Quimiosfera Volumen 91, Número 7,

mayo de 2013, páginas 869-881

Quimiosferarevisión
Fitorremediación de metales pesados:
conceptos y aplicaciones
Fitorremediación de metales pesados:
conceptos y aplicaciones
La movilización de metales pesados por el hombre a través de la extracción de minerales y
el procesamiento para diferentes aplicaciones ha llevado a la liberación de estos elementos
al medio ambiente. Como los metales pesados no son biodegradables, se acumulan en el
medio ambiente y posteriormente contaminan la cadena alimentaria. Esta contaminación
plantea un riesgo para la salud ambiental y humana. Algunos metales pesados son
disruptores cancerígenos, mutagénicos, teratogénicos y endocrinos, mientras que otros
causan cambios neurológicos y de comportamiento, especialmente en los niños. Por lo
tanto, la reparación de la contaminación por metales pesados merece la debida atención.
Los diferentes métodos físicos y químicos utilizados para este propósito adolecen de serias
limitaciones, como el alto costo, el trabajo intensivo, la alteración de las propiedades del
suelo y la alteración de la microflora nativa del suelo. Por el contrario, la fitorremediación
es una mejor solución al problema. La fitorremediación es el uso de plantas y microbios del
suelo asociados para reducir las concentraciones o los efectos tóxicos de los contaminantes
en el medio ambiente. Es una tecnología relativamente reciente y se percibe como una
tecnología rentable, eficiente, novedosa, ecológica e impulsada por el sol con buena
aceptación del público. La fitorremediación es un área de investigación activa actual. Se
están explorando nuevos hiperacumuladores metálicos eficientes para aplicaciones en
fitorremediación y fitominización. Se están utilizando herramientas moleculares para
comprender mejor los mecanismos de captación, translocación, secuestro y tolerancia de
los metales en las plantas. Este artículo de revisión analiza exhaustivamente los
antecedentes, conceptos y tendencias futuras en la fitorremediación de metales pesados.

Destacar
► La contaminación por metales pesados es un grave problema ambiental. ► La
fitorremediación es una mejor opción para la limpieza de sitios contaminados con metales.
► La fitorremediación es una tecnología ecológica con buena percepción pública. ► Se
están realizando investigaciones para detectar plantas para detectar hiperacumulación de
metales pesados. ► El avance en los estudios moleculares mejorará la eficiencia de la
fitorremediación.

1. Introducción
La contaminación ambiental por metales pesados se ha convertido en un grave problema en
el mundo. La movilización de metales pesados a través de la extracción de minerales y el
procesamiento posterior para diferentes aplicaciones ha llevado a la liberación de estos
elementos al medio ambiente. El problema de la contaminación por metales pesados es
cada vez más grave con el aumento de la industrialización y la alteración de los ciclos
biogeoquímicos naturales. A diferencia de las sustancias orgánicas, los metales pesados son
esencialmente no biodegradables y, por lo tanto, se acumulan en el medio ambiente. La
acumulación de metales pesados en suelos y aguas representa un riesgo para la salud
ambiental y humana. Estos elementos se acumulan en los tejidos corporales de los
organismos vivos (bioacumulación) y sus concentraciones aumentan a medida que pasan de
niveles tróficos más bajos a niveles tróficos más altos (un fenómeno conocido como
biomagnificación). En el suelo, los metales pesados causan efectos toxicológicos en los
microbios del suelo, lo que puede conducir a una disminución en sus números y actividades
(Khan et al., 2010).

En cuanto a su papel en los sistemas biológicos, los metales pesados se clasifican como
esenciales y no esenciales. Los metales pesados esenciales son aquellos que los organismos
vivos necesitan en cantidades mínimas para las funciones vitales fisiológicas y bioquímicas.
Ejemplos de metales pesados esenciales son Fe, Mn, Cu, Zn y Ni (Cempel y Nikel, 2006,
Göhre y Paszkowski, 2006). Los metales pesados no esenciales son aquellos que los
organismos vivos no necesitan para ninguna función fisiológica y bioquímica. Ejemplos de
metales pesados no esenciales son Cd, Pb, As, Hg y Cr (Mertz, 1981, Kärenlampi et al.,
2000, Suzuki et al., 2001, Cobbett, 2003, Peng et al., 2009, Sánchez- Chardi et al., 2009,
Dabonne et al., 2010). Las concentraciones de metales pesados más allá de los límites del
umbral tienen efectos adversos para la salud porque interfieren con el funcionamiento
normal de los sistemas vivos.

2. Fuentes de metales pesados en el medio ambiente.

Los metales pesados ingresan al medio ambiente a partir de fuentes naturales y
antropogénicas. Las fuentes naturales más importantes son la meteorización de minerales,
la erosión y la actividad volcánica, mientras que las fuentes antropogénicas incluyen
minería, fundición, galvanoplastia, uso de pesticidas y fertilizantes (fosfatos), así como
biosólidos en la agricultura, vertido de lodos, descarga industrial, deposición atmosférica,
etc.
3. Efectos nocivos de los metales pesados en la salud humana.
Los metales pesados tienen efectos adversos en la salud humana y, por lo tanto, la
contaminación por metales pesados en la cadena alimentaria merece especial atención.
Muchos metales pesados y metaloides son tóxicos y pueden causar efectos indeseables y
problemas graves incluso a concentraciones muy bajas (Kara, 2005, Arora et al., 2008,
Memon y Schröder, 2009). Los metales pesados causan estrés oxidativo (Mudipalli, 2008)
por la formación de radicales libres. El estrés oxidativo se refiere a la generación mejorada
de especies reactivas de oxígeno (ROS), que pueden abrumar las defensas antioxidantes
intrínsecas de las células y pueden provocar daños celulares o la muerte (Das et al., 2008,
Krystofova et al., 2009, Sánchez-Chardi et al. , 2009). Además, pueden reemplazar metales
esenciales en pigmentos o enzimas que alteran su función (Malayeri et al., 2008). En cuanto
a sus toxicidades, los metales pesados más problemáticos son Hg, Cd, Pb, As, Cu, Zn, Sn y
Cr (Wright, 2007, Ghosh, 2010). De estos, Hg, Cd, Pb y As son metales pesados no
esenciales, mientras que Cu y Zn son metales pesados esenciales (oligoelementos). Los
metales pesados tóxicos pueden causar diferentes problemas de salud dependiendo del
metal pesado en cuestión, su concentración y estado de oxidación, etc. La Tabla 2 presenta
los efectos nocivos de los metales pesados seleccionados en la salud humana.
4. Limpieza de suelos contaminados con metales pesados.
Las concentraciones de metales pesados en el medio ambiente aumentan de año en año
(Govindasamy et al., 2011). La región de Campine en Bélgica y los Países Bajos con 700
km2 está difusamente contaminada por la deposición atmosférica de Cd, Zn y Pb (Meers et
al., 2010). Solo en China, se ha producido un área total de 2.88 × 106 ha de tierra destruida
como resultado de la minería y se produce anualmente un área media adicional de 46 700
ha de tierra destruida. Estas tierras destruidas carecen casi por completo de vegetación
debido a la grave contaminación y, en última instancia, causan severa erosión del suelo y
contaminación fuera del sitio (Xia, 2004). Por lo tanto, la limpieza de suelos contaminados
con metales pesados es sumamente necesaria para minimizar su impacto en los
ecosistemas. Este es un trabajo desafiante con respecto al costo y la complejidad técnica
(Barceló y Poschenrieder, 2003). Hasta ahora, se han empleado diferentes enfoques físicos,
químicos y biológicos para este propósito. Los métodos convencionales de remediación
incluyen vitrificación in situ, incineración del suelo, excavación y relleno sanitario, lavado
del suelo, lavado del suelo, solidificación y estabilización de sistemas electrocinéticos
(Sheoran et al., 2011, Wuana y Okieimen, 2011). En general, los métodos físicos y
químicos adolecen de limitaciones como el alto costo, el trabajo intensivo, los cambios
irreversibles en las propiedades del suelo y la alteración de la microflora del suelo nativo.
Los métodos químicos también pueden crear problemas secundarios de contaminación. Por
lo tanto, se necesita investigación para desarrollar métodos de remediación rentables,
eficientes y amigables con el medio ambiente para la descontaminación de suelos
contaminados con metales pesados. Uno de estos enfoques novedosos es la
fitorremediación, que se considera una solución alternativa verde al problema de la
contaminación por metales pesados.
5. Fitorremediación: una solución ecológica al problema de la contaminación por metales
pesados
"La fitorremediación se refiere básicamente al uso de plantas y microbios del suelo
asociados para reducir las concentraciones o los efectos tóxicos de los contaminantes en el
medio ambiente" (Greipsson, 2011). Se puede utilizar para eliminar metales pesados y
radionucleidos, así como para contaminantes orgánicos (como hidrocarburos aromáticos
polinucleares, bifenilos policlorados y pesticidas). Es una estrategia de remediación
novedosa, rentable, eficiente, respetuosa con el medio ambiente y ecológica, aplicable in
situ y basada en energía solar
Las plantas generalmente manejan los contaminantes sin afectar la capa superior del suelo,
conservando así su utilidad y fertilidad. Pueden mejorar la fertilidad del suelo con aportes
de materia orgánica (Mench et al., 2009). El término "fitorremediación" es una
combinación de dos palabras: fito griego (que significa planta) y remedio latino (que
significa corregir o eliminar un mal). Las plantas verdes tienen una enorme capacidad para
absorber contaminantes del medio ambiente y lograr su desintoxicación por diversos
mecanismos. La tecnología de fitorremediación es una tecnología relativamente reciente
con estudios de investigación realizados principalmente durante las últimas dos décadas
(1990 en adelante). Chaney (1983) sugirió el concepto de fitorremediación (como
fitoextracción). La idea es estéticamente agradable y tiene buena aceptación pública. Es
adecuado para la aplicación en sitios de campo muy grandes donde otros métodos de
remediación no son rentables o factibles (Garbisu y Alkorta, 2003). La fitorremediación
tiene bajos costos de instalación y mantenimiento en comparación con otras opciones de
remediación (Van Aken, 2009). En cuanto al costo, la fitorremediación puede costar menos
del 5% de los métodos alternativos de limpieza (Prasad, 2003). El establecimiento de
vegetación en suelos contaminados también ayuda a prevenir la erosión y la lixiviación de
metales (Chaudhry et al., 1998). Desde un punto de vista económico, el propósito de la
fitorremediación de tierras contaminadas puede ser triple: (1) contención de riesgos
(fitoestabilización); (2) fitoextracción de metales con valor de mercado como Ni, Tl y Au;
(3) gestión duradera de la tierra donde la fitoextracción mejora gradualmente la calidad del
suelo para el cultivo posterior de cultivos con mayor valor de mercado (Vangronsveld et al.,
2009). Además, las plantas de rápido crecimiento y alta producción de biomasa como el
sauce, el álamo y la jatropha podrían usarse tanto para la fitorremediación como para la
producción de energía (Abhilash et al., 2012). La fitorremediación también goza de
popularidad entre el público en general como una alternativa "ecológica" a las plantas
químicas y las excavadoras (Pilon-Smits, 2005).
6. Técnicas / estrategias de fitorremediación.
Las técnicas de fitorremediación incluyen fitoextracción (o fitoacumulación), fitofiltración,
fitoestabilización, fitovolatilización y fitodegradación (Alkorta et al., 2004).

6.1. Fitoextracción
La fitoextracción (también conocida como fitoacumulación, fitoabsorción o
fitosequestración) es la absorción de contaminantes del suelo o el agua por las raíces de las
plantas y su translocación y acumulación en la biomasa aérea, es decir, brotes (Sekara et al.,
2005, Yoon et al., 2006, Rafati et al., 2011). La translocación de metales a los brotes es un
proceso bioquímico crucial y es deseable en una fitoextracción eficaz porque la recolección
de biomasa de raíces generalmente no es factible (Zacchini et al., 2009, Tangahu et al.,
2011).
6.2. Fitofiltración
La fitofiltración es la eliminación de contaminantes de las aguas superficiales contaminadas
o aguas residuales por las plantas (Mukhopadhyay y Maiti, 2010). La fitofiltración puede
ser rizofiltración (uso de raíces de plantas) o blastofiltración (uso de plántulas) o
caulofiltración (uso de brotes de plantas extirpadas; latín caulis = brote) (Mesjasz-
Przybylowicz et al., 2004). En la fitofiltración, los contaminantes se absorben o adsorben y,
por lo tanto, se minimiza su movimiento hacia aguas subterráneas

6.3. Phytostabilization

Phytostabilization or phytoimmobilization is the use of certain plants for stabilization of

contaminants in contaminated soils (Singh, 2012). This technique is used to reduce the
mobility and bioavailability of pollutants in the environment, thus preventing their
migration to groundwater or their entry into the food chain (Erakhrumen, 2007). Plants can
immobilize heavy metals in soils through sorption by roots, precipitation, complexation or
metal valence reduction in rhizosphere (Barceló and Poschenrieder, 2003, Ghosh and
Singh, 2005, Yoon et al., 2006, Wuana and Okieimen, 2011). Metals of different valences
vary in toxicity. By excreting special redox enzymes, plants skillfully convert hazardous
metals to a relatively less toxic state and decrease possible metal stress and damage. For
example, reduction of Cr(VI) to Cr(III) is widely studied, the latter being both less mobile
and less toxic (Wu et al., 2010). Phytostabilization limits the accumulation of heavy metals
in biota and minimizes their leaching into underground waters. However, phytostabilization
is not a permanent solution because the heavy metals remain in the soil; only their
movement is limited. Actually, it is a management strategy for stabilizing (inactivating)
potentially toxic contaminants (Vangronsveld et al., 2009).

6.4. Fitovolatilización
La fitovolatilización es la absorción de contaminantes del suelo por las plantas, su
conversión a forma volátil y su posterior liberación a la atmósfera. Esta técnica se puede
utilizar para contaminantes orgánicos y algunos metales pesados como Hg y Se. Sin
embargo, su uso está limitado por el hecho de que no elimina completamente el
contaminante; solo se transfiere de un segmento (suelo) a otro (atmósfera) desde donde se
puede volver a depositar. La fitovolatilización es la más controvertida de las tecnologías de
fitorremediación (Padmavathiamma y Li, 2007).

6.5. Fitodegradación
La fitodegradación es la degradación de los contaminantes orgánicos por las plantas con la
ayuda de enzimas como la deshalogenasa y la oxigenasa; no depende de microorganismos
rizosféricos (Vishnoi y Srivastava, 2008). Las plantas pueden acumular xenobióticos
orgánicos de ambientes contaminados y desintoxicarlos a través de sus actividades
metabólicas. Desde este punto de vista, las plantas verdes pueden considerarse como
"hígado verde" para la biosfera. La fitodegradación se limita a la eliminación de
contaminantes orgánicos solo porque los metales pesados no son biodegradables.
Recientemente, los científicos han mostrado su interés en estudiar la fitodegradación de
varios contaminantes orgánicos, incluidos los herbicidas e insecticidas sintéticos. Algunos
estudios han informado el uso de plantas genéticamente modificadas (por ejemplo, álamos
transgénicos) para este propósito (Doty et al., 2007)

6.6. Rizodegradación
La rizodegradación se refiere a la descomposición de contaminantes orgánicos en el suelo
por microorganismos en la rizosfera (Mukhopadhyay y Maiti, 2010). La rizosfera se
extiende aproximadamente 1 mm alrededor de la raíz y está bajo la influencia de la planta
(Pilon-Smits, 2005). La razón principal de la mayor degradación de los contaminantes en la
rizosfera es probablemente el aumento en el número y las actividades metabólicas de los
microbios. Las plantas pueden estimular la actividad microbiana entre 10 y 100 veces más
alto en la rizosfera mediante la secreción de exudados que contienen carbohidratos,
aminoácidos y flavonoides. La liberación de exudados que contienen nutrientes por las
raíces de las plantas proporciona fuentes de carbono y nitrógeno a los microbios del suelo y
crea un ambiente rico en nutrientes en el que se estimula la actividad microbiana. Además
de secretar sustratos orgánicos para facilitar el crecimiento y las actividades de los
microorganismos rizosféricos, las plantas también liberan ciertas enzimas capaces de
degradar contaminantes orgánicos en los suelos (Kuiper et al., 2004, Yadav et al., 2010).
6.7. Fitodesalinización
Es una técnica recientemente reportada y emergente (Zorrig et al., 2012). La
fitodesalinización se refiere al uso de plantas halófitas para la eliminación de sales de los
suelos afectados por la sal con el fin de permitir el crecimiento normal de las plantas
(Manousaki y Kalogerakis, 2011, Sakai et al., 2012). Se ha sugerido que las plantas
halofíticas se adaptan naturalmente mejor para hacer frente a los metales pesados en
comparación con las plantas glucófitas (Manousaki y Kalogerakis, 2011). Según una
estimación, dos halófitas, Suaeda maritima y Sesuvium portulacastrum podrían eliminar
504 y 474 kg de cloruro de sodio, respectivamente, de 1 ha de suelo salino en un período de
4 meses. Por lo tanto, S. maritima y S. portulacastrum podrían usarse con éxito para
acumular NaCl de suelos altamente salinos y permitir su producción después de unos pocos
cultivos y cosechas repetidas (Ravindran et al., 2007). Otro estudio informó la acumulación
de aproximadamente 1 t ha − 1 de iones Na + en la biomasa aérea del halófito obligado S.
portulacastrum cultivado en un suelo salinizado. La disminución resultante en la salinidad y
la sodocidad del suelo fitodesalinizado redujo significativamente los efectos negativos
sobre el crecimiento del cultivo de prueba del cultivo glucofítico, Hordeum vulgare (Rabhi
et al., 2010).

7. Fitoextracción de metales pesados.

La fitoextracción es la técnica de fitorremediación principal y más útil para la eliminación
de metales pesados y metaloides de suelos, sedimentos o agua contaminados (Cluis, 2004,
Cherian y Oliveira, 2005, Milic et al., 2012). Es la aplicación comercial más prometedora
(Sun et al., 2011a). La eficiencia de la fitoextracción depende de muchos factores como la
biodisponibilidad de los metales pesados en el suelo, las propiedades del suelo, la
especiación de los metales pesados y las especies de plantas en cuestión. Las plantas
adecuadas para la fitoextracción deberían tener idealmente las siguientes características
(Mejáre y Bülow, 2001, Tong et al., 2004, Adesodun et al., 2010, Sakakibara et al., 2011,
Shabani y Sayadi, 2012):
(yo)
Alta tasa de crecimiento.

(ii)
Producción de más biomasa aérea.

(iii)
Sistema raíz ampliamente distribuido y altamente ramificado.

(iv)
Mayor acumulación de metales pesados objetivo del suelo.

(v)
Translocación de los metales pesados acumulados desde las raíces hasta los brotes.

(vi)
Tolerancia a los efectos tóxicos de los metales pesados objetivo.
(vii)
Buena adaptación a las condiciones ambientales y climáticas imperantes.

(viii)
Resistencia a patógenos y plagas.

(ix)
Fácil cultivo y cosecha.

(X)
Repulsión a herbívoros para evitar la contaminación de la cadena alimentaria.

El potencial de fitoextracción de una especie de planta está determinado principalmente por

dos factores clave, es decir, la concentración de brotes metálicos y la biomasa de brotes (Li
et al., 2010). Se han probado dos enfoques diferentes para la fitoextracción de metales
pesados: (1) El uso de hiperacumuladores, que producen relativamente menos biomasa
aérea pero acumulan metales pesados objetivo en mayor medida (2) La aplicación de otras
plantas, como Brassica juncea (India mostaza), que acumulan metales pesados objetivo en
menor medida pero producen más biomasa aérea, de modo que la acumulación general es
comparable a la de los hiperacumuladores debido a la producción de más biomasa
(Robinson et al., 1998, Tlustoš et al., 2006). De acuerdo con Chaney et al. (1997), la
hiperacumulación y la hipertolerancia son más importantes en la fitorremediación que la
alta biomasa. El uso de hiperacumuladores producirá una biomasa de bajo volumen, rica en
metales, que es económica y fácil de manejar en caso de recuperación de metales y
eliminación segura. Por otro lado, el uso de no acumuladores producirá una biomasa de
gran volumen pobre en metales, que no será rentable procesar para la recuperación de
metales y también será costoso desechar de manera segura.
Las plantas, que ofrecen múltiples cosechas en un solo período de crecimiento (como
Trifolium spp.) Pueden tener un gran potencial para la fitoextracción de metales pesados
(Ali et al., 2012). Los pastos son más preferibles para la fitoextracción que los arbustos o
árboles debido a su alta tasa de crecimiento, mayor adaptabilidad al ambiente de estrés y
alta biomasa (Malik et al., 2010). Algunos investigadores han evaluado el uso de cultivos
(como el maíz y la cebada) para la fitoextracción de metales pesados. En este caso, se
requieren varios cultivos para reducir la contaminación por metales pesados a niveles
aceptables. Sin embargo, el uso de cultivos para la fitoextracción de metales pesados tiene
la desventaja de la contaminación de la cadena alimentaria. De acuerdo con Vamerali et al.
(2010), el uso de cultivos de campo con fines de fitorremediación no debe considerar el uso
de productos para alimentación animal o consumo humano directo.

8. Biodisponibilidad de metales pesados en el suelo: fitoextracción natural versus inducida

La composición química y las propiedades de sorción del suelo influyen en la movilidad y
la biodisponibilidad de los metales (Kłos et al., 2012). La biodisponibilidad de metales
pesados en el suelo es un factor crítico que afecta la eficiencia de la fitoextracción de
metales pesados objetivo. La baja biodisponibilidad es un factor limitante importante para
la fitoextracción de contaminantes como el Pb. En general, solo una fracción del metal del
suelo está biodisponible para su absorción por las plantas (Lasat, 2002). La fuerte unión de
los metales pesados a las partículas del suelo o la precipitación provoca que una fracción
significativa de los metales pesados del suelo sea insoluble y, por lo tanto, no esté
disponible para su absorción por las plantas (Sheoran et al., 2011). Con respecto a la
biodisponibilidad de metales pesados / metaloides en el suelo, puede haber tres categorías:
fácilmente biodisponibles (Cd, Ni, Zn, As, Se, Cu); moderadamente biodisponible (Co, Mn,
Fe) y menos biodisponible (Pb, Cr, U) (Prasad, 2003). Sin embargo, las plantas han
desarrollado ciertos mecanismos para solubilizar metales pesados en el suelo. Las raíces de
las plantas secretan sustancias movilizadoras de metales en la rizosfera llamadas
fitosiderophores (Lone et al., 2008). La secreción de iones H + por las raíces puede
acidificar la rizosfera y aumentar la disolución del metal. Los iones H + pueden desplazar
los cationes de metales pesados adsorbidos a las partículas del suelo (Alford et al., 2010).
Los exudados de la raíz pueden reducir el pH del suelo de la rizosfera en general en una o
dos unidades sobre el del suelo en masa. Un pH más bajo del suelo aumenta la
concentración de metales pesados en solución al promover su desorción (Thangavel y
Subbhuraam, 2004). Además, los microorganismos rizosféricos (principalmente bacterias y
hongos micorrícicos) pueden aumentar significativamente la biodisponibilidad de metales
pesados en el suelo (Vamerali et al., 2010, Sheoran et al., 2011). Las interacciones de los
sideróforos microbianos pueden aumentar las reservas de metales lábiles y la absorción por
las raíces (Mench et al., 2009).

La fitoextracción de metales pesados se puede practicar de dos modos, natural e inducido.

En la fitoextracción natural o continua, las plantas se utilizan para eliminar metales pesados
en condiciones naturales, es decir, no se realiza ninguna modificación del suelo. En la
fitoextracción inducida o asistida por quelato, se agregan al suelo diferentes agentes
quelantes como EDTA, ácido cítrico, azufre elemental y sulfato de amonio para aumentar
la biodisponibilidad de metales pesados en el suelo para su absorción por las plantas
(Elkhatib et al., 2001, Lai y Chen, 2004, Lone et al., 2008, Sun et al., 2011b). Los quelatos
forman complejos solubles en agua con los metales pesados en el suelo y ayudan en su
desorción de las partículas del suelo. La biodisponibilidad de los metales pesados también
puede aumentarse disminuyendo el pH del suelo, ya que las sales metálicas son solubles en
medios ácidos en lugar de en medios básicos. Sin embargo, estos tratamientos químicos
pueden causar problemas secundarios de contaminación. Por ejemplo, el quelato sintético
EDTA no es biodegradable y puede filtrarse en los suministros de agua subterránea, lo que
representa un riesgo ambiental adicional. Además, los agentes quelantes sintéticos también
pueden ser tóxicos para las plantas a altas concentraciones. Por lo tanto, se debe tener
cuidado al practicar la fitoextracción inducida (Lombi et al., 2001, Lai y Chen, 2004,
Zhuang et al., 2005, Marques et al., 2009, Ping et al., 2009, Zhao et al., 2011, Song et al.,
2012). Sin embargo, el uso de ácido cítrico como agente quelante podría ser prometedor
porque tiene un origen natural y se biodegrada fácilmente en el suelo. Además, el ácido
cítrico no es tóxico para las plantas, por lo tanto, el crecimiento de las plantas no está
limitado (Smolinska y Krol, 2012).

9. Metalophytes Los metalophytes son plantas que se adaptan específicamente y prosperan

en suelos ricos en metales pesados (Bothe, 2011, Sheoran et al., 2011). Los sitios
principales de plantas resistentes a metales pesados son los suelos donde los minerales
están aflorando, los llamados suelos metalíferos u orogénicos (Ernst, 1974). La exposición
del metal a un excedente de varios metales durante miles de años ha impulsado la evolución
de la resistencia del metal en los metalophytes bajo las condiciones ambientales locales.
Las actividades mineras han destruido y siguen disminuyendo los hábitats enriquecidos con
metales y, en consecuencia, están cambiando el nicho para los metalophytes (Ernst, 2000).
Las metalofitas son curiosidades botánicas (Alford et al., 2010). Estas plantas se concentran
en la familia de plantas Brassicaceae. Su uso, ya sea solo o en combinación con
microorganismos, para la fitorremediación de suelos contaminados con metales pesados es
una idea atractiva (Bothe, 2011). Los metalophytes se dividen en tres categorías:
excluyentes de metal, indicadores de metal e hiperacumuladores de metal. 9.1. Excluidores
de metales Los excluidores de metales acumulan metales pesados del sustrato en sus raíces,
pero restringen su transporte y entrada a sus partes aéreas (Sheoran et al., 2011, Malik y
Biswas, 2012). Dichas plantas tienen un bajo potencial para la extracción de metales pero
pueden ser eficientes para fines de fitoestabilización (Lasat, 2002, Barceló y Poschenrieder,
2003).
9.2. Indicadores de metal
Los indicadores metálicos acumulan metales pesados en sus partes aéreas. Como su nombre
indica, estas plantas generalmente reflejan concentraciones de metales pesados en el
sustrato (Sheoran et al., 2011).

9.3. Hiperacumuladores metálicos

Los hiperacumuladores son plantas que pueden concentrar metales pesados en sus tejidos
por encima del suelo a niveles muy superiores a los presentes en el suelo o en las plantas no
acumulativas cercanas (Memon et al., 2001, Memon y Schröder, 2009). Los
hiperacumuladores pueden considerarse como un caso especial y extremo de la categoría
más amplia de acumuladores (Pollard et al., 2002). Son hipertolerantes a los metales, que se
acumulan en los brotes (McGrath et al., 2001). El estándar para hiperacumuladores no se ha
definido científicamente (Nazir et al., 2011). Sin embargo, autores individuales o grupos de
investigación han definido hiperacumuladores. El término "hiperacumulador" fue acuñado
por Brooks et al. (1977) para definir plantas con concentraciones de Ni superiores a 1000
mg kg -1 peso seco (0.1%). Reeves (1992) intentó definir la hiperacumulación de Ni con
mayor precisión como "un hiperacumulador de Ni es una planta en la que se ha registrado
una concentración de Ni de al menos 1000 mg kg − 1 en la materia seca de cualquier tejido
superficial en al menos una muestra en crecimiento en su hábitat natural Para establecer el
estado del hiperacumulador, el tejido por encima del suelo debe considerarse solo como
follaje vegetal. La frase "creciendo en su hábitat natural" implica que los
hiperacumuladores deben lograr la hiperacumulación de metales mientras permanecen lo
suficientemente saludables como para mantener una población autosuficiente (van der Ent
et al., 2013). Según los autores, el criterio más citado para la hiperacumulación de metales
es el de Baker y
Brooks (1989) (con 1376 citas hasta ahora), según el cual "los hiperacumuladores son
especies de plantas, que acumulan más de 100 mg kg − 1 peso seco de Cd, o más de 1000
mg kg − 1 peso seco de Ni, Cu y Pb o más de 10 000 mg kg − 1 peso seco de Zn y Mn en
sus brotes cuando crecen en suelos ricos en metales ”. van der Ent y col. (2013) admiten
que los criterios comúnmente utilizados para la hiperacumulación de algunos metales son
innecesariamente conservadores y proponen que se reduzcan los criterios para la
hiperacumulación de dichos metales. Recomiendan los siguientes criterios de concentración
para diferentes metales y metaloides en el follaje seco con plantas que crecen en sus
hábitats naturales: 100 mg kg − 1 para Cd, Se y Tl; 300 mg kg − 1 para Co, Cu y Cr; 1000
mg kg − 1 para Ni, Pb y As; 3000 mg kg − 1 para Zn; 10 000 mg kg − 1 para Mn. En
general, los hiperacumuladores alcanzan una concentración de brotes de metal 100 veces
mayor (sin reducción de rendimiento) en comparación con las plantas de cultivo o las
plantas no acumuladoras comunes (Lasat, 2002, Chaney et al., 2007). Los
hiperacumuladores alcanzan una proporción de concentración de brote a metal de raíz
(llamado factor de translocación, TF) mayor de 1 (Tangahu et al., 2011, Badr et al., 2012).
Sin embargo, TF no se puede usar solo para definir la hiperacumulación, aunque es una
medida útil para respaldar otras pruebas de hiperacumulación (van der Ent et al., 2013).

Explorar hiperacumuladores más efectivos para metales pesados es un paso clave para la
fitorremediación exitosa de estos contaminantes (Wei et al., 2008, Zhang et al., 2010). van
der Ent y col. (2013) señalan que los hiperacumuladores deben registrarse desde los
hábitats naturales. No consideran que la acumulación extrema lograda a través de cultivos
hidropónicos o suelos con púas modificados con metales y suelos acidificados
artificialmente como hiperacumulación. No consideran tales experimentos por sí solos
como capaces de definir una especie como hiperacumulador. Argumentan que las
poblaciones naturales deben ser estudiadas. La literatura muestra que más de 400 especies
de plantas han sido identificadas como hiperacumuladores metálicos con más de 300
hiperacumuladores de Ni (Li et al., 2003, Prasad, 2005). La familia Brassicaceae contiene
muchas especies que acumulan metales (Poniedziałek et al., 2010). Ejemplos de
hiperacumuladores son Thlaspi caerulescens y Alyssum bertolonii. Thlaspi caerulescens
(Alpine pennycress) es posiblemente el hiperacumulador de metales más conocido (Lasat,
2002). Esta especie es un hiperacumulador para Zn, Cd y Ni (Assunção et al., 2003). La
hipótesis más comúnmente postulada con respecto a la razón o la ventaja de la
hiperacumulación de metales en las plantas es la defensa elemental contra los herbívoros (al
hacer que las hojas sean desagradables o tóxicas) y los patógenos (Meharg, 2005, Prasad,
2005, Dipu et al., 2012). La Tabla 4 proporciona una lista de algunos hiperacumuladores
metálicos.
Los hiperacumuladores se pueden usar para la fitorremediación de metales pesados tóxicos
y peligrosos, así como para la fitominación de metales pesados preciosos (como Au, Pd y
Pt). El uso de hiperacumuladores para la fitorremediación puede resultar en la producción
de un bio-mineral de algún valor comercial para hacer frente a algunos de los costos de la
remediación del suelo (Brooks et al., 1998). La cantidad de metales pesados eliminados del
suelo por hiperacumuladores es una función de la concentración de metal en los tejidos
multiplicada por la cantidad de biomasa producida (Macek et al., 2008). Algunas plantas
tienen una capacidad natural de hiperacumulación para metales pesados específicos. Estas
plantas se conocen como hiperacumuladores naturales. Por otro lado, la capacidad de
acumulación de algunas plantas para metales pesados específicos se puede mejorar
mediante su modificación genética a través de métodos biotecnológicos. Tales plantas
genéticamente modificadas han mostrado resultados prometedores para la fitorremediación
de algunos metales pesados. Sin embargo, dado que algunos científicos ambientales son
escépticos sobre la bioseguridad de los organismos genéticamente modificados (OGM), por
lo tanto, existe una preocupación mundial sobre la comercialización de dichos productos.

10. Cuantificación de la eficiencia de fitoextracción La eficiencia de la fitoextracción se

puede cuantificar calculando el factor de bioconcentración y el factor de translocación. El
factor de bioconcentración indica la eficiencia de una especie de planta al acumular un
metal en sus tejidos desde el entorno (Ladislas et al., 2012). Se calcula de la siguiente
manera (Zhuang et al., 2007). (1) donde el tejido recogido es la concentración del metal
objetivo en el tejido cosechado de la planta y Csoil es la concentración del mismo metal en
el suelo (sustrato). El factor de translocación indica la eficiencia de la planta en la
translocación del metal acumulado desde sus raíces hasta los brotes. Se calcula de la
siguiente manera (Padmavathiamma y Li, 2007). (2) donde Cshoot es la concentración del
metal en los brotes de las plantas y Croot es la concentración del metal en las raíces de las
plantas. El factor de bioconcentración o el factor de acumulación (A) también se pueden
representar en porcentaje de acuerdo con la siguiente ecuación (Wilson y Pyatt, 2007). (3)
donde A es el factor de acumulación%, el tejido de la planta es la concentración de metal en
el tejido vegetal y Csoil es la concentración de metal en el suelo. Del mismo modo, el
factor de translocación también se puede representar en porcentaje de acuerdo con la
siguiente ecuación (Zacchini et al., 2009). (4)

Tanto BCF como TF son importantes en la detección de hiperacumuladores para la

fitoextracción de metales pesados. La evaluación y selección de plantas para fines de
fitorremediación dependen completamente de los valores de BCF y TF (Wu et al., 2011). El
FBC es una medida más importante que la concentración de brotes metálicos cuando se
considera el potencial de una especie candidata dada para la fitoextracción (Sakakibara et
al., 2011). El valor del factor de translocación mayor que 1 indica la translocación del metal
desde la raíz hasta la parte aérea (Jamil et al., 2009). De acuerdo con Yoon et al. (2006),
solo las especies de plantas con BCF y TF superiores a 1 tienen el potencial de ser
utilizadas para la fitoextracción. Los hiperacumuladores tienen FBC mayor que 1, a veces
alcanzando 50–100 (Cluis, 2004). Sin embargo, las altas concentraciones de metales en el
suelo podrían dar como resultado un FBC <1, por ejemplo, en suelos ultramáficos con 3000
mg kg − 1 Ni en el suelo y 2000 mg kg − 1 en una planta o plantas opuestas que crecen en
suelos deficientes en oligoelementos esenciales. (p. ej., Zn) podría ser muy eficiente en el
secuestro y, por lo tanto, tener BCF muy altos pero bajas concentraciones absolutas de
metal tisular. Por lo tanto, BCF podría ser útil para las comparaciones en el caso de plantas
en crecimiento en suelos homogeneizados o en cultivos hidropónicos, pero tiene poca
ventaja sobre las comparaciones simples de concentraciones de metales foliares (van der
Ent et al., 2013). El BCF también es una forma conveniente y confiable de cuantificar la
diferencia relativa en la biodisponibilidad de metales pesados para las plantas (Naseem et
al., 2009)
11. El destino de las plantas utilizadas para la fitoextracción.
Una pregunta importante es: ¿cuál será el destino de las plantas después de ser utilizadas
para la fitoextracción de metales pesados? Dichas plantas después de la quema, pueden
eliminarse de forma segura como desechos peligrosos en vertederos especializados o, si es
económicamente factible, procesarse para la recuperación biológica de metales preciosos y
semipreciosos (una práctica conocida como fitominaje) (Salt et al., 1998, Prasad, 2003,
Jadia y Fulekar, 2008, Lone et al., 2008, Jadia y Fulekar, 2009, Sheoran et al., 2011). Esto
puede resumirse como en la figura 1.

12. Fitomining
La biomasa vegetal que contiene metales pesados acumulados se puede quemar para
obtener energía y la ceniza restante se considera como "bio-mineral". Este bio-mineral
puede procesarse para la recuperación o extracción de metales pesados. Una ventaja de la
fitominería es la venta de energía proveniente de la combustión de la biomasa (Anderson et
al., 1999). Según un experimento de campo realizado por Meers et al. (2010), el cultivo de
maíz energético en la región de Campine en Bélgica y los Países Bajos podría generar 30
000–42 000 kWhel + th de energía renovable por hectárea. Al suponer la sustitución de una
central eléctrica a carbón, esto implicaría un corte de hasta 21 toneladas ha − 1 y − 1 CO2.
El procesamiento de bio-minerales contribuye con menos emisiones de SOx a la atmósfera
debido a su bajo contenido de azufre. Por lo tanto, la fitominación es una opción ecológica
y ecológica en comparación con los métodos de extracción convencionales. Sin embargo, la
viabilidad comercial de la fitominería depende de muchos factores, como la eficiencia de la
fitoextracción y el valor de mercado actual de los metales procesados. La fitomina se ha
utilizado comercialmente para el Ni y se cree que es menos costosa que los métodos de
extracción convencionales. Usando Alyssum murale y Alyssum corsicum, se puede cultivar
biomasa que contiene 400 kg de Ni ha − 1 con costos de producción de $ 250–500 ha − 1.
Teniendo en cuenta el precio del Ni de $ 40 kg − 1 (en 2006, el metal de Ni se cotizaba en
la Bolsa de Metales de Londres a más de $ 40 kg − 1), el fitominado de Ni se ha convertido
en una tecnología agrícola altamente rentable (valor del cultivo = $ 16 000 ha − 1) para
Suelos contaminados con Ni o mineralizados (Chaney et al., 2007). La aplicación de una
legislación más estricta para limitar la contaminación ambiental haría más atractiva la
minería de base biológica (Siddiqui et al., 2009).

13. Uso de humedales artificiales para fitorremediación Los humedales artificiales se

utilizan para la limpieza de efluentes y aguas de drenaje (Vangronsveld et al., 2009).
Ofrecen una tecnología rentable y técnicamente viable y han demostrado ser efectivas y
exitosas en la remediación de la contaminación por metales pesados y de varios problemas
de calidad del agua (Williams, 2002, Olguin y Sanchez-Galvan, 2010, Rai, 2012). Las
macrófitas acuáticas son más adecuadas para el tratamiento de aguas residuales que las
plantas terrestres debido a su crecimiento más rápido, la producción de más biomasa y la
capacidad relativamente mayor de absorción de contaminantes. Realizan una mejor
purificación debido al contacto directo con agua contaminada (Sood et al., 2012). En los
humedales construidos, se utilizan diferentes especies acuáticas flotantes, emergentes y
sumergidas. El álamo (Populus spp.) Y el sauce (Salix spp.) Se pueden usar en los bordes
de los humedales construidos (Pilon-Smits, 2005). Las plantas acuáticas flotantes acumulan
metales por sus raíces, mientras que las plantas sumergidas acumulan metales por todo su
cuerpo (Rahman y Hasegawa, 2011). El jacinto de agua (Eichhornia crassipes) se ha
utilizado para la fitorremediación de metales pesados en humedales artificiales. Es una
planta flotante de rápido crecimiento con un sistema de raíces fibrosas bien desarrollado y
una gran biomasa. También se adapta fácilmente a diversas condiciones acuáticas y juega
un papel importante en la acumulación de metales del agua (Liao y Chang, 2004). Del
mismo modo, la lechuga de agua (Pistia stratiotes) se ha señalado como una potencial
planta fitorremediadora para las aguas contaminadas con Mn. Sus ventajas adicionales son
el crecimiento abundante en los humedales, la cobertura de casi toda la superficie del agua
y la fácil cosecha (Hua et al., 2012). Otro candidato para la fitorremediación acuática es
Azolla. Es un mejor macrófito para la fitorremediación acuática debido a su corto tiempo
de duplicación (2–3 d), fácil cosecha, capacidad de fijación de nitrógeno y tolerancia y
acumulación de una amplia gama de metales pesados (Sood et al., 2012). Las plantas de
humedales se seleccionan mejor de especies de humedales endémicas locales (Adams et al.,
En prensa).
14. Mecanismo de absorción, translocación y tolerancia de metales pesados.
Las plantas toman metales pesados de la solución del suelo en sus raíces. Después de la
entrada en las raíces, los iones de metales pesados pueden almacenarse en las raíces o
translocarse a los brotes principalmente a través de vasos de xilema (Prasad, 2004, Jabeen
et al., 2009) donde se depositan principalmente en las vacuolas. Las vacuolas son los
orgánulos celulares con bajas actividades metabólicas (Denton, 2007). El secuestro de
metales pesados en la vacuola es una de las formas de eliminar el exceso de iones metálicos
del citosol y puede reducir sus interacciones con los procesos metabólicos celulares
(Assunção et al., 2003, Sheoran et al., 2011). La compartimentación de metales
complejados en vacuolas es parte del mecanismo de tolerancia en los hiperacumuladores
metálicos (Cluis, 2004, Tong et al., 2004). Todo el mecanismo de fitoextracción de metales
pesados tiene cinco aspectos básicos: movilización de los metales pesados en el suelo,
absorción de los iones metálicos por las raíces de las plantas, translocación de los metales
acumulados de las raíces a los tejidos aéreos, secuestro de los iones metálicos en los tejidos
vegetales y Tolerancia de metal. La tolerancia al metal es un requisito previo clave para la
acumulación de metal y, por lo tanto, la fitorremediación (Clemens, 2001, Tong et al.,
2004). Los mecanismos que rigen la tolerancia a los metales pesados en las células
vegetales son la unión a la pared celular, el transporte activo de iones a la vacuola y la
quelación a través de la inducción de péptidos de unión a metales y la formación de
complejos metálicos (Mejáre y Bülow, 2001, Memon y Schröder, 2009).
El recorrido general de los metales pesados desde la solución del suelo hasta las vacuolas
está controlado y regulado por una variedad de moléculas. Algunas moléculas están
involucradas en el transporte a través de la membrana de los metales pesados y otras están
involucradas en su complejación y posterior secuestro. La absorción de iones de metales
pesados de la solución del suelo está mediada por transportadores especializados (proteínas
de canal) o proteínas transportadoras acopladas a H + presentes en la membrana plasmática
de la raíz (Greipsson, 2011). Por ejemplo, los transportadores de la familia ZIP (zinc-hierro
permease) contribuyen a la absorción de Zn2 + y Fe2 + (Clemens, 2001). Nramp
(macrófago asociado a la resistencia natural) es otra familia de proteínas, que juega un
papel importante en el transporte de iones metálicos divalentes (Seth, 2012). Los metales
pesados no esenciales pueden competir efectivamente y entrar en las raíces a través de los
mismos transportadores transmembrana utilizados por los metales pesados esenciales que
tienen estados de oxidación y radios iónicos similares (Thangavel y Subbhuraam, 2004,
Alford et al., 2010). Esta relativa falta de selectividad en el transporte de iones
transmembrana puede explicar en parte la razón de la entrada de metales pesados no
esenciales en las células vegetales, incluso contra un gradiente de concentración (Seth,
2012). Los ácidos y aminoácidos orgánicos se sugieren como ligandos para la quelación de
iones de metales pesados debido a la presencia de átomos donantes (S, N y O) en sus
moléculas (Shah y Nongkynrih, 2007, Sheoran et al., 2011).
19. Conclusiones
Dado que la contaminación de suelos y aguas por metales pesados tóxicos es un problema
ambiental grave, por lo tanto, son necesarios métodos de remediación eficaces. Los
métodos físicos y químicos para la limpieza y restauración de suelos contaminados con
metales pesados tienen serias limitaciones como el alto costo, los cambios irreversibles en
las propiedades del suelo, la destrucción de la microflora del suelo nativo y la creación de
problemas secundarios de contaminación. Por el contrario, la fitorremediación es una mejor
solución al problema. La fitorremediación es una tecnología impulsada por el sol
respetuosa con el medio ambiente y ecológicamente responsable con buena aceptación del
público. Es una tecnología relativamente reciente y se encuentra principalmente en la etapa
de investigación. Su investigación es de naturaleza altamente interdisciplinaria y requiere
conocimientos previos en química del suelo, biología vegetal, ecología y microbiología del
suelo, así como ingeniería ambiental. Afortunadamente, los estudios e investigaciones
interdisciplinarios son apreciados y altamente alentados en comunidades científicas de
amplia mentalidad en todo el mundo y se espera que la integración de las disciplinas
científicas sea muy fructífera. Se están realizando investigaciones para detectar plantas
nativas en busca de fitorremediación de metales pesados objetivo y evaluar el efecto de
diferentes parámetros en la eficiencia de fitorremediación. Además, se están realizando
investigaciones para modificar genéticamente algunas plantas adecuadas para una mejor
fitorremediación de metales pesados y otros xenobióticos. También se están realizando
estudios para identificar y caracterizar las diferentes proteínas involucradas en el transporte
a través de la membrana y el secuestro vacuolar de metales pesados. El avance y los logros
en tales estudios moleculares ayudarán enormemente a comprender el mecanismo y
mejorar la eficiencia de la fitorremediación. Una mejor comprensión de la absorción de
metales pesados por las plantas del suelo también ayudará a promover la fitominación, una
extracción de metales ecológica basada en plantas, que se puede utilizar para la extracción
de metales incluso de minerales de baja ley. Se espera que la fitoextracción de metales
pesados sea una tecnología comercialmente viable para la fitorremediación y fitominación
de metales pesados en el futuro.