TRADUCIDO POR:LIZANA FLORES SHELLY

942586257
GRUPO 1
OPORTUNIDADES PARA MEJORAR LA EFICIENCIA DEL USO
DE FÓSFORO EN PLANTAS DE CULTIVO
Resumen
La limitación de la productividad de los cultivos de granos por el fósforo (P) está
muy extendida y probablemente aumentará en el futuro. Se puede lograr una
mayor eficiencia de P mediante una mejor absorción de fosfato del suelo
(eficiencia de adquisición de P) y una mayor productividad por unidad de P
absorbida (eficiencia de uso de P). Esta revisión se centra en la eficiencia
mejorada del uso de P, que puede lograrse con plantas que tienen
concentraciones generales de P más bajas, y mediante una distribución y
redistribución óptimas de P en la planta, lo que permite el crecimiento máximo y
la asignación de biomasa a las partes cosechables de la planta. La disminución
significativa en plantas el pool de P podría ser posible, por ejemplo, mediante
reducciones de ARN ribosómico superfluo y reemplazo de fosfolípidos por
sulfolípidos y galactolípidos. Las mejoras en la distribución de P dentro de la
planta pueden ser posibles mediante el aumento de la movilización de los tejidos
que ya no la necesitan (por ejemplo, hojas senescentes) y la división reducida de
P en los granos en desarrollo. Tales cambios prolongarían y mejorarían el uso
productivo de P en la fotosíntesis y tendrían beneficios nutricionales y
ambientales. Se necesita urgentemente una investigación que considere
aspectos fisiológicos, metabólicos, biológicos moleculares, genéticos y
filogenéticos de la eficiencia del uso de P para permitir un progreso significativo
en nuestra comprensión de este rasgo complejo.
I. La necesidad de utilizar el fósforo de manera eficiente
Existe una creciente conciencia de que existen límites para las reservas
mundiales de fosfato de roca, y que aumentar la eficiencia con la que se utilizan
estas reservas para producir cultivos es vital para mantener la productividad
agrícola actual, o incluso aumentarla (Cordell et al., 2009). Los cultivos anuales
de cereales (cereales, semillas oleaginosas y legumbres), que son el foco de
esta revisión, proporcionan el 58% de la energía alimentaria para la creciente
población mundial (FAO, 2010) Mejorar la eficiencia del uso de fertilizantes de
fósforo (P) para el crecimiento del cultivo requiere una mayor adquisición de P
por parte de las plantas del suelo (eficiencia de adquisición de P) y un mayor uso
de P en procesos que conducen a un crecimiento más rápido y una mayor
asignación de biomasa a las partes cosechables (eficiencia interna de uso de P
(PUE), que se define más adelante en la Sección II). Como solo el 15-30% del
fertilizante aplicado P es absorbido por los cultivos en el año de su aplicación
(Syers et al., 2008), se pueden obtener grandes ganancias en eficiencia
mejorando la adquisición de P. Este aspecto de la eficiencia de P ha recibido una
atención considerable y ha sido revisado recientemente (White & Hammond,
2008; Ramaekers et al., 2010; Wanget al. 2010; Richardson et al, 2011),
identificando oportunidades prometedoras para mejorar las características de los
cultivos y las medidas agronómicas. Por el contrario, se ha prestado menos
atención al PUE fisiológico, y los estudios comparativos del PUE a menudo han
sufrido efectos confusos de variación en la eficiencia de adquisición de P (Rose
et al., 2011). El objetivo de aumentar la absorción de P por sí solo beneficiará
los rendimientos, pero también aumentará las cantidades totales de P exportadas
desde el campo. El aumento de las exportaciones de P puede causar problemas
ambientales considerables fuera del sitio (Tiessen, 2008; Childers et al., 2011),
y deberá reemplazarse con fertilizante adicional para evitar el agotamiento del P
en el suelo a largo plazo. Los sistemas agrícolas más sostenibles y productivos
serán aquellos en los que las exportaciones de P estén equilibradas por los
insumos de P, y que tengan altos rendimientos por unidad de P absorbida, es
decir, tengan un PUE alto. En esta revisión identificamos los rasgos de la planta,
desde toda la planta hasta el nivel bioquímico, que contribuyen al uso eficiente
de P interno después de que se ha adquirido. También evaluamos cuán
eficientes son las plantas de cultivo en un contexto más amplio, y evaluamos las
opciones de mejora.
II. Eficiencia de uso de P y dinámica de P en un cultivo en crecimiento
PUE es la cantidad de biomasa total, o rendimiento, que se produce por unidad
de P absorbida (Hammond et al., 2009), distinguida cuando corresponde por
subíndices, PUEt y PUEy, respectivamente. En el caso de la biomasa, las
mediciones a menudo se limitan a las partes de la planta sobre la superficie. En
cultivos de grano, PUEy es el rendimiento de grano por unidad de planta máxima
sobre el P en el suelo. En las plantas vegetativas, el uso productivo de una unidad
de P absorbida está determinado por (a) la eficiencia con la que se utiliza en el
metabolismo y el crecimiento, y (b) la duración de su presencia en las partes
vivas de la planta donde contribuye a estos procesos. Siguiendo a Berendse y
Aerts (1987), quienes formalizaron este concepto:

(Ecuación 1)
donde el tiempo de residencia P representa el tiempo que una unidad de P
permanece en las partes vivas de la planta. Incluso a partir de esta ecuación
simplificada, que es más útil para el crecimiento vegetativo en estado
estacionario, está claro que PUE abarca una amplia gama de rasgos fisiológicos,
estructurales y de desarrollo a medida que determinan el uso de P a nivel de
tejido y la asignación y reasignación de P entre las plantas con diferentes
funciones y eficiencias. Por lo tanto, es útil examinar primero cómo cambian los
requisitos de P durante las diferentes etapas de desarrollo de las plantas. Los
aspectos clave de PUE serán discutidos en detalle en las siguientes secciones.
Una vez que se agotan las reservas de P en las semillas, el crecimiento continuo
depende de la absorción de P por las raíces del suelo. Este punto en el desarrollo
generalmente coincide con un crecimiento exponencial en las plantas de cultivo
cuando la disponibilidad de P del suelo es más alta, porque los fertilizantes se
aplican recientemente y existe una competencia limitada de recursos entre las
raíces. Inevitablemente, la tasa de crecimiento relativo del cultivo (RGR)
disminuye como resultado del autosombreado, el aumento de los costos
respiratorios y la senescencia de los tejidos y órganos de plantas más viejos,
incluso si el agua del suelo y los nutrientes no se agotan. En esta etapa, la
absorción de P por las raíces continúa, pero la removilización de P de los tejidos
senescentes puede convertirse en una fuente interna de P. Para el crecimiento
reproductivo, la removilización de P a partir de los tejidos vegetativos
senescentes es típicamente la fuente principal de P para los tejidos del dreno,
así la absorción de P por las raíces disminuye, así como resulto el declive del
desarrollo de la raíz y el agotamiento de la disponibilidad de P en el suelo. En los
cultivos, una fracción larga de P presente en las partes vegetativas es
removilizado hacia el grano, y la disponibilidad del P en el suelo para este estado
tiene un relativo efecto sobre el rendimiento del grano.(Römer y Schilling, 1986
; Rose, 2008 ).
Los cambios de toda la planta en la economía de P durante el desarrollo del
cultivo resaltan el hecho de que, además del uso eficiente de P en los procesos
que conducen a la acumulación de biomasa, la asignación óptima y la
reasignación eficiente de P también contribuirán a una PUE alta. En esta revisión,
exploramos las oportunidades para mejorar el PUE analizando el tamaño y la
identidad de los grupos de P en los tejidos de las plantas y su importancia
funcional, así como su dinámica, incluida la reutilización en otras partes de la
planta.
III. El pool del P en plantas
El fósforo en las plantas existe como forma de ortofosfato inorgánico libre (Pi) o
como ésteres de fosfato orgánicos. La concentración de Pi en los tejidos
generalmente refleja el suministro de Pi (White y Hammond, 2008). Esto es
cierto en plantas de cultivo, como Brassica napus y Cucurbita maxima (Pant et
al. , 2008), plantas de pasto, como Medicago truncatula (Branscheid et al. ,
2010), y especies no domesticadas, como Hakea prostrata ( hane et al. , 2004).
El tejido del Pi se divide en dos grupos fisiológicamente separados. El grupo de
Pi metabólicamente activo, del orden de 0.1-0.8 mg P g -1 peso seco (DW)
(Bieleski, 1968 ; Rébeillé et al. , 1983 ; Rouached et al. , 2011), se encuentra
en el citoplasma y está mantenido dentro de límites bastante estrechos (
Bieleski, 1968 ; Mimura et al. , 1996 ; Mimura, 1999 ). El Pi celular en exceso
de la necesidad citoplasmática actual se almacena en la vacuola y se usa para
amortiguar las demandas de Pi del citoplasma, y es, por consiguiente, la fracción
P más variable. Por ejemplo, cebada ( Hordeum vulgare) crecido en ausencia de
Pi añadido no tenía P vacuolar detectable, medido utilizando 31 P-NMR ( Foyer
& Spencer, 1986 ). A medida que se retuvo Pi de la cebada, previamente
cultivada en una solución nutritiva que contenía Pi 1,0 mM, la concentración de
Pi al vacío disminuyó bruscamente, mientras que la concentración de Pi
citosólica se vio menos afectada. Usando protoplastos y vacuolas aisladas de
hojas de cebada intactas, se demostró que la concentración de Pi vacuolar
disminuyó de 145 a 5 mM, cuando el suministro de P disminuyó de 40 a 0 mM,
mientras que la del citoplasma (citosol más mitocondrias y plastidios) disminuyó
de 35 hasta 26 mM ( Mimura et al. , 1990 ). Del mismo modo, para la soja (
Glycine max) habiendo alcanzado el desarrollo de plena floración, la
concentración de Pi vacuolar disminuyó de 8.0 a <0.05 mM a medida que
disminuyó el suministro de P, mientras que la concentración de Pi citosólica
disminuyó considerablemente menos, de 8.3 a 0.23 mM; la concentración de
hexosa monofosfato disminuyó menos que la de Pi, de 7.7 a 0.54 mM ( Lauer et
al. , 1989 ). Pratt et al, (2009) informaron que las concentraciones de Pi en el
citosol del sicómoro (Acer pseudoplatanus) y las células en suspensión de
Arabidopsis fueron mucho más bajas que las del citoplasma. En resumen, existe
una compartimentación significativa de Pi dentro de las células, y las
concentraciones de Pi son más variables en la vacuola, lo que muestra su función
de amortiguación. Las diferencias en la absorción de P por las plantas dan como
resultado una gran variabilidad de la concentración de Pi, lo que lo convierte en
un indicador sensible del estado de P de la planta ( Bollons y Barraclough,
1999 ).
Los principales grupos de P esterificado son los ácidos nucleicos, fosfolípidos,
metabolitos fosforilados solubles en agua de baja masa molecular relativa (Mr)
(comúnmente conocidos como ésteres de P) y proteínas fosforiladas. La
fosforilación de proteínas cumple una función reguladora, por lo que las proteínas
fosforiladas no se considerarán más. En las siguientes secciones, se explorarán
oportunidades para aumentar la eficiencia de P en los grupos de P más
significativos.
La figura 1, resume los datos disponibles sobre fracciones de P inorgánicas y
orgánicas en tejido fotosintético de una variedad de especies. Las observaciones
de las concentraciones totales de P ([P]) > 5 mg g -1 DW son generalmente de
plantas que crecen con un suministro de P muy alto. Las concentraciones
óptimas para la mayoría de los cultivos son < 4 mg P g -1 DW ( McLachlan et al.
, 1987 ; Föhse et al. , 1988 ; Rodríguez et al. , 2000 ). Para el trigo (Triticum
aestivum), Bollons y Barraclough (1999) informaron concentraciones críticas
para P y Pi totales de aprox. 3 y 0.6 mg g −1 DW, respectivamente. En orden de
tamaño, e ignorando el Pi almacenado (vacuolar), los grupos P generalmente
son ARN > P-lípido> P-éster> ADN> Pi metabólicamente activo. Promediado
para todos los casos donde el total [P] <4 mg g −1 DW ( n = 21 especies), y
tomando P-éster = 1, hay 1.3 unidades de P-lípido, 2.0 unidades de P -ácido
nucleico (principalmente ARN) y 1.4 unidades de P. inorgánico

Figura 1 El fósforo (P) se acumula en los tejidos

fotosintéticos de una amplia gama de plantas
cultivadas con diferente suministro de P. Los datos
son de Bieleski (1968) , Chapin y Bieleski (1982) ,
Chapin et al. (1982) , Chapin et al. (1986) ,
Tachibana (1987) , Chapin & Shaver (1988) y
Marschner (2012) . El recuadro resume las
proporciones relativas de diferentes grupos de P a
medida que aumenta la concentración total de P; Los
colores de las barras corresponden con los colores
de la figura principal.

1. Ácidos nucleicos: función y requisitos mínimos

El grupo de ácido nucleico es típicamente el grupo de P orgánico más grande en
una planta ( Fig. 1 ), generalmente contiene 40-60% del P encontrado en el grupo
de P orgánico combinado (es decir, P total menos Pi). Esto equivale a c. 0.3–2
mg P g −1 DW, dependiendo de la especie, el tejido y el suministro de P ( Smillie
y Krotkov, 1960 ; Bieleski, 1968 ; Tachibana, 1987 ). El conjunto de ácidos
nucleicos generalmente contiene al menos 85% de ARN, y el resto es ADN (
Bieleski, 1968 ; Tachibana, 1987 ). La mayoría del ARN es ARN ribosómico
(ARNr): se encontró que las raíces de plántulas de Cucurbita ficifolia contenían
c. 94% de ARNr, 4% de ARN de transferencia y 2% de ARN mensajero ( Kanda
et al. , 1994 ).
En general, existe una correlación positiva entre el contenido de ARNr y, por lo
tanto, el número de ribosomas y la capacidad de síntesis de proteínas, y la tasa
de crecimiento en un rango de taxones ( Elser et al. , 2000, 2010 ). A medida
que se desarrollan las hojas, los niveles de ARNr aumentan para acomodar la
síntesis rápida de proteínas, por ejemplo, Rubisco ( Suzuki et al. , 2010 ), que
son necesarias para la fotosíntesis. A plena expansión o poco después, la
síntesis neta de proteínas de la hoja senescente y los niveles de ARN disminuyen
hasta en un 75% ( Hensel et al. , 1993 ; Suzuki et al. , 2010). No está claro qué
cantidad de ARN de la hoja permanece al final de la senescencia. El conjunto de
ARN generalmente se ajusta de acuerdo con las condiciones de crecimiento, por
ejemplo, las concentraciones de ARN aumentaron en los árboles en los que la
concentración de N ([N]), [P] y la tasa de crecimiento aumentaron a través de la
fertilización ( Reef et al. , 2010 ).
Las oportunidades para aumentar la eficiencia de uso del ARN y el P que
contiene incluyen la optimización del sistema de síntesis de proteínas durante el
desarrollo de la planta. El objetivo sería desplegar muchos ribosomas, totalmente
involucrados en la síntesis de proteínas, cuando el crecimiento necesita ser
rápido, pero solo suficientes ribosomas para los procesos de mantenimiento
cuando el crecimiento se completa, y no hay ribosomas en la muerte senescente.
Actualmente, una fracción de las subunidades ribosómicas 40 S y 60 S que están
presentes en un momento dado no sintetiza activamente la proteína ( Mustroph
et al. , 2009). El rol y, por lo tanto, la importancia de estas subunidades deben
evaluarse para que el tamaño del grupo pueda ser el objetivo de la optimización.
Además, los niveles de ARNm de subunidades grandes y pequeñas de Rubisco
pueden disminuir > 90% en hojas completamente expandidas, pero los niveles
de ARNt citosólico caen <75% durante este período ( Hensel et al. , 1993 ;
Suzuki et al. , 2010 ). Esto sugiere una mayor disyunción entre la cantidad real
de síntesis de proteínas que tiene lugar y la capacidad sintética de proteínas que
está disponible. Sin embargo, los ribosomas y el ARNt aún se necesitan en las
hojas maduras para el recambio de proteínas, incluido el reemplazo de proteínas
dañadas, y para la aclimatación y la muerte celular programada durante la
senescencia.
Los costos de P, como ARN, de la renovación y reparación de proteínas son
sustanciales (Raven, 2011, 2012). Quigg y Beardall (2003) recopilaron datos de
plantas vasculares terrestres que muestran el recambio de proteínas a 0.040.42
d−1 . Para una tasa de crecimiento relativa de una planta de cultivo de 0.2 g g −1
d−1, esto significaría un aumento en el contenido de ARN en relación con lo que
se necesitaría sin un recambio de proteínas del 20–210% en una planta de
asignación óptima. Con ARN que representa el 47% del P orgánico (Fig. 1, [P]
total <4 mg g−1), esto significaría que se necesita un aumento del 9–99% en el
contenido de P orgánico de las plantas para apoyar la renovación de proteínas.
Suponiendo que las estimaciones de volumen de negocios de proteínas son
precisas (las tasas de rotación no son fáciles de medir), recambio de proteínas
parece ser un objetivo para el ahorro en P. Para el caso específico de foto-daño
a la proteína D1 del fotosistema II y el daño de O2 para la nitrogenasa, es,
respectivamente, conocido y probable que estas proteínas se entreguen más
rápidamente que la mayoría de las otras proteínas ( Raven, 2011, 2012 ). La
proteína D1 es omnipresente entre los organismos oxigenados, y el costo
adicional relativamente pequeño de P para los ribosomas utilizados en la
reparación del foto-daño en un organismo de asignación óptima ya está incluido
en las estimaciones de PUE ( Raven, 2011, 2012 ). Los mayores costos de
crecimiento de P que se encuentran a menudo para los organismos fotosintéticos
simbióticos y de vida libre que crecen diazotróficamente que cuando crecen en
nitrógeno combinado ( Vitousek et al. , 2002 ) podrían explicarse, al menos en
parte, por la necesidad de más ribosomas para sintetizar nitrogenasa y para
reemplazar la nitrógenoasa dañada por O2 ( Raven, 2011, 2012 ). Esta
posibilidad necesita más investigación.
La cantidad de P en el conjunto de ADN es considerablemente menor que la del
conjunto de ARN, y las reducciones del contenido de ADN parecerían difíciles e
indeseables. Sin embargo, puede haber estrategias útiles de optimización a largo
plazo. Una pregunta fundamental aquí es si el tamaño del genoma y el número
de copias del gen pueden optimizarse. La respuesta requerirá una mejor
comprensión de la función de las llamadas regiones 'no codificantes' dentro de
los genomas y de las formas en que se controlan los genes, así como el
desarrollo de nuevas tecnologías para cambiar la estructura del genoma
racionalmente. La ocurrencia común de poliploidía en especies agrícolas e
invasoras ( Soltis y Soltis, 2000), lo que sugiere beneficios competitivos en
entornos productivos y perturbados, también requiere más investigación. Se cree
que un alto número de copias de genes de ARNr (unos cientos a varios miles de
genes de ARNr por genoma; Rogers y Bendich, 1987 ) ayuda a la planta a
satisfacer las demandas de producir grandes cantidades de ARNr para apoyar la
síntesis y el crecimiento de proteínas ( Elser et al. . , 2010 ). Sin embargo, el
número real de genes de ARNr muestra una variación considerable entre
especies, entre individuos de la misma especie e incluso dentro de individuos de
algunas especies ( Rogers y Bendich, 1987). La cuestión del tamaño del
genoma y el número de copias de genes se aplica tanto a los genomas nucleares
como a los orgánulos. Como ejemplo, puede haber >100 00 copias de ADN de
cloroplasto por célula, dependiendo de la especie, el tejido, la etapa de desarrollo
y las condiciones ambientales ( Bendich, 1987 ). Si los números de copias tan
altos reflejan las demandas de altos niveles de ciertas transcripciones, como el
ARNt de plástidos o las transcripciones de la gran subunidad de Rubisco (
Bendich, 1987 ), esto está en marcado contraste con el bajo número de copias
de genes para la pequeña subunidad de Rubisco en el genoma nuclear. En el
futuro, puede ser posible diseñar genomas de plantas en los tres compartimentos
que contienen ADN para optimizar los números de copias de genes para un
contenido mínimo de P mientras se mantiene la función de los genes.
2. Otros grupos de P- roles y requisitos
Los fosfolípidos son importantes en las membranas. Si bien puede no ser factible
reducir el área total de las membranas, puede haber posibles ganancias de
eficiencia en su síntesis y composición. Thomas y Sadras (2001) caracterizaron
el proceso de ensamblaje de los complejos de membrana de tilacoides con un
gran exceso de producción y posterior descomposición de componentes que es
energéticamente ineficiente pero que permite una alta capacidad de respuesta a
las condiciones internas y externas cambiantes. Si existe una compensación
implícita entre eficiencia y capacidad de respuesta, una regulación más estricta
de la biosíntesis puede ser un rasgo que vale la pena investigar para aumentar
la eficiencia de los recursos en entornos productivos predecibles.
Los sulfolípidos y los galactolípidos, en lugar de los fosfolípidos, son los lípidos
principales en la membrana de los tilacoides y, en menor medida, en las
membranas de la envoltura del plastidio. Los fosfolípidos en otras membranas
también pueden ser reemplazados por sulfolípidos y/o galactolípidos; ya sea
constitutivamente o en respuesta a la deficiencia de P. Los datos (ver Notas de
Información de Apoyo S1), particularmente sobre cianobacterias y algas,
muestran que este reemplazo puede estar casi completo ( Van Mooy et al. ,
2006, 2009), y ese reemplazo también puede ocurrir como resultado de
mutaciones. Sin embargo, la información sobre las consecuencias funcionales
de dicho reemplazo se limita a la conclusión tentativa de que no hay ningún
efecto sobre la permeabilidad de los protones (Notas S1, Tabla S1), sino que
puede haber un aumento de la fuga de electrolitos en la membrana que restringe
la tolerancia al frío (para Arabidopsis , ver Hurry et al. , 2000 ).
La concentración de P en el tejido también puede decrecer, disminuyendo el
contenido de ésteres de Pi solubles en agua con bajo contenido de Mr, y el Pi
metabólicamente activo no almacenable. Los datos S2 discuten tres formas por
las cuales esto podría lograrse para la vía fotosintética de asimilación de CO2
que involucra a Rubisco y el ciclo de reducción de carbono fotosintético (Rubisco-
PCRC). La conclusión es que incluso la más radical de las tres intervenciones
propuestas, es decir, reemplazar el Rubisco-PCRC con alguna otra vía que
involucre menos intermedios fosforilados, es poco probable que disminuya el
contenido de los ésteres de Pi solubles en agua con bajo contenido de Mr> 10%,
con un ahorro general basado en las asignaciones de la Fig. 1, del 1,2%. Es
importante tener en cuenta que el floema es citosólico y que cualquier
disminución de los ésteres de Pi y Pi en su citosol metabólicamente activo,
estroma plastídico, matriz mitocondrial y nucleoplasma podría tener un impacto
en el transporte de P (y N) en el floema, lo cual es particularmente relevante para
la movilización. de tejidos senescentes. Los datos del S3 y la Tabla S2 tratan el
floema con más detalle, mostrando que es poco probable que la translocación
de P fuera de los tejidos de senescencia (o cualquier otro) esté limitada por la
disponibilidad de solutos para generar turgencia para el transporte del floema u
otras restricciones en la composición del floema. savia.
IV. Reservas de fósforo y tasas de crecimiento
Cuando las plantas están sujetas a la privación externa de P, el crecimiento de
los brotes a menudo se inhibe rápidamente, mucho antes de que se reduzca el
estado de la planta. Por ejemplo, en Spirodela oligorrhiza ( Bieleski, 1968 ) el
crecimiento del brote disminuye en cuestión de horas tras un cambio a un medio
sin P, mientras que la concentración de Pi en el brote no se ve muy afectada
durante este tiempo. De manera similar, el crecimiento de la hoja de cebada se
inhibe severamente cuando las plantas están sujetas a la privación de Pi, aunque
las concentraciones de Pi en la hoja siguen siendo adecuadas ( Mimura et al. ,
1996 ). El crecimiento del brote también disminuye en las plantas de Arabidopsis
cultivadas con un suministro reducido de Pi, a pesar de las concentraciones
adecuadas de Pi en las vacuolas de las hojas ( Rouached et al. , 2011). Estas
observaciones indican que las plantas comienzan a economizar en Pi, al reducir
el crecimiento de los brotes, mucho antes de que se agote el conjunto de
almacenamiento vacuolar de hojas de Pi. Esto fue explorado por el grupo de
Wareing utilizando una variedad de especies. Mostraron que un suministro
limitante de P causó una disminución en la exportación de citoquininas de las
raíces y en las concentraciones de citoquinina en las raíces y las hojas ( El D
et al., 1979 ; Horgan y Wareing, 1980 ). Usando Plantago major , Kuiper et al.
(1989) demostraron que la disminución en el crecimiento de los brotes ante una
disminución en el suministro de nutrientes podría restaurarse mediante el
suministro de cinetina a las raíces; Esto aumentó la concentración endógena de
citoquininas. El efecto de la kinetina en el crecimiento de los brotes fue transitorio,
como se esperaba, pero ilustra que las raíces perciben que los nutrientes (N o P)
se limitan mucho antes de que las hojas experimenten síntomas de deficiencia y
que el crecimiento de los brotes se regula de una manera anticipada (Lambers
et al., 2008).
Como el crecimiento reducido de los brotes es una preocupación importante para
los sistemas agrícolas, sería deseable mantener el crecimiento máximo de los
brotes el mayor tiempo posible en condiciones limitantes de P, es decir, hasta
que el contenido de Pi vacuolar esté casi agotado, lo que finalmente reduciría la
cantidad de fertilizante necesario para estos sistemas gestionados. El
desacoplamiento de la limitación de P de su efecto sobre el crecimiento es de
hecho posible, como se demostró en un estudio reciente (Rouached et al. ,
2011). El gen Arabidopsis PHOSPHATE1 (AtPHO1) se ha demostrado
previamente que es necesario para el transporte de Pi desde la raíz hasta el tallo
(Poirier et al. , 1991 ; Hamburger et al. , 2002). Los tallos de los mutantes de
Atpho1 que crecen en condiciones suficientes para Pi tienen todos los síntomas
típicos de deficiencia de P, incluido el crecimiento de brotes severamente
reducido y la expresión de genes inducibles por inanición de Pi (PSI)
(Morcuende et al., 2007). Por el contrario, la reducción de la expresión de
AtPHO1 por co-supresión o expresión del ortólogo de arroz (Oryza sativa) PHO1
(OsPHO1; 2 ; Secco et al. , 2010) en un mutante nulo Arabidopsis Atpho1 dio
como resultado crecimiento de tallos, peso fresco. El rendimiento y los perfiles
de lípidos con alto suministro de Pi fueron más similares a los de las plantas de
tipo silvestre que a los de mutantes nulos Atpho1, a pesar del tallo empobrecido
del Pi vacuolar en los transgénicos ( Rouached et al. , 2011 ). Además, la
supresión de AtPHO1 y las línea s de expresión de OsPHO1; 2 también carecían
en gran medida de la respuesta de inanición de Pi típica de los mutantes pho1
(es decir, la expresión de un gran conjunto de transcripciones de genes PSI ).
Notablemente, se llegó a la misma conclusión cuando se compararon debajo de
los expresores de PHO1 y las plantas de tipo silvestre con tasas similares de
transporte de Pi de raíz hacia el tallo (Rouached et al. , 2011) Mientras que el
peso fresco del tallo de los transgénicos se mantuvo alto con un bajo contenido
de Pi vacuolar, el peso fresco del tallo del tipo silvestre disminuyó a casi la mitad,
a pesar de una concentración de Pi vacuolar mucho mayor que en el PHO1. Es
importante destacar que el tamaño del grupo de hojas citoplasmáticas Pi fue
similar para todas las plantas. Estos datos ilustran que la reducción del
crecimiento, los cambios en los perfiles de lípidos o los cambios en la expresión
génica que están asociados con la respuesta de privación de Pi no son una
consecuencia directa del bajo estado de P del brote, sino el resultado de eventos
de señalización que pueden controlarse genéticamente. Esto da la esperanza de
que el crecimiento desacoplado del estado de Pi eventualmente también sea
factible en las especies de cultivo, y potencialmente se convertirá en un enfoque
importante para garantizar la producción de biomasa con un menor aporte de Pi.
V. ¿Los cultivos son diferentes de otras plantas en su concentración de P?
Los cultivos tienen altas concentraciones de P y N en los tejidos, como se
esperaba para las plantas de crecimiento rápido ( Poorter y Bergkotte,
1992 ). En una compilación global de rasgos foliares que se sabe que están
asociados con el crecimiento rápido-continuo de crecimiento lento en las plantas
( Reich et al. , 1999 ; Wright et al. , 2004 ), las especies de cultivos forman un
subconjunto muy no aleatorio de plantas en su conjunto ( Fig. 2a) Las altas
concentraciones de las hojas N y P pueden ser el resultado de uno de dos
procesos: (1) selección preferencial de especies de crecimiento rápido para
nuestros cultivos, o (2) selección artificial que cambia los valores de los rasgos
dentro de las especies de cultivos hacia el final rápido del continuo . Por
supuesto, estos procesos no son mutuamente excluyentes. El primer proceso es
probablemente el factor dominante para las concentraciones de N y P, ya que no
es raro encontrar concentraciones más bajas en los cultivos modernos que en
sus progenitores silvestres ( Evans, 1993 ).

Figura 2 (a) Nitrógeno (N) de la hoja vs fósforo de la hoja

(P) (log de concentración en mg g −1 DW) entre más de 700
especies de plantas, distinguiendo especies leñosas y
herbáceas. Las plantas de cultivo (alrededor de 50 especies)
se encuentran exclusivamente en el extremo de
concentración alta de N y P de la hoja del continuo, de
manera consistente con hojas de crecimiento rápido,
delgadas y de construcción barata. Los datos provienen de la
compilación global de Glopnet ( Wright et al. , 2004 ) y se
complementan con datos de cultivos y pastos de Reuter et
al. (1997) , Pederson et al. (2002) y Schultz y French (1978)
. (b) Relación entre la concentración de proteínas y la
concentración de ARN en el tejido fotosintético de algas
(n=11), cultivos (n=3) y árboles ( n=8; no se muestra un valor
periférico de 364).

En plantas con concentraciones más altas de N y P, la proporción N: P es menor

( Elser et al. , 2010 ); sin embargo, los cultivos tienen N: P relativamente alto en
comparación con los no cultivos en este extremo del espectro ( Fig. 2a ), en parte
como resultado del predominio de los cultivos de leguminosas, que tienden a
tener altas concentraciones de N. Las relaciones N: P están relacionadas con el
contenido celular de proteína (rica en N) en relación con el contenido de ARN
(rico en P) ( Elser et al. , 2010 ). Los cultivos tienden a tener relaciones proteína:
ARN más bajas y menos variables (es decir, una mayor inversión en ARN en
relación con la proteína), en comparación con las especies arbóreas ( Fig. 2b)
Las especies leñosas generalmente tienen una vida útil de la hoja mucho más
larga e invierten más en tejido lignificado para resistir el daño mecánico. Los
cultivos tienen proporciones de proteína: ARN más similares a las algas y los
microbios que a las especies leñosas (por ejemplo, Loladze y Elser (2011) ). Las
relaciones proteína: ARN y N: P son sensibles a la disponibilidad de nutrientes
(por ejemplo, Close & Beadle (2004) ) y, por lo tanto, a la relación observada de
c.15 en plantas de cultivo ( Fig. 2b ) puede reflejar las condiciones de repleción
de nutrientes que generalmente se encuentran en los sistemas agrícolas, o es la
firma de la selección para el crecimiento en suelos con alto contenido de
nutrientes (o ambos). Sadras (2005)demostró que la variación de N:P en los
cultivos se explica mejor por las diferencias en la concentración de P que en la
concentración de N, y sugirió que una regulación más estrecha de [N] y una
movilización más variable de P pueden contribuir a este patrón. La variación en
las proporciones de proteína: ARN en los árboles e incluso entre los cultivos (
Fig. 2b ) puede indicar el potencial de selección para reducir la inversión en ARN
en relación con la proteína para aumentar la PUE.
VI. Uso de fósforo y fotosíntesis.
La productividad de la planta depende de la fotosíntesis, y el proceso fotosintético
se basa en compuestos que contienen P. Por lo tanto, un uso eficiente de P en
la fotosíntesis es un determinante potencialmente importante del PUE del cultivo.
La eficiencia del uso de fósforo fotosintético (PPUEmáx) Se define como la tasa
instantánea saturada de luz de la fotosíntesis de la hoja expresada por unidad
de hoja P. Las capacidades fotosintéticas (A máx, basadas en masa) de las
especies de cultivo se encuentran en el extremo superior del rasgo de la hoja.
espectro, asociado con un rápido crecimiento y baja masa foliar por área (LMA)
( Lambers & Poorter, 1992 ). Sin embargo, como resultado de aumentos
similares de las concentraciones de A max y P con disminución de LMA, PPUE no
está fuertemente correlacionado con LMA (Fig. 3 ), por lo que las especies de
crecimiento rápido, que tienden a tener baja LMA, no necesariamente tienen un
PPUE alto. Por ejemplo, las hojas delgadas de cebada tienen un PUE
similarmente alto a las esclerófilas del género Banksia. La cebada logra esto con
una alta [P], mientras que Banksia tiene una muy baja [P], pero la cebada
aparentemente usa P con moderación en el tejido estructural y muy
eficientemente en la maquinaria fotosintética (Lambers et al. ,
2011 ). Curiosamente, el PPUE varía en un orden de magnitud en cualquier LMA,
y parte de esta variación puede atribuirse a la concentración de N en la hoja
(Reich et al. (2009): el PPUE promedio es de 59 nmol g−1 s −1 para hojas con N:
P <15, mientras que PPUE es 129 nmol g −1 s −1 para hojas con N: P> 15 ( n=74
y 138, conjunto de datos Glopnet; Wright et al. , 2004 ). En el conjunto de datos
de Glopnet, el alto N: P está asociado con una baja [P] en lugar de un alto [N]
(Fig. 2a ), y la baja [P] claramente no conduce a altas tasas de fotosíntesis (Fig.
3b). Los cultivos generalmente tienen bajo LMA pero no particularmente alto N:
P (12.3 para los 17 cultivos de granos incluidos en la Fig. 2a), lo que sugiere que
una observación más cercana de la variación en PPUE entre y dentro de las
especies de cultivo puede valer la pena y puede dar una idea de los factores
subyacentes de PPUE alto.

figura 3 (a) Eficiencia de uso de fósforo fotosintético (PPUE)

para hojas de 171 especies (conjunto de datos
Glopnet; Wright et al. , 2004) , representadas en relación con
la masa foliar por área (LMA), diferenciando las hojas que
tienen proporciones N: P por debajo (rojo círculos) o superior
(azul) 15. PPUE se define como la tasa de fotosíntesis saturada
de luz expresada por unidad de hoja P. (b) Tasa fotosintética
máxima (A max ) trazada contra la concentración de fósforo de la
hoja (relaciones N: P a continuación (círculos rojos ) o superior
(azul) 15). Las líneas son regresiones estándar de los ejes
principales.

Es importante tener en cuenta que los datos anteriores se refieren a las tasas
fotosintéticas máximas, en lugar de la fotosíntesis real de las hojas durante el
crecimiento. En las copas densas, solo una pequeña proporción de las hojas
operan a plena capacidad fotosintética, durante parte del día. Sin embargo, es
justo suponer que las tasas diarias medias de fotosíntesis real, e incluso la
respiración nocturna, escalan con capacidad fotosintética, como se ha
demostrado para varias especies en varios entornos ( Zotz y Winter,
1993 ; Reich et al. , 2009 ).
El PPUE más alto tiende a lograrse con hojas con altas tasas de fotosíntesis, alta
concentración de P y baja LMA, pero tales rasgos están asociados con la vida
útil de las hojas cortas ( Wright et al. , 2004 ), lo que implica una compensación
que reducirá el retorno del C por unidad P durante la vida de una hoja (
PPUEhoja/vida). Para una evaluación de la PPUEhoja/vida también es importante
tener en cuenta que una gran fracción de P en las hojas se vuelve a movilizar
durante la senescencia y se reutiliza en otras partes de la planta (Small, 1972 ;
Aerts y Chapin, 2000 ). Un modelo simple de PPUEhoja/vida teniendo en cuenta
los factores mencionados está dada por
(Ecuación 2)
donde Amax es la tasa fotosintética máxima basada en masa (nmol g−1s −1 ), β
convierte Amax en una tasa de cambio de C total diaria, LL es la vida útil de una
hoja (d), CC es el costo del carbono de la estructura de la hoja (g g −1, teniendo
en cuenta cualquier removilización de C durante la senescencia), rP es la fracción
de P remobilizada durante la senescencia es la concentración de P en la hoja
madura (g g−1 ). En cultivos que tienen una tasa de crecimiento relativamente alta
(tasa de crecimiento por masa presente), es razonable suponer que el costo de
carbono (CC) de una hoja representa una fracción menor de su ganancia de
carbono de por vida ( Amax×β×LL) (Poorter et al. ,
1991). El grado de variación en β es poco conocido, pero la proporcionalidad
entre la capacidad fotosintética y la asimilación diaria neta de C ( Zotz y Winter,
1993 ; Koyama y Kikuzawa, 2009 ; Reich et al. , 2009 ) indica que dicha
variación es baja entre las especies en el mismo ambiente. Las relaciones
globales del rasgo de la hoja ( Wright et al. , 2004 ) muestran que Amax es
aproximadamente inversamente proporcional a LL, lo que hace probable, de
acuerdo con la ecuación 2 , que la alta PPUEhoja/vida en la naturaleza se logra
principalmente por hojas con bajas concentraciones de P y alta remobilización
de P en la senescencia. Tales rasgos son de esperar en hojas de alto LMA con
larga vida útil y baja capacidad fotosintética. En conclusión, la casi
proporcionalidad de Amax y la [P] en la hoja y la proporcionalidad inversa de estos
rasgos con la vida útil de la hoja conducen a la ausencia de tendencias generales
en el retorno de C por unidad P a lo largo del espectro económico de la hoja.
Esto está en contraste con el PPUEmáx. Sin embargo, es importante tener en
cuenta que existe una variación considerable entre las especies en ambos
índices, lo que indica que otros rasgos de la hoja influyen en la eficiencia del uso
de P en la fotosíntesis, como se muestra para el N en la hoja. Zhu et al. (2010)
argumentan que los futuros aumentos en el potencial de rendimiento de los
cultivos provendrán de una mayor capacidad fotosintética. Será importante lograr
esto junto con un aumento de PPUE.

VII. Desarrollo de cultivos y distribución del P en el dosel.

El patrón general de acumulación de P es notablemente similar entre los cultivos
monocarpico ( Figs. 4, 5a ). El crecimiento temprano de una plántula depende
en gran medida de las reservas de P en la semilla, es decir, la movilización del P
almacenado ( Bolland y Baker, 1988 ; Thomson et al. , 1991 ; White y
Veneklaas, 2012 ). La duración de la dependencia de la reserva de P de semilla
durante el crecimiento temprano varía con la masa de semilla, la [P] en la semilla,
la disponibilidad de P del suelo y el requerimiento de P de plántula, pero es poco
probable que dure más de unas pocas semanas. En las plantas de cultivo, las
concentraciones de P de semillas y plántulas son bastante similares (por
ejemplo, 2.4–6.4 mg g−1 en semillas y 2.9 – 4.5 mg g−1 en plantas jóvenes de
ocho cultivos, incluidos cereales, legumbres y semillas oleaginosas (Schultz y
French, 1978), por lo que el crecimiento más allá de la etapa de plántulas pronto
depende de la absorción de P del suelo. Las plántulas de maíz (Zea mays)
comenzaron a absorber cantidades significativas de 32P del suelo c .5 días
después de la siembra, pero continuó utilizando las reservas de semillas de P
para c.2 semanas ( Nadeem et al. , 2011 ). Si bien el P derivado de las semillas
puede ser un componente menor del P de la planta entera en la madurez, tiene
una influencia duradera en el desarrollo de la planta ( Bolland y Baker, 1988),
especialmente si el vigor temprano proporciona un mejor acceso a recursos
potencialmente limitantes del crecimiento, como la humedad del suelo, los
nutrientes y la luz, en sentido absoluto o en relación con los competidores.

Figura 4 Acumulación de fósforo (P) en toda la planta (azul) y la

planta vegetativa (roja) de cinco cultivos: (a) arroz ( Oryza sativa )
( Rose et al. , 2010 ), (b) trigo ( Triticum aestivum ) ( Rose et al. ,
2007 ), (c) lupino ( Lupinus albus ) ( Hocking & Pate, 1978 ), (d)
canola ( Brassica napus ) ( Rose et al. , 2008 ) y (e) girasol (
Helianthus annuus ) ( Hocking & Steer, 1983 ).

Figura 5 Esquema cronológico de (a) el contenido

de fósforo (P) de una planta de cultivo monocarpio
desde la germinación hasta la madurez; (b) los flujos
netos de P desde la semilla y el suelo hasta la planta
vegetativa y el grano, así como la movilización neta
de la planta vegetativa al grano. Valores
aproximados basados en estudios de crecimiento y
acumulación de P que se muestran en la figura 4.

A medida que se desarrollan las copas de los cultivos y aumentan los índices de
área foliar, disminuyen las tasas fotosintéticas de las hojas sombreadas
inferiores. Las plantas redistribuyen el N de las hojas sombreadas más viejas a
las hojas jóvenes bien iluminadas en un patrón que se aproxima a una
distribución óptima del N del dosel total ( Field, 1983 ; Hirose y Werger, 1987 ;
Franklin y Ågren, 2002 ). La redistribución de P para obtener una ganancia
óptima de C de la planta ha sido poco estudiada, pero se espera que se apliquen
los mismos principios que para N. Las concentraciones adecuadas de P son
importantes para mantener altas tasas de fotosíntesis ( Rychter y Rao, 2005 ),
y tasas de remobilización de P de hojas senescentes son al menos tan altas
como las de N ( Aerts, 1996) Con una nutrición casi óptima, la [N] y [P] del tallo
disminuye de manera similar a medida que crecen las plantas ( Greenwood et
al. , 2008 ), lo que sugiere patrones similares en la absorción y redistribución de
N y P en tales condiciones; sin embargo, cuando uno de estos elementos es
limitante, pueden producirse cambios en la relación N:P como resultado de una
absorción reducida de N o P que no puede compensarse por completo mediante
la redistribución interna. La relación N:P de los brotes de seis cultivos de cereales
y oleaginosas cambió solo ligeramente de aprox. 11 a 9 entre las etapas
vegetativas tempranas y de floración media, mientras que las concentraciones
de ambos elementos disminuyeron en > 60% ( Schultz y French, 1978 ).
En cultivos densamente plantados y de rápido crecimiento, la transición de las
hojas jóvenes a las hojas senescentes ocurre rápidamente ( Niinemets, 2007 ),
y tales hojas no alcanzan su vida útil potencial. Esto puede causar una reducción
de la PPUEhoja/vida, pero mejora el crecimiento y la PUE de toda la planta si la
ganancia proporcional en la fotosíntesis de toda la planta es mayor que la pérdida
proporcional de P como resultado de la senescencia de la hoja. Thomas y
Sadras (2001), sin embargo, señalaron que las hojas a menudo retienen cuando
ellos han dejado de hacer una contribución positiva para el equilibrio del C en la
planta. Estos autores argumentaron que estas hojas 'improductivas' pueden
actuar como órganos de almacenamiento de C y N necesarios en una etapa
posterior para el crecimiento reproductivo. La importancia de dicho
almacenamiento y su efecto en el equilibrio de C de toda la planta dependen de
la etapa de desarrollo y la disponibilidad de nutrientes. En rodales densos de
Xanthium canadense , la retención de hojas con alta disponibilidad de N fue más
larga de lo esperado en base a la asignación óptima para la ganancia de C de
toda la planta ( Oikawa et al. , 2008) La presión selectiva para la retención de N
y P en el tejido improductivo puede estar relacionada principalmente con la
asignación de estas reservas a la producción reproductiva en la naturaleza, o al
rendimiento en los cultivos; Las restricciones sobre la relación N: P en la savia
se consideran en las Notas S3. Solo hay investigaciones limitadas sobre el efecto
de la redistribución de N o P en el equilibrio de C en la etapa reproductiva, pero
Schieving et al. (1992) mostraron que el desprendimiento de las hojas y la
movilización asociada de N en la floración Solidago altissima ayudó a mantener
altas tasas de fotosíntesis del dosel. En contraste con las hojas viejas 'parásitas'
descritas por Thomas y Sadras (2001) para especies con alta disponibilidad de
nutrientes, Reich et al. (2009) descubrieron que las hojas de diez especies
leñosas de hoja perenne todavía tenían un balance positivo de C cuando
alcanzaban su vida media. Mejorar la PUE de los cultivos requerirá una mejor
comprensión de la distribución y redistribución de P entre las hojas en el dosel y
su efecto sobre la ganancia de C.
VIII Redistribución interna de P en una planta vegetativa en crecimiento
A medida que las plantas tienden a movilizar al menos el 50% de P de las hojas
senescentes, y a menudo mucho más ( Aerts, 1996 ), el P redistribuido es una
fuente de P cuantitativamente importante para el crecimiento, especialmente en
las etapas posteriores del desarrollo de la planta y en situaciones donde la
disponibilidad de P del suelo es bajo. En las plantas vegetativas en la fase de
crecimiento exponencial, las cantidades de tejidos senescentes son mucho más
pequeñas que las cantidades de tejido en crecimiento, de modo que el beneficio
potencial de P de la movilización es muy pequeño, probablemente solo una
fracción del P total requerido ( Fig. 6) En esta etapa, la absorción de P por las
raíces es, con mucho, la fuente de P más importante, y de hecho se esperaría
que las raíces exploren el suelo más rico en P. A medida que las tasas de
crecimiento disminuyen, generalmente cuando el follaje más viejo experimenta
condiciones de luz más bajas y comienza a envejecer, y la expansión y la
absorción de P por los sistemas de raíces disminuyen, la removilización puede
proporcionar cantidades significativas de P al nuevo crecimiento. Este cambio
del suministro de P dominado por la absorción al suministro de P dominado por
la movilización probablemente ocurra en la etapa vegetativa tardía o reproductiva
temprana ( Fig. 5 ). El P removilizado también es particularmente importante en
las plantas con deficiencia de P. Bajo la necesidad (hambruna) de P, las plantas
muestran varias respuestas adaptativas transcripcionales y postranscripcionales
( Plaxton y Tran, 2011; Notas S4). La deficiencia de P acelera la senescencia
en algunos, pero no en todos los casos ( Crafts Brandner, 1992 ; Lynch &
Brown, 2006 ), pero la supresión del nuevo crecimiento en las plantas con
deficiencia de P siempre es mayor que cualquier efecto sobre la senescencia, de
modo que La contribución del P remobilizado para el crecimiento se hace mayor.

Figura 6 Importancia potencial del fósforo (P) removilizado de los

tejidos de senescencia como fuente de P para las plantas que crecen
a diferentes tasas de crecimiento relativo y longevidades de los
tejidos. Los cálculos se basan en los supuestos de la tasa de
crecimiento relativo constante (RGR; aumento de la masa seca por
unidad de masa seca presente por unidad de tiempo), concentración
constante de P de la planta y 100% de movilización de P cuando el
tejido alcanza el final de su vida útil. La fracción de P derivada de la
movilización se estima como P remob / P planta = P 0 · e RGR · (t - LL) / (P 0 ·
e RGR · t ) = e −RGR · LL donde t es el tiempo (d) , P 0 es el contenido de
P de la planta en t=0 (germinación) y LL es la vida útil del tejido. Las
tasas de crecimiento relativas de las plantas de cultivo en la fase de
crecimiento exponencial son típicamente 0.05–0.1 g g−1 d−1. La vida
útil de las hojas de las especies herbáceas anuales es típicamente de
20 a 60 días ( Kikuzawa y Lechowicz, 2006 ). Rojo, vida útil 30 d; azul,
vida útil 60 d; verde, vida útil 90 d.

Entre las etapas vegetativas temprana y tardía, el crecimiento del cultivo es más
rápido que la absorción de P, causando una disminución considerable de la [P]
en el tallo ( Fig. 7 ); sin embargo, la remobilización de P de los tejidos
senescentes ayuda a mantener una [P] alta en las hojas jóvenes, lo que alimenta
este crecimiento. Se espera que la importancia de la movilización de P durante
el crecimiento vegetativo sea mayor en los cultivos que tienen temporadas de
crecimiento largas y vida útil de hojas cortas, y crecen en rodales densos.

Figura 7 Cambio en la concentración de fósforo (P) en ocho

cultivos durante el desarrollo, cebada ( Hordeum vulgare );
Avena ( Avena sativa ); Trigo ( Triticum aestivum ); Linaza (
Linum usitatissimum ); Violación ( Brassica napus ); Cártamo (
Carthamus tinctorius ); Altramuz ( Lupinus angustifolius ) y
guisante ( Pisum sativum ). Los datos son de Schultz y French
(1978) . Entre la floración y la madurez, el P se acumula en las
semillas (líneas continuas) a costa de P en la paja (líneas
discontinuas).

IX. Asignación de P a las estructuras reproductivas.

Se producen grandes cambios en las plantas monocarpicos, como los cultivos
anuales de granos, cuando entran en la fase reproductiva. La translocación
masiva de C y nutrientes minerales en semillas durante esta última fase del ciclo
de vida mejora la disponibilidad de recursos para el rápido crecimiento temprano
de la próxima generación ( Sklensky y Davies, 1993 ). La domesticación y el
mejoramiento de los cultivos para obtener altos rendimientos ha aumentado aún
más la proporción de masa seca asignada a las semillas (índice de cosecha (HI);
Sinclair, 1998 ), y la asignación de P y N ha aumentado de manera similar. Se
favorecen las altas concentraciones de N de grano debido al valor nutricional de
la proteína; sin embargo, las altas concentraciones de P no son necesariamente
deseables ( Batten, 1986 ; Raboy, 2009) Primero, la mayor parte del P en los
granos de cereales y las semillas de leguminosas está en forma de fitato, que no
es asimilado por humanos o ganado monogástrico y restringe la biodisponibilidad
de hierro y zinc en sus dietas ( White y Broadley, 2009 ). En segundo lugar, la
mayor parte del P contenido en los productos que se exportan de las tierras de
cultivo se libera al medio ambiente en forma de corrientes de desechos (por
ejemplo, estiércol y aguas residuales) y debe reemplazarse con un nuevo
fertilizante P para mantener el estado del P del suelo ( Raboy, 2009 ) . Por lo
tanto, existen razones nutricionales y ambientales para reducir la asignación de
P al grano (el índice de recolección de fósforo (PHI)) mientras se mantiene o
aumenta la HI. Sin embargo, los mutantes con concentraciones reducidas de
fitato de semillas a menudo, aunque no siempre, tienen un vigor reducido (
Raboy, 2007) Las opciones de manejo de cultivos pueden ser capaces de lidiar
con esto produciendo semillas por separado con tasas de fertilización de P más
altas, y/o asegurando una alta disponibilidad de P para el crecimiento de las
plántulas a través de la tecnología de recubrimiento de semillas o la colocación
de fertilizantes ( Pariasca-Tanaka et al. , 2009 ; Quemaduras et al. , 2010 ;
Sekiya y Yano, 2010 ). ¿Pero es factible disminuir el P del grano mientras se
aumenta el rendimiento? Antes de discutir esto, es importante examinar los
procesos que determinan el rendimiento de grano y su contenido de P.
Los patrones de acumulación y división de P en varias especies de cultivos (
Figs. 4, 5 ) revelan que la mayor parte del aumento en el contenido de P de la
semilla es sincrónico con una disminución en el P de las hojas y tallos
senescentes, aunque todavía puede haber algún aumento en contenido de P de
toda la planta (es decir, absorción neta de P) durante el crecimiento reproductivo
temprano, particularmente en cultivos indeterminados. Como las
concentraciones de P son típicamente mucho más altas en grano que en material
vegetativo en la madurez, la proporción de P total de la planta que se encuentra
en los granos (PHI) es mayor que la proporción de masa seca (HI) ( Fig. 8a ). La
reproducción de la semilla para el alto rendimiento en el pasado ha aumentado
la HI en todos los cultivos ( Sinclair, 1998), pero la PHI no ha aumentado en la
misma medida, lo que significa que se ha producido una disminución en las
concentraciones de P en el grano. Batten (1986) informó una disminución de
c.27% en la [P] en el grano de trigo diploide a hexaploide cultivado en macetas
con fertilización con P adecuada, mientras que el HI aumentó más del doble y el
PHI aumentó solo en un 15%. Esta tendencia también se mostró en un estudio
de campo realizado por Calderini et al. (1995) para cultivares de trigo liberados
entre 1920 y 1990, pero un estudio de macetas de cultivares liberados entre 1840
y 1983 mostró un aumento de HI pero no una disminución de grano [P] ( Jones
et al. , 1989) En 37 variedades de arroz, con un alto promedio de HI y PHI, las
correlaciones entre la [P] en el grano y estos índices de asignación fueron débiles
( Rose et al. , 2010 ). La fertilización con P que causa un aumento de seis veces
en el rendimiento de grano de trigo no afectó significativamente la PHI y la HI (
Fig. 8b ; Jones et al. , 1989 ).

Figura 8 (a) Índice de cosecha (HI) e índice de

cosecha de fósforo (PHI) para varios cultivos (
Schultz y French, 1978 ; Jones et al. ,
1989 ; Araújo et al. , 2007 ; Parentoni et al. ,
2010 ; Rose et al. al. , 2010 ). (b) HI e PHI para
23 cultivares de trigo cultivados en macetas con
una disponibilidad de P baja y adecuada, 2 y 40
kg ha-1 ( Jones et al. , 1989 ).
Lo anterior indica que las variedades
modernas de cultivos usan P de manera más eficiente que las variedades más
antiguas (PUEy más alto), como resultado principalmente de mejoras en HI
relacionadas con los rasgos estructurales y de asignación de C de la planta.
¿Cuánto más se pueden mejorar estos rasgos? ¿Se pueden mantener los rasgos
fisiológicos clave, como las altas tasas fotosintéticas (que permiten que una
planta pequeña produzca una gran cantidad de fotosintatos para llenar el grano)
y la translocación eficiente de carbohidratos semillas en crecimiento en cultivos
que tienen bajas [P] en las hojas? Los objetivos de mejoramiento para el uso
eficiente de P son bastante similares a los de N, con la importante excepción de
que el grano alto [N] puede ser un rasgo positivo y la [P] alto en el grano, no lo
es. Como se muestra arriba, el uso eficiente de N y P requiere que ambos
elementos estén presentes en altas concentraciones. Del mismo modo, el alto
porcentaje de removilización de senescencia a tejido vegetativo joven también
es favorable tanto para N como para P. La pregunta clave para el P es si la
movilización de P en granos puede reducirse sin reducir el crecimiento de grano
o la [N] en el grano. ¿El relleno de grano requiere alta [P]? ¿Están los flujos de
carbohidratos, N y P en el grano funcionalmente enlazados? Los aspectos de la
función del floema que se relacionan con estos temas se discuten en las Notas
S3.
Marshall y Wardlaw (1973) observaron una estrecha correspondencia entre el
transporte de P y el de azúcares desde las hojas de origen hasta el grano en el
trigo y concluyeron que el movimiento de P desde las hojas está determinado en
gran medida por el movimiento y la demanda de carbohidratos dentro de la planta
y no por el requisito de P del sumidero. De manera similar, Pugnaire y Chapin
(1992) encontraron que la remobilización de P y N de las hojas a las espigas en
la cebada aumentó en las plantas con alta resistencia al hundimiento, pero
también en aquellas con baja actividad de origen. Peng y Li (2005) confirmaron
esto en trigo. Batten y Wardlaw (1987) no encontró ningún efecto positivo sobre
el crecimiento del grano después de agregar P a las espigas de trigo con
deficiencia de P. El movimiento de P hacia los granos de trigo en desarrollo es
más rápido que el de los carbohidratos, y aparentemente está regulado
independientemente ( Batten y Wardlaw, 1987 ; Rodríguez y Goudriaan, 1995
; Peng y Li, 2005 ). El P que llega al tejido del grano se convierte rápidamente
en fitato para mantener bajas las concentraciones de Pi. Las altas
concentraciones de Pi inhibirían la formación de almidón ( Smidansky et al. ,
2002, 2003) La transformación genética de la enzima reguladora clave de la
biosíntesis de almidón, la ADP-glucosa pirofosforilasa, para reducir su inhibición
alostérica por Pi conduce a un mayor rendimiento en arroz y trigo, no al mejorar
la asignación de C en las semillas (mejora de la HI), sino al mejorar la resistencia
del hundimiento que indirectamente aumenta el crecimiento de las plantas (
Smidansky et al. , 2002, 2003 ). Como la importación de P en el crecimiento
temprano del grano parece más que adecuada, incluso bajo deficiencia de P,
parece que vale la pena explorar formas de reducir la asignación de P al grano.
La relación N: P en grano es más baja que en la planta vegetativa. Greenwood
y col. (2008) modeló la disminución de N: P con el desarrollo en cultivos
hortícolas como una transición del tejido relacionado con el crecimiento con una
relación N: P de aprox. 12 al tejido relacionado con el almacenamiento con un N:
P de aprox. 6. Sadras (2005) descubrió que los cultivos de cereales y semillas
oleaginosas adecuadamente fertilizados que alcanzaban rendimientos máximos
tenían proporciones de N: P en la cosecha final entre 4 y 6. En el trigo, el grano
N: P no cambió de los cultivares de trigo viejos a los modernos y promedió aprox.
6 ( Calderini et al. , 1995) Parece que las relaciones N: P están bastante
conservadas en cultivos productivos, adecuadamente fertilizados. En especies
no cultivadas, las proporciones N: P de semillas también son más bajas que las
proporciones N: P de toda la planta ( Güsewell, 2004 ). La mayor asignación de
P que N a las semillas concuerda con el mayor grado de remobilización de P de
las hojas (por ejemplo, 22% más de movilización de P que N en los graminoides;
Aerts, 1996 ). Una mayor movilización de P que N del tejido de senescencia
puede explicar en parte N: P de semilla baja, pero también puede haber una
selección más fuerte para P de semilla alta, quizás porque adquirir P poco móvil
es más difícil que adquirir N para sistemas de raíces pequeñas.
X. Restricciones a la remobilización de P
La remobilización de P de las hojas senescentes es más variable que la eficiencia
de reabsorción de N:P (PRE; el porcentaje de P de hoja madura que se ha
exportado antes de la muerte) puede alcanzar valores de hasta el 90% ( Aerts y
Chapin, 2000 ). En las plantas silvestres, PRE no es significativamente diferente
entre los grupos de plantas; por ejemplo, las especies leñosas y las hierbas
tienen medios y variabilidad similares ( Aerts y Chapin, 2000 ). Sin embargo,
hay evidencia de que el PRE está bajo selección, lo que da lugar a 'ecotipos' que
tienen un PRE más alto en sitios con P limitado (por ejemplo, Güsewell, 2005 ;
Lovelock et al. , 2007), lo que sugiere que la progenie selectiva de alto PRE en
los cultivos podría tener éxito. La alta variabilidad en la remobilización de P está
determinada por su sensibilidad a una variedad de factores ambientales, incluida
la disponibilidad de nutrientes, la disponibilidad de agua y la resistencia del
sumidero ( Pugnaire y Chapin, 1992 ; Güsewell, 2005 ; Fife et al. , 2008 ).
Cuando las condiciones favorecen la movilización, queda poco P en el tejido
senescente (Fig. 6 ; Schultz y French, 1978 ). Güsewell (2005) sugiere que se
logra un PRE más alto alargando la fase senescente de los tiempos de vida de
las hojas y aumentando la resistencia del hundimiento para P (por ejemplo,
órganos de almacenamiento subterráneos o semillas). Hasta ahora, el
fitomejoramiento se ha centrado principalmente en alargar o acortar el tiempo de
vida de la hoja antes de la senescencia, en lugar de modificar la duración de la
fase senescente ( Gregersen et al. , 2008 ), aunque esto puede ser un rasgo
que, si se modifica, podría mejorar el PRE en los cultivos. La posibilidad de que
PRE pueda estar relacionada con los tamaños relativos de los diferentes grupos
de P no se ha explorado en cultivos u otras plantas.
Anteriormente se demostró que la baja [P] en la hoja y la alta PRE son factores
importantes para la PPUEhoja/vida, en un conjunto de datos de rasgos de hoja
global donde la longevidad de la hoja y la fotosíntesis son inversamente
proporcionales. Aerts y Chapin (2000) llegaron a una conclusión similar para las
hierbas y los graminoides, de los cuales se derivan muchos cultivos. Esto parece
ofrecer pocas esperanzas para aumentar el PUE de los cultivos, ya que la baja
[P] y el alto PRE no son comunes en plantas de crecimiento rápido con altos
niveles de actividad metabólica. Sin embargo, esto no significa que no sea
posible mejorar. Hay una variación significativa entre y dentro de las especies en
estos rasgos, y es importante evaluar qué rasgos pueden mejorarse sin efectos
secundarios no deseados ( Lambers et al. , 2011 ).
La información sobre las enzimas clave y los transportadores involucrados en la
descomposición de los compuestos de P, su exportación desde el tejido de
senescencia y el transporte al tejido en crecimiento está aumentando (Notas S4).
Teniendo en cuenta el gran conjunto de ácido nucleico P en las células, no es
sorprendente que las RNasas se vuelvan más abundantes durante la
senescencia, así como bajo la privación de P ( Taylor et al. , 1993 ; Bariola et
al. , 1999 ; Morcuende et al. , 2007 ) Del mismo modo, las fosfatasas ácidas
púrpuras (PAP) juegan un papel importante en la hidrólisis de Pi a partir de una
amplia gama de compuestos orgánicos de P, incluidos los mononucleótidos
derivados de la descomposición del ácido nucleico ( Plaxton y Tran, 2011 ).
Transcripción de los genes de fosfatasa AtPAP17 y AtPAP26 aumentan
considerablemente en la senescencia de las hojas de Arabidopsis ( Gepstein et
al. , 2003 ), lo que sugiere un papel importante para las enzimas codificadas en
la eliminación de Pi durante la senescencia. El transporte de nutrientes a larga
distancia desde las hojas senescentes hasta las semillas u otras partes de la
planta requiere transportadores de Pi. Ahora están surgiendo informes de genes
transportadores de Pi individuales que están regulados al nivel de transcripción
en tejidos senescentes; Esto sugiere que desempeñan un papel en la
movilización de Pi desde la fuente antigua a los tejidos de sumidero nuevos y
están vinculados a la señalización de etileno ( Chapin & Jones, 2009 ;
Nagarajan et al. , 2011) La investigación adicional sobre la fisiología molecular
de la movilización de P puede proporcionar información valiosa que conduzca a
una mejor reutilización de P en plantas de cultivo.
XI ¿Las compensaciones fisiológicas o filogenéticas limitan los rasgos
que podrían mejorar la PUE?
Las correlaciones entre los rasgos de diversas plantas terrestres proporcionan
información valiosa sobre las compensaciones en el uso y la asignación de P. En
algunos casos, podría ser deseable criar plantas de cultivo que tengan
combinaciones de rasgos que rara vez se observan en la naturaleza. Por lo tanto,
sería útil saber si las correlaciones observadas entre especies están impuestas
por restricciones físicas o genéticas, o si son el resultado de una selección natural
en la que ciertas combinaciones de rasgos son desventajosas, pero no
imposibles. Un análisis reciente ( Donovan et al. , 2011) sugiere que las fuertes
correlaciones entre las especies en los rasgos foliares (fotosíntesis,
concentración de N, masa foliar por unidad de área y vida útil de la hoja) son el
resultado de la selección natural, en lugar de ser atribuibles a limitaciones físicas
o genéticas inevitables. Esto se demostró compilando información de estudios
de variación genética cuantitativa en rasgos foliares. Específicamente, se
observó que los individuos de la misma especie exhiben típicamente poca
correlación genética en los rasgos de las hojas (por ejemplo, LMA y fotosíntesis
por área), lo que sugiere que solo una pequeña proporción de variación en los
valores de los rasgos (valores de heredabilidad promedio <0.3; Donovan et al.
(2011)Se puede atribuir a la similitud genética. En el futuro, podría ser informativo
aplicar análisis similares a las medidas de variación intraespecífica en los rasgos
de uso de P. Esto podría ayudarnos a comprender los mecanismos detrás de la
evolución de las correlaciones interespecíficas entre el uso de P y otros rasgos
(por ejemplo, la relación entre las concentraciones de P y N de la hoja; Fig. 2 ),
y proporcionar información sobre el potencial para desacoplar estas
correlaciones a través de la selección artificial.
XII Identificación de loci genéticos asociados con PUE
Existe una variación genética sustancial en los rasgos asociados con PUE dentro
de las plantas de cultivo que han sido examinadas (ver referencias en White et
al. (2012) y dentro de Arabidopsis, ver Prinzenberg et al. (2010) ). El análisis de
esta variación ha llevado a la identificación de numerosos loci genéticos que
influyen en PUE. La capacidad de identificar estos loci de rasgos cuantitativos
(QTL) sugiere que se pueden obtener mejoras en PUE a través de programas de
mejoramiento convencionales o asistidos por marcadores, identificación genética
dirigida e ingeniería genética, o una combinación de estos enfoques.
Casi todo el mapeo QTL se ha centrado en los rasgos asociados con la
adquisición eficiente de P en lugar del uso interno eficiente de P (ver referencias
en White et al. (2012) ). Estos rasgos incluyen un alto contenido total de P de la
planta, sistemas de raíces grandes, arquitectura de raíces mejorada (mayor
producción de raíces laterales, forrajeo mejorado de la capa superior del suelo,
mayor proporción de superficie de raíz a volumen, mayor producción de pelo
radicular y mayor relación de raíz: tallo) y la exudación de fosfatasas y ácidos
orgánicos en la rizosfera. Sin embargo, se han encontrado QTL que tienen el
potencial de influir en el PUE interno en varias especies de cultivos (ver
referencias en Vance (2010) ; Rose et al. (2011) ; White et al. (2012)) Sin
embargo, la PUE interna es generalmente más baja en plantas con alta eficiencia
de adquisición de P como resultado de concentraciones más altas de P en los
tejidos, lo que dificulta la separación de QTL que afectan la PUE agronómica en
general de QTL que puede influir específicamente en la PUE interna ( Rose et
al. , 2011 ) Rose et al., (2011) propusieron que la identificación de QTL para
PUE interno requiere estudios donde la adquisición de P es igual y
metabólicamente insaturada entre los cultivares. Como alternativa, la
cuantificación explícita de los grupos de P de tejido permitiría una evaluación
más específica de los genotipos y la identificación de QTL que están relacionados
con la eficiencia del uso de P en ácidos nucleicos, fosfolípidos y ésteres de P.
Como se muestra en la Fig. 1, las plantas con altas concentraciones de P
almacenan grandes cantidades de Pi en vacuolas. Este gran grupo de Pi no
contribuye al metabolismo y al crecimiento y, por lo tanto, tiene un efecto negativo
neto sobre PUE interno. El cálculo de los índices de PUE en función de los
principales grupos de P metabólicamente activos (es decir, crecimiento o
fotosíntesis expresados por unidad de ácido nucleico, fosfolípido o éster P),
podría proporcionar una mejor comprensión de la eficiencia con la que se utiliza
P a nivel fisiológico celular. Este enfoque también podría ayudarnos a
comprender los procesos que conducen a la acumulación de Pi en los tejidos
existentes en lugar de su incorporación en P metabólicamente activa de nuevos
tejidos. Es probable que los índices de PUE específicos de la agrupación P se
adapten mejor a los estudios de mapeo de QTL, y deben orientarse si el objetivo
es identificar QTL y genes relacionados específicamente con la PUE interna.
Hay mucho margen para el mapeo futuro de QTL que influye en PUE interno. Los
métodos avanzados de análisis genético aún no se han utilizado ampliamente en
el área de las relaciones de la planta P. Enfoques como los análisis QTL de
expresión de todo el genoma (transcriptoma) (Hammond et al. , 2011) y los
estudios de asociación de todo el genoma (Zhao et al. , 2007 ; George et al. ,
2011) respaldados por tecnologías emergentes como la secuenciación de la
próxima generación son muy prometedores para identificar loci relacionados y
controlar las relaciones P de la planta, incluidos los PUE internos (Vance, 2010
; Morrell et al. , 2012).
XIII Conclusiones
Un mayor esfuerzo para mejorar la eficiencia del uso de P para la producción de
cultivos reducirá los impactos ambientales asociados con los fertilizantes y los
desechos de P, aumentará el valor nutricional de los granos y mejorará las
economías agrícolas. Hemos identificado aspectos de desarrollo y fisiológicos de
PUE, respaldados por la genética y la biología molecular, lo que sugiere que es
posible una mejora significativa en PUE interna. La magnitud de las ganancias
de PUE que pueden obtenerse a través de diferentes mecanismos, y su variación
asociada con factores genéticos y ambientales, deben cuantificarse a través de
una investigación específica. El uso más eficiente de P dentro de la planta se
suma a las ganancias que se pueden lograr al mejorar la eficiencia de adquisición
de P, pero también reduce los flujos de P en las tierras de cultivo y en el medio
ambiente. Se esperan los mayores beneficios de rendimiento de PUE mejorado
para los cultivos que crecen en suelos que tienen un contenido muy bajo de P y
donde se aplica poco o nada de fertilizante. Los mayores ahorros en fertilizante
P se esperan en tierras productivas donde las condiciones para el crecimiento
de los cultivos son casi óptimas.