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Contaminación por micotoxinas de la leche y derivados lácteos

Contamination by micotoxins of milk and milk products


Jorge Luis Ruiz Rojas1*, Rey Gutiérrez Tolentino2,
Miguel A. Orantes Zebadua1, y Alberto Manzur Cruz1
1
Universidad Autónoma de Chiapas. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Rancho San Francisco, Km 8 Carretera Ejido Emiliano Zapata, Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México.
2
Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco. División de Ciencias Biológicas y de la Salud. Departamento de Producción Agrícola y Animal.
Calzada del Hueso No. 1100, Colonia Villa Quietud, Delegación Coyoacán. Ciudad de México.
*Correo electrónico: jlrojas89@hotmail.com

RESUMEN ABSTRACT
Las micotoxinas son metabolitos secundarios producidos por Mycotoxins are secondary metabolites produced by fungi that
hongos capaces de causar enfermedad y muerte en humanos, are capable of causing disease and death in humans, animals
animales y cultivos. Debido a su actividad farmacológica, algu- and crops. Because of their pharmacological activity, some
nas micotoxinas o sus derivados son utilizados como antibióti- mycotoxins or mycotoxin derivatives have found use as anti-
cos, promotores del crecimiento y otros medicamentos. Algunos biotics, growth promoters, and others drugs. Some molds can
hongos pueden producir más de una micotoxina y algunas mi- produce more than one mycotoxin and some mycotoxins are
cotoxinas son producidas por más de una especie de hongo. Ac- produced by more than one fungal species. Currently, more
tualmente se conocen más de 300 micotoxinas; sin embargo, la than 300 mycotoxins are known; however, scientific attention
atención científica se ha centrado principalmente en aquellas is focused mainly on those that have proven to be carcinogenic
que han probado ser carcinogénicas o causar otro tipo de toxi- or produce another type of toxicity. The severity depends on the
cidad. La gravedad depende de la toxicidad de la micotoxina, toxicity of the mycotoxin, the extent of exposure, and age and
el grado de exposición, la edad y el estado nutricional del in- nutritional status of the individual. Mycotoxicoses arise when
dividuo. La micotoxicosis aparece cuando existen condiciones environmental, social and economic conditions combine with
ambientales, sociales y económicas las cuales, combinadas con meteorological conditions (humidity and temperature) which
las condiciones meteorológicas (humedad y temperatura), favo- favor their growth. Human exposure results from consumption
recen su crecimiento. La exposición humana ocurre al consumir of plant-derived foods, in animal products such as meat and
alimentos derivados de vegetales, en productos animales como eggs or when the dairy cows have ingested feed contaminated
la carne y huevos o cuando las vacas lecheras han ingerido un with toxins and then these appear in the milk; also because of
alimento que está contaminado con toxinas y por lo tanto apa- inhalation of air and dust containing toxins. The aim of this
recen en la leche; también puede contaminarse por la inhala- article is to present the current and more relevant bibliographi-
ción de aire y polvo que contenga toxinas. El objetivo de este cal information about the importance of aflatoxins as contami-
artículo es presentar la información bibliográfica más relevante nants of milk and milk products.
y actual que existe sobre la importancia que tienen las aflatoxi- Key words: Importance, aflatoxins, milk, milk products
nas como contaminantes de la leche y sus derivados.
Palabras clave: Importancia, aflatoxinas, leche, derivados
lácteos. que definen su calidad, entendiéndose como
calidad al conjunto de propiedades físicas y
INTRODUCCION. químicas inherentes a la leche (Vega et al.,
Actualmente la calidad e inocuidad alimen- 2006; Lairon, 2010).
taria son factores cada vez más relevantes en A fin de asegurar la calidad de la leche, se
prácticamente todos los países (FAO, 2004). deben considerar todos los niveles de la ca-
Dentro de los alimentos disponibles, la leche dena alimentaria, donde cada eslabón influye
es considerada como uno de los alimentos más sobre las características finales del producto.
completos que existe en la naturaleza, debido Debido a lo anterior, existe una serie de linea-
a su alto nivel nutritivo, ya que contiene Ca, mientos oficiales que pretenden preservar la
P, vitamina B2, grasa y proteínas de alto valor inocuidad y por ende la calidad de los alimen-
biológico para el humano; además es relativa- tos, lo cual tiene un efecto positivo en la salud
mente accesible y por sus características sen- del consumidor y en general de la producción
soriales tiene una gran aceptación en todos los pecuaria. La inocuidad implica la ausencia de
estratos de la población (Trujillo, 2002; Val- sustancias extrañas (plaguicidas, hidrocarbu-
dés, 2006). Cada día se estudian más las cua- ros aromáticos, bifenilos policlorados, aflatoxi-
lidades de este producto en la alimentación de nas, entre otras) que puedan ser dañinas para
niños, adultos y personas de la tercera edad. la salud humana. Numerosos factores relacio-
Pero, para que la leche cumpla con estas ex- nados con la producción en la explotación le-
pectativas debe reunir una serie de requisitos chera pueden afectar la inocuidad de la leche,

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por lo que deben aplicarse buenas prácticas y veneno, respectivamente. Son sustancias
ganaderas, el cuidado de la salud y estado de toxicas originadas por el crecimiento de cinco
los animales, así como buenas prácticas de hi- tipos de hongos (Cuadro 1), los cuales apare-
giene durante el ordeño (Mercado, 2007). cen como contaminantes naturales de las ma-
Existen numerosos riesgos que pueden afec- terias primas utilizadas en la alimentación de
tar la inocuidad de la leche, principalmente las los animales (Méndez y Moreno, 2009.).
debidas a la presencia de bacterias causantes de Se pueden encontrar en cualquier punto de
las llamadas Enfermedades Transmitidas por la cadena alimentaria desde la siembra y co-
los Alimentos (ETAs); al respecto, se han logra- secha hasta en la carne, leche y derivados,
do disminuir considerablemente los riesgos de originando un grupo de enfermedades y tras-
infecciones humanas mediante los tratamien- tornos denominados mocotoxicosis, las cuales
tos térmicos de pasteurización y ultrapasteu- afectan tanto al hombre como a los animales
rización; sin embargo, estos tratamientos no (Bolet y Socarrás, 2005).
eliminan otros peligros como son los residuos Los hongos utilizan para su crecimiento
tóxicos, dentro de los cuales se encuentran los una serie de sustancias químicas denomina-
antibióticos y las aflatoxinas (Ortega, 1998). das metabolitos primarios, como ácidos nuclei-
Las aflatoxinas son sustancias toxicas para cos, proteínas, hidratos de carbono y lípidos,
la salud humana y animal producidas en el me- principalmente. Cuando la fase de crecimien-
tabolismo secundario de los hongos Aspergillus to llega a su etapa final y durante la fase esta-
flavus, Aspergillus parasiticus y Penicillium cionaria, los procesos de síntesis del hongo se
puberulum; los cuales aparecen como contami- encaminan hacia la producción de metabolitos
nantes naturales en casi la totalidad de las ma- secundarios como pigmentos, antibióticos y
terias primas utilizadas en la alimentación de micotoxinas (Díaz, 1996).
los animales cuando las condiciones ambienta- La formación de micotoxinas depende de la
les son propicias para su desarrollo (Bennet y composición del sustrato, la capacidad genéti-
Klich, 2003). ca de los hongos para producirlas y de factores
Las aflatoxinas se pueden encontrar en cual- ecológicos. Las condiciones que favorecen su
quier punto de la cadena alimentaria, desde la producción, según Probots et al., 2010 y Sugi-
siembra y cosecha, hasta en la carne, leche y ta et al., 2010, son:
derivados lácteos disponibles para su consumo • Agua disponible. Normalmente esta es de-
originando un grupo de enfermedades y tras- signada como “Actividad del Agua” (AW),
tornos denominados micotoxicosis, la cual está la cual indica la cantidad de agua dispo-
relacionada con la inducción de tumores con
Cuadro 1. Tipos de hongos productores de micotoxinas
efectos mutagénicos, carcinogénicos, teratogé-
nicos y que provocan inmunosupresión (Bennet Hongo Toxina

y Klich, 2003; Bolet y Socarrás, 2005). Aspergillus Aflatoxinas

Por lo anterior, el objetivo de la presente Sterigmatocistina

revisión bibliográfica es la de presentar la in- Ocratoxina A

formación más relevante y actual que existe Tricotecenos

sobre la importancia que tienen las aflatoxinas Fusarium Zearalenonas

como contaminantes de la leche y sus deriva- Fumonisinas

dos, lo cual puede tener un enorme impacto Fusarina

tanto en la salud de las personas, como de Moniliformina

los animales que consuman alimentos conta- Patulina

minados por este hongo. Penicillum Citrina


Ocratoxina A

Aspectos generales de las micotoxinas Alternaría Alternariol

El termino micotoxina, deriva de las palabras Ácido tennazónico

griegas mikes y toxina que significan hongo Claviceps Alcaloides


(Constane et al., 2010)

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nible para el desarrollo de los microorga- que fundamentalmente pertenece a la flora de
nismos, una vez que se ha alcanzado el los productos que se almacenan. Por lo general,
equilibrio hídrico en el sistema alimento/ la temperatura mínima necesaria para desa-
medio ambiente. Los hongos que contami- rrollarse y producir micotoxinas es de 10-12 ºC.
nan los cereales necesitan valores de AW La actividad del agua (AW) mínima necesaria
superiores a 0.7 para iniciar su desarrollo y producir micotoxi-
• Composición del sustrato (presencia de hi- nas es de 0.75 y 0.83, respectivamente. El As-
dratos de carbono). pergillus crece y puede producir micotoxinas
• Condiciones climáticas. Las zonas tropica- de manera óptima a 25 ºC y con una actividad
les, por el calor y la humedad, favorecen la del agua de 0.95; sin embargo, existen algunos
formación de micotoxinas; sin embargo, tam- tipos de Aspergillus flavus que en sustratos ta-
bién pueden producirse en zonas templadas. les como el arroz, crece entre 6 y 45 ºC con un
• Humedad en los granos del 10-18% óptimo de 37 ºC y la producción de micotoxinas
• Humedad relativa del ambiente del 70% o se efectúa entre 11 y 36 ºC con un máximo de
más. producción a 30 ºC (Gimeno, 2005). Conside-
• pH. La acidez es un elemento negativo rando lo anterior, podemos decir que el creci-
para el desarrollo micótico y formación de miento del Aspergillus flavus y la producción
esporas. Es necesario un pH alcalino. de aflatoxinas son el resultado de la interacción
• Presencia de invertebrados. Los insectos entre el hongo, el huésped y el medio ambiente
alteran los granos y propician el camino (Heydt et al., 2009; Probost et al., 2010). En
para el desarrollo fúngico. el Cuadro 2 se presentan los niveles de tempe-
• Suficiente oxígeno (no es indispensable) y CO2 ratura óptimos para el crecimiento de algunas
• Tamaño pequeño de los hongos, pudiéndo- especies de Aspergillus (Chang et al., 2007).
se dispersarse por el aire muy fácilmente y Las aflatoxinas pueden encontrarse como
establecerse en sustratos diferentes donde contaminantes naturales en los cereales (prin-
pueden crecer. cipalmente maíz, trigo y arroz) y subproductos
• Temperatura. Crecimiento del hongo: míni- de cereales, tortas de oleaginosas (algodón, ca-
ma de 6-8 °C, óptima de 36-38 °C y 44-46 °C, cahuate, coco, girasol y otros), además de una
como máxima. serie de alimentos para humanos, de los cua-
• Tiempo de almacenamiento. A mayor tiem- les los más importantes son los cereales, frutos
po de almacenamiento se tienen condicio- secos, productos de salchichonería, especias,
nes más favorables para su desarrollo. vinos, leguminosas, frutas, leche y derivados
• Especie fúngica. En una misma especie exis- (Gimeno, 2005), aunque este tipo de hongos
ten estirpes productoras de micotoxinas y también pueden estar presentes en suelos, so-
otras que son incapaces de producirlas; es de- bre todo tropicales; sin embargo, la información
cir, hay variaciones intra e interespecíficas. sobre la ocurrencia de aflatoxina B1 en suelo
Se conocen cientos de micotoxinas, pero es escasa (Abbas et al., 2004; Accinelli et al.,
sólo una veintena aparecen como contaminan- 2008). El suelo y el tejido de las plantas es con-
tes en los alimentos. De ellas, las aflatoxinas, siderado el hábitat natural para estos hongos
la citrinina, las fumonisinas, la ocratoxina A,
la patulina, los tricotecenos y la zearalenona Cuadro 2. Temperatura y actividad del agua requeridas para el creci-
se consideran entre las micotoxinas más im- miento de algunas especies de Aspergillus

portantes. De las familias antes mencionadas, Especies de Aspergillus Temperatura °C Actividad de Agua

las aflatoxinas son las más importantes y en Intervalo Óptimo Mínimo Óptimo

particular dentro de ellas, debido a su alta A. flavus y A. parasiticus 6-45 35-37 0.78 0.95

toxicidad la AFB1 (Noa et al., 2001). A. candidus 3-44 35-32 0.75 0.90-0.98

Las aflatoxinas son producidas principal- A. fumigatus 10-55 40-42 0.85 0.98-0.99

mente por el género Aspergillus flavus y Aspe- A. restrictus 9-40 30 0.71 0.96

gillus parasiticus. El Aspergillus es un moho A. versicolor 4-39 25-30 0.78 0.95


Probots et al., 2010

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(Geiser et al., 2000, Horn 2003, Jaime y Cotty nales en derivados de estas, los cuales pueden
2010) el cual, sirve como reservorio del inóculo ser también tóxicos (Gimeno y Martin, 2001).
primario para la infección del cultivo suscepti-
ble (Skládanka et al., 2011). Aflatoxina B1 (AFB1)
La exposición a las aflatoxinas también se Es la más carcinogénica y toxica, es procarci-
produce por el polvo suspendido en el aire gene- nógena, es decir la molécula original en si no
rado durante la cosecha en el campo (67 ng.m3), es cancerígena sino su metabolito. Su fórmula
la descarga de los granos (92 ng.m3), la limpieza estructural es: C17 H12 O6; su peso molecular
de los silos (4849 ng.m3) y las operaciones de ali- es de 312 y su punto de fusión es de 268-269 °C
mentación animal (421 ng.m3). Los polvos con- (Redy et al., 2003).
taminados están asociados a un aumento de la
incidencia de tumores de las vías respiratorias Aflatoxina M1 (AFM1)
superiores. Los valores de la dosis letal media Es un metabolito hidroxilado de la AFB1 se-
(DL50) oral para perro, rata, mono, trucha y po- cretada en la leche y orina de los animales que
llo son 1, 5-7, 2-8, 3-9 y 7-8 mg de aflatoxina B1/ consumen alimentos contaminados con AFB1
kg de peso corporal, respectivamente (Hussein y (se utiliza la letra M de “Milk Aflatoxin”, afla-
Brasel, 2001). toxinas aislada de la leche). La cantidad de
AFM1 secretada es proporcional a la cantidad
Aflatoxinas de AFB1 ingerida. La tasa de conversión de
El nombre de las aflatoxinas hace referencia al AFB1 en AFM1 oscila entre 0.4 % y 3% (Redy
hecho de ser biosintetizadas por el hongo Asper- et al., 2003).
gillus flavus. La primera letra A, hace referencia
al género Aspergillus, las tres siguientes letras Toxicocinética
FLA, debido a que proceden de la especies flavus Las aflatoxinas son absorbidas en el tracto gas-
y el termino TOXINA se refiere a su efecto tóxi- trointestinal debido a su alta liposolubilidad
co (Ellis et al., 1991). y son biotransformadas en el hígado (Gross y
Las dos principales especies de Aspergillus Eaton, 2012). Aproximadamente el 80% de la
que producen aflatoxinas son Aspergillus flavus dosis total de AFB1 se excreta en una semana.
que origina aflatoxinas B1 y B2; y Aspergillus La AFM1 se excreta en las 48 h siguientes a
parasiticus que producen las aflotoxinas B y la ingestión y representa el 1-4% de la AFB1
G (Bogantes- Ledezma et. al., 2004). Todas las ingerida (IARC, 2002).
aflatoxinas son fluorescentes, bastante termo Las aflatoxinas tienen una gran actividad
resistentes, se establecen en un rango de pH en- cancerígena, teratogénica y mutagénica. El
tre 3 y 10, sus puntos de fusión son superiores a principal síndrome que producen es el hepato-
los 250 °C (Vega y León, 1998). Se han identifi- tóxico, pudiendo también provocar problemas
cado 18 tipos de aflatoxinas caracterizados con renales. Los principales órganos afectados
las letras B y G, distinguidos por su color fluo- son: el hígado, riñón y cerebro. Las aflatoxinas
rescente bajo la luz ultravioleta (B: “Blue”, azul son inmunosupresoras ya que inhiben la fa-
y G: “Green”, verde); y los subíndices 1 y 2 para gocitosis y la síntesis proteica interrumpiendo
cada molécula química relativa a su movilidad la formación del ADN, ARN y proteínas en el
cromatográfica. No presentan olor ni sabor, y de ribosoma; la absorción de los aminoácidos se
los 18 tipos de aflatoxinas solo 6 tienen signifi- ve alterada y su retención hepática aumenta
cación como contaminantes de los alimentos: B1, (Sharma, 1993).
B2, G1, M1 y M2 (Vega y León, 1998). La AFB1 requiere ser activada para produ-
Las aflatoxinas se pueden encontrar dentro cir mutaciones. La ruta de activación es la con-
del organismo animal, ya sea en su estructura versión de AFB1 en el metabolito electrofílico
química original, transformada o bien ambas. AFB1-8. 9-epóxido (Fernández et al., 1997). La
El organismo de los animales tienen la capa- formación del epóxido requiere de la presen-
cidad para transformar las aflatoxinas origi- cia de un doble enlace entre los carbonos C8-

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C9. La AFM1 aunque presenta el doble enlace taría raciones finales contaminadas desde 57
entre los carbono C8 y C9, es 2 veces menos hasta 1714 ppb de AFB1 para consumos de 35
toxica que la AFB1 en cuanto a carcinogenici- Kg de ración/vaca/día. La vaca puede ya trans-
dad se refiere (Díaz, 1996). La AFB1- epóxido formar AFB1 en AFM1 dentro de las 12-24 horas
presenta dos conformaciones: una endo y una de ingestión del alimento contaminado. Incluso
exo. La forma endo posee aproximadamente a las 6 horas ya pueden aparecen residuos de
500 veces más poder mutagénico que la forma AFM1 en la leche (Gimeno, 2005).
exo (Steyn et al., 1999, Klaassen et al., 2001). Algunos estudios refieren que el nivel de
Una porción de aflatoxina es activada y fi- residuos de AFM1/día (mg) en leche, podría ser
jada en los tejidos hepáticos. Otras formas aproximadamente el 2.2 % de la ingesta diaria
conjugadas solubles en agua, productos de de AFB1 (mg), con un CV entre 42 y 59%. Di-
degradación de la AFB1 y metabolitos no con- vidiendo el resultado obtenido por el número
jugados de esta, son excretadas en el sistema de litros de leche producidos/vaca/día y multi-
circulatorio sanguíneo y se distribuyen de for- plicando por 1000, nos daría la concentración
ma sistémica. Eventualmente, estos residuos aproximada de AFM1 (ppb) en la leche (Mar-
van a la leche, huevos, musculo y tejidos co- tínez, 2009). La tasa media de conversión de
mestibles. La AFB1 es uno de esos derivados AFM1 en la leche con relación a la ingesta de
metabólicos que va a la leche contaminándola. AFB1, reportado por Magan y Olsen (2004) fue
De la AFB1 se forman otros metabolitos, en- de 1.81% (rango de 0.32 a 6.2%). Estos estudios
tre ellos, el aflatoxicol (18 veces menos toxico concluyen que las variaciones en la conversión
que la AFB1) y la aflatoxina B2a (no toxica). El de AFM1 son significativos, aún a niveles altos
organismo animal produce generalmente esos o bajos de contaminación de AFB1 (Prandini
productos metabólicos como un sistema de au- et al., 2009).
todesintoxificación (Gimeno, 2005). La concentración de AFM1 en la leche puede
variar según la raza de la vaca, la concentra-
Relación entre la cantidad de AFB1 inge- ción de AFB1 en la ración, la cantidad y la du-
rida y la concentración de AFM1 excreta- ración del consumo de alimento contaminado
da en la leche y el estado de salud del animal. Sin embargo,
En vacas lecheras la relación de la concentración a todo esto debemos añadir que las discordan-
de AFB1 en la ración final y la de AFM1 excreta- cias de correlación que han surgido entre au-
da en la leche puede ser de 300:1; sin embargo, tores podrían ser debidas, entre otras cosas,
esa relación es sólo aproximada y el rango oscila al sistema metabólico de un animal poligástri-
entre 34:1 a 1600:1. Así pues, en vacas lecheras co, lo que provoca que las concentraciones de
Holstein consumiendo raciones finales con 80, AFM1 en la leche varíen entre animales, de un
86, 470, 557, 1493 y 1089 microgramos de AFB1/ día para otro y de una producción de leche a la
Kg (ppb sobre la sustancia seca) se encontraron siguiente (Gimeno, 2005).
concentraciones de AFM1 en leche del orden de,
1,5; 0,245; 13,7; 4,7; 12,4 y 20,2 microgramos/ Efectos tóxicos de las aflatoxinas
litro (ppb), respectivamente. Actualmente, se considera que las aflatoxinas
En otro trabajo con vacas se encontró que son las micotoxinas que representan el mayor
cuando la contaminación en la ración fue de riesgo para la salud, en especial por su activi-
540 ppb de AFB1, en la leche se encontró 0,92 dad mutágena y carcinógena y por lo tanto, su
ppb de AFM1. Con otros animales, los valores presencia en los alimentos debe de reducirse
de contaminación en la ración oscilaron entre al mínimo. Entre las aflatoxinas, la AFB1 es la
64 y 1799 ppb de AFB1 observándose residuos considerada como la de mayor riesgo porque
en leche entre 0,35 y 14,2 ppb de AFM1. Con es la que presenta mayor poder hepatotóxico
una ingesta de AFB1 correspondiente de 2-60 y cancerígenico de las cuatro aflotoxinas co-
mg/vaca/día, los residuos de AFM1 en leche po- múnmente encontradas de manera natural en
drían oscilar entre 1 y 50 ppb. Esto represen- los alimentos. La Aflatoxina G1 es de toxici-

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dad menor que la AFB1, la Aflatoxina G2 no es del metabolismo basal. Ellos pueden no
cancerígena y la Aflotoxina B2 es poco toxica tener suficientes mecanismos bioquímicos
(Vega y León, 1998). para la desintoxificación (Martínez, 2009;
La ingesta de micotoxina diaria que puede Requena, 2005).
ser tolerada (TDI) para el AFB1 está compren- En los niños el cerebro continúa su de-
dida entre 0.11 y 0.19 ng /kg del peso corporal/ sarrollo durante muchos años después del
día (0.00011 y 0.00019 microgramos/kg del nacimiento y esto puede causar una mayor
peso corporal/día), con un factor de seguridad susceptibilidad a las micotoxinas que afectan
de 5000 y un nivel de riesgo de 1/100000. Los al sistema nervioso central. De acuerdo con
valores estimados del nivel de micotoxina con los factores antes mencionados, las aflatoxi-
el que no se observan efectos adversos para la nas originan 2 tipos de toxicidad:
AFM1 y la AFB1 son <2.5 y 0.75 microgramos/ • Aguda: Está asociada con el consumo de
kg del peso corporal /día, respectivamente (Gi- elevadas concentraciones de aflatoxinas y
meno y Martin, 2001). La AFM1 y la AFB1 tie- que pueden acabar con la vida.
nen un TD50 (Dosis de micotoxina con la cual • Crónica: Se asocia con el consumo de bajas
el 50% de los individuos pueden desarrollar concentraciones de aflatoxinas durante pe-
tumores malignos) de 10,38 y 1,15 µg/kg pc/ riodos prolongados (Wood, 1992).
día, respectivamente, por lo que se considera Según Martínez (2009) y Requena (2005), los
que la potencia carcinógena de la AFM1, es efectos que pueden causar las aflatoxinas son:
aproximadamente 10 veces inferior a la de la • Disminución de defensas y por consiguiente,
AFB1 (Cullen et al., 1987). aumento de susceptibilidad a enfermedades
La Agencia Internacional de Investigación infecciosas. La inmunosupresión producida
sobre el Cáncer (IARC, 2002), clasifica a las por las aflatoxinas se manifiesta como una
aflatoxinas como carcinógenas o posiblemente disminución de los linfocitos T o B, supresión
carcinógenas para el hombre de acuerdo a los de los anticuerpos y retraso en la actividad
siguientes grupos: de los macrófagos y neutrófilos.
Grupo 1: Agente carcinógeno en humanos. • Cáncer de colon
En este grupo se encuentra la AFB1. • Cáncer de pulmón
Grupo 2B: agente posiblemente carcinó- • Carcinoma hepatocelular
geno; la evidencia en humanos es limitada y • Cirrosis
tampoco hay suficiente evidencia con anima- • Congestión pulmonar
les de experimentación. En este grupo se en- • Disturbios reproductivos: descenso de la
cuentra la AFM1. fertilidad, abortos, partos prematuros
Los principales factores que determinan la • Efectos dermonecróticos con ulceración
severidad de los efectos de las aflatoxinas en • Fibrosis hepática
los humanos son: • Hematomas
• Biodisponibilidad y toxicidad de la Afla- • Hemorragias gastroentéricas
toxina • Hepatitis aguda
• Sinergismos entre micotoxinas • Mutagenicidad
• Cantidad de aflatoxina ingerida diaria- • Sistema Nervioso Central (incoordinación,
mente en función de su concentración y de temblores, convulsiones)
la cantidad de alimento ingerido • Teratogenicidad
• Continuidad en la ingestión del alimento • Muerte.
contaminado En el caso de los animales, además de los
• Peso, estado nutricional y de salud (patolo- efectos antes mencionados, la toxicidad cró-
gías propias) del individuo nica es la que más importancia tienen en la
• Edad del individuo. Los niños y los jóvenes economía de los animales de granja; ya que
son más susceptibles a la toxicidad de las puede haber reducción del consumo de ali-
aflatoxinas debido a una mayor variación mentos, disminución en la ganancia de peso,

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menor índice de conversión, disminución de la AFB1 en maíz y crema de cacahuate por este
producción de leche, depresión y mayor sus- método, no así en la leche (Noa et al., 2001).
ceptibilidad a enfermedades infecciosas. —Cromatografía Liquida de Alta Resolución
La AFM1 se detecta en la leche del animal de (HPLC). La cromatografía se define como la se-
12 a 24 horas después de la ingestión de AFB1, paración de los componentes de una muestra,
alcanzando los niveles más elevados a los 2 o 3 distribuyéndose en 2 fases: estacionaria y móvil
días, y disminuyendo hasta desaparecer total- (Quattrocchi et al., 1992). Es uno de los métodos
mente 4 o 5 días después de su última ingesta físico-químicos de separación de más amplia uti-
(Soriano et al., 2007; Battacone et al., 2011). lización en el mundo, ya que cubre prácticamen-
te todos los campos de análisis en las ciencias.
Métodos de análisis de las aflatoxinas La separación se puede aplicar en el análisis
La importancia del análisis de micotoxinas en químico o la detección cualitativa y/o cuantitati-
los alimentos, reside en el cumplimiento de las va de los componentes separados a partir de una
reglamentaciones y en la verificación de los mezcla, siendo esta la “Cromatografía analítica”.
sistemas de control de seguridad alimentaria. Mientras que, si se colectan las fracciones por
Los métodos normalizados de análisis para di- separado con otro fin se le denomina “Cromato-
ferentes micotoxinas han sido recomendados grafía preparativa” (Noa et al., 2005).
por la Asociación de Químicos Analíticos Ofi- La cromatografía liquida de alta resolución,
ciales (AOAC) y el Comité Europeo de Norma- conocida hoy en día como HPLC, se desarrolló
lización (Soriano et al., 2007). a mediados de los años 70´s y rápidamente ad-
Los métodos para determinar la presencia quirió un gran número de aplicaciones gracias
de las aflatoxinas en diversos sustratos se cla- a la generación de nuevas fases estacionarias.
sifican en: Hacia finales de los años 70´s apareció la cro-
• Físico-Químicos. Requieren de un elevado matografía liquida de fase reversa, que permitió
consumo de reactivos para la extracción y la separación de compuestos muy similares en-
purificación de las aflatoxinas presentes tre sí (Noa et al., 2005). Este es el método más
en la muestra y en algunos casos, el costo habitual para el análisis de micotoxinas, aco-
del equipamiento es elevado. En esta ca- plada a distintos detectores. Entre las ventajas
tegoría se encuentra: la Cromatografía en más importantes que presenta se encuentra la
capa fina, cromatografía de gas-líquido y posibilidad de separar sustancias termolábiles,
la Cromatografía de alta resolución. no volátiles, polares y apolares con aceptable re-
—Cromatografía en capa fina (CCF). El éxi- solución entre sustancias químicamente simila-
to de su aplicación depende del tipo de ab- res, de manera rápida y reproducible. (Soriano
sorbente (silica gel G60 y F 254), del sistema et al., 2007).
de solventes (cloroformo, metanol, benceno, • Biológicos. Son métodos inespecíficos y su
acetona y éter etílico) y del método de detec- realización consume mucho tiempo. En
ción (fluorescencia). La sensibilidad, exacti- esta categoría se encuentran: pruebas de
tud y resolución del análisis de este método bioensayos en embriones de pollo y micro-
se vieron mejoradas con la introducción de la organismos y los ensayos inmunológicos
Cromatografía de capa fina de alta resolución (Radioinmunoensayo y ELISA).
(HPTLC). —Análisis inmunoenzimáticos. Superan las
—Cromatografía de gas-líquido (CGL). La alta dificultades de las técnicas cromatográficas
polaridad, baja volatilidad e inestabilidad tér- convencionales y de los bioensayos, ya que tie-
mica de las moléculas de aflatoxinas han limi- nen mejor sensibilidad y especificidad, unido
tado el uso de CGL para la determinación de a un menor tiempo de ejecución. Por estos mo-
estas sustancias. Sin embargo, el uso de colum- tivos, en 1990 la AOAC incluyo al prueba de
nas capilares de sílice fundida y detectores como ELISA como método oficial para el análisis de
Espectrometría de Masas ha permitido detectar aflatoxinas en alimentos, cuando la concentra-
ción sistemática de estos procesos es limitada

96 Quehacer Científico en Chiapas 12 (1) 2017


y tienen que reconfirmar los resultados positi- con elevados concentraciones de hidratos de
vos ya que ELISA puede dar “falsos positivos” carbono y de ácidos grasos favorecen la produc-
(Gimeno y Martín, 2001). ción de toxinas. Sustratos ricos en proteínas y
—Radioinmunoensayo. Presenta la desventa- bajos en hidratos de carbono no incrementan la
ja que los juegos de reactivos tienen una vida producción de aflatoxinas (Martínez, 2009).
limitada en dependencia del isótopo y además, Los alimentos considerados más susceptibles
el costo de equipamiento es alto y se requie- a la contaminación fúngica y la consiguiente
re de regulaciones especiales para el personal producción de aflatoxinas son: cacahuate, maíz,
que trabaja con isótopos radiactivos (Noa et sorgo, trigo, cebada, avena, arroz, frijoles, semi-
al., 2001). llas del algodón, oleaginosas como el girasol y la
soja, coco, frutos secos (almendras, avellanas,
Aflatoxina B1 en alimentos nueces), frutas deshidratadas (higos, pasas),
La salud y la productividad de un animal, junto hierbas, especias (pimentón y pimienta), café,
con la calidad e inocuidad de su leche producida, cacao, piensos, ensilados, aceites vegetales sin
dependen básicamente de la calidad y el manejo refinar, cerveza, leche, queso y otros derivados
del alimento que consumen. Ningún alimento lácteos (Bolet y Socarrás, 2005).
destinado a la nutrición de los animales produc-
tores de leche debe presentar algún riesgo de Aflatoxina M1 en la leche y derivados
contaminación: física, química o microbiológica. lácteos
Tanto el alimento comercial, como el producido Entre las propiedades de las aflatoxinas desta-
en la granja, deben considerarse como potencial ca su gran termo resistencia, ya que su punto
de riesgo para la salud. Todo el alimento, inclu- de fusión está por arriba de los 200 °C. Debido
yendo forrajes, deberá ser examinado cuidado- a esto la AFM1 resiste a la pasteurización y la
samente antes de proporcionarlo a los animales,
para cerciorarse de que no exista presencia de Cuadro 3. Presencia de aflatoxinas en algunos alimentos encontrados
contaminantes (tierra, cuerpos extraños, alam- en diferentes países
bre, hongos, entre otros), ya que si estos están Alimento País Incidencia Aflatoxina Concentración
contaminados con AFB1 en consecuencia la le- (%) (μg/kg)

che y sus derivados también estarán contamina- Cacahuate Brasil 90 B/G 30-5000

dos con AFM1 (Trujillo. 2002). E.E. U.U. 90 B/G 24

La contaminación de alimentos por hongos es Egipto 82 B1 Positiva

un fenómeno muy frecuente, debido a que sus Brasil 67 B1 43-1099

esporas se encuentran ampliamente distribui- Filipinas 57 B/G 3-2888

das en el medio ambiente (aire, agua, suelo); de Chipre 56 B1 >10

tal modo que en la producción agrícola podemos Ghana 12-32,7 B1 Positiva

encontrar frecuentemente la presencia de algún Uganda 12 B1 >100

tipo de micotoxinas adquiridos naturalmente en Maíz E.E. U.U. 90 B/G 10-700

el campo (Escobar et al., 2005). Los hongos son México 89 B/G 2,3-30

capaces de desarrollarse como ya lo señalamos Costa Rica 80 B1 >20

en cualquier punto de la cadena alimentaria, China 76 B1 >20

pudiendo contaminar los alimentos cuando es- Bangladesh 67 B1 33

tos son cultivados, transportados, procesados, Nigeria 45 B1 25-770

transformados o almacenados en condiciones Brasil 38,3 B1 0,2-129

que favorezcan su desarrollo (pH, humedad re- Uganda 29 B1 1-100

lativa, humedad del grano, tiempo de almacena- India 26 B1 >30

miento, presencia de microflora). Nigeria 25 B1 19

Como lo mencionamos, uno de los factores Corea 12 B1 26

que condiciona el nivel y la síntesis de aflatoxi- Arroz India 100 B1 20

nas es el sustrato. De esta manera, alimentos China 13 B1 5-50


Moss (2002)

Quehacer Científico en Chiapas 12 (1) 2017 97


ultrapasteurización, por lo que es posible encon- narse podría contaminarse por este hongo. La
trarla en la leche y derivados lácteos obtenidos experiencia empírica al respecto, ha reportado
de animales que consumen alimentos contami- reiteradamente la presencia de hongos en este
nados con AFB1 (Vega y León, 1998). subproducto de la avicultura (Ruiz, 2016).
La AFM1 es, en general, estable en algu- La mayoría de los estudios publicados sobre
nos quesos, yogures, leche pasteurizada, leche la leche analizan leche de vaca, pero la AFM1
desnatada o entera y helados. En procesos de puede también aparecer en la leche de oveja, ca-
pasteurización a 63 ºC durante 30 minutos, pas- bra, búfala y camella. En la dieta de determina-
teurización a 77 ºC durante 16 segundos, calen- das poblaciones, estas leches son más habituales
tamientos a 64-100 ºC durante 15 – 20 minutos, que la leche de vaca por lo que es importante
calentamientos directos durante 3 – 4 horas y extender los análisis a leches de otros animales
en algunos procesos de pasteurización y esteri- (Soriano et al., 2007). Desafortunadamente, en
lización, la contaminación original de la leche muy pocos países existen programas de super-
permanece prácticamente inalterada. En algu- visión constante de aflatoxinas en la leche, por
nos quesos y dentro de su proceso de elabora- lo que pueden estarse ingiriendo micotoxinas
ción y con calentamientos a 82 – 100 ºC entre 5 a través de la leche y de sus derivados sin que
a 30 minutos no se han conseguido reducir las exista control alguno de su contenido en dichos
tasas de contaminación. Por lo anterior, la me- productos (Ortega, 1998).
jor prevención para evitar la contaminación con En un estudio realizado en el estado de Ja-
AFM1 es la de no suministrar al animal raciones lisco, México, demostró la presencia de AFM1 en
contaminadas con AFB1. Los métodos de selec- la leche de vaca, aunque los niveles observados
ción de granos de cereales y los descascarados estuvieron por debajo de lo establecido por la
y posterior separación mecánica de la cascara y Normatividad Mexicana (Reyes et al., 2009).
el polvo del resto del cereal, resultan adecuados Recientemente se realizó una investigación
para una descontaminación; lo anterior se debe para identificar la presencia de aflatoxina M1
a que habitualmente la mayor concentración de en la leche orgánica producida en el municipio
micotoxinas ocurre en el pericarpio de los granos de Tecpatán, Chiapas. Se analizaron median-
y en el polvo del cereal. Estas prácticas pueden te Cromatografía Líquida de Alta Resolución
ser utilizadas tanto en los alimentos destinados (HPLC) muestras de forraje, suelo, agua y leche
a los animales como para los humanos. provenientes de diversas unidades de produc-
Con la finalidad de conocer la presencia de ción en las cuales no se identificó la presencia
este contaminante numerosos estudios se han de aflatoxina B1 ni de aflatoxina M1. Lo anterior
realizado para intentar identificar el nivel de podría haberse debido a la presencia de ciertos
contaminación por AFM1 en la leche y produc- inhibidores biológicos naturales como es el caso
tos lácteos. En muchos de ellos, sobre todo en los de los flavonoides presentes en frutas, hortali-
países en vías de desarrollo, se observa que la zas, flores y en algunos forrajes; en el caso de
presencia de AFM1 está relacionada con deter- estos últimos, existen especies, como la grama
minadas condiciones ambientales de humedad de los prados (Poa pratensis) que presentan ma-
y temperatura que facilitan el crecimiento de yor resistencia a la infección por hongos (Mishra
los hongos en los alimentos. Además, durante y Das, 2003; Holmes et al., 2008; Skládanka et
el buen tiempo, en muchas zonas el ganado se al., 2011; Murga, 2014).
alimenta de pastos, pero en época de frío y/o se- La distribución de la AFM1 en algunos ali-
quías existe el riesgo de que los piensos que se mentos elaborados con leche contaminada es
utilizan para alimentarlos hayan estado alma- aproximadamente la siguiente: 40-60% en que-
cenados durante un largo periodo y por lo tanto sos, 10% en crema y menor del 2% en mantequi-
estar contaminados. Lo anterior resulta muy lla (López et al., 2001). En la fabricación de yogur
importante en Chiapas, en donde comúnmen- se observa una disminución de la concentración
te se utilizan grandes cantidades de pollinaza de AFM1 en función del pH y de las condiciones
para alimentar al ganado, la cual al almace- de almacenamiento (Gimeno y Martíns, 2001).

98 Quehacer Científico en Chiapas 12 (1) 2017


Prevención y control de las micotoxinas 5. Ventilación
La prevención y control de las micotoxinas en 6. Medidas de desinfección, sanitización y
los alimentos, radica en la rastreabilidad de desratización que eviten proliferar hongos
todas las etapas de producción, transforma- micotoxigénicos
ción y distribución de un alimento, es lo que 7. Cumplir las especificaciones sanitarias de
se conoce como la ruta “desde la granja a la las normas de almacenamiento (las esti-
mesa” (López et al., 1999); y está sustentada bas, no deben estar en el suelo los granos,
básicamente por tres elementos: etc.)
—Buenas prácticas agrícolas. Es una herra- 8. Inspección periódica del producto almace-
mienta que identifica los principios esenciales nado
de higiene y manejo del cultivo para productos 9. En la elaboración de ensilados, debido a las
frescos en la producción primaria desde el cam- excelentes condiciones de humedad y activi-
po hasta la cosecha reduciendo la contamina- dad de agua que la materia prima tiene de
ción de micotoxinas del cultivo que pueda poner una forma natural y que son ideales para el
en riesgo la inocuidad del producto en etapas crecimiento fúngico; se debe asegurar que la
posteriores de la cadena alimentaria. Entre las materia prima este bien empacada, con la
buenas prácticas agrícolas cabe destacar: menor cámara de aire posible y que el silo
1. Control de los insectos y parásitos, debi- este bien cerrado para conseguir una atmos-
do a que su presencia puede causar daños fera anaerobia. (Gimeno y Martín, 2001).
físicos en el cultivo que favorezca el creci- —Sistema de Análisis de Peligros y Puntos de
miento de hongos micotoxigénicos Control Críticos (APPCC). Se identifican los
2. Control de la infección fúngica, mediante puntos donde aparecen los peligros más im-
el empleo de fungicidas de acuerdo a una portantes para la seguridad del alimento (bio-
práctica de aplicación correcta lógico, físico o químico) en las diferentes etapas
3. El uso de variedades resistentes a hongos del procesado, con un objetivo claro: adoptar
y plagas medidas precisas y evitar que se desencade-
4. La separación física de granos dañados, nen riesgos y se presenten peligros. Esta me-
inmaduros o infestados por hongos todología permite, a partir de las fallas, hacer
5. Una de las características habituales de la un análisis de las causas que los han motivado
contaminación de micotoxinas en cereales, y adoptar medidas que permitan reducir o eli-
como lo comentamos, es que la mayor con- minar los riegos asociados a estas fallas.
centración de ellas se encuentra en el peri- En nuestro estado, es altamente recomen-
carpio de los granos y en polvo del cereal: dable evitar el suministro de pollinaza en la
por esta razón, se deben separar mecáni- dieta de las vacas, por el riesgo de que este
camente la cáscara y el polvo del resto del subproducto avícola está contaminado con
cereal (Martínez, 2009). hongos, lo cual suele ocurrir, estos puedan
—Buenas practicas de almacenaje y manufac- aparecer en la leche y sus derivados. En este
tura. Se centralizan en la higiene y la forma de subproducto también podemos encontrar otros
manipulación durante el empaquetamiento, tóxicos potencialmente dañinos para la salud
almacenamiento, transporte y su industria- de las personas.
lización en caso de así requerirlo. Es impor- Diversos autores mencionan que una es-
tante mantener unas correctas condiciones de trategia práctica para prevenir las aflatoxinas
almacenamiento y manufactura, mediante la en los alimentos es la adición de adsorbentes no-
vigilancia de varios parámetros como: nutritivos en el alimento, los cuales se unen a
1. Los almacenes deben estar secos y que no las aflatoxinas en el tracto gastrointestinal y re-
permitan la entrada de agua ducen su biodisponibilidad y distribución en la
2. Humedad no superior a 12% sangre, hígado, otros órganos y a la leche (Avan-
3. Actividad de agua inferior a 0.7 taggiato et al., 2005; Spotti et al., 2005; Phillips
4. Temperatura de 20 a 22 °C et al., 2008).

Quehacer Científico en Chiapas 12 (1) 2017 99


Rojo et al., (2014) en una evaluación de tres Cuadro 4. Límites Máximos Permisibles (LMP) establecidos en distintos países para AFB1 y AFM1

adsorbentes utilizados para la reducción de Alfatoxina Producto País LMP

aflatoxina M1 en leche de vacas alimentadas B1 Alimentos UE (Official Journal of the 5 μg/kg


European Union, 2003)
con dietas contaminadas artificialmente con
México (NOM-188-SSA1- 20 μg/kg
AFB, encontraron una disminución significa- 2002), América
tiva en los niveles de AFM1 en la leche y con- M1 Leche Latina 0.05 μg/L
cluyen que la exposición artificial de AFB1, en UE (Official Journal of the
European Union, 2003a)
raciones totalmente mezcladas (RTM), es un México (NMX-F-728-CO- 05 μg/L
método confiable para evaluar la eficiencia de FOCALEC-2007), Estados
adsorbentes comerciales de micotoxinas en Unidos (FDA, 2000), 21
países de África; Asia/
vacas productoras de leche. Oceanía, América Latina
y Europa
M1 Queso Holanda 0.2 μg/kg
Aspectos legislativos de las aflatoxinas y
Austria, CODEX ALIMEN- 0.25 μg/kg
normativa vigente TARIUS (2001)
Desde el descubrimiento de las aflatoxinas (FAO, 2004; Arroyo et al., 2014)

en los años sesenta, los gobiernos de la ma-


yoría de los países del mundo han ido fijando La legislación de los Estados Unidos esta-
límites máximos aceptables para distintas mi- blece para alimentos completos y alimentos
cotoxinas en los alimentos, mediante la pro- complementarios destinados al ganado bovi-
mulgación de una reglamentación particular. no, ovino y caprino lechero una concentración
Lo anterior ha ocasionado la aparición de una máxima permitida de 0.005 mg de AFB1/kg de
amplia legislación en el ámbito internacional alimento (5ppb) con una humedad de 12%. Para
que, para una misma micotoxina, difiere en leche cruda, leche destinada a la fabricación de
los niveles de aceptación según el país con- productos a base de leche y leche de consumo
siderado. Instituciones nacionales y organi- térmicamente, la concentración máxima per-
zaciones internacionales, como la Comisión mitida de AFM1 es de 0.05 microgramos/litros
Europea, la Food and Drug Administration o Kg (0,05 ppb) (OJEU, 2003). En el caso de
(FDA) de E.E.U.U., la Organización Mundial productos preparados para lactantes, prepa-
de la Salud (WHO) y la Food and Agriculture rados de continuación (incluidas la leche para
Organization (FAO) han reconocido los poten- lactantes) y alimentos dietéticos destinados a
ciales riesgos para la salud de los animales y usos médicos especiales dirigidos específica-
la especie humana que plantea la contamina- mente a los lactantes, la concentración máxima
ción de alimentos por micotoxinas, abordando permitida de AFM1 es de 0.025 microgramos/
este problema mediante la adopción de límites kg (0.025 ppb) (OJEU, 2003).
reglamentarios. De esta manera, a finales de Existe escasa legislación para los quesos y
2003 aproximadamente 100 países contaban para la mantequilla; en algunos países de Eu-
ya con limites específicos para las micotoxinas ropa como Holanda y Austría, la concentración
y este número continua incrementándose poco máxima permitida de AFM1 es de respectiva-
a poco (FAO, 2004). Las aflatoxinas son las mente de 0.200 y 0.250 ppb para quesos y de
micotoxinas más frecuentemente legisladas. 0.02 ppb para mantequilla (CAST, 2003). La
Así, mientras en los Estados Unidos el máxi- FDA (2000), establece que la cantidad máxima
mo de aflatoxina B1 es de 15-20 μg.kg-1 en la ma- permitida AFM1 en leche entera, semidescre-
yoría de productos y de aflatoxina M1 0.5 μg.kg-1 mada y descremada es de 0.5 ppb.
en leche, la Unión Europea considera que debe Esta norma ha sido también adoptada por
haber un máximo de 5 μg.kg-1 y 0.05 μg.kg-1, algunos países de la América Latina, entre
respectivamente. La mayoría de países latinoa- ellos los que forman parte de MERCOSUR (Ar-
mericanos no tienen regulaciones o son muy laxos gentina, Brasil, Paraguay y Uruguay). Como
en la aplicación de estos reglamentos y se acepta podemos observar, el nivel de concentración
hasta 50 μg.kg-1 (Arroyo et al., 2014). máximo permitido en USA y otros países del

100 Quehacer Científico en Chiapas 12 (1) 2017


continente americano es de 10 veces superior a Actualmente en la cadena producción -con-
lo permitido por la UE. sumo de la leche y sus derivados se corre el
En México, los límites que se han estableci- riesgo de que este alimento este expuesto a
do en las normas para aflatoxina B1 en alimen- la contaminación por micotoxinas, metales
tos son de 0-50 µg.kg-1 y de 0-1 µg.kg-1 para pesados, hidrocarburos, dioxinas, bacterias,
aflatoxina M1 en leche y derivados. También parásitos, virus etc. los cuales representan
se menciona que el límite máximo permitido es un riesgo importante para la salud y nuestra
de 20 mg/ kg de alimento de AFB1 y en la leche obligación como profesionistas relacionados
de 0.5mg/litro de leche de AFM1 (Norma Ofi- con los alimentos es ofrecer a la población los
cial Mexicana, 2002; Norma Oficial Mexicana, alimentos más sanos posibles, un difícil reto
2008; Norma Oficial Mexicana, 2010) que debemos de enfrentar y lograr. Por lo an-
terior, esperamos que este trabajo contribuya
CONCLUSIONES a lograr el objetivo antes planteado.
Debido a que las aflatoxinas son unos conta-
minantes ampliamente difundidos y que están REFERENCIAS
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