Ecosistemas de manglar

Interacciones interespecficas en los ecosistemas de manglar:

Herpetos y manglares, una relacin poco conocida.

Sara Cristina Daz Valencia

Universidad Nacional de Colombia

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Introduccin

Los manglares son ecosistemas intermareales que se distribuyen a lo largo de las costas
tropicales y subtropicales (Nagelkerken et al. 2008) con complejas redes alimenticias y
dinmicas (MacNae 1969). Estn sometidos a una gran variacin en factores ambientales
como la temperatura, la sedimentacin, salinidad y cambios frecuentes en los niveles de
inundacin. Exhiben un gradiente ambiental abrupto entre los sistemas marinos y terrestres,
un ambiente nico y selectivo, que modela las adaptaciones morfolgicas, fisiolgicas y de
comportamiento locales (Luther & Greenberg 2009). Por ello, las plantas de manglar han
desarrollado adaptaciones que les permiten sobrevivir y ser exitosas ante las condiciones
particulares donde se establecen. Estas adaptaciones incluyen un sistema de raz de apoyo
fuerte, reproduccin vivpara, regulacin osmtica y retencin de nutrientes (Kathiresan &
Bingham 2001).

Por su ubicacin estratgica entre el mar y tierra firme, los manglares conforman un hbitat
para una amplia variedad de especies durante la totalidad o una fraccin de sus ciclos de vida
(Nagelkerken et al. 2008) y, aunque muchas especies usan manglares temporalmente,
relativamente pocas de vertebrados terrestres residen o se reproducen en estos ecosistemas
(Luther & Greenberg 2009). De los grupos faunsticos que habitan o visitan los ecosistemas de
manglar, los ms representativos, quiz por su abundancia y visibilidad, son las aves y los
peces. Estos son ms ampliamente estudiados e inventariados, lo cual ha permitido tener
mayor conocimiento acerca de la relacin de estos grupos con el ecosistema. Sin embargo,
otro tipo de fauna, como los reptiles y los anfibios, han sido menos abordados.

Por ello, en este ensayo, se realiza un breve panorama que permita comprender mejor las
interacciones entre los herpetos y los manglares a travs informacin sobre la abundancia, la
diversidad y las adaptaciones de este grupo animal en estos ecosistemas.

Reptiles
Los reptiles, aunque representan una baja porcin de la diversidad del manglar, han sido ms
estudiados que los anfibios, por lo cual se sabe que algunos, incluyendo cocodrilos, caimanes,
lagartos, serpientes y tortugas, viven y se han adaptado a los manglares (Kathiresan &
Bingham 2001).

En general, los manglares proveen alimento y refugio a las especies animales. Algunos
reptiles, como las tortugas de agua dulce, habitan los estuarios y dependen de la vegetacin
riberea, incluida la fruta del manglar, como fuente de alimento (Nagelkerken et al. 2008).
Adems, se sabe que la tortuga pintada, Callagur borneoensis, anida en las playas ocenicas
y las cras tienen que nadar a travs del agua de mar para alcanzar las bocas del ro; sin
embargo, no se adaptan fisiolgicamente a la alta salinidad del agua en estuarios durante
perodos prolongados (Dunson & Moll 1980). Otras especies, como las tortugas marinas
(Chelonia mydas), ocupan diferentes hbitats en diferentes etapas de su ciclo de vida. Pueden
vivir por periodos no muy prolongados en los ecosistemas de manglar. Estos movimientos
coinciden, regularmente, con un cambio ontogentico de la alimentacin de una dieta omnvora
a una herbvora, que puede incluir frutas, cotiledones y propgulos de especies de mangle
(Limpus & Limpus 2000). De igual manera, los manglares pueden proveer una fuente de
alimento indirecta para las tortugas, ya que proporcionan hbitat para las macroalgas que
crecen en las races, troncos y neumatforos (Nagelkerken et al. 2008).

Los cocodrilos son otra lnea de reptilia que obtiene beneficios de los manglares,
especialmente como fuente alimenticia para todos sus estados de desarrollo, puesto que son
criaderos de peces y otros animales marinos de los cuales se alimentan (Nagelkerken et al.
2008). La importancia de los manglares como hbitat para estos animales no est claramente
establecida, porque los cocodrilos presentan una alta diversidad biolgica y ecolgica que les
permite sobrevivir en otros ambientes. En particular, el cocodrilo estuarino Crocodylus porosus
es una de las especies ms notables asociadas con los manglares, ya que emplea a
Rhizophora spp. como un refugio estructural importante para las cras (Santiapillai & Silva
2001).

En general, los reptiles han desarrollaron glndulas postorbitales, glndulas nasales y

glndulas sublinguales para manejar el estrs salino (Luther & Greenberg 2009), y tienden a
tener colas lateralmente comprimidas que, al parecer, son tiles en ambientes acuticos.

En cuanto a las serpientes, la mayora de especialistas en los ecosistemas de manglar cuentan

con una serie de adaptaciones para la vida acutica, tales como fosas nasales valvulares, ojos
orientados dorsalmente, una glotis que se puede extender para encajar en las narinas internas,
y un rostral de muescas superficiales, que permite un cierre hermtico de la boca (Luther &
Greenberg 2009). Adems, las de hbito rastrero tienden a tener una coloracin de color gris
oscuro a verde olivo. Un caso especfico de adaptacin al ambiente del manglar se presenta
en la serpiente de agua (Cerberus rynchops), que tiene una pequea glndula salina
premaxilar para excretar agua salada y una baja tasa de intercambio cutneo de oxgeno y
agua (Luther & Greenberg 2009).
Algunas serpientes marinas de la familia Hydrophiidae acceden a los manglares durante la
marea alta (Nagelkerken et al. 2008), mientras que otras, como Ephalophis greyae ha retenido
su modo terrestre de locomocin y emprende migraciones forrajeras a travs del sustrato de
mangle seco durante la marea baja en bsqueda de peces (Storr et al. 1986)

Anfibios

En los ecosistemas, tanto terrestres como acuticos, los anfibios desempean un papel muy
importante en la cadena alimenticia (Kathiresan & Bingham 2001), puesto que son
depredadores primarios y secundarios de insectos. Realizan as una regulacin biolgica a
travs de la disminucin del efecto de las plagas. Adems, los anfibios se consideran
ampliamente tiles como especies indicadoras (Sheridan & Olson 2003). A pesar de ello, en el
nivel mundial, poco se sabe de la fauna de anfibios que habita los manglares (Kathiresan &
Bingham 2001).

Los anfibios son organismos conocidos como osmticamente sensibles, debido a que su piel
y huevos son altamente permeables, por lo que se ha descartado su presencia en ambientes
salinos (Hopkins & Brodie 2015). Se cree que son ms vulnerables y menos adaptados para
soportar, por ejemplo, las condiciones cambiantes de los manglares. La sal puede provocar un
aumento en la mortalidad, estrs fisiolgico y alteracin del crecimiento y desarrollo en muchas
especies de anfibios, por lo cual su diversidad en los manglares es comparativamente ms
baja y limitada que las especies de agua dulce (Kathiresan & Bingham 2001). Sin embargo,
algunas especies habitan reas de agua salada alrededor del mundo (Hedges & Thomas
1992), lo que sugiere que estos animales pueden presentar adaptaciones que les permiten
sobrevivir a estas condiciones hostiles, las cuales han sido subvaloradas por la primicia de la
vulnerabilidad de los anfibios que, si bien son osmticamente sensibles, no son indefensos, y
muchos son capaces de evolucionar y adaptarse a los hbitats salinos alrededor del mundo
(Hopkins & Brodie 2015).

Desde el siglo XIX hasta la actualidad, los cientficos han encontrado repetidamente a los
anfibios viviendo y reproducindose en una variedad de hbitats costeros y continentales
salinos, algunos de ellos se representan en la figura 1, en la cual se observa la distribucin de
algunas especies, y se resalta que, la presencia de algunos de estos anfibios coincide con la
distribucin global de manglares; esto podra ser una evidencia de los manglares pueden estar
albergando este tipo de fauna, no obstante, se requiere de mayor investigacin para
confirmarlo.
Figura 1 Distribucin geogrfica global de las especies de anfibios tolerantes a la sal y los tipos de hbitats en
los que se encuentran: barras blancas-costeras, barras negras-interiores, barras sombreadas-costeras e
interiores, barras grises-ambiguas / no enumeradas. El nmero de especies se indica arriba de cada barra. Las
fotos muestran especies representativas encontradas en hbitats salinos de cada continente: Pseudacris regilla
(foto del Departamento de Pesca y Vida Silvestre de Oregn), Rhinella arenarum (foto de A. Kwet), Bufotes
boulengeri (foto de Manuelgvs), Lissotriton vulgaris (foto de Viridiflavus), Hoplobatrachus tigerinus (foto de
Balaram Mahalder), Buergeria japonica (foto de Pseudolapiz), Atretochoana eiselti (foto de M. Hoogmoed),
Limnodynastes tasmaniensis (foto de EDB). Tomada de Hopkins & Brodie 2015.

A partir de estos hallazgos (144 especies de anfibios tolerantes a la sal, Hopkins & Brodie
2015), surge la pregunta cmo pueden los anfibios habitar ambientes salinos? Hopkins &
Brodie (2015) realizan una revisin al respecto encontrando en la literatura que, los embriones
anfibios son ms sensibles a la sal, seguidos de las larvas, siendo los adultos ms tolerantes.
Los huevos tienen capacidades osmorreguladoras extremadamente limitadas (Karraker &
Gibbs 2011) mientras que las larvas presentan un intercambio inico a travs de bombas
branquiales e integumentarias de Na + (Bernabo et al. 2013). Los anfibios adultos dependen
tanto de este intercambio inico integumentario como de la capacidad de hipersintetizar y
retener urea para aumentar la osmolaridad corporal (Katz 1989). Estas adaptaciones podran
conducir a nuevas oportunidades de depredacin para los anfibios. De igual manera, la
intolerancia a la salinidad de los depredadores de agua dulce puede llevar a los anfibios a
adaptarse a los hbitats salinos para escapar de la presin depredadora (Moreira et al. 2015);
aunque esto debe equilibrarse con la presin potencial de los depredadores marinos (Pyke et
al. 2013).
Para dar respuesta al origen de estas adaptaciones, Hopkins & Brodie (2015) proponen un
modelo evolutivo de adaptacin a la salinidad, a partir del modelo de seleccin natural, que
acta sobre la variacin gentica permanente en los rasgos, siendo un proceso mucho ms
rpido y con una mayor probabilidad de fijacin que la mutacin.
A travs de experimentos con poblaciones sensibles a la salinidad, algunos individuos
sobrevivan a los niveles ms altos de sal en las soluciones de prueba. Esto sugiri que haba
al menos una medida de plasticidad, con respecto a la tolerancia a la salinidad, en el conjunto
de genes. Si bien la variacin es crtica para la seleccin natural, solo es as en la medida en
que sea hereditaria; por ello, si se examinan las poblaciones tolerantes, se encontrara una
variacin gentica significativa en la tolerancia a la salinidad y esta variacin sera la clave a
su capacidad de adaptacin. El hecho de que los alelos para la tolerancia a la sal puedan
existir en las poblaciones de anfibios no es sorprendente, teniendo en cuenta la importancia
fundamental del funcionamiento de la osmorregulacin en estos animales.

Finalmente, los autores enuncian: Entender completamente la naturaleza gentica de la

tolerancia a la salinidad es claramente el obstculo ms grande y ms apremiante que queda
en nuestra elucidacin de la evolucin de la adaptacin de los anfibios a la sal natural y
antropognica. (Hopkins & Brodie 2015).

Especficamente en los manglares, aunque no se han abordado con frecuencia, se han

observado algunos anfibios, especialmente anuros, ejemplo de ello es la rana arborcola
cubana (Osteopilus septentrionalis), la cual se alimenta de cangrejos, insectos y otros anuros
(Glorioso et al. 2010). Otras especies, como Duttaphrynus melanostictus buscan en el manglar
refugio y hbitat (Chang 2016). Tambin se tiene registro de anuros del gnero Leptodactylus
habitando madrigueras de cangrejos (Ferreira 2010) o siendo devorados por ellos u otros
depredadores como peces (Andrade et al. 2012) o serpientes (Oliveira et al. 2014).

Se espera que estos avistamientos sean los primeros de muchos, y que, a partir del
conocimiento sobre la tolerancia a la salinidad de los anfibios, muchos investigadores lleven
su mirada hacia este grupo en estos ecosistemas.

Conclusin

Los manglares son ecosistemas extraordinarios, que proporciona bienes y servicios para los
seres vivos. Todos los organismos que lo habitan deben estar bien adaptados para sobrevivir
a las condiciones particulares que hacen de estos ecosistemas lugares hostiles e inhspitos
(Sandilyan & Kathiresan 2012). Los manglares estn dotados de inmensa riqueza floral y
faunstica. No obstante, en las ltimas dcadas varios pases han perdido una gran cobertura
de manglares debido a la escasez de polticas de inters, conocimiento y conservacin que
resultaron en la disminucin de su diversidad. Por ello es de vital importancia que se priorice
la investigacin en estos ecosistemas, en especial en grupos tan poco estudiados como los
herpetos. Esto permitir una mejor comprensin sobre las interacciones entre este grupo y los
manglares, y su afectacin por acciones humanas como la modificacin del paisaje y la
contaminacin.

Referencias

1. Andrade, E. B., Jnior, T. L., Jnior, J. M. A. L., & Leite, J. R. S. A. (2012). Predation by
native fish and feeding by crab species on Leptodactylus macrosternum Miranda-
Ribeiro, 1926 (Anura: Leptodactylidae) in northeastern, Brazil. Herpetology Notes, 5,
173-175.
2. Bernabo, I., A. Bonacci, F. Coscarelli, M. Tripepi, and E. Brunelli. (2013). Effects of
salinity stress on Bufo balearicus and Bufo bufo tadpoles: Tolerance, morphological gill
alterations and Na+/K+-ATPase localization. Aquatic Toxicology 132133: 119133.
3. Chang, Y. M. (2016). Occurrence and reproduction of anurans in brackish water in a
coastal forest in Taiwan. Herpetology Notes, 9, 291-295.
4. Dunson, W.A., Moll, E.O., (1980). Osmoregulation in sea water of hatchling emydid
turtles, Callagur borneoensis, from a Malaysian sea beach. J. Herpetol. 14, 3136.
5. Ferreira, R. B., & Tonini, J. F. R. (2010). Living holed: Leptodactylus latrans occupying
crabs burrows. Herpetology Notes, 3, 237-238
6. Glorioso, B. M., Waddle, J. H., Crockett, M. E., Rice, K. G., & Percival, H. F. (2010). Diet
of the invasive Cuban Treefrog (Osteopilus septentrionalis) in pine rockland and
mangrove habitats in South Florida. Caribbean Journal of Science, 46(23), 346-355
7. Hedges, S. B., & Thomas, R. (1992). A new marsh-dwelling species of
Eleutherodactylus from Haiti (Anura: Leptodactylidae). Journal of herpetology, 191-
195.
8. Hopkins, G. R., & Brodie Jr, E. D. (2015). Occurrence of amphibians in saline habitats:
a review and evolutionary perspective. Herpetological Monographs, 29(1), 1-27.
9. Karraker, N.E., and J.P. Gibbs. (2011). Road deicing salt irreversibly disrupts
osmoregulation of salamander egg clutches. Environmental Pollution 159: 833835.
10. Kathiresan, K., & Bingham, B. L. (2001). Biology of mangroves and mangrove
ecosystems. Advances in marine biology, 40, 81-251.
11. Katz, U. (1989). Strategies of adaptation to osmotic stress in anuran amphibia
under salt and burrowing conditions. Comparative and Biochemical
Physiology 93A: 499503.
12. Limpus, C. J., & Limpus, D. J. (2000). Mangroves in the diet of Chelonia mydas in
Queensland, Australia. Marine Turtle Newsletter, 89, 13-15.
13. Luther, D. A., & Greenberg, R. (2009). Mangroves: a global perspective on the
evolution and conservation of their terrestrial vertebrates. BioScience, 59(7), 602-612.
14. MacNae, W. (1969). A general account of the fauna and flora of mangrove swamps
and forests in the Indo-West-Pacific region. Advances in marine biology, 6, 73-270.
 Moreira, L.F.B., D.S. Knauth, and L. Maltchik. 2015. Intermittently closed estuaries and
tadpole communities: Influence of artificial breaching. Estuaries and Coasts 38: 979
987.
15. Nagelkerken, I. S. J. M., Blaber, S. J. M., Bouillon, S., Green, P., Haywood, M., Kirton,
L. G., ... & Somerfield, P. J. (2008). The habitat function of mangroves for terrestrial
and marine fauna: a review. Aquatic Botany, 89(2), 155-185.
16. Oliveira, R. H., Silva, C. L., & vila, R. W. (2014). Predation of Leptodactylus
macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926 (Anura: Leptodactylidae) by Lygophis dilepis
Cope, 1862 (Squamata: Dipsadidae). Herpetology Notes, 7, 357-358
17. Pyke, G.H., S.T. Ahyong, A. Fuessel, and S. Callaghan. (2013). Marine crabs eating
freshwater frogs: Why are such observations so rare? Herpetology Notes 6: 195199.
18. Sandilyan, S., & Kathiresan, K. (2012). Mangrove conservation: a global perspective.
Biodiversity and conservation, 21(14), 3523-3542.
19. Santiapillai, C., de Silva, M., (2001). Status, distribution and conservation of crocodiles
in Sri Lanka. Biol. Conserv. 97, 305318.
20. Sheridan, C. D., & Olson, D. H. (2003). Amphibian assemblages in zero-order basins
in the Oregon Coast Range. Canadian Journal of Forest Research, 33(8), 1452-1477.
21. Storr, G.M., Smith, L.A., Johnstone, R.E., (1986). Snakes of Western Australia.
Western Australian Museum, Perth.