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ARTÍCULO ORIGINAL

© 2019 Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza.

Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).
TIP Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas, 22: 1-10, 2019.
DOI: 10.22201/fesz.23958723e.2019.0.184

Análisis proximal y de composición mineral

de cuatro especies de hongos ectomicorrízicos silvestres
de la Sierra Tarahumara de Chihuahua

Liliana de Jesús Gómez-Flores1, Nina del Rocío Martínez-Ruiz1,

Irma Delia Enríquez-Anchondo1, Fortunato Garza-Ocañas2,
Jesús Alejandro Nájera-Medellín1 y Miroslava Quiñónez-Martínez1*
1
Instituto de Ciencias Biomédicas (ICB), Universidad Autónoma de Ciudad Juárez (UACJ),
Av. Benjamín Franklin # 4650, Zona PRONAF, Ciudad Juárez 32310, Chihuahua, México.
2
Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León, Carretera Nacional # 85
Km. 145, Linares 67700, Nuevo León, México. E-mail: 1*mquinone@uacj.mx

Resumen
En Chihuahua se han registrado cerca de 500 especies de hongos macromicetos, de las que 73 son consideradas comestibles a
nivel mundial. El objetivo de la presente investigación fue determinar la composición proximal y mineral de cuatro especies
de hongos ectomicorrícicos comestibles de la Sierra Tarahumara en Chihuahua. Se recolectaron carpóforos de Astraeus
hygrometricus, Laccaria laccata, Amanita caesarea y Pisolithus tinctorius en dos localidades del municipio de Bocoyna.
A éstos se les realizó un análisis proximal para determinar el porcentaje de humedad, proteínas, grasas totales, cenizas y
carbohidratos totales, así mismo se realizó un análisis de composición mineral para determinar el porcentaje de nitrógeno total
(N), fósforo (P), potasio (K), calcio (Ca), magnesio (Mg), sodio (Na), cobre (Cu), hierro (Fe), manganeso (Mn) y zinc (Zn).
Los resultados muestran que P. tinctorius es la especie con mayor contenido de minerales, A. hygrometricus en contenido
de carbohidratos, A. caesarea en contenido de grasas y L. laccata en proteínas. De los 10 distintos minerales que fueron
determinados, A. caesarea presenta el contenido más elevado en N, P, K y Zn, mientras que A. hygrometricus tiene los valores
más altos de Ca y Mn. Por su parte, L. laccata muestra los contenidos más altos en Mg, Na y Cu. Finalmente, P. tinctorius
resultó con los valores más altos en Fe. En general, la composición proximal y mineral de estos hongos se encuentra dentro
del rango establecido para hongos comestibles, por lo que son una buena alternativa alimenticia para los habitantes de la zona.
Palabras Clave: hongos ectomicorrízicos, análisis proximal, composición mineral, Sierra Tarahumara.

Proximate analysis and mineral composition of four species of wild

ectomycorrhizal fungi of the Sierra Tarahumara de Chihuahua

Abstract
500 species of macromycetes mushrooms have been registered in Chihuahua, 73 of them are considered edible worldwide. The
objective of this study was to determine the proximate and mineral composition of four edible ectomycorrhizal fungi species
of the Sierra Tarahumara in Chihuahua. Carpophores of Astraeus hygrometricus, Laccaria laccata, Amanita caesarea and
Pisolithus tinctorius were collected in two areas of the municipality of Bocoyna, Chihuahua. A proximal analysis was done
to determine the percentage of humidity, ash, carbohydrates, proteins and total fats, as well as a mineral analysis to quantify
the percentage of total nitrogen (Nt), phosphorus (P), potassium (K), calcium (Ca), magnesium (Mg), sodium (Na), copper
(Cu), iron (Fe), manganese (Mn) and zinc (Zn). The results show that P. tinctorius is the species with the highest content of
minerals, A. hygrometricus in carbohydrate content, A. caesarea in fat content and L. laccata in protein. Of the 10 different
minerals evaluated, A. caesarea has the highest content in N, P, K and Zn, while A. hygrometricus has the highest values of ​​
Ca and Mn. Laccaria laccata shows the highest contents in Mg, Na and Cu. Finally, P. tinctorius was found with the highest
values ​​in Fe. In general, the proximal and mineral results of these fungi is within the established range for edible fungi, so
these fungi are a good alternative food for the inhabitants of the area.
Key Words: ectomycorrhizal fungi, proximate analysis, mineral composition, Sierra Tarahumara.

Nota: Artículo recibido el 06 de febrero del 2019 y aceptado el 09 de

agosto del 2019.
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2 TIP Rev.Esp.Cienc.Quím.Biol.
Introducción
D
esde hace tiempo los bosques han sido vistos
únicamente como fuente de producción de madera,
sin embargo, tienen la capacidad de ofrecer otros
recursos que ayudan a mejorar el desarrollo
económico de sus comunidades, por ejemplo, la producción y
recolección de hongos comestibles (Gysling-Caselli, Aguirre-
Alvarado, Casanova del Río & Chung-Guin-po, 2005).
Los hongos son uno de los grupos taxonómicos más diversos.
En México, se encuentra el 10% de especies de hongos
comestibles del mundo, de los cuales del 46 al 50% son
micorrícicos (Pérez-Moreno, Lorenzana-Fernández, Carrasco-
Hernández & Yescas-Pérez, 2010; Villareal, 1996). Los hongos
ectomicorrízicos (HEM) son un recurso natural renovable
que además de contribuir al buen desarrollo de las plantas
(ayudando en la captación eficiente de nutrientes y agua
del suelo), generan ingresos económicos debido a su venta,
además de servir como alimento para las comunidades locales
(Domínguez-Romero, Arzaluz-Reyes, Valdés-Valdés &
Romero-Popoca, 2015; Quiñónez-Martínez & Garza-Ocañas,
2015; Ortiz, 2012; Chávez, Gómez-Reyes & Gómez-Peralta,
2009; García, Pérez, Aldrete, Cetina-Alcalá & Vaquera-
Huerta, 2006; Gysling-Caselli, Aguirre-Alvarado, Casanova
del Río & Chung-Guin-po, 2005).
La recolección de hongos para consumo se ha realizado desde
la antigüedad debido a su sabor, textura, a su alto contenido
nutricional y propiedades medicinales (Gysling-Caselli,
Aguirre-Alvarado, Casanova del Río & Chung-Guin-po, 2005;
Boa, 2004). Estudios como los de Martínez-Carrera et al.
(2012) y Naranjo et al. (2013), han demostrado que los hongos
comestibles son una buena fuente de proteínas, vitaminas,
carbohidratos y fibra, además de contener un bajo contenido
de grasas y colesterol. Son alimentos altamente saludables
y pueden contribuir enormemente al suministro de macro y
micronutrientes en la dieta. Los hongos han sido apreciados no
sólo por su textura y sabor, sino también por sus propiedades
químicas y nutricionales (Manzi, Aguzzi & Pozziferrato, 2001).
Los hongos están compuestos por varias sustancias promotoras
de la salud, por ejemplo: antimicrobianos, anticancerígenos,
antioxidantes, propiedades reductoras, inmunoestimulantes,
antivirales, antiparasitarios, antiinflamatorios, antiproliferativos,
antipalúdicos, antitumorales, citotóxicos, antidiabéticos,
anticoagulantes, hepatoprotectores (Akinyele, Obameso
& Oladunmoye, 2011; Barros et al., 2007; Lindequist,
Niedermeyer & Julich, 2005; Smith & Sulivan, 2004). En
Chihuahua, aunque existe una gran diversidad de hongos
comestibles en las comunidades del bosque, son muy pocas
las especies que son aprovechadas por los pobladores. En
el 2014, se realizó un estudio etnobiológico sobre el uso y
conocimiento de éstos hongos que tenían los habitantes de la
Sierra Tarahumara de Chihuahua y los resultados mostraron que
existen alrededor de 450 especies de hongos macromicetos, de
Vol. 22
los que 73 son considerados comestibles pero sólo 16 especies
se aprovechan y de entre éstas: Amanita caesarea y Laccaria
laccata (Quiñónez-Martínez et al., 2014). En la Sierra se
encuentran también especies como: Pisolithus tinctorius y
Astraeus hygrometricus, pero en México se desconoce su utilidad
alimenticia; sin embargo, poseen alto valor económico en otras
partes del mundo como Australia y Asia donde son fuente de
alimentación y consumidos en estadios juveniles (Fangfuk,
Okada, Fukuda & Yamada, 2010).
Guzmán (2008) y Pérez-Moreno (2012), mencionan que el
contenido nutricional de los hongos silvestres varía de acuerdo
con la especie, su grado de desarrollo, así como de la región en
la que crecen, época del año y tipo de suelo. Por ello, el objetivo
del presente estudio fue determinar la composición proximal
y análisis mineral de cuatro especies de HEM comestibles de
la Sierra Tarahumara de Chihuahua.
Materiales y métodos
Colecta de carpóforos
La obtención de los carpóforos se realizó con un permiso de
recolecta emitido por la SEMARNAT en el 2016. La recolección
se realizó durante la época de lluvias en los meses de agosto y
septiembre del 2016 y 2017, en las localidades de Creel (27°
45´ 04´´ N 107° 38´ 02´´ W) y San Juanito (28° 00´ 52´´ N
107° 35´ 39´´W), pertenecientes al municipio de Bocoyna en
el estado de Chihuahua. Este municipio se localiza en la parte
más alta de la Sierra Tarahumara a una altura de 2,800 msnm,
con temperaturas máximas promedio de 31.1º C y mínimas de
-17.8º C (INAFED, 2012).
En campo se realizó una primera identificación de las especies de
interés para el estudio, correspondientes a Pisolithus tinctorius,
Astraeus hygrometricus, Amanita caesarea y Laccaria laccata,
usando guías especializadas (Laessoe, 1998; Pacioni, 1981).
Posteriormente, se trasladaron al laboratorio de Ciencias de
los Alimentos en el Instituto de Ciencias Biomédicas (ICB)
de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez (UACJ), para
la determinación de los nutrientes.
Preparación de las muestras
En el laboratorio, 80 g de carpóforos de cada especie fueron
colocados en bolsas plásticas manteniéndose en congelación
a -20 ºC hasta su análisis. Las muestras por separado de P.
tinctorius, A. hygrometricus y A. caesarea fueron molidas y
homogeneizadas en un procesador de alimentos (Nutribulet®);
posteriormente, se colocaron en frascos de vidrio y se
mantuvieron en congelación a -20 ºC. Los carpóforos de L.
laccata fueron pulverizados directamente en un mortero. Todas
las pruebas se realizaron por triplicado.
Determinación de la humedad
El contenido de humedad se determinó por el método de secado
en estufa (NMX-F-083-1986), (Diario Oficial de la Federación,
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2019 Gómez-Flores, L.J. et al.: Análisis proximal y mineral de cuatro especies de hongos de la Sierra Tarahumara
1986) basado en la pérdida de peso por evaporación de agua.
Para ello, se pesaron cápsulas vacías de porcelana en una
balanza analítica (Sartorius, mod. BP 61S), hasta obtener un
peso constante, posteriormente se colocaron 10 g de la muestra
en una cápsula y se pesaron de nuevo (cápsula vacía + muestra),
después se pusieron en la estufa (Quincy Lab, mod. 20 GC),
a 105º C durante 8 h, y de aquí a los desecadores durante (30
min), hasta que alcanzaron la temperatura ambiente de 25º C;
finalmente, se registró el peso de la cápsula más la muestra seca
(Rodiles-López, Manivel-Chávez, Zamora-Vega & Martínez-
Flores, 2016; Santis-Espinosa, 2015). Para la determinación
del porcentaje de humedad se utilizó la siguiente ecuación
(Nielsen, 2003).
( )
P – P1
% Humedad = –––––– * 100
P2
Donde: P= peso de la cápsula más la muestra húmeda en gramos,
P1= peso de la cápsula más la muestra seca en gramos y P2=
peso en gramos de la muestra.
Determinación de las cenizas totales
El contenido de minerales en los hongos se obtuvo mediante
el método de calcinación en mufla (NMX-F-066-S-1978),
(Secretaría de Comercio y Fomento Nacional, 1961) en donde
la materia orgánica de las muestras se calcina quedando sólo
los residuos inorgánicos (Rodiles-López, Manivel-Chávez,
Zamora-Vega & Martínez-Flores, 2016). Para este análisis
se registró el peso de los crisoles de porcelana a temperatura
constante, posteriormente se vertió en ellos los 2 g de cada una
de las muestras y se carbonizaron lentamente hasta que dejaron
de desprender humo, los crisoles se colocaron en una mufla a
550º C durante 8 h y concluido el tiempo inmediatamente fueron
puestos en desecadores hasta que alcanzaron la temperatura
ambiente, finalmente, se pesaron en una balanza analítica. El
porcentaje de cenizas se determinó con base en la siguiente
ecuación (Medina-Saavedra et al., 2018).
( )
P–P
% Cenizas = ––––– * 100
M
Donde: P= peso en gramos del crisol con las cenizas, P= peso
en gramos del crisol vacío y M= peso de la muestra en gramos.
Determinación de las grasas
La materia grasa cruda se determinó mediante el método Soxhlet
(AOAC, 2000), basado en la extracción del contenido graso por
medio de disolventes orgánicos como el hexano. Para ello, 0.5 g
de cada una de las muestras de hongos fueron puestas en papel
filtro Whatman No. 1 y colocadas en dedales de celulosa. Se
utilizaron vasos de aluminio para la extracción del contenido
lipídico, los cuales se mantuvieron a peso constante, para
cada muestra se utilizaron 40 mL de hexano (ACS, HYCEL®)
(NMX-F-089-S-1978).
3
La extracción se realizó con el equipo Soxtec® (mod. 2043)
programado a 265 ºC. En primera instancia, el solvente se
llevó a punto de ebullición en contacto con la muestra por 40
minutos. Posteriormente, se eliminó la materia soluble restante,
y se enjuagó el hongo por 1:20 min con el solvente que se
condensó durante el procedimiento para recuperarlo de la
muestra, de la que finalmente se extrajo lo que quedó del hexano
por evaporación a 105 ºC durante 30 min. Una vez terminado
el proceso, los vasos de aluminio se colocaron en desecadores
hasta alcanzar la temperatura ambiente, se registró el peso de
los vasos más la grasa extraída (Medina-Saavedra et al., 2018).
Para determinar el porcentaje de grasa se utilizó la siguiente
ecuación (Rodiles-López, Manivel-Chávez, Zamora-Vega &
Martínez-Flores, 2016).
(m2 – m1
)
% Grasa = –––––––– * 100
M
Donde: m2= peso en gramos de los vasos de extracción más la
grasa obtenida, m1= peso en gramos de los vasos de extracción
vacíos a peso constante y M= peso en gramos de la muestra.
Determinación de la proteína
La determinación de la proteína se realizó con el método
Kjeldahl (AOAC, 2000) y ligeras modificaciones. La técnica
se basa en la destrucción oxidativa de la materia orgánica
contenida en la muestra y la reducción del nitrógeno orgánico
a amoníaco (NH3) por ebullición del ácido sulfúrico (H2SO4)
concentrado J.T. Baker, el amoníaco es retenido como bisulfato
de amonio ((NH4)HSO4) resultado de la destilación alcalina y
titulación (FAO, 2018).
El análisis consistió de tres etapas: La primera fue de digestión,
donde se colocó 0.5 g de la muestra en tubos para digestión
Kjeldahl, a los que se les agregó la mezcla digestora (CuSO4-
5H2O 16.6%, Na2SO4 83.4%) y 10 mL de ácido sulfúrico
(H2SO4) J.T. Baker®; en la segunda etapa se trasladaron las
muestras a matraces Erlenmeyer que contenían 6 mL de ácido
bórico J.T. Baker® al 4% y cuatro gotas del indicador Shiro
Toshiro, posteriormente se llevó a un equipo de destilación
rápida (Labconco®, mod. 65200) con hidróxido de sodio
(NaOH) DEQ® al 50%. Por último (tercera etapa), se tituló
la muestra usando ácido clorhídrico (HCl, J.T. Baker® 0.1 N)
valorado y se registró el volumen de HCl gastado. En todas las
muestras analizadas se contó con una muestra blanco. El factor
de conversión usado fue 4.38 (León, Silva & López, 1997). Para
saber la cantidad de proteínas se empleó la siguiente ecuación:
( )
V * N(valorado) * 0.014 * 100
% Proteína = –––––––––––––––––––––––––– * 4.38
M
Donde: V= volumen de ácido clorhídrico gastado en la titulación
de la muestra menos el volumen de ácido clorhídrico gastado
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en el blanco, N= normalidad del ácido clorhídrico valorado,
0.014= masa equivalente del nitrógeno, M= peso de la muestra
en gramos.
Determinación de los carbohidratos
Los carbohidratos totales se determinaron por el método de
diferencia (AOAC, 2000) que consiste en restar al 100%, el
resultado del porcentaje de humedad (H), ceniza (C), grasa
(G) y proteínas (P), como se muestra en la siguiente ecuación:
% Carbohidratos totales = 100 – %H – %C – %G – %P
Análisis de la composición mineral
Muestras de aproximadamente 6 g de cada hongo fueron enviadas
al laboratorio de Análisis de suelo, planta y agua de la Facultad
de Ciencias Agrotecnológicas en la Universidad Autónoma de
Chihuahua, donde se les realizó un análisis de composición
mineral para averiguar el porcentaje en nitrógeno total (N),
fósforo (P), potasio (K), calcio (Ca), magnesio (Mg) y sodio
(Na), así como la cantidad en partes por millón (ppm) de cobre
(Cu), hierro (Fe), manganeso (Mn) y zinc (Zn).
Para precisar la cantidad de N2 se utilizó la técnica Micro-
Kjedahl y para el porcentaje de P con mezcla digestora triácida
y vanadato-clorimétrica; la mezcla digestora se basa en la
extracción de ese elemento (P) con la metodología de Tiessen
& Moir (1993) y la prueba vanadato-clorimétrica con la de
Murphy & Riley (1962). La cuantificación de K, Ca, Mg,
Na, Cu, Fe, Mn, Zn también se llevó a cabo con una mezcla
digestora triácida y espectrofotometría de absorción atómica
(AOAC, 1990).
Análisis estadístico
Los resultados se analizaron y compararon utilizando el software
SPSS versión 20 para encontrar diferencias significativas entre
las cantidades de carbohidratos, porcentajes de humedad, grasas
totales, proteínas y cenizas totales entre las cuatro especies de
hongos estudiadas. Se realizaron pruebas de normalidad de
Shapiro-Wilk (n≤30) y de homogeneidad de varianzas de Levene
(p≥0.05), seguidas de un análisis de varianza ANOVA (p≤0.05)
y una prueba de comparación múltiple de medias de Duncan
para estimar los resultados de mayor o menor nivel (p≤0.05).
Los datos que no se ajustaron a una distribución normal y que
no suponían varianzas iguales se analizaron a través de pruebas
de t-Student para varianzas desiguales (α=0.05). Los resultados
corresponden a la media de tres repeticiones, excepto en el
contenido de los minerales donde sólo fue una muestra única.
Resultados y discusión
Humedad
Al evaluar el contenido nutricional de los hongos, el factor
vital siempre recae en el porcentaje de humedad, ya que
afecta directamente el contenido nutrimental de los hongos
(Diez & Álvarez, 2001). La Figura 1 presenta los porcentajes
Vol. 22
Figura 1. Contenido de humedad de las cuatro especies de
hongos ectomicorrícicos. Valores medios ± DE. AC: A. caesarea;
AH: A. hygrometricus; LL: L. laccata y PT: P. tinctorius. Letras
diferentes indican diferencias significativas (p≤0.05). Elaborada
por lo autores.
de humedad promedio de P. tinctorius y A. hygrometricus
cuyos valores más bajos en porcentaje de humedad son de 9.8
y 12.2% respectivamente (Figura 1). Estos valores no están
dentro del rango determinado (80-90%) por Singh (2010) y
Biswas, Chatterjee, Sarkar & Acharya (2010); sin embargo, los
autores mencionados trabajaron con carpóforos en fase juvenil;
mientras que los resultados reportados en el presente estudio
corresponden a carpóforos en estado maduro.
Por otra parte, los valores más altos se obtuvieron en los
HEM Amanita caesarea (94.9) y Laccaria laccata (91.5%)
a diferencia de los de A. caesarea que coinciden con los
de Quiñónez-Martínez & Garza-Ocañas (2015) y Naranjo
et al. (2013), quienes reportaron porcentajes de humedad de
93.4 y 92.4% respectivamente. Así mismo, los valores de L.
laccata, son similares a los de Díaz (2009) y Jha & Tripathi
(2012) de entre 92.1% y 87.8%. Estos valores tan altos de
humedad son un indicio de que estos hongos no pueden ser
conservados por largos periodos en estadio fresco (Roncero,
2015; Jha & Tripathi, 2012), debido a la alta cantidad de agua
que incrementa y sostiene el crecimiento bacteriano (Brock,
Thomas & David, 1986) e incide en el desarrollo o fenología.
Por ejemplo, los hongos epígeos como A. caesarea y L. laccata
se desintegran en pocos días y debido a su rápido desarrollo
toman y pierden agua muy rápidamente (Díaz, Morales, Radilla
& VonBertrab, 2018).
Cenizas
Los hongos usualmente presentan alrededor del 5-12% de cenizas
(Pavel, 2009), este contenido da una idea aproximada acerca
del contenido mineral presente en sus cuerpos fructíferos. El
contenido de cenizas en todas las especies analizadas presenta
diferencias significativas (p≤ 0.05), (Cuadro 1). En general
los cuatro hongos están dentro del rango normal (5-12%) en
contenido de cenizas (Pavel, 2009).
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2019 Gómez-Flores, L.J. et al.: Análisis proximal y mineral de cuatro especies de hongos de la Sierra Tarahumara 5

P. tinctorius A. hygrometricus A. caesarea L. laccata

(%) (%) (%) (%)
Proteína 14.4 ± 0.12b 1.6 ± 0.00c 14.8 ± 0.64b 15.9 ± 0.06a
Cenizas 14.3 ± 0.47a 7.3 ± 0.04d 12 ± 0.05d 12.5 ± 0.12b
Grasas totales 2.1 ± 0.01c 1.9 ± 0.01d 15.1 ± 0.11a 3.8 ± 0.16b
Carbohidratos totales 69.1 ± 0.47b 89.2 ± 0.04a 58.0 ± 0.58d 67.8 ± 0.22c
Valores de la media ± DE. Las letras indican diferencias significativas de acuerdo con la prueba de Duncan (p≤0.05).
Cuadro 1. Análisis proximal de los hongos ectomicorrícicos.

Los valores de Astraeus hygrometricus fueron menores a los
reportados por Biswas, Chatterjee, Sarkar & Acharya (2010) y
Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong (2003), quienes
obtuvieron un valor de 20.9% y 27.6%, respectivamente. Sin
embargo, fue mayor que el de Singh (2010), con un valor de
2.5%. Un aspecto importante para resaltar es que las cenizas
obtenidas fueron de color pardo rojizas, característica que no fue
registrada en ninguna de las otras especies. Amanita caesarea
tuvo el mismo contenido de minerales que en los resultados
de Naranjo et al. (2013); aunque menor que el reportado por
Odoh, Ugwuja, & Udegbunam (2017), con un promedio de
23.44%. El hongo L. laccata presentó un contenido de cenizas
(12.5%), similar al reportado por Jha & Tripathi (2012),
con un promedio de 12.22%, por otra parte, fue menor a los
obtenidos por Egwim, Elem & Egwuche (2011) y Díaz (2009),
con 29.23% y 33.60%, respectivamente. Los carpóforos de
los hongos se caracterizan por un alto nivel de constituyentes
minerales, muy asimilables y cuyos niveles dependen, entre
otras cosas, de la especie y la edad de los hongos, del diámetro
del píleo y del sustrato (Bernás, Jaworska & Lisiewska, 2006).
Al realizar una comparación del porcentaje de cenizas con
tres de los hongos cultivados más consumidos en México
como Agaricus bisporus (9.4%), Lentinula edodes (3.7%) y
Pleorotus ostreatus (6.7%) (Vega & Franco, 2012; Ciappini,
Gatti & Zamora, 2004), se vio que el contenido de minerales
de los cuatro HEM de la Sierra Tarahumara son mayores, esto
podría deberse a la diversidad de sustratos que se utilizan en su
cultivo y a que los HEM fueron recolectados en su ambiente
natural de bosque templado, que se caracteriza por tener suelos
profundos con altas cantidades de materia orgánica y ricos
en nutrientes, para favorecer la infiltración y migración de
minerales del suelo a los hongos (CONABIO, 2014).
Grasa total
El contenido de grasa de todas las especies fue significativamente
diferente (p≤0.05) (Cuadro 1), siendo A. hygrometricus el hongo
con el menor contenido lipídico (1.9%) y A. caesarea el de
mayor contenido (15.1%). Los resultados difieren con autores
que evaluaron el contenido de grasa de las mismas especies de
HEM pero en diferentes regiones. Singh (2010) reportó valores
similares de (1.05%) para A. hygrometricus, aunque Biswas,
Chatterjee, Sarkar & Acharya (2010) y Sanmee, Dell, Lumyong,
Izumor & Lumyong (2003) citan cantidades más altas (4.4%
y 3.20%). Los datos mencionados anteriormente permiten
una mayor comparación, ya que oscilan entre 1.28-4.4%; sin
embargo, todos tienen un nivel bajo de contenido graso.
Los valores de grasa determinados para A. caesarea (15.1%)
fueron más altos en comparación con los de Odoh, Ugwuja &
Udegbunan (2017) y Naranjo et al. (2013), que van de 4.1%
a 5.81% respectivamente. El hongo L. laccata presentó un
porcentaje de grasas de 3.8%, similar a lo citado en Jha &
Tripathi (2012) (3.3%); sin embargo, es mayor que en Díaz
(2009), con 2.2%, pero más bajo en Egwim, Elem & Egwuche
(2011), con 8.48%. Por lo general, el contenido total de lípidos
en los hongos comestibles es bajo y ventajoso para la salud
humana (Greeshma, Sridhar & Pavithra, 2018), esto implica
que el uso de los hongos puede ser efectivo en enfermedades
cardiovasculares y obesidad (Smith & Groff, 2008).
En general, el contenido de lípidos en los hongos se encuentra
dentro del rango normal (2-6%), según los establecido por
Kalác (2009), a excepción de A. caesarea, debido a la cantidad
de los ácidos grasos que varían con la temperatura ambiental,
durante la etapa de fructificación de los hongos y al sustrato
en el que crecen (Pedneault, Angers, Gasselin & Tweddell,
2007). Se recomienda realizar estudios bromatológicos en las
especies de HEM contemplando las variables anteriormente
mencionadas.
Proteínas
Los resultados proteicos en las cuatro especies de hongos
(Cuadro 1), se encuentran por debajo del rango establecido por
Chang & Buswell (1996), de 19 a 35% para hongos comestibles
cultivados. Astraeus hygrometricus con un porcentaje de 1.6%
de proteína, demasiado bajo en comparación a los prescritos
por otros autores para la misma especie, que varían entre 14-
16.47% (Biswas, Chatterjee, Sarkar & Acharya, 2010; Singh,
2010; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong, 2003).
No se encontraron diferencias significativas entre P. tinctorius y
A. caesarea (14.4 y 14.8% respectivamente; P≥0.05), resultados
que concuerdan con los reportados por Naranjo et al. (2013).
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El valor más alto se obtuvo en L. laccata con 15.9%, pero es
menor al reportado por Jha & Tripathi (2012) (25.71%), y mayor
en Díaz (2009), quien obtuvo 4.44%. Sin embargo, es similar
en Egwim, Elem & Egwuche (2011), quien cuantificó 14.03%
en proteína cruda para este hongo.
presente estudio (58%). Por otra parte, en Naranjo et al. (2013),
los valores son similares para la misma especie (48.6%). Los
carbohidratos para L. laccata (67.8%) son superiores a los de
Díaz (2009), Egwim, Elem & Egwuche (2011) y Jha & Tripathi
(2012), de 57%, 8.17% y 58.5% respectivamente.

Kalác (2009), menciona que para una misma especie la
distribución y el contenido de proteínas puede ser diferente
durante el desarrollo y zona de crecimiento de los carpóforos,
así mismo menciona, que el contenido de aminoácidos libres en
los hongos es bajo, correspondiente al 1% en la materia seca, por
lo que el contenido de aminoácidos libres para los HEM serían
los siguientes: P. tinctorius, 0.9%; A. hygrometricus, 0.8%; A.
caesarea, 0.05% y L. laccata, 0.08%. Ravikrishnam, Sanjeev
& Madaiah (2017), mencionan que los hongos son ricos en
aminoácidos esenciales y que además los contienen en cantidades
adecuadas a excepción del triptófano, por lo que pueden ser
una fuente importante de éstos al incluirlos y combinarlos con
proteína de origen animal y vegetal. Es importante recalcar que
en el presente estudio no se realizaron análisis de suelo en las
zonas de recolecta de los carpóforos, por lo que la justificación
es meramente bibliográfica.
Carbohidratos totales
En la materia seca de los hongos, los carbohidratos están
presentes en mayores cantidades y forman parte principal de su
composición nutrimental, aproximadamente el 50-65%, aunque
puede ser superior (Wani, Bodha & Wani, 2010).
El contenido de carbohidratos varía en las cuatro especies
estudiadas (Cuadro 1), es mayor en A. hygrometricus con
89.2% y superior a los de Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor &
Lumyong (2003), con 57.07%, Singh (2010), un 30% y Biswas,
Chatterjee, Sarkar & Acharya (2010), con 64.33%. Odoh,
Ugwuja & Udegbunam (2017) refieren una composición en
carbohidratos de 27.56% en A. caesarea, muy por debajo al del
Los resultados en el contenido de carbohidratos se debe a
lo siguiente: a) que los hongos tienen entre un 80 y 90% de
quitina, un polisacárido estructural que protege a las células
en condiciones de estrés ambiental (Pontón, 2008), b) el
contenido varía según la fase de desarrollo, especie de hongo
y parte del hongo de la que se realiza el análisis (Rodríguez,
Arone, Calzadillo, Rodríguez & Díaz, 2017), c) presencia de
glucanos, glicoproteínas, mono y disacáridos como el manitol
y la α-tetralosa, principales monosacáridos en los hongos (Díaz,
2009; Kalač et al., 2009). Este contenido en carbohidratos es
un indicador de que pueden proveer mayor energía a la dieta
humana.
Análisis mineral
El porcentaje y (ppm) en los minerales de estudio se muestran
en el Cuadro 2. Las cantidades son altas, pero varían según la
especie (Andrade et al., 2008) o el género como se menciona
a continuación: Amanita caesarea es elevada en el nitrógeno
total (N), fósforo (P), potasio (K) y zinc (Zn), A. hygrometricus
en el calcio (Ca) y manganeso (Mn). Por su parte, L. laccata
en magnesio (Mg), sodio (Na) y cobre (Cu). Finalmente,
P. tinctorius en hierro (Fe). Los carpóforos de hongos se
caracterizan por contener una buena cantidad de minerales
asimilables (Bernás, Jaworska & Lisiewska, 2006) y aunque
no hay datos publicados previamente sobre los cambios en el
valor nutricional de las cuatro especies estudiadas en el presente
trabajo, De Andrade, Minhoni & Zied (2008), mencionan que
la composición porcentual mineral, también está en función del
procesamiento posterior a la recolección, la etapa de desarrollo
de los carpóforos y el tipo de sustrato en el que se desarrollan.

Astraeus
Hongo/Mineral Laccaria laccata Amanita caesarea Pisolithus tinctorius
hygrometricus
N (%) 2.97 3.16 1.09 3.26
P (%) 0.29 0.41 0.15 0.06
K (%) 2.87 2.98 0.87 1.53
Ca (%) 1.34 1.31 2.67 1.13
Mg (%) 0.26 0.22 0.16 0.17
Na (%) 0.045 0.04 0.01 0.02
Cu (ppm) 24.50 16.50 4.00 3.50
Fe (ppm) 327.00 157.00 344.00 397.00
Mn (ppm) 114.00 48.50 250.00 133.00
Zn (ppm) 74.00 90.00 57.00 45.50
Cuadro 2. Contenido mineral (%/ppm) de cuatro especies de hongos comestibles de la Sierra Tarahumara.
 DOI: 10.22201/fesz.23958723e.2019.0.184
2019 Gómez-Flores, L.J. et al.: Análisis proximal y mineral de cuatro especies de hongos de la Sierra Tarahumara
Los minerales K, Ca, Fe, y Mn son de importancia nutrimental
humana y se encontraron en una cantidad razonable, por otra
parte, el Mg y Na se encontraron en menor proporción. Este
contenido alto de minerales, sobre todo K, sugiere que los
cuatro HEM podrían ser adecuados para ayudar a evitar riesgos
de salud relacionados con el sodio (Appiah, Oduro & Ellis,
2011). Estos valores son comparables con los reportados por
Aletor (1995) y Egwim, Elem & Egwuche (2011), en hongos
comestibles de Nigeria. El N y el Fe parecen ser los minerales
más abundantes en todas las especies de HEM estudiadas en
rangos de 1.098-3.261% y 157-397 ppm respectivamente. La
preponderancia de estos minerales en los hongos puede deberse
a la absorción y acumulación de los elementos en su hábitat
(Bernás, Jaworska & Lisiewska, 2006).
En general, los rangos de concentración de los macroelementos
encontrados en los hongos estudiados es similar a los reportados
por estudios previos con hongos silvestres y algunos cultivados
para K (0.2241-4.52%), P (0.12-1.06%), Ca (0.0034-0.53%),
Na (0.0028-0.04%) y Mg (0.0058-0.18%) (Kalač, 2009;
Rudawaska & Leski, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde,
Arroyo, González & Capote, 2004; Sanmee, Dell, Lumyong,
Izumor & Lumyong, 2003).
Los reportes publicados de Cu para hongos comestibles varían
desde 3.8 ppm hasta 107 ppm (Ayaz et al., 2011; Ouzouni,
Petridis, Koller & Riganakos, 2009; Soylak, Saracoğlu, Tuzen
& Mendil, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde, Arroyo,
González & Capote, 2004; Isildak, Turkeful, Elmastaş &
Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong,
2003). Los rangos encontrados en el presente estudio se ajustan
a los reportados por los autores anteriormente citados. Los
niveles de Cu cuantificados en este trabajo no se consideran
un riesgo para la salud al consumirse. La ingestión que se
recomienda en la dieta de un adulto es de 0.90 mg Cu/día
(Ayaz et al., 2011).
El contenido de Fe en las muestras de hongos reportado en la
literatura está en el rango de ocho a 3904 ppm (Ayaz et al.,
2011; Ouzouni, Petridis, Koller & Riganakos, 2009; Soylak,
Saracoğlu, Tuzen & Mendil, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-
Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Isildak, Turkeful,
Elmastaş & Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor
& Lumyong, 2003). El nivel de Mn encontrado, en estudios
previos, en hongos silvestres varió entre 1.2 - 329 ppm (Ayaz
et al., 2011; Ouzouni, Petridis, Koller & Riganakos, 2009;
Soylak, Saracoğlu, Tuzen & Mendil, 2005; Moreno-Rojas,
Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Isildak,
Turkeful, Elmastaş & Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong,
Izumor & Lumyong, 2003). El contenido de Mn encontrado
en las cuatro especies de hongos estudiados se ajusta a los
niveles encontrados previamente por Greshmaa, Sridhar &
Pavithra (2018). El rango de contenido de Zn reportado en la
literatura para hongos comestibles es de 5.5-253 ppm (Ayaz
7
et al., 2011; Ouzouni, Petridis, Koller & Riganakos, 2009;
Soylak, Saracoğlu, Tuzen & Mendil, 2005; Moreno-Rojas,
Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Isildak,
Turkeful, Elmastaş & Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong,
Izumor & Lumyong, 2003). Se puede considerar que el estudio
de los hongos HEM pertenecientes a la Sierra Tarahumara están
dentro del rango normal en composición porcentual y de (ppm)
de minerales y son una buena fuente de Zn; sin embargo, de
entre todos A. caesarea fue el de mayor aporte de este mineral
(90 ppm), comparado con los resultados presentados por Ayaz
et al. (2011), cuyo valor máximo encontrado en L. laccata tuvo
una media de 241 ppm, muy por debajo de los reportados por
nosotros para esta especie.
Las diferencias en los contenidos minerales de los hongos
reportados tanto en el presente trabajo como en las
investigaciones citadas, pueden atribuirse a los ecosistemas en
los que se recolectaron, a factores ambientales como el clima,
las condiciones de crecimiento y el contenido de nutrientes del
suelo (Gast, Jansen, Bierling & Haanstra, 1988; Moreno-Rojas,
Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004); sin embargo,
estos factores se omitieron en la presente investigación,
debido a que se centró en un primer acercamiento a la calidad
nutrimental de los HEM, pero son elementos que se abordarán
en estudios posteriores.
A partir de los resultados anteriores, es evidente que los hongos
que se recolectaron en las dos localidades del Municipio de
Bocoyna de la Sierra Tarahumara son fuente importante de
elementos esenciales: (K, P, Ca, Mg) y de minerales traza (Fe,
Cu, Zn, Mn, Co).
Conclusiones
Los resultados del presente estudio indican que las cuatro
especies de HEM de la Sierra Tarahumara, son ricas en nutrientes
entre los que se incluyen proteínas, carbohidratos, lípidos y
minerales. Los valores de los nutrientes minerales son acordes
con los informes en la literatura y determinan que estos HEM
silvestres sean para consumo y un alimento saludable, además
de fuente de ingredientes con alto valor nutricional.
Los resultados en el análisis proximal mostraron que P.
tinctorius es la especie con el mayor contenido de minerales,
A. hygrometricus en carbohidratos, A. caesarea en grasas y L.
laccata con el mayor contenido de proteínas. En general, la
composición proximal de estos hongos se encuentra dentro del
rango establecido para hongos comestibles, por lo que son una
buena alternativa alimenticia para los habitantes de la Sierra
Tarahumara y de alto potencial económico, ya que A. caesarea
es una de las especies más buscadas por su sabor. De los diez
distintos minerales que fueron determinados A. caesarea
presenta el contenido más elevado en N, P, K y Zn; mientras
que A. hygrometricus tiene los valores más altos de Ca y Mn.
L. laccata por su parte muestra los contenidos más altos en
 DOI: 10.22201/fesz.23958723e.2019.0.184
8 TIP Rev.Esp.Cienc.Quím.Biol.
Magnesio Mg, Na y Cu. Finalmente P. tinctorius resultó con
los valores más altos en Fe.
El contenido nutricional y mineral de estos hongos depende
en gran medida de las condiciones físicas y químicas donde
crecen y se desarrollan. Se recomienda continuar realizando
análisis proximales y de minerales a las especies de HEM de
la sierra Tarahumara.
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