UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE SINALOA

COLEGIO DE CIENCIAS AGROPECUARIAS

FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
DOCTORADO EN CIENCIAS AGROPECUARIAS

TESIS:

Impacto del estrés calórico en el desempeño reproductivo de ovejas

Pelibuey en clima cálido.

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

DOCTOR EN CIENCIAS AGROPECUARIAS
PRESENTA:
CINTHYA BEATRIZ ROMO BARRÓN

DIRECTOR DE TESIS:
DR. JESÚS JOSÉ PORTILLO LOERA

CO-DIRECTOR DE TESIS:
DR. ARNULFO MONTERO PARDO

Culiacán Rosales, Sinaloa, México; Julio de 2021.

1
 UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE SINALOA
COLEGIO DE CIENCIAS AGROPECUARIAS
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
DOCTORADO EN CIENCIAS AGROPECUARIAS

TESIS:

Impacto del estrés calórico en el desempeño reproductivo

de ovejas Pelibuey en clima cálido.
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE
DOCTOR EN CIENCIAS AGROPECUARIAS
PRESENTA:
CINTHYA BEATRIZ ROMO BARRÓN

DIRECTOR DE TESIS:
DR. JESÚS JOSÉ PORTILLO LOERA

CO-DIRECTOR DE TESIS:
DR. ARNULFO MONTERO PARDO
ASESORES:
DR. MIGUEL ANGEL RODRIGUEZ GAXIOLA
DR. CARLOS FERNANDO ARÉCHIGA FLORES
DR. BLADIMIR SALOMÓN MONTIJO

Culiacán Rosales, Sinaloa, México; Julio de 2021.

2
 i
ESTA TESIS FUE REALIZADA POR CINTHYA BEATRIZ ROMO BARRÓN,
BAJO LA DIRECCIÓN DEL CONSEJO PARTICULAR QUE SE INDICA, Y HA SIDO
APROBADA POR EL MISMO, COMO REQUISITO PARCIAL PARA OBTENER EL
GRADO DE:

DOCTORA EN CIENCIAS AGROPECUARIAS

CONSEJO PARTICULAR

DIRECTOR DR. JESÚS JOSÉ PORTILLO LOERA

CO-DIRECTOR DR. ARNULFO MONTERO PARDO

ASESOR DR. MIGUEL ÁNGEL RODRÍGUEZ GAXIOLA

ASESOR DR. CARLOS FERNANDO ARÉCHIGA FLORES

ASESOR DR. BLADIMIR SALOMÓN MONTIJO

3
UAS- Dirección General de Bibliotecas

Repositorio Institucional

Restricciones de uso

Todo el material contenido en la presente tesis está protegido por la Ley Federal de
Derechos de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México).

Queda prohibido la reproducción parcial o total de esta tesis. El uso de imágenes,

tablas, gráficas, texto y demás material que sea objeto de los derechos de autor, será
exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente
correctamente mencionando al o los autores del presente estudio empírico. Cualquier
uso distinto, como el lucro, reproducción, edición o modificación sin autorización
expresa de quienes gozan de la propiedad intelectual, será perseguido y sancionado
por el Instituto Nacional de Derechos de Autor.

Esta obra está bajo una Licencia Creative Commons Atribución-No

Comercial-Compartir Igual, 4.0 Internacional.
 i

DEDICATORIA

A mis padres…..

4
 ii

AGRADECIMIENTOS

En primer lugar, deseo expresar mis más sinceros agradecimientos, a mi gran Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Sinaloa, que hizo posible poder
realizar mis estudios de posgrado en el Programa de Doctorado en Ciencias Agropecuarias, al
CIAD unidad Culiacán, por recibirme y poder desarrollar mi estancia, al CONACyT por el apoyo
económico otorgado para el estudio del posgrado.

Así también, en forma muy especial manifiesto mi más profundo y sincero reconocimiento a los
integrantes de mi comité de tesis, Dr. Jesús José portillo Loera, Dr. Francisco Gerardo Ríos
Rincón, Dr. Germán Contreras Pérez, Dr. Ramón Ignacio Castillo Lopéz y Dr. Ramón Miguel
Molina Barrios, por su asesoría, acompañamiento y compartir sus conocimientos científicos y
ante todo generosidad y paciencia.

5
PA
GE
\*
ro
ma
nix

6
PA
GE
\*
ro
ma
nix

7
 PA
GE
\*
ro
ÍNDICE DE CUADROS ma
nix
Cuadro Título Página

1 Información nutrimental de aceite de chía 3

…………………………….
2 Especificaciones de composición de ácidos grasos de aceite de
5
soya de la variedad natural y original (Glycine max L.)
……………...
3 Información etiqueta Nutrioli ™ 8
…………………………………………
4 Información etiqueta Nutrioli
DHA™……………………………………
4 Composición y aporte nutrimental calculado de las dietas
45
experimentales
…………………………………………………………..
5 Perfil de ácidos grasos de las dietas experimentales (como % del
total de lípidos)
…………………………………………………………..
6 Respuesta reproductiva de codorniz japonesa con inclusión de
semilla de linaza y chía en el alimento
…………………………………
7 Perfil de ácidos grasos en yema de huevo crudo de codorniz
japonesa con inclusión de semilla de linaza y chía en el alimento
(como % del total de lípidos)
……………………………………………
8 Respuesta reproductiva de codorniz japonesa con inclusión de
semilla de linaza y chía en el alimento
…………………………………

8
9 Embriodiagnóstico de huevo no eclosionado de codorniz japonesa PA
GE
con inclusión de semilla de linaza y chía en el alimento …………… \*
10 Fatty acids profile of oils included in the diet 69ro
ma
………………………… nix
11 Composition and nutritional contribution of experimental diets ……. 87
12 EFA composition and contribution of n-6:n-3 as well as index
peroxide of quail diet 91
……………………………………………………..
13 Fatty acid profile and n-6:n-3 proportions in quail egg yolk 93
………….
14 Effect n-6:n-3 proportion on productive performance of quail 94
……….

9
 vii

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura Título Página

1 Metabolismo de los AGE, elongación y desaturación de los AGPI n-6 3

y n-3
………………………………………………………………………………
2 Esquema de la proporción de omegas incluidos en la alimentación 5
……
3 Diagrama de diseño del experimento y distribución de los 8
tratamientos .

10
 PA
GE
RESUMEN
\*
ro
“Impacto del estrés calórico en el desempeño reproductivo de ovejas Pelibuey
en clima cálido.” ma
nix
Cinthya Beatriz Romo Barrón

Con el objetivo de generar información sobre el comportamiento y desempeño

reproductivo de ovejas explotadas en condiciones de estrés calórico se llevaron a cabo
dos trabajos de investigación el primero consistió en una revisión sistemática y meta
análisis sobre el impacto del estrés calórico en el rendimiento reproductivo y la fisiología
de las ovejas, se incluyeron estudios en los que las ovejas cíclicas o preñadas que
estuvieron expuestas a estrés por calor e incluimos un grupo de comparación.
Evaluamos el riesgo de sesgo y usamos meta análisis que incluían el período de
exposición para calcular estimaciones agrupadas. Se incluyeron 36 estudios con 20.626
ovejas y los meta análisis demostraron que el estrés por calor disminuyó 7,09 h (IC del
95%, - 10,75, - 3. 43) la duración del estro en las ovejas en ciclo, pero aumentó 0,57
días (IC 95%, 0,23, 0,92) la duración del ciclo, aunque afectó de manera diferencial la
expresión de la conducta sexual. Las ovejas en ciclo estresadas por el calor tuvieron
mayores probabilidades de mortalidad embrionaria (OR = 12,36; IC del 95%, 7,10,
21,54) y una menor probabilidad de impregnación (OR = 0,41; IC del 95%, 0,23, 0,75).
En ovejas preñadas con estrés por calor, el peso de la placenta y del feto se redujo,
respectivamente, en 183,62 g (IC del 95%, - 252,25, - 114,99) y 1665,18 g (IC del 95%,
- 2136,82, - 1193,55). El estrés por calor aumentó la temperatura corporal de las ovejas
1,13 ° C (IC del 95%, 0,85, 1,42) y la frecuencia respiratoria 93,53 respiraciones / min
(IC del 95%, 63,5, 123,5) sin afectar la frecuencia cardíaca. En un análisis de subgrupos,
se demostró que el período de exposición causa un efecto significativo. Con la finalidad
de conocer los factores que afectan el desempeño reproductivo y productivo de los
ovinos Pelibuey en trópico seco se realizó un segundo estudio observacional
retrospectivo y comparativo a partir de registros reproductivos de 2010-2016 de una
UPP de ovinos Pelibuey de registro en Culiacán, Sinaloa………

Palabras clave: n-6:n-3; Linum usitatissimum L; Salvia hispanica L; incubabilidad;

fertilidad, mortalidad embrionaria.

8
 ABSTRACT PA
GE
\*
Proportion of linoleic and α-linolenic acid in Japanese reproductive quail
diets and their effect on productive and reproductive performance ro
ma
nix
Carlos Bell Castro Tamayo

In order to determine the effect of omega-6, omega-3 essential fatty acids (EFAs) in diets
for Japanese quail (Coturnix coturnix japonica) on productive and reproductive
performance, and fatty acid profile in egg yolk, two studies were developed. In the first
study, 120 quails (100 females, 20 males) of seven weeks of age were used, housed in
10 cages for eleven weeks. The quail of five cages were randomized to the treatments:
Group I) Diet based on corn and soybean meal, with 20% of CP and 2.9 Mcal kg-1 of ME
(Control). Group II) Control diet plus 1.86% flax and 0.10% chia seeds, with 21% CP and
3,096 Mcal kg-1 of ME. The feed intake by quail, laying quail rate, feed intake by viable
born chick, hatchability, fertility, embryonic mortality and fatty acids profile in yolk was
registered. The results showed no significant difference (P>0.05) in feed intake (34.56 g
per quail), laying rate (80.73%) and hatchability egg (65.48%). The quail of group II has
less feed intake (16 g) per chick born, had 5.52% more fertile eggs, of which 3.48% more
chicks were born, with 3.61% lower embryonic mortality (P<0.01). The inclusion of flax
and chia seeds increased in the yolk 2.96% the Polyunsaturated FA (PUFA), and
reduced to 7.39:1 the ratio n6:n3, and to 0.5:1 the ratio of FA Saturated (SFA)/PUFA
(P<0.05). Concluding that including flax and chia seeds as a source of EFAs decreases
the feed intake for chick born, the ratio of omegas n6:n3 and SFA/PUFA in egg yolk, and
also improves hatchability, fertility and embryonic mortality in eggs of Japanese quail.
The second study was conducted to evaluate the effect of the proportion of EFAs (n-6
and n-3) in the feed by mixing soy, olive, canola or chia oil on the profile of EFAs in the
egg, productive and reproductive performance of Japanese quail. We used 120 quail
from 7 to 22 weeks of age, in 15 cages in groups of six females and two males assigned
according to the completely randomized design to 3 treatments with five replicas. The
treatments were the proportions n-6:n-3 10:1 (Control), 4: 1 and 1:1. The FA profile was
measured in yolk, feed intake, laying rate, egg weight, fertility, hatchability and embryonic
mortality. Egg yolk results showed that the n-6 content was similar between proportions
(P>0.05), while the n-3 content increased (P<0.01) as the n-6:n3 ratio decreased in the
feed. The feed intake per quail was similar between treatments (P>0.05). In the
proportions 4:1 and 1:1 the laying rate was higher, but the egg weight was lower
(P<0.01). Fertility and hatchability were similar between proportions n-6:n-3 (P>0.68).
The early and total embryonic mortality was lower in the proportions 10:1 and 4:1
(P<0.01); while intermediate and late mortality was similar (P>0.30). These results
indicate that the mixture of soy, olive, canola or chia oil, to obtain the n-6:n-3 ratio of 1:1
to 10:1 does not modify the feed intake, laying rate, egg weight , fertility and hatchability;
but, the 4:1 to 10:1 ratio favors a lower embryonic mortality.

Key words: n-6:n-3; Linum usitatissimum L; Salvia hispanica L; hatchability, Fertility,

embryonic mortality.

9
 PAG
CAPÍTULO 1. INTRODUCCIÓN Y REVISIÓN DE LITERATURA
E 84
1.1 INTRODUCCIÓN
El ovino es una especie que se ha explotado a pequeña, mediana y gran escala
durante muchos años, siendo una fuente importante de alimento y sustento en México.
De acuerdo con las cifras oficiales al 2019, en la República Mexicana el inventario era
de 8,683,835 ovinos (FAO, 2020); donde el 52 % se encuentra en la zona centro del
país (Edo. de México, Puebla, Tlaxcala. Hidalgo, Morelos y Toluca), (La temperatura
promedio de estas regiones varía entre los 10ºC y 20ºC, con precipitaciones de 2000
a 4000 mm anuales) que en su mayoría son razas de lana productoras de carne como
Suffolk, Hampshire, Rambouillet y Dorset; el 23% Se localiza en la zona sur (Tabasco,
Campeche Quintana Roo y Yucatán) (temperatura media anual que rondan los 23ºC
– 26ºC. Las precipitaciones son elevadas y alcanzan cifras de 1400 mm – 1500 mm.
Son zonas donde se puede disfrutar de una gran cantidad de horas de sol al año.) con
razas de pelo, principalmente la Pelibuey, Blackbelly, Katahdin, Dorper y sus
respectivas cruzas; mientras que un 14 % se caracteriza por la circulación de los
vientos, lo cual provoca escasa nubosidad y precipitaciones de 300 a 600 mm anuales,
con temperaturas en promedio de 22° a 26° C en algunas regiones, y en otras de 18°
a 22° C ésta en la zona occidente (Jalisco, Nayarit, Colima y Michoacán) con razas
de pelo cruzadas con razas de lana y el 11 % (La temperatura media anual ronda los
22ºC – 25ºC. Las precipitaciones se dan de julio a septiembre y varían entre 250 mm
y 400 mm de media anual.) restante se encuentra en la zona norte (Baja California,
Baja California Sur, Sonora, Chihuahua, Sinaloa, Durango, Nuevo León, Tamaulipas)
con las razas Rambouillet, Suffolk, Charollais cruzadas con razas de pelo como
Katahdin, Dorper, Pelibuey y Blackbelly (Arteaga, 2007).

El inventario de cabezas de ovinos en Sinaloa, en el cual se tiene un clima clasificado

como trópico seco (INEGI, 2020), a tenido una disminución en los últimos cinco años;
ya que, del 2015 al 2018 (198,339 y 170,898, respectivamente) se disminuyó en un
13.8% (SIAP, 2018). Entre las posibles causas de esta baja en número de ovinos, se
encuentran las condiciones ambientales de elevada temperatura hasta de 40°C y
humedad relativa de 70% que prevalecen durante los meses de verano en el estado
de Sinaloa y esto pudiera afectar los parámetros productivos y reproductivos en las
explotaciones ovinas que existen en el estado. Dadas estas condiciones ambientales
durante varios meses del año que ocasionan un estrés calórico en los ovinos, limita al

1
uso de razas de pelo y las cruzas entre ellas por su amplia estacionalidad reproductiva,
PAG
rusticidad para el pastoreo y alta prolificidad (Cuéllar, 2010). E 84
La fertilidad promedio de oveja tomando en cuenta diferentes razas y algunas cruzas
ha sido de 45 a 75 % al primer año, sube hasta 85 a 95% entre 1 a 6 años, y se ha
observado que desciende al 60 a 80% a los 9 años de edad, mientras que la cantidad
de corderos nacidos vivos por oveja parida, varía con la raza y línea, consanguinidad,
condiciones climáticas, la edad del animal y los niveles hormonales, entre otros, siendo
importante destacar que algunas razas presentan hasta 3 óvulos por ciclo mientras
que otras solo un óvulo (Buratovich, 2010).
Se ha visto que las cruzas de razas de pelo con razas de lana presentan una menor
estacionalidad reproductiva y una mayor prolificidad, cuando se comparan con
especies de lana, lo que ha extendiendo la explotación de estas cruzas a otras
regiones fuera de las zonas tropicales (Arbiza, 1994). Las cruzas de ovinos
mencionadas, presentan características de adaptación a las condiciones tropicales y
tienen una utilización más eficiente de los recursos forrajeros. Lo anterior ha
ocasionado que la producción de ovinos en zonas tropicales esté adquiriendo
importancia en México.
En el trópico se explotan razas de ovinos de pelo principalmente y estas razas son un
recurso con una extraordinaria adaptabilidad a las condiciones tropicales (Padilla y
col., 1985), siendo las más explotadas la Pelibuey y la Blackbelly, debido a su
adaptabilidad al calor y humedad. Recientemente, se han introducido las razas como
Katahdin y Dorper (Ross et al., 1985; Horton et al., 1992; Nava-López et al., 2006).
Aunado a esto, las temperaturas promedio mundiales se han modificado
drásticamente comparado con patrones históricos, en el último siglo aumentaron más
de 0.5°C, y en la década de los 90 resultó ser una de las más calientes registradas
hasta el momento (Menghi, 2007). Además, al evaluar en ovejas la exposición a una
temperatura ambiental mayor de 32°C, se tuvo una disminución de la fertilidad
(Kleemann y Walker, 2005), una posible causa de la baja fertilidad observada en
condiciones de estrés térmico (Wolfenson, 2000), son las bajas concentraciones de
progesterona (al comparar dos grupos de vacas midiendo los niveles de progesterona
en plasma 12 días después de la IA se encontraron niveles promedio 8.2 ± 0.2 ng/ml
en aquellas en las que la inseminación tuvo éxito mientras que en el grupo de vacas
en que no hubo gestación se encontraron niveles de 6.6 ± 0.2 ng/ml ) que pudieran
retrasar el desarrollo embrionario (Mann y Lamming, 1999). En este sentido, Naqvi et
al., (2004) reliazaron un estudio donde se utilizaron dos grupos de ovejas de la raza
2
Bharat Merino 1) grupo testigo bajo sombra y 2) grupo sin sombra, encontrando que
PAG
la exposición al EC durante 6 h fue suficiente para afectar el desarrollo embrionario.
E 84
Por otra parte, se han observado diferencias genéticas en la tolerancia al estrés
térmico; de ésta forma, las razas que evolucionaron en climas cálidos, regulan mejor
su temperatura corporal en condiciones de estrés calórico que las razas que lo hicieron
en climas templados o fríos. Ya que, la raza Pelibuey llegó al continente Americano en
el siglo XVI provenientes de las Islas Canarias y África, y es una raza de pelo adaptada
a los climas subtropical y tropical (Delgado et al., 2010).
El clima tropical es un tipo de clima habitual de la zona intertropical, en una banda que
rodea al ecuador desde los 23º latitud norte hasta los 23º latitud sur. La clasificación
ampliamente reconocida de Wladimir Peter Köppen lo define como clima no árido en
el que los doce meses tienen temperaturas medias superiores a los 18 °C, sin importar
si es árido o húmedo (Garcia, 2004). A nivel fisiológico, la respuesta de los animales
al estrés por calor está mediada inicialmente por el eje hipotalámico-pituitario-adrenal,
lo que les permite adaptarse al entorno (Whirledge y Cldowsky, 2013). No obstante, el
estrés por calor también afecta la actividad reproductiva de los animales debido a su
efecto negativo sobre el eje hipotálamo-hipófisis-gónadas (Tilbrook et al., 2000). En
las ovejas se sabe que el estrés por calor induce un deterioro reproductivo
caracterizado por una alteración diferencial de la endocrinología reproductiva, la
fisiología gonadal, la actividad sexual y el desempeño rendimiento reproductivo en
general (Sejian, 2013).

3
 PAG
1.2. REVISIÓN DE LITERATURA E 84

1.2.1 Panorama mundial y nacional de la ovinocultura

Los carneros, las ovejas y sus hijos los corderos o borregos conforman el
ganado ovino, animales que se crían para su total aprovechamiento. Los animales que
conforman el ganado ovino son buenos productores de leche y carne, pero también lo
son como proveedores de lana que se emplea en la industria textil para la confección
de diversos tipos de tela, entre ellos, la lana (SADER, 2017).
La producción mundial de ovinos se ha incrementado 8.5% de 2010-2018
(1,106,795,961 a 1,209,467,079 respectivamente), los principales países productores
son China 12.65%, Australia 5.97%, India 5.38%, Sudán 4.29% e Irán 3.62%. Mientras
que en el continente americano se encuentra el 7.5% del inventario mundial ovino, por
su parte México aporta solo .72% con 8,683,835 ovinos (FAO, 2020), donde el 52% se
encuentra en la zona centro del país, el 23% se localiza en la zona sur, el 14% está
en la zona occidente y el 11% restante se encuentra en la zona norte. Al respecto, la
producción nacional de ganado en pie fue de 124,037.97 t y de carne en canal ovina
fue de 64,030.64 t durante el 2019 (SIAP, 2020). Sin embargo, se importan más de
Los principales estados productores de carne ovina son: Estado de México
14%, Hidalgo 11%, Veracruz 8%, Zacatecas 7%, Jalisco 7%, Puebla 7%, Tlaxcala 5%.
Según el consejo nacional de la carne (2019), el consumo per capita de carne de ovino
en Mexico es de .6 kg,

1.2.2 principales razas de ovinos en México

En México, en general, el ganado ovino es de tipo criollo y un porcentaje bajo son de

razas puras como: Suffolk, Hampshire, Rambouillet y Corriedale.
También se crían para producción de lana las razas: Debouillet, Merino australiano y
Lincoln. Las razas criadas para doble propósito, es decir aprovechamiento de carne y
lana son: Marsh y Rommey (SADER, 2017).

4
 PAG
E 84

Cuadro 1. Características clave de las razas ovinas (Ferrer, 2003; Pérez, 2008; Ferrer,
2012; UNO, 2017).
Características Pelibuey Blackbelly Dorper Katahdin Suffolk Dorset Hampshire

Adaptabilidad *** *** * ** * ** *

Longevidad - - - - - ** -
Estacionalidad * * ** *** *** *** ***
Reproductiva
Edad a la * * ** ** *** ** ***
pubertad
Porcentaje de *** *** * ** ** ** *
parición
Habilidad *** *** * *** ** ** *
materna
Peso a la * * *** ** *** *** ***
madurez
Producción de * * *** ** *** *** ***
carne magra
*Bajo **Medio ***Alto

1.2.3. Ovinos Pelibuey

Entre los ovinos de razas de pelo con mayor presencia en México se encuentra
la Pelibuey, la cual está difundida de forma importante en los rebaños, sobre todo en
aquellos localizados en la regiones tropicales, subtropicales, cálidas e incluso áridas.
5
 PAG
(Wildeus, 1997; Nuncio-Ochoa et al., 2001, 473; Góngora-Pérez et al., 2010; Pérez-
E 84
Hernández et al., 2011). Se trata de animales de tamaño pequeño a mediano (entre
35 y 80 kg), que en lugar de lana presentan pelo, con tres coloraciones básicas: café,
blanca y pinta; en algunas ocasiones llegan a presentar zonas de pelaje negro. Si bien
se trata de animales que no son muy productivos en cuanto al rendimiento en carne,
su valor radica en la adaptación que han tenido en prácticamente todas las regiones
agroecológicas del país y también su alta fertilidad, prolificidad de 1.2 a 1.8 corderos
por parto y una actividad reproductiva casi continua a lo largo del año (Galina et al.,
1996; Segura et al., 1996; Valencia et al., 2006; Arroyo et al., 2007). Esta última
característica merece especial atención, ya que la estacionalidad reproductiva de las
ovejas (Ovis aries) limita la producción continua de corderos, situación que adquiere
importancia, cuando existe un déficit en la oferta del producto terminado (cordero
destetado y finalizado) y cuando la demanda se mantiene sin satisfacer durante todo
el año. Por tal motivo, identificar y cuantificar el grado de participación de aquellos
factores que afectan el proceso reproductivo de las ovejas, adquiere relevancia,
Particularmente, en los ovinos Pelibuey se han realizado diversos esfuerzos con el fin
de conocer su potencial genético y los factores que afectan su producción (Hinojosa-
Cuellar et al., 2012; Quiroz et al., 2012; Quiroz y Oliva, 2013). Para establecer
estrategias de manejo reproductivo en esta especie, se necesita conocer la manera
como se comportan a través del año.

1.2.4 Estrés calórico (EC)

Condición fisiológica en la que la temperatura corporal central de un animal
supera el rango especificado para la actividad normal (Bernabucci et al., 2010).
Se conocen varios factores, incluida la nutrición, los procedimientos de manejo
y las condiciones ambientales, que son capaces de causar estrés en el ganado (Smith
y Dobson 2002). Sin embargo, en el caso particular de ovejas mantenidas y
reproducidas en regiones tropicales y subtropicales del mundo, el estrés calórico, por
calor se encuentra entre los principales estresores que causan pérdidas en la industria
ovina; debido a sus efectos negativos, tanto en los parámetros fisiológicos como
productivos de estos animales de granja (Vélez- Marín y Uribe- Velásquez 2010,
Renaudeau et al., Collin et al., 2012). El estrés térmico es causado por la temperatura
ambiente elevada y la alta humedad, que son características de las regiones tropicales
y subtropicales durante la estación cálida del año (Roca, 2011), por lo que, resulta
6
 PAG
importante evaluar monitorear si las condiciones ambientales son resultan estresantes
E 84
para el ganado, para esto, el indicador más utilizado es el índice de temperatura y
humedad desarrollado por Hanh, (1964). Considerándose que valores de ITH
superiores al rango 68 a 72 ocasionan disconfort térmico, además la hora más crítica
suele producirse alrededor de las 15:00 a 17:00, cuando se maximiza la temperatura
ambiente. No obstante, en los meses de verano desde las 8:00 y hasta horas cercanas
a la medianoche, el ganado suele estar sometido a estrés (Armstrong, 1994). En
respuesta al estrés por calor, el ganado debe someterse a adaptaciones fisiológicas y
ajustes internos de sus cuerpos para poder hacer frente a su entorno (Sejian, 2013).
Por lo tanto, el estrés por calor induce una pérdida de homeostasis en los animales
afectados y puede comenzar como una forma aguda a corto plazo que dura entre
horas y días y luego progresar a una forma crónica a largo plazo, que puede
extenderse durante meses (Collier et al., 2016).

1.2.5. EC y cambio climatico

El cambio climático se ha identificado, durante los últimos años, como un
importante riesgo a nivel mundial y todo parece indicar que está siendo causado
principalmente por las actividades del hombre. Esto es debido a la elevación de la
emanación de gases a la atmósfera provocando el llamado efecto invernadero y, como
resultado, un aumento en las temperaturas globales del planeta.
Como respuesta a este aumento de temperaturas, se esperan incrementos en
la severidad y en la frecuencia de olas de calor, lo que afectará a todos los seres vivos
que se verán sometidos a situaciones de estrés calórico debido a las altas
temperaturas. Cabe mencionar además que los cambios se espera que ocurrirán en
varias de las condiciones medioambientales anteriormente citadas (i.e., temperatura,
humedad, radiación solar y velocidad del viento), lo que afectará de manera directa al
THI y a la termorregulación en los animales (Salama et al., 2014). En situaciones
normales, los animales mitigan su carga de calor mediante mecanismos de radiación
y convección; sin embargo, los animales no pueden enfriar su sistema de manera tan
eficiente ni tampoco mantener sus funciones fisiológicas normales cuando las cargas
de calor son excesivas (Salama et al., 2014). Esto provocará que existan mermas
productivas durante épocas del año en las cuales los factores climáticos sean
inadecuados para los animales.

7
1.2.6. Indice de temperatura y humedad PAG
E 84
El indicador más utilizado es el índice de temperatura y humedad desarrollado
por Hanh, (1964). Considerándose que valores de ITH superiores al rango 68 a– 72
ocasionan disconfort térmico, además la hora más crítica suele producirse alrededor
de las 15:00 a– 21 17:00, cuando se maximiza la temperatura ambiente. No obstante,
en los meses de verano desde las 8:00 y hasta horas cercanas a la medianoche, el
ganado suele estar sometido a estrés (Armstrong, 1994).

Figura 1. Metabolismo de los AGE, elongación y desaturación de los AGPI n-6 y n-3.
(Simopoulos, 2003).

1.2.7. Respuesta fisiológica al estrés calórico.

El aumento de calor percibido por el cuerpo animal provoca reacciones de
comportamiento, fisiológicas y metabólicas, que a su vez afectan el éxito reproductivo.
El estrés por calor afecta negativamente el estado oxidativo de las ovejas junto con las
respuestas fisiológicas, las alteraciones en el metabolismo del agua, las proteínas y la
energía, el equilibrio mineral, las reacciones enzimáticas, así como la secreción de

8
 PAG
hormonas y metabolitos en la sangre (Marai et al. 2007; Krzysztof et al. 2014). Durante
E 84
la exposición a altas temperaturas ambientales, las ovejas desencadenan una serie
de mecanismos compensatorios fisiológicos que permiten que el cuerpo se adapte a
condiciones ambientales extremas, que incluyen aumentos en la temperatura rectal,
frecuencia respiratoria y frecuencia cardíaca.
Una vez que la protección del pelaje y la piel no es suficiente para evitar la
ganancia de calor, se activan las vías de pérdida de calor por evaporación, incluida la
polipnea térmica. El estrés induce varias respuestas neuroendocrinas en el animal,
que incluyen la activación de varios ejes hormonales y la liberación de hormonas que
median las respuestas adaptativas y de comportamiento en los animales. Las
alteraciones en el perfil hormonal se caracterizan principalmente por una disminución
y un aumento de las hormonas anabólicas y catabólicas, respectivamente (Bernabucci
et al. 2010). Entre las más destacadas se encuentran la hormona adrenocorticotrópica
(ACTH), la hormona tirotrófica (TSH), la hormona somatotrópica o del crecimiento
(GH), las hormonas estimulantes del folículo (FSH) y luteinizante (LH) y la prolactina
(PRL). Los niveles plasmáticos de estas hormonas pueden ser indicadores potenciales
de cambios fisiológicos en el cuerpo de los animales expuestos al calor (Bernabucci
et al. 2010), pero las hormonas reproductivas, especialmente en las hembras, son más
difíciles de entender, especialmente debido a las variaciones del ciclo estral.
Las alteraciones fisiológicas de la EC incluyen aumento de la temperatura
corporal central, reducción de la ingesta voluntaria de alimento, inmunidad deprimida,
modificación del equilibrio electrolítico y del pH sanguíneo, deterioro de las funciones
endocrinas y reproductivas, reducción de la energía disponible para las células,
cambios en la digestibilidad y el metabolismo de diversos nutrientes, alteración de la
estructura y función del epitelio intestinal, alteración de la microbiota estándar y
protectora, así como aumento de los niveles circulatorios de cortisol y corticosterona
(Belhadj et al. 2019).
La sudoración y el jadeo son dos respuestas primarias automáticas de un
animal sometido a estrés por calor (Gaughan and Cawdell-Smith, 2015). La sudoración
en ovejas de lana es mucho menos importante que la evaporación respiratoria debido
a la presencia de un abrigo de lana. Sin embargo, además de sudar, las ovejas también
pueden disipar el calor de la superficie del cuerpo como resultado de la difusión del
agua a través de la piel en forma de transpiración insensible (Marai et al. 2007).
Pantoja et al. (2017) mostró que los corderos Morada Nova de pelo tenían glándulas

9
 PAG
sudoríparas más grandes, mientras que Santa Inés tenía más, lo que indica que los
E 84
mecanismos de adaptación varían según la raza.
La frecuencia respiratoria se ha descrito como la variable fisiológica más
sensible al EC y como una de las más útiles. Cambios en la frecuencia respiratoria
(McManus et al. 2016; Macias-Cruz et al. 2016) preceden los cambios en otras
variables fisiológicas (temperatura rectal, sudoración y pulso o frecuencia cardíaca)
durante el EC. La magnitud de tal aumento es mayor y comienza a una temperatura
ambiente relativamente más baja en fenotipos que están mal adaptados al calor [25].
Varios estudios muestran que las variaciones dentro y entre razas de las respuestas
en la frecuencia respiratoria al EC son útiles para identificar fenotipos que son más
susceptibles al estrés térmico (McManus et al. 2016; Marai et al. 2007).
El estrés por calor también causa una reducción en las tasas metabólicas y
altera el metabolismo pos absorción, independientemente de la disminución de la
ingesta de alimentos.
Esto indica que el crecimiento, la producción, la reproducción y la salud no son
prioridades en el metabolismo de los animales sometidos a estrés por calor (Slimen et
al. 2015).
Las hormonas del estrés, producidas en respuesta a un aumento de la
temperatura ambiental, inducen la movilización de energía, principalmente, para el
mantenimiento de las funciones musculares y neurales. Según Bernabucci et al.
(2010), la respuesta a la carga de calor altera la energía post-absortiva, el metabolismo
de lípidos y proteínas, altera la función hepática, provoca estrés oxidativo, pone en
peligro la respuesta inmunitaria y disminuye el rendimiento reproductivo. Estos alteran
la distribución de nutrientes y pueden evitar que los animales con estrés por calor
recluten mecanismos ahorradores de glucosa (a pesar de la ingesta reducida de
nutrientes).
En las ovejas, los corderos de pelo han mostrado mayores necesidades netas
de proteínas para el mantenimiento que los de lana, aunque la necesidad de energía
neta (EN) para el mantenimiento fue similar (Silva et al. 2003). Sin embargo, los
estudios siguen siendo contradictorios, ya que Wilkes et al. (2012) encontraron que las
ovejas de pelo Damara tenían requisitos más bajos que las de lana Merino. Los
requisitos de mantenimiento más bajos dejan más nutrientes disponibles para el
crecimiento y la producción de leche cuando el alimento es limitado, pero puede
compensarse con una tasa de crecimiento más lenta, como en entornos más

10
 PAGen
estresados (Buhari et al. 2019). El EC disminuye los niveles de glucosa circulante
E 84
las ovejas con estrés por calor y aumenta las necesidades de mantenimiento de
energía (Belhadj et al. 2019). Distintas variables pueden influir en el metabolismo de
la glucosa, incluidas las hormonas, las citocinas y el estado fisiológico (es decir,
embarazo, lactancia, desnutrición y enfermedad), todas las cuales aumentan la tasa
de gluconeogénesis hepática (Rhoads et al. 2011). El EC altera notablemente la
homeostasis de la glucosa en animales con estrés por calor. En un estudio que
comparó vacas térmicamente neutrales y vacas con estrés por calor utilizando una
prueba de tolerancia a la glucosa (Baumgard et al. 2011), se observó una alta
eliminación de glucosa (tasa de glucosa en las células) en el grupo con estrés por
calor.
Según Moradi et al. (2012), alrededor del 25% de la población de ovejas del
mundo comprende razas de cola gruesa, consideradas como una respuesta adaptativa
de los animales a ambientes extremos (Naziha et al. 2004). Se han realizado pocos
estudios sobre la tolerancia al calor en estas razas, especialmente en comparación
con otras razas. Esto puede deberse a la falta de diferentes tipos de razas para
comparar en el mismo entorno.
Porter et al. (2016) difieren entre rabadilla gorda (muy corta o sin cola) y ovejas
de cola grasa (variable en tipo y longitud), que difieren en la ubicación del depósito de
grasa. Se cree que se originaron para proporcionar una reserva para períodos de
escasez nutricional. Estos autores afirman que las reservas de grasa localizadas se
encuentran principalmente en animales domésticos que habitan áreas desérticas, y
que, en comparación con las razas exóticas introducidas, la superioridad de las ovejas
de cola gruesa / rabadilla no se debe a este rasgo sino a su tolerancia al calor,
adaptación mala nutrición, resistencia a la sequía, parásitos y enfermedades.
Hafez et al. (1956) comparó dos razas de cola gorda (Rahmani y Ossimi) en
Egipto, mostrando que Ossimi estaba menos adaptada, y se pensó que esto estaba
relacionado con diferencias anatómicas como la conformación del cuerpo, el tamaño
del cráneo y la cola, el grosor de la piel y el tejido grasa y diferencias en las
características del pelaje. Los autores encontraron que la regulación del calor en estas
ovejas mejoró después del acoplamiento, y lo atribuyeron a una mejor circulación de
aire alrededor de sus cuartos traseros. Esto se debió a que las regiones media y
superior de la cola grasa, que están en contacto con los cuartos traseros, tenían
temperaturas cutáneas más altas. Nel et al. (1960) concluyó que la eliminación de la

11
cola conducía a la redistribución de la grasa por todo el cuerpo. Esto también fue PAG
visto
E 84
por Juma et al. (1971), y estos últimos autores también sugieren que una capa más
gruesa de grasa subcutánea en las ovejas con una dieta más abundante mejoraba la
eficiencia de la regulación del calor.
Otros cambios metabólicos incluyen el aumento de la rotación de agua,
principalmente debido al aumento de la pérdida de agua por evaporación
(Bhattacharya and Hussain, 1974; Paranhos et al. 1991), deterioro de la funcionalidad
del rumen, con una reducción de la actividad bacteriana y una dilución del líquido del
rumen (Bernabucci et al. 2009), tasa de digestión pasaje más lenta durante el EC
(Christopherson and Kennedy, 1996) lo que resulta en una mayor digestibilidad de los
nutrientes.
El calor también afecta la actividad del eje hipotalámico-hipofisario, lo que
puede reducir la liberación de hormonas tiroideas, lo que hace que el animal reduzca
el metabolismo basal, (Marai et al. 2007; Li et al. 2009). Las hormonas tiroideas
(triyodotironina (T3) y tiroxina (T4)) aumentan la actividad metabólica de la mayoría de
los tejidos, aumentando la tasa de consumo de oxígeno y producción de calor en las
células del cuerpo. Los animales expuestos a condiciones de EC pueden reducir la
producción de estas hormonas cuando la temperatura del aire aumenta bruscamente
(Todini et al. 2007; Helal et al. 2010). Por tanto, las hormonas tiroideas afectan la
termogénesis, y la variación en la secreción de estas hormonas puede considerarse
un índice fisiológico de adaptación ambiental (Facanha et al. 2010). Generalmente, los
animales expuestos a altas temperaturas necesitan reducir la actividad tiroidea y, en
consecuencia, la tasa metabólica y la producción de calor endógena. Sin embargo,
esta disminución de los procesos metabólicos puede afectar la productividad y el
rendimiento, como el crecimiento y el engorde (West, 2003). Se sugirió que el estrés
por calor es un factor ambiental responsable de estimular la producción de especies
reactivas de oxígeno (ROS). La mayoría de los estudios con ROS en ovejas analizan
el papel de los antioxidantes en la modulación o mitigación del EC (Chauhan et al.
2014; Proiett et al. 2018). Los cambios en el estado redox debidos al EC se han
relacionado con la muerte embrionaria precoz (Matsuzuka et al. 2005). El estrés por
calor aumenta la actividad de la SOD, el índice de estrés oxidativo, la producción de
ROS y la oxidación de proteínas (Slimen et al. 2019). El estrés oxidativo respiratorio
conduce a la deformación de los eritrocitos, lo que mejora la producción de ROS y
media su diseminación en el cuerpo (Mohanty et al. 2014).

12
 PAG
E 84

1.2.8. Efecto del estrés calórico en la reproducción de las ovejas

Las temperaturas ambientales extremas son la principal limitación para la
productividad animal. Incluso un ligero grado de hipertermia inducida por estrés
térmico ambiental puede afectar la reproducción, tanto en machos como en hembras
. En ambos, el estado endocrino se ve afectado, lo que resulta en cambios en el eje
hipotalámico-hipofisario-gonadal que afectan la fisiología reproductiva y la
gametogénesis, así como el desarrollo embrionario y la placentación (Takahashi,
2012). El estrés por calor estimula las vías de transducción de señales para alterar la
expresión génica de mediadores de células inmunes (es decir, citocinas) y puede
activar la respuesta al choque térmico. Esto, a su vez, provoca cambios en la secreción
y actividad de las proteínas de choque térmico (HSP), que están conectadas al sistema
endocrino e inmunológico (Collier et al. 2008). Hay dos mecanismos por los cuales la
EC conduce a la infertilidad en animales (Hansen, 2009; Aggarwal, 2013), el efecto
directo de la hipertermia y activación del eje hipotalámico-pituitario-suprarrenal (HPA)
en el eje reproductivo o efecto indirecto del EC sobre la ingesta de alimento (disminuida
por la EC) para reducir la producción de calor metabólico que conduce a cambios en
el equilibrio energético y la disponibilidad de nutrientes. Estos cambios actúan a través
del eje hipotalámico-hipofisario y provocan efectos negativos sobre el rendimiento
reproductivo.
La activación de HPA, por EC, (Fig. 1) afecta la función reproductora en
múltiples niveles en el eje hipotálamo-pituitario-gonadal (HPG): en el hipotálamo y la
glándula pituitaria (para disminuir la síntesis y liberación de GnRH y gonadotropinas,
respectivamente) y en las gónadas (para modular la esteroidogénesis y / o la
gametogénesis directamente) (Whirledge, 2010).
En otros mamíferos, se ha demostrado que los glucocorticoides afectan la
función reproductiva, a nivel hipotalámico-pituitario, por varios mecanismos.
Directamente, suprimiendo la producción de GnRH (Chandran o indirectamente,
estimulando la expresión de la hormona inhibidora de gonadotropinas (GnRH; o
péptido relacionado con RFamida 3 -Rfrp3), que tiene efectos inhibidores sobre la
secreción de gonadotropinas inducida por GnRH (Tsutsui et al. 2000; Lima et al. 2014).
Además, otro efecto indirecto de la activación de HPA sobre la síntesis de GnRH y el
aumento de LH es la supresión de la expresión de kisspeptina (considerada un factor
estimulante decisivo para la inducción del desarrollo puberal y la ciclicidad ovárica) en
13
el núcleo arqueado (ARC) y el núcleo periventricular anteroventral (AVPV).PAG
del
E 84

hipotálamo, que impide que las mujeres prepúberes alcancen la pubertad y altera la
ciclicidad ovárica (Luo et al. 2016).

Fig1. Activación del eje HPA-HPG por estrés calórico. Adaptado de Uribe-Velazquez
y Velez, 2010.

Además de la activación directa de HPA, otro hecho que perjudica el proceso

reproductivo es la disminución del efecto de EC sobre la ingesta de alimento.
Las señales metabólicas desempeñan un papel fundamental en este proceso
regulador al modular la liberación de kisspeptina y / o GnRH a nivel hipotalámico
(Navarro et al. 1998). Las situaciones de déficit y exceso de energía se saben que
causan alteraciones de la fertilidad a través de la supresión de la secreción pulsátil de
LH, pero se desconoce en gran medida el mecanismo por el cual los factores
metabólicos regulan la función del eje gonadotrófico (Laughlin et al. 1998). Los
sistemas metabólico y reproductivo convergen en el hipotálamo. Entre las múltiples

14
 PAG
señales metabólicas, la leptina, una hormona producida por el tejido de los adipocitos
E 84
y un producto del gen ob, desempeña un papel fundamental en la regulación del eje
reproductivo y la homeostasis energética (Barash et al. 1996). Por ejemplo, los ratones
deficientes en (ob / ob) o resistentes a (db / db) leptina son obesos e infértiles
(Coleman, 1978; de Luca et al. 2005). Además, la leptina ejerce una potente acción
supresora sobre la secreción de glucocorticoides al inhibir los tres niveles del eje HPA.
Los niveles bajos o ausentes de leptina (relacionados con la disminución de la ingesta
de alimento o el agotamiento genético) conducen a niveles altos de glucocorticoides,
que a su vez están relacionados con la regulación a la baja del eje HPG (Roubos et al.
2012).
En ovejas, trabajos previos han proporcionado evidencia de que las infusiones
intracerebroventriculares de leptina pueden suprimir notablemente la ingesta de
alimento en corderos bien nutridos y estimular la secreción de GH y LH en corderos
desnutridos (Morrison et al. 2001). Además, Nagatani et al. (2000) al estudiar el efecto
del ayuno y el reemplazo de leptina sobre la secreción de LH en ovejas macho Suffolk
pospúberes, observó que, durante el ayuno, había una clara disminución en la
frecuencia del pulso de LH y se restableció con la administración de leptina. Por lo
tanto, el efecto del EC sobre la disminución de la ingesta de alimento a nivel
hipotalámico-hipofisario, que conduce a cambios en el equilibrio energético y la
disponibilidad de nutrientes, podría afectar directamente al rendimiento reproductivo al
suprimir la secreción y acción de la leptina o indirectamente, mediante el aumento de
los niveles de cortisol plasmático. Por otro lado, los aspectos periféricos del EC
también pueden explicar el efecto directo de la hipertermia y la activación de HPA
sobre el eje reproductivo, a nivel gonadal.

15
 PAG
E 84

CAPÍTULO 2. IMPACT OF HEAT STRESS ON THE REPRODUCTIVE

PERFORMANCE AND PHYSIOLOGY OF EWES: A SYSTEMATIC REVIEW AND
META-ANALYSES

De acuerdo con la reglamentación del Colegio de Ciencias Agropecuarias de la

Universidad Autónoma de Sinaloa, el capítulo 2 se integra por el artículo aceptado o
publicado en revistas científicas incluidas en el Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología (CONACyT) o en Journal of Citation Reports®. El escrito que integra este
apartado pretende contribuir parcialmente al objetivo general del documento de tesis;
el artículo fue publicado en Revista Científica International Journal of
Biometeorology, volume 63, pages 949–962 (2019), La revista publica artículos de
investigación originales, artículos de revisión y comunicaciones breves sobre estudios
que examinan las interacciones entre los organismos vivos y los factores del entorno
atmosférico natural y artificial.

Los organismos vivos se extienden desde organismos unicelulares hasta

plantas y animales, incluidos los humanos. El entorno atmosférico incluye el clima y el
tiempo, la radiación electromagnética y los contaminantes químicos y biológicos. La
revista abarca la investigación básica y aplicada y aspectos prácticos como las
condiciones de vida, la agricultura, la silvicultura y la salud.

Artículo 1.
------------------------------------------------------------------
Título: Impact of heat stress on the reproductive performance and physiology of ewes:
a systematic review and meta-analyses.

Autores: Cinthya B. Romo-Barron, Daniel Diaz, Jesus J. Portillo-Loera, Javier A.

Romo-Rubio, Francisco Jimenez-Trejo y Arnulfo Montero-Pardo

Revista: Revista Científica, International Journal of Biometeorology.

Factor de impacto: 3.787

16
 PAG
E 84

Volumen 63, número 7, julio de 2019

17
Revista Internacional de Biometeorología PAG
https://doi.org/10.1007/s00484-019-01707-z E 84

Impact of heat stress on the reproductive performance and physiology of

ewes: a systematic review and meta-analyses

Cinthya B. Romo-Barron1 Daniel Diaz1,2 Jesus J. Portillo-Loera1 Javier A. Romo-Rubio1

Francisco Jimenez-Trejo3 Arnulfo Montero-Pardo1

Received: 4 August 2018 /Revised: 25 February 2019 /Accepted: 4 March 2019

ISB 2019

2.1. Abstract
High values of ambient temperature and relative humidity negatively affect livestock

because they induce heat stress. In heat-stressed ewes, the reproduction is affected,

although there apparently is a different effect depending on their physiological status.

Therefore, we conducted a systematic review and meta-analyses to estimate the effect

of heat stress on the reproductive performance and physiology of cycling or pregnant

ewes. We included studies in which pregnant or cycling ewes were exposed to heat

stress and included a comparison group. We assessed the risk of bias and used meta-

analyses that included the period of exposure to calculate pooled estimates. We included

36 studies comprising 20,626 ewes, and the meta-analyses demonstrated that heat

stress decreased 7.09 h (95%CI,−10.75,−3.43) the duration of estrus in cycling ewes but

increased 0.57 days (95% CI, 0.23, 0.92) the length of the cycle, although differentially

affecting the expression of sexual behavior. Heat-stressed cycling ewes had greater

odds of embryo mortality (OR =12.36; 95% CI, 7.10, 21.54) and a decreased chance of

impregnation (OR = 0.41; 95% CI, 0.23, 0.75). In heat-stressed pregnant ewes, placental

and fetal weights were reduced, respectively in 183.62 g (95%CI, −252.25,−114.99) and

1665.18 g (95% CI, −2136.82,−1193.55). Heat stress increased ewes body temperature

18
1.13 °C (95% CI, 0.85, 1.42) and respiratory rate 93.53 breaths/min (95% CI,63.5, 123.5)
PAG
E 84
without affecting heart rate. In a sub-group analyses, the period of exposure was shown

to cause a significant effect. In Conclusion, our results revealed a differential effect of

heat stress that depends on both the physiological status of ewes and the period of

exposure, and identify susceptible reproductive stages during which the severe effects

of heat stress can be prevented/ameliorated.

Keywords Heat stress. Reproductive performance. Reproductive physiology.

Systematical review. Meta-analysis.
Electronic supplementary materialThe online version of this article(https://doi.org/10.1007/s00484-019-
01707-z) contains supplementarymaterial, which is available to authorized users
Corresponding author: Arnulfo Montero-Pardo arnulfo.montero@uas.edu.mx
1 Laboratorio de Reproducción Animal, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad
Autónoma de Sinaloa, Boulevard San Ángel 3886, Predio Las Coloradas, 80246 Culiacán Rosales,
Sinaloa, Mexico
2 Centro de Ciencias de la Complejidad (C3), Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad
Universitaria, 04510 Mexico City, Mexico
3 Instituto Nacional de Pediatría, 04530 Mexico City, Mexico

19
 PAG
E 84
heat-stressed animals,
2.2 Introducción thermoregulation becomes a pri-ority;
Several factors, including therefore, the dynamic process to
management procedures (Smith and reach an equilibrated body
Dobson 2002), nutrition (Dobson et al. temperature disrupts several other
2012), and environ-mental conditions physiological func-tions
(Collier et al.2006), affect livestock (Hansen2009). In the particular case
because they cause stress, which is of sheep, heat stress affects their
defined as the inability of an animal to reproductive performance and cause
cope with its environment (Dobson economic losses, primarily due to
and Smith 2000). Ambient conditions impaired reproduction (Dobson et al.
(temperature, relative humidity, and 2012), Several factors, including
solar radiation) are among the main management procedures (Smith and
abiotic factors that negatively affect Dobson., 2002), nutrition (Dobson et
livestock because they induce heat al. 2012), and environ-mental
stress under certain circumstances conditions (Collier et al. 2006), affect
(Sejian 2013), i.e., when the am-bient livestock because they cause stress,
temperature exceeds body which is defined as the inability of an
temperature, causing a failure of heat animal to cope with its environment
loss due to evaporation that leads to a (Dobson and Smith 2000). Ambient
deficient ther-moregulatory response conditions (temperature, relative
of the animals (Collier et al.2006; humidity, and solar radiation) are
Renaudeau et al. 2012). Therefore, among the main abiotic factors that
physiological and behav-ioral negatively affect livestock because
responses rapidly confront the they induce heat stress under certain
deleterious effects of heat stress, circumstances (Sejian 2013), i.e.,
which may be defined as a when the am-bient temperature
physiological condition in which the exceeds body temperature, causing a
core body temperature of an animal failure of heat loss due to evaporation
exceeds its range specified for normal that leads to a deficient ther-
activity (Bernabucci et al. 2010). In moregulatory response of the animals

20
 PAG
E 84
(Collier et al. 2006; Renaudeau et al. occur in locations where
2012). Therefore, physiological and environmental con-ditions surpass
behav-ioral responses rapidly confront their thermal comfort zone (Sejian
the deleterious effects of heat stress, 2013). Because heat stress has a
which may be defined as a negative effect on the hypothalamic-
physiological condition in which the pituitary-gonadal axis (Tilbrook et al.
core body temperature of an animal 2000), most of the productive losses in
exceeds its range specified for normal ewes stem from a diversity of
activity (Bernabucci et al.2010). In reproductive issues associated with
heat-stressed animals, this environmental stressor (Dobson
thermoregulation becomes a pri-ority; et al. 2012; Sejian 2013).
therefore, the dynamic process to Nonetheless, there exists a broad
reach an equilibrated body variation among experimental
temperature disrupts several other conditions in which the effect of heat
physiological func-tions (Hansen stress has been assessed on the
2009). In the particular case of sheep, repro-ductive activities of ewes.
heat stress affects their reproductive Besides, given that there are con-
performance and cause economic trasting results about the effect of heat
losses, primarily due to impaired stress on the reproduc-tion of the ewe,
reproduction (Dobson et al. 2012), drawing solid conclusions regarding
decreased growth caused by a the im-pact of this environmental
reduced feed intake ef-ficiency and stressor is difficult. Therefore, it is
utilization (Marai et al.2007), and important to review the negative
reductions in milk yield and quality effects of heat stress through-out the
(Sevi and Caroprese 2012). reproductive stages of the ewe.
Consequently, heat stress is Consequently, we hy-pothesized that
considered a financial burden to heat stress would exert a differential
animal agriculture in most areas of the effect that depends not only on the
world (Bernabucciet al. 2010); specific moment of the reproductive
although in sheep, the principal process during which the ewes are
productive losses are expected to exposed to heat stress but also on the

21
 PAG
E 84
time of exposure to this stressor. international guidelines (Higgins and
Thus, the main objective of the Green 2011; Liberatiet al. 2009). In
present study was to conduct a this systematic review and meta-
systematic review and meta-analysis analysis, we sought to identify the
to identify, evaluate, and synthesize effects of heat stress on the
the available literature reporting the reproductive performance and
association of heat stress and physiology of cycling or pregnant
impaired reproduction in female ewes. The Inclusion criteria defined
sheep. In particular, we examined the according to PICOS approach are
effects of exposing pregnant or cycling summarized in detail in Table1
ewes to heat stress in comparison to (Liberati et al. 2009). We did not
ewes kept in thermoneutral con- include the effect of breed or
ditions regarding (1) reproductive seasonality as factors that could
physiology and (2) repro-ductive modify the assessed reproductive
performance evaluated in outcomes. The main reasons for such
experimental or cohort stud-ies. The a decision were as follows: (1) we only
rationale for this study was to generate included studies in which the
useful infor-mation for evidence- evaluated population were female
based decisions to implement sheep showing sexual activity and/or
successful preventive measures ovarian cyclic activity; thus, ensuring
regarding the impact of heat stress that ewes were assessed within their
upon the reproductive activity of ewes reproductive season; (2) we included
at different stages. experimental studies that tested the
effect of heat stress in sexually active
ewes under controlled conditions;
2.3 Methods thus, we a priori avoided the
breed/seasonal com-parison; and (3)
of the cohort studies that were
2.3.1 Eligibility criteria
included, theewes’ reproductive
parameters were compared between
The present study was conducted
two seasons of the year (Winter vs.
and reported following stan-dard

22

Summer or autumn vs. summer),
therefore avoiding the inclusion of the
anestrous seasonal effect. We only
considered studies published as peer-
reviewed full-text articles to ensure a
comparable level of methodology
adequacy and rigor (van Driel et al.
2009).
2.3.2. Information sources and
electronic search
All studies were retrieved from
PubMed, Science Direct, SCOPUS,
Virtual Health Library, Scielo, Redalyc,
and Google Scholar. Additionally, we
conducted a cross-reference search to
find other relevant studies not found
inthe electronic search. The search
terms used to identify rele-vant
literature according to our definitions
included in the PICOS approach are
summarized in Supplementary
Table1, whereas Supplementary
Table2 contains the specific searches
used for PubMed and SCOPUS. Two
authors (CR and DD) performed the
electronic database searches
separately. Searches were conducted
from 15 to 30 October 2017, then all
records were downloaded to separate
PAG
E 84
files for each catego-ry of outcome
into EndNote X6 (Thomson Reuters,
USA). Afterward, all duplicates were
removed.
2.3.3. Study selection and data
collection process
During the screening process, two
independent reviewers (CR and DD)
using set inclusion criteria (Table1)
discriminate among studies by
reviewing the title and abstract of each
arti-cle. These reviewers used an
extraction sheet (Supplementary
Table 3) to select those studies that
were reviewed using the full text.
Whenever a decision could not be
made regarding the inclusion of a
specific study, a third reviewer (AMP)
arbi-trated the final decision. This
event occurred for 12 records
throughout the eligibility process. The
value of the Kappa Statistic was 0.73
(T= 11.9, p< 0.001) before the
agreement was reached. To extract
data from each study, we developed a
codebook that was pilot-tested in five
randomly selected studies for each
category of outcomes. Two
independent reviewers (CR andDD)
23

conducted data extraction and filled a
database with all retrieved information
from each study. We extracted data
items to summarize the characteristics
for each study regarding the main
PAG
E 84
objective, the population definition, the
characteristics of the treatment and
the specific outcomes assessed in the
study. Whenever studies reported

Table 1. Definition of eligibility criteria according to the PICOS approach of the PRISMA
statement
Acronym Definition

Population Female sheep of any breed either pregnant or showing sexual activity as evaluated by: (1)
hormonal profiles indicative of ovarian cyclic activity; (2) ultrasonographic or laparoscopic
evidence of follicular development or corpus luteum formation; or (3) evidence of estrus
activity when exposed to sexually active conspecifics

Intervention Heat stress conditions caused by: (1) environmental chamber; or (2) exposure to the hot
season of the year (summer)

Comparator For trials that use controlled or natural heat stress conditions, the control group may include:
(1) a group in environmental comfort conditions; (2) a group in thermoneutral conditions; or
(3) a group studied during spring/Winter

Outcomes* The outcomes were divided into two groups: (1) reproductive physiology, including
endocrinological profiles (cortisol, sex steroids, prostaglandins and gonadotropins), body
temperature, respiratory rate, heart rate, blood flow, and fetal development; and (2)
reproductive performance, including estrus (expression of sexual behavior and time in
estrus), length of estrous cycle, fertility, ovulation, pregnancy, and embryo mortality

Studies Experimental studies or cohort studies published as peer-reviewed full-text articles with no
language or temporal restrictions

*Studies included at least one outcome

contact authors to retrieve it.
multiple treatment comparisons, they
were extracted as a unique treatment
2.3.4. Assessment of risk of bias in
comparison (trials)for analytic
individual studies
purposes. Whenever data was
missing or unavail-able, we did not

24
 PAG
E 84
The risk of bias in individual studies measure for binary outcomes,

was assessed indepen-dently by two whereas for continuous outcomes, we

reviewers (CR and AMP) following used the mean difference (WMD)

guidelines for randomized trials between treated and control groups.

(Higgins and Green 2011) and non- Whenever we find significant OR

randomized trials (Kim et al. 2013). values <1, we present the reciprocal

Reviewers made a judg-ment per value (1/OR); otherwise, we report

study based that assessed, based on original ORvalues. We defined a priori

the study type:(1) selection bias for heterogeneity across trials

studies that included sequence (Nikolakopoulou et al.2014);

generation/selection of participants, therefore, we used a random effects

(2) performance bias for studies that model (DerSimonian and Laird 1986)

included blinding of in which the overall estimate was

participants/measurement of calculated from weighted individual

exposure, (3) attrition bias for studies trials ob-tained with the inverse

that included complete outcome data, variance method (Doi et al.2015). We

and (4) reporting bias for studies that Used a level of p< 0.10 to determine

did not include selective reporting of heterogeneity across trials using

results.Summary measures and Cochran's Q Statistic (X2 test). The

statistical data analysesWe used the Tau2statistic was also calculated to

odds ratio (OR) as a summary determine inconsistency considering a

25
 PAG
E 84
value of >1.0 as indicative of (standard error of the log of effect size)

substantial heterogeneity. Finally, to (Higgins and Green 2011).

deter-mine the level of heterogeneity Additionally, we used

across trials, we used the I2 statistic Egger’stesttoformallyde-termine the

considering levels < 25% as low, 25– existence of a small studies effect

50% as moderate and > 50% as high (Egger et al.1997). All analyses were

(Higgins et al.2003). Additionally, we done in Stata 12 (StataCorp, TX, USA)

useda methodological sub-group andgraphs were done in Prism 7

analysis when we found signifi-cant (GraphPad Software, Inc., USA).

heterogeneity across trials in the total

analysis (I2> 50% orTau2>1.0) and

2.4. Results
when≥10 trials were included in any

given outcome (Higgins et al.2003).

2.4.1. Study selection
For this, we defined three cate-gories
We included 36 studies involving 48
for the period of exposure to heat
trials comprising a total of 20,626
stress: (1) short, <21 days; moderate, ewes in this review. Of the included
studies, 21assessed the effect of heat
24–55 days; and long, 80–150
stress on pregnant ewes and
days.We assessed the risk of bias 15assessed the effect of heat stress
on cycling ewes. As depicted in Fig.1,
across studies by using funnel plots in
the search of electronic databases
which we plotted the effect size provided a total of1315 citations from
PubMed (349), ScienceDirect (613),
against a measure of precision

26
 PAG
E 84
Scopus, (78), Virtual Health Library the studies using pregnant and
(118), and GoogleScholar (157). cyclingnews are summarized in
Three more references were added Supplementary Table5 and 6, respec-
after handsearching. Once citations tively. Among the studies, 86.1%
were adjusted for duplicates, (31/36) were experimental trials
603remained. After screening the conducted under environmental-
titles and abstracts, 334 studies were controlled conditions, while 5/36 were
excluded because they were not cohort studies that assessed the effect
related to the study. Thus, 269 studies
were reviewed in full text, and the
eligibility criteria were applied to them.
We obtained 36 final studies that
fulfilled the inclusion criteria. The main
reasons for exclusion are summarized
in Fig.1, and a detailed list with each
citation is provided in Supplementary
Table4.

2.4.2. Characteristics of the included

studies

The studies were published in English

between 1967 and 2016and were
conducted in Australia (14), the USA
(9), India (4), Mexico (2), Egypt (2),
Canada (2), Italy (2), and Spain (1).
The studies included diverse ovine
breeds, although most of the studies
used wool sheep breeds, mainly
Merino. The gen-eral characteristics of

27
 PAG
E 84

Fig 1. Combined PRISMA flow chart of the systematic review and meta-analysis to evaluate the effect of
heat stress on pregnantor cycling ewes.

28

of heat stress induced during the
summer season. Studies used an
ambient temperature ranging from 32
to 45 °C to induce heat stress in ewes,
thereby causing a temperature
difference of 5. 4to 24 °C between
experimental and thermoneutral
groups. In the 21 studies using
pregnant ewes, the duration of expo-
sure to heat stress varied broadly
between 1 and 150 days, thus
covering the full gestation period
(Supplementary Table5). Specifically,
in nine studies, pregnant ewes were
exposed to heat stress from the first
third of gestation (Ali and Hayder
2008; Bahr et al. 2014; Galan et al.
2005, 1999; Smith et al. 1966;
Thwaites 1971,1967,1969,1970). In
contrast, Alexander and Williams
(1971), Bell et al. (1989), Brownet al.
(1977), Cartwright and Thwaites
(1976), Dreiling et al. (1991), and
Shelton and Huston (1968) exposed
pregnant ewes to heat stress from the
second third of gestation until term.
Finally, six studies exposed pregnant
ewes to acute heat stress during the
last third of gestation (Andrianakis et
al.1989; Andrianakis and Walker
1994; Brown and Harrison 1981;
PAG
E 84
Hopkins et al. 1980; Rossetal.1985;
Walker et al. 1995). In the 15 studies
that used cycling ewes, the exposure
to heat stress ranged from 6 to 90
days (Supplementary Table 6). In
Particular, nine studies assessed the
effect of acute heat stress during the
first 21 days of the estrous cycle (Dutt
1964; Hill and Alliston 1981; Hooley et
al. 1979; Naqvi et al. 2004; Sawyer
1979; Sejian et al. 2014; Sheikheldin
et al. 1988; Wheeler and Blackshaw
1986; Woody and Ulberg 1964). In
contrast, Gastelum-Delgado et al.
(2015), Indu et al. (2015), Macías-
Cruz et al. (2016), Maurya et al.
(2004), Palacios and Abecia (2015),
and Sejian et al. (2011) exposed
cycling ewes to chronic heat stress
that lasted between 31 and 90 days.
All studies included at least one
primary outcome associ-ated with the
reproductive physiology or
performance of ewes. Nevertheless,
there was a broad variation in the way
each study assessed and reported
such outcomes. No studies reported
cortisol levels in ewes, and hormonal
levels were scarcely reported among
studies; therefore, only progesterone
levels were pooled in a meta-analysis.
29
 PAG
E 84
stress, a sub-group analysis showed a
differential effect of the time of
2.4.4. Risk of bias within studies
exposure (Supplementary Fig.2).
Ewes from the control group were five
As shown in Supplementary Fig.1, the
times more likely to express estrus
individual assessment of risk of bias
than ewes treated during short periods
per study indicated that random
(OR = 0.20; 95% CI, 0.07,0.58). In
assignment andblinding assignment
contrast, ewes exposed to summer
were the main issues because the
heat stress for long periods had
studies indicated neither the sequence
greater odds for estrus expression
generation nor the blinding method for
than ewes in thermoneutral conditions
treatment allocation. Consequently,
(OR = 8.43; 95% CI, 1.92, 36.91).
56% of the studies had an unclear risk
There was evidence for high
of bias during selection and per-
heterogeneity across trials
formance, whereas 78 and 86% of the
(I2=82.3%), which was reduced to a
studies had a low risk of bias for
level of I2= 0% in studies that
attrition bias and for reporting bias,
respectively. exposed ewes to heat stress for short

periods. Visual analysis of the funnel

2.4. Synthesis of results for studies plot indicated asymmetry

reporting reproductive performance
outcomes (Supplementary Fig.3), although

Egger’s test (p= 0.169,

2.4.1. Estrus, duration of estrus and
length of the estrous cycle Supplementary Table 8) indicated no

evidence of significant publication

Ten trials from nine studies assessed
the effect of heat stress onestrus bias. Duration of estrus was reported
(Supplementary Table7). Although an
in six studies (Supplementary Table 9)
overall pooled estimate indicated no
significant effect on estrus due to heat in which the overall pooled estimate

30
 PAG
E 84

demonstrated that ewes exposed to estrus duration (Fig.2a). A moderate

heat stress had a signifi-cant reduction level of heterogeneity was observed

of 7.09 h (95% CI, −10.75,−3.43) in

Fig. 2 Forest plot of trials included in the meta-analyses evaluating the effect of heat stress

31
 PAG
E 84
on a duration of estrus and b length of the estrous cycle.
across studies (I2= 59.8% and Tau2, under thermoneutral conditions had
10.1). Due to the reduced number of an increased chance of becoming
trials, no test for publication bias was pregnant than ewes exposed to the
done. Seven trials from six studies stressor during shorter moderate
reported results for the length of the periods (Fig.3a). A high level of
estrous cycle (Supplementary heterogeneity was observed across
Table10). As Shown in Fig.2b, the studies (I2= 75.9%), although it was
overall estimate indicated that in ewes reduced to moderate levels that
exposed to heat stress, the length of ranged from 13.8–59.2% after sub-
the estrous cycle increased group analysis. There was asymmetry
significantly 0.57 days (95% CI, 0.23, in the shape of the funnel plot
0.92). There was evidence for (Supplementary Fig.3). Nevertheless,
moderate heterogeneity across trials a formal test for publication bias
(I2=56.6%; Tau2, 0.09). Besides, no indicated no significant small studies
further test for publica-tion bias was effect (Egger’s test p= 0.475,
done due to the reduced number of Supplementary Table 8). Fourteen
studies. trials from eight studies assessed the
effect of heat stress on the incidence
of embryo mortality or non-viable ova
2.4.2. Pregnancy, embryo (Supplementary Table 12). The overall
mortality/non-viable ova
estimate indicated that ewes exposed
to heat stress were 12.36 (95% CI,
The effect of heat stress on pregnancy
7.10, 21.54) times more likely to have
was described in 15 trials from 10
embryo mortality or non-viable ova
studies (Supplementary Table 11), in
compared to the control group.
which the pooled analysis
Indeed, as indicated by subgroup
demonstrated that control ewes were
analysis, the exposure of ewes to
2.43 times more likely to get pregnant
moderate periods of heat stress
than heat-stressed ewes (OR = 0.41;
further increased the incidence of
95%CI, 0.23, 0.75). Sub-group
embryo mortality to 26.32-fold (95%
analysis indicated that ewes kept

32
 PAG
E 84
CI, 10.19, 67.95) greater probability in trials. In addition, no evidence for
comparison to control counterparts significant publication bias was
(Fig. 3b). No significant heterogeneity observed according to a funnel plot
(I 2 = 6.9%) was observed across (Supplementary Fig. 3) and Egger’s

33
 PAG
E 84

Fig. 3 Forest plot of trials included in the meta-analyses evaluating the effect of heat stress
on a pregnancy and b embryo mortality/non viable ova

34
 PAG
E 84
test (p = 0.487, Supplementary Table heat stress on respiration rate
8). (Supplementary Table 14). The overall
estimate indicated that heat stress
2.5 Synthesis of results for studies significantly increased the respiratory
reporting reproductive physiology
rate of treated ewes compared to the
outcomes
control group, by 93.53 breaths per
2.5.1. Body temperature and
minute (95% CI, 63.50, 123.57).
respiratory rate
Furthermore, sub-group analysis

According to the pooled analysis of 21 revealed that the negative effect of heat

trials from 17 studies that included stress was higher in pregnant ewes than

temperature as an outcome in cycling ewes (Fig. 4b). The high level

(Supplementary Table 13), heat stress of heterogeneity observed across trials

significantly increased the body (I 2 = 98.8%) prevailed even after sub-

temperature of treated ewes by 1.13 °C group analysis. There was no evidence

(95% CI, 0.85, 1.42). Furthermore, sub- for publication bias based on the funnel

group analysis revealed that heat stress plot (Supplementary Fig. 3) and Egger’s

consistently increased by 0.99–1.69 °C test (p = 0.935, Supplementary Table

the temperature of the fetus, the 8).

pregnant ewe, or the cycling ewe (Fig.

2.5.2. Heart rate and blood flow
4a). Across studies, there was evidence
for substantial heterogeneity (I 2 =
Overall, a pooled analysis of eight trials
90.4%), which was reduced to a
moderate level (I 2 = 41.6%) for fetal from seven studies (Supplementary
temperature and to I 2 = 0% for maternal
Table 15) indicated no significant
temperature after sub-group analysis.
There was no evidence for significant difference between the heart rate of
publication bias as judged by the shape
heat-stressed ewes and their control
of the funnel plot (Supplementary Fig. 3)
and results from Egger’s test (p = 0.164, counterparts (WMD = 1.46 beats/min;
Supplementary Table 8). Twelve trials
95% CI, − 5.16, 8.09) (Supplementary
from 11 studies assessed the effect of

35
 PAG
E 84
Fig. 4). Substantial heterogeneity of I 2 2.5.3. Placental, fetal, and lamb
weight
= 78.8% was observed across studies.
Eight trials from five studies assessed
Due to the reduced number of trials, no

the effect of heat stress on placental

test for publication bias was done. In the
weight (Supplementary Table 17), in
five trials included in four studies that
which the overall estimate
assessed the effect of heat stress upon

demonstrated that exposure to heat

blood flow (Supplementary Table 16),
stress significantly reduced the weight
the pooled estimate indicated no
of the placenta in comparison to
significant difference between treated

thermoneutral conditions by − 183.62 g

ewes and the control group (WMD = −
(95% CI, − 252.25, − 114.99) (Fig. 5a).
135.04 ml/min; 95% CI, − 396.52,
There was a substantial level of
126.43 (Supplementary Fig. 4). There

heterogeneity of I 2 = 87.60% across

was evidence for substantial
trials. Due to the small number of trials,
heterogeneity across trials (I 2 =
no test for publication bias was
90.0%). Besides, the reduced number

conducted. Lamb weight was reported

of trials that reported this outcome
in 12 trials from eight studies
limited further evaluation for publication
(Supplementary Table 17), and
bias.

according to the pooled analysis, there

Fig. 4 Forest plot of trials included in the
meta-analyses evaluating the effect of was a significant decrease of lamb
heat stress on a body temperature and
weight of − 0.99 kg (95% CI, − 1.48, −
b respiratory rate.

36
 PAG
E 84
0.50) in offspring from the ewes moderate level of heterogeneity (I 2 =

exposed to heat stress. In addition, only 51.6%) was observed across trials,

moderate and long periods of exposure although no further test for publication

to heat stress negatively affected the bias was done due to a reduced number

birth weight of lambs (Fig. 5b). Across of studies.

studies, there was a high level of

2.5.4. Progesterone levels
heterogeneity of I 2 = 95.5%, which
Five trials from four studies reported
prevailed after sub-group analysis.
data for progesterone levels
Visual analysis of the funnel plot
(Supplementary Table 18). The overall
indicated no publication bias
pooled estimate showed no significant
(Supplementary Fig. 3), which was
difference between progesterone levels
confirmed formally by Egger’s test (p =
(WMD = − 0.25 ng/mL; 95% CI, − 0.85,
0.675, Supplementary Table 8). As
0.35) between ewes exposed to heat
summarized in Supplementary Fig. 5,
stress and the control group
the pooled estimate for six trials from
(Supplementary Fig. 6). A value of I 2 =
five studies that reported fetal weight
93.5% indicated substantial
(Supplementary Table 17) indicated
heterogeneity. Due to the small number
that heat stress significantly diminished
of trials, no test for publication bias was
the weight of the fetus by − 1665.18 g
performed.
(95% CI, − 2136.82, − 1193.55). A

37
PAG
E 84

38
 PAG
E 84

Fig. 5 Forest plot of trials included in the meta-analyses evaluating the effect of heat stress on
a placental weight and b) lamb birth weight.

39
 PAG
E 84
opposite happened in ewes exposed for
2.6. Discussion
long periods (80–150 days); (2)
In the present systematic review and
exposure during early pregnancy—
meta-analyses, we have identified and
ewes exposed to heat stress after
summarized the current evidence
breeding during short (< 1 days) or
regarding the effects of heat stress on
moderate periods (24–55 days) had the
the reproductive performance and
lowest chance of impregnation in
physiology of ewes. Based on the
comparison to ewes kept in
present findings, it is possible to accept
thermoneutral conditions. In contrast,
the working hypothesis that heat stress
ewes exposed for long periods (80–150
differentially disrupts the reproductive
days), mainly from the second third of
process in cycling or pregnant ewes.
gestation, showed no effect on this
Even more, our estimates from meta-
outcome, thus indicating that heat
analyses allowed demonstrating that for
stress exerts its deleterious effect on
some outcomes, the reproductive
early pregnancy during the first third of
impairment caused by this
gestation. Likewise, embryo mortality
environmental stressor is also linked to
and the presence of non-viable ova was
the time of exposure to such a negative
greatly enhanced in heatstressed ewes
condition. Based on significant results
exposed during moderate or short
from pooled analyses, we integrate the
periods compared to control ewes; thus,
impaired reproduction of ewes caused
the longer the exposure to the stressor,
by heat stress into a three-stage
the higher the reduction in embryo
timeline: (1) First exposure during the
survival. However, the susceptibility of
estrous cycle—heat stress altered the
embryos to maternal heat stress
normal pattern of the estrous cycle due
declines as development proceeds
to the reduction of the duration of estrus
(Dixon et al. 2007). These results agree
and the increase of the length of the
with the suggested association between
cycle. However, the effect upon estrus
increased embryo mortality and the
expression was different given that
consequently reduced pregnancy after
ewes exposed to the stressor for short
ewes are exposed to heat stress
periods (< 21 days) had less estrus
(Hansen 2013); and (3) exposure during
compared to control ewes, but the

40
 PAG
E 84
mid or late fetal development—heat the effect of heat stress on this
stress affected lamb birth weight in a particular outcome. The greatest
time-dependent fashion, thus causing increase in body temperature was
the greatest negative effect as the estimated to occur in the fetus followed
exposure to the stressor increased. by the maternal temperature.
Placental weight and fetal development Interestingly, the high heterogeneity
were also equally affected due to heat observed among studies that reported
stress. Interestingly, our results showed the body temperature of the ewe might
that heat stress did not affect blood flow, be associated with both the differences
although due to the reduced number of in experimental conditions and the
studies no assessment was made breed of the ewe, which is known to
regarding the effect of heat stress on influence the physiological response to
uterine and umbilical blood flow, both of heat stress (McManus et al. 2016). To
which are fundamental as they might the best of our knowledge, this report
induce developmental changes of the describes the first time that the
placenta and the fetus (Redmer et al. deleterious effects exerted by heat
2004). As indicated by these results, stress on different stages of ewe
heat stress caused a developmental reproduction have been critically
restriction, although its severity assessed and quantitatively
depended on the period of exposure to summarized. According to the GRADE
the stressor as well as the moment of system for appraisal of the quality of
gestation during which the negative evidence (Balshem et al. 2011), we
stimulus was administered. rated the body of evidence addressed in
this review as moderate quality mainly
As expected, in both pregnant and
due to a consistent unclear risk of bias
cycling ewes, heat stress significantly
during selection and performance, in
raised the body temperature and
conjunction with a serious inconsistency
respiratory rate (Rashamol et al. 2018).
for some outcomes. Nevertheless,
Nevertheless, we fail to detect changes
overall, the evidence presented herein
in the heart rate of ewes exposed to
is robust enough to determine that heat
heat stress; therefore, more studies are
stress induces reproductive impairment
needed to define with more precision

41

in ewes, altering several aspects
throughout their reproductive process
(Vélez Marín and Uribe Velásquez
2010), as occurs in several other
productive species (Das et al. 2016).
Exposure to heat stress adversely
affects the reproductive endocrinology,
causing in consequence a reduced
expression of estrus and fertility (Sejian
et al. 2016). However, in the present
systematic review and meta-analysis,
due to the small number of studies that
reported data on hormonal levels, we
only present the pooled estimates for
progesterone levels, in which the
stressor caused no change compared to
control ewes. This result probably
occurred as a consequence of the
contrasting results observed among
studies, which might reflect the
differential effect of heat stress during
the luteal and follicular phases
(Mendoza et al. 2009). In consequence,
the evidence regarding the changes
induced by heat stress on hormonal
levels is weak and inconclusive, and
more studies are needed. Besides,
given that the steroidogenic activity of
the follicles and its pattern of growth
affect the onset and expression of
sexual behavior (Diaz et al. 2012);
PAG
E 84
therefore, the relationship among
follicular development, the
steroidogenic potential of the growing
follicles and estrus behavior needs to be
further explored in ewes exposed to the
deleterious effect of heat stress. All but
one of the pooled estimates had
moderate to high levels of
heterogeneity, with I 2 values ranging
from 51.6 to 98.8%. Indeed, such
heterogeneity was expected given the
great diversity of conditions in which the
experiments were conducted (Higgins
2008). Therefore, we used sub-group
analysis in 6/13 meta-analyses as a tool
to further investigate heterogeneity
across trials (Ioannidis et al. 2008).
However, in three out of six pooled
estimates, the substantial heterogeneity
(I 2 range from 52.5 to 98.6%) persisted
even after sub-group analysis. In most
outcomes, sub-group analysis revealed
that the period of exposure to heat
stress was differentially associated with
the deleterious effect of the stressor: the
longer the exposure, the greater the
negative effect on the reproduction of
ewes. We suspect that four main factors
might be associated with the high
heterogeneity observed across trials:
(1) the disparate time of exposure to the
42
 PAG
E 84
stressor, which varied from acute not be representative of the broad
periods of 10 min to 150 days; (2) the variability expected due to differences in
severity of the stimuli in the heat tolerance according to the breed
experimental groups, given that the (Romero et al. 2013; Seixas et al. 2017).
ambient temperature among studies In conclusion, in the present study, we
had a difference of 5.4 to 24 °C between summarized and quantitatively
the experimental and thermoneutral assessed the primary effects of heat
groups; (3) the lack of use of a stress upon the reproductive
standardized measure of severity for performance and physiology of
heat stress, such as temperature- pregnant or cycling ewes. Such
humidity index; and (4) the use of wool information allowed us to identify some
and hair breeds of ewes, which have of the most susceptible reproductive
contrasting patterns of heat tolerance, processes on which this environmental
thus causing conflicting results in the stressor causes its deleterious effect. In
outcomes. Publication bias was absent consequence, our results might guide
in all subsets of data where > 10 trials future research aimed to provide a more
were included; thus, the validity and detailed and comprehensive picture of
robustness of the results and the impact of heat stress on the
conclusions are strengthened reproductive activity of the ewe, as well
(Rothstein et al. 2006). However, due to as to provide useful information to
the reduced number of trials, publication farmers to tailor measures to prevent or
bias was not assessed in seven meta- ameliorate the productivity losses
analyses. Therefore, special care associated to this environmental
should be taken when interpreting some stressor.
of the results we present herein due to
Acknowledgments Cinthya Romo-Barron
the high heterogeneity observed across is a postgraduate student from the
studies. In addition, it should be noted Doctorado en Ciencias Agropecuarias de la
that most studies were conducted in Universidad Autónoma de Sinaloa and
Australia (14/36) and using the Merino performed this study in partial fulfillment of
breed and its crossbreeds; therefore, for the requirements to obtain her PhD degree

most of the outcomes, our results may at the Facultad de Medicina Veterinaria y

43
 PAG
E 84
Zootecnia, Universidad Autónoma de https://doi.org/10.1113/expphysiol.19
Sinaloa. 94.sp003735

Compliance with ethical standards Bahr B, Galan HL, Arroyo JA (2014)

Decreased expression of
Conflict of interest The authors declare
phosphorylated placental heat shock
that they have no conflict of interest.
protein 27 in human and ovine
intrauterine growth restriction (IUGR).
2.7. References
Alexander G, Williams D (1971) Heat stress Placenta 35:404–410

and development of the conceptus in Balshem H, Helfand M, Schünemann HJ,

domestic sheep. J Agric Sci 76:53–72 Oxman AD, Kunz R, Brozek J, Vist

Ali A, Hayder M (2008) Seasonal variation of GE, Falck-Ytter Y, Meerpohl J, Norris

reproductive performance, foetal S, Guyatt GH (2011) GRADE

development and progesterone guidelines: 3. Rating the quality of

concentrations of sheep in the evidence. J Clin Epidemiol 64:401–

subtropics. Reprod Domest Anim 406.

43:730–734. https://doi.org/10.1016/j.jclinepi.2010.

https://doi.org/10.1111/j.1439- 07.015

0531.2007.00980.x Bell A, McBride B, Slepetis R, Early R, Currie

Andrianakis P, Walker D, Ralph M, Thorburn W (1989) Chronic heat stress and

G (1989) Effects of hyperthermia on prenatal development in sheep: I.

fetal and maternal plasma Conceptus growth and maternal

prostaglandin concentrations and plasma hormones and metabolites. J

uterine activity in sheep. Anim Sci 67:3289–3299

Prostaglandins 38:541–555. Bernabucci U, Lacetera N, Baumgard LH,

https://doi.org/10.1016/0090- Rhoads RP, Ronchi B, Nardone A

6980(89)90148-2 (2010) Metabolic and hormonal

Andrianakis P, Walker DJ (1994) Effect of acclimation to heat stress in

hyperthermia on uterine and umbilical domesticated ruminants. Animal

blood flows in pregnant sheep. Exp 4:1167–1183.

Physiol 79:1–13. https://doi.org/10.1017/S1751731110

00090X

44
 PAG
E 84
Brown D, Harrison P, Hinds F, Lewis J, Diaz D, Galina CS, Fiordelisio T, Rubio I,
Wallace M (1977) Heat stress effects Alarcon MA, Rodriguez AD, Orihuela
on fetal development during late A (2012) Relationship between growth
gestation in the ewe. J Anim Sci of the preovulatory follicle and its
44:442–446 steroidogenic activity on the onset and
Brown DE, Harrison PC (1981) Central expression of estrus behavior in
sympathetic control of uterine blood CIDR-treated Bos indicus cows: an
flow during acute heat stress. J Anim observational study. Physiol Behav
Sci 52:1114–1121 Cartwright G, 107:262–270
Thwaites C (1976) Foetal stunting in Dixon A et al (2007) Patterns of late
sheep: 1. The influence of maternal embryonic and fetal mortality and
nutrition and high ambient association with several factors in
temperature on the growth and sheep. J Anim Sci 85:1274–1284
proportions of Merino foetuses. J Agric Dobson H, Fergani C, Routly JE, Smith RF
Sci 86:573–580 (2012) Effects of stress on
Collier RJ, Dahl GE, VanBaale MJ (2006) reproduction in ewes. Anim Reprod
Major advances associated with Sci 130:135–140.
environmental effects on dairy cattle. J https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2
Dairy Sci 89:1244–1253. 012.01.006
https://doi.org/10.3168/jds.S0022- Dobson H, Smith R (2000) What is stress,
0302(06)72193-2 and how does it affect reproduction?
Das R, Sailo L, Verma N, Bharti P, Saikia J, Anim Reprod Sci 60:743–752
Imtiwati KR (2016) Impact of heat Doi SAR, Barendregt JJ, Khan S, Thalib L,
stress on health and performance of Williams GM (2015) Advances in the
dairy animals: a review. Vet World meta-analysis of heterogeneous
9:260–268. clinical trials I: inverse variance
https://doi.org/10.14202/vetworld.201 heterogeneity model. Contemp Clin
6.260-268 Trials 45:130–138.
DerSimonian R, Laird N (1986) Meta- https://doi.org/10.1016/j.cct.2015.05.0
analysis in clinical trials. Control Clin 09
Trials 7:177–188

45
 PAG
E 84
Dreiling CE, Carman FS, Brown DE (1991) Circannual estrous behavior in
Maternal endocrine and fetal Pelibuey ewes under arid conditions of
metabolic responses to heat stress. J Northwestern of Mexico. Rev Mex
Dairy Sci 74:312–327 Cienc Pecu 6:109–118
Dutt RH (1964) Detrimental effects of high Hansen P (2013) Cellular and molecular
ambient temperature on fertility and basis of therapies to ameliorate effects
early embryo survival in sheep. Int J of heat stress on embryonic
Biometeorol 8:47–56 development in cattle. Anim Reprod
Egger M, Davey Smith G, Schneider M, 10:322–333
Minder C (1997) Bias in metaanalysis Hansen PJ (2009) Effects of heat stress on
detected by a simple, graphical test. mammalian reproduction. Philos
Bmj 315:629–634 Trans R Soc, B 364:3341–3350
Galan HL, Anthony RV, Rigano S, Parker TA, Higgins JP (2008) Commentary:
de Vrijer B, Ferrazzi E, Wilkening RB, heterogeneity in meta-analysis should
Regnault TRH (2005) Fetal be expected and appropriately
hypertension and abnormal Doppler quantified. Int J Epidemiol 37:1158–
velocimetry in an ovine model of 1160
intrauterine growth restriction. Am J Higgins JP, Thompson SG, Deeks JJ, Altman
Obstet Gynecol 192:272–279. DG (2003) Measuring inconsistency in
https://doi.org/10.1016/j.ajog.2004.05. meta-analyses. Bmj 327:557–560.
088 https://doi.org/
Galan HL, Hussey MJ, Barbera A, Ferrazzi E, 10.1136/bmj.327.7414.557
Chung M, Hobbins JC, Battaglia FC Higgins JPT, Green S (2011) In: Higgins JPT,
(1999) Relationship of fetal growth to Green S (eds) Cochrane handbook for
duration of heat stress in an ovine systematic reviews of interventions.
model of placental insufficiency. Am J The Cochrane Collaboration, USA, p
Obstet Gynecol 180:1278–1282 614
Gastelum-Delgado MA, Avendaño-Reyes L, Hill TG, Alliston CW (1981) Effects of thermal
Álvarez-Valenzuela FD, Correa- stress on plasma concentrations of
Calderón A, Meza-Herrera CA, luteinizing hormone, progesterone,
Mellado M, Macías-Cruz U (2015) prolactin and testosterone in the

46
 PAG
E 84
cycling ewe. Theriogenology 15:201– 66:408–414.
209 https://doi.org/10.1016/j.jclinepi.2012.
Hooley RD, Findlay JK, Stephenson RG 09.016
(1979) Effect of heat stress on plasma Liberati A, Altman DG, Tetzlaff J, Mulrow C,
concentrations of prolactin and Gøtzsche PC, Ioannidis JPA, Clarke
luteinizing hormone in ewes. Aust J M, Devereaux PJ, Kleijnen J, Moher D
Biol Sci 32:231–235 (2009) The PRISMA statement for
Hopkins PS, Nolan CJ, Pepper PM (1980) reporting systematic reviews and
The effects of heat stress on the metaanalyses of studies that evaluate
development of the foetal lamb. Aust J health care interventions: explanation
Agric Res 31:763–771. and elaboration. PLoS Med
https://doi.org/10.1071/AR9800763 6:e1000100.
Indu S, Sejian V, Naqvi SMK (2015) Impact https://doi.org/10.1371/journal.pmed.
of simulated semiarid tropical 1000100
environmental conditions on growth, Macías-Cruz U, Gastélum MA, Álvarez FD,
physiological adaptability, blood Correa A, Díaz R, MezaHerrera CA,
metabolites and endocrine responses Mellado M, Avendaño-Reyes L (2016)
in Malpura ewes. Anim Prod Sci Effects of summer heat stress on
55:766–776. physiological variables, ovulation and
https://doi.org/10.1071/AN14085 progesterone secretion in Pelibuey
Ioannidis JPA, Patsopoulos NA, Rothstein ewes under natural outdoor conditions
HR (2008) Reasons or excuses for in an arid region. Anim Sci J 87:354–
avoiding meta-analysis in forest plots. 360
Bmj 336:1413–1415. Marai I, El-Darawany A, Fadiel A, Abdel-
https://doi.org/10.1136/bmj.a117 Hafez M (2007) Physiological traits as
Kim SY, Park JE, Lee YJ, Seo HJ, Sheen SS, affected by heat stress in sheep—a
Hahn S, Jang BH, Son HJ (2013) review. Small Rumin Res 71:1–12
Testing a tool for assessing the risk of Maurya VP, Naqvi SMK, Mittal JP (2004)
bias for nonrandomized studies Effect of dietary energy level on
showed moderate reliability and physiological responses and
promising validity. J Clin Epidemiol reproductive performance of Malpura

47
 PAG
E 84
sheep in the hot semi-arid regions of intrauterine artificial insemination in
India. Small Rumin Res 55:117–122. sheep in a seasonaldependent
https://doi.org/10.1016/ j.small manner: a 7-year study. Int J
rumres.2003.12.008 Biometeorol 59:585–592.
McManus C, Dallago BSL, Lehugeur C, https://doi.org/10.1007/s00484-014-
Ribeiro LA, Hermuche P, Guimarães 0872-y
RF, Carvalho Júnior OA, Paiva SR Rashamol VP, Sejian V, Bagath M, Krishnan
(2016) Patterns of heat tolerance in G, Archana PR, Bhatta R (2018)
different sheep breeds in Brazil. Small Physiological adaptability of livestock
Rumin Res 144:290–299 to heat stress: an updated review. J
Mendoza MR, Montaldo HH, Sánchez JAB, Anim Behav Biometeorol 6:62–71
Mendoza JHCR, Cerón JH (2009) Redmer DA, Wallace JM, Reynolds LP
Serum progesterone levels in (2004) Effect of nutrient intake during
Pelibuey and Suffolk ewes under pregnancy on fetal and placental
thermal stress. Vet Mex 40:197–202 growth and vascular development.
Naqvi SMK, Maurya VP, Gulyani R, Joshi A, Domest Anim Endocrinol 27:199–217.
Mittal JP (2004) The effect of thermal https://doi.org/10.1016/j.domaniend.2
stress on superovulatory response 004.06.006
and embryo production in Bharat Renaudeau D, Collin A, Yahav S, de Basilio
Merino ewes. Small Rumin Res V, Gourdine JL, Collier RJ (2012)
55:57–63. Adaptation to hot climate and
https://doi.org/10.1016/j.smallrumres. strategies to alleviate heat stress in
2004.02.009 livestock production. Animal 6:707–
Nikolakopoulou A, Mavridis D, Salanti G 728.
(2014) Demystifying fixed and random https://doi.org/10.1017/S1751731111
effects meta-analysis. Evid Based 002448
Ment Health 17:53–57. Romero RD, Pardo AM, Montaldo HH,
https://doi.org/10.1136/eb-2014- Rodríguez AD, Cerón JH (2013)
101795 Differences in body temperature, cell
Palacios C, Abecia JA (2015) Meteorological viability, and HSP-70 concentrations
variables affect fertility rate after between Pelibuey and Suffolk sheep

48
 PAG
E 84
under heat stress. Trop Anim Health adaptation mechanisms and
Prod 45:1691–1696 mitigation strategies in small
Ross TT, Goode L, Linnerud AC (1985) ruminants: a review. Indian J Small
Effects of high ambient temperature Rumin 19:1–21
on respiration rate, rectal temperature, Sejian V et al (2016) In: Shinde A, Gadekar
fetal development and thyroid gland Y, Naqvi S, Sahoo A (eds)
activity in tropical and temperate Environmental stress impact on small
breeds of sheep. Theriogenology ruminants production. Satish Serial
24:259–269. Publishing House, Bangalore, p 250
https://doi.org/10.1016/0093- Sejian V, Maurya VP, Naqvi SM (2011) Effect
691X(85)90190-6 of thermal stress, restricted feeding
Rothstein HR, Sutton AJ, Borenstein M and combined stresses (thermal
(2006) Publication bias in stress and restricted feeding) on
metaanalysis: prevention, growth and plasma reproductive
assessment and adjustments. Wiley, hormone levels of Malpura ewes
New York under semi-arid tropical environment.
Sawyer G (1979) The influence of radiant J Anim Physiol Anim Nutr 95:252–258.
heat load on reproduction in the https://doi.org/10.1111/j.1439-
Merino ewe. II. The relative effects of 0396.2010.01048.x Int J Biometeorol
heating before and after insemination. Sejian V, Singh AK, Sahoo A, Naqvi SM
Aust J Agric Res 30:1143–1149 (2014) Effect of mineral mixture and
Seixas L, de Melo CB, Menezes AM, Ramos antioxidant supplementation on
AF, Paludo GR, Peripolli V, Tanure growth, reproductive performance and
CB, Costa Junior JBG, McManus C adaptive capability of Malpura ewes
(2017) Study on environmental indices subjected to heat stress. J Anim
and heat tolerance tests in hair sheep. Physiol Anim Nutr 98:72–83.
Trop Anim Health Prod 49:975–982. https://doi.org/10.1111/ jpn.12037
https://doi.org/10.1007/s11250-017- Sevi A, Caroprese M (2012) Impact of heat
1285-9 stress on milk production, immunity
Sejian V (2013) Climate change: impact on and udder health in sheep: a critical
production and reproduction, review. Small Rumin Res 107:1–7

49
 PAG
E 84
Sheikheldin MA, Howland BE, Palmer WM Thwaites CJ (1970) Embryo mortality in the
(1988) Effect of heat stress on serum heat stressed ewe. 3. The role of the
progesterone in cyclic ewes and on corpus luteum, thyroid and adrenal
progesterone and cortisol response to glands. J Reprod Fertil 21:95–107
ACTH in ovariectomized ewes. J Tilbrook AJ, Turner AI, Clarke IJ (2000)
Reprod Fertil 84:521–529 Effects of stress on reproduction in
Shelton M, Huston JE (1968) Effects of high non-rodent mammals: the role of
temperature stress during gestation glucocorticoids and sex differences.
on certain aspects of reproduction in Rev Reprod 5:105–113 van Driel ML,
the ewe. J Anim Sci 27:153–158 De Sutter A, De Maeseneer J,
Smith ID, Bell GH, de Chaneet G (1966) Christiaens T (2009) Searching for
Embryonic mortality in merino ewes unpublished trials in Cochrane
exposed to high ambient reviews may not be worth the effort. J
temperatures. Aust Vet J 42:468–470 Clin Epidemiol 62:838–844 e833.
Smith RF, Dobson H (2002) Hormonal https://doi.org/10.1016/j.jclinepi.2008.
interactions within the hypothalamus 09.010
and pituitary with respect to stress and Vélez Marín M, Uribe Velásquez LF (2010) ¿
reproduction in sheep. Domest Anim Cómo afecta el estrés calórico la
Endocrinol 23:75–85 reproducción? Biosalud 9:83–95
Thwaites C (1971) Short term heat stress and Walker D, Fawcett A, Pratt N (1995)
embryo mortality in the ewe. Aust J Cardiovascular responses to heat
Exp Agric 11:265–267. stress in late gestation fetal sheep.
https://doi.org/10.1071/EA9710265 Exp Physiol 80:755–766
Thwaites CJ (1967) Embryo mortality in the Wheeler AG, Blackshaw AW (1986) Effect of
heat stressed ewe. I. The influence of cold and hot ambient temperatures on
breed. J Reprod Fertil 14:5–14 plasma progesterone concentrations
Thwaites CJ (1969) Embryo mortality in ewes with intact and denervated
in the heat stressed ewe. II. ovaries containing experimentally
Application of hot-room results to field maintained corpora lutea. J Reprod
conditions. J Reprod Fertil 19:255– Fertil 78:353–360
262

50
 PAG
E 84
Woody CO, Ulberg LC (1964) Viability of one-
cell sheep ova as affected by high
environmental temperature. J Reprod
Fertil 7:275–280

51
 PAG
E 84
CAPÍTULO 3. EFECTO DEL ESTRÉS CALÓRICO EN EL DESEMPEÑO
REPRODUCTIVO DE OVEJAS PELIBUEY EN CLIMA CÁLIDO EN EL NOROESTE
DE MÉXICO

Cinthya Beatriz Romo Barron1, Arnulfo Montero Pardo1, María Teresa Espinoza
León1, Bladimir Salomón Montijo2, Miguel Ángel Rodríguez Gaxiola1, Carlos
Fernando Aréchiga Flores3, Jesús José Portillo Loera1*

1Doctorado en Ciencias Agropecuarias, Facultad de Medicina Veterinaria y

Zootecnia, Universidad Autónoma de Sinaloa. 2Facultad de Biología, Universidad
Autónoma de Sinaloa; 3Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia,
Universidad Autónoma de Zacatecas
*Solón Sabre Morrel 3120, Fraccionamiento Universidad 94 II, CP 80058, Culiacán
Rosales Sinaloa México
portillo6422@uas.edu.mx

Resumen
La influencia del estrés calórico medido por el índice de temperatura y humedad (ITH)
en la frecuencia de montas y partos de ovejas Pelibuey, así como el peso al nacer de
los corderos, se determinó mediante los registros en la Unidad de Producción Ovina
(UPO) para pie de cría, ubicada en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México; así
como, los registros de temperatura y humedad del aire registrados en la estación
climatológica cercana a la UPO. Los registros de las ovejas y climatológicos
corresponden al periodo de 2010 a 2016, donde se registraron 399 partos y 516 pesos
al nacer de ovejas de 2 hasta 10 partos, con partos de uno hasta 4 crías. Se calculó el
valor de ITH por día y se obtuvo el promedio mensual, cada mes se clasificó en alguna
de las categorías de estrés calórico: Ausencia, moderado, severo y extremadamente
severo. Se obtuvieron las frecuencias de montas y partos según la categoría de estrés
calórico. Para el análisis del peso al nacer, cada peso se clasificó en una categoría de
acuerdo a la predominancia de las categorías de estrés calórico en los meses de
gestación. El promedio general para ITH fue de 24.5. Durante seis meses el promedio
de ITH estuvo en la categoría de extremadamente extremo (ITH > 25.6). Las montas

52
 PAG
E 84
y los partos ocurrieron en el 51.9% en los meses de ITH extremadamente severo. El
peso al nacer de los corderos fue similar (p > 0.05) de acuerdo con la categoría de
ITH. Los resultados indican que el estrés calórico medido por el índice de temperatura
y humedad no tuvo influencia en el desempeño reproductivo de las borregas Pelibuey
a través de la presentación de montas, partos y el peso al nacer.

Abstract
The influence of heat stress, measured by the temperature and humidity index (THI)
on the frequency of mounts and calving of Pelibuey ewes, as well as, the birth weight
of lambs, was determined through the records of a Sheep Production Unit (UPO) for
breeding stock, located in the municipality of Culiacán, Sinaloa, Mexico; and ambient
temperature and relative humidity, records of the weather station closest to the UPO.
The sheep and meteorological records correspond to the period from 2010 to 2016,
where 399 births and 516 birth weights was recorded, of ewes with 2 to 10 births, with
births of 1 to 4 offspring. The value of THI per day was calculated and the monthly
average was obtained, each month it was classified in one of the categories of heat
stress: Absence, moderate, severe and extremely severe. The frequencies of mounts
and calving were obtained according to the category of heat stress. For the analysis of
birth weight, each weight was classified into a category according to the predominance
of some category of heat stress in the months of gestation. The overall average for ITH
was 24.5. For six months the average ITH was in the extremely extreme category (ITH>
25.6). Mounts and deliveries occurred in 51.9% in months of extremely severe ITH. The
birth weight of the lambs was similar (p> 0.05) according to the ITH category. The
results indicate that the heat stress measured by the temperature and humidity index
had no influence on the reproductive performance of the Pelibuey ewes through the
presentation of mounts, parturitions and birth weight.

Introducción
La producción mundial de ovinos se ha incrementado 8.5% de 2010 a 2018
(1,106,795,961 a 1,209,467,079 cabezas, respectivamente), los principales países
productores son China 12.65%, Australia 5.97%, India 5.38%, Sudán 4.29% e Irán

53
 PAG
E 84
3.62%. En el continente americano se encuentra el 7.5% del inventario mundial ovino;
México aporta el 0.72% con 8,683,835 ovinos (FAO, 2020), donde el 52% de los ovinos
están en la zona centro del país, el 23% se localiza en la zona sur, el 14% está en la
zona occidente y el 11% restante se encuentra en la zona norte. La producción
nacional de ganado en pie fue de 124,037.97 t y de carne en canal ovina fue de
64,030.64 t durante el 2019 (SIAP, 2020). Sin embargo, se importan más de 30,000
toneladas para satisfacer la demanda nacional (SIAP, 2014). Según el consejo
nacional de la carne (2019), el consumo per cápita de carne de ovino en México es de
0.6 kg. El ovino ha sido criado a pequeña, mediana y gran escala durante muchos
años, es una fuente de alimento y de sustento económico para los productores en
México.
En Sinaloa de 2010 a 2014, el inventario de ovinos disminuyó en 6.57%, al registrarse
211,764 y 197,842 cabezas, respectivamente (SIAP, 2016). Entre las posibles causas
de la reducción del inventario, destacan las condiciones ambientales con elevada
temperatura, (hasta 40°C) y una humedad relativa de 70%, que prevalecen durante los
meses de verano; esto pudiera estar afectando los parámetros productivos y
reproductivos en las explotaciones ovinas, que existen en el estado. Aunado a esto,
las temperaturas promedio mundiales se han modificado drásticamente comparado
con patrones históricos, ya que en el último siglo aumentaron más de 0.5°C, y en la
década de los 90 resultó tener temperatura más elevada, dentro de la registrada hasta
el momento (Menghi, 2007). Dadas estas condiciones ambientales durante varios
meses del año que ocasionan estrés calórico, la tenencia de ovinos se limita al empleo
de razas de pelo y las cruzas entre ellas, debido a que no presentan estacionalidad
reproductiva, presentan rusticidad para el pastoreo y alta prolificidad (Cuellar, 2006,
Cuéllar, 2007). La raza Pelibuey y Blackbelly son las más recomendadas, debido a su
mayor tolerancia al calor y humedad; recientemente, para compensar la menor
ganancia de peso de los ovinos Pelibuey y Blackbelly, se realizan cruzas con las razas
Katahdin y Dorper (Nava-López et al., 2006).
Entre los ovinos de razas de pelo con mayor presencia en México se encuentra la
Pelibuey, la cual está difundida de forma importante en los rebaños, sobre todo en
aquellos localizados en las regiones tropicales, subtropicales, cálidas e incluso áridas

54
 PAG
E 84
(Góngora-Pérez et al., 2010; Pérez et al., 2011). Se trata de animales de tamaño
pequeño a mediano (entre 35 y 80 kg), que en lugar de lana presentan pelo, con tres
coloraciones básicas: café, blanca y pinta; en algunas ocasiones llegan a presentar
zonas de pelaje negro. Si bien se trata de animales que no son muy productivos en
cuanto al rendimiento en carne, su valor radica en la adaptación que han tenido en
prácticamente todas las regiones agroecológicas del país y también su alta fertilidad,
prolificidad de 1.2 a 1.8 corderos por parto y una actividad reproductiva casi continua
a lo largo del año (Galina et al., 1996; Segura et al., 1996; Valencia et al., 2006; Arroyo
et al., 2007). Esta última característica merece especial atención, ya que la
estacionalidad reproductiva de las ovejas (Ovis aries) limita la producción continua de
corderos, situación que adquiere importancia, cuando existe un déficit en la oferta del
producto terminado (cordero destetado y finalizado) y cuando la demanda se mantiene
sin satisfacer durante todo el año. Por tal motivo, identificar los factores que afectan el
proceso reproductivo de las ovejas, adquiere relevancia; particularmente, en los ovinos
Pelibuey se han realizado diversos esfuerzos con el fin de conocer su potencial
genético y los factores que afectan su producción (Hinojosa-Cuellar et al., 2012; Quiroz
et al., 2012; Quiroz y Oliva, 2013). Para establecer estrategias de manejo reproductivo
en esta especie, se necesita conocer la manera como se comportan a través del año.
Por ello, el objetivo de esta investigación es determinar el efecto del estrés calórico
medido a través del ITH en el desempeño reproductivo de ovejas Pelibuey en clima
cálido en el Noroeste de México.

Materiales y métodos
Tipo de estudio, localización y características climáticas de la granja.
Se realizó un estudio observacional retrospectivo y comparativo a partir de los
registros reproductivos de la Unidad de Producción Pecuaria granja de ovinos
Pelibuey de registro para pie de cría “El Guayacán”, ubicada en la comunidad “El
Pozo”, municipio de Culiacán, Sinaloa (24° 46’ 13’’ LN y 107° 21’ 14’’ LO), y altitud
de 40 msnm. La región se caracteriza por tener un clima BS1 (h’) w(w)(e), el cual se
define como clima semi seco, muy cálido, con lluvias en verano, según la
clasificación de Köppen y modificada por García (2004); con temperatura promedio

55
 PAG
E 84
anual de 25.9 ºC, máxima promedio de 30.4 ºC en junio y julio, y mínima promedio
de 20.6 ºC en enero; la humedad relativa promedio es de 68%, con máxima de 81%
en septiembre y mínima de 51% en abril; la precipitación anual promedio es de 688.5
mm (CIAPAN, 2002).

Manejo reproductivo, alojamiento, alimentación y medicina preventiva

Durante el periodo que comprendió el análisis de la información (2010-2016) las ovejas
se manejaron bajo un sistema de apareamiento controlado con monta natural, para
esto se formaron lotes de 20 a 30 hembras por semental, los apareamientos se
realizaron de manera continua durante todo el año.
Las ovejas estuvieron en estabulación en instalaciones de cemento y fierro, que
ofrecieran el espacio mínimo en piso, comedero y bebedero, para las hembras, el
semental y los corderos. La alimentación consistió en una dieta integral que cumplía
con los requerimientos según la etapa productiva. La dieta de gestación y lactancia se
proporcionó desde 40 días antes del parto hasta 60 a 70 días de lactancia. La dieta de
mantenimiento con 3 Mcal/kg de EM y 13.5% de proteína cruda (NRC, 1984) se ofrece
después de la lactancia hasta 40 días antes del parto. Los sementales son alimentados
con la dieta que se utiliza para ovinos en engorda. Los corderos se pesaron al
nacimiento dentro de las primeras 12 horas de nacidos (CONARGEN, 2010). En el
programa de medicina preventiva se aplica bacterina para prevenir enfermedades
causadas por Clostridium sp y Pasteurella sp a dosis de 2.5 mL por animal. Para el
control de nematodos gastrointestinales, se administró por vía oral closantel (10 mg/kg
de peso) a las ovejas 40 días antes del parto y a los sementales cada seis meses.

Base de datos reproductivos

La información se obtuvo a partir de los formatos de los registros elaborados según los
lineamientos de la guía técnica para ovinos (CONARGEN, 2010), que incluye los datos
de: Identificación de la madre, fecha de parto, tipo de parto, sexo del cordero, peso del
cordero e identificación de los corderos. Con esta información se creó una base en
Microsoft Excel, la que después de haber filtrado por cada variable y excluir las
observaciones que no tenían peso al nacer y/o edad de la oveja, se tuvieron 399 partos

56
 PAG
E 84
y 516 registros de corderos. La fecha aproximada de monta se obtuvo al restar 150
días a la fecha de parto.

Datos climáticos y cálculo de ITH

Los datos climatológicos fueron registrados en la Estación Climatológica de la Facultad
de Biología de la Universidad Autónoma de Sinaloa (24° 49´ 38.6´´LN, 107° 22´ 48.95´´
LO, 68.8 m.s.n.m. de altitud), ubicada a ≈ 15 km de la UPO. Corresponden a registros
diarios tanto de lectura directa (cada 24 h) como sistema automatizado (cada 40 min)
de temperatura del aire (° C) y humedad del aire (porcentaje de saturación), para los
años de 2010 a 2016 (https://www.uas.edu.mx/servicios/clima/boletines), y se
calcularon los promedios por mes. Los valores del índice de temperatura y humedad
(ITH) se calcularon utilizando la fórmula propuesta por Marai et al (2007), ITH = T–
(0.31– 0.0031 x HA) (T-14.4); donde T es la temperatura del aire (° C) y HA es la
humedad del aire (%). De acuerdo al ITH los meses se categorizaron en: Ausencia de
estrés calórico (< 22.2), estrés calórico moderado (22.2 ≤ ITH < 23.3), estrés calórico
severo (23.3 ≤ ITH <25.6), estrés calórico extremadamente severo (≥ 25.6) (Marai et
al., 2007).

Análisis estadístico
Según el mes en que ocurrió la monta y el parto, cada borrega se clasificó en una de
las categorías de ITH, para obtener las frecuencias en porcentaje. De acuerdo al peso
al nacer, cada cordero se asoció según la predominancia de alguna categoría durante
la gestación. Enseguida se realizó análisis de varianza considerando los efectos de
categoría de ITH, sexo del cordero, tipo de parto, edad de la madre y año de parto,
como efectos principales; así como la interacción de ITH con tipo de parto. La
comparación de medias se realizó con la prueba de Tukey-Krammer. El nivel de alfa
para aceptar diferencia estadística fue máximo de 0.05. Los análisis se realizaron con
el paquete SAS (SAS, 1992).

Resultados y discusión

57
 PAG
E 84
Los resultados para el ITH durante los años de 2010 a 2016 y la variación por mes, se
muestran en la tabla 1. El valor promedio general de ITH fue de 24.5, que corresponde
Mes /
Año 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016 Media
Enero 20.2 18.6 19.9 18.8 21.1 20.8 19.1 19.8
Febrero 19.6 18.5 20.0 19.3 21.4 21.8 22.0 20.4
Marzo 21.1 21.9 20.8 21.8 22.5 22.4 22.1 21.8
Abril 22.8 23.0 22.9 22.8 24.2 24.1 24.0 23.4
Mayo 25.1 25.2 26.3 25.3 26.6 25.6 26.1 25.7
Junio 27.1 27.9 28.0 27.9 28.5 28.5 28.3 28.0
Julio 28.0 28.0 27.6 28.2 27.6 28.0 28.3 28.0
Agosto 28.6 28.5 28.0 28.4 27.5 28.1 27.8 28.1
Septiembr
e 27.7 28.7 27.9 27.4 27.6 28.2 27.8 27.9
Octubre 25.8 27.0 26.2 26.4 27.1 26.4 28.0 26.7
Noviembr
e 21.6 22.4 24.1 23.8 23.1 23.8 24.7 23.4
Diciembre 19.7 18.5 20.5 20.9 20.8 20.3 21.4 20.3
Media 23.9 24.0 24.4 24.3 24.8 24.8 25.0 24.5
al estrés calórico severo, en los meses de mayo a octubre (50% del año) el ITH es
superior a 25.5 que indica un estrés calórico extremadamente severo.

La distribución de las montas y los partos tiene mayor frecuencia (51.9%) en los meses
con ITH que se clasifica como estrés calórico extremadamente severo (Tabla 2). Es
por ello que los ovinos Pelibuey se encuentra distribuidos en los hatos de las regiones
tropicales, subtropicales, cálidas y áridas, como lo mencionan Góngora-Pérez et al.,
(2010, y Pérez-
Tabla 1. Variación de los valores promedios para el índice de temperatura y humedad
por año y mes.

58
 PAG
E 84
Hernández et al., (2011). Para la oveja Pelibuey se ha reportado que mantiene
actividad reproductiva todo el año, y solamente hay una reducción entre enero y mayo,
sin llegar a
entrar en anestro estacional (Gastélum et al., 2025). El resultado obtenido puede ser
atribuido al manejo al que las ovejas Pelibuey estaban sometidas, tal como la
alimentación y la estabulación. Macías-Cruz et al. (2015) en ovejas Pelibuey
estabuladas durante un año en clima árido observaron que el peso vivo y la condición
corporal no variaron con la época del año; así mismo, la presencia de estros fue
superior al 95% en todas las estaciones del año.

Tabla 2. Frecuencia de montas y partos en ovejas Pelibuey según el índice de

temperatura y humedad.

ITH Montas % Partos %

Ausente (<22.2) 125 31.3 166 41.6
Severo (23.3 ≤ ITH < 25.6) 67 16.8 26 6.5
Extremadamente severo (≥ 207 51.9 207 51.9
25.6)

El efecto del ITH en el peso al nacer se muestra en la Tabla 3. El análisis de la varianza

no mostró que el peso al nacer variara significativamente (p>0.05) por efecto de la
categoría de ITH, a diferencia del efecto de sexo del cordero, edad de la borrega, tipo
de parto y año de parto, en los que hubo efecto (p<0.05). Sin embargo, el peso al nacer
es inferior al reportado en otros estudios.

Tabla 3. Peso al nacer de corderos Pelibuey según la categoría de ITH predominante

durante la gestación.

ITH n Media, kg Error estándar,

kg
Ausente (<22.2) 150 2.64 0.135

59
 PAG
E 84
Moderado-Severo (22.2 ≤ ITH < 25.6) 156 2.58 0.140
Extremadamente severo (≥ 25.6) 210 2.66 0.125
Probabilidad 0.66

Conclusión
Los resultados indican que el estrés calórico medido por el índice de temperatura y
humedad no tuvo influencia en el desempeño reproductivo de las borregas Pelibuey a
través de la presentación de montas, partos y el peso al nacer.

Referencias bibliográficas
Arroyo, L.J., Gallegos-Sánchez, J., Villa-Godoy, A., Berruecos, J.M., Perera, G.,
Valencia, J. 2007. Reproductive activity of Pelibuey and Suffolk ewes at 19° north
latitude. Animal Reproduction Science. 102:24–30.

Camacho, A.; Bermejo, L. A.; Mata, J. 2007. Análisis del potencial productivo del ovino
canario de pelo Archivos de Zootecnia, vol. 56, núm. Su1, diciembre, 2007, pp. 507-
510 Universidad de Córdoba. Córdoba, España

Castillo, M. P. P., H. Vaquera, L. A. Tarango, P. Pérez, A. C. Herrera y J. Gallegos.

2013. Restablecimiento de la actividad reproductiva posparto en ovejas de pelo. Arch.
Zootec. 62(239):419-428.

CIAPAN. Guía para la asistencia técnica del Valle de Culiacán. Instituto Nacional de
Investigaciones Agrícolas, Forestales y Pecuarias. Culiacán, Sinaloa, México. 92 pp.
2002.

CONARGEN (Comisión Nacional de Recursos Genéticos AC). 2010. Guía Técnica de

Ovinos.

Cuellar, A. 2007. Perspectivas de la producción ovina en México para el año 2010. Rev
Borrego, 47, 14-18.

60
 PAG
E 84
Cuellar, O. 2006. La producción ovina en México. Descripción general de la
ovinocultura empresarial de occidente. Memorias de la Primera semana Nacional de
ovinocultura en Tulancingo Hidalgo, México.

De Lucas-Tron. J., L. A. Zarco, E. González, J. Tortora, A. Villa y C. Vásquez. 2003.

Crecimiento predestete de corderos en sistemas intensivos de pastoreo y manejo
reproductivo en el altiplano central de México. Vet. Méx. 34(3):235-245.

De Lucas-Tron J. Estrategias para disminuir la mortalidad perinatal de corderos En:

Tecnologías para ovinocultores. México, DF. 2008.

FAO 2020. (Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la

Agricultura). http://www.fao.org/faostat/es/#search/ovinos2020.

Galina, M.A., Morales, R., Silva, E., López, B. 1996. Reproductive performance of
Pelibuey and Blackbelly sheep under tropical management systems in Mexico. Small
Ruminant Research. 22:31–37.

Garcia, E. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen (para

adaptarla a las condiciones climáticas de la República Mexicana). Instituto de
Geografía. Universidad Nacional Autónoma de México.144 pp. 2004 ISBN 970-32-
1010-4

Gastelum-Delgado M.A., Avendaño-Reyes L., Álvarez-Valenzuela D.D., Correa-

Calderón A., Meza-Herrera C.A., Mellado M., Macias-Cruz U. 2015. Circannual estrus
behavior in hair breed ewes under arid conditions of the northwestern Mexico. Rev.
Mex. Cienc. Pecu. 6:109-118

Góngora-Pérez R.D., Góngora-González S.F., Magaña-Magaña M.A., Lara y Lara

P.E. 2010. Caracterización técnica y socioeconómica de la producción ovina en el
estado de Yucatán, México. Agronomía Mesoamericana. 21(1):131-144.
DOI 10.15517/AM.V21I1.4919

González-Reyna, A., Murphy, B.D., Foot, W.C. 1992. Circannual estrous variations and
ovulation rate in Pelibuey ewes. Small Ruminant Research. 8: 225-232.

61
 PAG
E 84
González-Reyna, A., Valencia, J., Foot, W.C., Murphy, B.D. 1991. Hair sheep in
México: Reproduction in the Pelibuey sheep. Animal Breeding Abstracts. 59: 509-524.

Hafez, E.S.E. 1952. Studies on the breeding season and reproduction of the ewe.
Journal Agricultural Science. 42: 189-265.

Heredia, A., Menéndez, T.M., Velázquez, M.A. 1991. Factores que influyen en la
estacionalidad reproductiva de la oveja Pelibuey. Memorias de la Reunión Nacional de
Investigación Pecuaria. Cd. Victoria, Tamaulipas, México. p. 115.

Hinojosa-Cuéllar J.A., Oliva-Hernández J., Torres-Hernández G., Segura C.J.,

González G. R. 2018. Crecimiento pre y posdestete de corderos Pelibuey en clima
cálido húmedo.Nova Scientia. Nº 20, Vol. 10 (1), 2018. ISSN 2007 – 0705, pp.: 328 –
351.

Hinojosa-Cuéllar, J.A.,J. Oliva-Hernández, G. Torres-Hernández, J.C. Segura-Correa,

E. Aranda-Ibañez & J.M. González-Camacho. (2012).Factores que afectan el
crecimiento predestete de corderos Pelibuey en el trópico húmedo de México.
Universidad y Ciencia 28 (2): 163-171.

Horton, G. y Burgher, C. 1992. Physiological and carcass characteristics of hair and

wool breeds of sheep. Small Ruminant Research, 7, 51-60.

Macías-Cruz U., Sánchez-Estrada T.J., Gastelum-Delgado M.A., Avendaño-Reyes L.,

Correa-Calderon A., Álvarez-Valenzuela F.D., Díaz-Molina R., Meza-Herrera C.A.,
Mellado M. 2015. Actividad reproductiva estacional de ovejas Pelibuey bajos
condiciones áridas de México. Archivos de Medicina Veterinaria. 47:381-386

Macedo, R., Arredondo, V. 2008. Efecto del sexo, tipo de nacimiento y lactancia sobre
el crecimiento de ovinos Pelibuey en manejo intensivo. Archivos de Zootecnia. 57:219–
228.

Marai I.F.M, El-Darawany A.A., Fadiel A., Abdel-Hafez M.A.M. 2007. Physiological
traits as affected by heat stress in sheep. A review. Small Ruminant Research. 71:1-
12.

62
 PAG
E 84
Martín‐Vivaldi, Manuel & Cabrero, Josefa & De, Departamento & Facultad, Genética
& Granada, De. (2019). Capítulo 13: SELECCIÓN SEXUAL.

Menghi, C.I. 2007. Calentamiento global: El riesgo oculto para la salud. Revista
Argentina de Microbiología. 39(3): 131-132

Nalvandov, A.V. Período de Cría. In: Fisiología de la Reproducción. Acribia. Zaragoza,

España. 303 pp. 1969.

Nava-López, V.M.; Oliva-Hernández, J.; Hinojosa-Cuéllar, J.A. Mortalidad de los

ovinos de pelo en tres épocas climáticas en un rebaño comercial en la Chontalpa,
Tabasco, México. Univers. y Cien. 22 (2):119-129. 2006.

NRC. Nutrient requirements of sheep. 6th ed. Washington, DC: National Academy
Press; 1985.

Pérez H.P., Vilaboa A.J., Chalate M.H., Martínez, B.C., Díaz R.P., López O.S. 2011.
Análisis descriptivo de los sistemas de producción con ovinos en el estado de
Veracruz, México. Revista Científica FCV-Luz. XXI(4) 2011, pp. 327-334

Quiroz, J. y J. Oliva. (2013). Manejo genético de los ovinos de pelo en el trópico

húmedo. Opciones a considerar en un programa de mejoramiento genético.
Saarbrücken, Alemania: Editorial Académica Española.

Quiroz, J., G. Guerrero, J. Oliva, L. Granados, &M. Barrón. (2012). Evaluación genética
de características de crecimiento del ovino Pelibuey en Tabasco, México. Actas
Iberoamericanas de Conservación Animal 2: 355-360.

SIAP 2020 (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera).

http://infosiap.siap.gob.mx/gobmx/datosAbiertos.php

SIAP 2016 (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera).

http://infosiap.siap.gob.mx/gobmx/datosAbiertos.php

SIAP 2014 (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera).

http://infosiap.siap.gob.mx/gobmx/datosAbiertos.php

63
 PAG
E 84
STATISTICAL ANALYSIS SYSTEM INSTITUTE (SAS). User’s Guide Statistics.
Version 8,1. USA. 2001.

https://www.uas.edu.mx/servicios/clima/boletines

64
 PAG
E 84

GRASOS ESENCIALES EN LA DIETA SOBRE EL RENDIMIENTO

PRODUCTIVO Y REPRODUCTIVO DE CODORNIZ JAPONESA
(Coturnix coturnix japonica)
Effect of essential fatty acid proportion in feed on productive and
reproductive performance of Japanese quail (Coturnix coturnix
japonica)
De acuerdo con la reglamentación del Colegio de Ciencias Agropecuarias de la
Universidad Autónoma de Sinaloa, el capítulo 3 se integra por el artículo enviado,
aceptado o publicado en revistas científicas incluidas en el Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnología (CONACyT) o en Journal of Citation Reports®. Al igual que el
capítulo 2 el escrito que integra este apartado pretende contribuir parcialmente al
objetivo general del documento de tesis; el artículo fue enviado a la revista Brazilian
Journal of Poultry Science y tiene como objetivo dar respuesta a los retos que
actualmente plantea la alta demanda de productos avícolas y su fortaleza las
reproductoras como pilar de la misma, y la gran importancia que tiene la nutrición en
estas.

Artículo
2 --
. --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
-- --
--

65
 PAG
E 84
Título: Effect of the dietary proportion of
essential fatty acids on the productive
and reproductive performance of
Japanese quail (Coturnix coturnix
japonica)
Autores: Castro Tamayo Carlos Bell,
Ríos Rincón Francisco Gerardo,
Castillo López Ramón Ignacio,
Contreras Pérez Germán, Molina
Barios Ramón Miguel, Heredia José
Basilio, Muy Rangel María Dolores y
Portillo Loera Jesús José.
Revista: Brazilian Journal of Poultry
Science
Índice de impacto (JCR): 0.465
----------------------------------------------------
--------------

66
 PAG
E 84

CAPÍTULO 4. DISCUSIÓN GENERAL

Hipócrates de Cos, Médico de la antigua Grecia y conocido como el padre de la medicina
que vivió en el siglo V a. de C., una época que elevó la dignidad de las ciencias, las artes
y las letras, pronunció las siguientes sentencias magistrales: “Soy lo que como” y “Que el
alimento sea tu medicina y que la medicina sea tu alimento”. Y no con esto decir que
puedes curar una enfermedad comiendo una fruta o vegetal, en realidad, lo que a través
de esta frase quería explicar era, que el mejor modo de prevenir las enfermedades y las
dolencias del organismo consistía en mantener una alimentación equilibrada y saludable.
En los últimos años, ha aumentado considerablemente el interés, de los responsables de
la salud pública y consumidores, por conocer la relación entre dieta y salud. Se ha
demostrado que muchos alimentos tradicionales como frutas, verduras, pescado y leche,
contienen componentes que resultan beneficiosos para el organismo. Como
consecuencia de este conocimiento, surgen los alimentos “funcionales” que pueden
compensar los desequilibrios alimentarios y garantizan el consumo de nutrientes
recomendados por los especialistas en nutrición. Son alimentos funcionales aquellos que,
con independencia de aportar nutrientes, han demostrado científicamente que afectan
benéficamente a una o varias funciones del organismo y proporcionan un mejor estado
de salud, bienestar y además, previenen y reducen los factores de riesgo que provocan
la aparición de enfermedades. En relación con los lípidos, su estudio fue posible con el
desarrollo tecnológico de la cromatografía de gases en 1952 por James y Martin, que
permitió determinar el perfil de ácidos grasos de un producto.
Dentro de los ácidos grasos, y en particular los ácidos grasos poliinsaturados, la
investigación científica determinó su importancia de la alimentación relacionada con la
salud, en específico el omega-3 (n-3). Desde hace años, la comunidad científica
internacional ha destacado los beneficios para la salud derivados del consumo de
alimentos con alto contenido de n-3, especialmente los ácidos grasos de cadena larga
EPA y DHA, que se encuentran principalmente en el pescado azul y semillas como linaza,
chía y en algunos alimentos enriquecidos como la leche o huevo. El EPA y DHA son
esenciales para prevenir enfermedades cardiovasculares, diversos tipos de cáncer,
67
 PAG
enfermedades inflamatorias, pulmonares y de la piel. Además, son imprescindibles
E 84
durante el embarazo y la lactancia, para un correcto desarrollo de la función nerviosa y
en general de otras funciones orgánicas.
La gallina tiene la particularidad que le permite incorporar a la yema de sus huevos
el tipo de grasa que consume en su alimento, además a través de su sistema enzimático
elongar al ácido linolénico a EPA y DHA. Resultado del este conocimiento se
implementaron programas de alimentación que incluyeran este tipo de AG en las dietas
de la población, a través del enriquecimiento de la carne, leche y huevo.
En este tesis se plantea, si estos beneficios pueden ser extrapolados hacia las
aves reproductoras, vía la composición de AG en los gametos y a través de éstos, el
impacto que pueden tener en la fecundación y crecimiento de los embriones durante el
proceso incubación. Con base en lo anterior se planteó la siguiente pregunta de
investigación: ¿Qué impacto tiene en el aspecto productivo y reproductivo la proporción
n-6:n-3 en el alimento al utilizar distintas fuentes de AGE?
Para contribuir a dar respuesta a la pregunta de investigación, se realizaron dos
experimentos. En el primero se puso a prueba el efecto de suministrar AGE contenidos
en las semillas de chía y linaza. En en el segundo incluir la mezcla de aceites de soya,
oliva, canola o chía como fuentes de n-6, n-3 y sus proporciones en la dieta.
Producto del razonamiento científico, al contrastar los conocimientos previos y los
resultados obtenidos, se deduce que es importante considerar el efecto del ambiente en
la estabilidad de los AGE, que a la recomendación de la proporción n-6:n-3 debe
anexarse la estimación del consumo en miligramos o porcentaje de acuerdo al consumo
de alimento de las aves, suplementado con fuentes de antioxidantes.
En el futuro es importante determinar si la recomendación de uno porciento de n-
6 acompañada de un aporte de n-3 de 0.4 a 0.5% en la dieta, se maximiza el desempeño
productivo, reproductivo y de salud de las aves domésticas.
.

68
 PAG
CAPÍTULO 5. CONCLUSIONES E 84
De acuerdo a los resultados del presente estudio se puede concluir que el efecto
las proporciones estrechas n-6/n-3 de ácidos grasos poliinsaturados en la alimentación
de codornices, en el primer estudio al añadir la mezcla de semillas de chía y linaza, los
resultados permitieron concluir que su inclusión como fuente de consumo de AGP
durante 63 d en codorniz japonesa reproductora, incrementa la incubabilidad, fertilidad y
reduce la mortalidad embrionaria, asociado a mayor proporción de los AGEs n-3 y una
relación n-6:n-3 más estrecha en la yema de los huevos para incubar.
Los resultados del segundo estudio indican que la mezcla de aceite de soya, oliva, canola
o chía, para obtener la proporción n-6:n-3 de 1:1 hasta 10:1 no modifica el consumo de
alimento, tasa de postura, peso del huevo, fertilidad e incubabilidad; pero, la proporción
4:1 a 10:1 favorece una menor mortalidad embrionaria.

69
 PAG
CAPÍTULO 4. LITERATURA CITADA E 84

Aggarwal A, Upadhyay R. Heat stress ans animal productivity. India: Springer; 2013.
Alexander G, Williams D (1971) Heat stress and development of the conceptus in domestic
sheep. J Agric Sci 76:53–72
Ali A, Hayder M (2008) Seasonal variation of reproductive performance, foetal development
and progesterone concentrations of sheep in the subtropics. Reprod Domest Anim
43:730–734. https://doi.org/10. 1111/j.1439-0531.2007.00980.x
Andrianakis P, Walker D, Ralph M, Thorburn G (1989) Effects of hyperthermia on fetal and
maternal plasma prostaglandin concentrations and uterine activity in sheep.
Prostaglandins 38:541–555. https://doi.org/10.1016/0090-6980(89)90148-2
Andrianakis P, Walker DJ (1994) Effect of hyperthermia on uterine and umbilical blood flows in
pregnant sheep. Exp Physiol 79:1–13.
https://doi.org/10.1113/expphysiol.1994.sp003735
Argüello-Hernández, H.J., Cortez-Romero, C., Rojas-Martínez, R.I., Segura-León, O.L.,
Herrera-Haro, J.G., Salazar-Ortiz, J., Gallegos-Sánchez, J. 2014. Polimorfismos de la
proteína 15 morfogénica ósea (BMP15) y su relación con el tipo de parto en la oveja
Pelibuey. Agrociencia. 48:53–69. ISSN: 1405-3195
Arroyo J. 2011. Estacionalidad reproductiva de la oveja en México. Trop Subtrop Agroecosyst
2011;14(3):829-845. ISSN 1870-0462
Arroyo, L.J., Gallegos-Sánchez, J., Villa-Godoy, A., Berruecos, J.M., Perera, G., Valencia, J.
2007. Reproductive activity of Pelibuey and Suffolk ewes at 19° north latitude. Animal
Reproduction Science. 102:24–30. PMID: 17055673 DOI:
10.1016/j.anireprosci.2006.09.025
Bahr B, Galan HL, Arroyo JA (2014) Decreased expression of phosphorylated placental heat
shock protein 27 in human and ovine intrauterine growth restriction (IUGR). Placenta
35:404–410
Balshem H, Helfand M, Schünemann HJ, Oxman AD, Kunz R, Brozek J, Vist GE, Falck-Ytter
Y, Meerpohl J, Norris S, Guyatt GH (2011) GRADE guidelines: 3. Rating the quality of
evidence. J Clin Epidemiol 64:401–406. https://doi.org/10.1016/j.jclinepi.2010.07.015
Barash IA, Cheung CC, Weigle DS, Ren H, Kabigting EB, Kuijper JL, et al. Leptin is a metabolic
signal to the reproductive system. Endocrinology 1996;137(7): 3144e7.

70
 PAG
Baumgard LH, Wheelock JB, Sanders SR, Moore CE, Green HB, Waldron MR, et al.
E 84
Postabsorptive carbohydrate adaptations to heat stress and monensin supplementation
in lactating Holstein cows1. Journal of Dairy Science 2011;94(11):5620e33.
Bell A, McBride B, Slepetis R, Early R, Currie W (1989) Chronic heat stress and prenatal
development in sheep: I. Conceptus growth and maternal plasma hormones and
metabolites. J Anim Sci 67:3289–3299
Bernabucci U, Lacetera N, Baumgard LH, Rhoads RP, Ronchi B, Nardone A (2010) Metabolic
and hormonal acclimation to heat stress in domesticated ruminants. Animal 4:1167–
1183. https://doi.org/10.1017/S175173111000090X
Bernabucci U, Lacetera N, Danieli PP, Bani P, Nardone A, Ronchi B. Influence of different
periods of exposure to hot environment on rumen function and diet digestibility in sheep.
International Journal of Biometeorology 2009;53(5):387e95.
Bhat S, Kumar P, Kashyap N, Deshmukh B, Dige MS, Bhushan B, et al. Effect of heat shock
protein 70 polymorphism on thermotolerance in Tharparkar cattle. Vet World
2016;9(2):113e7.
Bhattacharya AN, Hussain F. Intake and utilization of nutrients in sheep fed different levels of
roughage under heat stress. Journal of Animal Science 1974;38(4):877e86.
Brown D, Harrison P, Hinds F, Lewis J, Wallace M (1977) Heat stress effects on fetal
development during late gestation in the ewe. J Anim Sci 44:442–446
Brown DE, Harrison PC (1981) Central sympathetic control of uterine blood flow during acute
heat stress. J Anim Sci 52:1114–1121 Cartwright G, Thwaites C (1976) Foetal stunting
in sheep: 1. The influence of maternal nutrition and high ambient temperature on the
growth and proportions of Merino foetuses. J Agric Sci 86:573–580
Buhari H, Lukuman Surakat Y, Tavershima D, Mohammed Umaru K. Sensitivity, impact and
consequences of changes in respiratory rate during thermoregulation in livestock e a
review. Annals of Animal Science 2019;19(2):291e304.
Camacho, A.; Bermejo, L. A.; Mata, J. 2007. Análisis del potencial productivo del ovino canario
de pelo Archivos de Zootecnia. 56: 507-510. ISSN: 0004-0592.
Castillo, M. P. P., H. Vaquera, L. A. Tarango, P. Pérez, A. C. Herrera y J. Gallegos. 2013.
Restablecimiento de la actividad reproductiva posparto en ovejas de pelo. Arch. Zootec.
62(239):419-428. ISSN 0004-0592 DOI: 10.4321/S0004-05922013000300010

71
 PAG
Chandran UR, Attardi B, Friedman R, Dong KW, Roberts JL, DeFranco DB. Glucocorticoid
E 84
receptor-mediated repression of gonadotropin-releasing hormone promoter activity in
GT1 hypothalamic cell lines. Endocrinology 1994;134(3):1467e74.
Chauhan SS, Celi P, Fahri FT, Leury BJ, Dunshea FR. Dietary antioxidants at supranutritional
doses modulate skeletal muscle heat shock protein and inflammatory gene expression
in sheep exposed to heat stress1,2. Journal of Animal Science 2014;92(11):4897e908.
Coleman DL. Obese and diabetes: two mutant genes causing diabetesobesity syndromes in
mice. Diabetologia 1978;14(3):141e8.
Collier RJ, Collier JL, Rhoads RP, Baumgard LH. Invited review: genes involved in the bovine
heat stress response. J Dairy Sci 2008;91(2):445e54.
Collier RJ, Dahl GE, VanBaale MJ (2006) Major advances associated with environmental
effects on dairy cattle. J Dairy Sci 89:1244–1253. https://doi.org/10.3168/jds.S0022-
0302(06)72193-2
Cuéllar, A. 2007. Perspectivas de la producción ovina en México para el año 2010. Rev
Borrego, 47, 14-18.
Cuellar, O. 2006. La producción ovina en México. Descripción general de la ovinocultura
empresarial de occidente. Memorias de la Primera semana Nacional de ovinocultura en
Tulancingo Hidalgo, México.
Das R, Sailo L, Verma N, Bharti P, Saikia J, Imtiwati KR (2016) Impact of heat stress on health
and performance of dairy animals: a review. Vet World 9:260–268.
https://doi.org/10.14202/vetworld.2016.260-268
de Luca C, Kowalski TJ, Zhang Y, Elmquist JK, Lee C, Kilimann MW, et al. Complete rescue
of obesity, diabetes, and infertility in db/db mice by neuron-specific LEPR-B transgenes.
J Clin Invest 2005;115(12):3484e93.
De Lucas T. J., L. A. Zarco, E. González, J. Tortora, A. Villa y C. Vásquez. 2003. Crecimiento
predestete de corderos en sistemas intensivos de pastoreo y manejo reproductivo en el
altiplano central de México. Vet. Méx. 34(3):235-245. ISSN: 0301-5092.
de Simoni Gouveia JJ, Paiva SR, McManus CM, Caetano AR, Kijas JW, Faco O, et al.
Genome-wide search for signatures of selection in three major Brazilian locally adapted
sheep breeds. Livestock Science 2017;197:36e45.
DerSimonian R, Laird N (1986) Meta-analysis in clinical trials. Control Clin Trials 7:177–188

72
 PAG
Diaz D, Galina CS, Fiordelisio T, Rubio I, Alarcon MA, Rodriguez AD, Orihuela A (2012)
E 84
Relationship between growth of the preovulatory follicle and its steroidogenic activity on
the onset and expression of estrus behavior in CIDR-treated Bos indicus cows: an
observational study. Physiol Behav 107:262–270
Dixon A et al (2007) Patterns of late embryonic and fetal mortality and association with several
factors in sheep. J Anim Sci 85:1274–1284
Dobson H, Fergani C, Routly JE, Smith RF (2012) Effects of stress on reproduction in ewes.
Anim Reprod Sci 130:135–140. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2012.01.006
Dobson H, Smith R (2000) What is stress, and how does it affect reproduction? Anim Reprod
Sci 60:743–752
Doi SAR, Barendregt JJ, Khan S, Thalib L, Williams GM (2015) Advances in the meta-analysis
of heterogeneous clinical trials I: inverse variance heterogeneity model. Contemp Clin
Trials 45:130–138. https://doi.org/10.1016/j.cct.2015.05.009
Dreiling CE, Carman FS, Brown DE (1991) Maternal endocrine and fetal metabolic responses
to heat stress. J Dairy Sci 74:312–327
Dutt RH (1964) Detrimental effects of high ambient temperature on fertility and early embryo
survival in sheep. Int J Biometeorol 8:47–56
Egger M, Davey Smith G, Schneider M, Minder C (1997) Bias in metaanalysis detected by a
simple, graphical test. Bmj 315:629–634
Facanha DAE, Silva RGd, Maia ASC, Guilhermino MM, Vasconcelos AMd. Variacao anual de
características morfologicas e da temperatura de superfície do pelame de vacas da raça
Holandesa em ambiente semiarido. Revista Brasileira de Zootecnia 2010;39(4):837e44.
FAO (2020). FAOSTAT. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la
Agricultura http://www.fao.org/faostat/es/#data/QA/visualize (Cons. 07/07/2020).
FAO (2020). FAOSTAT. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la
Agricultura. Ganadería primaria (Producción) http://www.fao.org/faostat/es/#data/QL 25
de mayo de 2020 Revisión Menor
Galan HL, Anthony RV, Rigano S, Parker TA, de Vrijer B, Ferrazzi E, Wilkening RB, Regnault
TRH (2005) Fetal hypertension and abnormal Doppler velocimetry in an ovine model of
intrauterine growth restriction. Am J Obstet Gynecol 192:272–279.
https://doi.org/10.1016/j.ajog.2004.05.088

73
 PAG
Galan HL, Hussey MJ, Barbera A, Ferrazzi E, Chung M, Hobbins JC, Battaglia FC (1999)
E 84
Relationship of fetal growth to duration of heat stress in an ovine model of placental
insufficiency. Am J Obstet Gynecol 180:1278–1282
Galina, M.A., Morales, R., Silva, E., López, B. 1996. Reproductive performance of Pelibuey
and Blackbelly sheep under tropical management systems in Mexico. Small Ruminant
Research. 22:31–37. ISSN: 0921-4488 DOI: 10.1016/0921-4488(95)00878-0
Gastelum-Delgado MA, Avendaño-Reyes L, Álvarez-Valenzuela FD, Correa-Calderón A,
Meza-Herrera CA, Mellado M, Macías-Cruz U (2015) Circannual estrous behavior in
Pelibuey ewes under arid conditions of Northwestern of Mexico. Rev Mex Cienc Pecu
6:109–118
Guerriero V, Raynes D. Synthesis of heat stress proteins in lymphocytes from livestock. Journal
of animal science 1990;68:2779e83.
Hafez ESE, Badreldin AL, Sharafeldin MA. Heat-tolerance studies of fat-tailed sheep in the
subtropics. The Journal of Agricultural Science 1956;47(3): 280e6.
Hansen P (2013) Cellular and molecular basis of therapies to ameliorate effects of heat stress
on embryonic development in cattle. Anim Reprod 10:322–333
Hansen P. Effect of heat stress on mammalian reproduction. Philosophical transactions of the
Royal Society of London Series B, Biological sciences 2009;364:3341e50.
Hansen PJ (2009) Effects of heat stress on mammalian reproduction. Philos Trans R Soc, B
364:3341–3350
Helal A, Hashem A, Abdel-Fattah M, El-Shaer H. Effect of heat stress on coat characteristics
and physiological responses of Balady and Damascus goats in Sinai, Egypt. American-
Eurasian Journal of Agricultural and Environmental Science 2010;7(1):60e9.
Higgins JP (2008) Commentary: heterogeneity in meta-analysis should be expected and
appropriately quantified. Int J Epidemiol 37:1158–1160
Higgins JP, Thompson SG, Deeks JJ, Altman DG (2003) Measuring inconsistency in meta-
analyses. Bmj 327:557–560. https://doi.org/ 10.1136/bmj.327.7414.557
Higgins JPT, Green S (2011) In: Higgins JPT, Green S (eds) Cochrane handbook for
systematic reviews of interventions. The Cochrane Collaboration, USA, p 614
Hill TG, Alliston CW (1981) Effects of thermal stress on plasma concentrations of luteinizing
hormone, progesterone, prolactin and testosterone in the cycling ewe. Theriogenology
15:201–209

74
 PAG
Hinojosa-Cuéllar J.A., Oliva-Hernández J., Torres-Hernández G., Seguara C.J., González G.
E 84
R. 2018. Crecimiento pre y posdestete de corderos Pelibuey en clima cálido húmedo.
Nova Scientia. Nº 20(10): 328 – 351. ISSN 2007 – 0705. DOI: 10.21640/ns.v10i20.1335
Hinojosa-Cuéllar, J.A.,J. Oliva-Hernández, G. Torres-Hernández, J.C. Segura-Correa, E.
Aranda-Ibañez & J.M. González-Camacho. 2012. Factores que afectan el crecimiento
predestete de corderos Pelibuey en el trópico húmedo de México. Universidad y Ciencia
28 (2): 163-171. ISSN: 0186-2979
Hooley RD, Findlay JK, Stephenson RG (1979) Effect of heat stress on plasma concentrations
of prolactin and luteinizing hormone in ewes. Aust J Biol Sci 32:231–235
Hopkins PS, Nolan CJ, Pepper PM (1980) The effects of heat stress on the development of the
foetal lamb. Aust J Agric Res 31:763–771. https://doi.org/10.1071/AR9800763
HORTON, G. & BURGHER, C. 1992. Physiological and carcass characteristics of hair and
wool breeds of sheep. Small Ruminant Research, 7, 51-60. ISSN: 0921-4488 DOI:
10.1016/0921-4488(92)90067-E
Indu S, Sejian V, Naqvi SMK (2015) Impact of simulated semiarid tropical environmental
conditions on growth, physiological adaptability, blood metabolites and endocrine
responses in Malpura ewes. Anim Prod Sci 55:766–776.
https://doi.org/10.1071/AN14085
INEGI
Ioannidis JPA, Patsopoulos NA, Rothstein HR (2008) Reasons or excuses for avoiding meta-
analysis in forest plots. Bmj 336:1413–1415. https://doi.org/10.1136/bmj.a117
Juma KH, Gharib FH, Eliya J. A note on studies on heat tolerance in Awassi sheep. Animal
Science 1971;13(2):369e70.
Kim ES, Elbeltagy AR, Aboul-Naga AM, Rischkowsky B, Sayre B, Mwacharo JM, et al. Multiple
genomic signatures of selection in goats and sheep indigenous to a hot arid
environment. Heredity 2016;116(3):255e64.
Kim SY, Park JE, Lee YJ, Seo HJ, Sheen SS, Hahn S, Jang BH, Son HJ (2013) Testing a tool
for assessing the risk of bias for nonrandomized studies showed moderate reliability and
promising validity. J Clin Epidemiol 66:408–414.
https://doi.org/10.1016/j.jclinepi.2012.09.016
Krzysztof W, Przemysław C, Roman K. Effect of thermal stress on physiological and blood
parameters in merino sheep. Bulletin of the Veterinary Institute in Pulawy ] Slimen I,

75
 PAG
Najar T, Ghram A, Abderrabba M. Heat stress effects on livestock: molecular, cellular
E 84
and metabolic aspects, a review Introduction: effects of hot conditions on livestock
production. J Anim Physiol a Anim Nutr 2015;100.
Lacetera N, Bernabucci U, Scalia D, Ronchi B, Kuzminsky G, Nardone A. Lymphocyte
functions in dairy cows in hot environment. International Journal of Biometeorology
2005;50(2):105e10
Laughlin GA, Dominguez CE, Yen SSC. Nutritional and endocrine-metabolic aberrations in
women with functional hypothalamic Amenorrhea1. The Journal of Clinical
Endocrinology & Metabolism 1998;83(1):25e32.
Li Y, Zhou Q, Hively R, Yang L, Small C, Griswold MD. Differential gene expression in the
testes of different murine strains under normal and hyperthermic conditions. Journal of
andrology 2009;30(3):325e37.
Liberati A, Altman DG, Tetzlaff J, Mulrow C, Gøtzsche PC, Ioannidis JPA, Clarke M, Devereaux
PJ, Kleijnen J, Moher D (2009) The PRISMA statement for reporting systematic reviews
and metaanalyses of studies that evaluate health care interventions: explanation and
elaboration. PLoS Med 6:e1000100. https://doi.org/10.1371/journal.pmed.1000100
Lima CJG, Cardoso SC, Lemos EFL, Zingler E, Capanema C, Menezes LD, et al. Mutational
analysis of the genes encoding RFAmide-related peptide-3, the human orthologue of
gonadotrophin-inhibitory hormone, and its receptor (GPR147) in patients with
gonadotrophin-releasing hormone-dependent pubertal disorders. Journal of
Neuroendocrinology 2014;26(11):817e24.
Lourenço A, Cone J, Fontes P, Dias-da-Silva A. Effects of ambient temperature and soybean
meal supplementation on intake and digestion of two sheep breeds differing in mature
size. Journal of animal physiology and animal nutrition 2010;94(5):571e83.
Lu Z, Chu M, Li Q, Jin M, Fei X, Ma L, et al. Transcriptomic analysis provides novel insights
into heat stress responses in sheep. Animals (Basel) 2019;9(6):387.
Luo E, Stephens SBZ, Chaing S, Munaganuru N, Kauffman AS, Breen KM. Corticosterone
blocks ovarian cyclicity and the LH surge via decreased kisspeptin neuron activation in
female mice. Endocrinology 2016;157(3): 1187e99.
Macedo, R., Arredondo, V. 2008. Efecto del sexo, tipo de nacimiento y lactancia sobre el
crecimiento de ovinos Pelibuey en manejo intensivo. Archivos de Zootecnia. 57:219–
228. ISSN: 0004-0592

76
 PAG
Macías-Cruz U, Gastélum MA, Álvarez FD, Correa A, Díaz R, MezaHerrera CA, Mellado M,
E 84
Avendaño-Reyes L (2016) Effects of summer heat stress on physiological variables,
ovulation and progesterone secretion in Pelibuey ewes under natural outdoor conditions
in an arid region. Anim Sci J 87:354–360
Macías-Cruz U, Lopez-Baca MA, Vicente R, Mejía A, Alvarez FD, Correa-Calderon A, et al.
Effects of seasonal ambient heat stress (spring vs. summer) on physiological and
metabolic variables in hair sheep located in an arid region. International Journal of
Biometeorology 2016;60(8):1279e86.
Marai I, El-Darawany A, Fadiel A, Abdel-Hafez M (2007) Physiological traits as affected by heat
stress in sheep—a review. Small Rumin Res 71:1–12
Matsuzuka T, Ozawa M, Nakamura A, Ushitani A, Hirabayashi M, Kanai Y. Effects of heat
stress on the redox status in the oviduct and early embryonic development in mice.
Journal of reproduction and development 2005;51: 281e7.
Maurya VP, Naqvi SMK, Mittal JP (2004) Effect of dietary energy level on physiological
responses and reproductive performance of Malpura sheep in the hot semi-arid regions
of India. Small Rumin Res 55:117–122. https://doi.org/10.1016/ j.small
rumres.2003.12.008
McManus C, Dallago BSL, Lehugeur C, Ribeiro LA, Hermuche P, Guimaraes RF, et al. Patterns
of heat tolerance in different sheep breeds in Brazil. Small Ruminant Research
2016;144:290e9.
McManus C, Dallago BSL, Lehugeur C, Ribeiro LA, Hermuche P, Guimarães RF, Carvalho
Júnior OA, Paiva SR (2016) Patterns of heat tolerance in different sheep breeds in
Brazil. Small Rumin Res 144:290–299
McManus C, Paludo GR, Louvandini H, Gugel R, Sasaki LCB, Paiva SR. Heat tolerance in
Brazilian sheep: physiological and blood parameters. Tropical Animal Health and
Production 2009;41(1):95e101.
Mendoza MR, Montaldo HH, Sánchez JAB, Mendoza JHCR, Cerón JH (2009) Serum
progesterone levels in Pelibuey and Suffolk ewes under thermal stress. Vet Mex 40:197–
202
Mohanty J, Nagababu E, Rifkind J. Red blood cell oxidative stress impairs oxygen delivery and
induces red blood cell aging. Frontiers in Physiology 2014;5:84.

77
 PAG
Moradi MH, Nejati-Javaremi A, Moradi-Shahrbabak M, Dodds KG, McEwan JC. Genomic scan
E 84
of selective sweeps in thin and fat tail sheep breeds for identifying of candidate regions
associated with fat deposition. BMC Genetics 2012;13(1):10.
Morrison CD, Daniel JA, Holmberg BJ, Djiane J, Raver N, Gertler A, et al. Central infusion of
leptin into well-fed and undernourished Ewe lambs: effects on feed intake and serum
concentrations of growth hormone and luteinizing hormone. Journal of Endocrinology
2001;168(2):317e24.
Nagatani S, Zeng Y, Keisler DH, Foster DL, Jaffe CA. Leptin regulates pulsatile luteinizing
hormone and growth hormone secretion in the Sheep**This work was supported by a
V.A. Merit award (to C.A.J.), NIH grants HD-18258 and HD-18394 (to D.L.F.), and
Michigan diabetes research and training center grant 2P60-DK-20572-21. A preliminary
report of this work was presented at the 82nd annual meeting of the endocrine society.
Endocrinology 2000;141(11):3965e75.
Nalvandov, A.V. Período de Cría. In: Fisiología de la Reproducción. 2006. Acribia. Zaragoza,
España. 303 pp. 1969. ISBN: 9788420010564
Naqvi SMK, Maurya VP, Gulyani R, Joshi A, Mittal JP (2004) The effect of thermal stress on
superovulatory response and embryo production in Bharat Merino ewes. Small Rumin
Res 55:57–63. https://doi.org/10.1016/j.smallrumres.2004.02.009
Nava-López, V.M.; Oliva-Hernández, J.; Hinojosa-Cuéllar, J.A. 2006. Mortalidad de los ovinos
de pelo en tres épocas climáticas en un rebaño comercial en la Chontalpa, Tabasco,
México. Univers. y Cien. 22 (2):119-129. ISSN: 0186-2979.
Navarro VM, Kaiser UB. Metabolic influences on neuroendocrine regulation of reproduction.
Curr Opin Endocrinol Diabetes Obes 2013;20(4):335e41.
Naziha A, François B, Gley K. Performance of the fat-tailed Barbarine sheep in its environment:
adaptive capacity to alternation of underfeeding and refeeding periods. A review. Anim
Res 2004;53(3):165e76 environment. Journal of Thermal Biology 2017;69:302e10
Nel JA, Mostert L, Steyn MC. Karakul breeding and research in south west africa with special
reference to the neudam karakul stud. Animal Breeding Abstracts 1960;28(2):89e101.
Nikolakopoulou A, Mavridis D, Salanti G (2014) Demystifying fixed and random effects meta-
analysis. Evid Based Ment Health 17:53–57. https://doi.org/10.1136/eb-2014-101795

78
 PAG
Palacios C, Abecia JA (2015) Meteorological variables affect fertility rate after intrauterine
E 84
artificial insemination in sheep in a seasonaldependent manner: a 7-year study. Int J
Biometeorol 59:585–592. https://doi.org/10.1007/s00484-014-0872-y
Paranhos da Costa MJR, da Silva RG, de Souza RC. Effect of air temperature C.M. McManus
et al. / Theriogenology 155 (2020) 157e167 165 and humidity on ingestive behaviour of
sheep. International Journal of Biometeorology 1992;36(4):218e22.
Porter V, Alderson L, Hall SJG, Sponenberg DP. Manson’s world encyclopedia of livestock
breeds and breeding. sixth ed. ed. Boston, MA: CABI; 2016.
Proietti P, Trabalza Marinucci M, Del Pino AM, D’Amato R, Regni L, Acuti G, et al. Selenium
maintains Ca2þ homeostasis in sheep lymphocytes challenged by oxidative stress. PloS
One 2018;13(7):e0201523.
Quiroz, J. y J. Oliva. (2013). Manejo genético de los ovinos de pelo en el trópico húmedo.
Opciones a considerar en un programa de mejoramiento genético. Saarbrücken,
Alemania: Editorial Académica Española.
Quiroz, J., G. Guerrero, J. Oliva, L. Granados, &M. Barrón. 2012. Evaluación genética de
características de crecimiento del ovino Pelibuey en Tabasco, México. Actas
Iberoamericanas de Conservación Animal 2: 355-360. ISSN : 2253-7325
Rashamol VP, Sejian V, Bagath M, Krishnan G, Archana PR, Bhatta R (2018) Physiological
adaptability of livestock to heat stress: an updated review. J Anim Behav Biometeorol
6:62–71
Redmer DA, Wallace JM, Reynolds LP (2004) Effect of nutrient intake during pregnancy on
fetal and placental growth and vascular development. Domest Anim Endocrinol 27:199–
217. https://doi.org/10.1016/j.domaniend.2004.06.006
Renaudeau D, Collin A, Yahav S, de Basilio V, Gourdine JL, Collier RJ (2012) Adaptation to
hot climate and strategies to alleviate heat stress in livestock production. Animal 6:707–
728. https://doi.org/10.1017/S1751731111002448
Rhoads RP, La Noce AJ, Wheelock JB, Baumgard LH. Short communication: alterations in
expression of gluconeogenic genes during heat stress and exogenous bovine
somatotropin administration1. Journal of Dairy Science 2011;94(4):1917e21.
Romero RD, Pardo AM, Montaldo HH, Rodríguez AD, Cerón JH (2013) Differences in body
temperature, cell viability, and HSP-70 concentrations between Pelibuey and Suffolk
sheep under heat stress. Trop Anim Health Prod 45:1691–1696

79
 PAG
Ross TT, Goode L, Linnerud AC (1985) Effects of high ambient temperature on respiration rate,
E 84
rectal temperature, fetal development and thyroid gland activity in tropical and temperate
breeds of sheep. Theriogenology 24:259–269. https://doi.org/10.1016/0093-
691X(85)90190-6
Ross, T.T.; Goode, L.; Linnerud, A.C. 1985. Effects of ambient temperature on respiration rate,
rectal temperature, fetal development and thyroid gland activity in tropical and
temperature breeds of sheep. Theriogenol. 24 (2): 259-269. PMID: 16726079 DOI:
10.1016/0093-691x(85)90190-6
Rothstein HR, Sutton AJ, Borenstein M (2006) Publication bias in metaanalysis: prevention,
assessment and adjustments. Wiley, New York
Roubos EW, Dahmen M, Kozicz T, Xu L. Leptin and the hypothalamo-pituitaryeadrenal stress
axis. General and Comparative Endocrinology 2012;177(1):28e36.
Sawyer G (1979) The influence of radiant heat load on reproduction in the Merino ewe. II. The
relative effects of heating before and after insemination. Aust J Agric Res 30:1143–1149
Seixas L, de Melo CB, Menezes AM, Ramos AF, Paludo GR, Peripolli V, Tanure CB, Costa
Junior JBG, McManus C (2017) Study on environmental indices and heat tolerance tests
in hair sheep. Trop Anim Health Prod 49:975–982. https://doi.org/10.1007/s11250-017-
1285-9
Sejian V (2013) Climate change: impact on production and reproduction, adaptation
mechanisms and mitigation strategies in small ruminants: a review. Indian J Small
Rumin 19:1–21
Sejian V et al (2016) In: Shinde A, Gadekar Y, Naqvi S, Sahoo A (eds) Environmental stress
impact on small ruminants production. Satish Serial Publishing House, Bangalore, p 250
Sejian V, Maurya VP, Naqvi SM (2011) Effect of thermal stress, restricted feeding and
combined stresses (thermal stress and restricted feeding) on growth and plasma
reproductive hormone levels of Malpura ewes under semi-arid tropical environment. J
Anim Physiol Anim Nutr 95:252–258. https://doi.org/10.1111/j.1439-0396.2010.01048.x
Int J Biometeorol
Sejian V, Singh AK, Sahoo A, Naqvi SM (2014) Effect of mineral mixture and antioxidant
supplementation on growth, reproductive performance and adaptive capability of
Malpura ewes subjected to heat stress. J Anim Physiol Anim Nutr 98:72–83.
https://doi.org/10.1111/ jpn.12037

80
 PAG
Sevi A, Caroprese M (2012) Impact of heat stress on milk production, immunity and udder
E 84
health in sheep: a critical review. Small Rumin Res 107:1–7
Sheikheldin MA, Howland BE, Palmer WM (1988) Effect of heat stress on serum progesterone
in cyclic ewes and on progesterone and cortisol response to ACTH in ovariectomized
ewes. J Reprod Fertil 84:521–529
Shelton M, Huston JE (1968) Effects of high temperature stress during gestation on certain
aspects of reproduction in the ewe. J Anim Sci 27:153–158
SIAP (2020). Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Anuario Estadístico de la
Producción Ganadera https://nube.siap.gob.mx/cierre_pecuario/ (Cons. 07/07/2020).
SIAP. 2018. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Fecha de publicación 15 de
noviembre de 2018. Consultado 02/Jul/2020 en:
https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/516348/Inventario_2018_Ovino.pdf
SIAP. 2019. Servicio de información agroalimentaria y pesquera. Secretaría de Agricultura,
Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Avance consultado: 24/Feb/2019
en:
https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/516348/Inventario_2018_Ovino.pdf
SIAP. 2020. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Publicado 20 de Junio de
2020. Consultado 02/Jul/2020 en:
http://infosiap.siap.gob.mx/gobmx/datosAbiertos_p.php.
SIAP.2020. Servicio de Information Agroalimentaria y Pesquera. Espectativas
agroalimentarias mayo 2020. Publicado 2 de julio de 2020. Consultado 02/Jul/2020 en:
https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/561211/EXPECTATIVAS_AGROALI
MENTARIAS_MAYO_2020.pdf
Silva AMA, da Silva Sobrinho AG, Trindade IACM, Resende KT, Bakke OA. Net requirements
of protein and energy for maintenance of wool and hair lambs in a tropical region. Small
Ruminant Research 2003;49(2):165e71.
Slimen I, Mohamed C, Najar T, Ghram A. Meta-analysis of some physiologic, metabolic and
oxidative responses of sheep exposed to environmental heat stress. Livestock Science
2019.
Slimen I, Mohamed C, Najar T, Ghram A. Meta-analysis of some physiologic, metabolic and
oxidative responses of sheep exposed to environmental heat stress. Livestock Science
2019.

81
 PAG
Smith ID, Bell GH, de Chaneet G (1966) Embryonic mortality in merino ewes exposed to high
E 84
ambient temperatures. Aust Vet J 42:468–470
Smith RF, Dobson H (2002) Hormonal interactions within the hypothalamus and pituitary with
respect to stress and reproduction in sheep. Domest Anim Endocrinol 23:75–85
Takahashi M. Heat stress on reproductive function and fertility in mammals. Reproductive
Medicine and Biology 2012;11(1):37e47.
Thwaites C (1971) Short term heat stress and embryo mortality in the ewe. Aust J Exp Agric
11:265–267. https://doi.org/10.1071/EA9710265
Thwaites CJ (1967) Embryo mortality in the heat stressed ewe. I. The influence of breed. J
Reprod Fertil 14:5–14 Thwaites CJ (1969) Embryo mortality in the heat stressed ewe.
II. Application of hot-room results to field conditions. J Reprod Fertil 19:255–262
Thwaites CJ (1970) Embryo mortality in the heat stressed ewe. 3. The role of the corpus luteum,
thyroid and adrenal glands. J Reprod Fertil 21:95–107
Tilbrook AJ, Turner AI, Clarke IJ (2000) Effects of stress on reproduction in non-rodent
mammals: the role of glucocorticoids and sex differences. Rev Reprod 5:105–113 van
Driel ML, De Sutter A, De Maeseneer J, Christiaens T (2009) Searching for unpublished
trials in Cochrane reviews may not be worth the effort. J Clin Epidemiol 62:838–844
e833. https://doi.org/10.1016/j.jclinepi.2008.09.010
Todini L, Malfatti A, Valbonesi A, Trabalza-Marinucci M, Debenedetti A. Plasma total T3 and
T4 concentrations in goats at different physiological stages, as affected by the energy
intake. Small Ruminant Research 2007;68(3):285e90.
Tsutsui K, Saigoh E, Ukena K, Teranishi H, Fujisawa Y, Kikuchi M, et al. A novel avian
hypothalamic peptide inhibiting gonadotropin release. Biochemical and Biophysical
Research Communications 2000;275(2):661e7.
UNO (Unidad Nacional de Ovinocultores). (2017). Comportamiento mensual de precios
cordero en el centro del país (kg en pie). Servicios. Monitoreo de precios.
http://www.uno.org.mx/servicios/monitoreo.html (11 de octubre de 2017).
UNO (Unidad Nacional de Ovinocultores). (2017). Comportamiento mensual de precios
cordero en el centro del país (kg en pie). Servicios. Monitoreo de precios.
http://www.uno.org.mx/servicios/monitoreo.html

82
 PAG
Valencia, J., Porras, A., Mejía, O., Berruecos, J.M., Trujillo, J., Zarco, L. 2006. Actividad
E 84
reproductiva de la oveja Pelibuey durante la época del anestro: influencia de la
presencia del macho. Revista Científica, FCV-LUZ. XVI:136–141. ISSN: 0798-2259
Vélez Marín M, Uribe Velásquez LF (2010) ¿Cómo afecta el estrés calórico la reproducción?
Biosalud 9:83–95 Walker D, Fawcett A, Pratt N (1995) Cardiovascular responses to heat
stress in late gestation fetal sheep. Exp Physiol 80:755–766
Vilchez, C. Touchburn, S. P. Chavez, E. R. and Lauge, P. C. 1992, Research note: Eggshell
quality in Japanese quail fed different fatty acids. Poultry Science. 71:1568-1571.
Wheeler AG, Blackshaw AW (1986) Effect of cold and hot ambient temperatures on plasma
progesterone concentrations in ewes with intact and denervated ovaries containing
experimentally maintained corpora lutea. J Reprod Fertil 78:353–360
Whirledge S, Cidlowski JA. Glucocorticoids, stress, and fertility. Minerva Endocrinol
2010;35(2):109e25.
Wildeus, S. 1997. Hair sheep genetic resources and their contribution to diversified small
ruminant production in the United States. Journal of Animal Science. 75:630–640. ISSN:
0021-8812 DOI: 10.2527/1997.753630x
Secretaria de agricultura y Desarrollo Rural (SADER). 2017. La ovinocultura una actividad muy
arropada. Consultado 18/Jul/2021 en: https://www.gob.mx/agricultura/es/articulos/la-
ovinocultura-una-actividad-muy-arropadora

Wilkes MJ, Hynd PI, Pitchford WS. Damara sheep have higher digestible energy intake than
Merino sheep when fed low-quality or high-quality feed. Animal Production Science
2012;52(1):30e4.
Woody CO, Ulberg LC (1964) Viability of one-cell sheep ova as affected by high environmental
temperature. J Reprod Fertil 7:275–280

83