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Revista Chilena de Infectología
Revista Chilena de Infectología
http://dx.doi.org/10.4067/S0716-10182019000300292
Carlos Palma1
M. Angélica Martínez†2
Ester Santander3
1
Departamento de Dermatología, Facultad de Medicina, Universidad de Chile. Santiago,
Chile
2
Programa de Microbiología, Instituto de Ciencias Biomédicas (ICBM), Facultad de
Medicina, Universidad de Chile. Santiago, Chile
3
Servicio de Dermatología y Venereología, Hospital San José, Santiago, Chile
Resumen
Introducción:
Objetivo:
Pacientes y Métodos:
Resultados:
Conclusión:
En este trabajo, encontramos una alta frecuencia de infección por C. trachomatis, que se
relaciona en forma significativa con la presencia de microbiota alterada. Esta alta
frecuencia debería promover estrategias preventivas en los controles de salud de la
mujer embarazada.
ABSTRACT
Background:
Pregnant woman is exposed to many sexual transmitted infections (STI). Many of these
infections may produce diseases in the fetus and newborn, and also alteration in the
normal course of the pregnancy.
Aim:
85 pregnant women without clinical cervicitis who consult in the routine pregnant
control (47 patients) and women derived from STI service (38 patients). The samples
were obtained from the vaginal fund sac and were analyzed with optic microscopy,
cultures and PCR of Neisseria gonorrhoeae, Trichomonas vaginalis and Chlamydia
trachomatis.
Results:
12,9% of the enrolled women were positive for C. trachomatis, 2,4% for T. vaginalis. In
this study, we did not found N. gonorrhoeae. We observed 23,3% of patients with
altered microbiota (bacterial vaginosis and intermediate microbiota) was positive for C.
trachomatis.
Conclusions:
In this study, we found a high frequency of C. trachomatis infection, that correlates with
the presence of altered microbiota. This high frequency would promote preventive
strategies in the pregnant women routine controls.
Introducción
Las infecciones de transmisión sexual (ITS) son una causa importante de morbilidad en
la mujer en edad fértil y en el recién nacido; además, estas infecciones son factores de
riesgo para adquirir otras ITS1,2.
En relación con las infecciones cervicales, la OMS estima la infección por Chlamydia
trachomatis, en más de 100 millones de infectados al año en el mundo3. En Chile, la
información epidemiológica de la infección por C. trachomatis es más bien limitada y la
mayoría de los estudios han sido efectuados en población femenina de la Región
Metropolitana. Estos estudios han descrito una prevalencia de 4,7% en mujeres en
consulta ginecológica general4, 6,9% en mujeres adolescentes5 y 5,9% en mujeres
embarazadas atendidas en un policlínico de alto riesgo6. Un estudio efectuado en la
Araucanía, reveló una prevalencia de 11,5%7.
Material y Métodos
Consideraciones éticas
El estudio fue presentado y aprobado por el Comité de Ética del Servicio de Salud
Metropolitano Norte y financiado por el fondo concursable Facultad de Medicina,
Universidad de Chile. Los fondos para este concurso fueron donados por Laboratorios
SAVAL. El laboratorio no participó en ninguna de las etapas del proyecto, ni en la
redacción del manuscrito. Todas las pacientes dieron su consentimiento informado antes
de ser enroladas.
Población estudiada
Obtención de muestras
Se obtuvieron tres muestras del fondo de saco vaginal. La primera fue colocada en 2 ml
de tampón sacarosa fosfato (2SP) para examen al fresco, destinado al recuento de
leucocitos, células parabasales, clue cells y las reacciones de amplificación del ADN
mediante RPC. Con la segunda muestra, se efectuó un extendido para tinción de Gram,
destinado al recuento de los morfotipos bacterianos. La tercera muestra fue colocada en
medio de transporte Amies (Copan) para el cultivo bacteriano habitual.
Estudio microbiológico
Para el diagnóstico de N. gonorrhoeae se efectuó una reacción de RPC simple, que tuvo
como blanco el gen cppB de 390 pb, contenido en el plásmido críptico de la bacteria y
según las indicaciones de Mahony y cols.20. El tiempo de extensión fue reducido a 30
seg, para ajustar la especificidad de la RPC.
El diagnóstico de T. vaginalis fue efectuado por amplificación del ADN mediante RPC
convencional con los partidores TVK3 y TVK7, según el procedimiento descrito por
Kengne y Crucitti21,22.
Los productos de amplificación de todas las RPC fueron analizados por electroforesis
en geles de agarosa al 1,5% teñidos con GelRedMR (Gene X-Press) y visualizados con
transiluminador de luz UV.
Resultados
Cuarenta y siete (55,3%) pacientes fueron enroladas en el Consultorio Dr. Cruz Melo,
que consultaban por ingreso o control de embarazo, mientras que las 38 pacientes
restantes (44,7%) fueron derivadas desde la red de atención primaria de salud (APS) a la
UNACESS por patología venérea, principalmente condilomas acuminados y un
porcentaje menor (7,14%) por moluscos. No hubo casos de sífilis debido a que se
excluyeron aquellas pacientes que habían utilizado antimicrobianos, y estas pacientes
son derivadas a la UNACESS con la primera dosis de penicilina.
A 75 pacientes se les realizó el análisis demográfico. Este grupo tuvo un rango de edad
de 16 y 41 años y un promedio de 27,5 años. El 48% eran chilenas, siendo el porcentaje
restante de otros países americanos (Perú, Colombia, Haití, República Dominicana,
Ecuador, Bolivia, Venezuela). En el análisis por centro de origen, en APS, 74,5%
correspondió a mujeres extranjeras, mientras que, en la UNACESS, 85,7% eran chilenas
(p = 0,000). No se encontraron diferencias significativas entre ambos grupos en las
variables demográficas ni en las conductas sexuales (Tabla 1).
EIAS ( x¯
) 17,79 ± 3,24 16,68 ± 2,31 17,37 ± 2,96 p > 0,05
U12M ( x¯
) 1,15 ± 0,47 1,46 ± 1,71 1,3 ± 1,1 p > 0,05
Uso de preservativo
Sí 7 (14,9%) 1 (3,6%) 8 (10,7%) p > 0,05
A veces 1 (2,1%) 6 (21,4%) 7 (9,3%) p > 0,05
No 39 (83%) 21 (75%) 60 (80%) p > 0,05
Escolaridad
Básica 3 (6,4%) 0 (0%) 3 (4%) p > 0,05
Media 25 (53,2%) 21 (75%) 46 (61,3%) p > 0,05
Superior 19 (40,4%) 7 (25%) 26 (34,7%) p > 0,05
EIAS: edad de inicio de actividad sexual; U12M: número de parejas últimos 12 meses.
Chlamydia sp Trichomonas sp
Categoría de microbiota vaginal n
n (%) n (%)
Normal 55 4 (7,3%) 1 (1,8%)
NS: no significativo.
*
Incluye microbiota intermedia y vaginosis bacteriana.
**
Significativo (p < 0,05).
Del análisis del país de origen y agentes infecciosos detectados (Tabla 4), encontramos
diferencias significativas en relación a C. trachomatis, donde 16,7% de las chilenas es
positiva, frente a 2,6% de las extranjeras con un p = 0,05.
*
Significativo. p = 0,05.
21-25 15 10 25 2 (8)
26-30 15 7 22 1 (4,5)
Edad Total n (%) muestras positivas Chlamydia
APS UNACESS
(años) pacientes sp
n pacientes
31-35 7 6 13 1 (7,7)
36-41 7 1 8 1 (12,5)
Total 47 28 75 7 (9,3)
Discusión
En Estados Unidos de América se reporta una prevalencia de 4,7% entre las mujeres
sexualmente activas entre 14 y 24 años, siendo mayor a menor edad23.
Entre las fortalezas de este trabajo podemos mencionar que es el único nacional que
compara dos muestras, con y sin ITS concomitante, además de buscar tres ITS
cervicales y su asociación con la microbiota vaginal.
Conclusión
Agradecimientos.
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Santiago - Chile
revinf@sochinf.cl
000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000
RESUMEN
ABSTRACT
Text
o INTRODUCCIÓN
o MATERIALES Y MÉTODOS
o RESULTADOS
o DISCUSIÓN
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Fechas de Publicación
Histórico
RESUMEN
Objetivos.
Determinar la prevalencia de vaginosis bacteriana (VB) y factores asociados en mujeres
peruanas de 18 a 29 años de edad en 20 ciudades a partir de datos del proyecto
PREVEN.
Materiales y métodos.
Estudio de tipo transversal, la definición de VB se realizó previa selección de una
muestra de secreción vaginal en una lámina portaobjetos. Las láminas fueron teñidas
usando la tinción Gram para ser observadas al microscopio usando el puntaje de
Nugent, el diagnóstico de VB se aplicó a los puntajes 7-10. Se estimaron razones de
prevalencias (RP) y sus intervalos de confianza al 95% (IC 95%) mediante el uso de
modelos lineales generalizados.
Resultados.
Un total de 6322 mujeres contestaron la encuesta epidemiológica y proporcionaron
muestras vaginales. La prevalencia de VB fue de 23,7% (IC95%: 22,6-24,7) y se asoció
con tener un mayor número de parejas sexuales en los últimos 12 meses (RP: 1,22, IC
95%: 1,03-1,44, p=0,020; para dos parejas y RP: 1,46, IC 95%: 1,23-1,74, p<0,001 para
tres o más parejas), no usar condón en la última relación sexual (RP: 1,16, IC 95%:
1,01-1,34, p=0,034), ser residente de la sierra (RP: 1,18, IC 95%: 1,05-1,31, p=0,004) y
tener flujo vaginal anormal o con mal olor (RP: 1,20, IC 95%: 1,09-1,33, p<0,001).
Conclusiones.
La alta prevalencia de VB encontrada remarca la necesidad de fortalecer los servicios de
salud para la detección y tratamiento de esta condición.
Palabras clave:
Vaginosis bacteriana; Coloración de Gram; Puntaje de Nugent
ABSTRACT
Objetives.
To determine the prevalence of bacterial vaginosis (BV) and associated factors among
18-29-year-old women in 20 Peruvian cities using PREVEN project data.
Conclusions.
The high prevalence of BV highlights the need to strengthen health services aimed at
the detection and treatment of this condition.
Key words:
Bacterial vaginosis; Gram stain; Nugent score
INTRODUCCIÓN
La vaginosis bacteriana (VB) es la causa más común de molestias vaginales, muy
prevalente a nivel global en mujeres en edad fértil, sexualmente activas y se origina por
la alteración del ecosistema de la vagina. En el mundo, el África Subsahariana registra
las prevalencias más altas de VB, sobre todo en las zonas afectadas por el virus de la
inmunodeficiencia humana (VIH). En Norteamérica, una de cada tres mujeres tienen
VB 1. En Latinoamérica, Chile reporta hasta un 32% 2 en tanto que en adolescentes del
Brasil se reportan prevalencias de más de 30%, ya sea con pruebas de pH y KOH, o con
puntaje de Nugent 3. En el Perú, un estudio en Lima ha reportado una prevalencia de VB
de 23% en mujeres que asistieron a consultorios ginecológicos 4.
Del total de mujeres con VB, aproximadamente la mitad son sintomáticas. Estos
síntomas incluyen: incremento del flujo vaginal, irritación o prurito vaginal, dispareunia
(dolor con las relaciones sexuales) y un mal olor característico a pescado (9, 10). El
diagnóstico de VB es complejo, pues requiere de personal bien entrenado en el uso del
método clínico (criterio de Amsel) 11 o en la aplicación del puntaje de Nugent 12, que es
la observación microscópica de morfotipos bacterianos en extendidos vaginales teñidos
con coloración Gram. El puntaje de Nugent sigue considerándose como la prueba de
referencia para el diagnóstico de VB por su elevada especificidad, sensibilidad y
reproducibilidad. Actualmente, la VB también se puede diagnosticar con pruebas
rápidas y por métodos moleculares. Sin embargo, estos métodos no son populares por su
elevado costo, baja especificidad y complejidad en comparación a los tradicionales.
MATERIALES Y MÉTODOS
DISEÑO DEL ESTUDIO
Este es un estudio transversal utilizando datos del estudio PREVEN 13 diseñado como
un ensayo aleatorizado en comunidades urbanas, dirigido a controlar gonorrea,
clamidiasis, tricomoniasis y sífilis a través de intervenciones combinadas en 20 de las
30 ciudades con más de 50 000 habitantes del Perú. Las ciudades incluidas en el estudio
fueron Ayacucho, Barranca, Cajamarca, Cerro de Pasco, Chimbote, Chincha, Cusco,
Huancayo, Huánuco, Huaraz, Ica, Ilo, Iquitos, Juliaca, Piura, Pucallpa, Tacna, Talara,
Tarapoto, y Tumbes. La encuesta base del estudio tuvo lugar en el 2002, con posteriores
mediciones en los años 2005 y 2006. Para el análisis del estudio se han utilizados los
extendidos vaginales y datos más recientes, correspondientes a la encuesta del año 2006.
CONSIDERACIONES ÉTICAS
Si la persona accedía a colaborar con el estudio firmaba el consentimiento y se le
realizaba la encuesta. Estas fueron hechas a través de un cuestionario en las
computadoras de mano (PDA por sus siglas en inglés: Personnal Digital Assistance) y
por dos métodos de entrevista: la directa, lectura de preguntas por la encuestadora y la
autoaplicada, realizada por las mismas mujeres seleccionadas. Para este estudio se han
seleccionado un subgrupo de preguntas como: número de relaciones sexuales en los tres
últimos meses con la última pareja sexual, número de parejas en los últimos 12 meses,
presencia de síntomas de ITS y el uso del condón en la última relación sexual.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Se utilizó STATA 8 para Windows. Para comparar las variables nominales de las
mujeres con flora normal versus las que tenían VB se utilizó la prueba exacta de Fisher.
Para comparar las variables ordinales se utilizó el chi cuadrado para tendencia lineal.
Las variables seleccionadas a priori fueron: edad actual en años (18 a 23 y 24 a 29);
nivel de educación (sin estudios/primaria, secundaria y superior); estado civil (soltera,
casada, conviviente y otros); número de parejas sexuales en los 12 últimos meses (0, 1,
2 y ≥3); el número de relaciones sexuales en los 3 últimos meses (no tuvo, 1-10, 11-20,
21-30 y ≥30); presencia de flujo vaginal; uso del condón en la última relación sexual, y
región del Perú (costa, sierra y selva). Se estimaron razones de prevalencias (RP) y sus
intervalos de confianza al 95% (IC 95%) mediante el uso de modelos lineales
generalizados.
RESULTADOS
El estudio PREVEN incluyó una muestra aleatoria de 7087 mujeres de 18 a 29 años de
edad. De estas, 765 (10,8%) fueron excluidas del análisis por no haber respondido al
cuestionario, porque no accedieron a realizar el hisopado vaginal, o porque no se pudo
obtener un extendido adecuado para la lectura del puntaje de Nugent. De esta manera, el
número de muestras incluidas en este estudio fue de 6322.
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Figura 1
Prevalencia de vaginosis bacteriana según ciudades estudiadas, Perú 2006
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Tabla 1
Prevalencia de vaginosis bacteriana en 20 ciudades del Perú
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Tabla 2
Comparación de las características de las mujeres con flora vaginal normal (FVN) y con
diagnóstico de vaginosis bacteriana (VB)
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Tabla 3
Modelo multivariado de las características asociadas a vaginosis bacteriana
Como el estudio es un análisis secundario de datos a partir del Proyecto PREVEN, una
de nuestras limitaciones es que el cuestionario no contemplaba preguntas sobre el uso
de duchas vaginales, dispositivos intrauterinos, hormonas contraceptivas, uso de tabaco,
periodo menstrual y estrés crónico, que son actualmente considerados como factores de
riesgo para VB.
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Fuente de financiamiento
Fechas de Publicación
Publicación en esta colección
Jul-Sep 2016
Histórico
Recibido
24 Ago 2015
Acepto
01 Jun 2016
Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons
o
o
o
o
Dauris Mejía-Pérez, MD
Edith Angel-Müller, MD
http://dx.doi.org/10.18597/rcog.292
DOI: http://dx.doi.org/10.18597/rcog.292
1
Residente, Departamento de Obstetricia y Ginecología, Facultad de Medicina,
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).
2
Docente. Departamento de Obstetricia y Ginecología, Facultad de Medicina,
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia). eangelm@unal.edu.co
3
Instituto de Investigaciones Clínicas, Facultad de Medicina, Universidad Nacional
de Colombia, Bogotá (Colombia).
4
Department of Obstetrics & Gynecology, Oregon Health & Science University,
Portland, Oregon, USA. Global Network for Perinatal & Reproductive Health,
Portland, Oregon (USA) y Fundared-Materna, Bogotá (Colombia).
RESUMEN
Results: The prevalence of bacterial vaginosis was 39.6 %, and the operational
characteristics of the tests with their respective 95 % CI were as follows: sensitivity
and specificity of the clinical diagnosis were 75 % (71-78) and 54 % (51-57),
respectively; sensitivity and specificity of pH ≥ 5 were 99.3 % (98.2-99.8), and
0.57 % (0.2-1.3); amine test sensitivity 99.3 % (98.2-99.8 %) and specificity 99.8
% (99.2-100 %); clinical diagnosis plus amine test and pH ≥ 5.0, sensitivity 74 %
(71-78), specificity 100 % (99-100).
Conclusions: Clinical diagnosis showed a good sensitivity for diagnosing strategy
for diagnosing bacterial vaginosis; specificity is improved when clinical findings are
combined with amine test and vaginal pH. The amine test was shown to have
excellent sensitivity and specificity, and it is useful to improve the diagnosis of
bacterial vaginosis.
INTRODUCCIÓN
La vaginosis bacteriana (VB) se define como una alteración de la flora vaginal (1),
en la cual hay disminución de los lactobacilos y aumento de bacterias anaerobias y
de otros microorganismos como la Gardnerella vaginalis, el Mobiluncus sp. o el
Mycoplasma (1, 2), se caracteriza por la presencia de secreción vaginal aumentada
típicamente, de color blanco grisáceo, de mal olor, con ausencia de síntomas
inflamatorios como eritema, edema o prurito (1, 2).
MATERIALES Y MÉTODOS
Se creó una base de datos en Access® para digitar la información contenida en los
formularios de recolección de información. Para el análisis estadístico de los datos
se utilizó el programa STATA 11® y Excel 2010®. A partir de los resultados de
laboratorio y de la información recolectada, se estimaron las características
operativas (sensibilidad, especificidad, razón de probabilidad positiva [LR+] y razón
de probabilidad negativa [LR-]) de las pruebas aplicadas en el consultorio,
asociadas a vaginosis bacteriana. Cada estimación se acompañó de un intervalo de
confianza del 95 %. Para el diagnóstico de VB se tomó como punto de corte un ph
de 5.0.
RESULTADOS
DISCUSIÓN
Los hallazgos de este estudio muestran que el diagnóstico clínico basado en signos
y síntomas descritos aquí para VB tiene una sensibilidad de 75 % y una
especificidad de 54 %. Landers et al. (28) estudiaron una población de 598 mujeres
(con una prevalencia de 62 % de VB diagnosticada por coloración de Gram) y
encontraron un mayor rendimiento para el diagnóstico clínico de VB, con una
sensibilidad de 92 %, una especificidad de 77 % y valor predictivo positivo de 80
%. Moussavi y Behrouzi (29), en una población de 102 pacientes, encontraron que
la presencia de flujo vaginal presenta una sensibilidad de 63 % y una especificidad
de 80 % para el diagnóstico de VB, siendo la especificidad mayor a la encontrada
en el presente estudio.
La prueba de aminas o de whiff, como único criterio diagnóstico, tuvo una una
sensibilidad del 99,3 % y una especificidad del 99,8 % en el presente estudio. En
un estudio de Thulkar et al. (30), en un grupo de mujeres con flujo vaginal
anormal, y con una prevalencia de VB de 39 %, la prueba de aminas tuvo una
sensibilidad de 94,0 %, similar a la de este estudio, pero con una menor
especificidad, de 67,7 %. Para la prueba de aminas, otras investigaciones, como la
de Moussavi y Behrouzi (29), encontraron características operativas inferiores a la
de nuestro estudio (sensibilidad de 75 %, especificidad de 73 %).
El estudio de Thulkar (30) encontró que un pH mayor de 4,5 como único criterio
para el diagnóstico de VB tuvo una sensibilidad de 100 %, especificidad de 33,4 %,
valor predictivo positivo de 49,11 % y valor predictivo negativo de 100 %; y al
evaluar el pH ≥ 4,5 más una prueba de aminas positiva, encontró una sensibilidad
de 94,1 % y una especificidad de 87,5 %, lo cual concuerda con nuestro estudio, en
el cual encontramos que el pH ≥ 5, como único criterio, tiene una especificidad muy
baja, dado que el 99,4 % de todas las pacientes estudiadas tuvo este pH. Ghuman
et al. (25), en una población de 269 pacientes, de las cuales 102 tenían diagnóstico
de VB, encontraron que el pH vaginal mayor de 4,5 tuvo una sensibilidad de 89 % y
especificidad de 74 %, y cuando se conjugaba con la prueba de aminas presentaba
una disminución en la sensibilidad, a 69 %, con aumento de la especificidad, a 92
%.
Según los resultados de este estudio, de los criterios diagnósticos de VB, el que
mejores características nos aporta es la prueba de aminas. Si se va a utilizar la
determinación del pH vaginal, el punto de corte en 6,0 tiene una mayor
especificidad, comparado con el de 5,0. Cuando se usan los tres criterios de
consultorio (síntomas y signos, pH y prueba de aminas), la tasa de falsos positivos
es menor al 1 %, a expensas de una tasa de falsos negativos cercana al 25 %. De
esta forma, la mayor utilidad para la aplicación de las pruebas combinadas radica
en la presencia de un resultado positivo; este hallazgo confirma la existencia de la
entidad. No obstante, un resultado negativo durante el uso combinado de estas
pruebas no descarta la enfermedad.
Las fortalezas del presente estudio son que se realizó en el marco de un estudio de
corte transversal con una muestra significativa de pacientes, las bacteriólogas
fueron entrenadas para la lectura de Gram para el puntaje de Nugent y fueron
enmascaradas para los signos y síntomas de las pacientes, al igual que para el
resultado del pH y de la prueba de aminas. Por otra parte, los profesionales de la
salud que examinaron a las participantes, también fueron previamente entrenados
en la evaluación de los criterios clínicos.
Como debilidades del estudio se señala que las tiras con las que se evaluó el pH no
permitieron establecer pH intermedios, debido a que sus resultados se expresaron
en números enteros. Finalmente, el tipo de población incluida podría sobrestimar la
exactitud diagnóstica de las pruebas, al tratarse de pacientes sintomáticas, lo que
supone algunas limitaciones para su aplicación en la población general.
CONCLUSIONES
FINANCIACIÓN
REFERENCIAS
2. Marrazzo JM, Thomas KK, Fiedler TL, Ringwood K, Fredricks DN. Relationship of
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http://dx.doi.org/10.18597/rcog.292
DOI: http://dx.doi.org/10.18597/rcog.292
1
Residente, Departamento de Obstetricia y Ginecología, Facultad de Medicina,
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia).
2
Docente. Departamento de Obstetricia y Ginecología, Facultad de Medicina,
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá (Colombia). eangelm@unal.edu.co
3
Instituto de Investigaciones Clínicas, Facultad de Medicina, Universidad Nacional
de Colombia, Bogotá (Colombia).
4
Department of Obstetrics & Gynecology, Oregon Health & Science University,
Portland, Oregon, USA. Global Network for Perinatal & Reproductive Health,
Portland, Oregon (USA) y Fundared-Materna, Bogotá (Colombia).
RESUMEN
INTRODUCCIÓN
La vaginosis bacteriana (VB) se define como una alteración de la flora vaginal (1),
en la cual hay disminución de los lactobacilos y aumento de bacterias anaerobias y
de otros microorganismos como la Gardnerella vaginalis, el Mobiluncus sp. o el
Mycoplasma (1, 2), se caracteriza por la presencia de secreción vaginal aumentada
típicamente, de color blanco grisáceo, de mal olor, con ausencia de síntomas
inflamatorios como eritema, edema o prurito (1, 2).
MATERIALES Y MÉTODOS
Se creó una base de datos en Access® para digitar la información contenida en los
formularios de recolección de información. Para el análisis estadístico de los datos
se utilizó el programa STATA 11® y Excel 2010®. A partir de los resultados de
laboratorio y de la información recolectada, se estimaron las características
operativas (sensibilidad, especificidad, razón de probabilidad positiva [LR+] y razón
de probabilidad negativa [LR-]) de las pruebas aplicadas en el consultorio,
asociadas a vaginosis bacteriana. Cada estimación se acompañó de un intervalo de
confianza del 95 %. Para el diagnóstico de VB se tomó como punto de corte un ph
de 5.0.
RESULTADOS
De un total de 1.444 pacientes estudiadas, de enero a septiembre de 2010, se
diagnosticaron 549 con VB, por medio del puntaje de Nugent, lo que correspondió a
una prevalencia del 39,6 %. En este grupo de pacientes, las otras infecciones
diagnosticadas fueron: candidiasis en 153 (11 %), Chlamydia trachomatis en 134
(9,7 %), Neisseria gonorroheae en 19 (1,4 %), Trichomonas vaginalis en 11 (0,8
%), sífilis en 12 (0,8 %) y VIH en 1 paciente (0,07 %). En cuanto a las
características sociodemográficas, encontramos que el promedio de edad de las
participantes fue de 31,3 (± 8,9) años, la edad promedio al inicio de las relaciones
sexuales fue de 16,9 (± 3,07) años. El nivel socioeconómico de las pacientes
correspondía a los estratos 1 y 2 en el 51,6 %, y a estratos 3 y 4 en el 44,9 %. El
mayor porcentaje de las pacientes (43,5 %) tenía un nivel educativo de secundaria,
como fue descrito en una publicación anterior (26). Las pacientes con VB tuvieron
infección simultánea con otros patógenos en un 23,6 %; los patógenos asociados
fueron: C. trachomatis, Candida, N. gonorroheae y trichomonas (figura 1). Se
encontraron 10 pacientes con VB y dos infecciones adicionales: 7 con Chlamydia
trachomatis y Candida, 2 con Chlamydia y trichomonas vaginalis y 1 con Candida y
N. gonorroheae.
DISCUSIÓN
Los hallazgos de este estudio muestran que el diagnóstico clínico basado en signos
y síntomas descritos aquí para VB tiene una sensibilidad de 75 % y una
especificidad de 54 %. Landers et al. (28) estudiaron una población de 598 mujeres
(con una prevalencia de 62 % de VB diagnosticada por coloración de Gram) y
encontraron un mayor rendimiento para el diagnóstico clínico de VB, con una
sensibilidad de 92 %, una especificidad de 77 % y valor predictivo positivo de 80
%. Moussavi y Behrouzi (29), en una población de 102 pacientes, encontraron que
la presencia de flujo vaginal presenta una sensibilidad de 63 % y una especificidad
de 80 % para el diagnóstico de VB, siendo la especificidad mayor a la encontrada
en el presente estudio.
La prueba de aminas o de whiff, como único criterio diagnóstico, tuvo una una
sensibilidad del 99,3 % y una especificidad del 99,8 % en el presente estudio. En
un estudio de Thulkar et al. (30), en un grupo de mujeres con flujo vaginal
anormal, y con una prevalencia de VB de 39 %, la prueba de aminas tuvo una
sensibilidad de 94,0 %, similar a la de este estudio, pero con una menor
especificidad, de 67,7 %. Para la prueba de aminas, otras investigaciones, como la
de Moussavi y Behrouzi (29), encontraron características operativas inferiores a la
de nuestro estudio (sensibilidad de 75 %, especificidad de 73 %).
El estudio de Thulkar (30) encontró que un pH mayor de 4,5 como único criterio
para el diagnóstico de VB tuvo una sensibilidad de 100 %, especificidad de 33,4 %,
valor predictivo positivo de 49,11 % y valor predictivo negativo de 100 %; y al
evaluar el pH ≥ 4,5 más una prueba de aminas positiva, encontró una sensibilidad
de 94,1 % y una especificidad de 87,5 %, lo cual concuerda con nuestro estudio, en
el cual encontramos que el pH ≥ 5, como único criterio, tiene una especificidad muy
baja, dado que el 99,4 % de todas las pacientes estudiadas tuvo este pH. Ghuman
et al. (25), en una población de 269 pacientes, de las cuales 102 tenían diagnóstico
de VB, encontraron que el pH vaginal mayor de 4,5 tuvo una sensibilidad de 89 % y
especificidad de 74 %, y cuando se conjugaba con la prueba de aminas presentaba
una disminución en la sensibilidad, a 69 %, con aumento de la especificidad, a 92
%.
Según los resultados de este estudio, de los criterios diagnósticos de VB, el que
mejores características nos aporta es la prueba de aminas. Si se va a utilizar la
determinación del pH vaginal, el punto de corte en 6,0 tiene una mayor
especificidad, comparado con el de 5,0. Cuando se usan los tres criterios de
consultorio (síntomas y signos, pH y prueba de aminas), la tasa de falsos positivos
es menor al 1 %, a expensas de una tasa de falsos negativos cercana al 25 %. De
esta forma, la mayor utilidad para la aplicación de las pruebas combinadas radica
en la presencia de un resultado positivo; este hallazgo confirma la existencia de la
entidad. No obstante, un resultado negativo durante el uso combinado de estas
pruebas no descarta la enfermedad.
Las fortalezas del presente estudio son que se realizó en el marco de un estudio de
corte transversal con una muestra significativa de pacientes, las bacteriólogas
fueron entrenadas para la lectura de Gram para el puntaje de Nugent y fueron
enmascaradas para los signos y síntomas de las pacientes, al igual que para el
resultado del pH y de la prueba de aminas. Por otra parte, los profesionales de la
salud que examinaron a las participantes, también fueron previamente entrenados
en la evaluación de los criterios clínicos.
Como debilidades del estudio se señala que las tiras con las que se evaluó el pH no
permitieron establecer pH intermedios, debido a que sus resultados se expresaron
en números enteros. Finalmente, el tipo de población incluida podría sobrestimar la
exactitud diagnóstica de las pruebas, al tratarse de pacientes sintomáticas, lo que
supone algunas limitaciones para su aplicación en la población general.
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RESUMEN
ABSTRACT
The present work was developed at the Microbiology laboratory located in Yara's
municipality of Granma province, where there were examined signs of vaginal
exudations to all of the patients that came to the laboratory with the medical
indication of these complementary tests. The universe was made by 440 patients of
the health area of Yara, with the objectives to identify the most frequent cause
agents of vaginal infections, principally Gardnerella as the cause of bacterial
vaginosis. The data for the research were: age of the beginning of sexual relations,
conjugal status, use of condoms and residential area. For the analysis of the data
there were applied measures of relative frequency (percentage) and they were
evidenced through charts for their better understanding. Our results indicated that
the more frequent agents met are Gardnerella vaginalis and Mobiluncus spp, being
this one a bacterial vaginosis's indicator, the most affected etharian group was
between 14- 19 years.
INTRODUCCIÓN
La vaginosis bacteriana es el tipo más común de infección vaginal entre las mujeres
en edad reproductiva y presenta cuando menos una tercera parte de todas las
infecciones vulvovaginales. 1
Hasta hace poco tiempo el estudio de vaginosis bacteriana era de poco interés para
los especialistas, hasta que aparecieron múltiples evidencias que relacionan esta
infección con numerosos cuadros clínicos, tanto obstétricos como ginecológicos,
asociación con abortos del segundo trimestre del embarazo, amenaza de parto
pretérmino, endometritis puerperal y enfermedad inflamatoria pélvica (EIP). 5 En el
presente estudio se trazó como Problema Científico, la elevada incidencia de
leucorrea vaginal en edad reproductiva en el área de salud del Municipio Yara.
Objetivos
General
Específicos
Identificar el estado conyugal que con mayor frecuencia se afecta con esta infección
vaginal.
MÉTODO
Criterios de inclusión
14 a 19 años.
20 a 25 años.
25 años o más.
Sexo: Femenino.
RESULTADOS
DISCUSIÓN
Con este porciento de positividad confirmamos que las infecciones vaginales son
muy frecuentes en la mujer, teniendo en cuenta que en el universo están incluidas
mujeres sanas del chequeo. Estos resultados coinciden con autores como Sheila,
Jorge Adad, que realiza un estudio en diferentes décadas del exudado vaginal de
las mujeres, demostrando la alta frecuencia de infecciones vaginales. Autores como
Barberis, Isabel Lucila y Ortiz Rodríguez coinciden en que la vaginosis bacteriana es
la causa más frecuente de infección vaginal, mientras que Berdasquera Corcho
aboga que es Candida la que ocupa un primer lugar. 5,6
Lo que demuestra que el estado de mujeres solteras fue el que presentó mayor
incidencia, por no presentar estabilidad conyugal y por lo tanto son más hábiles en
la búsqueda de pareja. En el grupo de más de 25 años, la situación cambia y
observamos que el mayor porcentaje 82.2 % lo constituyen las pacientes casadas,
y por tanto con vida conyugal estable. Esto se explica porque es más aceptado
socialmente legalizar la relación de pareja por vía del matrimonio con el aumento
de la edad.
Todo esto habla a favor de lo reportado por la literatura internacional y avala los
datos de esta investigación, en la que se demostró que el 46.7 % iniciaron las
relaciones sexuales entre los 12 y 14 años.
Esto está en relación con la inestabilidad conyugal y la inmadurez al inicio, cada vez
más precoz, de las relaciones sexuales.
De forma similar, fueron los resultados obtenidos por Puentes Rizo EM, Enrique
Domínguez B, en su estudio, donde Gardnerella vaginalis alcanzó el 58,9 %. 14
El elevado porcentaje de infección vaginal encontrado se relaciona con lo
anteriormente expresado en cuanto al inicio precoz de las relaciones sexuales, la
promiscuidad y el no uso del preservativo como medio de prevención de las
enfermedades de transmisión sexual, así como la inestabilidad conyugal de este
grupo etáreo.
En este estudio las pacientes que comprenden la totalidad del universo estudiado se
encontraban en las edades comprendidas de 14 a 38 años.
Donde la mayoría procedían de las zonas rurales observación esta que nos orienta
hacia el tipo de hábitos y costumbres de esta parte de la población. La variabilidad
de la frecuencia de la vaginosis bacteriana está influida por diversos factores como
la calidad del agua, la higiene personal, la educación sanitaria y antecedentes de
enfermedades que disminuyen el estado inmunológico de estos pacientes aspectos
que son sometidos a descripción en esta investigación.
Existen parámetros que no se corresponden con este estudio pero esto pudiera
estar dado porque fueron 14,000 estudiantes jóvenes los incluidos en ese estudio y
nuestro trabajo abarca otro grupo de edades.
CONCLUSIONES
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VERSION ON-LINE: ISSN 1028-4818
M
Francisco de los Angeles Cañete Aguilar, Caridad de La Paz Lorente, Aliuska Castillo
Mompié, Yudelkis Sánchez Blanco
Texto completo:
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Resumen
Palabras clave
Referencias
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Enlaces refback
0000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000000
209
Artículo de Revisión
Infecciones bacterianas del tracto reproductivo
masculino
y su papel en la fertilidad
Jenniffer Puerta-Suárez
1
, Mariluz Giraldo
2
, Ángela Patricia Cadavid
1
, Walter Cardona-
Maya
1
.
1
Grupo Reproducción, Facultad de Medicina, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.
2
IPS Universitaria,
Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.
RESUMEN
Antecedentes:
El espermatozoide es una célula altamente especializada encargada de llevar el
material
genético paterno hasta el tracto reproductivo femenino en búsqueda del oocito, no
obstante durante su
desplazamiento puede interactuar con sustancias, otras células e incluso
microorganismos que puede
transportar desencadenando procesos infecciosos que alteran el éxito
reproductivo.
Objetivo:
Describir las
bacterias involucradas en la alteración de la función reproductiva y sus efectos
sobre calidad espermática,
así como la capacidad de los espermatozoides para transportar infecciones y
diseminarlas al tracto repro-
ductivo femenino.
Resultados:
Las infecciones bacterianas que afectan el tracto reproductivo masculino se
clasifican en infecciones de transmisión sexual, del tracto urinario y las asociadas a
la microbiota bacteria
-
na, donde están implicadas una gran variedad de agentes etiológicos como
Chlamydia trachomatis, Ureo-
plasma urealyticum, Mycoplasma hominis, Escherichia coli y los Staphyloccoccus
coagulasa negativos.
Aún es controversial el efecto de estos gérmenes sobre los parámetros seminales
así como la presencia de
microbiota en el semen; su diagnóstico depende de la calidad de la muestra, de la
sensibilidad de la técnica
de detección y de los factores de riesgo que presente el individuo.
Conclusión:
Los procesos inflamatorios
e infecciosos en el trato reproductivo masculino influyen en la fertilidad, por lo que
se requiere profundizar
en el estudio de estos procesos, establecer más y mejores métodos diagnósticos y
pautas para el autocui
-
dado que disminuyan la propagación de estos agentes patógenos.
PALABRAS CLAVE:
Infección, inflamación, infertilidad, espermatozoides, microorganismos,
bacterias
SUMMARY
Introduction:
Spermatozoon is a highly specialized cell responsible for carrying the paternal
genetic material
toward the oocyte. During its journey in the female reproductive tract, the sperm
cell interacts with substan-
ces, cells and also microorganisms that can be transported, thus triggering
infectious processes that could
alter reproductive success.
Objective:
Describe the species of bacteria involved in the alteration of sperm
cells reproductive function and their effect on the sperm quality. In addition,
evaluate the ability of the sperm
cell to carry infections and disseminate them in the female reproductive tract.
Results:
Bacterial infections
that affect the male reproductive tract are classified as sexually transmitted
infections, urinary tract infec
-
tions, and infections associated with bacterial microbiome. Chlamydia trachomatis,
Ureoplasma urealyti
-
cum, Mycoplasma hominis, Escherichia coli and coagulase-negative
Staphylococcus are the main etiologic
agents of these infections. The presence of bacteria in semen and their effect of in
semen parameters are
still controversial. To probe that bacteria are present in semen depends on the
quality of the sample, the
sensitivity and specificity of the detection technique and the patient risk factors.
Conclusion:
Inflammatory
and infectious processes in the male reproductive treatment affect fertility;
therefore, further study of the
role of thoseprocesses, establishment of more and better diagnostic methods and
guidelines for self-care
to decrease the spread of these pathogens will be necessary.
KEY WORDS:
Infection, inflammation, infertility, sperm, microorganisms, bacteria
INTRODUCCIÓN
El cuerpo humano es una aglomeración de cé-
lulas que se especializan para cumplir diversas fun-
ciones partiendo de dos gametos fundamentales
para el desarrollo de la vida: el oocito y el esper-
matozoide. Durante el desarrollo de un nuevo in-
dividuo, estas células especializadas que compar-
ten un origen común, desde el momento en que el
espermatozoide transfiere la información genética
paterna a su homólogo femenino, logran agruparse
para formar tejidos que integrarán órganos con una
comunicación estrecha la cual posibilita su funcio-
namiento armonioso.
De otro lado, los microorganismos participan du
-
rante el desarrollo y el proceso adaptativo al ambien
-
te, los cuales alcanzan a cubrir cerca del 90% del
cuerpo humano (1), cumpliendo diversas funciones
como lo relacionado con la absorción de nutrientes y
la protección por competición contra la invasión por
patógenos. Sin embargo, el carácter entrópico de
la vida y la disponibilidad de nutrientes, hacen que
exista cierto tropismo de los microorganismos por al
-
gunos sitios anatómicos y que algunos virus, bacte
-
rias, hongos e incluso parásitos sean responsables
de procesos infecciosos en el organismo (2).
Dentro de los sitios anatómicos colonizados
por microorganismos se encuentra el tracto repro-
ductivo, donde se desarrollan las infecciones de
transmisión sexual (ITS) las cuales han sido tradi-
cionalmente, de mayor relevancia en mujeres que
hombres. Los mecanismos de control y las estrate-
gias de prevención, promoción y restablecimiento
de las condiciones de salud sexual y reproducti
-
va se han orientado a la población femenina con
ejemplos tan claros como la implementación de la
citología para el diagnóstico de neoplasias asocia
-
das a la infección por el virus del papiloma humano
(VPH), tomando medidas de prevención como la
aplicación de la vacuna contra este agente etioló
-
gico principalmente en mujeres adolescentes. En
contraste pocas son las estrategias de acción en
hombres, lo que finalmente ha relegado no solo su
estado de salud, sino su papel al actuar como re-
servorio de un alto número de microorganismos de
forma crónica e incluso subclínica (3).
Con el objetivo de rescatar el papel que cumple
el hombre en la transmisión de microorganismos
para su inclusión en programas de salud y resal-
tar el papel de la célula espermática como posible
vehículo de patógenos, esta revisión se enfocará
de forma especial en los microorganismos involu
-
crados en la afección de la función reproductiva, la
calidad espermática y los problemas de fertilidad
asociados, así como en la capacidad de la célula
espermática para transportar infecciones y disemi
-
narlas al tracto reproductivo femenino.
INFECCIONES BACTERIANAS DEL TRACTO
REPRODUCTIVO MASCULINO
Las infecciones del tracto reproductivo mascu-
lino se pueden clasificar en tres tipos: i) las infec
-
ciones de transmisión sexual, ii) las infecciones del
tracto urinario, debido a que ambos tractos, genital
y urinario, comparten varias porciones anatómicas,
y iii) las infecciones asociadas a desequilibrios en
la microbiota bacteriana.
Un gran número de bacterias puede colonizar
el tracto reproductivo masculino y desencadenar
procesos infecciosos con múltiples consecuencias.
Este tipo de infecciones se caracterizan por ser
comunes pero generalmente autolimitadas y en la
gran mayoría de los casos asintomáticos, lo que le
da el carácter de infección crónica acompañada en
algunas ocasiones de inflamación persistente, que
puede finalmente generar alteraciones en la ferti
-
lidad (2). Estas alteraciones pueden desarrollarse
bien sea por daño directo de la célula espermática
o de su nicho, o como vehículo para el ascenso de
un gran número de microorganismos en el tracto
reproductivo femenino lo que promovería procesos
infecciosos e inflamatorios como es el caso de la
enfermedad inflamatoria pélvica.
210
REV CHIL OBSTET GINECOL 2014; 79(3)
0000000000000000000000000000000000000000000000000000000000
I
Hospital Las Higueras, Unidad de Atención de Control en Salud Sexual, Concepción,
Chile
II
Universidad de Concepción, Salud Pública, Concepción, Chile
III
Universidad de Concepción, Obstetricia y Puericultura, Concepción, Chile
RESUMEN
ABSTRACT
Factores sociales tales como baja escolaridad, malas condiciones sanitarias y nivel
socioeconómico precario también han sido ligados a la presencia de VB, sugiriendo
que las mujeres con mayor nivel educacional y que están por encima del nivel de
pobreza tendrían significativamente menos probabilidad de desarrollarla (10, 11).
Respecto a la relación de hábitos de higiene con la aparición de VB, se ha descrito
que la ducha vaginal confiere un alto riesgo para el desarrollo de la infección,
probablemente a causa de un desequilibrio en la microbiota vaginal y a la inducción
de inflamación local (12). Adicionalmente, un meta-análisis de Fethers y
colaboradores describe al contacto sexual con nuevas o múltiples parejas sexuales -
sean varones o mujeres- y el tener relaciones sexuales sin condón como factores
de riesgo asociados significativamente a la VB (13).
MATERIALES Y MÉTODOS
Todas las mujeres evaluadas habían ejercido el comercio sexual por un período
mayor a un año y eran originarias del área geográfica donde eran atendidas. La
selección del grupo de estudio fue realizada por medio de un muestreo estratificado
por conglomerados, y las participantes fueron elegidas al azar simple y con
consentimiento informado. Se excluyó a las mujeres que declararon haber usado
antibióticos por vía sistémica o local durante las últimas cuatro semanas antes del
control, así como a aquellas que estaban menstruando o refirieron relaciones
sexuales o uso de ducha vaginal durante las 12 horas previas al chequeo.
Evaluación clínica
A todas las mujeres se les realizó una especuloscopía, para evaluar características
del flujo tales como cantidad, color, consistencia y olor, así como la presencia de
otros signos en cérvix y paredes vaginales (p. ej. eritema, irritación, edema,
eritroplaquia y sinusorragia).
En cada mujer se midió el pH vaginal con una cinta reactiva (MERCK) de escala 4 a
7, se realizó prueba de aminas -adicionando gotas de hidróxido de potasio al 10% a
la muestra vaginal- y se obtuvo una muestra con tórula de algodón desde el fondo
de saco anterior y paredes laterales de la vagina, la que fue depositada en un
portaobjetos para realizar observación microscópica con tinción de Gram. Las
muestras fueron procesadas en el Laboratorio de Bacterias Lácticas de la
Universidad de Concepción.
Diagnóstico
La muestra vaginal obtenida fue observada con microscopio, previa tinción de
Gram, para cuantificar morfotipos de Lactobacillus spp., Gardnerella vaginalis,
Bacteroides (Prevotella/Porphyromonas) y Mobiluncus spp. El diagnóstico de VB se
realizó usando el criterio propuesto por Nugent y colaboradores, que consiste en
asignar al frotis un puntaje de 7 a 10 para infección, 4 a 6 para microbiota
intermedia y 0 a 3 para muestras normales o fisiológicas con predominancia de
Lactobacillus spp. (18) (cuadro 1).
Recolección de antecedentes
Análisis estadístico
RESULTADOS
Al analizar las variables sexuales se halló que 90,8% de las mujeres con VB
iniciaron su vida sexual antes de los 20 años, valor levemente superior a las
mujeres sin la infección (83,7%), aunque las diferencias tampoco fueron
estadísticamente significativas (RP: 1,92; intervalo de confianza de 95% [IC95%]:
0,96-3,84). También se encontró una mayor frecuencia (no significativa) de estadio
vaginal anormal en mujeres que iniciaron su vida sexual antes de los 20 años.
Respecto a la relación entre el MAC empleado por las mujeres y el estadio vaginal,
se obtuvo una asociación estadística entre el DIU y las mujeres con VB (P <
0,0001), con 3,6 veces más riesgo de VB en las mujeres que empleaban este
método anticonceptivo que en aquellas que usaban otros métodos.
DISCUSIÓN
En las trabajadoras sexuales estudiadas, los MAC más utilizados fueron los
hormonales y el DIU. En lo que respecta a los anticonceptivos hormonales, la
literatura informa un efecto protector ante el desarrollo de VB, hallazgo que
también se obtuvo en la presente investigación (22). Esto difiere de lo publicado
por Wilson y colaboradores, quienes apoyan la teoría sobre la probable influencia
hormonal en el desarrollo de VB, postulando que ante un alza de los niveles séricos
de estrógeno se produciría una reducción de la flora vaginal anormal (23).
En este estudio el DIU estuvo asociado a VB, al igual que lo reportado por Plaza y
colaboradores, quienes también hallaron mayor incidencia de VB en trabajadoras
sexuales chilenas usuarias de este método (24). Por el contrario, Castro y
colaboradores observaron que la VB era independiente del MAC empleado por
mujeres controladas en una clínica de planificación familiar chilena (25).
No obstante, debido a que las mujeres que ejercen el comercio sexual tienen
condiciones particulares de vulnerabilidad social -como la mayor exposición a
situaciones de violencia, pobreza, discriminación, consumo de drogas y alcohol- y
sexual -como múltiples parejas sexuales y poco uso de preservativo-, se puede
postular que su salud podría ser vulnerable y que el empleo de un dispositivo local
podría favorecer la aparición de VB y tal vez de otras patologías ginecológicas
relacionadas (19).
Por otro lado, se ha descrito que la VB aumentaría el riesgo de adquirir VIH, dado
que el pH vaginal básico favorecería un incremento de los linfocitos CD 4, y por ende
la susceptibilidad de adquirir el virus (27). Será necesario además implementar
estrategias y programas de prevención que promuevan el uso de preservativos
para prevenir la transmisión del VIH/sida, y particularmente en Chile, donde en los
últimos años se ha observado un incremento de las tasas de infección en la
población femenina, lo que puede representar un mayor riesgo de adquirir esta
enfermedad por parte de las trabajadoras sexuales (28).
Cabe señalar que la ausencia en este trabajo de un grupo (control) de mujeres que
no incluyera a trabajadoras sexuales no permitió comparar objetivamente la
prevalencia de VB en ambos grupos, así como sus variables asociadas. Otra
limitación reside en que, debido al diseño del estudio, los resultados encontrados se
aplican solo al grupo investigado y no pueden extrapolarse a otras poblaciones.
Los resultados del presente trabajo revelan que las trabajadoras sexuales de Chile
registran una alta prevalencia de vaginosis bacteriana, con mayor riesgo para las
mujeres de esta profesión que usan DIU como método de preconcepción o que no
conviven (casadas o no) con su pareja. También confirman que la determinación de
pH y la prueba de aminas apoyan el diagnóstico clínico de VB.
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