Resumen

Puccinia psidii ha sido considerada una amenaza significativa para las industrias y
ecosistemas de plantas australianas. En abril de 2010, se detectó P. psidii por primera vez
en Australia en la costa central de Nueva Gales del Sur (NSW). El hongo se propagó
rápidamente a lo largo de la costa este y en diciembre de 2010 se encontró en Queensland
(Qld) seguido de Victoria un año después. Puccinia psidii se restringió inicialmente a la
parte sureste de Qld, pero se extendió hasta el norte de Mossman. En Qld, 48 especies de
Myrtaceae se consideran altamente o extremadamente susceptibles a la enfermedad. El
impacto de P. psidiien árboles y arbustos individuales ha variado desde pequeñas manchas
foliares, follaje, muerte de tallos y ramas hasta reducción de la fecundidad. La muerte de
los árboles, como resultado de una infección repetida, se ha registrado para Rhodomyrtus
psidioides . La infección por óxido también se ha registrado en los botones florales, flores y
frutos de 28 especies de huéspedes. Se utilizaron características morfológicas y moleculares
para confirmar la identificación de P. psidii de un rango de Myrtaceae en Qld y se
compararon con aislamientos de NSW y en el extranjero. Una filogenia reconstruida basada
en las regiones LSU y SSU de ADNr no resolvió la colocación familiar de P. psidii , pero
indicó que no pertenece a las Pucciniaceae. Se descubrió que Uredo rangelii es
conespecífico con todos los aislamientos deP. psidii en morfología, datos de secuencia ITS
y LSU, y rango de host.

Introducción
Puccinia psidii se describió por primera vez a partir de Psidium guajava (guayaba) en
Brasil en 1884 (Coutinho et al ., 1998 ), de donde se deriva su nombre común de la roya de
la guayaba. Desde entonces, la enfermedad se ha informado de una variedad de especies de
plantas en Myrtaceae en América del Sur y Central, así como en los Estados Unidos
(Florida y California; Coutinho et al ., 1998 ). Más recientemente, se ha informado de P.
psidii fuera de las Américas, con detecciones en Hawai (Uchida et al ., 2006 ), Japón
(Kawanishi et al ., 2009 ), China (Zhuang & Wei, 2011) y Sudáfrica (Roux et al ., 2013 ).

Históricamente, P. psidii ha tenido un impacto significativo en las industrias que dependen

de Myrtaceae, incluida la industria de especias ( Pimenta dioica ) en Jamaica
(MacLachlan, 1938 ) y la industria de plantaciones de eucalipto en Brasil (Ferreira, 1983 ;
Glen et al ., 2007 ). En la década de 1970, la enfermedad ganó un nuevo nombre común de
roya de eucalipto, debido al daño severo causado a las plantaciones de eucalipto cultivadas
para la producción de papel y pulpa en Brasil (Coutinho et al ., 1998 ).

Durante muchos años, P. psidii se ha considerado una amenaza significativa para las
industrias y ecosistemas de plantas australianas (Grgurinovic et al ., 2006 ; Glen et
al ., 2007 ), y se implementaron medidas estrictas de bioseguridad para evitar su
introducción. En abril de 2010, P. psidii fue identificada por primera vez en Australia en la
costa central de Nueva Gales del Sur (NSW) (Carnegie et
al ., 2010 ). Detectado originalmente en Agonis flexuosa , Melaleuca
viminalis ( Callistemon viminalis ) y Syncarpia glomulifera (Carnegie et al.., 2010 ), el
rango de huéspedes aumentó rápidamente a medida que el hongo de la roya se extendió
dentro de Australia. Carnegie y Lidbetter ( 2012 ) reportaron el rango de hospedadores
de P. psidii , de infecciones naturales en Australia, como 107 especies de 30 géneros de
Myrtaceae.

La distribución geográfica de P. psidii se ha expandido rápidamente desde que se detectó
por primera vez en diciembre de 2010 en un vivero minorista en Brisbane, Queensland
(Qld). Este artículo discute la propagación y el impacto de P. psidii en las especies
hospedadoras en Qld y las implicaciones para los ecosistemas naturales y las operaciones
comerciales. Además, se identifican nuevos registros del huésped y se analiza la sistemática
de P. psidii a la luz de los datos morfológicos y moleculares.

materiales y métodos
Distribución y difusión
Para determinar la distribución y propagación de P. psidii después de su detección inicial
en Qld, se realizó vigilancia en viveros (minoristas, de producción y mayoristas), parques,
jardines y áreas de matorrales naturales. Las encuestas iniciales se enfocaron dentro y
alrededor de las instalaciones infectadas, pero se ampliaron a medida que aumentó el
número de detecciones y registros de host. Durante las etapas iniciales de la incursión, se
recolectaron muestras de todos los informes sospechosos para la confirmación de la
enfermedad en el laboratorio. A medida que la enfermedad se generalizó, solo se
recolectaron muestras de nuevas especies hospedadoras y / o nuevas ubicaciones
geográficas.

Para rastrear la propagación de la enfermedad e identificar nuevos hospedantes, se

implementó un sistema de informes públicos para P. psidii . Se recogieron muestras de
informes de nuevos hospedadores o ubicaciones para la confirmación botánica antes de
depositar las muestras infectadas en el Herbario Qld Plant Pathology (BRIP). La ubicación
de las plantas infectadas en la vegetación nativa y los huertos familiares se registró
utilizando un Sistema de Posicionamiento Global (GPS; Serie Garmen 76). Todos los datos
fueron mapeados por sistemas de mapeo GIS ( ARCGIS v. 10.0; ESRI). Los mapas se
generaron mensualmente para mostrar los cambios en la distribución de la enfermedad. El
sistema de base de datos BioSIRT (Biosecurity Surveillance, Incident Response and
Tracing) se utilizó como depósito principal de datos relacionados con P. psidiidetecciones
en Qld. Las encuestas y los informes públicos se registraron y se ubicaron espacialmente en
BioSIRT.

Rango de host y diagnósticos

Para determinar el rango de hospedadores de P. psidii después de la detección inicial de la
enfermedad en Qld, se realizaron inspecciones de viveros minoristas, mayoristas y de
producción, además de la vigilancia en parques, jardines y áreas de matorrales
naturales. Las muestras fueron prensadas y secadas antes del examen por un botánico para
confirmar la especie huésped. Los datos del rango de hospedadores también fueron
capturados a través del sistema de informes públicos, incluida la información sobre las
especies hospedantes, así como la gravedad de los síntomas de la roya, evaluados a partir
de fotografías digitales. Las muestras se depositaron en BRIP después de que se
confirmó P. psidii . Los informes sin fotografías de los síntomas de la enfermedad y el
huésped se registraron como sospechosos, pero no se incluyeron como un informe
confirmado.

La identificación de P. psidii se realizó mediante un enfoque combinado de códigos de

barras morfológicos y moleculares con la región del espaciador transcrito interno (ITS) del
ADN ribosómico (ADNr; Schoch et al ., 2012 ). Las muestras de P. psidii en Qld se
compararon con las recolectadas en Nueva Gales del Sur y en el extranjero. Todas las
muestras se examinaron al microscopio óptico para detectar soros y esporas
características. Los portaobjetos de sori y esporas se examinaron a × 400 para detectar la
presencia de urediniosporas, teliosporas y basidiosporas. Las urininiosporas se examinaron
bajo inmersión en aceite a × 1000 y mediante microscopía electrónica de barrido como se
describe por Pegg et al . ( 2008 )

Uredinia y telia se eliminaron selectivamente del material de hojas frescas con una bomba
de vacío y se almacenaron en tampón de extracción de ADN. El ADN se extrajo según el
protocolo descrito por Aime ( 2006 ) utilizando el kit de aislamiento de ADN de plantas
UltraClean (MoBio Laboratories). La región ITS se amplificó con ITS1F / ITS4B (Gardes
y Bruns, 1993 ). La región de la subunidad grande ITS2 (LSU) se amplificó con Rust2inv
(Aime, 2006 ) / LR7 (Vilgalys y Hester, 1990 ) y se anidó con LROR / LR6 (Vilgalys y
Hester, 1990 ) según el protocolo de Aime ( 2006 ). La región de la subunidad pequeña
(SSU) se amplificó con NS1 (White et al ., 1990 ) / Rust 18S ‐ R (Aime,2006 ). La
amplificación de la LSU por PCR anidada requirió una desnaturalización inicial de 3
minutos a 94 ° C; 42 ciclos de 30 s a 94 ° C, 1 min a 58 ° C y 1,5 min a 72 ° C; con una
extensión final de 7 min a 72 ° C. El protocolo SSU anidado fue idéntico, excepto por el
recocido a 63 ° C durante 1 minuto.

Las secuencias LSU y SSU para especímenes de P. psidii se agregaron al conjunto de datos
de Minnis et al . ( 2012 ) Prospodium tuberculatum se incluyó en el conjunto de datos para
aumentar el muestreo de las Uropyxidaceae. La probabilidad máxima se implementó como
criterio de búsqueda en RA X ML (Stamatakis, 2006 ) y P HY ML v. 3.0 (Guindon et
al ., 2010 ). GTRGAMMA se especificó como el modelo de evolución en ambos
programas. Los análisis RA X ML se ejecutaron con un análisis rápido de arranque
(comando -fa) utilizando un árbol de inicio aleatorio y 1000 réplicas de arranque de
máxima probabilidad. El P HYLos análisis de ML se implementaron utilizando la
plataforma de bioinformática ATGC (disponible
en: http://www.atgcmontpellier.fr/phyml/ ), con la mejora del árbol SPR y el apoyo
obtenido de una prueba de razón de probabilidad aproximada (Anisimova et
al ., 2011 ). M R B AYES se utilizó para una búsqueda de Monte Carlo de la cadena Markov
(MCMC) en un análisis bayesiano (Ronquist & Huelsenbeck, 2003) Un árbol definido por
el usuario obtenido de los análisis de máxima verosimilitud se utilizó como punto de
partida. Se implementaron cuatro corridas, cada una compuesta por cuatro cadenas, durante
5 000 000 generaciones. La cadena de frío se calentó a una temperatura de 0 · 25. Los
parámetros del modelo de sustitución se muestrearon cada 5000 generaciones y los árboles
se guardaron cada 5000 generaciones. La convergencia del análisis bayesiano se confirmó
usando AWTY (disponible en: ceb.csit.fsu.edu/awty/; Nylander et al ., 2008 ) y se usó para
calcular el quemado.

Síntomas e impacto
Se realizaron encuestas específicas para determinar la susceptibilidad de las especies
hospedadoras a P. psidii . Estas encuestas se llevaron a cabo en parques públicos y
matorrales circundantes, jardines privados y arboretas en el Valle Tallebudgera y Cooroy
en Sunshine Coast, matorrales naturales en Brisbane, las costas Gold and Sunshine y los
suburbios circundantes, y jardines botánicos en Mackay, las costas Gold y Sunshine y
Brisbane (Mt Coot ‐ tha). Los parques nacionales encuestados incluyeron Lamington
(Green Mountain) y Springbrook en el interior de Gold Coast, Kondalilla en el interior de
Sunshine Coast y Kuranda, Herberton Range y Crater Lakes (Lake Eacham) en los
Trópicos húmedos del extremo norte de Qld.

Se desarrolló un sistema de clasificación de enfermedades para registrar la susceptibilidad

de las especies. Las plantas hospedantes, incluidas las plántulas, los árboles jóvenes y los
árboles maduros, que muestran evidencia de infección por P. psidii , se clasificaron para la
susceptibilidad con la siguiente escala (Fig.  1 ):

 Relativamente tolerante : pequeñas manchas foliares con soros de óxido en <10%

de las hojas y brotes en expansión, soros limitados por hoja infectada;
 Moderadamente susceptible : sori de óxido presente en 10 a 50% de las hojas y
brotes en expansión, soros limitados y múltiples por hoja infectada;
 Altamente susceptible : sori de óxido presente en el 50–80% de las hojas y brotes en
expansión, evidencia de óxido en tallos juveniles y hojas más viejas, tizón y
distorsión de hojas y tallos, sori múltiple por hoja / tallo;
 Extremadamente susceptible : sorgo de óxido presente en todas las hojas en
expansión, brotes y tallos juveniles; muerte de follaje; evidencia de muerte de tallo
y brote.

Resultados
Distribución y difusión
En diciembre de 2010, después de la primera detección de P. psidii en Gossia inophloia en
un vivero minorista en el sureste de Qld, se descubrió que tres viveros adicionales tenían
plantas infectadas. En ese momento no había evidencia de infección en paisajes periurbanos
o matorrales naturales. A fines de enero de 2011, se había encontrado P. psidii en otros 19
lugares en el sureste de Qld, incluidos paisajes urbanos y matorrales naturales
(Figs.  2 y 3 ). La primera detección de P. psidii en Gold Coast ocurrió en febrero de 2011.
Para junio de 2011, P. psidiise había encontrado tan al oeste como Toowoomba (127 km al
oeste de Brisbane, 27 ° 58′S, 151 ° 93′E) y en septiembre de 2011, al norte de Maryborough
(260 km al norte de Brisbane, 25 ° 32′S, 152 ° 42'E; Fig.  2 ). En enero de 2012, se
detectó P. psidii en Bundaberg y Rockhampton, 370 km (24 ° 51′S, 152 ° 21′E) y 650 km
(23 ° 23′S, 150 ° 30′E) al norte de Brisbane, respectivamente . Las encuestas en el extremo
norte de Qld no detectaron la enfermedad hasta mayo de 2012, cuando se encontró P.
psidii en matorrales naturales cerca de Cairns. Para agosto de 2012, las detecciones
adicionales se extendieron desde Townsville al Parque Nacional Daintree, c . 100 km al
norte de Cairns (Fig.  3 ).
Figura 2
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Mapa del sureste de Queensland que representa el número de detecciones e informes
públicos de Puccinia psidii dentro de los primeros 12 meses de la detección inicial.
figura 3
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Cambios en la distribución de Puccinia psidii en Queensland desde enero de 2011 hasta
agosto de 2012.
A finales de agosto de 2012 hubo más de 1000 informes públicos y detecciones de P.
psidii en Qld. Hasta la fecha, se ha detectado P. psidii en áreas costeras tan al norte como
en el Área del Patrimonio Mundial de los Trópicos Húmedos (incluyendo Daintree,
Kuranda, Barron Gorge, Crater Lakes y los Parques Nacionales Hypipamee), así como
Herberton Ranges. En el extremo norte de Qld, P. psidii también se ha detectado en las
regiones más secas de las mesetas de Atherton (incluidos Tolga, Yungaburra y
Mareeba). Además de las detecciones en viveros, P. psidii no se ha identificado en áreas al
oeste de la Gran Cordillera Divisoria.

Según los datos recopilados del sureste de Qld, el número de informes de P. psidii alcanzó
su punto máximo durante abril, mayo y junio de 2011, seguido de una disminución en julio
y agosto de 2011. Los informes comenzaron a aumentar nuevamente a fines de agosto,
llegando a su punto máximo en noviembre de 2011 ( Fig.  4 ), seguido de otra disminución
en diciembre de 2011. En enero de 2012, se recibieron un total de 157 informes de P.
psidii seguidos de otros 95 en febrero y un aumento dramático en los informes en marzo de
2012 con 252 informes. Comparativamente, se hicieron menos informes (43) en abril de
2012. Algunos de estos picos de informes coincidieron con los comunicados de prensa
(Dayton y Higgins, 2011 ).

Figura 4
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Número de nuevos informes de Puccinia psidii en Queensland y el número de especies
hospedadoras por mes en comparación con el número de informes de Syzygium
jambos infectados desde la primera detección en diciembre de 2010 hasta septiembre de
2012, cuando cesaron los informes públicos.
El número de especies hospederas reportadas cada mes aumentó a medida que aumentó el
número de detecciones. La mayor diversidad de especies reportadas ocurrió en abril (35),
mayo (34) y noviembre (32) de 2011 (Fig.  4 ). Syzygium jambos fue la especie más
comúnmente reportada en todos los meses, con el mayor número de informes para esta
especie (79) en marzo de 2012. Hubo 82 nuevos huéspedes registrados en los primeros 6
meses después de la detección inicial de P. psidii en diciembre 2010 (Fig.  5) Solo se
identificaron seis nuevos hospedadores en el siguiente período de 4 meses de julio a octubre
de 2011. De noviembre de 2011 a febrero de 2012 hubo un aumento en el número de
especies identificadas, con 37 nuevos hospedadores registrados y otros 13 nuevos
hospedadores entre marzo de 2012 y julio de 2012. La mayoría (77%) de las especies
hospedadoras clasificadas como altamente o extremadamente susceptibles fueron
identificadas dentro de los 6 meses posteriores a la detección de P. psidii . Desde entonces,
solo otras ocho especies se han agregado a esta categoría.
Figura 5
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Número acumulado de especies hospedadoras desde la detección de Puccinia psidii en
Queensland en diciembre de 2010.

Rango de host
Desde que P. psidii se detectó por primera vez en Qld, se han identificado 165 especies de
38 géneros diferentes como hospedantes en base a infecciones naturales, la mayoría de las
tribus Myrteae (31%) y Syzygieae (28%) (Tabla  1 ; Wilson et al . , 2005 ). Se encontraron
nuevos registros de huéspedes de P. psidii para 61 especies en 22 géneros de 11 tribus
(Tabla  1 ), incluidas Acmena (1
especie), Austromyrtus (1), Backhousia (4), Corymbia (1), Decaspermum (1), Eucalipto (3), 
Eugenia (2), Gossia (3),Homoranthus (3), Hypocalymma (1), Leptospermum (3), Lophoste
mon (1), Melaleuca (5), Metrosideros (2), Pilidiostigma (1), Rhodamnia (3), Rhodomyrtus (
5), Syzygium (17), Thryptomene (1) y Waterhousea (1). Estos registros también incluyeron
dos géneros hospedadores no reportados previamente, Mitrantia ( Mitrantia bilocularis )
y Sphaerantia ( Sphaerantia discolor ). Puccinia psidiino se ha registrado en la guayaba
común ( Psidium spp.) en Qld a pesar de su amplia distribución y estado de
malezas. Puccinia psidii se confirmó a partir de una sola muestra
de Psidium sp. recolectado en el norte de NSW (P. Entwistle, NSW, Australia y GS Pegg,
inédito). Se encontraron varios géneros y especies libres de síntomas de enfermedad en
sitios donde se detectó P. psidii (Tabla  2 ).

Tabla 1. Lista actual de hosts conocidos de Puccinia psidii en Queensland, Australia y

nivel de susceptibilidad
Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Acmena hemilampra Syzygieae RT II

Acmena ingens × Syzygieae RT II

Acmena smithii Syzygieae RT ‐ MS × II

Acmenosperma claviflorum Syzygieae em II III

Agonis flexuosa Leptospermeae ES II III

Anetholea (Backhousia) Backhousieae RT ‐ HS II III

anisata

Asteromyrtus brassii Leptospermeae RT II

Austromyrtus dulcis Myrteae RT ‐ HS × II

Austromyrtus sp. (Exfoliante × Myrteae RT II

Lockerbie)

Austromyrtus tenuifolia Myrteae RT II

Backhousia angustifolia Backhousieae RT II

Backhousia bancroftii × Backhousieae RT II

Backhousia citriodora Backhousieae MS ‐ HS × II III

Backhousia gundara (Príncipe × Backhousieae RT II

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Regente)

Backhousia hughesii × Backhousieae em II

Backhousia leptopetala Backhousieae HS II III

Backhousia myrtifolia Backhousieae em II

Backhousia oligantha × Backhousieae HS II

Backhousia sciadophora Backhousieae RT II

Backhousia subargentea Backhousieae RT II

Chamelaucium uncinatum Chamelaucieae ES × II

Corymbia Eucaliptos RT II

citriodora subsp . variegata d

Corymbia ficifolia × C. × Eucaliptos RT II

ptychocarpa d

Corymbia henryi  d Eucaliptos RT II

Corymbia torelliana d Eucaliptos RT II

Darwinia citriodora Chamelaucieae em II III

Decaspermum humile Myrteae ES II III

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Decaspermum humile (forma × Myrteae RT II

Qld del norte)

Eucalipto carnea × Eucaliptos RT ‐ HS II

Eucalipto cloeziana d Eucaliptos RT II

Eucalipto curtisii × Eucaliptos RT ‐ HS II

Eucalipto grandis Eucaliptos RT ‐ MS II

Eucalipto planchoniana d × Eucaliptos RT ‐ MS II

Eucalyptus tereticornis d Eucaliptos RT II

Eucalyptus tindaliae d Eucaliptos em II

Eugenia natalitia × Myrteae em II

Eugenia reinwardtiana Myrteae ES × II III

Eugenia uniflora Myrteae em × II

Eugenia zeyheri d × Myrteae em II

Gossia acmenoides Myrteae HS II III

Gossia bamagensis × Myrteae RT II

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Gossia bidwillii Myrteae RT II

Gossia floribunda Myrteae RT II

Gossia fragrantissima Myrteae em II

Gossia gonoclada Myrteae HS II

Gossia hillii Myrteae HS ‐ ES II III

Gossia inophloia Myrteae ES II III

Gossia lewisensis × Myrteae MS ‐ HS II

Gossia macilwraithensis Myrteae em II III

Gossia myrsinocarpa × Myrteae MS ‐ HS × II

Gossia punctata Myrteae em II III

Homoranthus melanostictus × Chamelaucieae em II

Homoranthus papillatus × Chamelaucieae em II

Homoranthus virgatus × Chamelaucieae em × II

Hipocampo angustifólico × Chamelaucieae RT II

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Lenwebbia lasioclada Myrteae RT II

Lenwebbia prominens Myrteae HS × II III

Lenwebbia sp. Rango Blackall Myrteae RT II

Leptospermum liversidgei × Leptospermeae em II

Leptospermum luehmannii Leptospermeae RT II

Leptospermum madidum × Leptospermeae em II

Leptospermum petersonii Leptospermeae RT II III

Leptospermum × Leptospermeae RT II

semibaccatum d

Leptospermum trinervium Leptospermeae em II

Lindsayomyrtus racemoides Lindsayomyrteae RT II III

Suavizantes de Lophostemon × Lophostemoneae RT II

Melaleuca fluviatilis Melaleucaeae HS II

Melaleuca formosa × Melaleucaeae RT II

Melaleuca leucadendra Melaleucaeae RT ‐ HS × II

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Melaleuca linariifolia Melaleucaeae RT II

Melaleuca nerviosa × Melaleucaeae HS II

Melaleuca nesophila Melaleucaeae RT II

Melaleuca nodosa Melaleucaeae HS ‐ ES II

Melaleuca pachyphylla Melaleucaeae RT II

Melaleuca paludicola × Melaleucaeae HS II

Melaleuca polandii Melaleucaeae HS II

Melaleuca quinquenervia Melaleucaeae RT ‐ ES × II III

Melaleuca salicina × Melaleucaeae RT II III

Melaleuca saligna Melaleucaeae em II

Melaleuca viminalis Melaleucaeae MS ‐ HS II III

Melaleuca viridiflora × Melaleucaeae HS II III

Metrosideros collina Metrosidereae RT II III

Metrosideros collina × villosa × Metrosidereae RT II

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Metrosideros kermadecensis Metrosidereae RT II

Metrosideros thomasii × Metrosidereae RT II III

Mitrantia bilocularis × Kanieae MS II

Myrciaria cauliflora Myrteae RT II

Myrtus communis Myrteae MS‐HS × II III

Pilidiostigma glabrum Myrteae RT‐MS × II III

Pilidiostigma tetramerum × Myrteae MS II III

Rhodamnia acuminata × Myrteae RT II

Rhodamnia angustifolia Myrteae ES × II

Rhodamnia arenaria Myrteae MS × II III

Rhodamnia argentea Myrteae MS‐HS II

Rhodamnia australis × Myrteae HS × II

Rhodamnia blairiana × Myrteae RT‐MS II

Rhodamnia costata Myrteae HS II

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Rhodamnia dumicola Myrteae HS II

Rhodamnia glabrescens Myrteae MS II

Rhodamnia maideniana Myrteae ES × II III

Rhodamnia pauciovulata Myrteae MS II III

Rhodamnia rubescens Myrteae HS‐ES × II III

Rhodamnia sessiliflora Myrteae MS‐ES × II III

Rhodamnia spongiosa Myrteae HS × II III

Rhodomyrtus canescens × Myrteae HS × II III

Rhodomyrtus effusa × Myrteae MS II

Rhodomyrtus macrocarpa × Myrteae MS II III

Rhodomyrtus pervagata × Myrteae MS‐HS × II III

Rhodomyrtus psidioides Myrteae ES × II III

Rhodomyrtus sericea × Myrteae MS II

Rhodomyrtus tomentosa Myrteae MS‐HS × II

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Rhodomyrtus trineura subsp. Myrteae MS II III

capensis

Ristantia waterhousei Kanieae RT II

Sphaerantia discolor × Kanieae MS II

Stockwellia quadrifida Eucalypteae HS II

Syzygium angophoroides × Syzygieae MS II

Syzygium apodophyllum × Syzygieae RT II

Syzygium aqueum × Syzygieae RT II

Syzygium argyropedicum Syzygieae RT II

Syzygium armstrongii Syzygieae RT II III

Syzygium australe Syzygieae RT‐MS × II III

Syzygium bamagense Syzygieae MS II III

Syzygium banksii × Syzygieae MS II

Syzygium boonjee × Syzygieae RT II

Syzygium canicortex Syzygieae RT II III

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Syzygium cormiflorum Syzygieae RT II III

Syzygium corynanthum Syzygieae RT II

Syzygium cryptophlebium × Syzygieae MS II

Syzygium cumini Syzygieae MS II

Syzygium dansiei × Syzygieae RT II

Syzygium endophloium × Syzygieae RT II

Syzygium erythrocalyx × Syzygieae RT II

Syzygium eucalyptoides Syzygieae HS II

Syzygium eucalyptoides subsp. × Syzygieae MS II III

eucalyptoides

Syzygium forte subsp. forte × Syzygieae RT II

Syzygium forte subsp. × Syzygieae RT II III

potamophilum

Syzygium jambos Syzygieae ES × II III

Syzygium kuranda × Syzygieae MS II

Syzygium luehmannii Syzygieae MS II III

Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Syzygium luehmannii × S. Syzygieae RT II III

wilsonii

Syzygium macilwraithianum × Syzygieae RT II

Syzygium minutiflorum × Syzygieae RT II

Syzygium moorei Syzygieae RT II

Syzygium nervosum × Syzygieae HS × II

Syzygium oleosum Syzygieae HS II

Syzygium paniculatum Syzygieae RT II

Syzygium pseudofastigiatum Syzygieae RT II

Syzygium puberulum Syzygieae MS II III

Syzygium rubrimolle Syzygieae RT II

Syzygium suborbiculare × Syzygieae MS II

Syzygium tierneyanum Syzygieae RT II

Syzygium wilsonii Syzygieae RT II

Syzygium xerampelinum Syzygieae em II

 Nombre del anfitrión Nuevo Tribu a Calificación de Infección Espora
registro susceptibilidad a de flores / de óxido
de host la enfermedad b frutos tipo c

Thryptomene saxicola × Chamelaucieae RT ‐ MS × II III

Tristania neriifolia Tristanieae em II

Tristaniopsis exiliflora Kanieae HS

Tristaniopsis laurina Kanieae RT II

Uromyrtus tenella Myrteae RT II

Waterhousea floribunda Syzygieae RT II

Waterhousea hedraiophylla Syzygieae RT II

Waterhousea mulgraveana Syzygieae RT II III

Waterhousea unipunctata × Syzygieae em II

Xanthostemon chrysanthus Xanthostemoneae RT ‐ MS II

Xanthostemon oppositifolius Xanthostemoneae HS II

Xanthostemon youngii Xanthostemoneae em × II III

 a
 tribus de acuerdo con Wilsonet al., 2005 .
 b
 RT, relativamente tolerante, mancha foliar restringida o solo manchas; EM,
susceptibilidad moderada, síntomas de tizón en nuevos brotes y follaje en expansión; HS,
alta susceptibilidad, síntomas de tizón en nuevos brotes y follaje en expansión y tallos
 juveniles; ES, susceptibilidad extrema, muerte de nuevos brotes y severo deterioro en todos
los tipos de follaje, brotes y muerte del tallo. Las clasificaciones de susceptibilidad se basan
en observaciones hasta la fecha.
 c
 II, urediniospora; III, teliospora.
 d
 Puccinia psidiiidentificada solo de plántulas.

Tabla 2. Especies hospedadoras evaluadas e identificadas como libres de enfermedad en

sitios donde se detectó Puccinia psidii

Acmena resa

Acmena Normanby River

Allosyncarpia ternata

Archirhodomyrtus beckleri

Eugenia agreggata

Eugenia luschnathiana

Lophostemon confertus

Lophostemon grandiflorus subsp . riparius

Melaleuca cheelii

Myrciaria edulis

Myrciaria glomerata

Psidium guajava

Psidium littorale Raddi var . litoral

 Syncarpia glomulifera subsp . glomulifera

Syzygium alatoramulum

Syzygium alliiligneum

Syzygium branderhorstii

Syzygium johnsonii

Syzygium malaccense

Syzygium papyraceum

Syzygium sayeri

Syzygium velae

Syzygium wilsonii subsp . criptoflebio

Thaleropia queenslandica

Datos de secuencia
La región ITS fue idéntica para los aislamientos recolectados en 12 géneros hospedadores
(Tabla  3 ). Una alta identidad fue devuelta en una búsqueda RÁPIDA a otras secuencias
de P. psidii en GenBank de otros ocho géneros dentro de Myrtaceae. Los cromatogramas de
trazas de secuencia tenían tres sitios con polimorfismos de un solo nucleótido. Estos sitios
fueron variables en secuencias obtenidas de GenBank. Las regiones LSU y SSU fueron
idénticas para 16 y cuatro aislamientos, respectivamente. El espécimen recogido en Myrtus
communis (BRIP 58517), el tipo huésped de Uredo rangelii , era molecularmente idéntico a
todos los otros aislamientos de P. psidii en las regiones ITS y LSU.
Tabla 3. Anfitriones, números de acceso de GenBank y mediciones de esporas de
aislamientos utilizados en este estudio. Los números de acceso de GenBank en negrita se
obtuvieron en este estudio

Aislar Anfitrión LSU SSU SUS Mediciones de Urediniospore

Agonis flexuosa N/A N/A HM448900

BRIP Backhousia KF31843 N/A KF318421 16–21 × 18–25  μ m, pared 1–2  μ m,

58332 oligantha 6 globosa a obpiriforme

BRIP Chamelaucium KF31843 N/A KF318422 15–20 × 19–25  μ m, pared 1–2  μ m,

58330 uncinatum 7 globosa a obpiriforme

Eucalipto N/A N/A FJ710803 –

FJ710808

BRIP Eugenia KF31843 N/A N/A

57997 reinwardtiana 8

BRIP Eugenia KF31843 N/A KF318423 15–18 × 19–24  μ m, pared 1–2  μ m,

58331 reinwardtiana 9 globosa a obpiriforme

BRIP Gossia KF31844 N/A KF318424 14–18 × 15–19  μ m, pared 1–3  μ m,

58329 myrsinocarpa 0 globosa a obpiriforme

BRIP Lenwebbia KF31844 N/A KF318425

58319 lasioclada 1

BRIP Lenwebbia KF31844 N/A KF318426 16–20 × 17–22  μ m, pared 1–2  μ m,

58333 prominens 2 globosa a obpiriforme

BRIP Melaleuca KF31844 KF318455 KF318427

57991 leucadendra 3
Aislar Anfitrión LSU SSU SUS Mediciones de Urediniospore

BRIP Melaleuca KF31844 KF318456 N/A

57922 quinquenervia 4

Metrosideros N/A N/A EU711421

BRIP Mitrantia KF31844 N/A KF318428

58164 bilocularis 5

BRIP Mitrantia KF31844 N/A KF318429 19–22 × 21–26  μ m, pared 1–2  μ m,

58328 bilocularis 6 globosa a obpiriforme

Myrciaria N/A N/A KC543299 –

cauliflora KC543317

BRIP Myrtus communis KF31844 N/A KF318430 15–21 × 16–23  μ m, pared 1–2  μ m,

58517 7 globosa a obpiriforme, teliosporas

presentes

BRIP Pilidiostigma KF31844 N/A KF318431 17–19 × 19–25  μ m, pared 1–2  μ m

58317 glabrum 8

BRIP Rhodamnia KF31844 KF318457 N/A

57793 angustifolia 9

BRIP Rhodamnia KF31845 N/A N/A

58000 rubescens 0

BRIP Rhodomyrtus KF31845 N/A KF318432 15–20 × 17–21  μ m, pared 1–2  μ m

58334 psidioides 1

BRIP Sphaerantia KF31845 N/A KF318433

 Aislar Anfitrión LSU SSU SUS Mediciones de Urediniospore

58315 decolorarse 2

Syzygium jambos N/A N/A KC543318 –

KC543330

BRIP Syzygium jambos KF31845 KF318458 KF318434

57985 3

BRIP Syzygium KF31845 N/A KF318435 15–20 × 18–23  μ m, pared 1–2  μ m,

58335 nervosum 4 globosa a obpiriforme

Análisis filogenético
Puccinia psidii se recuperó como un taxón deshonesto en tres análisis filogenéticos
separados en el conjunto combinado de datos LSU-SSU. No tenía una relación bien
apoyada con ninguna familia oxidada. Era hermana de las Pucciniaceae en RA X ML e
inferencia bayesiana, o en un clado con miembros de Pileolariaceae y Uropyxidaceae
reconstruidos en P HY ML (Fig.  6 ).
Figura 6
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Filograma obtenido de PHYML en una búsqueda de máxima probabilidad en un conjunto de
datos combinado de las regiones LSU y SSU. Los valores de soporte de aRLT (> 0 · 90)
sobre los nodos.

Taxonomia
Los aislamientos de P. psidii recogidos en Qld fueron idénticos morfológicamente y en
datos de secuencia de ADN a los recogidos de NSW. Se descubrió que las urininiosporas
son morfológicamente plásticas, que varían de forma globosa a obpiriforme y con un rango
de tamaño más amplio que el descrito anteriormente (Tabla  3 ). Se observó a menudo la
presencia de una tonsura (parche liso) en urediniosporas, pero su presencia o ausencia no
fue consistente incluso en el mismo sorus. Las teliosporas se produjeron en una muestra
de Myrtus communis (BRIP 58517). A continuación se presenta una descripción
morfológica compuesta de P. psidii basada en muestras de huéspedes de 11 géneros
recolectados en Qld:
 Uredinia en manchas de hojas cloróticas, rojo púrpura o grisáceas con un margen
más oscuro de hasta 1 mm de diámetro, anfibio, principalmente abaxial,
subepidérmico, erumpent, redondo, hasta 500  μ m, marrón amarillento (Fig.  7 ).

Figura 7

Abrir en el visor de figuras PowerPoint

Puccinia psidii . (a) Uredinia en la superficie abaxial (barra de escala = 500  μ m),

(b) uredinia y telia (flecha; barra de escala = 500  μ m), (c) eruredpent uredinio
(barra de escala = 125  μ m), (d) erumpent uredinio (escala bar = 20  μ m), (e)
urediniosporas simples con tonsura (escala bar = 5  μ m), (f) teliosporas (escala bar
= 10  μ m).

 Urediniosporas globosa, subglobosa, elipsoidal a ovoide, obpiriforme, marrón

amarillento, 14–22 × 15–26  μ m; pared 1 · 0–3 · 0  μ m de espesor, finamente
equinulado, poro germinal ausente o poco visible (Fig.  7 ).
 Telia en frutos, hojas o tallos, hasta 0 · 5 mm de diámetro, abaxial, erumpent,
pulvinado, amarillo a marrón amarillento (Fig.  7 ).
 Teliosporas cilíndricas a elipsoidales, ápice redondeado, marrón amarillento pálido,
23–50 × 14–28  μ m; pared 1 · 0–2 · 0  μ m de espesor, liso, con 2 celdas, restos de
pedicelo permanecen unidos hasta 15  μ m de largo (Fig.  7 ).
 Basidios cilíndricos, de hasta 110  μm de largo × 6–8  μm de ancho, hialinos, de 4
células, producidos a partir de cada célula de las teliosporas, apicalmente en la
célula superior y lateralmente en la célula inferior.
 Basidiosporas de globosas a piriformes, de 8–11  μm de diámetro, hialinas, lisas,
germinan in situ sin latencia de un poro germinal apical.
Se identificaron teliosporas de 98 muestras (20% del total de muestras de P. psidii ), de 50
especies diferentes de hospedadores (Tabla  1 ). Las teliosporas se encontraron
comúnmente en los meses de otoño de marzo, abril y mayo en 2011 y 2012 y junio de
2012. En ambos años, esto fue seguido por una disminución en las detecciones en julio y
agosto (meses de invierno) con solo urediniosporas identificadas en las muestras recogido
durante estos meses en 2011 y 2012.

Síntomas e impacto
Los síntomas de infección por P. psidii variaron desde pequeñas manchas foliares hasta
follaje severo y tizón del tallo, así como infección en flores y frutos de algunas
especies. Según las observaciones hasta la fecha, 67 especies hospedadoras han sido
clasificadas como de baja susceptibilidad a P. psidii , con solo un pequeño porcentaje de
hojas con 1–2 sori por hoja registrada (Tabla  1 ). Otras 50 especies hospedadoras se
consideraron moderadamente susceptibles con un mayor número de soros por hoja y un
mayor porcentaje de follaje expandido y brotes infectados.

Cuarenta y ocho especies fueron clasificadas como altamente o extremadamente

susceptibles, con infección que ocurre en un alto porcentaje de hojas y brotes en expansión
y evidencia de muerte de brotes y tallos (Tabla  1 ). Las especies altamente o
extremadamente susceptibles incluyen la Melaleuca quinquenervia ambientalmente
significativa , y las especies raras y en peligro Backhousia oligantha , Gossia
gonoclada y Rhodamnia angustifolia .

Hasta la fecha, en Qld P. psidii se ha identificado a partir de 11 especies de eucaliptos

(incluye Eucalyptus y Corymbia ), principalmente en plántulas y con baja incidencia y
gravedad. En los árboles maduros de Eucalyptus curtisii , que generalmente no superan los
7 m de altura, se ha observado una infección significativa que causa la muerte del brote y el
tallo y la muerte del crecimiento de la siembra de los tallos cortados. Se registró
la infección de hojas y tallos de sotobosque de la base de un árbol de eucalipto
carnea maduro . La muerte regresiva del tallo, el tizón de la hoja y la muerte del brote se
registraron en plántulas de Eucalyptus planchoniana , y el tizón de la hoja y el brote en los
retoños de Eucalyptus grandis .

Se identificó la variabilidad en la gravedad de la enfermedad dentro de 26 especies

hospedadoras (Tabla  1 ), lo que indica una variación potencial en la susceptibilidad a la
infección por la infección por P. psidii . Para Melaleuca quinquenervia , las calificaciones
en individuos variaron desde resistencia a baja susceptibilidad, sin evidencia de sori, hasta
muerte severa de tallos y brotes como resultado de la infección repetida de las puntas de
crecimiento. Para algunas especies, como Rhodomyrtus psidioides , Rhodamnia
angustifolia y Rhodamnia maideniana , todas las plantas evaluadas en una variedad de
sitios fueron calificadas como extremadamente susceptibles, con muerte severa en árboles
más viejos, así como en plantines y plantones.

También se han observado cambios en la susceptibilidad en árboles individuales con el

tiempo, con una mayor susceptibilidad a la enfermedad en Acmena smithii y Syzygium
nervosum . Ambas especies fueron clasificadas originalmente como de baja susceptibilidad
cuando se detectó P. psidii por primera vez, pero luego se registraron como moderadamente
o altamente susceptibles, respectivamente. No ha habido ninguna evidencia de huéspedes
individuales que muestren niveles más bajos de susceptibilidad a la enfermedad con el
tiempo, aparte de que los árboles se recuperen durante períodos prolongados de poca o
ninguna lluvia, lo que no favorece el desarrollo de la enfermedad.

El impacto de la infección por P. psidii en árboles y arbustos individuales varió desde

pequeñas manchas foliares hasta la reducción de la fecundidad por la pérdida de flores y
frutos, e incluso la muerte de los árboles. Se ha observado la muerte del follaje, el tallo y
las ramas en una variedad de huéspedes, incluidos Chamelaucium uncinatum , Eugenia
reinwardtiana , Gossia hillii , Melaleuca quinquenervia , Rhodamnia
dumicola , Rhodamnia maideniana y Rhodomyrtus psidioides . La infección repetida de
nuevos brotes y el follaje joven de Rhodamnia angustifolia causó la muerte de los árboles y
una reducción significativa en la densidad del dosel con el tiempo (Fig.  8) La muerte y la
muerte de las ramas, así como el desarrollo reducido de brotes en todo el árbol, se hicieron
evidentes 15 meses después de que se detectó P. psidii . Se ha registrado la muerte de los
árboles como resultado de infecciones repetidas para Rhodomyrtus psidioides , con
plántulas en regeneración de la misma especie asesinadas por P. psidii en la etapa del
cotiledón (Fig.  9 ).
Figura 8
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Secuencia fotográfica que muestra el impacto de Puccinia psidii a lo largo del tiempo
en Rhodamnia angustifolia , una especie de Queensland rara y en peligro de extinción. (a)
Detección inicial de óxido en nuevos brotes y follaje en expansión, marzo de 2011; (b) alto
nivel de infección por P. psidii en nuevos brotes y hojas en expansión, diciembre de
2011; (c) defoliación severa después de una infección repetida por P. psidii , enero de
2012; (d) la muerte del follaje y las ramas 15 meses después de que se detectó la infección
inicial, junio de 2012. Las fotografías son de plantas cultivadas, Brisbane.

Figura 9
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Muerte de ramas e infección de brotes en un árbol maduro de Rhodomyrtus psidioides (a, b)
e infección y muerte de plántulas en regeneración debajo de árboles adultos (c, d). Las
fotografías son de plantas cultivadas en los Jardines Botánicos de Brisbane, Mt Coot ‐ tha.
Puccinia psidii se registró en capullos, flores y frutos de 28 especies hospedadoras
(Tabla  1 ; Fig.  10 ). Se observaron soros de P. psidii en varias partes de la flor, incluidos
el pedúnculo, el receptáculo, los sépalos (cáliz) y los pétalos. En algunas especies, por
ejemplo, Chamelaucium uncinatum , se formaron soros en el interior del botón floral, que
afecta a las anteras, filamentos, estilos, estigmas y ovarios (Fig.  10 ). La infección de la
fruta fue común en Austromyrtus dulcis , Eugenia reinwardtiana , Rhodamnia
rubescens y Rhodamnia sessiliflora . Puccinia psidiiTambién se registró en flores y frutos
de especies introducidas, por ejemplo, Syzygium jambos , algunas de las cuales son especies
de malezas importantes, como Eugenia uniflora y Rhodomyrtus tomentosa .
Figura 10
Abrir en el visor de figuras PowerPoint
Infección por Puccinia psidii en inflorescencias de Melaleuca leucadendra (a, b),
inflorescencias y flores de Chamelaucium uncinatum (c, d) y fruta inmadura de Rhodamnia
sessiliflora (e), y fruta madura de Rhodamnia rubescens (f).

Discusión
Este estudio informa el dramático aumento en la distribución geográfica y el rango de
hospedantes de P. psidii luego de su detección inicial en Qld en diciembre de 2010. La
enfermedad ahora se extiende desde las áreas costeras subtropicales y más secas al este de
la Gran Cordillera Divisoria hasta la vegetación tropical costera y de meseta. A pesar de la
abundancia de especies hospedantes potenciales al oeste de la Gran Cordillera Divisoria, P.
psidii no se ha establecido hasta ahora en esa región, aunque se ha informado de viveros de
plantas. Modelado climático de Glen et al . ( 2007 ) y Booth y Jovanovic ( 2012 )
predijeron la probabilidad de epidemias de roya en estas regiones como posibles y
dependientes de variaciones a corto plazo en las condiciones climáticas.

Van Der Merwe y col . ( 2008 ) identificaron por primera vez la posición sistemática
ambigua de P. psidii basándose en un análisis de loci de codificación de proteínas de 80
especies en las Pucciniaceae. El análisis filogenético en este estudio basado en datos
combinados de LSU y SSU no ha resuelto la colocación familiar de P. psidii dentro de los
Pucciniales. La sistemática de varias familias de roya, como las Uropyxidaceae, que a
menudo tienen teliosporas puccinioides, deberán resolverse antes de que P. psidii pueda
ubicarse con confianza a nivel familiar.
Simpson y col . ( 2006 ) revisaron los taxones de roya que infectaron
Myrtaceae. Introdujeron Uredo psidii , un nombre superfluo para la etapa uredinial de P.
psidii , que ya tenía varios nombres anamórficos publicados, por ejemplo, Uredo
subneurophila y Uredo neurophila . También introdujeron el nombre Uredo rangelii para
dos especímenes en Myrtus communis y Syzygium jambos. La base de este nuevo taxón fue
la presencia de una tonsura en la mitad inferior de las urediniosporas, la forma y el grosor
de la pared de las urediniosporas y síntomas como la falta de infección en los tallos o
pecíolos y el tamaño de la uredinia, todos los cuales eran considerado por los autores
(Simpson et al ., 2006 ) como diferente de P. psidii . Cuando esta herrumbre apareció por
primera vez en Australia, se la denominó Uredo rangelii (Carnegie et al ., 2010 ). Los datos
de secuencia molecular de las regiones ITS y LSU, los estudios del huésped y los datos
morfológicos de dos etapas del ciclo de vida respaldan la premisa de que un taxón, P.
psidii, es responsable de la infección generalizada de Myrtaceae en Australia.

Puccinia psidii ahora se identifica a partir de una variedad de ecosistemas forestales

nativos, incluidos el brezo costero ( Austromyrtus dulcis , Homoranthus spp.), Los
humedales costeros y fluviales ( Melaleuca quinquenervia , Melaleuca viridiflora ), los
ecosistemas de islas de arena de Moreton, Stradbroke y Fraser Islands, y litoral, bosques
tropicales montanos, subtropicales y tropicales
( Syzygium spp., Rhodamnia spp., Rhodomyrtusspp.). La enfermedad es prevalente en
entornos urbanos y periurbanos alrededor de las principales ciudades y pueblos,
comúnmente reportados desde jardines botánicos y reservas naturales, con impactos de
enfermedades que van desde pequeñas manchas foliares hasta muerte severa e infección, y
senescencia prematura de flores y frutas. En comparación, P. psidii rara vez es grave en la
vegetación nativa de Brasil, a pesar de que se ha identificado a partir de una variedad de
Myrtaceae nativas y causa epidemias ocasionales en las plantaciones de guayaba nativas
(Ribeiro y Pommer, 2004 ).

La propagación de P. psidii a través del movimiento del stock de vivero infectado, y otros
mecanismos asistidos por humanos, desempeñaron un papel importante en la distribución
inicial y el establecimiento de la enfermedad en diferentes regiones de Qld. Ahora que la
enfermedad está establecida y generalizada en Qld, es probable que la dispersión de esporas
produzca más dispersión de esporas por P. psidii en nuevas regiones. La dispersión a corta
distancia es facilitada por animales e insectos (Coutinho et al ., 1998 ). Vientos dominantes
del sureste y la presencia de especies susceptibles, por ejemplo, Melaleuca
quinquenervia y Melaleuca leucadendra, que proporcionan un corredor casi contiguo a lo
largo de la costa este de Australia (Carnegie y Lidbetter, 2012 ), son factores importantes
para la dispersión de esta roya en Australia.

Después del aumento inicial en el número de detecciones reportadas de P. psidii en Qld, los
números de informes han fluctuado. Los picos en los informes a menudo fueron seguidos
por disminuciones, un patrón repetido varias veces durante la duración de este estudio. Los
factores que influyen en estos patrones aún no se han estudiado en detalle en Australia. Sin
embargo, Tessmann et al . ( 2001 ) identificaron brotes de enfermedades de P.
psidii en Syzygium jambos en Brasil como estrechamente relacionados con la duración de la
humedad de la hoja y la humedad relativa (HR), combinados con temperaturas nocturnas
que oscilan entre 18 y 22 ° C. Una alta correlación entre la progresión de P.
psidii en Eucalyptus grandisy días con 90% de HR o más durante 8 h, combinados con
temperaturas entre 18 y 25 ° C (Glen et al ., 2007 ). Los datos recopilados como parte del
estudio actual indican que la temperatura no es el factor principal que influye en el
desarrollo de la enfermedad, con informes de nuevas infecciones durante todo el año. La
influencia de la fisiología del huésped y los cambios bajo diferentes condiciones climáticas
también pueden influir en el desarrollo de la enfermedad. Esto requiere más estudio.

Las condiciones climáticas desde que se detectó P. psidii por primera vez en Qld han
favorecido la propagación y el desarrollo de enfermedades con precipitaciones por encima
del promedio y períodos asociados de alta humedad relativa que ocurren en la mayor parte
de Qld costero ( www.bom.gov.au ). Indudablemente, esto ha conducido a condiciones
óptimas de crecimiento de las plantas, proporcionando enrojecimientos de crecimiento
repetidos y un alto número de nuevos brotes y hojas jóvenes, que son más susceptibles a la
infección (Coutinho et al ., 1998 ). Curiosamente, una disminución en la notificación de P.
psidii coincidió con días consecutivos de fuertes lluvias. Estudios anteriores (Lana et
al ., 2012 ) también han observado niveles más bajos de P. psidiicon mayores niveles de
lluvia en áreas de Brasil. Una posible explicación es una reducción en los niveles de
esporas debido a las altas precipitaciones en un corto período de tiempo. La actividad
humana reducida al aire libre durante los períodos de lluvia también puede haber reducido
las observaciones e informes de óxido.

El rango de hospedadores de P. psidii en Qld se ha expandido rápidamente de las cinco

especies detectadas inicialmente en enero de 2011 a más de 160 especies en julio de 2012.
Según lo informado por Carnegie & Lidbetter ( 2012 ), el rango de hospedadores registrado
en Australia es significativamente mayor que El rango de huéspedes conocido para esta
enfermedad a nivel internacional. Este estudio solo ha identificado otras 56 especies
hospedadoras y dos géneros no reportados previamente en Australia o internacionalmente
(Carnegie & Lidbetter, 2012 ). El primer nuevo género y especie fue Mitrantia bilocularis ,
una especie rara de bosque tropical endémica del norte de Qld, que parece moderadamente
susceptible a P. psidii y se considera una especie vulnerable (Atlas of Living
Australia;www.ala.org.au ). El segundo fue Sphaerantia discolor , también endémico de
los ecosistemas de la selva tropical del norte de Qld y también catalogado como vulnerable
(Atlas of Living Australia; www.ala.org.au ). Es probable que el rango de huéspedes de P.
psidii continúe expandiéndose a medida que el hongo se establezca en nuevas regiones
geográficas y donde existan nuevas especies de huéspedes.

Las teliosporas se identificaron a partir de una variedad de especies hospederas con

diferentes niveles de susceptibilidad a P. psidii . La detección de teliosporas no parecía
estar limitada a la temporada, con detecciones realizadas durante los meses más cálidos y
húmedos del verano y los meses más secos del invierno. Ruiz ( 1988 ) informó que las
teliosporas ocurren en condiciones naturales en Brasil en Eucalyptus cloeziana durante los
meses más cálidos del año (diciembre a marzo). Otros estudios indican que la temperatura
desempeña un papel en el desarrollo de esporas, con una temperatura ideal para la
germinación de iosinosporas de 20 ° C y el mantenimiento posterior de las plantas
infectadas a 25 ° C o más probablemente produzca telia en lugar de uredinia (Coutinho et
al ., 1998) Se han detectado uridiniosporas en una variedad de plantas hospederas en Qld en
todo momento del año.

Los síntomas de infección por P. psidii varían desde pequeñas manchas foliares hasta
follaje severo y tizón del tallo, así como la infección de flores y frutos de algunas
especies. De las especies altamente o extremadamente susceptibles, varias tienen
importancia económica, por ejemplo, Backhousia citriodora y Chamelaucium uncinatum ,
y ambientalmente, por ejemplo, Melaleuca quinquenervia. Se desconoce el nivel de
resistencia natural dentro de las poblaciones de especies en Australia. Las observaciones de
campo indican variabilidad en la susceptibilidad a la enfermedad dentro de algunas
especies. No está claro en este momento si esto es un verdadero reflejo de resistencia o
variación en la fenología del huésped y / o condiciones microclimáticas y edáficas
localizadas. Las variaciones en los niveles de inóculo también pueden ser importantes.

Los impactos que P. psidii tendrá en los ecosistemas frágiles y amenazados en Australia,

por ejemplo , los humedales de Melaleuca , son desconocidos y difíciles de predecir. La
enfermedad se ha registrado en 15 especies de Melaleuca, y la mitad se considera altamente
o extremadamente susceptible según los datos de la encuesta de este estudio,
incluida Melaleuca viridiflora , que ocurre predominantemente en áreas de mayor
precipitación del norte de Australia (Boland et al ., 1992 ). Esta especie es un componente
integral de diversos ambientes de tierras bajas tropicales en el norte de Qld (Skull &
Congdon, 2008 ) y se considera una comunidad ecológica en peligro de extinción
(EPBC, 2012 ).

Melaleuca quinquenervia se considera altamente susceptible a P. psidii, con infección que

causa plántulas y muerte de los árboles, reducción de la producción de flores y muerte de
las flores. Se hicieron observaciones similares en Florida (Rayamajhi et al ., 2006 ),
donde M. quinquenervia es una maleza y P. psidii se ha utilizado como agente de
biocontrol. Los hábitats de Melaleuca quinquenervia están amenazados en Australia, con
grandes áreas despejadas para vivienda, desarrollo de caminos y agricultura (Catterall y
Kingston, 1994 ). Impacto en el crecimiento y la regeneración de M. quinquenervia por P.
psidiipuede afectar los ecosistemas cruciales para mantener la biodiversidad, así como la
calidad de las vías fluviales costeras.

El impacto conocido de P. psidii en eucaliptos en Australia está limitado y restringido a las
plántulas, aparte de Eucalyptus curtisii, donde se ha identificado infección en nuevos brotes
de árboles maduros y sotobosque. En Brasil, una fuerte infección de hojas juveniles y
meristemos de eucaliptos hace que las plantas se atrofien y se ramifiquen, con individuos
altamente susceptibles gravemente malformados y algunos muriendo como resultado de la
infección por P. psidii . Los niveles de infección se han reportado como 20-30% de los
árboles, impactando lo suficiente como para afectar las tasas de crecimiento y la
rentabilidad posterior (Booth et al ., 2000 ). Muchas plantaciones de eucaliptos en Qld son
subcosteras y ubicadas en áreas donde P. psidiino se ha detectado fuera de las
guarderías. La mayoría de las plantaciones también tienen más de 2 años y es menos
probable que se vean afectadas por P. psidii según las observaciones en Brasil (Glen et
al ., 2007 ).

Algunas especies de plantas corren el riesgo de desaparecer por completo de sus

ecosistemas naturales debido a la infección por P. psidii , especialmente las especies que ya
son raras y en peligro de extinción, por ejemplo, Rhodamnia angustifolia , Rhodamnia
maideniana , Gossia gonoclada y Backhousia oligantha . Solo 11 árboles de R.
angustifolia permanecen en su hábitat natural en el centro de Qld (Snow y
Guymer, 1999 ). Dado este grupo genético restringido, la probabilidad de identificar
cualquier resistencia en esta población es limitada. De manera similar,
solo existen 12 árboles de  G. gonoclada de forma natural y hay indicios de que esta
especie es altamente susceptible a P. psidii.

Algunos estudios de rango de huéspedes habían investigado la susceptibilidad de

Myrtaceae nativa de Australia a P. psidii , antes de que ingresara a Australia. Zauza y
col . ( 2010 ) identificaron el 60,5 % de las plántulas de Rhodamnia rubescens como
resistentes. Del mismo modo, encontraron un 80% de resistencia en Eugenia
reinwardtiana . Ambas especies se consideran extremadamente susceptibles en Australia
sin evidencia de resistencia, y a menudo el primer huésped que se registra como la
enfermedad extendió su rango geográfico en Qld. Esto plantea la importante cuestión de la
variabilidad del patógeno dentro de P. psidiiy la necesidad de mantener estrictos controles
fronterizos, evitando que ingresen cepas adicionales a Australia. Además, debe
considerarse el requisito de una mayor investigación sobre la resistencia potencial dentro de
las poblaciones anfitrionas.

La pérdida o impacto significativo en especies comunes, dominantes y clave

como Melaleuca quinquenervia , M. viridiflora y M. leucadendra es probable que tengan
efectos mucho más devastadores en la salud del ecosistema que la pérdida de especies
menores del ecosistema, incluso las especies que están en la lista como amenazadas. La
pérdida de biodiversidad a través del impacto en una amplia gama de especies ocurrirá a
medida que se propague P. psidii . Esto es particularmente relevante dado que los
ecosistemas terrestres de Qld están dominados por Myrtaceae nativas
(REDD, 2012 ). Booth y col . ( 2000) destacan el impacto potencial que la enfermedad
puede tener en los ecosistemas y el turismo, enfocándose en las atracciones ambientales de
la costa costera. El impacto total de esta enfermedad en Qld y Australia puede no realizarse
durante algunos años.