Phenotypic Plasticity in Response To Climate Change - The Importance of Cue Variation - PMC

20/2/23, 12:55 Phenotypic plasticity in response to climate change: the importance of cue variation - PMC
Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 18 de marzo de 2019; 374 (1768): 20180178. PMCID: PMC6365871
Publicado en línea el 28 de enero de 2019. doi: 10.1098/rstb.2018.0178 PMID: 30966957
Plasticidad fenotípica en respuesta al cambio climático: la importancia de la variació n

de señ ales
Susana Bonamour , Luis-Miguel Chevin , Anne Charmantier y Celine Teplitsky
ABSTRACTO
La plasticidad fenotípica es un importante mecanismo de respuesta al cambio global. Sin embargo,

las respuestas plá sticas actuales solo seguirá n siendo adaptables en condiciones futuras si las
señ ales ambientales informativas todavía está n disponibles. Resumimos brevemente el
conocimiento actual del origen evolutivo y los fundamentos mecá nicos de las señ ales ambientales
para la plasticidad fenotípica, antes de resaltar los efectos potencialmente complejos del cambio
global en la disponibilidad y confiabilidad de las señ ales. Luego ilustramos algunos de estos as‐
pectos con un estudio de caso, comparando la plasticidad de la fenología reproductiva del her‐
rerillo comú n en dos há bitats contrastados: bosques siempreverdes y caducifolios. Usando con‐
juntos de datos a largo plazo, investigamos los factores climá ticos relacionados con la fenología
reproductiva de las aves y su principal fuente de alimento. Los herrerillos azules que ocupan
diferentes há bitats difieren ampliamente en las señ ales que afectan la plasticidad de la fecha de
puesta, así como en la confiabilidad de estas señ ales como predictores del impulsor putativo de la
presió n selectiva, la fecha del pico de la oruga. La tendencia temporal para una fecha de puesta
má s temprana, detectada solo en las poblaciones de hoja perenne, se explica por el aumento de la
temperatura durante sus ventanas de referencia. Nuestros resultados destacan la importancia de
integrar los mecanismos ecoló gicos que dan forma a la variació n de la plasticidad si queremos
comprender có mo afectará el cambio global a la plasticidad y sus consecuencias para la biología
de la població n. se explica por el aumento de la temperatura durante sus ventanas de entrada.
Nuestros resultados destacan la importancia de integrar los mecanismos ecoló gicos que dan
forma a la variació n de la plasticidad si queremos comprender có mo afectará el cambio global a la
plasticidad y sus consecuencias para la biología de la població n. se explica por el aumento de la
temperatura durante sus ventanas de entrada. Nuestros resultados destacan la importancia de in‐
tegrar los mecanismos ecoló gicos que dan forma a la variació n de la plasticidad si queremos com‐
prender có mo afectará el cambio global a la plasticidad y sus consecuencias para la biología de la
població n.
Este artículo forma parte del nú mero temá tico 'El papel de la plasticidad en la adaptació n
fenotípica al rá pido cambio ambiental'.
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC6365871/ 1/26
Palabras clave: plasticidad fenotípica, cambio climá tico, fiabilidad de señ al, herrerillo comú n,
fecha de puesta
1. INTRODUCCIÓ N
El cambio global abarca modificaciones del medio ambiente tanto a escala global (por ejemplo, el
clima) como a escala local, pero en una proporció n tan grande que afecta a todo el planeta (por
ejemplo, urbanizació n, especies invasoras). Por tanto, representa modificaciones complejas de los
entornos en los que las poblaciones se enfrentan a condiciones radicalmente nuevas (p. ej., pesti‐
cidas, carreteras), pero tambié n a nuevas modalidades de entornos histó ricamente conocidos (p.
ej., fenó menos climá ticos extremos, depredadores invasores). Estudiar si los organismos silvestres
se adaptan a estos rá pidos cambios ambientales y có mo se adaptan es tanto una oportunidad
para un escrutinio profundo de la ecología evolutiva como un desafío social.
La plasticidad fenotípica es un mecanismo importante de respuesta a la variabilidad ambiental,

que puede permitir que los organismos se enfrenten a cambios ambientales rá pidos, incluido el
cambio global. De hecho, se ha identificado como el principal mecanismo de cambio fenotípico en
respuesta al cambio climá tico [ 1 - 3 ] y otros cambios rá pidos inducidos por el hombre, como la
urbanizació n [ 4 ]. Tambié n se sospecha que la plasticidad fenotípica tiene un papel importante en
la colonizació n de nuevos entornos, los cambios de distribució n geográ fica y el éxito de las espe‐
cies invasoras [ 5 , 6 ].
Sin embargo, si la plasticidad ayudará o no a la adaptació n y la persistencia de la població n en un

nuevo entorno depende de si se adapta allí. Cuando es adaptativa, la plasticidad fenotípica puede
aumentar la probabilidad de persistencia de la població n [ 7 ], como se ejemplifica en dos pobla‐
ciones de carbonero comú n ( Parus major ) donde se prevé que la plasticidad fenotípica aumente la
probabilidad de persistencia de la población en varios escenarios de cambio climático [ 8 , 9]. Sin em‐
bargo, estas predicciones se basan en modelos que generalmente consideran una estimació n 'es‐
tá tica' de la plasticidad, sin tener en cuenta los posibles cambios en las normas de reacció n debido
a la evolució n de la plasticidad, o la posibilidad de que la naturaleza adaptativa de la plasticidad
pueda verse alterada bajo nuevas condiciones ambientales. 10 ], como es el caso del cambio
global.
Un requisito bá sico para la plasticidad predictiva de adaptació n es la existencia de señ ales confia‐
bles, es decir, informació n ambiental precisa sobre la selecció n futura en el fenotipo plá stico ex‐
presado [ 11 - 14 ]. Si bien la definició n de señ ales es bastante sencilla en teoría, su caracteriza‐
ció n empírica puede ser una tarea muy ardua (material complementario electró nico, Recuadro
S1). Sin embargo, es un paso crucial para comprender có mo el cambio global puede afectar la
plasticidad adaptativa y sus consecuencias para la biología de la població n. Por ejemplo, la teoría
predice que si la confiabilidad de la señ al disminuye, la plasticidad puede seleccionarse para dis‐
minuir [ 15] .], o bien puede llevar a las poblaciones a la extinció n al aumentar la carga esperada
causada por el desajuste fenotípico con el ó ptimo en un entorno fluctuante [ 16 - 18 ]. Este es solo
un escenario posible, pero ilustra el punto de que una de las tareas má s centrales para compren‐
der y predecir los roles ecoló gicos y evolutivos de la plasticidad fenotípica bajo el cambio global
es descifrar qué señ ales ambientales utilizan los organismos, por qué (es decir, qué señ ales selec‐
tivas utilizan). presiones), y la medida en que el cambio global es probable que afecte la fiabilidad
de la señ al.
Para abordar estas preguntas, comenzaremos con una breve descripció n de la naturaleza y evolu‐
ció n de las señ ales en las poblaciones silvestres. Luego, describiremos los efectos potencialmente
complejos del cambio global sobre la plasticidad, a travé s de su efecto sobre la disponibilidad y
confiabilidad de las señ ales. Finalmente, ilustraremos algunos de estos aspectos con un estudio de
caso comparando la plasticidad de la fenología en cuatro poblaciones de herrerillo comú n de há ‐
bitats contrastados.
2. NATURALEZA Y EVOLUCIÓ N DE LAS SEÑ ALES DE PLASTICIDAD FENOTÍPICA
Para que la plasticidad sea adaptativa, el entorno que influye en el desarrollo y/o la expresió n de
un rasgo fenotípico particular (o conjunto de ellos) debe ser una señ al confiable para la presió n
selectiva sobre este rasgo. En un entorno variable, esta fiabilidad implica que la(s) señ al(es)
debe(n) predecir el entorno selectivo, es decir, las condiciones ambientales que impulsan la selec‐
ció n natural en el rasgo plá stico expresado (Figura 1y [ 11 , 12 , 14 ]), de modo que la respuesta
plá stica conduce a una mayor aptitud [ 10 ]. Las señ ales confiables no requieren que la misma va‐
riable ambiental afecte tanto la expresió n de un rasgo como la selecció n de este rasgo: cualquier
variable ambiental que esté correlacionada con el ambiente de selecció n a travé s del espacio o el
tiempo puede actuar como una señ al confiable para la plasticidad fenotípica (p. ej., rojo /relació n
infrarroja que señ ala la presencia de un competidor [ 19 ]). De hecho, las variables ambientales
que son má s informativas sobre el entorno selectivo en el momento de la determinació n fenotí‐
pica pueden diferir del propio entorno selectivo en este momento [ 20] .]. Por ejemplo, la lluvia
puede ser un mejor predictor del pico de abundancia de alimentos en el tiempo t + τ (donde τ es
el retraso entre la determinació n fenotípica y la selecció n del rasgo) que la abundancia de alimen‐
tos en sí misma en el tiempo t . De manera má s general, se espera que los organismos respondan
a la combinació n lineal de variables ambientales que mejor predice la variació n en el fenotipo ó p‐
timo [ 15 , 20 ]. Muy pocos estudios de casos han investigado có mo una variable ambiental pre‐
dice un fenotipo ó ptimo [ 21].], y probablemente aú n menos abordan el efecto conjunto de varias
variables ambientales. Por el contrario, muchos estudios empíricos se han centrado en el aspecto
multidimensional de la plasticidad y han destacado que los organismos responden a diferentes
factores ambientales de forma integrada [ 22 - 25 ]. Responder a mú ltiples señ ales permite a los
organismos afinar su fenotipo en entornos complejos: por ejemplo, las presas pueden enfrentarse
simultá neamente a diferentes tipos de depredadores [ 26 , 27 ], o las plantas enfrentan la necesi‐
dad de responder a la herbivoría así como a la competencia por la luz y disponibilidad de agua [
24 ].
Figura 1.
Diagrama resumido de las relaciones entre el entorno, las señ ales y los fenotipos en el marco de la plasticidad fe‐
notípica. El entorno multivariado se puede utilizar como señ al para iniciar una respuesta plástica en un individuo
(flechas negras finas). El fenotipo focal (sobre el que actú a la selecció n en nuestro ejemplo, rayo negro) puede
verse afectado por las condiciones ambientales actuales, los eventos de vida anteriores y la generació n parental
anterior. La informació n sobre entornos pasados ( ya sea de los padres o de los primeros añ os de vida) incluye di‐
ferentes fuentes, como el propio fenotipo (en el mismo rasgo o en otro) o la epigenética. Para que la plasticidad
fenotípica sea adaptativa, las señ ales en los períodos y generaciones sucesivos tienen que estar correlacionadas
con el entorno selectivo futuro (flechas blancas).
El aspecto de la fiabilidad de la señ al que influye en la evolució n de la plasticidad (en modelos de

normas de reacció n lineal) es la pendiente de regresió n del entorno de selecció n en el entorno de
desarrollo [ 15 , 28 ]. Cuando aumenta el lapso de tiempo entre estos dos ambientes, se espera
que las señ ales se vuelvan menos informativas [ 29 , 30 ], en una medida que depende de la escala
de tiempo de las fluctuaciones ambientales: una fuerte autocorrelació n temporal del ambiente
puede permitir la evolució n de respuestas plá sticas a señ ales tempranas. De manera similar, la
dispersió n entre la percepció n de la señ al y la selecció n provoca un retraso espacial aná logo al re‐
traso de tiempo [ 11], con un efecto sobre la evolució n de la plasticidad que depende del grado de
autocorrelació n espacial sobre la distancia típica de dispersió n. Sin embargo, incluso una señ al
que predice de forma fiable el entorno de selecció n puede dar lugar a respuestas plá sticas
desadaptativas si hay un retraso en el desarrollo (tiempo entre la percepció n de la señ al y la ex‐
presió n del fenotipo [ 14 ]) , de modo que el "valor establecido" correspondiente a esa señ al no es
se alcanza cuando la selecció n opera sobre el rasgo. Cuando el entorno fluctú a en escalas de
tiempo má s largas que el tiempo de generació n y la dispersió n es baja, la informació n sobre el en‐
torno de los padres puede ser una pista fiable para la descendencia, y se espera que evolucione la
plasticidad transgeneracional.Figura 1, [ 31 – 33 ]). Los efectos transgeneracionales pueden ser
especialmente importantes para los rasgos que se expresan y fijan temprano en la ontogenia (in‐
cluidos muchos rasgos morfoló gicos), porque la descendencia puede carecer de habilidades sen‐
soriales durante el desarrollo [34] y tiene menos tiempo para integrar informació n sobre el me‐
dio ambiente. Por ejemplo, en el nematodo Caenorhabditis elegans , el suministro materno de glu‐
có geno aumenta la aptitud de la descendencia bajo anoxia. Utilizando la evolució n experimental,

Dey et al. [ 35 ] mostró que cuando la normoxia (es decir , .los niveles normales de oxígeno) y la
anoxia (menos del 1% de oxígeno) se alternaban de manera predecible, las madres que experi‐
mentaron normoxia aumentaron el suministro de glucó geno a sus embriones (y viceversa para la
anoxia), lo que demuestra la evolució n de los efectos maternos bajo la variació n predecible del
medio ambiente. En los espinosos marinos ( Gasterosteus aculeatus ), donde el tamañ o del cuerpo
es un componente clave de la condició n física, los efectos maternos podrían ayudar a la adapta‐
ció n al aumento de temperatura bajo el cambio climá tico, ya que las crías de madres aclimatadas a
21 °C eran má s grandes en este ambiente cá lido que las crías de madres aclimatadas a 17°C gra‐
cias al diferente rendimiento mitocondrial [ 36 ].
Recientemente, ha habido un interé s creciente en comprender teó ricamente có mo interactú an la

variabilidad y la confiabilidad de las señ ales en diferentes escalas de tiempo para dar forma a las
respuestas plá sticas. Se predice que los organismos integrará n varias fuentes de informació n, in‐
cluidas las señ ales del entorno actual (para rasgos lá biles que cambian continuamente en la vida),
señ ales anteriores percibidas durante el desarrollo (primeros añ os de vida o efectos de arrastre)
y señ ales transgeneracionales del entorno al que se dirigen. generaciones anteriores estuvieron
expuestas (Figura 1, [ 33 ]), incluido el propio fenotipo parental [ 37 ]. Se espera que el peso rela‐
tivo de estos diferentes tipos de señ ales varíe dependiendo de su poder predictivo en diferentes
escalas de tiempo (relacionadas con la autocorrelació n temporal del entorno) y la fuerza de selec‐
ció n [32 , 33 , 37 ] .
La variació n de señ ales a travé s del espacio y/o el tiempo puede conducir a una variació n en la
plasticidad, con una alternancia de diferentes ecotipos. Un ejemplo revelador de la variació n de la
plasticidad dentro de la població n proviene del pez mosquito silvestre ( Gambusia holbrooki ). Se
espera que los peces nacidos a principios de la primavera (desarrollo a temperatura fresca) expe‐
rimenten ambientes má s variables que los peces nacidos a principios de verano (desarrollo a tem‐
peratura cá lida). En consecuencia, la tasa metabó lica es plá stica en peces nacidos a principios de
primavera, pero no en peces a principios de verano [ 38 ]. A raíz de estos estudios de casos alen‐
tadores, se necesita má s trabajo para evaluar, tanto teó rica como empíricamente, si y en qué me‐
dida la variació n en la variabilidad y la previsibilidad de las señ ales impulsa la variació n de la plas‐
ticidad dentro de las especies.
3. ¿CÓ MO PUEDE EL CAMBIO GLOBAL INFLUIR EN LAS SEÑ ALES Y LA PLASTICIDAD?
Bajo el cambio global, se espera que se modifiquen varios aspectos del medio ambiente, en parti‐
cular a travé s de la aparició n de nuevos entornos (debido al cambio de há bitat local o la disper‐
sió n en nuevos há bitats), la alteració n de las covarianzas entre las variables ambientales y el au‐
mento de la variabilidad climá tica. Estos cambios ambientales pueden ser graduales, pero los cam‐
bios abruptos tambié n son cada vez má s probables debido a las presiones antropogé nicas [ 39 ],
por ejemplo, en forma de eventos climá ticos extremos como inundaciones, sequías o tormentas.
En conjunto, los cambios ambientales pueden afectar la expresió n y evolució n de la plasticidad a
travé s de cambios en la confiabilidad de la señ al, la percepció n e interpretació n de la señ al y el
desarrollo del fenotipo.
(a) Cambios en la disponibilidad y confiabilidad de las señ ales
La forma má s sencilla en que el cambio ambiental puede afectar el uso de señ ales es interrum‐
piendo su detecció n, ya sea degradando la señ al o alterando las capacidades sensoriales de los or‐
ganismos. Por ejemplo, los juveniles de damisela ( Pomacentrus wardi ) ya no responden a las se‐
ñ ales de los depredadores en ambientes degradados (arrecifes de coral muertos), y el mecanismo
probable es una degradació n de la señ al de alarma conespecífica [ 40 ]. De manera similar, la eu‐
trofizació n puede afectar las señ ales visuales, lo que lleva a una plasticidad desadaptativa en los
espinosos machos, ya que su mayor inversió n en el comportamiento de cortejo no se correlaciona
con el interé s de las hembras [ 41 ]. El electrosmog generalizado, es decir, el ruido electromagné ‐
tico creado por el hombre, interrumpe por completo la orientació n de la brú jula magné tica en el
petirrojo europeo migratorio Erithacus rubecula [42].
Cuando todavía hay señ ales disponibles, su confiabilidad puede verse afectada si el nuevo entorno
es similar en algunos aspectos a un entorno conocido. En los casos má s extremos, un nuevo en‐
torno genera una señ al similar a una señ al previamente conocida, pero completamente desvincu‐
lada tanto de la señ al original como del entorno de selecció n. Por ejemplo, el asfalto y los estan‐
ques polarizan la luz de la misma manera, lo que hace que las efímeras pongan sus huevos en la
carretera en lugar de en los estanques [ 43 ], y los insecticidas pueden desencadenar costosas de‐
fensas morfoló gicas en Daphnia ambigua en ausencia de depredadores [ 44 , 45 ]. Estas respues‐
tas desadaptativas basadas en señ ales que antes eran fiables se denominan trampas evolutivas [
46 , 47]. Estas trampas será n aú n má s efectivas ya que la señ al anterior era altamente confiable [
46 ].
Por otro lado, la señ al se puede muestrear a partir de la misma variable ambiental histó rica, pero
la correlació n entre esta variable y el entorno selectivo puede haber disminuido o desaparecido
por completo. Esto se espera bajo el cambio climá tico, por ejemplo, debido al aumento de la esto‐
casticidad climá tica dentro de los añ os, o porque la temperatura promedio no cambia al mismo
ritmo en todas las estaciones [ 48 , 49 ]. Por ejemplo, la marmota de vientre amarillo ( Marmota
flaviventris) ha emergido gradualmente antes de la hibernació n (estudio dirigido entre 1975 y
1999) debido a la temperatura del aire má s cá lida a principios de la primavera. Sin embargo, la fe‐
cha de deshielo no ha cambiado en las Montañ as Rocosas, lo que lleva a menores oportunidades
de alimentació n en la emergencia. Si bien el aire má s cá lido fue histó ricamente un buen predictor
del derretimiento de la nieve, el cambio climá tico ha llevado a un desajuste entre la temperatura
del aire y la capa de nieve [ 50 ].
Debido a que las especies está n integradas en redes de interacciones ecoló gicas, la pé rdida de
confiabilidad de las señ ales puede surgir de especies que responden de manera diferente a los
cambios ambientales, o especies que interactú an respondiendo a diferentes señ ales. Los cambios
en la fenología son las respuestas má s omnipresentes al cambio climá tico [ 51 ], y los casos mejor
documentados de alteració n de las redes ecoló gicas se basan en una pé rdida de sincronía entre
los interactuantes ecoló gicos, como los depredadores y sus presas, o las plantas y sus polinizado‐
res [ 52 , 53]. Si las especies que interactú an responden a la misma señ al, su desajuste fenoló gico
puede aumentar porque sus normas de reacció n son diferentes. Este es generalmente el caso en
las interacciones tró ficas, donde los consumidores tienden a mostrar normas de reacció n menos
profundas (má s planas) al clima que sus recursos [ 54 ]. Esto ocurre porque los consumidores ge‐
neralmente tienen tiempos de generació n má s largos que los recursos (debido a un tamañ o cor‐
poral má s grande) y, por lo tanto, retrasos en el desarrollo má s largos para la expresió n del rasgo
plá stico, lo que reduce su capacidad para predecir el entorno de selecció n, ya que la autocorrela‐
ció n temporal que afecta la confiabilidad de la señ al disminuye. en promedio con retrasos de
tiempo má s largos [ 55]. Otra posibilidad es que las especies que interactú an en realidad esté n
usando diferentes señ ales que experimentan diferentes tendencias temporales. Por ejemplo, cua‐
tro especies de á rboles de Prunus en Japó n está n floreciendo antes debido al aumento de las tem‐
peraturas durante la ventana de tiempo má s relacionada con su fenología, pero la temperatura
permanece sin cambios durante la ventana de tiempo relacionada con la fenología de la mariposa
Pieris rapae que los usa como plantas hospedantes. . Esto conduce a una fuerte plasticidad de la
fenología en los á rboles pero no en las mariposas [ 56 ], lo que resulta en un creciente desajuste
de la fenología entre plantas e insectos debido al calentamiento (ver tambié n nuestro estudio de
caso en §4).
Algunos mecanismos pueden mitigar la pé rdida de confiabilidad en algunas señ ales. Primero, los
efectos potencialmente negativos de la pé rdida de confiabilidad de una variable ambiental particu‐
lar como señ al podrían aliviarse en gran medida si los organismos utilizan mú ltiples señ ales, por‐
que la redundancia parcial en la informació n de diferentes fuentes ambientales puede aumentar
la solidez de la señ al [57 ] . Por ejemplo, en el caso mencionado anteriormente del pez damisela
de arrecife de coral, la pé rdida de la señ al olfativa en el agua de coral muerto puede compensarse
mediante el uso de señ ales visuales [ 40 ]. De manera similar, podríamos esperar que el desajuste
en las redes tró ficas se alivie si las especies utilizan la presencia, la abundancia o el fenotipo de las
demá s como señ ales (segú n lo investigado empíricamente por Phillimore et al. [ 58 ]] con maripo‐
sas y sus plantas anfitrionas), en lugar de usar una variable climá tica ú nica como la temperatura
por sí sola. En segundo lugar, la expresió n de respuestas desadaptativas a una señ al poco fiable
podría reducirse a travé s del aprendizaje, por ejemplo, si las mujeres son capaces de recalibrar su
uso de señ ales basá ndose en experiencias pasadas [59 ] .
(b) Consecuencias de la expresió n y evolució n de la plasticidad
Es difícil predecir en general si la plasticidad será adaptativa en entornos novedosos y en qué me‐
dida. Se ha sugerido que las normas de reacció n deberían tener formas aleatorias y errá ticas en
entornos que nunca o rara vez se encontraron previamente (como se espera que ocurra bajo el
cambio global), debido a la ausencia de selecció n pasada en estos entornos [10] .]. Sin embargo,
se pueden hacer argumentos má s cuantitativos teniendo en cuenta dos características realistas de
plasticidad en nuevos entornos. En primer lugar, los entornos rara vez son completamente nue‐
vos; en cambio, los grandes cambios ambientales significan principalmente que los entornos pre‐
viamente (quizá s muy) raros se han vuelto comunes. Lo raro que haya sido un nuevo ambiente
antes del cambio determina cuá n relajada ha sido la selecció n en este ambiente, y la oportunidad
que ha habido para que la deriva gené tica produzca normas de reacció n errá ticas allí [60] .]. En
segundo lugar, las normas de reacció n no evolucionan con total libertad, incluso en entornos en
los que no han estado bajo selecció n, porque sus formas generalmente está n limitadas hasta
cierto punto por las correlaciones gené ticas de los valores de los rasgos en todos los entornos.
Teniendo en cuenta estos dos puntos, es probable que las normas de reacció n sigan siendo, al me‐
nos parcialmente, adaptativas en el nuevo rango ambiental en ausencia de cambios importantes

en el paisaje adaptativo, y se pueden hacer afirmaciones cuantitativas simples sobre esta cuestió n
en funció n de la frecuencia de los extremos y las correlaciones. de los valores de los rasgos a tra‐
vé s de los entornos [ 60 ].
La retenció n de respuestas plá sticas parcialmente adaptativas en entornos novedosos tambié n re‐
quiere que las señ ales sigan siendo confiables. En el caso específico de los eventos climá ticos ex‐
tremos, aú n se desconoce si tales señ ales existen. Un estudio reciente que abordó este problema
no encontró evidencia de que los ostreros euroasiá ticos ( Haematopus ostralegus ) usen señ ales
(ciclo lunar, altura del agua pasada y actual) para evitar la inundació n de sus nidos durante even‐
tos de precipitació n extrema [ 61 ]. Ademá s, el cambio global generalmente implica la variació n de
má s de una variable ambiental y una alteració n de la estructura de correlació n de estas variables
dentro y entre tiempos. Esto puede desencadenar demandas ecoló gicas contradictorias sobre los
organismos [ 24], de manera que nuevas combinaciones de variables ambientales se convierten
en los mejores predictores del fenotipo ó ptimo. Se predice que la capacidad de los organismos
para rastrear estos patrones alterados de cambio en el fenotipo ó ptimo dependerá de su capaci‐
dad para desarrollar una nueva combinació n de variables ambientales utilizadas como señ al [20 ]
. Esta predicció n teó rica aú n no se ha probado, pero un par de estudios sugieren que el uso de se‐
ñ ales puede evolucionar relativamente rá pido. Un estudio en el mosquito de la planta de jarra (
Wyeomia smithii ) sugiere que, durante un período de 5 añ os, el fotoperíodo crítico para la induc‐
ció n de la diapausa se ha desplazado hacia una duració n del día má s corta (es decir, má s tarde en
la temporada) debido a temporadas de crecimiento má s largas [ 62 ] . Respuestas antidepredado‐
res de la rana acuá tica ibé rica (Pelophylax perezi ) renacuajos a una especie invasora (cangrejo de
río, Procambarus clarkia ) tambié n es un caso probable de evolució n de señ ales. Los renacuajos
de esta especie tienen la capacidad de construir defensas morfoló gicas contra los depredadores
nativos [ 63 ] pero solo los renacuajos de poblaciones que han coexistido con P. clarkia durante
10 a 15 generaciones muestran una respuesta anti-depredador a este nuevo depredador [ 64 ].
Se espera que los cambios en la fiabilidad de las señ ales tengan un gran impacto en la evolució n
de la plasticidad, incluida una transició n entre la plasticidad predictiva y la cobertura de apuestas
como estrategias adaptativas [ 13 , 65 ]. En el contexto del cambio climá tico y el aumento asociado
de la variabilidad de la temperatura, la disminució n de la previsibilidad del medio ambiente po‐
dría, por ejemplo, afectar la capacidad de adaptació n de la plasticidad transgeneracional y selec‐
cionar una estrategia de cobertura de apuestas, donde los efectos de los padres aumentan la va‐
riació n en el fenotipo de la descendencia en lugar de que alterar sus fenotipos medios [ 66 ].
En té rminos de plasticidad predictiva, la confiabilidad de la señ al determina la inclinació n de la

norma de reacció n ó ptima: cuanto menos confiable es la señ al, má s superficial es la norma de
reacció n que evoluciona en equilibrio, en comparació n con la plasticidad 'perfecta', definida por
có mo el fenotipo ó ptimo se ve afectado por el medio ambiente [ 12 , 67 ]. En el caso de un cambio
abrupto en la confiabilidad de la señ al, que provoque que la plasticidad previamente adaptativa se
vuelva desadaptativa (por ejemplo, porque sobrepasa el ó ptimo, como en [16]) , se espera que la
plasticidad evolucione hacia una norma de reacció n menos profunda que coincida con el nivel ac‐
tual de fiabilidad de la señ al. Tal cambio de plasticidad puede causar un rescate evolutivo al redu‐
cir la carga causada por las fluctuaciones estocá sticas en el entorno [ 17 ,18].
4. ESTUDIO DE CASO: VARIACIÓ N LOCAL DE SEÑ ALES EN HERRERILLOS

MEDITERRÁ NEOS Y SUS PRESAS
Investigar los mecanismos de respuesta plá stica al cambio climá tico y sus límites en la naturaleza
es notoriamente difícil (material complementario electró nico, Cuadro S1). Sin embargo, un modelo
de investigació n excepcionalmente bien caracterizado de plasticidad adaptativa en poblaciones sil‐
vestres es la fecha má s temprana de puesta de huevos de los paseriformes insectívoros de bos‐
ques templados durante las primaveras má s cá lidas. Esta fenología reproductiva anterior permite
a las aves rastrear la fenología de las orugas que utilizan como principal fuente de alimento para
sus crías [ 21 , 68 ]. En la siguiente secció n, investigamos con cierto detalle có mo el cambio fenoló ‐
gico plá stico se relaciona con las señ ales ambientales y su confiabilidad en cuatro poblaciones me‐
diterrá neas de herrerillos azules ( Cyanistes caeruleus ).
Las cuatro poblaciones silvestres de herrerillos azules han sido monitoreadas durante 20 a 42
añ os (material complementario electró nico, tabla S1). Dos poblaciones se reproducen en bosques
dominados por el roble pubescente caducifolio Quercus pubescens (las poblaciones D-Rouviè re y
D-Muro, en el continente francé s cerca de Montpellier y Có rcega respectivamente, donde 'D' signi‐
fica caducifolio) y dos en bosques dominados por la encina de hoja perenne Quercus ilex (las po‐
blaciones E-Muro y E-Pirio, ambas en Có rcega; 'E' significa bosque siempre verde [ 69 ]). Estas ca‐
racterísticas ecoló gicas han inducido la adaptació n local en las aves [ 70], particularmente en sus
rasgos de historia de vida. La fenología promedio de dos de estas poblaciones ha ido cambiando
con el tiempo: la fecha promedio de puesta es cada vez má s temprana (má s de tres días por dé ‐
cada) para las poblaciones que se reproducen en bosques siempreverdes, pero no en bosques ca‐
ducifolios (Figura 2un ; material suplementario electró nico, tabla S2a), a pesar de tendencias simi‐
lares de calentamiento climá tico en los cuatro sitios (material suplementario electró nico, tabla S2c
y figura S1; tenga en cuenta que el material suplementario electró nico, tabla S1 informa tenden‐
cias en la temperatura durante la primavera, desde abril hasta finales de Junio: mientras que el
material complementario electró nico, la figura S1 presenta las tendencias de la temperatura du‐
rante todo el añ o). Este patró n es tanto má s llamativo cuanto que las poblaciones de E-Muro y D-
Muro está n separadas por só lo 5,6 km [ 70 ] y está n conectadas por el flujo de genes [ 71 ].
Figura 2.
( a ) Tendencias temporales en las fechas medias anuales de puesta en las cuatro poblaciones de herrerillos azu‐
les (media ± se); ( b ) tendencias temporales en la temperatura media (en °C ± se) para las ventanas de referencia
utilizadas por cada població n; c ) normas de reacció n del herrerillo comú n: fecha media anual de puesta (± se) en
funció n de la señ al estimada (en °C ± se); ( d ) norma de reacció n de la oruga (solo para E-Pirio y D-Muro): fecha
máxima anual de la oruga en funció n de la señ al estimada (°C ± se); ( e ) Fiabilidad de la señ al para herrerillos
medido como la correlació n entre la fecha máxima de la oruga y la señ al (material complementario electró nico,
tabla S7); ( f) Sincronía entre herrerillos azules y orugas ilustrada como la correlació n entre la fecha media de
puesta de herrerillos azules (±se) y la fecha pico de las orugas (ver material electró nico complementario, tabla
S8). En todos los paneles, los sitios 'Evergreen' están en verde (verde oscuro para E-Pirio, verde claro para E-
Muro), y los sitios 'Deciduos' están en azul (azul oscuro para D-Rouvière, azul claro para D-Muro ). Todas las fe‐
chas son fechas ordinales con 1 = 1 de enero. En ( f ), la línea discontinua roja representa la relació n ó ptima espe‐
rada entre la fecha de puesta y la fecha de oruga. En algunos casos, las barras de error no son visibles porque son
muy pequeñ as en comparació n con la escala de la figura.
Una explicació n plausible detrá s de las diferentes tendencias temporales en la fecha de puesta po‐
dría ser la variació n local de las señ ales ambientales para la plasticidad fenotípica. Las hembras de
diferentes poblaciones pueden ser sensibles a diferentes variables climá ticas (p. ej., cantidad de
lluvia, temperatura media o presencia de eventos climá ticos extremos), oa las mismas variables
pero en diferentes períodos de tiempo durante el añ o (p. ej., principios versus finales de la prima‐
vera). Con el fin de evaluar las señ ales específicas de la població n para la plasticidad de la fecha
de puesta en herrerillos azules, implementamos aná lisis de ventanas deslizantes utilizando el pa‐
quete climwin [ 72 , 73]. Para cada població n, probamos varias variables meteoroló gicas: media,
má xima, mínima tanto para la temperatura diaria como para la lluvia diaria, y eventos climá ticos
extremos positivos de temperatura (ECE en adelante; consulte el material electró nico complemen‐
tario, Recuadro S2 para obtener detalles sobre los mé todos). Los datos climá ticos se obtuvieron
de las estaciones meteoroló gicas nacionales de Saint Martin de Londres para el continente (a
unos 24 km de D-Rouviè re) y Calvi para Có rcega (9–19 km de los tres sitios de estudio de Có r‐
cega). Las temperaturas de las estaciones meteoroló gicas está n altamente correlacionadas con la
temperatura local en los sitios de estudio (material complementario electró nico, tabla S3).
En tres de las poblaciones (D-Rouviè re, D-Muro y E-Pirio), el factor climá tico que má s influye en la
variació n de la fecha media de puesta es la temperatura media (material electró nico complemen‐
tario, tabla S4), explicando entre un 54% y un 75% de variabilidad en la fecha de puesta (tabla 1a
). Las poblaciones 'siempre verdes' tambié n son sensibles al nú mero de ECE. En E-Pirio, este
efecto es aditivo con el efecto de la temperatura media, pero no muy robusto. A su vez, el nú mero
de ECE dentro de una ventana es el mejor predictor de la fecha media de puesta en la població n
de E-Muro (material complementario electró nico, tabla S4), pero no se puede descartar el uso si‐
multá neo de informació n de temperatura media (temperatura media: − 3,47 ± 0,88, t = −3,94, p =
0,001, ECE: −1,59 ± 0,42, t = −3,79, p = 0,002, r² = 0,75). No encontramos ningú n efecto de otras
variables climá ticas como la lluvia (material complementario electró nico, tabla S4). Por lo tanto,
aunque alguna combinació n de otros factores (por ejemplo, desarrollo de yemas [74 ] o la densi‐
dad de població n [ 75 ]) probablemente desempeñ en un papel, la temperatura es un factor clave
detrá s de la plasticidad de la fecha de puesta. Esto está en línea con otros estudios correlativos en
carboneros comunes, que muestran que la temperatura promedio de primavera explica má s del
50 % de la variabilidad de la fecha de puesta [ 68 , 76 ], y con experimentos que muestran que la
fecha de puesta responde a los tratamientos de temperatura [ 77 ]. Los mecanismos fisioló gicos
subyacentes siguen siendo esquivos, ya que aú n no se ha detectado ningú n efecto de la tempera‐
tura en el sistema neuroendocrino relacionado con la reproducció n [ 78 , 79]. A pesar de muchos
estudios sobre la fenología de la reproducció n de aves, el conocimiento sobre los mecanismos
que impulsan la plasticidad fenoló gica es aú n escaso, y los roles relativos de los efectos directos e
indirectos de la temperatura (p. ) son desconocidos [ 80 ].
Tabla 1.
Normas de reacció n de la població n promedio en respuesta a las señ ales estimadas con los análisis de ventana
deslizante (figura 3; material complementario electró nico, tabla S5) para ( a ) la fecha de puesta de los herrerillos
azules, y ( b ) la fecha de máxima abundancia de la oruga. Dependiendo de los mejores predictores de fenología
detectados por el análisis de ventana deslizante, las normas de reacció n se estimaron utilizando la temperatura
media (MeanT) o el nú mero de ECE durante la mejor ventana. Los tamañ os de las muestras se dan en el material
complementario electró nico, tabla S1.
interceptar pendiente
estimaciones estimaciones
señal (± se) valor t valor p (± se) valor t valor p r² _
( un )
D-Rouviere MeanT (17 de 131.78 (± 3.82) 34.51 <0.0001 −4.42 (± 0.50) −8.91 <0.0001 0.75
enero al 1 de
abril)
D-Muro MeanT (4 de 137.61 (± 6.78) 20.31 <0.0001 −3.67 (± 0.62) −5.92 <0.0001 0.59
febrero al 7
de abril)
Muro MeanT (15 de 175.33 (± 1.14 <0.0001 −5.13 (± 1.00) −5.11 <0.0001 0.57
electró nico marzo al 27 13.34)
de abril)
CEPE (23 de 112.21 (± 1.21) 92.90 <0.0001 −2.41 (± 0.49) −4.95 0.0001 0.55
marzo al 15
de abril)
E-Pirio MeanT (31 de 200.53 (± 16.82 <0.0001 −5.10 (± 0.84) −6.07 <0.0001 0.54
marzo al 7 de 11.92)
mayo)
(b)
D-Muro MeanT (del 171.22 (± 9.01) 19.01 <0.0001 −5.00 (± 0.81) −6.15 <0.0001 0.61
11 de febrero
al 7 de abril)
E-Pirio MeanT (13 de 283.38 (± 14.14 <0.0001 −8.47 (± 1.31) −6.46 <0.0001 0.58
marzo al 7 de 20.04)
junio)
Las poblaciones difieren en la ventana de tiempo específica de la temperatura media que influye
en la fecha de puesta. Las hembras de poblaciones en há bitats caducifolios usan una señ al basada
en un período de tiempo largo que abarca el invierno y principios de la primavera, mientras que
las hembras de la població n E-Pirio usan un período de tiempo má s corto y tardío que corres‐
ponde a un mes en primavera (figura 3; material complementario electró nico, tabla S5). El patró n
es cualitativamente similar pero no robusto en E-Muro (figura 3; material complementario elec‐
tró nico, tabla S4 y S5). Ventanas má s grandes en poblaciones de hoja caduca podrían estar rela‐
cionadas con la correlació n entre la mejor ventana y otras ventanas posibles que permanecen al‐
tas en un rango de períodos de tiempo má s amplio que en las poblaciones de hoja perenne (mate‐
rial complementario electró nico, figura s2). Una comparació n estadística formal entre las ventanas
utilizadas en D-Rouviè re y E-Pirio muestra diferencias significativas entre las dos poblaciones en
té rminos de calendario ordinal (material electró nico complementario, Cuadro S2).
Figura 3.
Ventanas de referencia de temperatura media estimada para herrerillos ( a,c,d,f ) y orugas ( b,e ) en cada pobla‐
ció n. Los círculos abiertos representan la fenología media (fecha media de puesta o fecha máxima de oruga). El
primer y ú ltimo día de la ventana se dan en días ordinales, con 1 = 1 de enero. Las líneas de colores representan
las mejores ventanas (del mejor modelo, verde para siempre verde y azul para caducifolio); las líneas negras re‐
presentan las ventanas medianas del conjunto de confianza del 95 % (consulte el material complementario elec‐
tró nico, Cuadro S2 y [ 72 , 73 ]). Un buen acuerdo entre la ventana mejor y la mediana es un indicador de que la
ventana se estima con precisió n.
El uso de diferentes ventanas de tiempo en las cuatro poblaciones de aves conduce a tasas con‐
trastadas de cambio de la señ al durante el período de estudio. En las poblaciones 'Evergreen',
donde la ventana incluye solo la temperatura primaveral, la temperatura media dentro de la ven‐
tana de referencia aumenta durante el período 1991–2017 (E-Muro: 0,4 ± 0,07 °C/dé cada, t =
6,18, p < 0,0001 ; E-Pirio: 0,6 ± 0,08 °C/dé cada, t = 7,81, p < 0,0001,Figura 2b ), pero no se pro‐
duce tal incremento en los otros dos sitios donde las ventanas incluyen informació n de primavera
e invierno (D-Rouviè re: 0,03 ± 0,3°C/dé cada, t = 0,11, p = 0,91; D- Muro 0,22 ± 0,12 °C/dé cada, t =
1,76, p = 0,09). Esto está en consonancia con la muy lenta o nula tasa de cambio climá tico en in‐
vierno en comparació n con la primavera en estas á reas mediterrá neas (material electró nico com‐
plementario, figura S1). El cambio climá tico tambié n se asocia con el aumento de la frecuencia de
ECE, y su nú mero aumenta en la ventana utilizada por la població n de E-Muro (0,49 ± 0,16 ECE
positivos/dé cada, t = 2,98, p= 0,005; consulte la tabla de material complementario electró nico S6
para otras poblaciones). Por lo tanto, en general, aunque el calentamiento primaveral ha sido ge‐
neralizado en todas las poblaciones (material complementario electró nico, tabla S2c y figura S1),
solo detectamos el calentamiento climá tico durante las ventanas de referencia que influyen en la
fenología de las aves en E-Pirio y E-Muro. Esta diferencia de ventanas entre há bitats explica por
qué las fechas de puesta está n avanzando en las poblaciones de aves de hoja perenne pero no en
las poblaciones de hojas caducas.
Tambié n es posible investigar la fiabilidad de las señ ales en este sistema. Las consecuencias de la
aptitud física de las respuestas fenoló gicas de los herrerillos azules dependen de la fenología de
las orugas de Tortrix viridana , el principal recurso alimenticio para los polluelos [ 81 ], que se
cree que influye en el éxito reproductivo a travé s de la supervivencia de las crías. La sincroniza‐
ció n del período de anidació n (especialmente cuando los polluelos alcanzan el pico de sus necesi‐
dades energé ticas, alrededor de 9 días despué s de la eclosió n [ 82]) con la fecha de la abundancia
má xima en las orugas depende de la fiabilidad con la que la señ al ambiental utilizada por las aves
para modificar su fenología predice la fecha má xima de la oruga. Por lo tanto, podemos medir la
pendiente de regresió n lineal del entorno que afecta la selecció n en el momento de la reproduc‐
ció n en el entorno que afecta el momento de la reproducció n en sí, para cuantificar la confiabili‐
dad de la señ al utilizada por las aves de una manera que coincida con las predicciones teó ricas
(por ejemplo, [ 15 , 28]). La fenología de las orugas se estudia en los cuatro sitios gracias a copró ‐
metros (es decir, un cuadrado de tela de 50 × 50 cm que recoge el excremento de las orugas de‐
bajo de los robles). La masa de excremento recolectada durante un período de tiempo determi‐
nado nos permite estimar la abundancia de orugas a lo largo de la temporada. La fecha má xima
de abundancia de orugas es el día en que se recolecta la mayor cantidad de excrementos de oru‐
gas. Para evaluar la señ al utilizada por las orugas, utilizamos el mismo aná lisis de ventana desli‐
zante que para las aves. Los tamañ os de los conjuntos de datos permiten aná lisis de ventanas des‐
lizantes de oruga solo en E-Pirio y D-Muro (se requieren al menos 20 añ os de datos [ 73 ]). La
temperatura explicó alrededor del 60% de la variació n en la fecha del pico de oruga en ambos si‐
tios (tabla 1b yfigura 3; material complementario electró nico, tabla S5). La fiabilidad de la señ al
fue alta en ambas poblaciones: 1,02 ± 0,04 ( t = 25,17, p < 0,0001) en D-Muro y 0,70 ± 0,08 en E-
Pirio ( t = 9,071, p < 0,0001); con menor confiabilidad en E-Pirio que en D-Muro (señ al de tit azul
negativa × interacció n E-Pirio: −0.32 ± 0.09, t = −3.62, p = 0.0005).
Otra cantidad de interé s es qué tan bien la señ al utilizada por las aves predice el pico de comida
en sí. La pendiente de la regresió n de la fecha de la oruga en la señ al utilizada por los herrerillos
azules es la norma de reacció n favorecida por la selecció n natural, si se toma la fecha de la oruga
como el fenotipo ó ptimo cada añ o. Esta relació n es significativamente negativa en todos los sitios (
Figura 2mi ; material complementario electró nico, tabla S7): la abundancia temprana de presas
está asociada con una temperatura alta en la ventana de entrada. Sin embargo, la proporció n de
variació n en el pico de alimento que es capturada por su relació n con la señ al de plasticidad es
menor en E-Pirio ( r ² = 0.21) que en D-Muro ( r ² = 0.59, ver §5), y tambié n moderada en las
otras dos poblaciones (D-Rouviè re: r² = 0,33, E-Muro r² = 0,29). La fuerza de esta relació n en D-
Muro es similar a la encontrada para una població n de carbonero comú n holandé s en Hoge Ve‐
luwe [ 68]. Si el pico de alimento predice correctamente la fecha ó ptima de puesta, esto sugiere
que la plasticidad en respuesta a la temperatura en las ventanas de tiempo que identificamos solo
permite rastrear una proporció n moderada de fluctuaciones temporales en este ó ptimo. Sin em‐
bargo, tenga en cuenta que los datos de abundancia de orugas en el sitio D-Rouviè re deben
usarse con precaució n: la recopilació n de datos se detuvo en 2002 debido a las frecuentes lluvias,
y 10 añ os de datos pueden no ser suficientes para que los aná lisis sean confiables.
Un desajuste fenoló gico mediado por la plasticidad entre los depredadores y su fuente de ali‐
mento puede surgir del uso de diferentes señ ales o de diferentes respuestas a las mismas señ ales.
Independientemente del mecanismo, la teoría predice que la pendiente del consumidor debería
ser menor que la pendiente del recurso, porque se espera que la fiabilidad de la señ al sea menor
en los consumidores [55 ] . En consecuencia, un aná lisis a gran escala de 812 taxones reveló que
los consumidores secundarios tienen una menor sensibilidad climá tica que otros grupos (p. ej.,
productores o consumidores primarios [ 54 ]). En línea con lo esperado, en E-Pirio las aves son
menos sensibles a la temperatura que las orugas (Figura 2c, d ytabla 1, interacció n especie × tem‐
peratura: −4,06 (±1,28), t = −3,17, p = 0,002). Sin embargo, en el yacimiento de D-Muro, las pen‐
dientes de las normas de reacció n son similares en aves y orugas (Figura 2c, d ytabla 1, interac‐
ció n especie × temperatura: −1,32 (±1,02), t = −1,29, p = 0,20). La abundancia de orugas en D-
Muro es (mucho) mayor que en las otras tres poblaciones (material complementario electró nico,
tabla S1). Esto hace probable que en otros sitios como E-Pirio, las aves esté n explotando otros re‐
cursos, especialmente cuando las orugas son raras [ 81 , 83 ]. Cuando las fuentes de alimento es‐
tá n diversificadas, las normas de reacció n má s planas en las aves que en las orugas pueden no im‐
plicar que las normas de reacció n no sean adaptativas, sino que las aves está n respondiendo a un
entorno má s multidimensional [20] .]. Por lo tanto, un pró ximo paso importante sería estimar
có mo la señ al para la fenología aviar y la fecha de las orugas predicen conjuntamente la fecha ó p‐
tima anual de puesta [ 21 ]. Sin embargo, esto puede no ser suficiente para obtener una compren‐
sió n completa del papel de la plasticidad en la adaptació n de este sistema. Por ejemplo, incluso en
D-Muro, donde la fecha promedio de puesta sigue con precisió n la fecha de la oruga, las aves
siempre llegan tarde en comparació n con el pico de alimentació n (Figura 2f ; material complemen‐
tario electró nico, tabla S8), y hay una fuerte selecció n direccional para una fecha de puesta má s
temprana [ 84 ]. Una estimació n integradora de la fecha ó ptima de puesta, utilizando mú ltiples
componentes de aptitud como la supervivencia o el éxito del reclutamiento (como en, por ejem‐
plo, [ 85 , 86 ]), podría ayudar a comprender este retraso y si es adaptativo o no.
5. DISCUSIÓ N Y PERSPECTIVAS
Nuestra revisió n de la literatura y el estudio de caso dejan en claro que, si deseamos comprender
có mo el cambio global afectará la plasticidad fenotípica y sus consecuencias para la biología de la
població n, necesitamos una comprensió n má s profunda de los mecanismos ambientales que dan
forma a la variació n de la plasticidad dentro de las especies.
Quizá s las medidas má s difíciles y necesarias se refieren a los cambios espacio-temporales en la

selecció n fenotípica, que subyacen a la evolució n de las señ ales fenotípicas de la plasticidad. Ha
habido repetidos llamamientos para medir la sensibilidad ambiental de la selecció n, en particular
como una forma de identificar las causas de la selecció n natural [ 7 , 87 , 88 ]. Esto se convierte en
una necesidad cuando se investiga la adaptabilidad y la evolució n de la plasticidad, pero los mé to‐
dos disponibles y sus aplicaciones aú n son limitados [ 21 , 89] .]. En particular, no somos cons‐
cientes de un intento de utilizar mú ltiples variables ambientales como predictores de cambios en
un fenotipo ó ptimo como una forma de investigar la selecció n de señ ales ambientales para la plas‐
ticidad, en consonancia con las predicciones de la teoría [15 , 20 ] . Los enfoques experimentales
manipulativos tambié n son una herramienta poderosa pero infrautilizada para medir la selecció n
en la plasticidad fenotípica y comprender el papel adaptativo de las señ ales ambientales. Por
ejemplo, Schmitt et al . [ 90 ] detuvo experimentalmente el alargamiento plá stico del tallo en res‐
puesta al hacinamiento en las plantas, mediante la construcció n de líneas modificadas gené tica‐
mente de Brassica rapaque carecen del fotorreceptor fitocromo A involucrado en la detecció n de
la señ al relevante (proporció n de longitud de onda característica del sombreado de otras plantas).
Demostraron que la falta resultante de elongació n inducida plá sticamente es perjudicial en un en‐
torno abarrotado, mientras que la expresió n constitutiva de la elongació n del tallo es perjudicial
en entornos despoblados. Otros experimentos de este tipo, en los que se interrumpe la
percepció n/uso de señ ales, o se desvinculan de la presió n selectiva, producirían informació n ex‐
tremadamente ú til, pero aú n son demasiado raros.
Ademá s, evaluar si la plasticidad fenotípica seguirá siendo adaptativa frente al cambio global re‐
quiere un enfoque integrador en diferentes niveles. El primer nivel de integració n es a travé s de
las etapas de la vida. Los cambios ambientales pueden afectar la expresió n fenotípica en diferen‐
tes etapas del ciclo de vida, por lo que los efectos del cambio global pueden estar mediados no
solo por señ ales actuales, sino tambié n por efectos transgeneracionales, de vida temprana y de
arrastre (Figura 1). La investigació n de có mo interactú an estos mecanismos de respuesta al en‐
torno recié n está comenzando [ 66 , 91 ], pero proporcionará resultados importantes sobre la di‐
ná mica de expresió n de la plasticidad. En segundo lugar, tambié n existe una gran necesidad de un
enfoque integrador a nivel de la comunidad y/o del ecosistema. Las interacciones entre especies
son una fuente importante de selecció n para la plasticidad adaptativa (p. ej., sincronía de fenolo‐
gía, defensas contra depredadores, interacciones competitivas). Por ejemplo, debido a que los pa‐
pamoscas migratorios de varios colores y de collar muestran normas de reacció n a la tempera‐
tura menos profundas que los herrerillos azules, se reproducen má s tarde en ambientes má s cá li‐
dos y sufren la competencia con las especies de herrerillos residentes [ 92]. Un paso importante
sería aumentar el nú mero de estudios que comparen la plasticidad de las especies que interac‐
tú an en las poblaciones silvestres, examinando en particular có mo el cambio climá tico y ambiental
está n afectando las señ ales y la expresió n de la plasticidad en los niveles tró ficos.
La comparació n de poblaciones puede proporcionar informació n sobre có mo la evolució n deter‐

mina la plasticidad fenotípica y el uso de señ ales. En nuestro estudio de caso, las poblaciones geo‐
grá ficamente muy cercanas y conectadas que ocupaban diferentes há bitats diferían ampliamente
en las señ ales que afectan la plasticidad de la fecha de puesta, así como en la confiabilidad de es‐
tas señ ales como predictores de la supuesta presió n selectiva, a saber, el pico de abundancia de
los principales fuente de alimento (orugas). Las poblaciones de há bitats perennifolios y caducifo‐
lios diferían en las ventanas de tiempo—y en menor medida, en las variables ambientales—que
utilizan. La diferencia en las ventanas de tiempo entre las poblaciones es consistente con los resul‐
tados de otro estudio que muestra ventanas má s cortas para las poblaciones que se reproducen
en há bitats 'tardíos', como latitudes altas [ 93]. Esto sugiere que estas diferencias en las ventanas
de tiempo pueden ser adaptativas. Sin embargo, la detecció n de señ ales en poblaciones silvestres
se basa en un enfoque correlativo, y no podemos excluir por completo que otro factor ambiental
no medido correlacionado con la temperatura impulse la plasticidad de la fecha de puesta, así
como la variació n local de las ventanas de señ ales. La realidad ecoló gica de estas poblaciones es
ciertamente muy compleja y se necesitaría má s informació n sobre la heterogeneidad ambiental
para evaluar qué aspecto de la variabilidad ambiental puede vincularse con la diferencia en el uso
de señ ales. Por ejemplo, las poblaciones focales varían en la abundancia de orugas, lo que sugiere
que el uso requerido de presas adicionales puede explicar en parte la aparente diferencia entre
poblaciones en la confiabilidad de las señ ales para predecir el entorno selectivo. En total, com‐
prender la fenología de los herrerillos azules (y otros paseriformes insectívoros de los bosques
templados) requiere integrar conocimientos en, al menos, tres niveles tró ficos: un ave insectívora,
una oruga herbívora y un á rbol autó trofo. En las regiones templadas, la temperatura primaveral
parece ser el principal factor ambiental que influye en el período de eclosió n y desarrollo de los
insectos.94 ], luego de un período de tasas metabó licas bajas causadas por la temperatura am‐
biente durante el invierno (o incluso un período de diapausa impulsado principalmente por el fo‐
toperíodo [ 95 ]). Del mismo modo, la fenología de los á rboles a menudo incluye un período de
enfriamiento (es decir, un período de temperatura fría necesario para levantar la latencia despué s
del invierno [ 25 ]). El requerimiento de enfriamiento y la tolerancia al frío varían entre las espe‐
cies; má s específicamente, los robles de hoja caduca parecen má s sensibles a las bajas temperatu‐
ras y al estré s por congelamiento que los robles de hoja perenne [ 96 , 97]. La sensibilidad al frío
de los robles caducifolios sugiere que la temperatura invernal podría predecir en parte la fenolo‐
gía de los á rboles y, por lo tanto, de los insectos, lo que ofrece una posible explicació n de por qué
las temperaturas invernales se incluyen en la ventana de referencia de las aves que se reproducen
en los bosques de robles caducifolios. Finalmente, el uso de eventos climá ticos extremos como
fuente adicional de informació n en E-Muro (ECE) tambié n requiere má s investigació n antes de po‐
der hacer interpretaciones claras. Nuestros resultados en general destacan que la variació n ecoló ‐
gica (componentes bió ticos y abió ticos) puede tener fuertes efectos sobre la plasticidad, pero se
necesita má s trabajo empírico para poder discutir nuestros resultados desde un punto de vista
má s mecanicista.
Encontramos poca evidencia de mú ltiples señ ales climá ticas redundantes, pero no podemos ex‐
cluir que algunas otras señ ales no medidas, como la fenología del á rbol, tambié n podrían ser im‐
portantes para determinar la fecha de puesta [ 74 ] . Aunque la redundancia parcial debería au‐
mentar la confiabilidad de la informació n [ 57 ], tambié n se espera que la adquisició n de informa‐
ció n sea costosa [ 98 ]]. Una pregunta pendiente es, por lo tanto, las circunstancias en las que po‐
demos esperar que los organismos utilicen varias fuentes de informació n parcialmente redundan‐
tes, y si esto podría mitigar los efectos del cambio global. Por ejemplo, si bien la temperatura a fi‐
nes del invierno o principios de la primavera puede no ser una señ al confiable, la fenología de los
á rboles podría proporcionar informació n má s só lida a largo plazo. La detecció n de señ ales am‐
bientales redundantes es un desafío debido a la colinealidad entre los factores que conducen a
problemas estadísticos (como probablemente sea el caso en nuestro aná lisis), especialmente en
series temporales cortas (pero consulte [ 99 ] ) .
Si una señ al ya no es informativa, podría haber una evolució n del uso de la señ al. En general, sa‐
bemos poco sobre el potencial evolutivo del uso de señ ales, pero un par de estudios sugieren que
existe cierta variació n gené tica para esto. Por ejemplo, en Daphnia magna , la integració n de dife‐
rentes claves para la plasticidad de los rasgos de historia de vida varía entre los clones [ 100 ]. En
Arabidopsis thaliana , el conocimiento de las vías gené ticas involucradas en la determinació n del
tiempo de floració n nos permite comprender la variabilidad en las respuestas plá sticas y có mo se
integran mú ltiples señ ales y, por lo tanto, predecir los efectos de los cambios ambientales en la
plasticidad [ 101 , 102]. Enfoques similares en la naturaleza parecen muy desafiantes por ahora,
pero los experimentos de laboratorio podrían proporcionar resultados muy ú tiles en esta á rea
aú n poco explorada.
MATERIAL SUPLEMENTARIO
Materiales complementarios:
Haga clic aquí para ver. (1.5M, pdf)
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Ally Phillimore y a un revisor anó nimo por sus comentarios constructivos sobre el
manuscrito. Tambié n agradecemos a Anssi Laurila, Samuel Caro y Pierre-Yves Henry por las discu‐
siones, ya Martijn van de Pol y Liam Bailey por sus ú tiles consejos sobre la comparació n de venta‐
nas. Agradecemos a todas las personas que ayudaron a mantener el sitio de estudio y a realizar el
seguimiento del herrerillo comú n, en particular, a Jacques Blondel, Philippe Perret, Christophe de
Franceschi, Annick Lucas, Pablo Giovannini, Samuel Caro, Claire Doutrelant y Marcel Lambrechts.
É TICA
El protocolo de seguimiento del herrerillo comú n fue aprobado por el comité de uso y cuidado de
los animales de Languedoc-Rousillon (CEEA-LR-12066), así como por las instituciones regionales
(ordenanza emitida por la Prefectura el 15 de junio de 2012, n.º 2012167-0003). Las capturas de
aves reproductoras se realizaron con permisos de anillamiento entregados por el CRBPO (Centre
de Recherches sur la Biologie des Populations d'Oiseaux, París; permiso de anillamiento nú mero
1907 a AC, permiso de programa nú mero 369).
ACCESIBILIDAD DE DATOS
Los datos fenoló gicos está n disponibles en el repositorio HAL (hal.archives-ouvertes.fr): hal-
01899075. Se puede acceder a los datos meteoroló gicos desde
https://donneespubliques.meteofrance.fr/
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
CT, AC, L.-MC y SB diseñ aron la investigació n. AC, CT y SB (y muchos otros colaboradores) recopi‐
laron datos de campo. SB realizó aná lisis estadísticos. CT, L.-MC, AC y SB escribieron el documento.
CONFLICTO DE INTERESES
No tenemos intereses en competencia.
FONDOS
Este proyecto fue financiado por el CNRS y el Consejo Europeo de Investigació n (Subvenció n ini‐
cial n.º ERC-2013-StG-337365-SHE a AC, y subvenció n inicial n.º StG-678140-FluctEvol a L.-MC).
REFERENCIAS
1. Gienapp P, Teplitsky C, Alho JS, Mills JA, Merilä J. 2008. Cambio climático y evolució n: desenredar las respuestas
ambientales y genéticas . mol. Ecol. 17 , 167–178. ( 10.1111/j.1365-294X.2007.03413.x) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
2. Merilä J, Hendry AP. 2014. Cambio climático, adaptació n y plasticidad fenotípica: el problema y la evidencia . Evol.
aplicación 7 , 1–14. ( 10.1111/eva.12137) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
[Artículo gratuito de PMC] [PubMed] [Referencia cruzada] 3. Matesanz S, Gianoli E, Valladares F. 2010. Cambio global y la
evolució n de la plasticidad fenotípica en las plantas . año Academia de Nueva York. ciencia 1206 , 35–55. ( 10.1111/j.1749-
6632.2010.05704.x ) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico
4. Alberti M, Marzluff J, Hunt VM. 2017. Cambios fenotípicos impulsados por la ciudad: observaciones empíricas e
implicaciones teó ricas para la retroalimentació n ecoevolutiva . Fil. Trans. R. Soc. B 372 , 20160029 (
10.1098/rstb.2016.0029) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
5. Davidson AM, Jennions M, Nicotra AB. 2011. ¿Las especies invasoras muestran una mayor plasticidad fenotípica que las
especies nativas y, de ser así, es adaptativa? Un meta-análisis . Ecol. Letón. 14 , 419–431. ( 10.1111/j.1461-
0248.2011.01596.x) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
6. Lande R. 2015. Evolució n de la plasticidad fenotípica en especies colonizadoras . mol. Ecol. 24 , 2038–2045. (
10.1111/mec.13037) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
7. Chevin LM, Lande R, Mace GM. 2010. Adaptació n, plasticidad y extinció n en un entorno cambiante: hacia una teoría
predictiva . PLoS Biol. 8 , e1000357 ( 10.1371/journal.pbio.1000357) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [
Google Scholar ]
8. Vedder O, Bouwhuis S, Sheldon BC. 2013. Evaluació n cuantitativa de la importancia de la plasticidad fenotípica en la
adaptació n al cambio climático en poblaciones de aves silvestres . PLoS Biol. 11 , e1001605 (
10.1371/journal.pbio.1001605) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
9. Gienapp P, Lof M, Reed TE, McNamara JM, Verhulst S, Visser ME. 2013. Predicció n de tasas de adaptació n
demográficamente sostenibles: ¿puede el tiempo de reproducció n del carbonero comú n seguir el ritmo del cambio
climático? Fil. Trans. R. Soc. B. 368 , 20120289 ( 10.1098/rstb.2012.0289 ) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [
CrossRef ] [ Google Scholar ]
10. Ghalambor CK, McKay JK, Carroll SP, Reznick DN. 2007. Plasticidad fenotípica adaptativa versus no adaptativa y el
potencial para la adaptació n contemporánea en nuevos entornos . Función Ecol. 21 , 394–407. (10.1111/j.1365-
2435.2007.01283.x) [ CrossRef ] [ Google Académico ]
11. Morán NA. 1992. El mantenimiento evolutivo de fenotipos alternativos . Soy. Nat. 139 , 971–989. ( 10.1086/285369) [
CrossRef ] [ Google Académico ]
12. Tufto J. 2000. La evolució n de la plasticidad y las adaptaciones espaciales y temporales no plásticas en presencia de
señ ales ambientales imperfectas . Soy. Nat. 156 , 121–130. ( 10.1086/303381) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico
]
13. Botero CA, Weissing FJ, Wright J, Rubenstein DR. 2015. Puntos de inflexió n evolutivos en la capacidad de adaptació n al
cambio ambiental . proc. Academia Nacional. ciencia EE. UU. 112 , 184–189. ( 10.1073/pnas.1408589111) [ Artículo
gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
14. Scheiner SM. 2013. La genética de la plasticidad fenotípica: XII: heterogeneidad temporal y espacial . Ecol. Evol. 3 , 4596–
4609. (10.1002/ece3.792) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
15. Gavrilet S, Scheiner SM. 1993. La genética de la plasticidad fenotípica. V. Evolució n de la forma de la norma de reacció n .
J.Evol. Biol. 6 , 31–48. (10.1046/j.1420-9101.1993.6010031.x) [ CrossRef ] [ Google Académico ]
16. Reed TE, Waples RS, Schindler DE, Hard JJ, Kinnison MT. 2010. Plasticidad fenotípica y viabilidad de la població n: la
importancia de la predictibilidad ambiental . proc. R. Soc. B. 277 , 3391–3400. ( 10.1098/rspb.2010.0771) [ artículo
gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
17. Chevin LM, Gallet R, Gomulkiewicz R, Holt RD, Fellous S. 2013. Plasticidad fenotípica en experimentos de rescate
evolutivos . Fil. Trans. R. Soc. B 368 , 20120089 ( 10.1098/rstb.2012.0089 ) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [
18. Ashander J, Chevin LM, Baskett ML. 2016. Predicció n del rescate evolutivo a través de la plasticidad evolutiva en
entornos estocásticos . proc. R. Soc. B 283 , 20161690 ( 10.1098/rspb.2016.1690) [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [
19. Griffith TM, Sultan SE. 2005. Plasticidad de tolerancia a la sombra en respuesta a señ ales de sombra neutra frente a
verde en especies de Polygonum de amplitud ecoló gica contrastante . Fitol nuevo. 166 , 141–148. ( 10.1111/j.1469-
8137.2004.01277.x) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
20. Chevin LM, Lande R. 2015. Evolució n de las señ ales ambientales para la plasticidad fenotípica . Evolución 69 , 2767–
2775. ( 10.1111/evo.12755) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
21. Chevin LM, Visser ME, Tufto J. 2015. Estimació n de la variació n, la autocorrelació n y la sensibilidad ambiental de la
selecció n fenotípica . Evolución 69 , 2319–2332. ( 10.1111/evo.12741) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
22. Westneat DF, Stewart IRK, Hatch MI. 2009. Las interacciones complejas entre las variables temporales afectan la
plasticidad del tamañ o de la nidada en un ave de varias crías . Ecología 90 , 1162–1174. ( 10.1890/08-0698.1) [ PubMed ] [
CrossRef ] [ Google Académico ]
23. Sgrò CM, Terblanche JS, Hoffmann AA. 2016. ¿Qué puede contribuir la plasticidad a las respuestas de los insectos al
cambio climático? año Rev. Entomol. 61 , 433–451. ( 10.1146/annurev-ento-010715-023859) [ PubMed ] [ CrossRef ] [
Google Académico ]
24. Valladares F, Gianoli E, Gó mez JM. 2007. Límites ecoló gicos de la plasticidad fenotípica de las plantas . Fitol nuevo. 176
, 749–763. ( 10.1111/j.1469-8137.2007.02275.x) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
25. Polgar CA, Primack RB. 2011. Fenología de hojas de plantas leñ osas templadas: de árboles a ecosistemas . Fitol nuevo.
191 , 926–941. ( 10.1111/j.1469-8137.2011.03803.x) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
26. AR negro. 1993. Plasticidad fenotípica inducida por depredadores en Daphnia pulex : historia de vida y respuestas
morfoló gicas a Notenecta y Chaoborus . Limnol. Oceanogr. 38 , 986–996. ( 10.4319/lo.1993.38.5.0986) [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
27. Teplitsky C, Plénet S, Joly P. 2004. Respuestas jerárquicas de renacuajos a mú ltiples depredadores . Ecología 85 , 2888–
2894. ( 10.1890/03-3043) [ CrossRef ] [ Google Académico ]
28. de Jong G. 1999. La selecció n impredecible en una població n estructurada conduce a la diferenciació n genética en las
normas de reacció n evolucionadas . J.Evol. Biol. 12 , 839–851. (10.1046/j.1420-9101.1999.00118.x) [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
29. AD Bradshaw. 1965. Importancia evolutiva de la plasticidad fenotípica en las plantas . Adv. Gineta. 13 , 115–155. (
10.1016/S0065-2660(08)60048-6) [ CrossRef ] [ Google Académico ]
30. Padilla DK, Adolfo SC. 1996. Las morfologías inducibles plásticas no siempre son adaptativas: la importancia de los
retrasos de tiempo en un entorno estocástico . Evol. Ecol. 10 , 105–117. (10.1007/BF01239351) [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
31. Mousseau TA, Fox CW. 1998. El significado adaptativo de los efectos maternos . Tendencias Ecol. Evol. 13 , 403–407. (
10.1016/S0169-5347(98)01472-4) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
32. Leimar O, McNamara JM. 2015. La evolució n de la integració n transgeneracional de la informació n en entornos
heterogéneos . Soy. Nat. 185 , E55–E69. ( 10.1086/679575) [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
33. McNamara JM, Dall SRX, Hammerstein P, Leimar O. 2016. Detection vs. selection: integration of genetic, epigenetic and
environmental cues in fluctuating environments. Ecol. Lett. 19, 1267–1276. ( 10.1111/ele.12663) [PubMed] [CrossRef]
[Google Scholar]
34. Uller T. 2008. Developmental plasticity and the evolution of parental effects. Trends Ecol. Evol. 23, 432–438. (
10.1016/j.tree.2008.04.005) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
35. Dey S, Proulx SR, Teotó nio H. 2016. Adaptation to temporally fluctuating environments by the evolution of maternal
effects. PLoS Biol. 14, 1–29. ( 10.1371/journal.pbio.1002388) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
36. Shama LNS, Strobel A, Mark FC, Wegner KM. 2014. Transgenerational plasticity in marine sticklebacks: maternal effects
mediate impacts of a warming ocean. Funct. Ecol. 28, 1482–1493. ( 10.1111/1365-2435.12280) [CrossRef] [Google
Scholar]
37. Kuijper B, Hoyle RB. 2015. When to rely on maternal effects and when on phenotypic plasticity? Evolution 69, 950–968.
( 10.1111/evo.12635) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
38. Seebacher F, Beaman J, Little AG. 2014. Regulation of thermal acclimation varies between generations of the short-lived
mosquitofish that developed in different environmental conditions. Funct. Ecol. 28, 137–148. ( 10.1111/1365-2435.12156)
[CrossRef] [Google Scholar]
39. Ratajczak Z, Carpenter SR, Ives AR, Kucharik CJ, Ramiadantsoa T, Stegner MA, Williams JW, Zhang J, Turner MG. 2018.
Abrupt change in ecological systems: inference and diagnosis. Trends Ecol. Evol. 33, 513–526. ( 10.1016/j.tree.2018.04.013)
[PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
40. Lö nnstedt OM, Mccormick MI, Chivers DP. 2013. Degraded environments alter prey risk assessment. Ecol. Evol. 3, 38–
47. ( 10.1002/ece3.388) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
41. Candolin U. 2009. Population responses to anthropogenic disturbance: lessons from three-spined sticklebacks
Gasterosteus aculeatus in eutrophic habitats. J. Fish Biol. 75, 2108–2121. ( 10.1111/j.1095-8649.2009.02405.x) [PubMed]
42. Engels S, et al. 2014. Anthropogenic electromagnetic noise disrupts magnetic compass orientation in a migratory bird.
Nature 509, 353–356. ( 10.1038/nature13290) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
43. Kriska G, Horváth G, Andrikovics S. 1998. Why do mayfly lay their eggs en masse on dry asphalt roads? Water-imitating
polarized light reflected from asphalt attracts Ephemeroptera. J. Exp. Biol. 201, 2273–2286. [PubMed] [Google Scholar]
44. Hanazato T. 1991. Pesticides as chemical agents inducing helmet formation in Daphnia ambigua. Freshw. Biol. 26, 419–
424. ( 10.1111/j.1365-2427.1991.tb01408.x) [CrossRef] [Google Scholar]
45. Riessen HP. 2012. Costs of predator-induced morphological defences in Daphnia. Freshw. Biol. 57, 1422–1433. (
10.1111/j.1365-2427.2012.02805.x) [CrossRef] [Google Scholar]
46. Robertson BA, Rehage JS, Sih A. 2013. Ecological novelty and the emergence of evolutionary traps. Trends Ecol. Evol. 28,
552–560. ( 10.1016/j.tree.2013.04.004) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
47. Schlaepfer MA, Runge MC, Sherman PW. 2002. Ecological and evolutionary traps. Trends Ecol. Evol. 17, 474–480. (
10.1016/S0169-5347(02)02580-6) [CrossRef] [Google Scholar]
48. Marrot P, Charmantier A, Blondel J, Garant D. 2018. Current spring warming as a driver of selection on reproductive
timing in a wild passerine. J. Anim. Ecol. 87, 754–764. ( 10.1111/ijlh.12426) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef]
[Google Scholar]
49. Williams CM, Henry HAL, Sinclair BJ. 2015. Cold truths: how winter drives responses of terrestrial organisms to
climate change. Biol. Rev. 90, 214–235. ( 10.1111/brv.12105) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
50. Inouye DW, Barr B, Armitage KB, Inouye BD. 2000. Climate change is affecting altitudinal migrants and hibernating
species. Proc. Natl Acad. Sci. USA 97, 1630–1633. ( 10.1073/pnas.97.4.1630) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef]
[Google Scholar]
51. Parmesan C. 2006. Ecological and evolutionary responses to recent climate change. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 37, 637–
669. ( 10.1146/annurev.ecolsys.37.091305.110100) [CrossRef] [Google Scholar]
52. Visser ME, Both C. 2005. Shifts in phenology due to global climate change: the need for a yardstick. Proc. R. Soc. B 272,
2561–2569. ( 10.1098/rspb.2005.3356) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
53. Byers DL. 2017. Studying plant–pollinator interactions in a changing climate: a review of approaches. Appl. Plant Sci. 5,
1700012 ( 10.3732/apps.1700012) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
54. Thackeray SJ, et al. 2016. Phenological sensitivity to climate across taxa and trophic levels. Nature 535, 241–245. (
10.1038/nature18608) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
55. Gienapp P, Reed TE, Visser ME. 2014. Why climate change will invariably alter selection pressures on phenology. Proc.
R. Soc. B 281, 20141611 ( 10.1098/rspb.2014.1611) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
56. Doi H, Gordo O, Katano I. 2008. Heterogeneous intra-annual climatic changes drive different phenological responses at
two trophic levels. Clim. Res. 36, 181–190. ( 10.3354/cr00741) [CrossRef] [Google Scholar]
57. Dore AA, Mcdowall L, Rouse J, Bretman A, Gage MJG, Chapman T. 2018. The role of complex cues in social and
reproductive plasticity. Behav. Ecol. Sociobiol. 72, 124 ( 10.1007/s00265-018-2539-x) [PMC free article] [PubMed]
58. Phillimore AB, Stålhandske S, Smithers RJ, Bernard R. 2012. Dissecting the contributions of plasticity and local
adaptation to the phenology of a butterfly and its host plants. Am. Nat. 180, 655–670. ( 10.1086/667893) [PubMed]
59. Grieco F, van Noordwijk AJ, Visser ME.. 2002. Evidence for the effect of learning on timing of reproduction in blue tits.
Science 296, 136–138. ( 10.1126/science.1068287) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
60. Chevin L-M, Hoffmann AA. 2017. Evolution of phenotypic plasticity in extreme environments. Phil. Trans. R. Soc. B 372,
20160138 ( 10.1098/rstb.2016.0138) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
61. Bailey LD, Ens BJ, Both C, Heg D, Oosterbeek K, van de Pol M.. 2017. No phenotypic plasticity in nest-site selection in
response to extreme flooding events. Phil. Trans. R. Soc. B 372, 20160139 ( 10.1098/rstb.2016.0139) [PMC free article]
62. Bradshaw WE, Holzapfel CM. 2001. Genetic shift in photoperiodic response correlated with global warming. Proc. Natl
Acad. Sci. USA 98, 14 509–14 511. ( 10.1073/pnas.241391498) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
63. Nunes AL, Orizaola G, Laurila A, Rebelo R. 2014. Morphological and life-history responses of anurans to predation by
an invasive crayfish: an integrative approach. Ecol. Evol. 4, 1491–1503. ( 10.1002/ece3.979) [PMC free article] [PubMed]
64. Nunes AL, Orizaola G, Laurila A, Rebelo R. 2014. Rapid evolution of constitutive and inducible defenses against an
invasive predator. Ecology 95, 1520–1530. ( 10.1890/13-1380.1) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
65. Tufto J. 2015. Genetic evolution, plasticity, and bet-hedging as adaptive responses to temporally autocorrelated
fluctuating selection: a quantitative genetic model. Evolution 69, 2034–2049. ( 10.1111/evo.12716) [PubMed] [CrossRef]
[Google Scholar]
66. Donelson JM, Salinas S, Munday PL, Shama LNS. 2018. Transgenerational plasticity and climate change experiments:
where do we go from here? Glob. Chang. Biol. 24, 13–34. ( 10.1111/gcb.13903) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
67. Lande R. 2009. Adaptation to an extraordinary environment by evolution of phenotypic plasticity and genetic
assimilation. J. Evol. Biol. 22, 1435–1446. ( 10.1111/j.1420-9101.2009.01754.x) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
68. Visser ME, Holleman LJM, Gienapp P. 2006. Shifts in caterpillar biomass phenology due to climate change and its
impact on the breeding biology of an insectivorous bird. Oecologia 147, 164–172. ( 10.1007/s00442-005-0299-6)
69. Blondel J, Thomas D, Charmantier A, Perret P, Bourgault P, Lambrechts MM. 2006. A thirty-year study of phenotypic and
genetic variation of blue tits in Mediterranean habitat mosaics. Bioscience 56, 661–673. ( 10.1641/0006-
3568(2006)56%5B661:ATSOPA%5D2.0.CO;2) [CrossRef] [Google Scholar]
70. Charmantier A, Doutrelant C, Dubuc-Messier G, Fargevieille A, Szulkin M. 2016. Mediterranean blue tits as a case study
of local adaptation. Evol. Appl. 9, 135–152. ( 10.1111/eva.12282) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
71. Szulkin M, Gagnaire PA, Bierne N, Charmantier A. 2016. Population genomic footprints of fine scale differentiation
between habitats in Mediterranean blue tits. Mol. Ecol. 25, 542–558. ( 10.1111/mec.13486) [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]
72. Bailey LD, van de Pol M.. 2016. climwin: an R toolbox for climate window analysis. PLoS ONE 11, e0167980 (
10.1371/journal.pone.0167980) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
73. van de Pol M, Bailey LD, McLean N, Rijsdijk L, Lawson CR, Brouwer L.. 2016. Identifying the best climatic predictors in
ecology and evolution. Methods Ecol. Evol. 7, 1246–1257. ( 10.1111/2041-210X.12590) [CrossRef] [Google Scholar]
74. Bourgault P, Thomas D, Perret P, Blondel J. 2010. Spring vegetation phenology is a robust predictor of breeding date
across broad landscapes: a multi-site approach using the Corsican blue tit (Cyanistes caeruleus). Oecologia 162, 885–892. (
10.1007/s00442-009-1545-0) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
75. Bourret A, Bélisle M, Pelletier F, Garant D. 2015. Multidimensional environmental influences on timing of breeding in a
tree swallow population facing climate change. Evol. Appl. 8, 933–944. ( 10.1111/eva.12315) [PMC free article] [PubMed]
76. Charmantier A, McCleery RH, Cole LR, Perrins C, Kruuk LEB, Sheldon BC. 2008. Adaptive phenotypic plasticity in
response to climate change in a wild bird population. Science 320, 800–803. ( 10.1126/science.1157174) [PubMed]
77. Visser ME, Holleman LJM, Caro SP. 2009. Temperature has a causal effect on avian timing of reproduction. Proc. R. Soc. B
276, 2323–2331. ( 10.1098/rspb.2009.0213) [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
78. Schaper SV, Dawson A, Sharp PJ, Caro SP, Visser ME. 2012. Individual variation in avian reproductive physiology does
not reliably predict variation in laying date. Gen. Comp. Endocrinol. 179, 53–62. ( 10.1016/j.ygcen.2012.07.021) [PubMed]
79. Caro SP, Schaper SV, Dawson A, Sharp PJ, Gienapp P, Visser ME. 2013. Is microevolution the only emergency exit in a
warming world? Temperature influences egg laying but not its underlying mechanisms in great tits. Gen. Comp. Endocrinol.
190, 164–169. ( 10.1016/j.ygcen.2013.02.025) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
80. Caro SP, Schaper S V, Hut RA, Ball GF, Visser ME. 2013. The case of the missing mechanism: how does temperature
influence seasonal timing in endotherms? PLoS Biol. 11, e1001517 ( 10.1371/journal.pbio.1001517) [PMC free article]
81. Bań bura J, Blondel J, de Wilde-Lambrechts H, Galan MJ, Maistre M.. 1994. Nestling diet variation in an insular
Mediterranean population of blue tits Parus caeruleus: effects of years, territories and individuals. Oecologia 100, 413–420.
( 10.1007/BF00317863) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
82. Dias PC, Blondel J. 1996. Local specialization and maladaptation in the Mediterranean blue tit (Parus caeruleus).
Oecologia 107, 79–86. ( 10.1007/BF00582237) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
83. Tremblay I, Thomas DW, Blondel J, Perret P, Lambrechts MM. 2005. The effects of habitat quality on foraging patterns,
provisionning rate and nestling growth in corsican blue tits Parus caeruleus. Ibis 147, 17–24. ( 10.1111/j.1474-
919x.2004.00312.x) [CrossRef] [Google Scholar]
84. Porlier M, Charmantier A, Bourgault P, Perret P, Blondel J, Garant D. 2012. Variation in phenotypic plasticity and
selection patterns in blue tit breeding time: between- and within-population comparisons. J. Anim. Ecol. 81, 1041–1051. (
10.1111/j.1365-2656.2012.01996.x) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
85. Price TD, Kirkpatrick M, Arnold SJ. 1988. Directional selection and the evolution of breeding date in birds. Science 240,
798–799. ( 10.1126/science.3363360) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
86. Reed TE, Grøtan V, Jenouvrier S, Saether B-E, Visser ME. 2013. Population growth in a wild bird is buffered against
phenological mismatch. Science 340, 488–491. ( 10.1017/CBO9781107415324.004) [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]
87. Wade MJ, Kalisz S. 1990. The causes of natural selection. Evolution 44, 1947 ( 10.2307/2409605) [PubMed] [CrossRef]
[Google Scholar]
88. MacColl ADC. 2011. The ecological causes of evolution. Trends Ecol. Evol. 26, 514–522. ( 10.1016/j.tree.2011.06.009)
89. Hunter DC, Pemberton JM, Pilkington JG, Morrissey MB. 2018. Quantification and decomposition of environment-
selection relationships. Evolution 72, 851–866. ( 10.1111/evo.13461) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
90. Schmitt J, McCormac AC, Smith H. 1995. A test of the adaptive plasticity hypothesis using transgenic and mutant plants
disabled in phytochrome-mediated elongation responses to neighbors. Am. Nat. 146, 937–953. ( 10.1086/285832)
91. Beaman JE, White CR, Seebacher F. 2016. Evolution of plasticity: mechanistic link between development and reversible
acclimation. Trends Ecol. Evol. 31, 237–249. ( 10.1016/j.tree.2016.01.004) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
92. Samplonius JM, et al. 2018. Phenological sensitivity to climate change is higher in resident than in migrant bird
populations among European cavity breeders. Glob. Chang. Biol. 24, 3780–3790. ( 10.1111/gcb.14160) [PubMed]
93. Phillimore AB, Leech DI, Pearce-Higgins JW, Hadfield JD. 2016. Passerines may be sufficiently plastic to track
temperature-mediated shifts in optimum lay date. Glob. Chang. Biol. 22, 3259–3272. ( 10.1111/gcb.13302) [PubMed]
94. van Asch M, Visser ME.. 2007. Phenology of forest caterpillars and their host trees: the importance of synchrony. Annu.
Rev. Entomol. 52, 37–55. ( 10.1146/annurev.ento.52.110405.091418) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
95. Tauber CA, Tauber MJ. 1981. Insect seasonal cycles: genetics and evolution. Annu. Rev. Ecol. Syst. 12, 281–308. (
10.1146/annurev.es.12.110181.001433) [CrossRef] [Google Scholar]
96. Cavender-Bares J, Holbrook NM. 2001. Hydraulic properties and freezing-induced cavitation in sympatric evergreen and
deciduous oaks with contrasting habitats. Plant Cell Environ. 24, 1243–1256. ( 10.1046/j.1365-3040.2001.00797.x)
97. Cavender-Bares J, Cortes P, Rambal S, Joffre R, Miles B, Rocheteau A. 2005. Summer and winter sensitivity of leaves and
xylem to minimum freezing temperatures: a comparison of co-occurring Mediterranean oaks that differ in leaf lifespan.
New Phytol. 168, 597–612. ( 10.1111/j.1469-8137.2005.01555.x) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
98. DeWitt TJ, Sih A, Wilson DS. 1998. Costs and limits of phenotypic plasticity. Trends Ecol. Evol. 13, 77–81. (
10.1016/S0169-5347(97)01274-3) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
99. Morrissey MB, Ruxton GD. 2018. Multiple regression is not multiple regressions: the meaning of multiple regression
and the non-problem of collinearity. Phil. Theory Pract. Biol. 10, 3 ( 10.3998/ptpbio.16039257.0010.003) [CrossRef]
[Google Scholar]
100. Harney E, Paterson S, Plaistow SJ. 2017. Offspring development and life-history variation in a water flea depends upon
clone-specific integration of genetic, non-genetic and environmental cues. Funct. Ecol. 31, 1996–2007. ( 10.1111/1365-
2435.12887) [CrossRef] [Google Scholar]
101. Wilczek AM, Burghardt LT, Cobb AR, Cooper MD, Welch SM, Schmitt J. 2010. Genetic and physiological bases for
phenological responses to current and predicted climates. Phil. Trans. R. Soc. B 365, 3129–3147. ( 10.1098/rstb.2010.0128)
[PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
102. Wilczek AM, et al. 2009. Effects of genetic perturbation on seasonal life history plasticity. Science 323, 930–935. (
10.1126/science.1165826) [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

Phenotypic Plasticity in Response To Climate Change - The Importance of Cue Variation - PMC

Cargado por

Información del documento

Descripción original:

Título original

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

Phenotypic Plasticity in Response To Climate Change - The Importance of Cue Variation - PMC

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

20/2/23, 12:55 Phenotypic plasticity in response to climate change: the importance of cue variation - PMC

Plasticidad fenotípica en respuesta al cambio climático: la importancia de la variació n

La plasticidad fenotípica es un importante mecanismo de respuesta al cambio global. Sin embargo,

La plasticidad fenotípica es un mecanismo importante de respuesta a la variabilidad ambiental,

Sin embargo, si la plasticidad ayudará o no a la adaptació n y la persistencia de la població n en un

2. NATURALEZA Y EVOLUCIÓ N DE LAS SEÑ ALES DE PLASTICIDAD FENOTÍPICA

El aspecto de la fiabilidad de la señ al que influye en la evolució n de la plasticidad (en modelos de

có geno aumenta la aptitud de la descendencia bajo anoxia. Utilizando la evolució n experimental,

Recientemente, ha habido un interé s creciente en comprender teó ricamente có mo interactú an la

3. ¿CÓ MO PUEDE EL CAMBIO GLOBAL INFLUIR EN LAS SEÑ ALES Y LA PLASTICIDAD?

(a) Cambios en la disponibilidad y confiabilidad de las señ ales

(b) Consecuencias de la expresió n y evolució n de la plasticidad

nos parcialmente, adaptativas en el nuevo rango ambiental en ausencia de cambios importantes

En té rminos de plasticidad predictiva, la confiabilidad de la señ al determina la inclinació n de la

4. ESTUDIO DE CASO: VARIACIÓ N LOCAL DE SEÑ ALES EN HERRERILLOS

Quizá s las medidas má s difíciles y necesarias se refieren a los cambios espacio-temporales en la

La comparació n de poblaciones puede proporcionar informació n sobre có mo la evolució n deter‐

Haga clic aquí para ver. (1.5M, pdf)

CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES

No tenemos intereses en competencia.

También podría gustarte