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Acta Oecologica 23 (2002) 99-102

www.elsevier.com/locate/actao

Preferencias de sustrato de las bromeliáceas epífitas: un enfoque

experimental
Gerhard Zotza,b, *, Birgit Vollrath a
aBotanisches Institut der Universität Basel, Schönbeinstrasse 6, CH-4056 Basilea, Suiza
bInstituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales, Apdo 2072, Balboa, Panamá

Recibido el 20 de junio de 2001; recibido en versión revisada el 18 de enero de 2002; aceptado el 18 de marzo de 2002

Resumen

Basándonos en las distribuciones verticales conocidas de tres especies de epífitas, probamos la hipótesis de que las diferencias
interespecíficas observadas se determinan en una fase ontogenética muy temprana. Fijamos 1296 plántulas de primer año de las tres
especies Guzmania monostachya, Tillandsia fasciculata y Vriesea sanguinolenta (Bromeliaceae) a sustratos que diferían en orientación y
posición relativa dentro de la copa del árbol huésped, Annona glabra. Sorprendentemente, no encontramos pruebas de mortalidad
diferencial en distintos tipos de sustrato para ninguna de las tres especies. Por lo tanto, las diferencias en la distribución vertical no pueden
explicarse por diferencias interespecíficas en la supervivencia específica del lugar en esta fase. Esto sugiere que los patrones de
distribución espacial se determinan incluso antes, probablemente como resultado de diferencias entre especies en la dispersión de semillas
o durante la germinación. 2002 Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. Todos los derechos reservados.

Palabras clave: Isla Barro Colorado; Ecología de plántulas; Supervivencia; Bosque húmedo tropical; Epífitas vasculares

1. Introducción dosel (Griffiths y Smith, 1983). Sin embargo, los estudios

correlacionales no pueden excluir que las distribuciones
Existen más de 20000 especies de epífitas vasculares espaciales

(Benzing, 1990), y un solo árbol alberga a veces más de 50

especies diferentes (Ingram y Nadkarni, 1993). Dentro de * Autor correspondiente. Tel: +41-61-267-35-11; fax: +41-61-267-35-04.
Dirección de correo electrónico: gerhard.zotz@unibas.ch (G. Zotz).
una misma copa, las epífitas se encuentran con muchos
sustratos diferentes definidos por el diámetro de la rama, el 2002 Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. Todos los derechos
ángulo de la rama o la textura de la corteza (Benzing, 1990; reservados. PII: S 1 1 4 6 - 6 0 9 X ( 0 2 ) 0 1 1 3 9 - 6
Kernan y Fowler, 1995), y también con microclimas muy
diferentes correspondientes, por ejemplo, a la altura o a la
posición relativa en el árbol (Freiberg, 1994; Parker, 1995).
Diferentes combinaciones de luz, nutrientes y
disponibilidad de agua son explotadas por conjuntos de
epífitas, formando gremios de especies típicas de diferentes
zonas del dosel (Went, 1940; Pittendrigh, 1948; Johansson,
1974). Se acumulan los estudios descriptivos sobre la
distribución de las epífitas, pero la base mecánica que
subyace a los patrones observados sigue siendo poco
conocida. Los estudios que correlacionan las propiedades
ecofisiológicas y las distribuciones de las especies han
proporcionado alguna información; compárese, por
ejemplo, la prevalencia de especies que muestran un
metabolismo ácido crasuláceo en las partes más secas del
dentro de las copas de los árboles se ven influidas por
diversos factores, como las diferentes capacidades de
dispersión de los propágulos (por ejemplo, Murren y
Ellison, 1998), los requisitos diferenciales de germinación
(por ejemplo, Tremblay et al., 1998), las características
ecofisiológicas de los juveniles (por ejemplo, Zotz y
Andrade, 1998; Schmidt y Zotz, 2001) y las interacciones
con animales (por ejemplo, Benzing y Clements, 1991;
Orivel et al., 1998) o con otras epífitas,
por ejemplo, briófitos coocurrentes (Zotz y Vollrath, 2002).
Es evidente que se necesitan trabajos experimentales para
comprobar estas posibilidades, pero los estudios
experimentales sobre epífitas son sorprendentemente
escasos (Benzing, 1978; Laman, 1995; Ackerman et al.,
1996).
Un sistema de estudio relativamente sencillo que se
presta a la experimentación es el de las tres bromeliáceas
epífitas en las copas de un árbol pequeño, Annona glabra,
en un bosque tropical húmedo de tierras bajas del centro de
Panamá (Zotz, 1997). No hay diferencias significativas en
las distribuciones de conespecíficos de diferente tamaño,
mientras que las distribuciones espaciales de los tres
taxones varían significativamente, lo que sugiere que las
diferencias interespecíficas en las distribuciones espaciales
se determinan muy pronto en la ontogenia.
El presente estudio pone a prueba esta hipótesis
experimentalmente. Las plántulas de primer año de las tres
especies del estudio original de Zotz (1997) (Guzmania
monostachya, Tillandsia fascicu- lata, y Vriesea
sanguinolenta) se fijaron a diferentes
100 G. Zotz, B. Vollrath / Acta Oecologica 23 (2002) 99-102
partes de árboles de A. glabra, desde la base del tallo hasta
la periferia de la copa, y se determinó la supervivencia al
cabo de 1 año.
2. Materiales y métodos
2.1. Lugar de estudio y especies
Este estudio se realizó en la parte norte del Monumento
Natural de Barro Colorado (MNBC), en la Bahía de Aojeta.
El bosque de esta reserva biológica, que se encuentra en
Panamá Central (9°10'N, 79°51'W), se clasifica como
tropical húmedo (Holdridge et al., 1971). La precipitación
media anual es de aproximadamente 2600 mm con una
estación seca pronunciada desde finales de diciembre hasta
finales de abril. Durante esta época, los periodos sin lluvias
suelen durar varias semanas (Windsor, 1990). Croat (1978)
y Leigh et al. (1982) ofrecen descripciones detalladas de la
vegetación, el clima y la ecología.
Alrededor del 10% de la flora de la BCNM son hierbas
epífitas (Croat, 1978). Aunque la abundancia de muchas de
ellas es bastante baja, y la mayoría de los árboles albergan
sólo relativamente pocos individuos, hay algunas especies
arbóreas que frecuentemente tienen una mayor carga de
epífitas, como A. glabra L. (Annonaceae, compárese Zotz
et al., 1999). Este árbol de tallos múltiples se encuentra en
las márgenes del lago Gatún y a lo largo de las orillas de
los ríos, y raramente sobrepasa los 5 m de altura. En lo que
sigue 'árbol' se usa para un grupo definido de tallos.
Las tres especies epífitas de este estudio se encuentran
comúnmente sobre A. glabra (Zotz, 1997; Zotz et al.,
1999), y tienen una amplia distribución geográfica: G.
monostachya (L.) Rusby ex Mez se encuentra desde el sur
de Florida hasta Perú y Bolivia; T. fasciculata Sw. var.
fasciculata se puede encontrar desde México hasta
Colombia y las Guayanas; y V. san- guinolenta Cogn. &
Marchal. se encuentra desde Costa Rica hasta Colombia y
en varias islas del Caribe (Croat, 1978). Las tres especies
desarrollan frutos maduros durante la estación seca (Croat,
1978).
2.2. Muestreo y fijación de plántulas
A finales de febrero de 1999, se recogieron plántulas de
las tres especies de un gran número de árboles de A. glabra
y se trasladaron al laboratorio. Se procuró recolectar desde
la base de los árboles hasta la periferia de las copas. Sólo se
escogieron las plántulas más pequeñas. Basándonos en
observaciones inéditas de sobre el crecimiento y
establecimiento de estas especies durante muchos años
(Schmidt y Zotz, datos inéditos), podemos suponer que
estas plantas habían germinado durante la última estación
lluviosa. Las plántulas se regaron bien durante varios días.
A continuación, elegimos al azar unos 50 individuos por
especie, y determinamos su tamaño (longitud de la hoja
más larga, número
de hojas) y el peso seco de la planta, manteniéndolas en la
estufa de secado (60°°C) durante 2°días (Tabla 1). Las
Cuadro 1
Tamaño inicial de las plántulas utilizadas en el experimento de trasplante.
Se indican la longitud de la hoja más larga, el número de hojas y el peso
seco de las plantas. Los datos son medias ± DE, n = tamaño de la muestra.
Especie Hoja más Número Planta seca n
larga de hojas peso (mg)
(mm)
V. sanguinolenta 8.4 ± 1. 97.7 ± 1. 353 ± 18 51
T. fasciculate 7.1 ± 2.610 .0 ± 2. 340 ± 17 50
G. monostachya 9.1 ± 2. 37.7 ± 1. 244 ± 25 47
.
de silicona (Elch Lebensmittelverträglich Silicon, Rhodia
Silicon GmbH, Leverkusen, Alemania). En cada tallo
definimos cuatro zonas equidistantes (I: base del tallo, II:
corona interior, III: corona media, IV: corona exterior) con
tres orientaciones cada una (u: lado superior, s: lateral y l:
lado inferior de un tallo o rama). Por especie, zona y
orientación, tuvimos seis réplicas, utilizando así 1296
plántulas. Tras la fijación, las plántulas se regaron con agua
del lago durante 5 días más. Al cabo de 1 año, a finales de
marzo de 2000, se determinó la supervivencia.
En un experimento adicional, evaluamos el efecto de la
silicona en la supervivencia de pequeñas epífitas fijando un
total de 201 plántulas de las tres especies de estudio en las
inmediaciones de plántulas establecidas de forma natural en
marzo de 2000. Las parejas (control germinado
naturalmente y plántula fijada artificialmente) se situaron
dentro de 19 árboles Annona adicionales, cubriendo todas
las zonas desde la base de los árboles hasta la periferia de
las copas (con la excepción de G. monostachya, porque no
se encontraron plántulas establecidas naturalmente en la
periferia = zona IV). Invariablemente, la supervivencia al
cabo de 1 año fue inferior en un 20% aproximadamente en
comparación con los controles (Tabla 2).
2.3. Análisis de datos
La significación de las diferencias en la supervivencia de
las plántulas establecidas de forma natural en comparación
con las fijadas con silicona se comprobó con una prueba de
chi-cuadrado. Tras comprobar la normalidad y la
homocedasticidad (Sokal y Rohlf, 1995), analizamos el
experimento principal con un ANOVA factorial completo,
con seis árboles (bloques) y tres factores (especie de
epífita, zona y orientación). Para las comparaciones
posteriores se utilizó una prueba post-hoc de Scheffé.
Todos los cálculos se realizaron con el programa
STATISTICA (StatSoft, Tulsa, EE.UU.).
Cuadro 2
Efecto de la fijación experimental sobre la supervivencia. Se muestra el
número inicial de parejas de plántulas adheridas por especie y,
respectivamente, el número de controles y el número de plántulas
adheridas experimentalmente (silicio) vivas al cabo de 1 año. La
supervivencia se redujo significativamente en el grupo experimental (ø2 =
6,77, P = 0,03).
plantas restantes Especies n n
( i
i c
 ial) n (después de 1 año) - controles n (después de
1 año) -
silicio
estaban adheridas a la corteza de seis tallos de árboles que V. sanguinolenta 78 53 44
T. fasciculata 65 41 35
originalmente no albergaban bromeliáceas. Los tallos G. monostachya 58 42 31
tenían una longitud de 4-5 m y eran curvos. Las plántulas .
se fijaron a la corteza con pequeñas cantidades
 G. Zotz, B. Vollrath / Acta Oecologica 23 (2002) 99-102 101
presumiblemente más secos del dosel, mientras que G.
monostachya se limitaba a la copa inferior de los árboles. Al
menos en el caso de G . monostachya,

Fig. 1. Supervivencia de plántulas epífitas en función de la identidad de la

especie (parcela a), zona dentro del árbol (parcela b) y orientación en el
tallo/rama (parcela c). Se indican las medias ± SE. Las medias con letras
diferentes fueron significativamente diferentes al nivel P < 0,05 (prueba de
comparación múltiple de Scheffé). L a s categorías son: V = V.
sanguinolenta, T = T. fasciculata, G = G. monostachya (parcela a); zona I-
IV = base del árbol - periferia (parcela b); parte superior, lateral e inferior
de una rama (parcela c).

3. Resultados y debate

Después de 1 año, 595 (46%) de las 1296 plántulas

originales seguían vivas, la mayoría con hojas y raíces
nuevas. Los tres factores (especie, zona y orientación)
tuvieron un efecto significativo sobre la supervivencia (Fig.
1; Tabla 3). La supervivencia fue menor en G.
monostachya, independientemente de la ubicación dentro
del árbol (todas las interacciones fueron no significativas: P
entre 0,18 y 0,86). Independientemente de la especie, el
mayor número de plántulas vivas se encontró cerca de la
base del tallo (zona I) y en la periferia (zona IV), con un
número significativamente menor entre ambas. La
supervivencia también dependió de la orientación en el
tallo o la rama, con un mayor éxito en las c a r a s laterales
(> 60%) y una tasa de supervivencia significativamente
menor (c. 38%) tanto en la cara superior como en la
inferior.
Las diferencias en las tasas de supervivencia de las
plántulas de epífitas utilizadas en este estudio (Fig. 1; Tabla
3) no pueden explicar el patrón de distribución señalado
por Zotz (1997), que encontró
V. sanguinolenta en los lugares más altos y
 superficies superior e inferior son fisiológicamente más
Cuadro 3 secas que los lados de las ramas por razones de alta
Resultados de un ANOVA factorial completo con árboles repetidos evaporación y baja entrada de humedad, respectivamente.
como bloques e identidad de especie, localización y orientación como
Durante la ontogenia, cuando las plantas están cada vez
factores. Se indican los grados de libertad ( df), los valores F y los
niveles de significación (P) más aliviadas del estrés hídrico debido a su mayor tamaño
Efecto df F P con menor relación superficie/volumen (Zotz y Andrade,
Árbol (bloque) 5,175 15.6 < 0.001 1998; Zotz y Thomas, 1999), los indi
Especies (S) 2,175 13.2 < 0.001
Ubicación (L) 3,175 11.5 < 0.001
S×L 6,175 1.4 0.23
Orientación (O) 2,175 17.1 < 0.001
S×O 4,175 0.55 0.69
L×O 6,175 1.6 0.18
S×L×O 12,175 0.6 0.86
.

donde nunca encontramos plántulas creciendo de forma

natural en la periferia de la copa durante muchos años de
trabajo de campo (Zotz, observaciones no publicadas),
esperábamos encontrar bajas tasas de supervivencia en
esta zona (zona IV). Por el contrario, aunque
G. monostachya mostró las tasas de mortalidad más altas
de las tres especies, éstas no variaron con la posición de
la copa. Las tasas de mortalidad no mostraron ninguna
interacción entre la identidad de la especie y la zona
dentro del árbol (Tabla 3).
Aunque estos resultados son consistentes con la
noción de Zotz (1997), quien razonó que las diferencias
de distribución dentro de la corona probablemente se
determinan muy temprano en la ontogenia, el momento
y el mecanismo detrás de las diferencias de distribución
siguen sin estar claros. Aunque puedan existir
diferencias entre especies en cuanto a los requisitos de
germinación, los problemas de fijación de las semillas
de G. monostachya a la corteza lisa de ramas jóvenes en
la periferia también llevarían a una exclusión de esta
especie de la periferia de la copa del árbol. Además,
existen otras explicaciones posibles. Por ejemplo, si la
reproducción estuviera limitada a zonas específicas de la
especie dentro de la copa y la limitación de la dispersión
fuera fuerte, podrían surgir diferencias de distribución
similares (Shmida y Wil- son, 1985). Esta última
posibilidad, sin embargo, parece bastante improbable en
nuestro caso teniendo en cuenta las dimensiones
espaciales de unos pocos metros y la anemocoria en
todas las especies, pero aun así no debería descartarse
sin una investigación adecuada.
Independientemente de la zona concreta dentro del
árbol, la orientación de las plantas sobre el sustrato tuvo
un efecto significativo sobre la supervivencia. Se ha
observado anteriormente que las caras superiores de las
ramas están frecuentemente desprovistas de epífitas.
Perry (1978), por ejemplo, razonó que la ausencia de
epífitas en las ramas de grandes árboles se debía a la
actividad animal, por ejemplo cuando los mamíferos
arborícolas utilizan las ramas como rutas de forrajeo. Es
dudoso que esto pueda explicar patrones similares en las
ramas pequeñas de A. glabra. Además, refutamos la idea
de Perry de que las superficies superiores son "lugares
ideales para la colonización". Al menos en el entorno
relativamente seco de un bosque húmedo de tierras bajas
como el de BCNM, sugerimos lo contrario: las
102 G. Zotz, B. Vollrath / Acta Oecologica 23 (2002) 99-102
os individuos pueden "desplazarse" hacia la parte superior
de las ramas. Como describe Benzing (1970), esto se
consigue mediante un crecimiento geotrópico negativo.
La observación de que la supervivencia es mayor en la
base (zona I) y en la periferia (zona IV) de A. glabra (Fig.
1), es más difícil de interpretar. Podemos especular que se
trata de una idiosincrasia de la especie epífita utilizada, el
caso bastante especial de una especie de árbol huésped que
crece en lugares inundados, y la localidad particular con
diferencias a pequeña escala en el microclima y la
disponibilidad de agua. Nuestro escaso conocimiento de la
fisiología de las primeras fases ontogenéticas de estas
bromeliáceas, o de las epífitas vasculares en general,
impide formular hipótesis más convincentes.
En conclusión, nuestro estudio no ha podido demostrar
que la supervivencia diferencial de las plántulas sea el
mecanismo que subyace a los patrones de distribución
espacial observados de tres bromeliáceas epifíticas en el
árbol huésped A. glabra. El trabajo futuro tendrá que
determinar si las diferencias en los requisitos de
germinación pueden servir como una explicación
mecanicista alternativa.
Agradecimientos
Tim fue un miembro inestimable del equipo de campo y
mantuvo el ánimo alto. La Deutsche
Forschungsgemeinschaft (Sonderforschungsbereich 251)
prestó su apoyo financiero. Se agradecen las críticas
constructivas a una versión anterior del manuscrito por
parte de la editora asociada Jacqui Shykoff y de dos
revisores anónimos de .
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