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Señalización y comportamiento de la planta

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Boquila trifoliolataimita las hojas de una planta huésped de

plástico artificial

jacob white y felipe yamashita

Para citar este artículo:jacob white y felipe yamashita (2022)Boquila�trifoliolataimita las hojas
de una planta huésped de plástico artificial, Plant Signaling & Behavior, 17:1, 1977530, DOI:
10.1080/15592324.2021.1977530

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SEÑALIZACIÓN Y COMPORTAMIENTO DE PLANTAS 2022,
VOL. 17, núm. 1, e1977530 (8 páginas) https://doi.org/
10.1080/15592324.2021.1977530

COMUNICACIÓN CORTA

Boquila trifoliolataimita las hojas de una planta huésped de plástico artificial

jacob blancoay Felipe Yamashitab
aInvestigador Independiente, Magna, UT, EE. UU.;bInstituto de Botánica Celular y Molecular, Universidad de Bonn, Bonn, Alemania

RESUMEN HISTORIA DEL ARTÍCULO

Al descubrir que elBoquila trifoliolataes capaz de imitar hojas flexibles, la cuestión del mecanismo detrás de esta Recibido el 15 de octubre de 2020

capacidad no ha sido respondida. Aquí demostramos quevisión de la plantaposiblemente a través de ocelos específicos Revisado el 31 de agosto de 2021

Aceptado el 2 de septiembre de 2021

de plantas es una hipótesis plausible. Un experimento simple al colocar un modelo de vid artificial sobre las plantas vivas
ha demostrado que estas intentarán imitar las hojas artificiales. El experimento se ha llevado a cabo con múltiples PALABRAS CLAVE
plantas, y cada planta ha mostrado intentos de mimetismo. Se observó que las hojas mímicas presentaron áreas foliares, Boquila trifoliolata;
perímetros, largos y anchos alterados en comparación con las hojas no mímicas. Calculamos cuatro características hojas camaleónicas; mimetismo
morfométricas y observamos que las hojas mímicas mostraban una mayor relación de aspecto y una menor de hojas; ocelos de plantas;
rectangularidad y factor de forma en comparación con las hojas no mímicas. Además, hemos observado diferencias en visión de la planta; red vascular
los patrones de venación de las hojas, con las hojas mímicas que tienen redes vasculares menos densas, hebras
vasculares más delgadas y un menor número de nervaduras de extremos libres.

Introducción
Hace siete años, Gianoli y Carrasco-Urra informaron sobre su descubrimiento de
Boquila trifoliolata(Lardizabalaceae), una enredadera leñosa de los bosques
lluviosos templados del sur de Chile, capaz de un mimetismo foliar complejo,
cuando las hojas de hasta tres plantas hospedantes diferentes fueron imitadas por
las hojas de unaB. trifoliolataplanta.1
Sin embargo, según un comentario publicado en paralelo, la
ausencia de una hipótesis plausible para tal fenómeno hace
que este informe sea inexplicable y misterioso.2
Gianoli y Carrasco-Urra prefirieron algunas señales químicas
volátiles liberadas por las plantas huésped, lo que permitiría la
B. trifoliolatapara imitar las hojas de las plantas huésped.1,3Como propuesta
alternativa, también especularon que la transferencia horizontal de genes entre la
planta huésped y la vid de Boquila, tal vez mediada por microbios transportados
por el aire, podría permitir este mimetismo de la hoja. Propusieron este escenario
porqueB. trifoliolatalas hojas imitan el follaje más cercano, independientemente de
si estas hojas son de las plantas hospedantes o de algunas otras plantas vecinas.1,3
La complejidad de este mimetismo, cuandoB. trifoliolataSe demostró que las hojas
imitan las formas, los colores, las orientaciones de las hojas, las longitudes de los
pecíolos y la conspicuidad y los patrones de las venas pueden tener una tercera
hipótesis, totalmente diferente de las señales volátiles de las plantas huésped o la
transferencia de genes a través de microbios en el aire. Esta tercera hipótesis
apoyaría la posibilidad de quevisión de la plantaa base de ocelos vegetales4,5
está detrás de esta forma única de comportamiento de las plantas.6,7
El concepto de ocelos vegetales fue elaborado por Gottlieb
Haberlandt en 1905 y dos años después apoyado por Francis Darwin.8
que consta de células de la epidermis superior que tienen una forma
planoconvexa o convexa que actúa como lentes, lo que permite la
convergencia de la radiación de luz en células subepidérmicas sensibles
a la luz.5Con el descubrimiento de que elB. trifoliolataes capaz de imitar
las hojas de la planta más cercana,1,3se nos ha dado una rara
oportunidad de probarvisión de la plantacon más detalle. los
forma más sencilla de probar la hipótesis de la visión con el
B. trifoliolatasería ver si imitaría la forma de una hoja no viva de una
planta artificial. En este estudio,B. trifoliolata estuvo expuesto a la
planta de plástico artificial con una forma de hoja característica. Los
resultados de este estudio muestran que este es el caso, ya que las
hojas deB. trifoliolatahojas imitadas de la planta artificial. Con suerte,
este informe estimulará más experimentos en el futuro para mejorar
nuestra comprensión de las habilidades sensoriales de las plantas.
Resultados y discusión
Boquila trifoliolatacrece en condiciones muy húmedas
en la selva templada valdiviana. Las hojas estándar del
B. trifoliolatalas plantas muestran una variación de las formas de las hojas y
el número de lóbulos. La mayoría de las hojas tienen tres lóbulos con puntas
romas (Figura 1a). La variación del número de lóbulos se puede ver con
algunas hojas que tienen múltiples lóbulos y otras que tienen menos de tres.
Algunas hojas mostraron un patrón similar a las hojas falsas con respecto a
la variación del lóbulo (Figura 1b). En esta investigación, las hojas inferiores
se utilizaron como hojas de control (no mímicas) debido a que están debajo
de la línea del estante opaco 1, por lo tanto, sin contacto visual directo con
las hojas falsas (Figura 2).
A medida que la vid crece hacia la planta artificial, las hojas de
B. trifoliolatatomar una forma muy diferente. Las plantas muestran
intentos obvios de mimetismo con las hojas falsas más cercanas de las
plantas modelo, aunque algunas hojas aún mantienen un solo lóbulo (
figura 3). La planta artificial, debido a las imperfecciones en la
fabricación, tiene hojas de formas diferentes. Sin embargo, todas las
hojas mostraron formas más longitudinales (Figura 4). Para evaluar los
intentos de mimetismo de las hojas de Boquila, las hemos clasificado,
en cuanto a su edad, en tres grupos básicos de hojas jóvenes, medianas
y viejas.

CONTACTOFelipe Yamashita felipeyamashita@uni-bonn.de Instituto de Botánica Celular y Molecular, Universidad de Bonn, Kirschallee 1, Bonn 53115, Alemania
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e1977530-2 J. WHITE Y F. YAMASHITA

Figura 1.Formas de hojas en Boquila trifoliolata. (a) Hoja no mímica, con tres lóbulos, densa red vascular. (b) Hoja mímica, con un solo lóbulo en el ápice, red vascular menos densa.
Los asteriscos rojos muestran ejemplos de venillas de terminación libre.

Figura 2.Diseño experimental. cuatroBoquila trifoliolataplantas alineadas una al lado de la otra frente a una ventana y la planta de vid modelo artificial con hojas de plástico (roja). Las hojas debajo del
estante 1 son las hojas no mímicas (de control). Las hojas sobre el estante 1 son las hojas imitadas. Creado con BioRender.com.

Además, utilizamos un algoritmo de reconocimiento de hojas para la
cuantificación de las formas de las hojas (para más detalles, consulte la
sección Materiales y métodos).9Hemos observado que las hojas no mímicas
de mediana edad y viejas tenían un área foliar, un perímetro, una longitud y
un ancho significativamente mayores que las hojas mímicas (Figura 5). En
cuanto a las hojas jóvenes, observamos diferencias significativas en el ancho
de las hojas. Al establecer una relación entre estos cuatro parámetros,
calculamos diferentes variables. Observamos que las hojas no mímicas
tenían mayor rectangularidad.9Independientemente de su edad, las formas
de las hojas adquirieron
una forma rectangular más uniforme (Figura 6). hojas de plástico que se colocaron junto a las plantas de Boquila, como
Además, cuando comparamos la relación entre el diámetro de la hoja y
la longitud de la hoja (factor de forma), observamos que las hojas
jóvenes de mediana edad y viejas de las plantas no mímicas tenían esta
relación más alta (Figura 6). Sin embargo, si comparamos la relación
entre la longitud y el diámetro (relación de aspecto), encontramos que
las hojas mímicas tenían valores más altos, lo que significa formas más
delgadas (formas).
Estos dos últimos parámetros (relación de aspecto y factor de
forma) nos muestran que las hojas mímicas son generalmente más
largas que anchas, lo que indica que son más similares a las alargadas.
 SEÑALIZACIÓN Y COMPORTAMIENTO DE LAS PLANTAS e1977530-3

Figura 3.Hoja mímica de un solo lóbulo. Intento de mimetismo a las hojas de plástico de la planta huésped
artificial.

un modelo de planta huésped. Las hojas no mímicas mostraron valores

similares para las longitudes, con valores de factor de forma cercanos a 1
(los valores de ancho y largo similares dan como resultado valores de factor
de forma cercanos a 1), cuanto más similares son las hojas en largo y ancho.
Corroborando estos datos, obtuvimos la rectangularidad, mostrándonos que
las no miméticas tienen una forma más redondeada, en comparación con las
hojas miméticas esbeltas.
El mimetismo comenzó justo debajo de la enredadera artificial (entre los
estantes 1 y 2) y cuando más hojas se enfrentaron a las hojas modelo,
pareció afectar el detalle del mimetismo. Esto sugiere que las hojas
inferiores toman muestras de los detalles de las hojas contiguas y pasan la
información obtenida al siguiente conjunto de hojas en crecimiento. Las
hojas nuevas se forman en la forma mímica y las hojas jóvenes se hacen más
grandes en esa forma. Esto sugiere que las hojas inferiores juegan algunos
papeles en el mimetismo de las hojas.
Se observó un aspecto interesante sobre el patrón de venación
cuando analizamos las hojas bajo microscopía binocular. Se observó
Figura 4.Hoja de plástico de una planta artificial modelo con forma longitudinal.
que las hojas no miméticas tenían más nervaduras de terminación libre,
representadas por pequeñas nervaduras cuyas extremidades
terminaban libremente en el mesófilo de la hoja.10(puntas de flecha
rojas en Figura 1). Se observaron mayores cantidades de nervaduras de
extremos libres en hojas no mímicas en hojas jóvenes, así como en concentraciones en los márgenes de las hojas, lo que sugiere que
hojas de mediana edad y viejas (Figura 7). Es bien sabido que el quizás estas hojas tienen patrones alterados de biosíntesis de auxina y
desarrollo y patrón de las nervaduras progresa en dirección basipétala transporte de auxina polar.10,11Esto puede interpretarse como un
(desde el ápice de la hoja hacia la base); por lo tanto, la etapa más intento de modificar la forma de sus hojas, tratando de imitar las hojas
avanzada de las redes de venación se puede encontrar en el ápice de la de plástico.
hoja que en su base.10,11En comparación con las hojas estándar no Parece que a lo largo de los meses,B.trifoliolata mejoraron
mímicas, las hojas mímicas muestran un menor número de nervaduras significativamente su imitación de la planta huésped plástica (Figura 8).
de terminación libre y redes vasculares menos densas (Figura 1). Esta Las hojas mímicas se duplicaron en tamaño de un análisis al siguiente
característica es una indicación de alta auxina (primer análisis de diciembre de 2020, segundo análisis
e1977530-4 J. WHITE Y F. YAMASHITA

Figura 5.Análisis morfométrico deBoquila trifoliolatahojas. Las barras negras corresponden a hojas no mímicas (testigo), sin contacto con hojas plásticas. Las barras grises corresponden a hojas
mímicas, con estrecho contacto con hojas plásticas. Las hojas se clasificaron en jóvenes, medianas y viejas según su edad. Las mediciones se realizaron en 16 repeticiones biológicas y se utilizó la
prueba t de Student de dos colas para identificar diferencias significativas entre las hojas mímicas y no mímicas. Los valores de P <0,05 se consideraron significativos (***P < 0,001; **P < 0,01; *P <
0,05). Las barras de error reportadas en todos los gráficos representan la desviación estándar.

junio de 2021) y el factor de forma se ha reducido significativamente, Panorama y perspectivas

acercándose al factor de forma de las hojas de plástico que tienen
Hasta este punto, la explicación principal para el mimetismo de las
formas delgadas (factores de forma cercanos al valor 1). Esta capacidad
hojas en elB. trifoliolataha sido la señalización volátil y la transferencia
mejorada deB.trifoliolata para imitar formas y tamaños de hojas de
horizontal de genes.1,3Se ha propuesto la señalización volátil y la
plástico implica procesos de aprendizaje y memoria en el mimetismo de
transferencia horizontal de genes en plantas.12,13Sin embargo, desde la
plantas.
B. trifoliolatapuede imitar las hojas cuando no está en contacto con la
Se han observado intentos de mimetismo de hojas en todos los
planta huésped hace que esto sea poco probable y difícil de probar. La
brotes que crecen cerca de la planta modelo artificial (huésped).
señalización volátil es prometedora y se puede probar fácilmente, ya
Algunas hojas imitadoras no son perfectas en su mimetismo, de
que en un estudio reciente se demostró queCuscuta racemosapuede
manera similar a sus intentos de hojas dentadas en la naturaleza.1
elegir entre diferentes plantas hospedantes a cierta distancia.14
Quizás debido a los bordes irregulares de la planta artificial, todas
las hojas en contacto con la enredadera artificial tienen una forma
marcadamente diferente a la de las hojas que no imitan debajo del Las investigaciones recientes sobre la percepción y la comunicación de las

estante. Nuestros resultados mostraron que las hojas de plantas han proporcionado nuevos detalles sorprendentes sobre la vida de las

B. trifoliolataimitar hojas artificiales, cambiando su forma plantas que disfrutan no solo de la capacidad de comunicación a través de

a una forma más longitudinal desprovista de lóbulos. Esto va en los volátiles químicos pero también en la percepción acústica en
la dirección opuesta de las dos hipótesis propuestas por señales13,15,dieciséisAdemás, la investigación realizada sobre las capacidades
Gianoli & Carrasco-Urra 2014, que especularon que las hojas de visuales de las algas y los protistas sugiere claramente que la visión ya se
Boquila podrían recoger químicos en el aire liberados por otros encuentra en organismos unicelulares.17–23Prueba experimental de la base
árboles o usar genes de su huésped a través de parásitos o de ocelosvisión de la planta, como lo hizo Harold Wager,4
microbios. Nuestro presente análisis favorecevisión de la planta sería el siguiente paso lógico en nuestra búsqueda por
basado en ocelos de hojas específicos de la planta.4,5 comprender la complejidad sensorial de las plantas.
 SEÑALIZACIÓN Y COMPORTAMIENTO DE LAS PLANTAS e1977530-5

Figura 6.Análisis morfométrico deBoquila trifoliolatahojas. La relación de aspecto es la relación entre el largo y el ancho de la hoja. La circularidad describe la diferencia entre una hoja y un círculo. La
rectangularidad describe la similitud entre una hoja y un rectángulo. El factor de forma es la relación entre el ancho y el largo de la hoja. Las mediciones se realizaron en 16 repeticiones biológicas y se
utilizó la prueba t de Student de dos colas para identificar diferencias significativas entre las hojas mímicas y no mímicas. Los valores de P <0,05 se consideraron significativos (***P < 0,001; **P < 0,01;
*P < 0,05). Las barras de error reportadas en todos los gráficos representan la desviación estándar.

Actualmente, en cooperación con el grupo del Prof.
Maximilian Weigend, estamos cultivando varias plantas de
Boquila en el Jardín Botánico de la Universidad de Bonn. Estas
plantas nos permitirán realizar estos experimentos críticos en
nuestros estudios futuros.
materiales y métodos
Material vegetal y condiciones de crecimiento.
Boquila trifoliolatalas plantas se compraron en una tienda local ubicada
en Port Townsend Washington y llegaron en macetas de 15,24 cm. Poco
después de la llegada, se informaron plantas en macetas de 25,4 cm
llenas de tierra para macetas rica en nutrientes con un pH de 6,3, 0,30
% de nitrógeno, 0,45 % de fosfato, 0,05 % de potasio y 1,00 % de calcio.
Las plantas se regaron con agua destilada (aproximadamente 236 ml)
hasta alcanzar capacidad de campo en días alternos para mantener
húmedo el suelo. Se colocó un humidificador de piedra cerca de las
plantas para mantener una mayor humedad. El experimento se realizó
en Magna, Ut, EE. UU. (40°42ʹN, 112°06ʹW) durante el período
comprendido entre septiembre de 2019 y octubre de 2020. Las plantas
se colocaron frente a una gran ventana orientada al oeste. La primera
muestra de hojas para análisis se recolectó en diciembre de 2020 y la
segunda muestra se recolectó en junio de 2021.
A cada planta se le asignó un número y se colocó en un estante de
cultivo. Se colocaron dos enredaderas artificiales sobre las plantas en un
enrejado de madera. Durante el invierno, las plantas crecieron rápidamente
a través de las hojas que mostraban un pobre mimetismo con las hojas de
las plantas artificiales. La planta original que teníamos no mostró buena
evidencia de mimetismo hasta la primavera y el verano. Decidimos continuar
con el experimento y ver si había mejores resultados en los meses más
cálidos.
Diseño experimental
Las plantas estaban alineadas una al lado de la otra frente a la
ventana a través de la cual recibían la luz del sol proveniente del
oeste. Encima de las macetas, se colocaron dos estantes opacos
(estante 1 y estante 2) para mantener las partes inferiores alejadas
de la enredadera artificial y las hojas de plástico. Se compraron dos
enredaderas artificiales White Wisteria Garland en una tienda local
y se quitaron las flores para que solo quedaran las hojas de seda.
e1977530-6 J. WHITE Y F. YAMASHITA

Figura 7.Cuantificación de las venillas de terminación libre. Número de nervaduras libres por hoja. Las barras negras corresponden a hojas no mímicas (testigo), sin contacto con hojas plásticas. Las
barras grises corresponden a hojas mímicas, con estrecho contacto con hojas plásticas. Las hojas se clasificaron en jóvenes, medianas y viejas según su edad. Las mediciones se realizaron en 4
repeticiones biológicas y se utilizó la prueba t de Student de dos colas para identificar diferencias significativas entre las hojas mímicas y no mímicas. Los valores de P <0,05 se consideraron
significativos (***P < 0,001; **P < 0,01; *P < 0,05). Las barras de error reportadas en todos los gráficos representan la desviación estándar.

Figura 8.Área foliar y factor de forma (relación entre el ancho y el largo de la hoja) de hojas plásticas, hojas imitadoras viejas y hojas imitadoras viejas (hojas un año más viejas). Los tres grupos
mostraron diferencias significativas en el área foliar. Solo los grupos plástico y mimético antiguo mostraron una diferencia entre ellos, las otras interacciones no mostraron diferencias significativas.
Los datos se sometieron a análisis de varianza de una vía (ANOVA) y los valores medios se compararon mediante la prueba de Tukey (***P < .001; **P < .01;
* p < 0,05). Las barras de error reportadas en todos los gráficos representan la desviación estándar.

Las enredaderas artificiales estaban cubiertas con hojas falsas (Figura 4) y
colocado 28 cm por encima de la parte superior de las macetas que contienen
B. trifoliolata, por lo que la enredadera artificial con hojas falsas no se veía
debajo del estante 1,Figura 2(Las plantas de plástico están en rojo enFigura 2
para una fácil discriminación entre las hojas mímicas. Sin embargo, en
realidad, las hojas de plástico son verdes, como se muestra en figura 3). A
medida que crecían las plantas, se colocaban alambres adyacentes a los
brotes en crecimiento para guiarlos hacia las enredaderas artificiales si se
no se adhirió al enrejado. Las plantas se observaron diariamente y se
tomaron notas del crecimiento de nuevos brotes y se agregaron alambres
según fue necesario para acercar los nuevos brotes a las hojas artificiales.
Análisis de la morfología de la hoja
Las plantas se clasificaron en tres grupos en relación a la edad de
las hojas;

Jóvenes: hojas juveniles, recién formadas;
Medio: hojas de mediana edad;
Viejo: hojas completamente formadas.
Además, clasificamos las hojas en dos grupos
adicionales que se compararon entre sí: grupo mímico y
grupo no mímico.
Las hojas se analizaron en base a cuatro características geométricas
básicas:9
Área foliar (A): área total de la hoja, calculada en píxeles de la hoja
completa con la ayuda del complemento LeafJ;24
Perímetro (PAGS): el perímetro de la hoja se calculó contando los
píxeles consistentes con el margen de la hoja;
Longitud (L): distancia entre los dos terminales de la vena
principal;
Ancho (W): la distancia más larga entre dos puntos que
intersecan la línea recta de longitud en un ángulo de 90 grados.
Utilizando las cuatro características geométricas básicas, definimos cuatro
características morfológicas digitales, utilizadas para el análisis de hojas:
Relación de aspecto: se define como la relación entre el largo y el ancho;
L patagónica. Curr Biol.2014;24:R357–R359. hacer:10.1016/j.
W 3. Gianoli E. ¿Ojos en la vid del camaleón? Tendencias Plant Sci. 2017
Circularidad: describe la diferencia entre una hoja y un
círculo, según la siguiente ecuación:
4πA
PAGS2
Rectangularidad: describe la similitud entre una hoja y un
rectángulo, según la siguiente ecuación:
LW
A 8. Darwin F. Conferencias sobre la fisiología del movimiento en las plantas.
Factor de forma: relación entre ancho y largo.
W Recognition Algorithm for Plant Classification Using Probabilistic
L Neural Network", Simposio internacional IEEE de 2007 sobre
Las venillas de extremos libres se analizaron mediante fotografías tomadas
con un microscopio binocular con un aumento de 0,8x. Las fotos se
analizaron y las venas de extremos libres se contaron utilizando el software
ImageJ (complemento del analizador de contador de celdas). Se utilizó un
mínimo de 6 hojas para cada grupo.
Se quitaron las hojas más grandes de la rama que contenía
tres hojas, luego se fotografiaron estas hojas con una cámara
(Canon EOS 1000D, Canon Inc., Tokio, Japón) y un microscopio
binocular (Leica MZ FL III con Leica DFC 290, Leica
Microsystems, Wetzler Alemania). Las imágenes se analizaron
con Adobe Photoshop 2021 (22.3.0, Adobe Inc., San José, CA,
EE. UU.) y Fiji ImageJ (LeafJ Plugin24).
Análisis de los datos
Los datos se analizaron utilizando el software estadístico GraphPad
Prisma (9.1.0, GraphPad Software, San Diego, CA, EE. UU.). Todos los
datos se obtuvieron de 16 repeticiones biológicas y se utilizó la prueba t
de Student de dos colas para identificar diferencias significativas entre
las hojas mímicas y no mímicas. Se utilizó un análisis de varianza de una
vía (ANOVA) para identificar diferencias significativas entre las hojas
plásticas y las hojas mímicas más viejas y viejas y los valores medios se
compararon mediante la prueba de Tukey (***P < 0,001; **P < 0,01;
SEÑALIZACIÓN Y COMPORTAMIENTO DE LAS PLANTAS e1977530-7
* p < 0,05). Las barras de error reportadas en todos los gráficos representan la desviación
estándar.
Expresiones de gratitud
Los autores agradecen a Ursula Mettbach (Universidad de Bonn,
Alemania) por su hábil asistencia técnica y al Stiftung Zukunft Jetzt!
(Munich, Alemania) para beca para FY
Divulgación de posibles conflictos de interés
No se revelaron posibles conflictos de intereses.
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