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2 Memoria FEjecutivasTDHA

El artículo evalúa la memoria en niños con Trastorno por Déficit de Atención/Hiperactividad (TDAH) y su relación con las funciones ejecutivas. Se encontró que los niños con TDAH presentan déficits en el aprendizaje y recuerdo de material verbal, así como en la memoria de trabajo y procedimental, mientras que no se observaron diferencias significativas en tareas de memoria visuoespacial. Los resultados sugieren que las dificultades en la memoria están asociadas a un mal funcionamiento ejecutivo en este grupo.

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2 Memoria FEjecutivasTDHA

El artículo evalúa la memoria en niños con Trastorno por Déficit de Atención/Hiperactividad (TDAH) y su relación con las funciones ejecutivas. Se encontró que los niños con TDAH presentan déficits en el aprendizaje y recuerdo de material verbal, así como en la memoria de trabajo y procedimental, mientras que no se observaron diferencias significativas en tareas de memoria visuoespacial. Los resultados sugieren que las dificultades en la memoria están asociadas a un mal funcionamiento ejecutivo en este grupo.

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Neuropsychological assessment of memory in attention deficit hyperactivity


disorder: The role of executive functions

Article in Revista de Neurologia · September 2008


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Sergio Hernández-Expósito María Angeles Alonso


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ORIGINAL

Evaluación neuropsicológica de la memoria en el trastorno por


déficit de atención/hiperactividad: papel de las funciones ejecutivas
R. Martín-González a, P.A. González-Pérez a, M. Izquierdo-Hernández a,
S. Hernández-Expósito a, M.A. Alonso-Rodríguez b, I. Quintero-Fuentes a, B. Rubio-Morell c

EVALUACIÓN NEUROPSICOLÓGICA DE LA MEMORIA EN EL TRASTORNO POR


DÉFICIT DE ATENCIÓN/HIPERACTIVIDAD: PAPEL DE LAS FUNCIONES EJECUTIVAS
Resumen. Introducción. Existe un acuerdo importante en la consideración del trastorno por déficit de atención/hiperactivi-
dad (TDAH) como una patología del neurodesarrollo caracterizada por déficit dopaminérgicos y noradrenérgicos de los cir-
cuitos frontoestriados que afectan al funcionamiento ejecutivo en el rendimiento cognitivo. Objetivo. Evaluar la existencia de
déficit en memoria en niños con TDAH asociados a un deficiente rendimiento ejecutivo. Sujetos y métodos. Administramos a
14 niños diagnosticados de TDAH tipo combinado y a 14 controles equiparados en cociente intelectual, edad y nivel de esco-
larización, un protocolo de evaluación neuropsicológica destinado a evaluar funciones ejecutivas y habilidades de memoria,
mediante las pruebas Auditory Verbal Learning Test, test de memoria de historias –test de memoria y aprendizaje (TOMAL)–,
figura compleja de Rey, recuerdo selectivo visual (TOMAL), torre de Hanoi, test de memoria de frases (Siegel y Ryan), test de
dígitos (escala de inteligencia para niños de Wechsler revisada) y test de tapping visual (escala de memoria de Wechsler III).
Resultados. Se encontró que los niños con TDAH presentan déficit en el aprendizaje y en el recuerdo libre del material verbal
descontextualizado y contextualizado, en la memoria de trabajo y en la memoria procedimental. Por el contrario, no se encon-
traron diferencias significativas entre los grupos en las pruebas de memoria de naturaleza visuoespacial y visuoperceptiva.
Conclusiones. Los resultados obtenidos se analizan en términos de dificultades en las estrategias de codificación, almacena-
miento y búsqueda de la información previamente almacenada en el grupo con TDAH, al menos para la información de natu-
raleza verbal. Estas dificultades están asociadas a déficit en el funcionamiento ejecutivo. [REV NEUROL 2008; 47: 225-30]
Palabras clave. Atención. Funciones ejecutivas. Hiperactividad. Memoria. Neuropsicología infantil. TDAH.

INTRODUCCIÓN de flexibilidad cognitiva [19-20], de fluidez verbal [17] y de me-


El trastorno por déficit de atención/hiperactividad (TDAH) es la moria de trabajo [4,20], entre otras. Este perfil neuropsicológico
patología neuroconductual más común en la infancia [1]. Si- puede dar lugar, además, a la aparición, en esta población, de
guiendo el Manual diagnóstico y estadístico de los trastornos capacidad intelectiva límite [21,22], y se pueden presentar dife-
mentales, DSM-IV-TR [2], se define atendiendo a la presencia rencias en él en función del subtipo del TDAH que presente el
de tres síntomas nucleares: inatención, hiperactividad e impul- paciente [23].
sividad. Se requiere que estos síntomas se detecten dentro del El constructo cognitivo de ‘funciones ejecutivas’ se ha adop-
período escolar, sean inconsistentes con la edad y el nivel de de- tado como un descriptor general de la conducta asociada al fun-
sarrollo del niño y afecten de forma considerable a la vida dia- cionamiento de los lóbulos frontales [24], aunque la actividad
ria de éste [3]. Con índices de prevalencia que oscilan entre el 7 de la corteza frontal incluye funciones no relacionadas con el
y el 17% de niños en edad escolar [4] y ratios en función del gé- rendimiento ejecutivo y, de forma similar, el funcionamiento
nero de 3 a 1 (varón/mujer), es clásico establecer la existencia ejecutivo requiere, además, de estructuras distintas a la corteza
de tres subtipos (inatento, hiperactivo-impulsivo y combinado) frontal [25,26]. Evolutivamente se objetiva que la adecuada ad-
[5]. Desde la neuropsicología, se considera que el deficiente ren- quisición de las funciones ejecutivas está estrechamente vincu-
dimiento cognitivo del TDAH es subsidiario de un déficit pri- lada al desarrollo anatómico y funcional de la corteza prefron-
mario en las funciones ejecutivas [6-8], y se relaciona con una tal. Siguiendo el modelo jerárquico de funcionamiento frontal
alteración neurobiológica de los sistemas dopaminérgico y nor- propuesto por Stuss [27], las funciones supervisoras y ejecuti-
adrenérgico en los circuitos frontoestriatales [5,9-12], situación vas constituyen el segundo nivel de procesamiento. Serían las
que se objetiva en niños, en adolescentes [13] y en adultos [14]. funciones encargadas de sintetizar la información para organi-
Específicamente, se aprecia un bajo rendimiento en la población zar la conducta dirigida hacia una meta y dependen anatómica-
TDAH en tareas de planificación [15-16], de inhibición [17-19], mente del establecimiento de conexiones de la corteza frontal
con regiones del sistema límbico y con áreas cerebrales poste-
Aceptado tras revisión externa: 28.05.08. riores [24]. Sin embargo, no parece existir un patrón homogé-
a
Departamento de Psicobiología y Metodología de las Ciencias del Com- neo de desarrollo para todas las funciones clásicamente englo-
portamiento. b Departamento de Psicología Básica, Social y Organizacio- badas bajo el término paraguas ‘funciones ejecutivas’. Así, por
nal. Facultad de Psicología. Universidad de La Laguna. La Laguna, Teneri- ejemplo, sabemos que entre las edades de 5 y 8 años, se experi-
fe. c Unidad de Psiquiatría Infantojuvenil. Hospital Universitario de Cana-
rias. Santa Cruz de Tenerife, España.
menta un incremento significativo en la habilidad de memoria
de reconocimiento, formación de conceptos, atención selectiva
Correspondencia: Dr. Sergio Hernández Expósito. Departamento de Psico-
biología y Metodología de las Ciencias del Comportamiento. Facultad de y habilidades de planificación rudimentarias [28], y entre los 10 y
Psicología. Universidad de La Laguna. Campus de Guajara. E-38205 La 12 años se alcanza el nivel de adultos en los procesos de inhibi-
Laguna (Tenerife). Fax: +34 922 317 461. E-mail: sexposit@[Link] ción, flexibilidad cognitiva y memoria de trabajo [29,30]. El de-
© 2008, REVISTA DE NEUROLOGÍA sarrollo de las funciones ejecutivas y su vinculación con el fun-

REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230 225


R. MARTÍN-GONZÁLEZ , ET AL

cionamiento frontal ha de contemplarse en el contexto general los niños con TDAH tienen déficit en el procesamiento ejecuti-
del desarrollo neuropsicológico, esto es, dependen también del vo que sería responsable de las dificultades evidenciadas en la
adecuado desarrollo de los sistemas neurales que regulan la organización y monitorización del procesamiento de la infor-
atención, la memoria, el lenguaje y las emociones [31]. Por lo mación, de la movilización de los recursos atencionales y de la
tanto, aceptando por correcta la consideración del TDAH como inhibición de las respuestas inapropiadas. En el mismo sentido,
patología del neurodesarrollo caracterizada por la inmadurez de Denckla [44], concluye que los déficit de memoria en TDAH no
los centros neuronales que regulan el funcionamiento ejecutivo, son tanto de ‘atención’, sino de ‘intención’, y destaca nueva-
es de esperar encontrar un deficiente rendimiento de esta pobla- mente el papel de las funciones ejecutivas en la ejecución en ta-
ción en este conjunto de funciones, resultado este clásicamente reas de memoria. Esta última idea ha sido incluida por Barkley
encontrado en la literatura científica. [45] en su modelo etiológico del TDAH.
La población con TDAH no se caracteriza por mostrar défi- En resumen, si, como mencionamos anteriormente, la eje-
cit en las habilidades mnésicas [4,32]. Sin embargo, la conside- cución en algunos componentes de la memoria depende del
ración del sustrato neural clásicamente identificado como defi- adecuado funcionamiento ejecutivo, es esperable que los niños
citario en TDAH, es decir, los lóbulos frontales y sus conexio- con TDAH muestren alteraciones de memoria asociadas al gru-
nes corticocorticales y corticosubcorticales, podría llevarnos a po de habilidades necesarias para la adecuada organización, al-
la conclusión de que se espera algún tipo de dificultades mnési- macenamiento, selección y evocación de la información. Este
cas en estos sujetos. En efecto, la naturaleza estratégica y orga- último argumento constituye la idea central del presente trabajo
nizacional del funcionamiento de los lóbulos frontales afecta a de investigación, que ha sido formulado en dos objetivos:
los procesos de memoria mediante su implicación en la organi- – Estudiar el rendimiento de memoria de trabajo verbal y vi-
zación de la información que será recordada [33]. Un posible sual de un grupo de niños diagnosticados de TDAH.
apoyo a esta idea lo encontramos en evidencias clínicas en las – Estudiar el rendimiento en tareas de memoria en sujetos con
que se identifica la existencia de alteraciones de memoria en pa- TDAH y su posible vinculación con el rendimiento en fun-
cientes con lesiones frontales [34], cuyo perfil de resultados ciones ejecutivas.
evidencia déficit en las estrategias de codificación y evocación
necesarias para un adecuado rendimiento en tareas de memoria
y, aunque con cierta inconsistencia, este perfil mnésico es el que SUJETOS Y MÉTODOS
se observa en sujetos con TDAH. En este sentido se sitúan los Muestra
estudios de Ott y Lyman [35], quienes encontraron que los suje- Para la obtención de la muestra partimos de un grupo de 26 sujetos, quienes,
tos con TDAH presentaban un peor rendimiento en tareas de re- según sus profesores, presentaban sospechas de TDAH. Tras la administra-
ción de la escala de valoración de Conners revisada [46], el cuestionario pa-
cuerdo libre, y las investigaciones de Douglas y Benezra [36],
ra padres y profesores [2] y un cuestionario evolutivo de elaboración propia,
en las que mostraron que el grupo con TDAH presentaba déficit obtuvimos una muestra definitiva formada por 14 niños (10 niños y 4 ni-
en tareas de memoria que requerían organización y repetición ñas), con un rango de edad de 7 a 12 años (media, M = 9,64; desviación es-
deliberada. Resultados similares fueron encontrados por Cahn y tándar, DE = 2,13), quienes cumplían los criterios del DSM-IV-TR [2] para
Marcotte [37], quienes observaron una ejecución normal en el ser diagnosticados de TDAH tipo combinado. Los resultados obtenidos por
recuerdo de material previamente aprendido, pero un déficit los TDAH en el protocolo de evaluación administrado, fueron contrastados
significativo en los estadios iniciales del aprendizaje. Por últi- con los evidenciados por un grupo control constituido por 14 niños (5 niños
y 9 niñas) equiparados en edad (M = 9,21; DE = 1,71), años de escolaridad y
mo, Cornoldi et al [38], tras la evaluación de las estrategias de
cociente intelectual igual o superior a 80 [47] en ambos grupos. Los sujetos
memoria en un grupo de niños con TDAH y controles mediante no contaban con otra patología neurológica y/o psiquiátrica asociada ni tras-
la presentación de material categorizable y no categorizable, en- tornos del aprendizaje comórbidos. A excepción de dos sujetos TDAH y
contraron un peor rendimiento en el grupo con TDAH. Además, uno control, los demás mostraron preferencia manual diestra a partir del test
cuando los autores entrenaron a los niños con TDAH en estrate- de dominancia lateral de Harris administrado [48]. Todos los niños tenían el
gias de categorización del material que tenían que memorizar, castellano como primera lengua, asistían al colegio regularmente y deriva-
el rendimiento de ambos grupos fue similar. Desde el punto de ban de colegios públicos y/o concertados de la provincia de Santa Cruz de
Tenerife. Todos los padres o tutores de los niños dieron el correspondiente
vista evolutivo, existe evidencia de que la maduración de los ló- consentimiento informado.
bulos frontales está relacionada con la mejora en el rendimiento
en tareas de memoria [39]. Específicamente sabemos que la ma- Materiales
duración de la corteza prefrontal subyace al incremento en el El protocolo de evaluación neuropsicológica estuvo formado por las si-
rendimiento ejecutivo, lo que facilita las tareas de aprendizaje y guientes pruebas:
memoria [24,40]. Por último, se evidencia un importante para- Memoria verbal
lelismo entre la edad de desarrollo propuesta para la adquisición
– Auditory Verbal Learning Test (AVLT) [49]. Mide la capacidad de memo-
de las funciones ejecutivas, para la adquisición de las habilida- ria verbal descontextualizada. Permite evaluar el span de memoria inme-
des mnésicas y para la maduración de las áreas prefrontales, y diata, la curva de aprendizaje, la susceptibilidad a la interferencia, el re-
las conexiones corticales en general [41]. cuerdo por evocación y el reconocimiento.
El conjunto de trabajos descritos pone de manifiesto que los – Memoria de historias –test de memoria y aprendizaje (TOMAL) [50]. El
déficit en funcionamiento ejecutivo asociados a las alteraciones TOMAL es una batería de memoria diseñada para niños de entre 5 y 19
de los sistemas frontoestriatales observados en TDAH podrían años compuesta por una escala de memoria verbal y una escala de memo-
ria no verbal. El subtest memoria de historias mide la memoria verbal
dar lugar a dificultades en la utilización adecuada de las estrate-
contextualizada, tanto inmediata como después de demora.
gias de memoria. O, como sostienen Narbona y Crespo-Eguílaz
[42], ‘el sistema ejecutivo y los sistemas de memoria van de la Memoria visual
mano y se influyen mutuamente en situaciones normales y pa- – Figura compleja de Rey [51]. Consiste en la copia y posterior reproduc-
tológicas’. De forma más precisa, Douglas [43], argumenta que ción de memoria de un dibujo geométrico complejo. La tarea del sujeto

226 REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230


FUNCIONES EJECUTIVAS, MEMORIA Y TDAH

Tabla I. Memoria verbal. Wechsler III, el tipo de reproducción de la figura compleja de Rey y el test
de la torre de Hanoi se usaron como indicadores del rendimiento ejecutivo.
TDAH Controles F p
Media (Sx) Media (Sx) Diseño y procedimiento
Todos los niños fueron evaluados en las dependencias de la Facultad de Psico-
AVLT-Rey
logía por un neuropsicólogo especializado en TDAH durante dos sesiones de
Ensayo 1 4,71 (1,85) 6 (1,84) 3,38 NS 120 minutos cada una. En la primera sesión se administró el WISC-R, y en la
segunda el protocolo de evaluación neuropsicológica. En nuestro diseño, la
Ensayo 2 7,14 (2,77) 10 (2,38) 8,55 0,007 variable grupo (TDAH-controles) representa el factor intergrupo, y la variable
dependiente viene dada por el rendimiento de los sujetos en las distintas prue-
Ensayo 3 8,5 (2,87) 11,64 (2,34) 10,05 0,004 bas neuropsicológicas administradas. Las variables controladas fueron el co-
ciente intelectual, la edad y los años de escolaridad. Una vez identificado y
Ensayo 4 9,36 (2,7) 12,57 (2,76) 9,66 0,005
comprobado el diagnóstico de los sujetos que conformaron el grupo experi-
Ensayo 5 10,79 (2,35) 12,64 (2,34) 4,37 0,046 mental, así como identificado el grupo control, se comenzó con la administra-
ción de las pruebas. Todos los sujetos fueron evaluados en horario de tarde.
Lista B 5,14 (1,46) 5,89 (1,95) 1,32 NS

Recuerdo TI 9,45 (3,21) 11,05 (3,47) 1,6 NS RESULTADOS


Recuerdo TD 8,43 (3,58) 11,86 (3,43) 6,66 0,016 El conjunto de datos recogidos fue analizado mediante ANOVA y MANO-
VA según el modelo lineal general. Dada la pequeña dimensión de la mues-
Reconocimiento 14,36 (1) 14,64 (1,33) 0,4 NS tra utilizada, llevamos a cabo la prueba de Levene para la homogeneidad de
la varianza. Como resultado de esta última, obtuvimos que las varianzas de
Memoria de historias (TOMAL) ambos grupos eran iguales en la totalidad de las variables, a excepción de la
prueba de la torre de Hanoi.
Adquisición 0,419 (0,13) 0,494 (0,15) 1,85 NS
Memoria verbal
Recuerdo TD 0,291 (0,123) 0,450 (0,167) 8,23 0,008
En el ANOVA realizado para contrastar la ejecución de los dos grupos expe-
AVLT: Auditory Verbal Learning Test; NS: no significativo; TD: tras demora; TDAH: rimentales (TDAH-controles) en la prueba AVLT-Rey no obtuvimos dife-
trastorno por déficit de atención/hiperactividad; TI: tras interferencia. rencias significativas en el primer ensayo o fase de adquisición. Sin embar-
go, ambos grupos diferían significativamente en los ensayos sucesivos 2, 3,
4 y 5. Tanto en la lista B o lista de interferencia como en la tara de memoria
es reproducir el dibujo a la copia, tras un intervalo de dos minutos y tras inmediata los grupos tienen un rendimiento similar. Por último, obtuvimos
una demora de 30 minutos. La prueba permite evaluar la organización vi- un rendimiento significativamente mejor del grupo control en la tarea de re-
suoperceptiva, el funcionamiento ejecutivo y la memoria visual [52]. cuerdo por evocación tras demora, junto con ausencia de diferencias en el
– Recuerdo selectivo visual (TOMAL) [50]. Perteneciente a la batería de me- recuerdo por reconocimiento tras demora. En un análisis posterior realizado
moria antes citada, este subtest consiste en una lámina con varios cuadran- con esta misma prueba, nos interesó comprobar si las curvas de aprendizaje
tes, cada uno de los cuales tiene cinco puntos. La tarea del sujeto es seña- mostradas por controles y niños con TDAH eran similares o diferentes. Pa-
lar los puntos de la lámina que previamente ha señalado el experimentador ra ello realizamos un MANOVA según el modelo lineal general, y no en-
siguiendo la misma secuencia durante cinco ensayos y tras una demora de contramos diferencias significativas para la interacción grupo × curva de
30 minutos. Mide la capacidad de aprendizaje y el recuerdo demorado. aprendizaje (F(4,23) = 1,76; p = 0,172). Esto nos indica que ambos grupos
mostraban curvas similares. Además, con el objetivo de analizar si el patrón
Memoria procedimental de rendimiento de TDAH y controles estaba mediatizado por la interferen-
– Torre de Hanoi (basada en la torre de Londres) [53]. Tras una primera cia generada por el material presentado, obtuvimos y analizamos para cada
fase de aprendizaje, se realizan cinco ensayos de evaluación y un nuevo grupo el índice de interferencia retroactiva, que se ajustó a la fórmula (ensa-
ensayo, transcurridos 30 minutos. La forma de puntuación contempla el yo 5 lista A–recuerdo tras interferencia), y el índice de interferencia proac-
número de movimientos por ensayo y el tiempo empleado. Permite eva- tiva según la fórmula (ensayo 1 lista A–lista B). No obtuvimos diferencias
luar la curva de aprendizaje procedimental, la memoria procedimental y significativas en ambos casos (F(2,25) = 2,40; p = no significativo. F(2,25) =
la capacidad de planificación. 1,78; p = no significativo). Para analizar los datos de la prueba de memoria
de historias se hizo necesario llevar a cabo un análisis de proporciones. Con
Memoria de trabajo este propósito, se calculó la proporción de aciertos para cada sujeto según el
– Test de memoria de frases [54,55]. La tarea consiste en presentarle al su- grupo de edad. No se encontraron diferencias significativas en el recuerdo
jeto frases a las que le falta la última palabra, la cual debe ser elicitada. inmediato. Por el contrario, en el recuerdo demorado, la media del grupo
Tras la escucha en un primer nivel de dos frases, y completadas éstas en con TDAH fue de 0,29 (DE = 0,12), mientras que la media del grupo control
su última palabra por el sujeto, deberá evocar el conjunto de palabras que fue de 0,45 (DE = 0,17). Esta diferencia fue significativa (F(1) = 8,23; p <
faltaban, enunciándolas en el mismo orden de aparición. Se presentan 0,008). Las medias y desviaciones estándares de ambos grupos, el valor del
tres ensayos por nivel, y dichos niveles aumentan progresivamente su di- estadístico de contrastes, así como la probabilidad asociada obtenida en las
ficultad (desde dos palabras por recordar en el primer nivel, hasta cinco pruebas destinadas a medir memoria verbal pueden consultarse en la tabla I.
en el último). La puntuación viene dada por el último nivel que se ejecu- En la figura se recoge la representación gráfica de las curvas de aprendizaje
ta correctamente, esto es, el número máximo de palabras capaz de rete- de ambos grupos experimentales.
ner. La prueba constituye una medida de span.
– Test de dígitos [47] –escala de inteligencia para niños de Wechsler revisada Memoria visual
(WISC-R)–. Evalúa la memoria de trabajo de mantenimiento en su versión Para la prueba de la figura compleja de Rey se encontró una diferencia sig-
directa y la memoria de trabajo manipulativa en la presentación inversa. nificativa entre los grupos en la fase de copia para la variable dependiente
– Memoria de trabajo espacial [56] (escala de memoria de Wechsler III). de la exactitud de la ejecución (F(1) = 5,28; p < 0,05), en la que el grupo con-
Similar a la tarea de Corsi, está compuesta de dos partes, un tapping di- trol evidenció un rendimiento medio superior (M = 29,53; DE = 5,30) al
recto y un tapping inverso. La prueba nos da una medida de la capacidad grupo con TDAH (M = 23,86; DE = 7,56). En las fases recuerdo inmediato
atencional y de la memoria de trabajo de naturaleza visuoespacial. y recuerdo demorado no se objetivaron diferencias grupales. Analizando la
distribución del tipo de ejecución de ambos grupos a partir del estadístico
A su vez, el test de memoria de frases de Siegel y Ryan, la tarea de dígitos de contraste χ2, tampoco se encontraron diferencias significativas (χ2(3) =
del WISC-R, la prueba de localización espacial de la escala de memoria de 2,67; p = 0,45). Por lo que respecta a la prueba de recuerdo selectivo visual,

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R. MARTÍN-GONZÁLEZ , ET AL

no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en-


tre los grupos en ninguna de las fases de la prueba, esto es, los
ensayos propuestos, el número total de aciertos y el recuerdo
demorado.

Memoria procedimental
Los resultados en la torre de Hanoi no mostraron diferencias
significativas entre los dos grupos para el primer y el tercer en-
sayo de la curva. Sin embargo, en los ensayos dos, cuatro y cin-
co y en el recuerdo demorado el grupo control mostró un rendi-
miento significativamente superior al grupo con TDAH. Las
medias y desviaciones estándares de ambos grupos, el valor del
estadístico de contrastes, así como la probabilidad asociada ob-
tenida para esta prueba, pueden consultarse en la tabla II.

Memoria de trabajo Figura. Curva de aprendizaje en el Auditory Verbal Learning Test-Rey.


En la prueba de memoria de frases de Siegel y Ryan se encon-
traron diferencias significativas entre el grupo con TDAH (M = Tabla II. Memoria procedimental (torre de Hanoi).
2,57; DE = 0,65) y el grupo control (M = 3,50; DE = 0,85. F(1) = 10,51; p <
0,005). En la prueba de dígitos del WISC-R no se hallaron diferencias sig- TDAH Controles F p
nificativas entre los grupos experimentales, ni para la versión directa ni pa- Media (Sx) Media (Sx)
ra la inversa. Finalmente, en la prueba de localización espacial de Wechsler
tampoco se encontraron diferencias significativas entre los grupos. Ensayo 1 29,29 (9) 26,07 (10,19) 0,78 NS

Ensayo 2 27 (5,32) 20,07 (4,98) 12,64 0,001

Ensayo 3 29,14 (10,18) 22,36 (9,06) 3,47 NS


DISCUSIÓN
Ensayo 4 26,86 (7,54) 19,57 (6,96) 7,04 0,013
El objetivo principal de la presente investigación fue evaluar la
existencia de alteraciones en memoria asociadas a déficit ejecu- Ensayo 5 25,93 (7,43) 17,71 (2,36) 15,51 0,001
tivos en niños con TDAH. Específicamente, pretendíamos com-
NTM 138,21 (25,35) 105,79 (15) 16,96 0,001
probar si los niños con TDAH presentaban dificultades en la ca-
pacidad de búsqueda, selección y recuperación de la informa- Recuerdo TD 26,43 (9,33) 18,57 (3,61) 8,62 0,007
ción que había sido previamente almacenada, tanto de naturale-
NS: no significativo; NTM: número total de movimientos; TD: tras demora;
za verbal, como visuoperceptiva, visuoespacial y procedimen- TDAH: trastorno por déficit de atención/hiperactividad.
tal, así como estudiar la existencia de dificultades en la memo-
ria de trabajo, de mantenimiento y manipulativa. En un primer
bloque de análisis, los resultados han puesto de manifiesto que
para material verbal descontextualizado [49] (AVLT-Rey) no requerir de los participantes una evocación espontánea del ma-
existen diferencias entre los grupos en el primer ensayo de terial. Este perfil diferenciado, consistente en peor rendimiento
aprendizaje, en la lista de interferencia, ni en la prueba de me- en el recuerdo libre, que requiere hacer uso de estrategias pro-
moria inmediata. Tradicionalmente, se considera que el primer pias de almacenamiento y evocación, pero rendimiento igual a
ensayo y la lista B evalúan la capacidad de adquisición de la in- los controles cuando evaluamos sólo la cantidad de material
formación; de ello se desprende que sea esperable la ausencia que ha sido almacenado, exento de la mediación de las estrate-
de diferencias grupales. Del mismo modo, esta capacidad nor- gias, va en el sentido de que los niños con TDAH tienen dificul-
mal de aprendizaje mostrada por el grupo con TDAH le sirve tades en la organización de la información y/o su recuperación
para evidenciar un buen rendimiento en memoria inmediata, sin espontánea.
diferenciarse del grupo control. Sin embargo, a partir del se- La interpretación neuropsicológica del perfil de resultados
gundo ensayo se observan diferencias significativas entre los descrito se puede obtener a partir de la propia definición neuro-
dos grupos, que se mantienen hasta el último ensayo y se obser- biológica del TDAH. Desde este acercamiento, se considera que
van, asimismo, en la tarea de recuerdo demorado medido por el TDAH está motivado por ‘la disfunción de los circuitos dopa-
evocación. Por lo que respecta a la prueba de reconocimiento, minérgicos y noradrenérgicos frontoestriatales, que da lugar a
los TDAH ejecutan igual que los controles. Este perfil de resul- déficit ejecutivos en el funcionamiento cognitivo’ [9]. Es amplia
tados coexiste con curvas de aprendizaje similares en ambos la literatura científica que identifica el TDAH con alteraciones
grupos (Figura) y no parece estar mediatizado ni por interferen- en el funcionamiento ejecutivo [4]. Los lóbulos frontales repre-
cia proactiva ni retroactiva. Cuando el material verbal es de na- sentan estructuras claves en los procesos de organización, bús-
turaleza contextualizada (recuerdo de historias), no se encuen- queda, selección y verificación del recuerdo de la información
tran diferencias entre los grupos en el recuerdo inmediato, pero almacenada [34,57], y no intervienen en los procesos de alma-
sí en el recuerdo demorado. Estos resultados apoyan la idea de cenamiento per se, sino que median en procesos estratégicos de
partida que postulaba que éstos presentan dificultades en la re- recuperación, monitorización y verificación [58]. Este conjunto
cuperación espontánea de la información previamente almace- de estrategias de memoria realizadas por los lóbulos frontales
nada, y van en la misma línea de los obtenidos por Cornoldi et depende también de un adecuado funcionamiento ejecutivo. Por
al [38], quienes encontraron que los niños con TDAH tenían di- lo tanto, es esperable encontrar déficit en las estrategias de me-
ficultades en el recuerdo libre de información. Sin embargo, las moria en niños con TDAH, dado que esta patología se asocia a
diferencias desaparecen en pruebas de reconocimiento, al no déficit ejecutivo. Éste es, efectivamente, el patrón de resultados

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FUNCIONES EJECUTIVAS, MEMORIA Y TDAH

encontrado, tanto para memoria verbal descontextualizada co- lo cuando ésta es de naturaleza verbal y procedimental, y no se
mo contextualizada. encontraron déficit en tareas de naturaleza visuoperceptiva o vi-
En un segundo bloque de análisis, se ha puesto de mani- suoespacial.
fiesto que no hay diferencias significativas en los componen- Siguiendo a Baddeley [61], la memoria de trabajo está for-
tes de memoria elicitados por la prueba de la figura compleja mada por varias subestructuras. La agenda visuoespacial estaría
de Rey entre los niños con TDAH y los controles. Asimismo, relacionada con el mantenimiento y manipulación de la informa-
cuando se analizó la ejecución de los sujetos en esta prueba, ción espacial y visual, responsable del almacenamiento temporal
considerándola como indicadora de la capacidad de planifica- de información no verbal. El bucle fonológico estaría implicado
ción (tipo de ejecución), no se encontraron diferencias grupa- en la información auditiva relacionada con el habla, responsable
les. Tampoco se encontraron diferencias en la prueba de na- del almacenamiento temporal de información verbal para su uso;
turaleza visuoespacial. Estos resultados van en la línea de los y el ejecutivo central, considerado como un sistema de control
encontrados por Shin et al [59], que muestran que los niños atencional y coordinador de los otros dos subsistemas. Parece,
con TDAH no presentan problemas de memoria no verbal, pues, que los niños con TDAH presentan problemas sólo en al-
evaluada mediante esta misma prueba, y obtienen validación guna de las subestructuras de memoria, en el bucle fonológico,
parcial en el trabajo desarrollado por Barnett et al [60]. Estos que es el encargado de la información verbal, y en el ejecutivo
autores aprecian diferencias entre controles y TDAH en la fa- central, implicado en la atención. Sin embargo, no presentan
se de adquisición, pero no en la fase de recuerdo demorado. problemas con material visual, dependiente de la agenda visuo-
Cuando se evaluó la memoria procedimental y la capacidad de espacial. Desde la neuropsicología se ha investigado la búsqueda
planificación, mediante la torre de Hanoi, los resultados indi- de correlatos anatómicos a cada uno de los componentes de la
can que los niños con TDAH presentan dificultades en la recu- memoria de trabajo. Así, se ha visto que el ejecutivo central esta-
peración de información de naturaleza procedimental, asocia- ría regulado por la corteza prefrontal; el bucle fonológico estaría
do en este caso a una planificación deficiente. Finalmente, y vinculado a las regiones temporoparietales izquierdas, así como
por lo que se refiere a las pruebas utilizadas para evaluar la a áreas premotoras y motoras del hemisferio izquierdo; y la
memoria de trabajo, no se encontraron diferencias en cuanto a agenda visuoespacial estaría regulada por las regiones parietooc-
amplitud directa ni inversa utilizando material verbal o visual. cipitales derechas [62]. Todo ello sugiere que, en los niños con
Sin embargo, sí se encontraron diferencias entre ambos grupos TDAH, determinados circuitos cerebrales funcionan peor que en
con la prueba de Siegel, y van en la línea a los que clásicamen- los niños controles y, por tanto, sería interesante utilizar otras
te se observan en la población con TDAH para memoria de técnicas para su investigación, así como la utilización y manipu-
trabajo verbal [4,8]. lación de material de diversa naturaleza (verbal, pictórico, etc.).
Tomados en conjunto, los resultados obtenidos han puesto En conclusión, los resultados sugieren vías específicas para el
de manifiesto que la población con TDAH no evidencia dificul- diseño de situaciones experimentales, con el objetivo de avanzar
tades mnémicas asociadas al almacenamiento de la informa- en el conocimiento de los factores y variables que puedan reve-
ción, sino que tiene déficit en las estrategias de organización, larse importantes para la comprensión y mejora de un trastorno
búsqueda, selección y recuperación de la información, pero só- tan complejo y frecuente como el TDAH.

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NEUROPSYCHOLOGICAL ASSESSMENT OF MEMORY IN ATTENTION DEFICIT


HYPERACTIVITY DISORDER: THE ROLE OF EXECUTIVE FUNCTIONS
Summary. Introduction. There is an important agreement on the consideration of attention deficit hyperactivity disorder
(ADHD) as a condition characterized by neurodevelopmental dysfunction of fronto-striatal dopaminergic and noradrenergic
circuits with resultant executive deficits in cognitive functioning. Aim. To assess the existence of memory deficits in children
with ADHD associated with a poor performance executive. Subjects and methods. We assess 14 children diagnosed with
ADHD combined type and 14 controls matched on intellectual coefficient, age and level of schooling, in a neuropsychological
evaluation protocol designed to assess executive functions and memory skills using Auditory Verbal Learning Test, Memory
for Stories Test –Test of Memory and Learning (TOMAL)–, Complex Figure Text, Visual Selective Reminding Test (TOMAL),
Tower of Hanoi, Memory Phrases Test (Siegel and Ryan), Digit Span (Wechsler Intelligence Scale for Children-Revised) and
Tapping Test (Wechsler Memory Scale III). Results. The ADHD group showed deficits in the learning and free recall of verbal
material, in procedural and working memory. No group differences were observed in the visual memory tasks. Conclusions.
The results are analyzed in terms of difficulty in coding strategies, storage and search of information previously stored in the
group with ADHD, at least for the kind of verbal information. These difficulties are associated with deficits in executive
functioning. [REV NEUROL 2008; 47: 225-30]
Key words. ADHD. Attention. Child neuropsychology. Executive functions. Hyperactivity. Memory.

230 REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230

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