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Recibido: 24 de marzo de 2022 | Revisado: 11 de julio de 2022 | Aceptado: 17 de julio de 2022

DOI: 10.1111/jeb.14111

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Investigando las modalidades de señal del aposematismo en una rana venenosa

Adam MM Stuckert1,2 | kyle veranos1

1
Departamento de Biología, Carolina del Este
Universidad, Greenville, Carolina del Norte, Abstracto
EE.UU
Las especies aposemáticas combinan una señal visible con una defensa secundaria, la ma­
2
Departamento de Biología y Bioquímica,
Universidad de Houston, Houston, Texas,
La mayoría de los cuales se estudian en el contexto de una señal visual. Si bien la multimodalidad del
EE.UU
La señal aposemática parece ser común en especies de invertebrados, sabemos muy poco.

Correspondencia
sobre la presencia o ausencia de multimodalidad en vertebrados. Aquí examinamos
Adam MM Stuckert, Departamento de Biología y la posibilidad de multimodalidad del aposematismo en la rana venenosa verde y negra,
Bioquímica, Universidad de Houston, EE.UU.
Dendrobates auratus. Usando un depredador no visual (la serpiente con ojos de gato, Leptodeira an­
Correo electrónico: astuckert@uh.edu
nulata) y extracciones de productos químicos en pieles de rana, probamos si hay suficiente

Información de financiación
información no visual para que los depredadores eviten esta especie aposemática sin utilizar
Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales señales visuales. Descubrimos que los depredadores experimentados evitan los productos químicos en el cuerpo de esta rana venenosa.

piel mediante señales olfativas únicamente en ensayos con ranas vivas y extractos de veneno cautivo

ranas, mientras que los extractos de ranas venenosas silvestres no condujeron a conductas de evitación

en depredadores. Además, en nuestro muestreo limitado, los depredadores ingenuos no demuestran evitar

ance. Esto no sólo indica que los depredadores pueden tomar decisiones informadas desde el punto de vista

olor de rana, pero también indica que la evitación basada en señales olfativas es una práctica aprendida.

respuesta.

PALABRAS CLAVE

señales químicas, olfato, depredación

1 | INTRODUCCIÓN Evidencia reciente indica que las señales aposemáticas pueden

El aposematismo es una estrategia antidepredador que combina rasgos
llamativos, como colores y patrones, con la presencia de una defensa (p. ej.,
veneno, toxicidad, espinas, capacidad de lucha, etc.). En particular, los
estudios han demostrado repetidamente el papel de la selección natural en la
evolución del color y los patrones en especies aposemáticas (por ejemplo,
Saporito et al., 2007; Smith, 1975). Generalmente se plantea la hipótesis de
que esto ocurre porque los depredadores visuales, principalmente las aves,
pueden aprender fácilmente a evitar los colores y patrones presentados por
las especies aposemáticas o evitarlos por completo, disminuyendo así la
probabilidad de atacar a estas especies y aumentando su supervivencia
general. Briolat et al., 2019; Ruxton et al., 2004). Por lo tanto, el campo se ha
ayudar
centrado en gran medida en la fuerza selectiva ejercida por los depredadores visuales
y en la aprender a evitar
transmitirse comúnmente a través de múltiples modalidades (Rojas et al.,
2018, 2019) o pueden involucrar deimatismo (Riley et al., 2022). Por ejemplo,
las especies desagradables pueden utilizar señales auditivas (p. ej., polillas
[Dunning & Kruger, 2016; Hristov & Conner, 2005]) u olores (p. ej., zorrillos
[Cott, 1940]). En estos casos, se cree que el aposematismo es multimodal
porque existen señales evolucionadas que advierten a los depredadores en
numerosos modos sensoriales. Nuestra comprensión de las señales no
visuales en especies aposemáticas es más amplia para los insectos, donde
parecen ser bastante comunes (ver una lista compilada en Rowe y Halpin
[2013]). Es importante destacar que muchos insectos poseen una señal
aposemática que es multimodal (Ratcliffe & Nydam, 2008; Rowe & Halpin,
2013). Por ejemplo, la pirazina química tiene un olor distintivo que puede
a señal
visual misma.a los depredadores, pero no es una toxina.

Este es un artículo de acceso abierto bajo los términos de Creative Commons Atribución­No Comercial Licencia, que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original
esté debidamente citada y no se utilice con fines comerciales.
© 2022 Los Autores. Journal of Evolutionary Biology publicado por John Wiley & Sons Ltd en nombre de la Sociedad Europea de Biología Evolutiva.

J Evol Biol. 2023;36:1003–1009. wileyonlinelibrary.com/journal/jeb | 1003

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STUCKERT y VERANOS
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o un elemento disuasivo en sí mismo (Lindström et al., 2001; Rothschild et al., 1984). que las ranas venenosas pueden tener una variedad de compuestos orgánicos volátiles

Por tanto, en el caso de la pirazina, la señal química parece ser una adaptación para en la piel que pueden funcionar como un elemento químico disuasivo (González et al.,

advertir a los depredadores de una defensa (separada). Sin embargo, en otros casos, un 2021). Por lo tanto, para comprender verdaderamente la señalización aposemática,

olor o un sonido puede ser simplemente el subproducto de la defensa (por ejemplo, si es debemos examinar cómo se comportan los depredadores potenciales de múltiples

el olor de la defensa misma) y, por lo tanto, una "señal" en lugar de una señal (Rowe & gremios con diferentes modalidades sensoriales cuando se exponen a especies

Halpin, 2013). Finalmente, los depredadores pueden utilizar componentes olfativos aposemáticas.

evolucionados en el contexto de la elección de pareja, como las feromonas, para aprender Aquí, probamos la hipótesis de que los depredadores pueden detectar y evitar ranas

a encontrar o evitar a sus presas (Li y Liberles, 2015). venenosas mediante señales olfativas en ausencia de señales visuales. Utilizamos la

serpiente ojo de gato (Leptodeira annulata) como depredador y la simpátrica rana

No está claro si las señales aposemáticas son generalmente multimodales en otros venenosa verde y negra (Dendrobates auratus) en nuestros ensayos experimentales

taxones. Sin embargo, la evidencia indica que los depredadores no visuales (Figura 1). Comparamos la preferencia de las serpientes por los olores de las ranas

probablemente sean depredadores importantes en muchos taxones. Las ranas venenosas venenosas con la de una especie simpátrica no tóxica, la rana tun­gara (Engystomops

(familia Dendrobatidae) se defienden mediante alcaloides tóxicos en la piel que son pustulosus). Además, para probar la hipótesis de que los depredadores pueden evitar la

secuestrados de la dieta (Daly et al., 1994). Varios estudios que examinan la presión de toxina en sí en lugar de señales químicas adicionales contenidas en la piel, comparamos

depredación aviar sobre ranas dendrobátidas utilizando modelos de arcilla (Chouteau & las respuestas de las serpientes a las extracciones de sustancias químicas de la piel de

Angers, 2011; Dreher, 2014; Lawrence et al., 2019; Noonan & Comeault, 2009; Paluh et ranas venenosas verdes y negras con y sin toxinas alcaloides presentes. Finalmente,

al., 2014; Rojas et al. , 2015), solo se sabe que una sola especie de ave toma muestras o para probar la hipótesis de que la evitación es innata o aprendida, hicimos una prueba

se alimenta de ranas venenosas (Alvarado et al., 2013; Master, 1999). diádica con ranas vivas, pero usando ranas juveniles nacidas en cautiverio que sabíamos

que nunca habían estado expuestas a ninguna de las especies de ranas para examinar

Además, un análisis del contenido intestinal de aves de Panamá encontró una amplia la respuesta de depredadores ingenuos (serpientes jóvenes) al de depredadores

variedad de presas en la dieta, pero ni un solo dendrobátido aposemático (Poulin et al., experimentados.

2001).

Si bien la depredación por aves sobre dendrobátidos se ha observado raramente, las

observaciones de depredación por parte de otras especies son mucho más comunes (p.

ej., Gray & Christy, 2000; Lenger et al., 2014; Myers et al., 1978; Summers, 1999). Los 2 | MÉTODOS
datos empíricos dominados por depredadores no aviares de ranas venenosas indican

que deberíamos preocuparnos por una depredación que actualmente no se ajusta a la Se recolectaron diez serpientes adultas (Leptodeira annulate; sexo desconocido) de los

comprensión primaria de los depredadores visuales que impulsan la selección bosques de Gamboa, Panamá y sus alrededores. Cada serpiente se alojó individualmente

aposemática. La investigación que se ha llevado a cabo fuera de este paradigma central, en un recipiente de plástico de 62,5 L (aproximadamente 1 m × 0,75 m × 0,75 m de alto)

aunque limitado, sugiere que los depredadores de diferentes gremios pueden utilizar con un sustrato de hojarasca, una rama y

diferentes modalidades en el contexto de la depredación (Murray et al., 2016; Willink et una bromelia durante la duración del estudio. Los hábitats de las serpientes se rociaban

al., 2014). Además, si bien la notoriedad de la señal visual se correlaciona con la toxicidad manualmente a diario y las serpientes tenían acceso continuo a un pequeño plato de agua.

para ciertos depredadores potenciales de especies aposemáticas (pero no todas, ver Después de la captura inicial, las serpientes se mantuvieron en cautiverio durante un

Stuckert et al. [ 2018]), muchas serpientes no poseen la agudeza visual necesaria para mínimo de dos noches para aclimatarse a sus tanques. Después del período de

captar la información contenida en esta señal visual (Maan & Cummings, 2012). aclimatación de dos noches, ofrecimos a las serpientes una rana tungara (recogida en las

Finalmente, evidencia reciente indica afueras de Gamboa), una especie de presa conocida, para verificar que las serpientes

estuvieran lo suficientemente cómodas y actuaran como depredadores naturales.

FIGURA 1 Especies focales utilizadas en este

estudio. En el sentido de las agujas del reloj, desde la
izquierda: serpiente ojo de gato (Leptodeira
annulata), rana venenosa verde y negra
(Dendrobates auratus) y rana tungara (Engystomops pustulosus).
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al comer presas potenciales. Aunque estas serpientes con ojos de gato y ranas sin alcaloides. Por lo tanto, la principal diferencia entre los ensayos de extractos

venenosas son simpátricas, no podemos conocer la historia individual de las silvestres y cautivos debería ser la presencia de toxinas alcaloides defensivas. Para

interacciones depredador­presa de cada serpiente y, por lo tanto, no podemos estos ensayos, retiramos la piel inmediatamente después

determinar si estas serpientes individuales tienen experiencia con ranas venenosas. eutanasia y utilizó 100% metanol para extraer sustancias químicas encontradas

Por lo tanto, la noche después de la introducción de la rana tungara, presentamos las en la piel. Las extracciones con metanol capturarán compuestos solubles en agua y

serpientes a una rana venenosa durante aproximadamente 90 minutos mientras estaba alcohol, particularmente aquellos que son polares, incluidos una variedad de péptidos,

iluminada con una luz infrarroja externa. Todas las serpientes se movían dentro de sus ácidos grasos y, sobre todo, alcaloides. Pipeteamos 1/8 del extracto (0,5 ml) en el

jaulas (no se escondían) cuando realizamos la introducción inicial. Esta es la misma fondo de pequeños recipientes de plástico (7 × 7 × 4,5 cm) desde arriba y los colocamos

configuración en la que las serpientes consumieron ranas tungara en sus recintos, lo en lados opuestos de jaulas de serpientes para realizar experimentos. Estos recipientes

que indica que estas serpientes eligieron no consumir las ranas venenosas. Como de plástico se limpiaron minuciosamente (se lavaron con una mezcla de agua y jabón

resultado, podemos decir con confianza que las serpientes específicas utilizadas en y se enjuagaron 3 veces) y se dejaron secar al aire durante 24 h entre cada uso.

nuestro estudio tienen experiencia tanto con las ranas tungara como con las especies

de ranas venenosas utilizadas en nuestro estudio. Además, observamos que se sabe Además de nuestros experimentos con serpientes salvajes encontradas buscando

que las serpientes con ojos de gato “literalmente se atiborran” de ranas durante las alimento en el bosque, llevamos a cabo un experimento similar con dos juveniles

concentraciones reproductivas (Savage, 2002) y, por lo tanto, que las serpientes ingenuos de Leptodeira annulata. Este experimento se realizó utilizando serpientes (N

carezcan de hambre es una explicación poco probable para evitar las ranas = 2) encontradas como huevos y nacidas en cautiverio y, por lo tanto, depredadores

venenosas. Todas las serpientes adultas utilizadas en este estudio (N = 10) consumieron ingenuos. No expusimos previamente a estas serpientes jóvenes ni a las ranas tungara

la rana tungara; ninguna serpiente consumió la rana venenosa durante las pruebas. ni a las ranas venenosas y utilizamos estas serpientes jóvenes sólo en el experimento

Usamos estas serpientes para realizar tres tipos de ensayos diádicos separados: de ranas vivas, pero en un recipiente mucho más pequeño debido a su tamaño. Esta

ensayos con ranas vivas en las que emparejamos una rana venenosa verde y negra comparación nos permite examinar la importancia de la evitación aprendida en este

viva con una rana tungara, ensayos con extractos silvestres en los que utilizamos sistema, aunque con una pequeña inferencia debido a nuestro pequeño tamaño de

extractos de compuestos de la piel de una rana verde silvestre rana venenosa negra y muestra. Por lo tanto, advertimos la interpretación basada en los resultados de estas

negra y una rana tungara y, finalmente, un ensayo de extracto en cautiverio en el que pruebas oportunistas.

utilizamos extractos de compuestos de la piel de una rana venenosa verde y negra no Recopilamos dos medidas que identificamos antes de realizar análisis estadísticos.

tóxica y criada en cautiverio y una rana tungara. Estos fueron: (1) el primer contenedor que investigó la serpiente y (2) la proporción de

Realizamos pruebas diádicas con ranas venenosas verdes y negras vivas (N = 10; tiempo que la serpiente pasó con cada miembro de la díada en relación con el tiempo

longitud promedio = 28,9 mm) y ranas tungara (N = 10; longitud promedio = 26,5 mm). total de interacción en nuestras pruebas de video de aproximadamente 50 minutos. En

En estas pruebas, colocamos ranas en pequeños recipientes de plástico (7 × 7 × 4,5 todos los casos, lo contamos como una interacción.

cm). Se colocaron ranas a ambos lados de las jaulas de serpientes y la ubicación se cuando la serpiente estaba a 8 cm del contenedor y dirigida a­

determinó al azar. Para eliminar las señales visuales, pintamos con aerosol el exterior lo protege. Para minimizar el sesgo del observador, los videos se calificaron cegados a

de los contenedores y reemplazamos la parte superior con malla de fibra de vidrio. la identidad de cada par diádico en experimentos.

Esta configuración eliminó las señales visuales pero permitió la difusión de señales

olfativas desde el interior de los contenedores. Las pruebas se realizaron de noche y

se grabaron en vídeo desde arriba utilizando Sony Handycams (DCR­SR 45, DCR­ 2.1 | Análisis estadístico
SR85).

En estas videocámaras estaba activado el modo de disparo nocturno más infrarrojos y Analizamos el primer recipiente que investigaron las serpientes, así como la proporción

los montajes estaban además iluminados con una fuente de luz infrarroja externa. del tiempo de interacción por prueba que se dirigió hacia la rana venenosa o el extracto

Estos experimentos se llevaron a cabo durante tres noches consecutivas con cada de rana venenosa en relación con el tiempo total de interacción (durante los primeros

serpiente individual (10 serpientes, tres noches de pruebas para cada tipo de prueba). 50 minutos). Los análisis iniciales indicaron que cumplían con los supuestos de una

Posteriormente, llevamos a cabo los experimentos con extractos (descritos a distribución binomial. Por lo tanto, todos los análisis se realizaron en un modelo de

continuación) tres noches cada uno, aleatorizando el orden de presentación de los efectos mixtos utilizando el paquete “lme4” (Bates et al., 2014) en R v 3.2 (R Core

extractos cautivos y los extractos de ranas salvajes. Team, 2020) con un error binomial.

Además de los ensayos con ranas vivas, realizamos otros dos tipos de ensayos distribución. Los análisis de la proporción total de tiempo pasado con la rana venenosa

para examinar si las serpientes utilizaban la presencia de los alcaloides para evitar las durante las pruebas diádicas se ponderaron por el tiempo total de interacción para

ranas venenosas, o si hay algún otro componente en el olor de las ranas aposemáticas tener en cuenta las diferencias entre pruebas. Se incluyó como efecto fijo el tipo de

que las serpientes están percibiendo. Comparamos extractos de piel de ranas ensayo (con ranas vivas, comparación de extractos de ranas silvestres, comparación

venenosas verdes y negras capturadas en el medio silvestre con los de ranas tungara de extractos de ranas cautivas o serpientes juveniles con ranas vivas), y tanto la

silvestres, a las que nos referimos como extractos silvestres. El otro ensayo comparó identidad de la serpiente como el número de ensayo (es decir, noches 1 a 3) se

extractos de piel de ranas venenosas verdes y negras cautivas con la de ranas tun­ incluyeron como un efecto aleatorio. En los análisis de la primera rana examinada, se

gara silvestres, a las que nos referimos como extractos cautivos. Los animales incluyó como efecto fijo el tipo de ensayo (con ranas vivas, comparando extractos de

utilizados para producir extractos cautivos fueron sacrificados para un experimento ranas silvestres, comparando extractos de ranas cautivas o serpientes juveniles con

diferente (Davison et al., 2021), y los análisis GC­MS indicaron que tenían ranas vivas). Serpiente y número de prueba.
ber no se incluyeron como efectos aleatorios porque esta modificación
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FIGURA 2 Respuesta inicial de la serpiente en

cada prueba. El punto central indica

la respuesta media y las barras de error representan

intervalos de confianza del 95%. La línea horizontal indica
la línea del 50%. A

Una proporción de 1 indicaría que todas las serpientes

investigaron inicialmente la rana venenosa o el extracto
de rana venenosa, mientras que una proporción de 0 indica
que todas las serpientes investigaron
inicialmente la rana o el extracto de tungara.
El tamaño de la muestra para los ensayos con
adultos (ranas vivas, extracto en cautiverio y extracto
silvestre) es N = 10; El tamaño de la muestra para los
ensayos juveniles es N = 2.

FIGURA 3 Proporción de tiempo total investigando

cada uno de los pares diádicos. El punto central
indica la respuesta media y las barras de error
representan intervalos de confianza del 95%. la
horizontal

La línea indica la línea del 50%. En cada prueba, 0 es

pasar todo el tiempo con la rana o el extracto de

tungara, y 1 es el tiempo completo con la rana
venenosa o el extracto de rana venenosa. El tamaño
de la muestra para los ensayos con adultos (ranas
vivas, extracto en cautiverio y extracto silvestre) es N = 10;
El tamaño de la muestra para los ensayos juveniles
es N = 2.

produjo un modelo con un solo nivel de contrastes. Dado que "lme4" no produce valores de p , (z = −1,732, p = 0,0833, Figura 3). Observamos que esto se debe en parte a una mayor

estimamos los valores de p utilizando el paquete R "lmerTest" que utiliza una aproximación de variabilidad entre las noches secuenciales de pruebas, junto con un cambio en la respuesta

Satterthwaite de grados de libertad para producir valores de p . Estimaciones e intervalos de promedio hacia un tiempo de interacción más cercano al 50% (ver Figura S1). Por lo tanto,

confianza. también examinamos solo la primera prueba nocturna para cada tipo de prueba y encontramos

se extrajeron de los resultados de los modelos lineales y se visualizaron. que evitar ranas venenosas vivas es altamente significativo (z = −3,31, p = <0,001).

Supuestamente, esto se debe a que las serpientes cambian de comportamiento en las noches

siguientes debido a la falta de recompensa. Las serpientes adultas también evitaron el extracto

3 | RESULTADOS cautivo de la rana venenosa (z = −2,067, p = 0,0387). No hubo diferencias con respecto a la

expectativa nula en el comportamiento de las serpientes adultas en los ensayos con extractos

Cuando analizamos la primera rana viva que investigaron las serpientes, encontramos que las silvestres (z = 0,684, p = 0,4941). Los juveniles tendían a pasar más tiempo investigando las

serpientes adultas generalmente investigaron primero a la rana tungara (z = −1,790, p = 0,0735, ranas venenosas, aunque con la salvedad del tamaño de muestra limitado.

Figura 2). No hubo una tendencia clara en qué extracto de las serpientes adultas se investigó

por primera vez ni en la comparación del extracto salvaje (z = 1,034, p = 0,301) ni en el extracto

cautivo (z = −0,408, p = 0,6834). Las serpientes juveniles ingenuas presentadas con ranas vivas

no mostraron absolutamente ninguna discriminación y una variación extrema (pero con un

tamaño de muestra muy bajo). 4 | DISCUSIÓN

En los videos grabados, las serpientes adultas generalmente evitaban a las ranas Las especies aposemáticas se examinan principalmente desde la perspectiva de la señalización

venenosas vivas y investigaban preferentemente a las ranas tungara. visual. Examinamos si los depredadores pueden usar sus
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sentidos olfativos para informar las decisiones sobre si aprovechar o no un vertebrado pero es extremadamente improbable que esto sea un artefacto de nuestro diseño

aposemático. Además, intentamos determinar si las serpientes dependían del olor de experimental, ya que el metanol utilizado en la extracción de compuestos volátiles
la toxina misma o puede haber interferido con la capacidad de las serpientes para distinguir

algún otro aspecto del olor. Nuestros resultados indican que las serpientes adecuadamente entre olores. Quizás la interacción del solvente y los alcaloides creó

experimentadas evitaron a la rana aposemática D. auratus y mostraron una un olor al que las serpientes no estaban acostumbradas (posiblemente debido a la

preferencia por inspeccionar e interactuar con la rana tungara no tóxica en estos concentración de alcaloides) y por lo tanto aumentó su interacción.

ensayos diádicos. Por lo tanto, las señales olfativas contienen suficiente información tiempo de acción en los ensayos con el extracto de rana silvestre. Sin embargo, esto

para tomar decisiones con respecto a la depredación de especies aposemáticas de es poco probable ya que (1) una cantidad tan pequeña de metanol se evaporó muy

ranas venenosas. Sin embargo, encontramos que las serpientes juveniles sin rápidamente y (2) los dos tipos de ensayos de extracto mostraron diferentes respuestas

exposición previa a estas ranas no mostraron preferencia por ninguna de las dos de los depredadores.

especies de ranas, y sus comportamientos tenían una variación extremadamente alta. Las serpientes de nuestro experimento que tenían una experiencia previa con las

Observamos que este resultado proviene de ensayos con un tamaño de muestra bajo especies de ranas y aquellas que eran depredadores juveniles ingenuos exhibieron

y, por lo tanto, recomendamos precaución al interpretar estos resultados. una respuesta de comportamiento notablemente divergente. Las serpientes con

Dado que el componente olfativo en los ensayos con ranas vivas parece contener experiencia previa generalmente evitaban a las ranas venenosas vivas, mientras que

suficiente información para que los depredadores lo eviten, esto parece indicar que el las serpientes ingenuas no tenían ninguna preferencia. Este resultado sugiere que las

aposematismo es multimodal en esta especie. La aparente multimodalidad del serpientes aprenden a evitar las ranas venenosas y no muestran una evitación innata.

aposematismo en este sistema es importante, ya que representa un posible Si bien se ha documentado una evitación innata de ciertas especies aposemáticas

mecanismo de comunicación subestimado sobre el cual los depredadores pueden (Smith, 1975, 1977), esto puede deberse a la presencia de una defensa secundaria

ejercer presiones selectivas. Es casi seguro que los regímenes de depredación son mortal. Dado que las serpientes ingenuas mostraron una respuesta diferente a la de

heterogéneos, un hecho que se conoce y, sin embargo, se ha subestimado durante los depredadores experimentados, es probable que aprender a evitar las señales

mucho tiempo (Briolat et al., 2019; Murray et al., 2016; Nokelainen et al., 2014). Este químicas sea fundamental en este sistema. Aunque el tamaño de nuestra muestra

estudio indica un mecanismo plausible mediante el cual los depredadores que utilizan con juveniles es bajo, nuestros datos sugieren que las señales no visuales podrían

sentidos no visuales para alimentarse pueden evitar las especies aposemáticas. Esto ser importantes para la evitación aprendida de los depredadores incluso en

también es importante, especialmente porque hay evidencia de que ciertos depredadores visuales, ya que esto puede aumentar la velocidad de la evitación

depredadores pueden ignorar por completo la señal visual de una especie aprendida o la retención de la evitación aprendida (Rowe y Halpin, 2013). ; Tseng et al., 2014).

aposemática, o incluso usarla para encontrar presas que la mayoría de los En general, encontramos que las serpientes pueden distinguir presas aposemáticas

depredadores evitan (p. ej., Alvarado et al., 2013; Willink et al. ., 2014). Además, la vivas defendidas de presas indefensas mediante el olfato, lo que indica que el

evidencia indica que la combinación de una señal visual con un componente olfativo aposematismo en esta especie es probablemente multimodal. Además, esto parece

puede generar efectos interactivos para evitar a los depredadores (Rojas et al., 2019). ser una respuesta aprendida en esta especie y estas serpientes no parecen tener una

evitación innata de los olores de las ranas venenosas. Si bien la señal específica que

Si bien es probable que los depredadores puedan evitar esta especie aposemática utilizan estos depredadores en este caso no está clara, nuestros datos sugieren que

basándose únicamente en el olfato, la señal específica que están usando en este caso los depredadores utilizaron un compuesto no alcaloide. Dada la abundancia de

no está clara, pero los datos sugieren que es un compuesto no alcaloide, ya que las depredadores no visuales en la naturaleza, es probable que investigar los

serpientes no mostraron preferencia por el extracto de rana salvaje. ensayos, pero componentes no visuales del aposematismo en especies aposemáticas

evitaron el extracto de rana cautiva. Esto parece plausible, especialmente porque las dar frutos.

ranas venenosas criadas en cautiverio y libres de alcaloides también tienen un olor

metálico distintivo similar al de las monedas de un centavo de los Estados Unidos AGRADECIMIENTOS

(Schulte et al., 2017; obs. pers. del autor). Además, la evidencia reciente indica que, Este trabajo fue aprobado por la Universidad de Carolina del Este IACUC (AUP

además de los alcaloides, los dendrobátidos probablemente tengan una amplia #D303), el STRI IACUC (2015­0920­2018) y el panameño

variedad de compuestos orgánicos volátiles presentes en la piel, lo que proporciona gobierno S/C A­33­15. Trabajar con Dendrobates auratus cautivo

evidencia plausible de que uno de estos compuestos desempeña un papel en la fue aprobado bajo ECU IACUC AUP D288. El trabajo fue financiado por una beca de

disuasión de los depredadores (González et al., 2021). . Si estos son los alcaloides reales, corto plazo Stan Rand del Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales para

Lo que confunde esta señal, tal vez al enmascarar parcialmente el olor de otros AS. Agradecemos a J. Christy, K. McCoy, M. McCoy, S. McRae, R. Page y R. Saporito

compuestos que representan una mayor proporción del olor tanto en las ranas vivas por sus comentarios sobre el diseño experimental. Estamos especialmente

como en el extracto cautivo. Por lo tanto, es posible que el tratamiento con extracto agradecidos a R. Page por proporcionarnos cámaras y luces IR.

silvestre se interprete como un olor novedoso e intrigante. Como resultado, las

serpientes podrían haber pasado más tiempo con el extracto de rana venenosa salvaje

para determinar cuál era este olor. Una explicación relacionada CONFLICTO DE INTERESES

nación es que los extractos de metanol que utilizamos también extrajeron las señales Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

que las serpientes con ojos de gato usan para cazar ranas tungara, lo que las hace

aún más atractivas. Alternativamente, puede haber un compuesto presente en las REVISIÓN POR PARES

ranas venenosas silvestres, pero ausente en las ranas venenosas cautivas, que las El historial de revisión por pares de este artículo está disponible en https://publo

serpientes interpretan como sabroso y atractivo. Finalmente, es posible, ns.com/publon/10.1111/jeb.14111.

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DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
Los datos y el código están disponibles en DataDryad https://doi.org/10.5061/
dríada.4tmpg4fd9.
ORCIDO
Adam MM Stuckert https://orcid.org/0000­0003­2250­2223
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