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Capítulo 24
Folicular y lútea ovárica
Dinámica en el ganado
Gregg P. Adams y Jaswant Singh
Ciencias Biomédicas Veterinarias, Facultad Occidental de Medicina Veterinaria,
Universidad de Saskatchewan, Saskatoon, Saskatchewan, Canadá
Introducción
La intención de este capítulo es proporcionar una visión general de
nuestra comprensión actual de la función ovárica en el ganado, con
énfasis en la dinámica y el control del desarrollo de las glándulas
foliculares y lúteas. Las siguientes secciones están organizadas,
más o menos, en orden cronológico comenzando con el desarrollo
ovárico fetal y el ensamblaje del folículo, la foliculogénesis y
ovogénesis tempranas, la dinámica del folículo antral durante el
ciclo estral, la ovulación y el desarrollo del cuerpo lúteo. La
siguiente sección incluye una descripción de la dinámica ovárica
durante diferentes estados reproductivos (es decir, períodos
prepuberales y peripuberales, embarazo y posparto, y durante la
vejez). Por último, se hace referencia a las implicaciones de nuestro
nuevo conocimiento sobre la función ovárica en las prácticas
clínicas y de manejo reproductivo en el ganado, particularmente en
el diseño de protocolos modernos para la sincronización y
superestimulación ovárica.
Desarrollo ovárico y ensamblaje de
folículos.
La morfología macroscópica, ecográfica e histológica del ovario
bovino maduro se ilustra en las figuras 24.1 y 24.2. Al igual que
la mayoría de las especies de mamíferos (excepto el caballo), el
ovario bovino está dispuesto con una corteza externa que
contiene el cuerpo lúteo transitorio y miles de folículos en
diferentes etapas de desarrollo, y una médula interna
compuesta principalmente de tejido conectivo, vasos, nervios y
la red ovárica.
El primordio ovárico se desarrolla a partir de una cresta gonadal
alargada en la cara ventral del riñón embrionario (mesonefros).
Estudios inmunohistoquímicos recientes de ovarios bovinos
sugieren que el primordio ovárico no tiene inicialmente un epitelio
superficial distinto con una membrana basal que lo separa del
estroma subyacente, sino que está compuesto por un grupo de
células tipo "epitelial de cresta gonadal" (GREL).1(Figura 24.3). Las
células GREL probablemente se desarrollen
Reproducción Bovina, Primera edición. Editado por Richard M. Hopper.
© 2015 John Wiley & Sons, Inc. Publicado en 2015 por John Wiley & Sons, Inc.
del epitelio superficial del mesonefros y son precursores tanto de las
células de la granulosa de los futuros folículos como del epitelio
superficial del futuro ovario. Las células germinales primordiales (PGC)
migran desde el saco vitelino/intestino posterior en desarrollo a la pared
celómica dorsal del embrión a través del mesenterio dorsal para
colonizar la cresta gonadal. Las PGC experimentan una proliferación
mitótica masiva y se entremezclan con las células GREL residentes. Los
dedos invasores del estroma (“flujos de células”) provenientes del
mesonefros subyacente penetran la cresta gonadal/primordio ovárico y
separan los grupos de PGC y las células GREL asociadas en cordones
ovígeros que se irradian desde el epitelio superficial hacia lo que se
convertirá en la médula ovárica en la base. del ovario.2,3La médula en
desarrollo contiene estroma, vasos sanguíneos y túbulos mesonéfricos
que persistirán en el ovario adulto como red ovárica. El estroma
penetrante tiene una lámina basal en su borde anterior, por lo que los
cordones ovígeros quedan rodeados por una lámina basal. A medida
que se desarrolla el ovario, los cordones ovígeros se descomponen en
grupos más pequeños de células PGC/GREL, lo que da lugar a la
formación de folículos primordiales que contienen un ovocito rodeado
por células de la granulosa aplanadas separadas del tejido circundante
por una lámina basal. Después de formar un folículo primordial, la
división mitótica del oogonio cesa, se agranda y se detiene en las
primeras etapas de la Meiosis I. Los primeros folículos se forman cerca
de la médula, mientras que la corteza externa todavía contiene
cordones ovígeros más cortos. La progresión gradual de la formación de
folículos que se extiende desde la médula hasta la superficie se ha
observado en ovarios fetales de seres humanos, bovinos y ovinos, y en
ovarios posnatales de rata (revisado en la Ref. 1). En etapas posteriores
del desarrollo ovárico, cuando aparecen los folículos preantrales y
antrales, las células de la superficie ovárica adquieren una sola capa y el
estroma subyacente a la superficie se espesa para convertirse en la
túnica albugínea.
Foliculogénesis y ovogénesis.
La foliculogénesis es el proceso de desarrollo en el que un folículo
primordial activado se desarrolla hasta un tamaño preovulatorio
mediante el crecimiento y diferenciación del ovocito y
220 La Vaca: Anatomía y Fisiología

5mm

Figura 24.1Ovarios izquierdo y derecho de una vaca en proestro (de arriba a abajo: vista de superficie, superficie de corte, imagen de ultrasonido y sección histológica teñida
con H&E). En el ovario izquierdo, se ven dos grandes folículos antrales uno al lado del otro, un antiguo folículo dominante en regresión (a la izquierda) y el folículo
preovulatorio dominante (a la derecha). En el ovario derecho, la estructura predominante es un cuerpo lúteo en regresión. La barra de escala es de 5 mm para todas las
imágenes.

sus células de la granulosa circundantes.4–6Los folículos ováricos se
han clasificado de varias maneras según sus características
morfológicas, como el número de capas de células de la granulosa
que rodean al ovocito, las características morfológicas de las
células de la granulosa, el diámetro del ovocito y del folículo, y la
ausencia o presencia de líquido. antro lleno, pero en general se
puede clasificar como primordial, primario, secundario o terciario
(antral o vesicular) (tabla 24.1).7–9
El inicio del crecimiento folicular, denominado activación,
comienza con la transformación de las células pregranulosas
aplanadas del folículo primordial en una sola capa de células de la
granulosa cuboideas (foliculares), momento en el que el folículo se
denomina folículo primario.8,10La proliferación de células de la
granulosa da como resultado un aumento en el número de capas
alrededor del ovocito. Un folículo con dos a seis capas de células de
la granulosa se denomina folículo secundario, y un folículo con más
de seis capas de células de la granulosa y un antro lleno de líquido
se denomina folículo terciario (o antral).7,8El diámetro de un
El folículo primordial mide aproximadamente 0,04 mm y el diámetro del
folículo antral más pequeño es de 0,25 mm.7El folículo antral o de Graaf más
grande se convierte en el folículo ovulatorio después del aumento
preovulatorio de gonadotropinas.8En el ganado bovino, los folículos
primordiales, primarios, secundarios y terciarios aparecen por primera vez en
los días 90, 140, 210 y 250 de gestación, respectivamente.11Se ha estimado
que el tiempo necesario para que un folículo crezca desde la etapa preantral
grande (folículo secundario) hasta un tamaño ovulatorio maduro es de
aproximadamente 42 días.7(Tabla 24.2 y Figura 24.4).
Dinámica del folículo antral
Si bien los primeros estudios histológicos brindan información
sobre los cambios morfológicos que ocurren durante la
foliculogénesis y una impresión general del tiempo requerido,
no brindan una comprensión de la dinámica diaria ni del
control del desarrollo del folículo antral durante el ciclo estral.
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos 221

2 milímetros

Superficie
epitelio

15 mm preovulatorio
folículo dominante

Folículos subordinados
Regresando
cuerpo lúteo
Cuerpo
albicans

médula ovárica

Co
rt eza

Figura 24.2Corte histológico (teñido con H&E) y diagrama del ovario de una vaca en el día 18 del ciclo estral (día 0 = ovulación) que muestra las
estructuras de la corteza externa (cuerpo lúteo en regresión, folículos preovulatorios y subordinados, cuerpo albicans) y el médula interna (rete ovarii,
vasos sanguíneos, tejido conectivo).

Por inferencia de la revisión de Rajakoski de la literatura temprana,12
parece que en ese momento prevalecían dos escuelas de
pensamiento (Figura 24.5): (i) el crecimiento y la regresión folicular
es un proceso continuo y es independiente de la fase del ciclo
reproductivo; o (ii) un reservorio de folículos antrales permanece en
etapa de reposo, y en un momento particular en cada especie uno
o varios de estos folículos comienzan a crecer y alcanzar la
madurez durante el estro subsiguiente. Sin embargo, según la
evaluación macroscópica e histológica de los ovarios obtenidos de
vacas sacrificadas en días conocidos del ciclo estral (norte=1 a 3
vacas/día), Rajakoski concluyó que para los folículos antrales (>5
mm) se produjeron dos ondas de crecimiento durante el ciclo
estral. La primera ola de crecimiento se inició los días 3 y 4 del
ciclo estral (estro = día 1) y el segundo entre los días 12 y
14. Su interpretación fue que los folículos de cada onda que
no ovulaban retrocedieron y se volvieron atrésicos.
Contrariamente a las conclusiones de Rajakoski, la interpretación de
estudios histológicos posteriores apoyó la idea de que el crecimiento
folicular es continuo e independiente de las fases del ciclo.13-15La
controversia sobre la teoría ondulatoria de la dinámica folicular fue
evidente en revisiones posteriores en las que se refutaba la teoría de las
dos ondas.16-18Se presentó evidencia para respaldar el concepto de que
los folículos se reclutan continuamente durante todo el ciclo y que el
folículo destinado a ovular fue el resultado de la coincidencia de su
etapa de madurez (preparación) y la aparición del aumento
preovulatorio de gonadotropinas.
 (a) (d) (mi)

(b)

(C)

(F) (gramo) (h)

Epitelio superficial Células estromales

celda GREL Fibra Célula germinal primordial

célula de la granulosa Capilar Oogonia, ovocito Lámina basal

Gestación (Días) Eventos ováricos en feto de ternero

35 Migración de células germinales primordiales a la cresta gonadal.

60 Comienza la mitosis

Oogonia

80 Comienza la meiosis

Ovocito primario en etapa dictada (paro meiótico)

Mitosis

90 Aparecen los folículos primordiales (Ovocito primario)

arresto meiótico

140 Aparecen los folículos primarios (Ovocito primario)

210 Aparecen folículos secundarios (Ovocito primario)

250 Aparecen los folículos terciarios (ovocito primario)

Figura 24.3Modelo de desarrollo ovárico fetal bovino y ensamblaje de folículos (de Hummitzschet al.1) y cronología de la foliculogénesis y ovogénesis tempranas.
(a) El desarrollo del ovario comienza en el epitelio de la superficie mesonéfrica (amarillo) en la ubicación de la futura cresta gonadal. (b) Algunas células epiteliales
de la superficie cambian de fenotipo a células de tipo epitelial de la cresta gonadal (GREL) (amarillo-azul). (c) Las células GREL proliferan y la lámina basal
subyacente al epitelio superficial se rompe permitiendo que las células estromales (verde) penetren en la cresta gonadal. (d) Las células GREL continúan
proliferando y las células germinales primordiales (grises) migran hacia la cresta gonadal entre las células GREL. El estroma mesonéfrico, incluida la vasculatura
(rojo), continúa penetrando y expandiéndose en el ovario. (e) Las ovogonias proliferan y el estroma penetra más hacia la superficie del ovario, encerrando así las
ovogonias y las células GREL en cordones ovígeros. Los cordones están rodeados por una lámina basal en su interfaz con el estroma, pero están abiertos a la
superficie del ovario. (f) La compartimentación en corteza y médula se vuelve obvia. La corteza se caracteriza por áreas alternas de cordones ovígeros y estroma,
mientras que la médula está compuesta por células estromales, vasculatura y túbulos que se originan en el mesonefros (rete ovarii). A medida que el estroma
penetra hacia la periferia, las células GREL en la superficie de la cresta gonadal se alinean mediante una lámina basal en su interfaz con el estroma y comienzan a
diferenciarse en el epitelio típico de la superficie ovárica (células amarillas). (g) Los cordones ovígeros se dividen en cordones más pequeños y, finalmente, en
folículos primordiales individuales a medida que las células GREL maduran hasta convertirse en células de la granulosa (azul) y rodean un oogonio. (h)
Finalmente, el epitelio superficial se vuelve en su mayor parte de una sola capa y se desarrolla una túnica albugínea, tejido conectivo denso, a partir del estroma
debajo de la lámina basal del epitelio superficial. Algunos folículos primordiales se activan y comienzan a desarrollarse en folículos primarios y preantrales.
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos 223

Tabla 24.1Características de los folículos ováricos bovinos durante el desarrollo.

granulosa Folículo ovocito

granulosa células por diámetro diámetro
etapa del folículo tipo de folículo Receptores de FSH/LH capas celularesa seccióna (mm) (μm) zona pelúcida teca interna

Primordial 1 1 <10 aplanado <0,04 30 Ausente Ausente

Transitorio 1a Ingresó al estanque de crecimiento y está rodeado por una mezcla de células aplanadas y cúbicas

Primario 2 forma FSHr 1–1,5 10–40bcúbica 0,04–0,08 31 Ausente Ausente

(granulosa)
Secundario 3 (pequeño 2–3 41–100 0,08–0,13 50 comienza a formarse comienza a formarse

preantral)

4 (grande Forma LHr (teca) 4–6 101-250C 0,13–0,25 69 Parcialmente formado Parcialmente formado

preantral)
5 (pequeño >6 > 250 0,25–0,5 93
Terciario antral) LHr en la granulosa
Completamente formado
(antral) Antral grande de dominante 40×106 10-15 132
Graafiano folículo

aSección transversal más grande del folículo definida por el nucleolo del ovocito.
bEl ovocito comenzó a crecer cuando había al menos 40 células de la granulosa en la sección transversal más grande (cuarta generación de células foliculares).
C El comienzo de la formación del antro se observó en folículos con al menos 250 células de la granulosa en la sección transversal más
grande. Fuente: adaptado de Lussieret al.,7Braw-Tal y Yossefi,8y Xuet al.103

Tabla 24.2Tasas de desarrollo de los folículos ováricos bovinos.

Tiempo en cada clase de tamaño

Tamaño del folículo célula de la granulosa

rango (mm) generación Horas Días Porcentaje atrésico actividad mitótica

0,13–0,28 6 365 15.1 1.6

0,29–0,67 8 285 11.9 6.6
0,68–1,52 10 100 4.2 40,5 Máximo
1,53–3,67 11 83 3.5 30
3,68–8,57 12 186 7.8 67,4
> 8,57 13 60
Total 1019 42,5

Fuente: adaptado de Lussieret al.7y fortuna184

es decir, la teoría del “momento propicio” (Figura 24.5). Sin
embargo, con la introducción de la ecografía a finales de los años
1980, la barrera para nuestra comprensión del proceso dinámico
del desarrollo del folículo desapareció repentinamente.
La técnica de detección y seguimiento de estructuras ováricas
mediante ecografía transrectal se describió inicialmente en 1984.19
Al comparar los resultados de la ecografía con los resultados del
corte de ovarios extirpados, la técnica de ultrasonido se validó
como una herramienta para detectar folículos mayores de 2 mm de
diámetro y para monitorear el cuerpo lúteo.20,21
Estudios posteriores que utilizan imágenes ultrasónicas para monitorear
poblaciones de folículos en diferentes categorías de tamaño22o para
monitorear folículos identificados individualmente23–26Se ha documentado
convincentemente que el crecimiento folicular en el ganado se produce en
forma de ondas y que la mayoría de los ciclos estrales en el ganado
comprenden dos o tres de esas ondas. En la figura 24.6 se ilustra el método
mediante el cual se pueden monitorear folículos individuales a lo largo de un
intervalo interovulatorio mediante ecografía. Durante los exámenes diarios,
se realiza un boceto de cada ovario para registrar el número, el diámetro y las
posiciones relativas de los folículos y los cuerpos lúteos. Aunque los ovarios
son bastante móviles en
Al final del mesovario, su posición permanece notablemente consistente
de un examen a otro, lo que permite un "mapeo" preciso de las
estructuras ováricas a lo largo del tiempo. Los resultados de los estudios
de ultrasonido concuerdan con aquellos en los que se plantearon la
hipótesis de tres ondas de crecimiento folicular.27
basado en la presencia de un folículo "activo con estrógeno"
durante tres períodos diferentes del ciclo estral28,29y aumentos de
estradiol en la sangre de las venas útero-ováricas durante
aproximadamente los mismos períodos de tiempo.30
Ondas foliculares durante el ciclo estral.
La aparición de ondas foliculares en el ganado se caracteriza por el
crecimiento repentino (en 2 a 3 días) de 8 a 41 folículos pequeños que se
detectan inicialmente mediante ecografía con un diámetro de 3 a 4 mm
(Figuras 24.6 y 24.7).20,25,26,31,32La tasa de crecimiento es similar entre los
folículos de la onda durante aproximadamente 2 días, después de lo
cual un folículo seseleccionadocontinuar creciendo (folículo dominante)
mientras que el resto se vuelve atrésico y retrocede (folículos
subordinados). Tanto en los ciclos estrales de dos como de tres ondas,
se produce la aparición de la primera onda folicular.
224 La Vaca: Anatomía y Fisiología

(a)

(b) (C)

Figura 24.4Corte histológico (teñido con H&E) y micrografía electrónica de transmisión de la pared del folículo dominante durante (a, b) la fase de crecimiento (3
días después de la ovulación) y (c) la fase estática temprana (6 días después de la ovulación, derecha) en ganado. Las células de la granulosa del folículo
dominante en crecimiento tienen muchos procesos citoplasmáticos que se proyectan hacia los espacios intercelulares. En el folículo dominante estático
temprano, la mayoría de las células de la granulosa son poliédricas (otras son alargadas) y los espacios intercelulares son anchos. Las células de la granulosa
contienen abundantes mitocondrias, retículo endoplásmico liso y rugoso y ocasionales vacuolas lipídicas (LV). El área encerrada en el cuadro está ampliada en la
esquina superior derecha para mostrar que las uniones en hueco (puntas de flecha) entre las celdas son frecuentes. An, antro; MO, membrana basal; *, espacios
intercelulares; MG, membrana granulosa; GC, células de la granulosa; TI, teca interna; Cp, capilar.

constantemente el día de la ovulación (día 0). La aparición de la
segunda ola ocurre el día 9 o 10 para los ciclos de dos ondas, y el
día 8 o 9 para los ciclos de tres ondas. En los ciclos de tres ondas,
surge una tercera onda el día 15 o 16. Bajo la influencia de la
progesterona (p. ej., diestro, embarazo), los folículos dominantes
de ondas sucesivas son anovulatorios y sufren atresia.33El folículo
dominante presente al inicio de la luteólisis se convierte en
el folículo ovulatorio y la aparición de la siguiente ola se retrasa hasta el
día de la ovulación siguiente. El cuerpo lúteo comienza a retroceder
antes en los ciclos de dos ondas (día 16) que en los ciclos de tres ondas
(día 19), lo que da como resultado un ciclo estral correspondientemente
más corto (20 días frente a 23 días, respectivamente). Por lo tanto, el
proverbial ciclo estral de 21 días del ganado existe sólo como un
promedio entre ciclos de dos y tres ondas.
 (a) (b)
Continuo
Patrón de onda

LH
ov ov

Diámetro del folículo

LH circulante
Días Días

Figura 24.5Teorías de la dinámica folicular ovárica durante el ciclo estral en el ganado, ilustradas de una ovulación a la siguiente (es decir, un
intervalo interovulatorio). El estro está indicado por la barra sólida a lo largo delX-eje y concentraciones plasmáticas de LH por la línea discontinua. (a)
La teoría del reclutamiento continuo o “momento propicio” es que los folículos antrales crecen y retroceden continuamente durante todo el intervalo
interovulatorio y el folículo ovulatorio es el que por casualidad se encuentra en la etapa adecuada de desarrollo para responder al aumento
preovulatorio de LH. . (b) La teoría ondulatoria del reclutamiento folicular es que dos o más cohortes (es decir, ondas) de folículos antrales se reclutan
(es decir, emergen) durante el ciclo ovárico, independientemente de la presencia de un cuerpo lúteo (fase folicular o fase lútea). . El folículo dominante
que se desarrolla en la onda final del intervalo interovulatorio ovula mientras que las ondas precedentes son anovulatorias. Modificado de Adams G,
Singh J, Baerwald A. Modelos animales grandes para el estudio de la dinámica folicular ovárica en mujeres.teriogenología2012;78:1733–1748.

Ovario Día Folículos CL

Izquierda Bien

–2

10

12

14

dieciséis

18

20/0

Figura 24.6Mapeo de la dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos mediante ecografías seriadas. Durante los exámenes diarios (día 0 = ovulación), se realiza
un boceto de cada ovario para registrar el número, el diámetro y las posiciones relativas de los folículos y el cuerpo lúteo. Los datos se utilizan para identificar el
número de ondas foliculares durante el intervalo interovulatorio (dos ondas en este ejemplo), la aparición de ondas foliculares (días 0 y 10), el folículo dominante
de cada onda (en crecimiento, azul oscuro; en regresión, azul pálido) , la preselección y los folículos subordinados de cada onda (negro), la aparición de la
ovulación (días 0 y 20) y el crecimiento y regresión del cuerpo lúteo (naranja). Tenga en cuenta que ambos ovarios contribuyen a una onda folicular determinada
y que los folículos dominantes sucesivos pueden estar en cualquiera de los ovarios (al azar). El tamaño y el número de estructuras ováricas en cada boceto se
tabulan bajo las respectivas columnas de folículo y cuerpo lúteo. La fase alta de progesterona (lútea) se describe en el cuadro amarillo.
226 La Vaca: Anatomía y Fisiología

Folículos dominantes Cuerpo lúteo

Folículos subordinados Folículos en regresión

Diámetro

0 10 20
VO Días VO
Diámetro

0 8 dieciséis 22
VO Días VO

Figura 24.7Dinámica folicular durante los ciclos estrales de dos ondas (superiores) y tres ondas (inferiores) en el ganado vacuno. Los datos de ambos ovarios se
utilizan para identificar el folículo dominante de cada onda (en crecimiento, azul oscuro; en regresión, azul pálido), los folículos subordinados de cada onda (en
crecimiento, negro; en regresión, gris), la ocurrencia de la ovulación y el crecimiento. y regresión del cuerpo lúteo (amarillo oscuro). Una onda folicular en el
ganado se caracteriza por la aparición repentina (en un plazo de 2 a 3 días) de un grupo de pequeños folículos (norte=8-41) que crecen a un ritmo similar durante
aproximadamente 2 a 3 días, momento en el cual se selecciona un folículo para continuar con el crecimiento (folículo dominante) mientras que el resto se vuelve
atrésico y retrocede (folículos subordinados). El ciclo estral del ganado, a menudo denominado “de 21 días”, existe sólo como un promedio entre ciclos de dos
ondas (20 días) y ciclos de tres ondas (22 días).

Patrones de dos ondas versus tres ondas

La mayoría de los ciclos estrales bovinos (>95%) están
compuestos de dos o tres ondas foliculares (Figura 24.7).34,35
Algunos han informado una preponderancia (>80%) del patrón
de dos o tres ondas durante un intervalo interovulatorio,
mientras que otros han informado una distribución más
uniforme. No parece haber predilección específica de raza o
edad por un patrón de onda determinado enBos tauro. Sin
embargo, un aumento en la proporción de patrones de tres
ondas se ha asociado con un bajo plano de nutrición.36,37
y estrés por calor.38,39Enbosque índico, no se detectó ningún efecto
estacional en el patrón de onda,40pero el patrón estuvo influenciado por
la paridad. La mayoría de las novillas Nelore (65%) exhibieron un patrón
de tres ondas, mientras que la mayoría de las vacas (83%) exhibieron un
patrón de dos ondas.41Otros han informado que hasta el 27% de los
ciclos estrales enbosque índicoLas vacas constan de cuatro oleadas de
desarrollo folicular, en comparación con sólo el 7% enbosque índico
novillas (revisado en Ref. 42).
Los factores predictivos asociados con un patrón de dos versus tres
ondas pueden proporcionar información sobre los mecanismos que
controlan el patrón y tener implicaciones importantes para el manejo de
la reproducción y el desarrollo de protocolos efectivos para la
sincronización ovárica, la superestimulación y la inseminación artificial a
tiempo fijo. Se compararon las tasas de preñez en ganado con patrones
de dos versus tres ondas43–45basado en la noción de que el folículo
preovulatorio en el patrón de dos ondas crece durante un período más
largo31y por lo tanto puede contener un ovocito relativamente
envejecido. Sin embargo, los resultados han sido contradictorios; las
tasas de embarazo no difirieron entre los ciclos de dos y tres ondas en
algunos estudios,43,45mientras que en otro estudio se informó una tasa
de embarazo más baja después de la ovulación al final del patrón de dos
ondas.44
En un estudio más reciente que incluyó datos ultrasonográficos
de 91 intervalos interovulatorios,35Se compararon patrones de
desarrollo folicular de dos y tres ondas para determinar la
repetibilidad y las características predictivas de un determinado
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos
patrón de onda. Los ciclos de dos ondas fueron 3 días más cortos
que los ciclos de tres ondas (19,8 ± 0,2 frente a 22,5 ± 0,3;PAG<
0,01). La mayoría de los ciclos de 21 días o menos fueron del patrón
de dos ondas (88%;PAG< 0,05), mientras que la mayoría de los
ciclos de 22 días o más fueron del patrón de tres ondas (78%;PAG<
0,05). La proporción de ciclos sucesivos en los que el patrón
permaneció igual (es decir, repetibilidad) fue más del doble que la
proporción de ciclos que cambiaron los patrones (70% frente a
30%;PAG< 0,01). La repetibilidad del patrón de ondas y la
proporción de patrones de dos versus tres ondas dentro del rebaño
no se vieron afectadas por la estación del año; en otras palabras,
no se ve afectado por las estaciones basadas en pastos (primavera
y verano) versus las estaciones no basadas en pastos (otoño e
invierno). Curiosamente, la correlación más fuerte con el número
de ondas en el intervalo interovulatorio fue la duración de la
dominancia folicular de la Onda 1. La duración de la dominancia del
folículo dominante de la Onda 1 fue 3 días más larga y el inicio de la
regresión fue más tarde en las dos ondas. patrones que en
patrones de tres ondas (PAG< 0,01). La dominancia de la Onda 1 se
asoció con un retraso posterior en la consecución del diámetro
máximo por parte del folículo dominante de la Onda 2, así como
con el inicio temprano de la luteólisis (Figura 24.7). Los resultados
apoyaron la hipótesis de que los factores que influyen en el
desarrollo del folículo dominante de la Onda 1 son responsables de
regular el patrón de ondas.
Dos ovarios, una ola
Los dos ovarios actúan como una sola unidad: un ovario no tiene ondas
foliculares independientes del otro. Los ovarios responden al unísono a
los factores que regulan la dinámica de las ondas foliculares, por lo que
una onda folicular es el resultado del crecimiento de múltiples folículos
en ambos ovarios (Figuras 24.6 y 24.7). En un estudio crítico de las
relaciones intraováricas entre los folículos y el cuerpo lúteo, Gintheret al.
46Concluyó que el folículo dominante suprime los subordinados y la
aparición de nuevas olas a través de canales sistémicos en lugar de
locales. La presencia de un folículo dominante en un ovario no tuvo
ningún efecto que no pudiera observarse igualmente en el otro ovario.
Por lo tanto, no se encontraron relaciones intraováricas en la ubicación
de sucesivos folículos dominantes durante el ciclo estral; en otras
palabras, el lado de los folículos dominantes anovulatorios y ovulatorios
fue aleatorio. Estas observaciones son consistentes con los hallazgos de
los primeros estudios sobre los efectos de la ovariectomía unilateral. La
extirpación del ovario con el folículo más grande resultó en un aumento
en el desarrollo del folículo en el ovario restante, pero la extirpación del
ovario sin el folículo más grande no produjo tal efecto compensatorio
(citado en la Ref. 46). Si bien los factores intrafoliculares (autocrinos y
paracrinos) son importantes para el crecimiento, la salud y la
desaparición de un folículo individual, no hay pruebas convincentes.en
vivodocumentación de un folículo que afecta directamente el estado de
salud/regresión de sus vecinos.
La asimetría en la dinámica folicular en los ovarios izquierdo y
derecho se ha utilizado para dilucidar los mecanismos de control
de la función ovárica locales versus sistémicos, y algunos han
informado una mayor actividad folicular y proporción de
ovulaciones en el ovario derecho en el ganado (~60%).12,22mientras
que otros no informan de tales diferencias.26,31La asimetría folicular
ovárica también se ha atribuido a la presencia de un cuerpo lúteo.
Se ha documentado un efecto intraovárico positivo del cuerpo lúteo
sobre el desarrollo de folículos antrales pequeños (≤3 mm).
227
documentado en ovejas47y ganado,21pero el efecto positivo no
se extendió a los folículos dominantes grandes.21,46Por el
contrario, el cuerpo lúteo del embarazo se ha asociado con un
efecto intraovárico negativo sobre el folículo dominante.46,48
Los folículos dominantes de ondas sucesivas se encontraron con
mayor frecuencia (75-80%) en el ovario contralateral al cuerpo lúteo
durante el embarazo. Se desconoce la causa de la asociación local
negativa entre el cuerpo lúteo y los folículos, pero puede estar
directamente relacionada con el concepto más que con el cuerpo
lúteo. El apoyo a esta idea se encuentra en la observación de que
no hubo asimetrías ováricas durante las dos primeras ondas
foliculares en vacas preñadas o en 10 ondas foliculares sucesivas
en novillas no apareadas tratadas con progesterona.33Sin embargo,
esta última observación se ve confundida por el hecho de que la
progesterona exógena no evitó la luteólisis en las novillas tratadas;
La regresión lútea se produjo en el momento esperado para un
animal no preñado, independientemente del tratamiento con
progesterona. Sin embargo, un diseño experimental que incluyó
histerectomía durante la mitad del diestro permitió una
comparación directa de los efectos de un cuerpo lúteo persistente
debido a la histerectomía o el embarazo.49Los resultados
demostraron que la atenuación unilateral del desarrollo del folículo
se debía al concepto o al cuerno uterino grávido ipsilateral, y no al
cuerpo lúteo.
Interacción hormonal que controla la dinámica de las
ondas foliculares.
Los resultados de los primeros estudios sobre la dinámica del
folículo dieron lugar a la hipótesis de que el folículo dominante
suprime el crecimiento de los subordinados en la onda existente y
suprime el surgimiento de la siguiente onda folicular.31,32Esta
hipótesis se apoyó en una serie de estudios que involucraron el
tratamiento sistémico con la fracción proteica del líquido folicular y
mediante electrocauterio del folículo dominante.50–52
Las implicaciones aplicadas de estos hallazgos fueron inmediatas y
de gran alcance, y marcaron una nueva era para la sincronización y
superestimulación ovárica en el ganado.53–55
La aparición de una onda folicular y la selección del folículo
dominante se asocian temporal y causalmente con un aumento y una
disminución de las concentraciones circulantes de la hormona folículo
estimulante (FSH).51(Figura 24.8). La aparición de una onda folicular está
precedida por un aumento en las concentraciones plasmáticas de FSH
tanto en ondas espontáneas como en ondas inducidas.51,56Los aumentos
repentinos de FSH que preceden a cada onda son de magnitud similar:
los aumentos repentinos a mitad del ciclo son similares en amplitud y
amplitud a los del aumento repentino de gonadotropinas preovulatorio.
Los productos foliculares, especialmente los del folículo dominante,
51,56
son responsables de suprimir la liberación de FSH y por tanto la
aparición de la siguiente onda folicular.57(Figura 24.9). Una relación
directa entre la cantidad de folículos que emergen en respuesta al
aumento de FSH y el grado posterior de supresión de FSH58–60
documenta que todos los folículos de la nueva ola contribuyen a la
supresión de FSH.
El estradiol y la inhibina A y B son los principales productos
foliculares responsables de suprimir la FSH.57,61–65La inhibina A es
producida por todos los pequeños folículos en crecimiento de la onda y
parece ser el supresor más importante de FSH durante los primeros dos
días de la aparición de la onda; El estradiol secretado por el folículo
dominante es el supresor de FSH más importante a partir de entonces.
66–69 El nadir de FSH se alcanza 4 días después de la aparición de la ola.
228 La Vaca: Anatomía y Fisiología
1.2
to
en
1.0
im
FSH plasmática (ng/ml)
rec
ec
ed
F as
0,8
FSH
0,6
0,4
–4 –2 0 2
Días desde la aparición de las olas
Figura 24.8Relación temporal y causal entre los aumentos repentinos de las concentraciones circulantes de FSH y la aparición de ondas foliculares en el ganado. Las
concentraciones máximas de FSH ocurren el día antes de la aparición de la onda folicular (a 4 mm) y descienden hasta el punto más bajo 3 días después de la aparición de la
onda, en el momento en que el folículo dominante puede distinguirse de los subordinados. El desarrollo de un folículo dominante o subordinado se puede dividir en una fase
de crecimiento (que se caracteriza mejor por una ecuación cuadrática), una fase estática y una fase de regresión (que se caracteriza mejor por ecuaciones lineales simples).
Datos de Adamset al.51, 53
La incidencia y los niveles permanecen bajos durante los próximos 2 o 3 días. Al final
del período de dominancia (es decir, en la ovulación o en la fase estática media de
un folículo dominante anovulatorio), las concentraciones circulantes de FSH
comienzan a aumentar durante los 2 días siguientes y alcanzan su punto máximo
aproximadamente 12 a 24 horas antes de la aparición del folículo dominante.
siguiente onda folicular, cuando el futuro folículo dominante tenga entre 4 y 5 mm
de diámetro. Si se elimina un folículo dominante existente (es decir, ablación
folicular), comienza un aumento de FSH en las siguientes 12 horas y da como
resultado la aparición de una nueva onda folicular en las siguientes 24 horas.52,70
Curiosamente, la FSH sólo vuelve a aumentar cuando las concentraciones de
inhibina A alcanzan su punto más bajo, a pesar de que el estradiol disminuye 2 días
antes.63
Las observaciones de que (i) en ciclos estrales de tres ondas, el
diámetro máximo del folículo anovulatorio dominante fue mayor
para la Onda 1 (bajo dominancia lútea mínima durante su fase de
crecimiento) sugirieron una relación inversa entre las
concentraciones de progesterona circulante y el crecimiento del
folículo dominante. que para la Onda 2 (bajo dominancia lútea
máxima); (ii) el diámetro máximo alcanzado por el folículo
anovulatorio dominante fue mayor para la Onda 1 que para todas
las ondas posteriores en novillas preñadas y no apareadas tratadas
con progesterona; y (iii) las altas concentraciones de progesterona
(endógena más exógena) dieron como resultado un diámetro
máximo más pequeño del folículo dominante de la Onda 2 en
comparación con las ondas posteriores (solo progesterona
exógena) en novillas no apareadas tratadas con progesterona
(revisado en la Ref. 71). Se estableció una relación de causa y efecto
en estudios en los que se demostró que la progesterona suprime el
folículo dominante durante su fase de crecimiento de manera dosis
dependiente.71
a través del efecto de retroalimentación negativa de la progesterona sobre la
pulsatilidad de la hormona luteinizante (LH).72–74Los efectos supresores sobre
el folículo dominante no estuvieron mediados por la disminución de la FSH
circulante, ya que el tratamiento con progesterona no suprimió la FSH.71Los
niveles altos de progesterona plasmática durante el crecimiento folicular
dieron como resultado un folículo dominante más pequeño y de vida más
corta, un aumento más temprano de FSH que precede a la siguiente onda
folicular y una emergencia acelerada de la siguiente onda folicular (Figura
24.10). Por el contrario, bajas concentraciones
12
Fase estática
Dominante
folículo
Fa
10
Diámetro del folículo (mm)
se
erd
eg
res
8
ión
de r
sg
ran
ina
má
ord
sub lo
6
ícu
fol
4
4 6 8 10 12 14
de progesterona resultó en un folículo dominante persistente de
gran tamaño, un aumento tardío de FSH y un retraso en la
aparición de la siguiente ola.71El folículo dominante de gran tamaño
en la situación de dosis bajas se habría considerado un quiste
folicular patológico debido a su tamaño y persistencia durante más
de 10 días en ausencia de un cuerpo lúteo.75,76La exposición a
niveles bajos de progesterona (y por lo tanto a una menor
inhibición de la LH), en el momento en que el folículo dominante
normalmente deja de crecer, parece ser un componente
fundamental en la etiología de los quistes foliculares ováricos.71
Selección del folículo dominante.
En las especies monobulares, el término "selección" se refiere a un
proceso mediante el cual un solo folículo se vuelve funcional y
morfológicamente dominante sobre otros folículos de una onda. En el
ganado, el mecanismo de selección del folículo dominante se basa en la
dependencia relativa de los folículos dentro de una onda de la FSH y su
relativa capacidad de respuesta a la LH. El aumento transitorio de FSH
permite un crecimiento folicular suficiente para que algunos (no todos)
los folículos adquieran capacidad de respuesta a la LH. La capacidad de
responder a la LH confiere al folículo la capacidad de sobrevivir sin FSH.
No está claro exactamente cuándo comienza el proceso, pero la
selección del folículo dominante se asocia con niveles decrecientes de
FSH en circulación durante los primeros 3 días de la ola.51,77Los folículos
pequeños de la onda emergente (<6 mm) dependen de concentraciones
circulantes elevadas de FSH para su desarrollo continuo. Ante la
disminución de FSH posterior al aumento, el crecimiento de la mayoría
de los folículos de una onda se detiene y comienzan a retroceder entre 2
y 5 días después de su aparición. Por el contrario, el folículo destinado a
volverse dominante puede mantener la proliferación celular y la
producción de estradiol a pesar de la disminución de las
concentraciones de FSH, una capacidad que parece deberse al
mantenimiento de una alta expresión del ARNm del receptor de FSH y
de una afinidad de unión a FSH.28,29,78,79
La divergencia en los perfiles de crecimiento (definido como una
diferencia significativa en el diámetro) del folículo más grande y del
segundo más grande es una manifestación del proceso de selección y es
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos 229

FSH LH estradiol Progesterona

Número de folículos ≥ 4 mm Productos foliculares

VO VO

VO VO

Figura 24.9Interacción hormonal que controla la dinámica de las ondas foliculares durante un intervalo interovulatorio de dos ondas en el ganado. Los folículos
dominantes y subordinados de cada onda se indican como círculos sombreados en gris, y el cuerpo lúteo es la forma irregular sombreada en gris dibujada sobre
los folículos. Un aumento repentino de la concentración circulante de FSH precede al surgimiento de cada ola. Un aumento en la concentración circulante de LH
precede a la ovulación. El pico de LH es precedido y sucedido por un período de alta frecuencia del pulso de LH como resultado de bajas concentraciones
circulantes de progesterona (es decir, período de luteólisis y luteogénesis, respectivamente). El número de folículos ≥4 mm fluctúa en forma de ondas en
respuesta a picos de FSH. Los productos de los folículos de cada onda (principalmente inhibina y estradiol) se retroalimentan del hipotálamo y la hipófisis para
suprimir la FSH. Las concentraciones de FSH disminuyen en el momento en que la selección de divergencia en la tasa de crecimiento de los folículos dominantes
frente a los subordinados, y el número de folículos disminuye. El folículo dominante de cada onda es la fuente principal de estradiol, y la producción es dos veces
mayor en el folículo dominante ovulatorio que en el anovulatorio. Tras la desaparición u ovulación del folículo dominante, los productos foliculares responsables
de suprimir la FSH disminuyen y las concentraciones circulantes de FSH vuelven a aumentar, lo que da lugar a la aparición de una nueva ola. Adaptado de Adams
G, Jaiswal R, Singh J, Malhi P. Progreso en la comprensión de la dinámica folicular ovárica en el ganado.teriogenología2008;69:72–80.

aparente 2,5 días después de la aparición de la ola (Figuras 24.8 y
24.9).77De manera similar, la “desviación” del folículo (definida como
una diferencia en la tasa de crecimiento entre los folículos
dominantes y subordinados) se manifiesta 2,5 días después de la
aparición de la onda, cuando el futuro folículo dominante alcanza
un diámetro medio de 8,5 mm en novillas Holstein (revisado en Ref.
80). El desarrollo continuo del folículo dominante, más allá del
umbral de 8 mm (punto en el que se hace evidente la divergencia
en la tasa de crecimiento de los dos folículos más grandes), se
asocia con una transición de la dependencia de FSH a LH.66,68,81
Las células de la granulosa del folículo dominante adquieren una
capacidad mejorada para unirse a LH en comparación con la de los
subordinados y tener una mayor expresión de ARNm del receptor
de LH.29,78,79,82,83Aunque se detectó un ligero aumento en la expresión
del ARNm del receptor de LH en las células de la granulosa del
folículo más grande unas horas antes del inicio de la desviación,84
Aún no está claro si el aumento observado en la expresión del
receptor de LH en el folículo dominante es la causa de la
dominancia o una consecuencia del proceso de selección. Quizás el
aumento de la expresión del receptor de LH sea simplemente un
reflejo de un folículo con una ventaja en el desarrollo antes de que
dicha ventaja se vuelva evidente mediante ecografía. En esto
230 La Vaca: Anatomía y Fisiología

20
30 mg/día
(norte = 6)
150

Diámetro del folículo (mm)

dieciséis * mg/día
(norte = 5)

12

* 300
mg/día
8
(norte = 6) GRAMO:PAG<0.0005

D:PAG<0.0001
Alto Dios:PAG<0.0001
4
Medicina Bajo

0 4 8 12 dieciséis 20 24 28 32 36
Días después del surgimiento de la ola

Figura 24.10Efecto supresor de la progesterona sobre el crecimiento del folículo dominante en vacas. La progesterona exógena administrada en dosis baja (30
mg/día), media (150 mg/día) y alta (300 mg/día) durante 14 días dio como resultado una supresión progresivamente mayor del crecimiento del folículo
dominante e intervalos entre ondas progresivamente más cortos. puntas de flecha enX-eje). Las concentraciones máximas de progesterona en plasma fueron 2,
9 y 17 ng/ml en los grupos de dosis baja, media y alta, respectivamente. El efecto supresor sobre la fase de crecimiento del folículo dominante se atribuye a una
supresión progresivamente mayor de la frecuencia del pulso de LH. Adaptado de Adams G, Matteri R, Ginther O. El efecto de la progesterona sobre el crecimiento
de los folículos ováricos, la aparición de ondas foliculares y la FSH circulante en novillas.J Reprod Fertil 1992;96:627–640.

En este sentido, los resultados de un estudio crítico del desarrollo de
folículos pequeños apoyan la hipótesis de que el folículo destinado a
volverse dominante tiene una ventaja de tamaño sobre los demás en la
onda desde su detección más temprana a 1 mm (Figura 24.11) (ver
sección Folículos antrales pequeños ).
La producción diferencial de factores de líquido folicular de los folículos
dominantes versus los subordinados se ha asociado con el desarrollo de una
mayor sensibilidad a la LH y la FSH en el folículo dominante en desarrollo, y el
estrecho acoplamiento temporal entre los cambios en la FSH y el diámetro del
folículo probablemente explica el aumento en el crecimiento. tasa del folículo
dominante antes de que los folículos subordinados puedan alcanzar una
etapa similar de desarrollo.66En este sentido, las concentraciones
intrafoliculares del factor de crecimiento similar a la insulina (IGF)-1
permanecen elevadas y el estradiol comienza a aumentar en el folículo
dominante incipiente mientras que ambos comienzan a disminuir en los
folículos subordinados incipientes.85Las concentraciones más altas de IGF-1
libre en el folículo más grande cerca del comienzo de la desviación se asocian
temporalmente con una mayor degradación proteolítica de la proteína de
unión a IGF (IGFBP) -4 y -5 en el folículo más grande.86
Concomitantemente, las concentraciones de IGFBP-4, IGFBP-5,86y IGFBP-284
son mayores en el segundo folículo más grande. No es sorprendente que
estudios transcriptómicos más recientes hayan confirmado que las
principales vías funcionales en el crecimiento y la selección de folículos
dominantes en el ganado involucran genes que regulan la diferenciación/
proliferación celular y la apoptosis/muerte celular.82,87–89
codominancia
Los folículos subordinados pueden alcanzar la dominancia si se
elimina el folículo dominante original.58,77o si se suministra FSH
exógena.52De manera similar, la codominancia (más de un folículo
dominante en una onda) se asocia con un perfil de diámetro más
pequeño,52,90lo que sugiere competencia por la disponibilidad
limitada de LH. Las ovulaciones dobles resultan de la codominancia
durante la onda ovulatoria. La incidencia de codominancia y doble
ovulación fue baja o nula en estudios de novillas no lactantes,26,31,91–
93pero la codominancia osciló entre el 21 y el 36% de
Ondas foliculares en vacas lecheras en lactancia.93En varios estudios
se ha descrito una alta incidencia (10-39%) de ovulaciones múltiples
en vacas lecheras de alta producción.90,94,95En las vacas que ovularon
múltiples folículos, todos los folículos ovulatorios surgieron de la
misma onda folicular.93En las vacas que desarrollaron múltiples
folículos dominantes, el proceso de desviación se asoció con
concentraciones circulantes más bajas de inhibina y progesterona
en comparación con las vacas que desarrollaron un solo folículo
dominante.90Estos efectos son consistentes con concentraciones
circulantes más altas de FSH y LH en el momento esperado de la
desviación, crecimiento continuo del segundo y tercer folículo más
grande de la onda y desarrollo de múltiples folículos dominantes.
Pequeños folículos antrales: ¿cuándo se unen los
folículos a una onda?
Estudios ultrasonográficos anteriores han detallado la dinámica del
desarrollo de los folículos de 4 mm o más (descritos anteriormente),
pero con la disponibilidad de escáneres de ultrasonido más nuevos
capaces de resolver estructuras tan pequeñas como 1 mm, el patrón de
desarrollo de los folículos de 1 a 3 mm en el ganado vacuno ha sido
detallado. examinado en detalle.96Los resultados revelaron un cambio a
lo largo de los días en el número de folículos de 1 a 3 mm, con un
máximo de 1 a 2 días antes de la aparición de la onda definida
convencionalmente (es decir, cuando el folículo dominante se detecta
por primera vez a 4 mm), seguido de 3 a 4 días después por un máximo
en el número de folículos de 4 mm o más. El futuro folículo dominante
se identificó por primera vez con un diámetro de 1 mm y emergió entre
6 y 12 horas antes que el primer folículo subordinado.PAG< 0,01; Figura
24.11). Luego de la detección del folículo dominante a 1 mm (0 horas),
su diámetro fue mayor que el del primer y segundo folículo
subordinado a las 24 horas y 12 horas, respectivamente, cuando el
folículo dominante medía 2,4 ± 0,17 mm y 1,7 ± 0,14 mm. (Figura 24.11).
La tasa de crecimiento del folículo dominante fue mayor que la del
primer y segundo folículo subordinado a las 120 y 108 horas,
respectivamente, cuando el dominante
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos 231

(a)
12 "Desviación" Folículo dominante
1.3

10 1.2

Diámetro del folículo (mm)

1callesubfolículo
8 1.1

FSH (ng/mL)
FSH
6 2Dakota del Nortesubfolículo
1.0

4 0,9

2 0,8

0,7
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 4 4,5 5 5,5 6
Días desde la aparición del folículo dominante a 1 mm

– 2,5 –2 –1,5 –1 –0,5 0 0,5 1 1,5 2 2,5 3 3,5 Días desde la aparición del
folículo dominante a 4 mm

(b)
Correlación con FSH
Dom,r=0,71
PAG=0,01 Dom,r= –0,90
12 Sub 1,r=0,73 PAG<0,01
Sub 1,r= –0,68 1.5
sub 2,r=0,76 b Sub 2,r= –0,78

9 1.3
Diámetro del folículo (mm)

FSH (ng/mL)
a 1.1
6 a
0,9

3
0,7

0 0,5
– 54 – 42 – 30 – 18 –6 06 18 30 42 54 66 78 90
Horas desde el pico de FSH

Figura 24.11Crecimiento (media ± SEM) de folículos dominantes y subordinados en ganado (norte=9) en relación con (a) aparición de ondas (definida como el día en el que se
detectó el folículo dominante con 1 o 4 mm de diámetro; dobleX-eje), y (b) el pico en las concentraciones plasmáticas de FSH (media ± SEM). (a) El futuro folículo dominante
tenía una ventaja de tamaño sobre todos los demás folículos de la onda desde su detección más temprana a 1 mm (mucho antes de lo documentado previamente). La
desaceleración sucesiva de la tasa de crecimiento del tercer, segundo y primer folículos más grandes de una ola durante la disminución del aumento de FSH sugiere que el
mecanismo de selección implica la supresión secuencial de folículos progresivamente más grandes durante un período de 72 horas (es decir, jerarquía de selección). . La
“desviación” se define como el primer día en el que la tasa de crecimiento del folículo más grande y del segundo más grande difirió (PAG≤ 0,05). (b) Las concentraciones
plasmáticas de FSH se correlacionaron positivamente (PAG= 0,01) con el diámetro del folículo desde el momento de la detección del folículo a 1 mm hasta el momento en que
las concentraciones de FSH alcanzaron su punto máximo. Las elevaciones transitorias en la concentración plasmática de FSH fueron seguidas en 6 horas por un aumento en la
tasa de crecimiento de folículos de 1 a 3 mm. Para FSH, los valores sin superíndice común (a, b) son diferentes (PAG≤ 0,05). Adaptado de Jaiswal R, Singh J, Adams G. Patrón de
desarrollo de pequeños folículos antrales en el ovario bovino.Reproducción biológica 2004;71:1244–1251.

el folículo fue de 9,5 ± 0,30 mm y 8,8 ± 0,49 mm. Los autores • divergencia en las tasas de crecimiento (denominada “desviación”)80La
concluyeron que: distinción de los folículos dominantes y subordinados más grandes es
evidente cuando el folículo más grande alcanza un diámetro de 8 a 9 mm.

• Los folículos de 1 a 3 mm se desarrollan en forma de ondas en

asociación con aumentos repentinos de las concentraciones
plasmáticas de FSH;
• Los folículos de 1 a 3 mm tienen una respuesta excelente a elevaciones
transitorias de FSH (es decir, en un plazo de 6 horas);
• la selección del folículo dominante se manifiesta mucho antes de lo que se
había documentado previamente;
• la dominancia folicular se caracteriza por una progresión
jerárquica durante un período que abarca todo el pico de
FSH (5 días) (Figura 24.11);
Si bien la dinámica del desarrollo de los folículos de 1 mm o más ya
se ha caracterizado bien, la dinámica de los folículos más pequeños
sigue siendo un misterio. Un estudio inicial demostró la unión de la FSH
a la granulosa de los folículos con una sola capa de células de la
granulosa.97pero se ha argumentado que es posible que no estén
acoplados al sistema de segundo mensajero adenilato ciclasa durante
las primeras etapas de la foliculogénesis y que pueden no ser
funcionales.98Sin embargo, el efecto promotor del crecimiento de la FSH
en los folículos preantrales y antrales pequeños en
232 La Vaca: Anatomía y Fisiología

(a) (mi)
CC

ZP

2 milímetros
mv

(b) GRAMO

200µmetro

GV

(C)

20µmetro l

(d) METRO

GV
CC

10 micras 2 micras

Figura 24.12Imágenes del complejo cúmulo-ovocito bovino. (a) Biomicroscopía ultrasónica utilizando un transductor de 40 MHz. (b) Histología (sección de 5 µm)
teñida con tricrómico de Masson. (c) Microscopía de contraste de fase de un ovocito desnudo (40×). (d) Sección semifina (sección de 1 µm) del complejo cúmulo-
ovocito de un folículo dominante en fase de crecimiento teñido con azul de toluidina. (e) Microscopía electrónica de transmisión de (d). CC, células del cúmulo; ZP,
zona pelúcida; V, vesículas de ovocitos; L, gotitas de lípidos; M, mitocondrias encapuchadas y normales; puntas de flecha, proyecciones de células de cúmulos;
Mv, microvellosidades en la superficie del ooplasma; G, Golgi; GV, vesícula germinal.

ganado producidoin vitro99yen vivo100,101sugiere un papel de la FSH en el
desarrollo de los folículos antrales y preantrales en etapa temprana. Estas
observaciones desafían el viejo dogma de que el crecimiento temprano de los
folículos es independiente de las gonadotropinas.
Si los folículos pequeños responden a la FSH, es lógico
postular que su dinámica de desarrollo sigue un patrón
ondulatorio en respuesta a picos endógenos periódicos de FSH.
Hasta hace poco, la referencia a una onda folicular se limitaba
a folículos de 4 mm o más, basándose simplemente en el límite
de resolución de los equipos de ultrasonido existentes. A nivel
microscópico, no existe distinción morfológica entre los
folículos antrales en etapa media o tardía de menos de 4 mm y
los de 4 mm y más.7,8A nivel celular, ambas categorías de
tamaño de folículos no sólo expresan receptores de FSH sino
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos
tienen un nivel similar de expresión por célula de la granulosa
(revisado en la Ref. 78). La aparición periódica de ondas de
folículos de 4 mm y más grandes en respuesta a aumentos
periódicos en las concentraciones circulantes de FSH.51y la
consistencia en el número de folículos de 2 mm o más102o 3
mm o más59reclutados en ondas sucesivas, indica que los
folículos pueden ser arrastrados progresivamente a ondas
desde las primeras etapas de desarrollo.
Ovulación y maduración de ovocitos.
La ovulación implica una serie de eventos que culminan con la
evacuación del contenido antral de un folículo, incluido su complejo
cúmulo-ovocito maduro (Figura 24.12), y el inicio del desarrollo de un
cuerpo lúteo. Varios eventos ocurren en sucesión y están estrechamente
coordinados a nivel sistémico, celular y molecular. El proceso comienza
con cambios endocrinos desencadenados por la luteólisis. Una
disminución de las concentraciones circulantes de progesterona en el
momento de la luteólisis elimina los efectos de retroalimentación
negativa sobre la hipófisis y el hipotálamo, lo que resulta en un
aumento de la frecuencia y amplitud del pulso de LH. La disponibilidad
de LH da como resultado la maduración final del folículo dominante con
un aumento en la producción de estradiol y una regulación positiva de
los receptores de LH en las células de la granulosa. El aumento
preovulatorio de la LH da lugar a una remodelación extensa de la matriz
ovárica (cambios vasculares, desintegración de la membrana basal y
rotura de la pared del folículo), respuestas de las células de la granulosa
y la teca (expansión de las células del cúmulo, luteinización) y
reanudación de la meiosis por parte del ovocito. En el estro, la alta
concentración circulante de estradiol en ausencia de progesterona es
responsable de una liberación repentina de LH y del comportamiento
estral (aumento de la locomoción, fonación, montaje y posición de pie
para montar).
Aunque los receptores de LH están presentes tanto en las células de
la granulosa como en las de la teca,103dentro de las células de la
granulosa su distribución se limita a las células de la granulosa mural.
Además, los receptores de LH se expresan mucho en las capas más
cercanas a la membrana basal en comparación con las más cercanas al
antro.104En consecuencia, la LH necesita segundos mensajeros para
poder afectar a todo el folículo y al ovocito. El efecto de los segundos
mensajeros se ve facilitado por la íntima relación entre las células de la
granulosa y las células del cúmulo y el ovocito a través de uniones
comunicantes (v. figura 24.4).105Los dos principales segundos
mensajeros de la LH son el AMP cíclico.106,107y calcio intracelular.108La
unión de la LH a los receptores de la proteína G en la superficie de las
células de la granulosa produce la activación de la adenil ciclasa, un
aumento del AMP cíclico y la estimulación de las vías de las proteínas
quinasas A y C. La estimulación de la proteína quinasa A y la proteína
quinasa C provoca la fosforilación y activación de factores de
transcripción (Egr-1, C/EBPβ, CREB, Fos, Jun, Fra2, JunD) dentro de las 4
horas posteriores al aumento de LH. La expresión de algunos de estos
genes es transitoria mientras que otros se mantienen hasta la ovulación
(revisado en la Ref. 109). C/EBPβ controla la expresión deCOX2, un gen
clave en la vía de las prostaglandinas. Los productos de las células de la
granulosa de la expresión del factor de crecimiento de tipo epidérmico
(EGF) (epirregulina, anfirregulina y betacelulina) aumentan 1 a 3 horas
después del pico de LH y participan en la transmisión de la señal
ovulatoria a las células del cúmulo.110El aumento de LH también induce
indirectamente la activación de las vías de la progesterona y las
prostaglandinas.111que modifican la función de los fibroblastos para
producir quimiocinas que reclutan células inflamatorias y factores de
crecimiento que inician la angiogénesis (p. ej., VEGF). El
233
La proteasa extracelular ADAMTS1 inducida por LH se sintetiza en
las células de la granulosa, pero la proteína se transloca a la matriz
extracelular para inducir la producción de versican (proteoglicano
de sulfato de condroitina 2; revisado en la Ref. 112), y está
implicada en la activación de proteasas tisulares como
metaloproteinasas necesarias para la rotura del folículo.
La matriz extracelular que rodea y sostiene a las células es un
componente importante del tejido conectivo (consulte la figura
24.4). Está compuesto principalmente por proteínas estructurales
(elastina y colágenos), proteínas especializadas (fibrilina,
fibronectina, laminina) y proteoglicanos. Desempeña un papel
destacado en la función ovárica al participar en procesos como la
migración, proliferación, crecimiento y desaparición celular durante
el desarrollo del folículo, la ovulación y la formación del cuerpo
lúteo. Dos familias de enzimas gobiernan la degradación del
epitelio ovárico durante la ovulación: metaloproteinasas y
activadores del plasminógeno. La expresión de ambas familias de
enzimas es inducida por el aumento de LH. No se han informado
cambios en la expresión genética de las metaloproteinasas y los
inhibidores de las metaloproteinasas a lo largo del ciclo estral
bovino, pero un factor que puede inducir la expresión es el factor
de necrosis tumoral (TNF)-α, que es secretado por los folículos
bovinos preovulatorios.113Heparanasa (codificada por HPSE) escinde
los glicosaminoglicanos de heparán sulfato durante la
remodelación de la matriz y también puede desempeñar un papel
importante en la ruptura del folículo durante la ovulación en el
ganado.114La ovulación inducida por LH también se asocia con un
aumento en la expresión de otro grupo de proteasas llamadas
calicreínas.115Parece que muchos factores paracrinos, citoquinas
proinflamatorias y familias de enzimas proteasas actúan en
conjunto, lo que lleva a la degradación del tejido conectivo
extracelular y, en última instancia, a la ruptura del folículo, en
promedio, 30 horas después del aumento de LH.116
La progresión meiótica del ovocito se detiene en la profase I
(primera detención meiótica) durante el desarrollo fetal de los
folículos primordiales. El proceso de reanudación de la meiosis,
liberación de la mitad del conjunto de cromosomas como cuerpo
polar y progresión a la metafase II se denomina maduración
nuclear (Figura 24.13). Poco después del aumento de LH, las
uniones entre las células del cúmulo y el ovocito se deterioran.117,118
La pérdida de comunicación entre las células elimina la señalización
inhibidora y el ovocito puede reanudar la meiosis. Sin embargo, la
meiosis se detiene nuevamente en la metafase II (segunda
detención de la meiosis) hasta la fertilización, cuando finalmente se
completa la meiosis. Los ovocitos de mamíferos tienen propensión
a reanudar la meiosis si se extraen del folículo antral en el que
están alojados.119-121o si se encuentran dentro de folículos
preovulatorios bajo la influencia del aumento de LH.117,122En
bovinos, una proporción importante de ovocitos alcanzó la
metafase II a las 20 horas de vida.in vitromaduración117o 20 horas
después de un aumento espontáneo o inducido de LH.122-124El AMP
cíclico y el GMP se consideran los principales inhibidores de la
reanudación meiótica en el ovocito.118Se cree que el GMP cíclico
producido por las células de la granulosa ingresa al ovocito a través
de uniones entre el ovocito y las células del cúmulo para mantener
niveles bajos de AMPc fosfodiesterasa 3A (PDE3A) en el ovocito.125
Se cree que un nivel bajo de PDE3A mantiene niveles altos de AMPc
producido dentro del ovocito126y así mantener la detención meiótica. La
exposición a la LH disminuye la producción de cGMP por las células de la
granulosa a través de mecanismos aún desconocidos y desacopla las
uniones comunicantes (por fosforilación de la conexina-43) a través de
la proteína quinasa activada por mitógenos (MAPK).125,127,128Reducción de
la producción y entrada de GMP cíclico al ovocito en
234 La Vaca: Anatomía y Fisiología

Ovocito inmaduro (etapa de vesícula germinal)

(a) (b)

Lamin A/C (Rojo) + DAPI (Cian)

Contraste de fase

Etapa de vesícula germinal (GV) Etapa de desglose de GV

(C) (d)

Etapa de metafase I Etapa Metafase II

(mi) (F)

M-II

PB-I

Figura 24.13Etapas de maduración nuclear de ovocitos bovinos. (a) Imagen de contraste de fases de un ovocito inmaduro con una membrana nuclear intacta
(vesícula germinal o etapa GV) obtenida de un folículo de 4 mm. (b) Imágenes teñidas con anti-lamina A/C (tiñe la membrana nuclear de rojo) y DAPI (teñe el ADN
de cian) fusionadas con la imagen de contraste de fases en (a). (c) Núcleo de un ovocito inmaduro con una membrana nuclear intacta (etapa GV). (d) Ovocito en
maduración que muestra descomposición de la vesícula germinal (etapa GVBD). (e) Metafase I; El recuadro muestra la placa de metafase I en ángulo recto. (f)
Metafase II y el primer cuerpo polar (PB-I). Adaptado de Prentice-Biensch J, Singh J, Alfoteisy B, Anzar M. Un método simple y de alto rendimiento para evaluar el
estado de maduración de ovocitos bovinos: comparación de anti-lamina A/C-DAPI con una técnica de tinción con aceto-orceína.teriogenología2012;78:1633–1638.

a su vez aumenta la PDE3A, que finalmente hidroliza el AMP cíclico
y permite la reanudación de la meiosis.
Dinámica lútea
Según el estado del cuerpo lúteo, el ciclo estral se puede
dividir en cuatro fases sucesivas: (i) proestro, cuando el
cuerpo lúteo retrocede y se desarrolla un folículo
ovulatorio; (ii) estro, la ausencia de un cuerpo lúteo
funcional y el período de receptividad sexual cuando ocurre
la maduración folicular final y la ovulación; (iii) metestrus, el
período de formación del cuerpo lúteo; y (iv) diestro,
cuando el cuerpo lúteo está maduro y produce activamente
progesterona.129Se ha hecho referencia al proestro y al estro
como fase folicular y al metestro y diestro como fase lútea,
aunque no se debe interpretar que “fase lútea” implica la falta
de desarrollo del folículo. Por el contrario, las ondas foliculares
continúan desarrollándose durante las fases folicular y lútea
del ciclo estral, como se describió anteriormente.
Origen del cuerpo lúteo
El crecimiento y desaparición del cuerpo lúteo durante el
ciclo estral representa uno de los procesos dinámicos más
rápidos del cuerpo. En el momento de la ovulación, se
evacua el contenido antral y la pared del folículo ovulatorio
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos 235

(a)

Ovulación (Día 0)

2 milímetros

(b) (C) (d)

Metestro (Día 3)

(mi) (F) (gramo)

Diestro (Día 11)

(h) (i) (j)

Proestro (Día 18)

Figura 24.14Desarrollo del cuerpo lúteo en bovinos. (a) Sección histológica de un ovario tomada dentro de la hora posterior a la ovulación. Obsérvese el folículo colapsado con
amplia crenulación de la pared del folículo (punta de flecha) y coágulo de sangre en el antro. Obsérvense también numerosos folículos antrales pequeños en el ovario, típicos
de la aparición de nuevas oleadas en el momento de la ovulación. Morfología ecográfica (b, e, h) e histología de bajo aumento (c, f, i) y detalles del tejido (d, g, j) del cuerpo
lúteo bovino durante el metestro (b, c, d; día 3 después de la ovulación). diestro medio (e, f, g; día 11 después de la ovulación) y proestro (h, i, j; día 18 después de la ovulación).
Las flechas indican células lúteas. Una mayor angiogénesis durante el metestro y la hialinización de los vasos sanguíneos durante el proestro (regresión lútea) dieron como
resultado una ecotextura más brillante de las imágenes de ultrasonido en estas etapas en comparación con el diestro. Las imágenes histológicas se tomaron de secciones de
parafina de 5 µm de espesor teñidas con hematoxilina y eosina. La escala de las imágenes ecográficas (b, d, f, h) está en centímetros. La barra de escala es de 2 mm para a, c, f,
i y 10 µm para d, g, j. Adaptado de Singh J, Pierson R, Adams G. Atributos de imagen de ultrasonido del cuerpo lúteo bovino: correlatos estructurales y funcionales.J Reprod
Fertil1997;109:35–44.

colapsa en ondulaciones dentro del antro desocupado (Figura (Figura 24.14) (revisado en Ref. 130). La concentración plasmática de
24.14). Las células de la granulosa y de la teca del folículo progesterona está altamente correlacionada con el peso, el volumen y el
anterior se expanden más allá del volumen del antro folicular volumen del cuerpo lúteo.131histomorfología,132y morfología ecográfica.
anterior mediante un proceso espectacular de vascularización y 130

luteinización para formar un cuerpo lúteo funcional. Esta Durante el metestro, los componentes vasculares sanguíneos
glándula productora temporal de esteroides sufre marcados ocupan el mayor porcentaje de volumen del cuerpo lúteo. Las células
cambios estructurales y funcionales en un corto período de lúteas sufren hipertrofia a mitad del diestro, durante el pico de
tiempo y ha sido objeto de extensos estudios morfológicos. producción de progesterona, en asociación con su mayor volumen.
236 La Vaca: Anatomía y Fisiología
densidad. Un aumento en el tamaño de las células lúteas durante la fase de
formación y una disminución durante la fase de regresión son paralelos a la
secreción de progesterona. Durante el proestro, el cuerpo lúteo en regresión
disminuye de peso, de densidad de volumen de las células lúteas y de los
componentes vasculares sanguíneos, y de producción de progesterona. Hay
un aumento simultáneo del tejido conectivo y la hialinización de los vasos
sanguíneos. Las células lúteas individuales sufren cambios degenerativos
reflejados por una disminución del tamaño celular y la acumulación de gotas
gruesas de lípidos en el citoplasma. Estos cambios morfológicos se asocian
con cambios progresivos en la concentración plasmática de progesterona
desde menos de 2 ng/ml a los 3 días después de la ovulación hasta
aproximadamente 4 ng/ml a los 6 días y concentraciones máximas superiores
a 6 ng/ml entre 10 y 14 días después de la ovulación. , seguido de niveles
decrecientes después de 16 días debido a la luteólisis.71
Detección ecográfica y morfología del cuerpo
lúteo.
La confiabilidad y precisión de la ecografía para detectar el cuerpo
lúteo y la relación entre los atributos de la imagen de ultrasonido y
la función del cuerpo lúteo tienen implicaciones importantes en
entornos clínicos para evaluar la normalidad y la etapa del ciclo. En
una comparación entre la detección ultrasonográfica y la disección
anatómica macroscópica, hubo un 83% de acuerdo entre los
operadores inexpertos y un 97% de acuerdo entre los operadores
experimentados.133El cuerpo lúteo en crecimiento se detectó en el
día 2 (día 0 = ovulación) en más del 95% de los 80 ciclos estrales, y
el cuerpo lúteo en regresión se detectó, en promedio, 1,4 días
después del siguiente ciclo estral.133
Una gran proporción (40 a 70%) de los cuerpos lúteos normales
tienen una cavidad central llena de líquido durante su desarrollo; el
resto son estructuras sólidas (revisadas en Ref. 130). La cavidad del
cuerpo lúteo se llena con un trasudado seroso, y permanece
anecoica durante toda su existencia a diferencia del coágulo
organizado y aparición de una red de líneas ecogénicas dentro de
la cavidad central del cuerpo lúteo equino. La cavidad central se
vuelve más pequeña y a menudo desaparece a medida que madura
el cuerpo lúteo. Las concentraciones plasmáticas de progesterona
no son diferentes entre el cuerpo lúteo con o sin cavidad central. El
perfil del área del tejido lúteo (menos el área de una cavidad, si está
presente) detectado por ecografía fue paralelo al perfil de la
concentración plasmática de progesterona, con la excepción de
que durante la luteólisis la progesterona comenzó a disminuir 1 a 2
días antes de que fuera evidente la regresión ecográfica.134
Los cambios en los atributos de la imagen ecográfica (ecotextura)
del cuerpo lúteo también reflejan la función del cuerpo lúteo en el
ganado (Figura 24.14).130Los valores de píxeles más altos obtenidos
mediante análisis cuantitativo de ecotextura asistido por computadora
durante la formación de la glándula lútea (metestro) y la regresión
(proestro) fueron similares al patrón observado en yeguas y ponis
mediante puntuación subjetiva de ecotextura.135y análisis de píxeles136de
cuerpos lúteos registradosen vivo mediante ecografía transrectal. En
una prueba de la hipótesis de que las imágenes de ultrasonido pueden
“teñirse” digitalmente, se desarrollaron algoritmos informáticos para
producir una “histología virtual” a través de diferencias sutiles en la
ecotextura resultantes de diferentes estructuras ováricas.137El análisis
cuantitativo mostró que los algoritmos de "palos" aumentaron las
diferencias estadísticas en la ecotextura del estroma ovárico versus el
cuerpo lúteo, lo que representa un primer paso hacia la histología
virtual de
imágenes de ultrasonido y comprender los cambios dinámicos en
el ovario a nivel microscópico de una manera segura, repetible y no
invasiva.138
Dinámica del flujo vascular en el cuerpo lúteo.
Los cambios importantes en la microvasculatura del ovario ocurren durante el
crecimiento y la regresión de los folículos grandes y el cuerpo lúteo.130.139.140Se
han utilizado tres variaciones de la técnica Doppler para estudiar el flujo
vascular: (i) el Doppler espectral se utiliza para mostrar el flujo vascular a lo
largo del tiempo en una forma de onda; (ii) el Doppler de flujo en color
permite la superposición de información sobre la dirección del flujo vascular
en la imagen en escala de grises del modo B; y (iii) se utiliza Doppler de flujo
de potencia para superponer información del flujo vascular de baja velocidad
(sin información direccional) en la imagen en escala de grises del modo B. Los
estudios Doppler han proporcionado evidencia visual de cambios
relacionados con el tiempo en el flujo sanguíneo dentro de la pared del
folículo preovulatorio de las vacas en relación con el aumento de LH.140,141Los
resultados iniciales indican que puede ocurrir una respuesta de flujo
sanguíneo bifásico a la LH en el folículo preovulatorio bovino. Un aumento
inicial en el flujo sanguíneo estuvo acompañado por un dentado de la capa de
granulosa folicular dentro de las 3 horas posteriores al tratamiento con LH, y
se detectó un segundo aumento en el flujo sanguíneo alrededor de 20 horas
después del tratamiento con LH.141En el ganado se han informado cambios
distintos en los patrones de flujo vascular durante la luteogénesis, la luteólisis
y el embarazo temprano, y en respuesta a la hormona liberadora de
gonadotropina (GnRH), prostaglandina (PG)F, PGE, PGI, oxitocina y óxido
nítrico sintasa.140,142–146
luteólisis
A principios de la década de 2α
1970, se descubrió que la PGF era la
luteolisina natural del ganado vacuno,147,148y desde entonces,
2α
el PGF se
ha convertido en el tratamiento más comúnmente utilizado para la
inducción electiva y sincronización del estro en el ganado.149-151La
liberación
2α
pulsátil de PGF desde el útero inicia la luteólisis que comienza
4 a 6 días antes de la ovulación.152,153Los primeros estudios demostraron
que la madurez del cuerpo lúteo en el momento de la PGF2α tratamiento
influyó en la respuesta luteolítica;154PGF induce eficazmente
2α
Nola
luteólisis durante los primeros 5 o 6 días después del estro. Se
pensaba que la falta de capacidad de respuesta era resultado de
una falta de receptores de PGF 2α
en el cuerpo lúteo inmaduro, pero
trabajos más recientes han refutado esta hipótesis al demostrar la
presencia de receptores de PGF en el cuerpo 2α
lúteo tan pronto como
2 días después de la ovulación.155La razón de la resistencia del
cuerpo lúteo inmaduro a la PGF aún no está clara, pero algunos 2α
sugieren que el cuerpo lúteo maduro puede poseer un circuito de
retroalimentación positiva que involucra la oxitocina lútea y el TNF
que provoca la liberación endometrial de PGF y sostiene el proceso
de luteólisis.
2α
156,157Si esta noción es correcta y el cuerpo lúteo
inmaduro no posee el circuito de retroalimentación positiva,
entonces se puede esperar que múltiples inyecciones de PGF
completen
2α
el proceso luteolítico en el cuerpo lúteo en etapa
temprana. En este sentido, se indujeron luteólisis y ovulación en 56
de 60 novillas (93%) que recibieron PGF en la mañana y en la tarde2α
del día 4 o 5 después del estro en dos estudios que involucraron
superestimulación ovárica en relación con la emergencia de ondas
foliculares.158,159Estudios recientes muestran un claro equilibrio de
causa y efecto entre el efecto luteotrófico de los pulsos endógenos
de LH y el efecto luteolítico de
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos 237

(a) monitoreados a intervalos regulares durante el primer año de vida.161–163

La pubertad se definió como el momento de la primera ovulación y se
determinó que era de 52 a 56 semanas (12 a 13 meses) en las novillas
12
Herefordcross utilizadas en el estudio. Sorprendentemente, el

56
desarrollo folicular se produjo en forma de ondas, similar al de los

se
m
an
10 adultos, en todas las edades examinadas. El desarrollo de los folículos

42

as
se
individuales se caracterizó por fases de crecimiento, estática y de

m
34

an
sem

as
regresión, y se asociaron aumentos periódicos en las concentraciones
8

an
14
séricas de FSH con cada aparición de ondas foliculares (ver Figura 24.8).

as
se
ma
Los aumentos repentinos de FSH duraron una media de 3 días y

na
2s

s
em
6 an alcanzaron su máximo 1 día antes de la aparición de la ola. Se concluyó
que los mecanismos que controlan los fenómenos bien ordenados de
as
Diámetro del folículo dominante (mm)

LH
de aparición de ondas, selección y regresión de folículos en ganado
to
4 m
en prepúber maduro también existían en novillas prepúberes.
Au pantorrillas
El perfil de diámetro del folículo dominante así como del folículo
subordinado más grande en terneros prepúberes aumentó con la edad
0 4 8 12 dieciséis 20 (Figura 24.15). La tasa de aumento fue mayor entre las 2 y 8 semanas de
edad y nuevamente entre las 24 y 40 semanas de edad, en asociación
(b) temporal con aumentos en las concentraciones medias de LH.162El
número de folículos detectados (≥3 mm de diámetro) también aumentó
12 dramáticamente entre las 8 y 14 semanas de edad, y luego pareció
disminuir a medida que se acercaba la pubertad, en asociación temporal
1m

con el aumento temprano y la posterior disminución de las

es
3m

10
concentraciones medias de FSH. La razón del desarrollo para el
es

aumento temprano de las concentraciones circulantes de LH y FSH entre

es
6m

8 e las 4 y 14 semanas de edad no está clara, pero puede reflejar la

nt
cie
es

cre maduración inicial del eje hipotalámico-hipofisario y la sensibilidad

de
e
9m

LH posterior a la retroalimentación negativa de los esteroides ováricos. Esta

6
es

idea está respaldada por los datos ilustrados en la figura 24.15 y por los
es

cambios observados en el intervalo entre la aparición de folículos

4 Embarazada dominantes de ondas sucesivas (intervalo entre ondas). El intervalo

vacas
0 4 8 12
Días desde la aparición de las olas
Figura 24.15Perfiles de diámetro del folículo dominante de las ondas
foliculares durante el desarrollo prepuberal en (a) terneros y (b) durante
la gestación en vacas preñadas detectados mediante ecografía
transrectal diaria. (a) El perfil representado a las 56 semanas de edad es
el de la ola inmediatamente anterior a la pubertad (primera ovulación;
datos de Adamset al.158; evanset al.162). De las 14 a las 56 semanas de
edad, el intervalo entre ondas (indicado por flechas) aumentó de 6,8 a
9,2 días. (b) En vacas preñadas de 1 a 9 meses de gestación, el intervalo
entre ondas (indicado por flechas) disminuyó de 9,6 a 6,4 días. Datos de
Gintheret al.48; Bergfeltet al.33; Gintheret al.164). Los cambios en los
perfiles del folículo dominante se asocian con cambios en las
concentraciones circulantes de LH.
pulsos de PGF; Los
2α
pulsos repetidos2α
de PGF desde el útero
finalmente superan los efectos reanimadores de la LH para
completar la luteólisis (revisado en la Ref. 160).
Dinámica ovárica durante los
diferentes estados reproductivos.
Periodos prepuberales y peripuberales.
En el único estudio sobre la dinámica de los folículos ováricos durante
los períodos prepuberal y peripuberal, se utilizó la ecografía transrectal
para monitorear los cambios diarios en el desarrollo de los folículos en
terneros de tan solo 2 semanas de edad; los terneros eran
entre ondas fue relativamente largo (8 a 9 días) a las 2 y 8 semanas de
edad, pero fue significativamente más corto (6,8 días) a las 14 semanas.
El intervalo entre ondas aumentó gradualmente hasta la pubertad (7 a 9
dieciséis 20
días).
El examen de los datos del período inmediatamente anterior a la
primera ovulación y que abarca los dos intervalos interovulatorios
posteriores reveló características únicas en el inicio de la ciclicidad
ovulatoria en el ganado.163El primer ciclo ovulatorio fue corto (7,7 ± 0,2
días) y la primera ovulación ocurrió después de que el folículo
dominante había entrado en la fase estática; es decir, el folículo
dominante era más viejo en el momento de la ovulación que su
homólogo de ciclos posteriores. El primer cuerpo lúteo (del folículo
ovulatorio envejecido) era más pequeño y de vida más corta que los
cuerpos lúteos de ciclos posteriores, lo que resultaba en un intervalo
interovulatorio abreviado. El segundo intervalo interovulatorio fue de
duración normal (20,3 ± 0,5 días) y estuvo compuesto por dos o tres
ondas foliculares. Las concentraciones séricas medias de estradiol y LH,
y la frecuencia del pulso de LH aumentaron a medida que se acercaba la
primera ovulación, pero las concentraciones de FSH no. Los aumentos
repentinos de FSH se asociaron con la aparición de ondas foliculares,
como se observó anteriormente. Estos resultados demuestran una
sorprendente similitud entre el inicio de la pubertad en novillas jóvenes
y el recrudecimiento del ciclo ovulatorio en vacas posparto (ver más
abajo).
Desarrollo folicular durante el embarazo.
Los resultados de tres estudios separados son consistentes en que el
fenómeno de las ondas ocurre durante todo el embarazo, excepto durante los
últimos 21 días, cuando no se encontraron folículos de 6 mm o más.
238 La Vaca: Anatomía y Fisiología
detectado.33,48,164En presencia de progesterona (endógena o exógena),33
Las ondas foliculares anovulatorias emergen a intervalos regulares. Sin
embargo, el diámetro máximo del folículo dominante de ondas
sucesivas disminuyó y se asoció con una disminución sucesiva en el
intervalo entre ondas (es decir, el período de dominancia se hizo más
corto) (Figura 24.15). Se produjo una disminución inicial inmediatamente
después de la primera ola folicular del embarazo y una disminución
pronunciada posterior se produjo después del cuarto mes de embarazo.
La progesterona suprime el crecimiento del folículo dominante de forma
dosisdependiente,71y la disminución progresiva de la dominancia
folicular observada en el ganado preñado se atribuyó a los efectos
supresores sobre la LH del aumento de los niveles de progesterona
durante la mitad del embarazo y el aumento de los niveles de estrógeno
cerca del término.164
Al igual que en las vacas no preñadas, los aumentos periódicos
de FSH se asociaron con la aparición periódica de ondas foliculares
en las vacas preñadas. Además, la magnitud y frecuencia de los
picos de FSH estuvieron influenciadas por el tamaño del folículo
dominante. Las ondas en las que el folículo dominante alcanzó un
diámetro de 10 mm o más se asociaron con intervalos más largos
entre picos sucesivos de FSH y concentraciones más bajas de FSH.
Por el contrario, las ondas con folículos dominantes más pequeños
(6 a 9 mm) se asociaron con intervalos más cortos y
concentraciones más altas de FSH. En terneros prepúberes se
observó una interrelación similar entre la FSH y la dinámica de las
ondas foliculares.
Desarrollo folicular durante el
posparto.
En todas las especies en las que se ha estudiado, se ha demostrado
que la lactancia y la succión tienen un efecto supresor sobre el
desarrollo folicular ovárico. El grado de supresión en el ganado se
ha asociado principalmente con el equilibrio energético (estado
nutricional, condición corporal, producción de leche, paridad) y
trastornos periparto (metritis, endometritis, mastitis, cojera)
(revisado en las referencias 165 a 167). El intervalo desde el parto
hasta la primera ovulación en las vacas lecheras fue una media de
21 días (rango de 10 a 55 días),168pero fue significativamente más
prolongado en vacas primíparas que en vacas multíparas (31,8 ±
8,3 días vs. 17,3 ± 6,3 días).169La aparición de la primera onda
folicular osciló entre 2 y 7 días (media 4,0 días) después del parto
en Holstein primíparas.164y el folículo dominante de la primera ola
posparto ovuló en 14 de 19 (74%) vacas frisona multíparas170en el
día medio 27 (rango 12-58).171
Se observó un recrudecimiento de las ondas foliculares dentro de
los 10 días posteriores al parto en ganado vacuno.172pero la primera
ovulación ocurrió algo más tarde que en el ganado lechero (media
30,6 días) y sólo raramente en el folículo dominante de la primera
ola posparto (11%).172
La primera ovulación posparto se asocia frecuentemente
con una ausencia de comportamiento estral y suele ir seguida
de una fase lútea de corta duración (revisada en la Ref. 173). La
primera ovulación no estuvo acompañada de estro en 17 de 18
(94%) vacas lecheras posparto,170y la duración del primer
intervalo interovulatorio posparto varió dependiendo de
cuándo emergió el primer folículo destinado a ovular. El primer
intervalo interovulatorio posparto fue corto (media 11,2 días)
en aproximadamente el 25% de las vacas lecheras, tuvo una
duración normal (media 20,6 días) en otro 25% y fue largo
(media 30,0 días) en el 50% restante de las vacas.170Ciclos cortos
se asociaron con una detección más tardía del primer folículo destinado
a ovular (≥10 días después del parto), mientras que los ciclos normales y
largos se asociaron con una detección más temprana del primer folículo
destinado a ovular (generalmente ≤10 días). Estos hallazgos son
notablemente consistentes con los de otro estudio.168en el que los
períodos anovulatorios posparto cortos (alrededor de 14 días) fueron
seguidos por un ciclo de duración normal (18 a 21 días), y los períodos
anovulatorios posparto más largos (21 a 25 días) fueron seguidos por un
ciclo corto (<14 días). En la mayoría de las vacas de carne (78%), la
ovulación se produjo a partir de la segunda, tercera o cuarta onda
folicular posparto y, al igual que en el ganado lechero, las primeras
ovulación que ocurrieron después de 20 días (16 de 18 vacas) fueron
seguidas por un ciclo corto ( 14 de 16 vacas).172Los ciclos cortos se
asociaron con una fase lútea corta, un cuerpo lúteo más pequeño y
concentraciones circulantes de progesterona más bajas. La fase lútea
corta que sigue a la primera ovulación posparto se ha atribuido a la
liberación prematura de PGF por el útero como resultado
2α
de un menor
número de receptores de progesterona y un mayor número de
receptores de oxitocina en las células endometriales;173
sin embargo, aún queda por probar la insuficiencia lútea como resultado de una
diferenciación alterada de las células de la granulosa/teca preovulatorias en un
entorno con niveles bajos de LH.
Desarrollo folicular durante la vejez.
La disminución de la fertilidad con el envejecimiento materno ha sido
bien documentada en ganado vacuno y humanos.174–176Las
características endocrinas y ováricas del envejecimiento reproductivo se
caracterizaron en una serie de estudios en los que se compararon vacas
viejas (≥15 años) con sus hijas jóvenes (≤5 años).177–179Las
concentraciones medias de FSH circulante fueron consistentemente más
altas en las vacas viejas que en sus hijas, pero el patrón esperado de
secreción de FSH y aparición de ondas se mantuvo en las vacas viejas, es
decir, cada onda folicular ovárica fue precedida por un aumento en la
FSH circulante. A pesar de la FSH elevada, se reclutaron menos folículos
de 4 a 5 mm en cada onda folicular en las vacas viejas en comparación
con sus hijas. Esta interesante relación inversa entre el número de
folículos reclutados en una onda y las concentraciones máximas de FSH
también se ha informado en estudios que documentan la repetibilidad
del número de folículos dentro de los individuos.59.102La duración de los
intervalos interovulatorios y entre ondas no cambió con la edad, pero el
folículo ovulatorio de las vacas viejas con un patrón de dos ondas era
más pequeño en el momento de la ovulación que el de las vacas
jóvenes. De manera similar, el diámetro del cuerpo lúteo era menor y la
concentración plasmática de progesterona tendía a ser menor en las
vacas viejas que en las jóvenes. No hubo efecto de la edad sobre las
concentraciones circulantes de LH o la frecuencia del pulso de LH.
La capacidad de respuesta del eje hipotalámico-pituitario en
vacas jóvenes y viejas se examinó en un estudio que involucró la
sincronización ovárica basada en estradiol/progesterona.178
El tratamiento con esteroides suprimió la FSH circulante en ambos
grupos de edad, y los intervalos desde el tratamiento hasta el pico
posterior de FSH y la aparición de ondas no fueron diferentes entre las
vacas viejas y jóvenes. En un estudio de la respuesta ovárica al
tratamiento superestimulador,179Se reclutaron menos folículos
pequeños (<5 mm) en la onda folicular y se desarrollaron menos
folículos en todas las categorías de tamaño después de la
superestimulación ovárica en vacas viejas en comparación con sus hijas
jóvenes. En promedio, las hijas jóvenes tuvieron ocho ovulaciones más
por vaca que sus madres. Por último, datos de un estudio en el que
 Dinámica folicular y lútea ovárica en bovinos 239

(a) (b)
40 60 1calleSincronizar 2Dakota del NorteSincronizar
Superestimulación

30 Rebaño (n = 141)

40

Número de folículos
numero de vacas

20

– 1σ Rebaño + 1σ 20
10 Promedio
De gama baja Gama alta
grupo (n = 20) grupo (n = 16)

0
10 15 20 25 30 35 40 45 50 > 2 milímetros > 2 milímetros > 5mm
Número de folículos ≥2 mm Número de folículos

Superestimulación = 0,2436 + 0,7140 (≥ 2 mm)

(r2-ajustado = 40,4%)

Figura 24.16Distribución de frecuencia de vacas de carne cruzadas con Hereford en un rebaño (norte=141, línea continua) según el número de folículos detectados en ambos
ovarios mediante ecografía en el momento de la aparición de las ondas foliculares. (a) Basado en el recuento de folículos antrales, una muestra de vacas del extremo inferior (
norte=20, barra negra) y gama alta (norte=16, barra blanca) fueron seleccionados para sincronización y superestimulación sucesivas para determinar la repetibilidad y el
impacto del recuento de folículos antrales. (b) Número de folículos detectados en el momento de la aparición de la primera y segunda ondas sincronizadas, y después del
tratamiento superestimulador ovárico en el grupo de gama baja (barras negras) y en el grupo de gama alta (barras blancas). El número de folículos detectados fue
significativamente mayor en el grupo de gama alta después de ambas sincronizaciones y después de la superestimulación. La respuesta superestimuladora se relacionó de
forma lineal simple con el número de folículos detectados en el momento de la aparición de la onda [respuesta superestimuladora = 0,2436 + 0,7140 (nº de folículos >2 mm);
equilibrador2= 40,4%]. Adaptado de Singh J, Domínguez M, Jaiswal R, Adams G. Una prueba de ultrasonido simple para predecir la respuesta superovulatoria en ganado.
teriogenología2004;62:227–243.

Los embriones de vacas viejas y sus hijas se transfirieron a
vacas receptoras de la misma edad.179reveló que los ovocitos de
las vacas viejas eran notablemente menos competentes y
producían sólo la mitad de embriones que sus hijas.
Conclusiones y consecuencias
El conocimiento de la dinámica folicular y lútea normal, y los
mecanismos que controlan esta dinámica, han tenido un impacto
directo en las prácticas clínicas y de manejo genético en el ganado. Los
conceptos representados en la Figura 24.9 se han utilizado como base
para desarrollar protocolos de sincronización ovárica para inseminación
a tiempo fijo y para superestimulación ovárica con fines deen vivoyin
vitroproducción y transferencia de embriones, y para programas de
manejo reproductivo controlado en rebaños lecheros y de carne. Los
conceptos de patrón de ondas de desarrollo y selección de folículos
implican variaciones predecibles en el número y madurez de clases
específicas de folículos (por ejemplo, folículos en crecimiento, estáticos
o en regresión, dominantes y subordinados) que pueden o no ser
capaces de responder a ciertos tratamientos. . Es importante destacar
que la dinámica del desarrollo folicular está superpuesta por distintas
influencias del cuerpo lúteo. A continuación se ofrecen algunos
ejemplos del impacto de los ritmos ováricos endógenos en la práctica.
Sincronización
En las vacas en las que el tratamiento con PGF induce eficazmente la
2α
luteólisis, el estro resultante se distribuye durante un período de 6 días.
180 La respuesta más consistente (es decir, la menor variabilidad en el
intervalo hasta el estro) resultó del tratamiento con PGF durante el
2α
diestro temprano (7 y 8 días después del estro) y más tarde.
diestro (15 días después del estro) que del tratamiento durante la mitad del
diestro (10 a 13 días después del estro).180Estudios posteriores han
documentado que gran parte de esta variación se debe al estado folicular en
el momento del tratamiento. El tratamiento cuando el folículo dominante de
una onda está en su fase de crecimiento tardío (≥9 mm) o estática temprana
dará como resultado la ovulación de ese folículo dentro de 2 a 3 días,
mientras que el tratamiento después de la fase estática media a tardía (es
decir, cuando está ya no es viable) provocará la ovulación del folículo
dominante de la siguiente ola 4 a 5 días después del tratamiento. Es decir, si
se administra PGF2α
al final del período de dominancia funcional de un folículo,
se necesitan varios días para que un nuevo folículo dominante crezca lo
suficiente como para ovular.153.181.182
Recuento de folículos antrales
El número de folículos detectables mediante ecografía varía
ampliamente entre las vacas y según el estado de las ondas foliculares.
35,59,96,102 Sin embargo, las diferencias en el número de folículos no están
asociadas con la secuencia de ondas (es decir, similar entre la Onda 1, la
Onda 2 y la Onda 3) o el número de ondas por ciclo estral (es decir,
patrones de dos y tres ondas; revisado en la Ref. 35). Aunque los
individuos varían mucho, el número intrínseco de folículos en el
momento de la aparición de la onda es altamente repetible dentro de
los individuos.59.102En una comparación directa de vacas con alto conteo
de folículos versus vacas con bajo conteo de folículos,102el número de
folículos reclutados en una onda estaba altamente correlacionado con el
número de folículos reclutados en ondas sucesivas, y la respuesta
superestimuladora estaba altamente correlacionada con el número de
folículos reclutados en una onda folicular para un individuo
determinado (Figura 24.16). Esta característica constituye ahora la base
de una sencilla prueba ecográfica para predecir la respuesta
superestimuladora en el ganado.
240 La Vaca: Anatomía y Fisiología
En un estudio reciente sobre el efecto de restringir la nutrición materna al 60%
de los requerimientos de mantenimiento durante el primer tercio de la gestación,
los terneros nacidos de madres con restricciones nutricionales tenían un recuento
de folículos antrales un 60% menor en comparación con los terneros nacidos de
madres alimentadas con dietas de control.183Además, los resultados sugieren que la
fertilidad puede verse comprometida en animales con recuentos bajos de folículos
antrales debido a los efectos sobre los ovocitos, la progesterona y el endometrio en
comparación con animales con recuentos elevados de folículos antrales; Las vacas
lecheras posparto con recuentos altos de folículos antrales tuvieron tasas de preñez
más altas, intervalos más cortos entre parto y concepción y recibieron menos
servicios durante la temporada de reproducción en comparación con las vacas con
recuentos bajos.183
superestimulación ovárica
Las mayores fuentes de variabilidad en la respuesta a la estimulación
ovárica son el estado de la onda folicular en el momento en que se inicia
el tratamiento de estimulación y el número intrínseco de folículos
presentes en el momento de la aparición de la onda en un individuo
determinado. Los resultados de estudios en ganado han documentado
que la respuesta superestimuladora es (i) inferior cuando el tratamiento
se inicia después de la selección del folículo dominante, (ii) mayor
cuando el tratamiento se inicia en el momento de la aparición de la
onda en lugar de 1 o 2 días después, y (iii) similar entre la Ola 1
(progesterona en aumento) y la Ola 2 (progesterona endógena alta
(revisada en Ref. 102). Sólo aproximadamente el 20% (4 o 5 días) del
ciclo estral está disponible para iniciar el tratamiento en el momento de
la floración folicular. emergencia de la onda. Por lo tanto, la mayor parte
(80%) del ciclo estral no conduce a una respuesta superovulatoria
óptima. Se puede predecir que la respuesta superestimuladora será
aproximadamente el 70% del número de folículos de 3 mm o más en el
momento de la emergencia de la onda. .102Como resultado de estos
hallazgos, los protocolos de superestimulación en el ganado ahora
incorporan la sincronización de la aparición de ondas foliculares.
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