día 5 al 10) emergió un 44 por ciento de las ondas; no observándose alguna relación
entre el máximo diámetro alcanzado por el folículo de mayor tamaño, ni la duración de
las ondas menores, con la fase del ciclo estral en que emergió dicha onda. El diámetro a
la emergencia no estuvo relacionado con el tiempo que tardó en alcanzar el máximo
diámetro, ni con la duración de la onda.

DISCUSIÓN

Los datos obtenidos referente a los eventos que conforman la duración del ciclo estral y
la dinámica folicular, como son: número de folículos en cada clase, tipo de ondas
foliculares, emergencia y diámetro a la emergencia del folículo dominante, o del
folículo de mayor tamaño, diámetros máximos, tasa de crecimiento de los folículos, día
de la divergencia, coinciden con lo
reportado por otros autores tales como Quintero (1999), Ginther (1993), Gastal et al.
(1997), Ginther y Bergfelt (1993), Bergfelt y Ginther (1992, 1993),Gastal et al. (1997,
1999b, 1999c); Ginther (2000); Ginther, 1992. Los resultados obtenidos nos pueden
llevar a afirmar que el día de la emergencia del folículo dominante de la onda mayor
primaria, es inversamente proporcional a la duración de dicha onda, y directamente
proporcional a la duración del intervalo interovulatorio o ciclo estral,
es decir, a medida de que la emergencia del folículo dominante ocurra más temprano o
más tardíamente en el ciclo, la onda mayor primaria tendrá mayor o menor duración
respectivamente y el intervalo interovulatorio o ciclo estral será mas corto o más largo.
Además, estos resultados nos llevan a concluir que existe una relación inversa entre día
del ciclo en el que ocurre la emergencia del FD de la onda primaria y el día de la onda
en el que ocurre la divergencia de dicha onda, así como del diámetro máximo alcanzado
por el folículo dominante, por lo tanto, mientras más temprano emerja el FD de la onda
mayor primaria, la divergencia de dicha onda ocurre más tardíamente y el diámetro
máximo alcanzado por el FD es mayor, y viceversa.

CONCLUSIONES

El estudio de la fisiología reproductiva de las yeguas en Venezuela arrojó datos

importantes para el manejo reproductivo de esta especie en nuestro país tales como
duración del ciclo estral, presencia de las diferentes tipo de ondas foliculares,
características de Folículos Dominantes y Subordinados tales como diámetro a la
emergencia, tasa de crecimiento, diámetro a la divergencia, diámetro máximo
alcanzado, intervalos emergencia-divergencia y divergencia-ovulación, datos que
pueden ser utilizados para optimizar la reproducción y producción de las explotaciones
equinas en nuestro país.