Impactos de las secreciones orales de insectos en la defensa de plantas

inducida por defoliación

Las respuestas de las plantas al estrés biótico implican fenotipos de autopercepción,
señalización y defensa no modificada. Durante el ataque, los insectos defoliadores
depositan secreciones de glándulas (GS) y secreciones orales (SG) derivadas del
intestino anterior complejas que incluyen GS y productos combinados de plantas,
insectos e interacciones microbianas. Los bioquímicos derivados de SG y OS que
desencadenan defensa se denominan Patrones Moleculares Asociados a
Herbívoros (HAMP) mientras que aquellos que promueven la susceptibilidad se
denominan efectores. Estas funciones son altamente específicas del contexto y la
especie. La magnitud y la dirección de las respuestas de las plantas están
orquestadas por la interacción del daño, componentes OS / GS, interacciones
predichas receptor-ligando, flujos de iones, cascadas de señalización de proteína
quinasa, interacciones entre fitohormonas, activación del factor de transcripción,
traducción alterada y biosíntesis de defensa. A diferencia del reconocimiento de
plantas y patógenos, un desafío pendiente es el descubrimiento de receptores de
plantas para HAMP derivados de defoliadores.
Introducción
Hace más de mil millones de años, las interacciones entre una cianobacteria y un
eucariota proto-mitocondrial permitió la evolución de los plástidos y, en última
instancia, las plantas vasculares [1]. Aunque la evidencia de la herbivoría de
artrópodos se remonta a hace al menos 400 millones de años [2], es casi seguro
que las respuestas inmunitarias en las plantas primitivas y los microbios tengan
herbívoros depredados [3]. Teniendo en cuenta esta historia, la percepción, la
señalización y la activación o supresión de las defensas de las plantas por los
agentes bióticos siguen caminos compartidos conceptual y funcionalmente [4,5].
Estos incluyen la percepción de la superficie celular de motivos moleculares
microbianos conservados denominados Patrones moleculares asociados a
patógenos (PAMP), Patrones moleculares asociados herbívoros análogos (HAMP),
señales endógenas de plantas liberadas de tejidos heridos (patrones moleculares
asociados a daños, DAMP) y efectores negativos que suprimen la eficacia
activación de defensa [5-7]. Más allá de las interacciones de la superficie celular,
las cascadas de amplificación de señal involucran proteínas quinasas, flujos de
iones, producción de especies reactivas de oxígeno (ROS), biosíntesis y percepción
de fitohormonas, activación de factores de transcripción, transcripción alterada,
traducción y finalmente biosíntesis de proteínas defensivas, enzimas biosintéticas y
acumulación de metabolitos relacionados con la defensa [8]. Esta revisión se centra
en ejemplos recientes de la activación y manipulación de las respuestas de defensa
de las plantas mediadas por Lepidoptera y Coleoptera foregut derivadas orales (OS)
y también las secreciones de glándulas eversibles salivales y ventrales (SG)
[9,10,11,12]. Los GS se definen como aquellos secretados en las superficies de las
hojas independientemente de las sustancias presentes dentro de las cavidades
orales de los insectos. Por el contrario, OS se define como una mezcla combinada
de todos los productos bioquímicos presentes en las cavidades orales de los
insectos y los intestinos, incluidos los GS diluidos reincorporados, los productos
bioquímicos derivados de las plantas y los contenidos del intestino específico del
insecto (Tabla 1).
HAMP derivados de OS: conjugados de aminoácidos de ácidos grasos (FAC)
El análisis de las defensas dinámicas indirectas de las plantas, es decir, las
emisiones volátiles inducidas por herbívoros que sirven como señales de
localización del huésped para la atracción de depredadores y parasitoides, permitió
el descubrimiento de la volicitina [N- (17-hidroxilinolenoil) -L-glutamina] [13,14] . Los
niveles de trazas de volicitina (100 pmol) son suficientes para provocar la emisión
de volátiles de maíz (Zea mays) que incluyen (E) -b-cariofileno, a-bergamoteno, (E)
-b-farneseno, (E) -nerolidol y (3E , 7E) -4,8,12- trimetil-1,3,7,11-tridecatetraeno
(TMTT) [13]. Los conjugados de ácidos grasos y aminoácidos relacionados (FAC)
que consisten en ácidos linolénico (18: 3) y linoleico (18: 2) junto con glutamina
(GLN) o glutamato (GLU) ahora se sabe que ocurren ampliamente no solo en
Lepidoptera sino también la luz intestinal de las moscas de la fruta (Drosophila
melanogaster), los grillos (Teleogryllus taiwanemma) y, como era de prever, otros
artrópodos (Figura 1) [15,16]. El gusano cachón del tabaco (Manduca sexta) OS
contiene predominantemente 18: 3-GLU pero también cantidades detectables de N-
(18-hidroxilinolenoil) -L-glutamina como componentes del sistema operativo que
conducen a cambios complejos en las redes defensivas volátiles y no volátiles de
las plantas [15,17]. , 18]. La interacción de los conjugados de aminoácidos de ácidos
grasos (FAC) con las lipoxigenasas de las plantas aumenta aún más la diversidad
de FAC oxigenados en cuestión de segundos después de entrar en contacto con el
sitio de la herida [19].
Antes de las defensas bioquímicas inducidas, los FAC provocan con fuerza la
producción de fitohormonas clave relacionadas con la defensa, incluidos
jasmonatos (JA) y etileno (ET) en diversas familias de plantas [20]. Como un
regulador maestro, el jasmonato (+) - 7-iso-jasmonoil-L-isoleucina activa
ampliamente la defensa de la planta uniendo la proteína F-box CORONATINE
INSENSITIVE 1 que aumenta la tasa de degradación de la proteína JASMONATE
ZIM DOMAIN aliviando la supresión transcripcional de ambos JA y JA / ET genes
defensivos sensibles [21, 22]. Las complejidades de la biosíntesis de las
fitohormonas, la señalización y la diafonía en el contexto de las interacciones planta-
biótica se han revisado exhaustivamente y son fundamentales para la investigación
de HAMP, DAMP y efectores [21,23,24]. En el contexto de la producción de
fitohormona inducida por FAC, la actividad demostrada es sorprendentemente
idiosincrásica y está ausente en el caupí (Vigna unguiculata), el tomate (Solanum
lycopersicum) y numerosas especies de Nicotiana [20,25]. Además, se han
observado actividades de elicitación diferencial de 18: 3-GLU y 18: 3-GLN en maíz
y Medicago truncatula indicando que las cadenas laterales de ácido carboxílico y
amina también pueden mediar en la especificidad de respuesta (Figura 1) [26,27].
La presencia variable de respuestas inducibles por FAC y la evidencia de unión
competitiva de proteína FAC en membranas plasmáticas respalda la presencia de
receptores de reconocimiento de patrón (PRR) aún por descubrir.
Para tener en cuenta la presencia generalizada, se predice que los FAC tienen
importantes funciones fisiológicas en los insectos que contrarrestan los efectos
negativos de las defensas inducidas por las plantas. En Spodoptera litura, el
acoplamiento enzimático de GLN con 18: 3 se produce principalmente en las células
del intestino medio que también albergan la glutamina sintetasa que convierte el
amoníaco y GLU en GLN [29]. Las dietas ricas en amoníaco, GLU y 18: 3 permiten
la asimilación de nitrógeno dietético inutilizable en parte a través de un ciclo de
biosíntesis, hidrólisis y reabsorción de 18: 3-GLN [29]. El FAC hidrolasa responsable
de la recuperación de GLN en los tejidos intestinales se identificó en Heliothis
virescens frass como una proteína de tipo aminoacilasa, denominada L-ACY-1 [30].
Curiosamente, las grandes diferencias en los niveles de actividad de L-ACY-1 en
Heliothis subflexa, H. virescens, Helicoverpa zea frass correspondieron a
preferencias dietéticas en proteínas: proporciones de carbohidratos consistentes
con la necesidad y optimización de la asimilación de nitrógeno [31]. Por lo tanto, la
asimilación mejorada de nitrógeno puede explicar por qué la biosíntesis de FAC
permanece en la mayoría de los herbívoros lepidópteros [16]. Para los tejidos
pobres en nutrientes, el aumento del contenido de proteínas, incluso si está
relacionado con la defensa, podría facilitar el crecimiento de insectos adaptados.
Por ejemplo, la herbivoría del tallo en el maíz por el perforador europeo del maíz
(Ostrinia nubilalis) provoca respuestas de defensa, deposiciones de larvas
derivadas de derivados de la auxina (ácido indol-3-acético), duplicando los niveles
de proteínas y mejorando el crecimiento de insectos [ 32]. Por lo tanto, una
combinación de heridas, HAMP y efectores candidatos podría ser utilizada por las
larvas de Lepidoptera para promover la susceptibilidad de la planta.
Patrones moleculares asociados a daños (DAMP)
Numerosos bioquímicos de plantas pueden servir como señales endógenas de
"autodestrucción" que amplifican la respuesta inmune [7].
Como componentes del sistema operativo anticipados, los DAMP derivados de
plantas pueden incluir oligosacáridos, trifosfato de adenosina 50 extracelular
(eATP), oligogalacturónidos (OG) y péptidos escindidos de proteínas más grandes
[33,34, 35,36,37]. Los sacáridos mixtos tales como la sacarosa, la rafinosa y una
supuesta b-galactofuranosa son componentes de Spodoptera littoralis OS y tienen
la capacidad de alterar las respuestas de defensa inducidas por la herida en
Tanacetum vulgare y Arabidopsis (Arabidopsis thaliana) [34,36]. De acuerdo con los
roles en la elicitación de defensa, la simple adición de sacarosa a las hojas de maíz
dañadas aumenta significativamente la acumulación inducida de JA [7]. Dado el
papel central del metabolismo de carbohidratos en las plantas, estas respuestas
podrían ser impulsadas por una amplia gama de posibles mecanismos. Los OG son
DAMP derivados de productos degradados de oligómeros homogalacturonanos que
consisten en restos de galacturonosilo alfa-1,4-ligados. En tomate, el tratamiento
con oligogalacturonida (OG) provoca la acumulación del inhibidor de la proteasa II
(SlPIN2) y el aumento de la actividad de la poligalacturonasa a las pocas horas del
daño, lo que permite un aumento de la producción endógena [33]. En Arabidopsis,
los experimentos de intercambio de dominios PRR con receptores PAMP
demostraron que los OG son percibidos por la quinasa asociada a la pared 1 y
funcionan como receptores DAMP capaces de promover resistencia contra los
hongos necrotróficos [38]. Aunque aún no se han demostrado los roles precisos en
la defensa de los herbívoros, es casi seguro que los OG coincidan con los HAMP
OS.
Más recientemente, se ha demostrado que eATP funciona como una señal DAMP
a través de interacciones directas con el receptor de lectinas quinasa I.9 (DORN1,
No Responde a los Nucleótidos 1) [37]. Superposición con insectos herbívoros y
respuestas inducidas por OS, la activación de DORN1 promueve rápidamente el
aumento de Ca2 + intracelular y la fosforilación de proteína quinasas activadas por
mitógenos (MPK) 3 y MPK6 [4,37,39]. La expresión génica inducida por eATP e
inducida por la herida muestra una superposición significativa y la sobreexpresión
de DORN1 da como resultado una expresión mucho mayor de NADPH oxidasa
(AtRBOHD) y proteína quinasa dependiente de Ca2 + (AtCPK28) después del
tratamiento eATP [37]. Curiosamente, la saliva de Helicoverpa zea exhibe actividad
de ATPasa en parte a través de la acción hidrolítica de la apirasa, la ATP sintasa y
la ATPasa [40]. La aplicación de enzimas purificadas a las hojas de tomate suprime
la acumulación inducida por la herida de numerosas transcripciones asociadas a la
defensa de insectos y proporciona un mecanismo para reducir las señales de DAMP
inducidas por la OS y inducidas por la herida [40].
Una familia adicional extendida y funcionalmente conservada de DAMPs son los
Péptidos del Elicitor de Plantas (Pep). En Arabidopsis, AtPeps son 23 productos de
escisión C-terminal de aminoácidos que se liberan a partir de proteínas precursoras
(AtProPep) y se unen afines quinasas similares al receptor de repeticiones ricas en
leucina (LRR-RK) AtPEPR1 / 2 [41,42]. Ahora se aprecia que los Peps existen como
familias multigenas que regulan diversas respuestas inmunitarias de las plantas
[35,42]. En el maíz, la expresión de ZmProPep3 se provoca por Spodoptera OS
exigua y tratamiento ZmPep3 exógeno recapitula insecto provocó defensas van
desde la producción inducida de JA, ET, benzoxazinoides reactivos, volátiles,
transcripciones relacionadas con la defensa, la supresión del crecimiento de
insectos y la atracción de los parasitoides Cotesia marginiventris [35 ] La presencia
de productos de escisión de proteína precursora de péptido Elicitor de Plantas
(ProPep) bioactivo en herbivore OS es incierta; sin embargo, los Peps son DAMP
endógenos conservados que están asociados con la amplificación de herbívoros de
insectos y respuestas provocadas por FAC.
Péptidos relacionados con inceptinas: la difuminación de HAMP, DAMP y
efectores
Activo a 1 fmol hoja1, inceptin (Vigna unguiculata derivada inceptin (Vu-In)) es el
patrón molecular asociado a herbívoros (HAMP) más potente y estrechamente
activo responsable de la emisión de volátiles y la supresión del crecimiento de
insectos en el frijol chino (Phaseolus vulgaris) [ 43]. Los péptidos relacionados con
inceptin se derivan de la proteolisis de intestino de insectos de las proteínas
cloroplásticas de la subunidad g de ATP sintasa (cATPC) dando como resultado un
péptido puenteado con disulfuro conservado que es parcialmente resistente a la
degradación de insectos (Figura 1) [44]. Conocimiento del gusano cogollero
(Spodoptera frugiperda) Los niveles de OS de los péptidos relacionados con la
inceptin predicen la inducción de JA, ET, ácido salicílico (SA) y el homoterpeno
volátil (E) -4,8-dimetil-1,3,7-nonatrieno después de la herbivoría de larvas [43,44].
Por el contrario, la oruga leguminosa especializada que se especializa (Anticarsia
gemmatalis) provoca niveles significativamente más bajos de emisión volátil durante
la herbivoría tanto natural como simulada [45]. De ocho especies de Lepidoptera
examinadas, solo A. gemmatalis contiene proporciones reducidas de inceptinas
activas en relación con una inceptin truncada inactiva C-terminal (Vu-InA). A.
gemmatalis OS contiene predominantemente Vu-InA que funciona como un
antagonista efector de la provocación de inceptin [45]. La acumulación de Vu-InA
en A. gemmatalis OS se puede evitar mediante sustituciones de aminoácidos de
cATPC, lo que da como resultado la acumulación recuperada de HAMP activos y la
emisión volátil inducida asociada después de la herbivoría. Es importante destacar
que estos resultados demuestran empíricamente que OS HAMP puede ser
necesario y suficiente para las defensas de plantas inducidas por insectos en
condiciones naturales [45].
De forma similar a los desafíos de clasificación que se encuentran para los PAMP y
efectores microbianos, los péptidos relacionados con inceptin conceptualmente
difuminan la definición de HAMP, DAMP y efectores [46]. Presente en el sistema
operativo de todas las especies de Lepidoptera examinadas, los péptidos
relacionados con inceptin son HAMP pero también se pueden definir como DAMP
en el contexto de un degradado de epítopes propios [7]. Dada la complejidad
bioquímica dentro de las células lisadas por microorganismos y lisadas
mecánicamente, es concebible que las inceptinas endógenas también funcionen en
las respuestas de patógenos y heridas. El papel de los DAMP en la amplificación de
la defensa de Phaseoleae es cierto, ya que los extractos de hoja triturados y el daño
mecánico continuo pueden amplificar las respuestas de la planta [47,48]. Contraste
de provocación, una única escisión de aminoácidos de inceptin puede convertir el
OS HAMP en un efector antagonista [45]. Por lo tanto, dependiendo del contexto,
los péptidos relacionados con inceptin podrían funcionar como HAMP, DAMP y / o
efectores.
Secreciones de glándulas (GS), efectores y agentes de SO
 Muy cerca de las mandíbulas de Lepidoptera, la glándula ventral eversible torácica
(VEG) es la fuente de HAMP y efectores desconocidos. Los estudios de ablación de
VEG con S. littoralis respaldan un papel en Arabidopsis para dirigir la
despolarización potencial transmembrana plasmática, aumento del flujo cósmico de
Ca2 + y producción de H2O2 [49]. En este sistema, el aumento de Ca2 + citosólico
probablemente activa la proteína de retransmisión del sensor de calmodulina,
AtCML42, que disminuye la sensibilidad a JA endógeno [50]. Por el contrario, la
ablación de S.exigua VEG suprime las actividades de peroxidasa, polifenol oxidasa
y lipoxigenasa inducidas por herbívoros y reduce de forma similar la acumulación
de transcripción de defensa inducida por OS en tomate [12]. Estos resultados
demuestran que las HAMP derivadas de VEG retienen una actividad significativa
después de la re-ingestión de larvas. A diferencia de la contaminación por trazas de
hojas OS, las larvas de lepidópteros depositan en general saliva en las superficies
proximales de las hojas de las glándulas salivales labiales a través de la hilera
[11,51]. Como primer efector salival establecido, la glucosa oxidasa (GOX)
reacciona con D-glucosa foliar y oxígeno produciendo H2O2 y D-glucono-d-lactona
que se convierte en ácido glucónico [6]. En el tabaco (Nicotiana tabacum), la
producción de H2O2 mediada por GOX a partir de la saliva de H. zea actúa como
un efector que suprime la acumulación de nicotina inducida por herbívoros y mejora
el crecimiento de las larvas [11]. Para S. exigua que se alimenta de Nicotiana
attenuata, GOX media la producción aumentada de SA y la supresión de los niveles
de JA y ET [10]. Los estudios de ablación de S. exigua spinneret en Medicago
truncatula confirman que la GS labial promueve la acumulación de transcripción
relacionada con SA (MtPr1) y la supresión de la actividad de tripsina PI de una
manera dependiente ET [52]. Sin embargo, la señalización de SA mejorada
promovida por GOX salival es específica de especie. En el tomate, la saliva GOX
de H. zea funciona como un HAMP que promueve la producción de JA, la
acumulación del transcrito de SlPIN2 y el aumento de la densidad de tricomas [51].
Los estudios de ablación de hileras relacionadas en S. frugiperda demuestran roles
adicionales para HAMPs desconocidos activos en maíz [53].
Aprovechando agentes bióticos adicionales, las larvas del escarabajo de la patata
de Colorado (Leptinotarsa decemlineata) suprimen la provocación de la defensa
mediante la aplicación de OS bacteriano cargado a las hojas de tomate dañadas
[9]. Los estudios de eliminación de antibióticos demuestran que las bacterias en los
géneros Stenotrophomonas, Pseudomonas y Enterobacter mejoran el crecimiento
de las larvas al promover respuestas de defensa inducidas por patógenos. Los
niveles de transcripción de SlPR-1 (P4) y los inhibidores de cisteína proteasa
apoyan una supresión dependiente de SA de las defensas mediadas por JA [9]. Los
componentes OS desconocidos de Pieris brassicae y S. littoralis también tienen la
capacidad de suprimir las defensas de las plantas, incluidos los transcriptos de los
inhibidores de la proteasa en Arabidopsis; sin embargo, esta acción es
independiente de la señalización JA y SA [54].
Transducción de señal HAMP: el modelo FAC
Se han examinado las respuestas inducidas por OS y inducida por OS sexta de M.
sexta en Nicotiana attenuata a gran escala [4,17]. Aunque se desconocen los
receptores FAC, existe una superposición funcional considerable aguas abajo con
la señalización PAMP. Un modelo conceptual clave para esto se basa en las
interacciones receptor-ligando establecidas entre el LRR-RK Flagellin Sensing2
(FLS2) y el epítopo peptídico derivado de la flagelina bacteriana flg22 [55]. El
silenciamiento génico inducido por virus del co-receptor de N. attenuata FLS2,
receptor asociado a BRI1 quinasa 1 (BAK1), perjudica la producción de JA inducida
por OS [56]. Tanto la elicitación de OS como la activación de FLS2 promueven la
afluencia intracelular de Ca2 +, la despolarización de membrana, la activación de
proteína quinasas dependientes de Ca2 + (CPK) y MPK3 (proteína inducida por
herida Kinase, NaWIPK) / MPK6 (fosforilación de proteína quinasa inducida por
ácido salicílico, NaSIPK) [57-61] . Co-silenciar OS-provocado NaCPK4 / 5 en N.
attenuata aumenta dramáticamente JA acumulación, señalización y defensa contra
M. sexta en una herida inducida por proteína quinasa (WIPK) y ácido salicílico
inducida por proteína quinasa (SIPK) de manera dependiente [61]. En Arabidopsis,
AtCPK28 también actúa como un regulador negativo de la señalización de PAMP
mediante la fosforilación de la quinasa inducida por Botrytis 1 (BIK1), promoviendo
el recambio y suprimiendo la señalización mediada por flg22 [62]. A través de la
interacción secuencial de FLS2, BAK1 y BIK1, la NADPH Oxidasa (AtRBOHD) se
activa a través de la fosforilación, lo que resulta en una mayor producción de
superóxido (O2) y especies subsiguientes de ROS como H2O2 [59,63]. En N.
attenuata, se requiere NaRbohD para los niveles de ROS inducida por FAC y la
inducción total de los inhibidores de la proteasa de tripsina, independientemente de
la señalización de JA [64]. Aunque especulativa, es probable que la percepción de
FAC también promueva la coordinación posterior de la producción de ROS mediada
por BAK1, BIK1 y RBOHD (Figura 2).
A través de interacciones con cascadas MPK, las vías de señalización de
fitohormonas que involucran a JA, ET, SA y otros se activan o suprimen dando lugar
a niveles alterados de factores de transcripción (TF) y finalmente cambios a gran
escala en fenotipos de defensa de plantas [21,60,65]. Aunque todavía no se ha
dilucidado, es probable que las respuestas mediadas por inceptin en legumbres
compartan MPK relacionado y socios de señalización asociados (Figura 2). En N.
attenuata, NaWIPK y NaSIPK participan colectivamente en respuestas OSelicited a
nivel de la biosíntesis de JA, SA y ET; sin embargo, NaMPK4 suprime las defensas
inducidas por OS sexta OS jasmonato independiente [60,66,67]. La activación de
NaSIPK está específicamente relacionada con la acumulación de JA inducida por
FAC en las hojas sistémicas [68]. Los TF NaWRKY6 y NaMYC2 son ambos
inducidos por M. sexta OS en hojas de N. attenuata. NaWRKY6 controla un amplio
conjunto de defensas mediadas por JA, mientras que NaMYC2 está más
específicamente relacionado con la acumulación de nicotina [69,70] (Figura 2). La
supresión de ARNi de la proteína regulada por el herbicida N.heruavirus (NaHER1)
también altera la producción de emisiones volátiles inducida por OS, inhibidores de
tripsina proteasa, glucósidos de diterpeno, ácido clorogénico y cafeoilputrescina que
conducen a un mejor rendimiento de larvas de M. sexta. La señalización inducible
por el sistema operativo se suprime a nivel de la acumulación de JA y los niveles de
NaMYB8 / NaMYC2TF a través de roles complejos de NaHER1 como un supresor
del catabolismo del ácido abscísico [71]. Una evidencia abrumadora respalda el
papel de los FAC OSderived como HAMP, pero en el contexto de la acumulación
de nicotina inducida por la herida por N. attenuata también pueden verse como
efectores negativos que actúan a través de la señalización ET [72].

Conclusiones y perspectivas
Ahora se ha identificado una gran variedad de pequeñas moléculas, enzimas y
bacterias como HAMP y efectores clave presentes en el SO de insectos defoliadores
y GS capaz de influir en la señalización, la expresión de defensa y los resultados de
interacción. En contraste con la tasa emocionante de descubrimientos recientes,
muchos desafíos básicos en este campo permanecen. Excentemente pocos
sistemas han regulado con precisión los contenidos específicos y las cantidades de
OS / GS secretados naturalmente para demostrar de forma concluyente que los
factores identificables individuales influyen fuertemente en las respuestas de las
plantas después de la herbivoría. En la mayoría de los casos, los experimentos
cruciales todavía requieren futuras inactivaciones específicas de genes de insectos
o familias de genes responsables de la producción de HAMP y efectores. De manera
similar, un reto de larga data es la identificación de los receptores HAMP y los dianas
efectores tales como los PRR. El descubrimiento de múltiples receptores HAMP es
necesario para examinar críticamente el nivel de superposición y divergencia entre
los mecanismos de señalización PAMP y HAMP. Este progreso se ve obstaculizado
en parte por el uso requerido de sistemas modelo fuera de Arabidopsis, donde las
colecciones completas de mutantes y los recursos genéticos permanecen
incompletos. Sin embargo, una ventaja de estudiar diversos sistemas de percepción
de HAMP es que, una vez identificados, los PRR se pueden trasladar a especies de
cultivos que carecen de percepción y que imparten de manera predecible nueva
resistencia inducible, como se demostró anteriormente para los fitopatógenos [73].
Aunque técnicamente es un desafío, presenta una oportunidad sin explotar para
mejorar la percepción y reforzar las defensas inducidas por herbívoros. Tales
enfoques pueden tener beneficios potencialmente transformadores para la ciencia
básica y la agricultura aplicada.