XXV Simposio Internacional de Estadística 2015

Armenia, Colombia, 5, 6, 7 y 8 de Agosto de 2015

Sobre la tasa de crecimiento de árboles neotropicales vía modelos

míxtos no-lineales

XXV Simposio Internacional de Estadística 2015

1, a 1, b 2, c
Wilmar López , Raúl Alberto Pérez , Jorge Ignacio del Valle Arango ,
3, d 3, e
Sebastián González-Caro , Esteban Álvarez Dávila

1 Escuela de Estadística, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Medellín, Colombia

2 Departamento de Ciencias Forestales, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia,

Medellín, Colombia
3 Grupo SECC, Jardín Botánico de Medellín, , Medellín, Colombia

Resumen
La tasa de crecimiento en los árboles es información fundamental para entender las dinámicas en los
bosques tropicales, y en planes de restauración ecológica. Sin embargo, esta información es escasa
para especies de árboles tropicales. El crecimiento lo miden como el cambio en diámetro del tronco
(mm año-1). La tasa de crecimiento cambia con el tiempo, resultando en una relación entre el tamaño
y tiempo, sopuesto básico de los modelos que usan el diámetro inicial como indicador de tiempo. Sin
embargo, el tamaño de un árbol no es indicador de su edad, siendo un supuesto necesario de evaluar.
Estos datos fueron obtenidos de parcelas permanentes, donde los individuos de diferentes tamaños
coexisten, datos espaciales. Adicionamos algunas características propias de las especies (e.g. densidad
de la madera) que inuencian su desempeño y capacidad de acumulación de biomasa. Realizamos un
proceso de transformación adecuado a la ecología del sistema para normalizar los datos. Separamos
por clases diamétricas, eliminamos iterativamente datos hasta tener distribuciones simétricas en cada
clase. Ésto para eliminar el efecto de los árboles que se encuentran suprimidos (e.g. enfermos). En este
sentido, aplicamos modelos mixtos no lineales para analizar el crecimiento en función de la biomasa
inicial. Realizamos una estimación de los parámetros del modelo exponencial y el de von Bertalany.
Como variable de respuesta utilizamos la tasa de acumulación de biomasa en función de la biomasa
inicial, como efecto jo. Ya que todos los árboles no fueron medidos en los mismos sitios, éstos fueron
considerados como un efecto aleatorio. Encontramos que el modelo con mayor validez estadística fué
el exponencial, posiblemente por considerar datos en rangos inferiores de la biomasa inicial. Aunque el
modelo de von Bertalany permite tener aproximaciones más reales a los fenomenos naturales, parece
menos parsimonioso para modelar el conjunto de datos evaluados, aunque muestre mejor ajuste a los
datos simulados.
Palabras clave : Regresión no lineal, Bondad de Ajuste, Métodos de Estimación de Modelos no
lineales, Crecimiento Orgánico.

Abstract
The growth rate in the trees is essential information for understanding the dynamics in tropical fo-
rests, and ecological restoration plans. However, this information is scarce for tropical tree species.
a Estudiante de Maestría en Ciencias estadística. E-mail: wlopez@unal.edu.co
b Profesor Asociado. E-mail: raperez1@unal.edu.co
c Profesor Asociado. E-mail: jidvalle@unal.edu.co
d Investigador Grupo SECC. E-mail: sebastian.gonzalez.caro@gmail.com
e Investigador Grupo SECC. E-mail: esteban.alvarez@jbotanico.org

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2Wilmar López, Raúl Alberto Pérez, Jorge Ignacio del Valle Arango, Sebastián González-Caro & Esteban Álvarez Dávila

The growth measured as the change in the diameter of the trunk (mm yr-1). The growth rate chan-
ges over time, resulting in a relationship between the size and time, assumption basic of models that
use the initial diameter as time indicator. However, the size of a tree is not age indicator, being a
necessary assumption of evaluating. These data were obtained from permanent plots, where indivi-
duals of dierent sizes coexist, spatial data. We added some of its own species (eg wood density) that
inuence their performance and storage capacity of biomass. We conducted a transformation process
appropriate to the ecology of the system for normalize the data. Split by diameter class, we eliminate
data iteratively to have symmetric distributions in each class. This is to eliminate the eect of the
trees are suppress (eg sick). In this sense, we apply nonlinear mixed models for analyzing the growth
according to the initial diameter. We perform an estimation of the parameters of the exponential
and the von Bertalany models by mixed-eects models. As the response variable used the biomass
accumulation rate based on the initial biomass, as a xed eect. Since all the trees were not measured
in the same places, they were considered as a random eect. It was found that the model with grea-
ter statistical validity was exponential, possibly by considering data on lower ranks of the response
variable. Although von Bertalany model allows for more realistic approaches to natural phenomena,
it seems less parsimonious modeling the data set evaluated.
Key words : Nonlinear regression, goodness of t, Methods for estimating nonlinear models,
Organic growth.

1. Introducción

El cambio global actual amenaza la estabilidad del planeta, por lo cual tomar medidas preventivas es
urgente. Uno de los pasos fundamentales es entender los procesos globales y los factores que alteran su
dinámica. Uno de los estudiados es el ciclo de carbono, que se relaciona directamente con el calentamiento
global. La acumulación de biomasa por los árboles es uno de los procesos fundamentales en el ciclo del
carbono global. Sin embargo, ésto se ve afectado por la pérdida de bosques. Por lo tanto, conocer la
dinámica de los bosques es fundamental para proponer estrategias de restauración con nes a mitigar el
cambio global. Generalmente, la dinámica del bosque ha sido estudiada por los cambios en las poblaciones
de un sitio, como mortalidad, reclutamiento o crecimiento de todos los individuos. Ésto ha permitido
entender cómo responden los bosques a diferentes cambios globales como sequias fuertes o incrementos
en temperatura. Sin embargo, la respuesta de los individuos ha sido poco explorada, siendo importante
conocer esta información que es útil para planes de restauración a escala local, donde las acciones de
conservación son más ecientes. Por lo tanto, entender los mecanismos detrás del crecimiento individual
en el contexto de los procesos aleatorios que existen dentro del bosque es fundamental (Enquist, 2009).
La acumulación de biomasa en un árbol incrementa a lo largo del tiempo, y se asume que ésta disminuye
con la edad del individuo hasta detenerse (Bertalany, 1976). Esto parte del principio del crecimiento
orgánico, donde existen dos procesos, anabolismo (producción de biomasa) y catabolismo (descomposición
de biomasa). La relación de éstas determina la tasa de acumulación de biomasa, si el anabolismo es
mayor que el catabolismo se entiende como un incremento. En términos forestales, el anabolismo está
directamente relacionado al proceso de fotosíntesis y el catabolismo a la respiración de los árboles (del
Valle, 1986; von Bertalany, 1938). De tal manera que el crecimiento puede expresarse teóricamente como:
∂B
= ηB m − γB (1)
∂t
donde:

• ∂B
∂t es el crecimiento de tamaño (Biomasa) en función del tiempo (edad).
• η y γ son constantes del anabolismo y catabolismo, respectivamente, los cuales representan los
parámetros del modelo.
• m denota la dependencia de la producción con respecto al tamaño (por ley de alometría).

• B es la Biomasa del árbol.

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Por otra parte, avances en la teoría metabólica, hacen una relación de los parámetros presentados en
la ecuación (1) y determinan que el balance de estos procesos se reeja en el tamaño corporal de los
individuos. Lo que resulta en una relación exponencial, entre la tasa de crecimiento y el tamaño de los
organismos:
∂D
= CDm (2)
∂t
donde:
• ∂D
∂t es el crecimiento de tamaño en función del tiempo (edad).
• m denota la dependencia de la producción con respecto al tamaño. (por ley de alometría).
• D es el diámetro del árbol, que representa nuestra variable respuesta.
• C es una constante alométrica.

Recientemente, Stephenson et al (2014) analizaron el crecimiento de árboles en diferentes especies a

lo largo del mundo. Su premisa inicial era no establecer un modelo de partida y hacer exploraciones
para conocer la forma que mejor representara los datos. El resultado que encuentran es un crecimiento
exponencial, o lineal en algunos casos, de la tasa de crecimiento en relación al logaritmo natural del
tamaño inicial de medición. Este resultado soporta las predicciones de la teoría metabólica, estableciendo
que el tamaño corporal reeja el balance de la entrada y salida de carbono del sistema. Sin embargo,
la teoría de crecimiento orgánico, no solo hace referencia al desempeño metabólico del organismo, sino
también se reere al decaimiento por senescencia, lo cual implica que la edad de los organismos tiene
un papel importante en su desempeño metabólico e implica que el rendimiento debe decaer aunque su
tamaño sea máximo. Por lo tanto, hacer una comparación entre el comportamiento de estos modelos entre
especies con diferentes historias de vida permitiría dilucidar cuáles mecanismo tienen un mayor efecto en
la acumulación de biomasa individual, y por consiguiente en la dinámica de los bosques. En este estudio,
realizamos una estimación de los parámetros de cada uno de los modelos descritos, mediante modelos de
efectos mixtos. Como variable de respuesta utilizamos la tasa de acumulación de biomasa en función de
la biomasa inicial, como efecto jo. Ya que todos los árboles no fueron medidos en los mismos sitios, éstos
fueron considerados como un efecto aleatorio. Por otra parte, como la identidad de las especies puede
afectar los modelos, ya que las muestras solo se pueden comparar si corresponden a la misma entidad
taxonómica, por tanto, la identidad de las especies también fueron incluidas como un efecto aleatorio.
Luego, comparamos los parámetros obtenidos entre las diferentes historias de vida mediante un análisis
de varianza. Finalmente, comparamos entre los dos modelos usados mediante el criterio de información
de Akaike (AICw)para conocer cuál de las hipótesis puede explicar mejor los datos observados. Estos
análisis fueron realizados para árboles medidos a lo largo de Colombia, y esperamos que los resultados
obtenidos aporten a los planes de restauración y manejo forestal.

2. Metodología

Los datos provienen de parcelas permanentes de investigación, ubicada a lo largo de Colombia en diferentes
bosques con característica climática diferentes. Se midieron variables aleatorias tales como diámetro y
altura, que en el ámbito forestal de denominan variables dasométricas, y son claves para obtener datos de
biomasa aérea (Álvarez et al. 2012; Bowman et al. 2013). El diámetro mínimo de muestreo se estableció
para árboles mayores a 10 cm en el POM (punto óptimo de medición), y de forma cuidadosa se marcó y
censó cada árbol para posteriormente remedir en el mismo sitio y de esa manera disminuir errores en el
muestreo (Phillips Baker, 2002). La densidad de la madera de las especies muestreadas se obtuvo de una
base de datos a nivel global. Para la identicación botánica de las especies, se clasicaron hasta el nivel
de especies hasta cuando fue posible con ayuda de expertos botánicos y por comparación en herbarios
físicos y virtuales.
Los parámetros de los dos modelos evaluados fueron estimados mediante modelos de efectos mixtos en el
paquete de R llamado nlme (Pinheiro Bates, 2000; Seber and Wild, 2003; Paine et al. 2012). Las especies

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incluidas en los análisis posteriores tenían más de 50 individuos en la base de datos original. Inicialmente
se realizaron búsquedas heurísticas de los parámetros iniciales, los cuales fueron otorgados a la función:

nlme (C1~ (a*(B1^b))-(c*B1),method='REML', data=x2, fixed=a+c+b~1, start=c(a, b, c))

Para esto utilizamos el método de fuerza bruta, donde se evalúan diferentes combinaciones de un rango
de parámetros y se seleccionamos los más ecientes. Utilizamos el método de máxima verosimilitud
restringida para hacer las estimaciones de los parámetros. Finalmente, realizamos 2000 iteraciones hasta
alcanzar la convergencia de los modelos. La variable de respuesta es el incremento en biomasa en función
de la biomasa inicial siguiendo los dos parámetros. Adicionalmente, incluimos las especies como factor de
agrupación para obtener parámetros para cada una de ellas de manera aleatoria en los modelos mixtos.
Los dos modelos obtenidos los comparamos con el criterio de información de akaike (AIC). Por otra
parte, realizamos una simulación con el modelo de von Bertalany, para un rango de biomasas mayor
al normalmente observado en la naturaleza. Adicionalmente, agregamos un error de observación con una
distribución sesgada negativa, de tal manera que existieran más valores inferiores dentro de la distribución
de los datos. Luego, ajustamos el modelo de von Bertalany y un modelo lineal, por medio de regresiones
de mínimos cuadrados. Finalmente, estimamos los valores predichos de cada uno de los modelos y los
comparamos contra los valores simulados con el n de conocer, cuánto se desviaban las estimaciones del
modelo respecto a los valores reales. Esta estimación la hicimos mediante una regresión lineal simple.

3. Resultados

Encontramos que ambos modelos se ajustan a los datos, sin embargo el modelo exponencial describe
mejor los datos. Este modelo representa la teórica metabólica en ecología, que describe el rendimiento
de los individuos en función del tamaño. La estimación, permitió ajustar de manera aleatoria los mismos
parámetros para cada una de las especies (Figura 1). Por otra parte, las simulaciones muestran que los

Figura 1: Modelos individuales para cada especie de árbol

modelos lineales en una ventana de los valores permiten representar de manera adecuada los valores
simulados. Esto implica que la estimación de un modelo más sencillo permite hacer inferencias sobre
los mecanismos detrás de la relación entre acumulación de biomasa y biomasa inicial. Sin embargo, el
modelo de von Bertalnay se ajusta mejor a los datos simulados (Figura 2). La simulación no incluye
muchos de los factores que pueden incrementar la variación de los datos en mediciones reales, además que
la variación entre especies es muy amplia, lo cual implica que hacer ajustes de modelos no lineales trae
problemas computacionales adicionales, que en parte permiten que los investigadores generen otro tipo
de aproximaciones, como las exploradas en Stephenson et al (2014), que pueden ser menos demandantes

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Figura 2: El modelo de von Bertalany presenta un ajuste mayor que el de los datos simulados

estadísticamente, pero que no reejan de manera adecuada la realidad de los datos. Adicionalmente,
ambos modelos tiene diferencias conceptuales importantes que afectan las interpretaciones acerca de la
dinámica de los bosques.

Referencias

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