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Enfermedades Infecciosas Clínicas

Artículo principal

Tasas de reinfección entre pacientes que previamente dieron positivo

para la enfermedad por coronavirus 2019: un estudio de cohorte
retrospectivo
Megan M. Sheehan,1Anita J. Reddy,2y Michael B. Rothberg3

Descargado de https://academic.oup.com/cid/advance-article/doi/10.1093/cid/ciab234/6170939 por invitado el 25 de mayo de 2021

1Cleveland Clinic Lerner Facultad de Medicina de la Universidad Case Western Reserve, Cleveland, Ohio, EE. UU.;2Instituto Respiratorio, Clínica Cleveland, Cleveland, Ohio, EE. UU.; y3Centro de Investigación de Atención Basada en el

Valor, Clínica Cleveland, Cleveland, Ohio, EE. UU.

Fondo.Se desconoce la protección brindada contra enfermedades previas entre pacientes con infección por enfermedad por coronavirus 2019
(COVID-19). Si la infección proporciona una inmunidad duradera sustancial, puede ser apropiado reconsiderar la distribución de la vacunación.
Métodos.Este estudio de cohorte retrospectivo de 1 sistema de salud incluyó a 150 325 pacientes a los que se les realizó la prueba de infección por COVID-19 a través de la
reacción en cadena de la polimerasa desde el 12 de marzo de 2020 hasta el 30 de agosto de 2020. Se incluyeron las pruebas realizadas hasta el 24 de febrero de 2021 en estos
pacientes. El resultado principal fue la reinfección, definida como infección≥90 días después de la prueba inicial. Los resultados secundarios fueron la infección sintomática y la
protección de la infección previa contra la reinfección.
Resultados.De 150 325 pacientes, 8845 (5,9 %) dieron positivo y 141 480 (94,1 %) dieron negativo antes del 30 de agosto. Un total de 1278 (14,4%)
pacientes positivos fueron reexaminados después de 90 días y 62 tenían una posible reinfección. De ellos, 31 (50%) eran sintomáticos. De aquellos con
pruebas negativas iniciales, 5449 (3,9%) fueron posteriormente positivos y 3191 de ellos (58,5%) fueron sintomáticos. La protección ofrecida contra una
infección previa fue del 81,8 % (intervalo de confianza [IC] 95 %, 76,6–85,8) y contra la infección sintomática fue del 84,5 % (IC 95 %, 77,9–89,1). Esta
protección aumentó con el tiempo.
Conclusiones.La infección previa en pacientes con COVID-19 fue altamente protectora contra la reinfección y la enfermedad sintomática. Esta protección
aumentó con el tiempo, lo que sugiere que la diseminación viral o la respuesta inmunitaria en curso pueden persistir más allá de los 90 días y pueden no
representar una verdadera reinfección. Dado que el suministro de vacunas es limitado, los pacientes con antecedentes conocidos de COVID-19 podrían retrasar la
vacunación temprana para permitir que los más vulnerables accedan a la vacuna y retrasen la transmisión.
Palabras clave.COVID-19; reinfección; eficacia protectora; sintomático.

El coronavirus 2 del síndrome respiratorio agudo severo (SARS-CoV-2) ha [7,8]. Debido a la escasez en el suministro de vacunas, casi todos los países

infectado a más de 28 millones de estadounidenses y a más de 117 han creado esquemas de priorización para garantizar que las personas con

millones de personas en todo el mundo hasta el 7 de marzo de 2021. Es mayor riesgo de contraer el virus (es decir, pacientes de edad avanzada y

probable que este número esté subestimado debido a las pruebas personas con comorbilidades) y los trabajadores de atención médica de

limitadas y la falta de vigilancia de las infecciones asintomáticas [1]. La primera línea reciban la vacuna primero. Sin embargo, la demanda sigue

protección que ofrece la infección por SARS-CoV-2 sigue siendo siendo alta y se han propuesto estrategias adicionales, como administrar solo

desconocida. Hay varios informes de reinfección con variantes 1 dosis del régimen de 2 dosis.9,10].

filogenéticamente distintas de SARS-CoV-2, incluso en los Estados
Unidos, pero estos son raros.2–4]. Los estudios de pacientes infectados
durante la pandemia de SARS de 2003 sugieren que la respuesta de
anticuerpos de la infección persiste durante 2 años.5]. Por el contrario, la
infección con cepas estacionales comunes de coronavirus humano no
confiere una protección duradera contra la reinfección, aunque la
reinfección dentro de los 6 meses es poco común.6].
Ahora hay varias vacunas que han sido autorizadas en varios
países. La eficacia de la vacuna oscila entre el 62 % y el 95 %
Recibido el 17 de febrero de 2021; decisión editorial 9 de marzo de 2021; publicado en línea el 15 de marzo de
2021. Correspondencia: Michael B. Rothberg, Mail Code G10, 9500 Euclid Ave, Cleveland, OH 44195 (
Dada la naturaleza generalizada de la pandemia y la falta de
pruebas disponibles, es probable que una parte sustancial de la
población ya se haya infectado con la enfermedad por coronavirus
2019 (COVID-19). Si dicha infección ofrece protección a largo plazo,
la vacunación de personas previamente infectadas podría
retrasarse hasta que haya suficiente suministro para vacunar a toda
la población. Desafortunadamente, la información sobre la
inmunidad a largo plazo conferida por la infección por SARS-CoV-2
es escasa. Las pautas actuales de los Centros para el Control y la
Prevención de Enfermedades (CDC) no hacen excepciones para las
personas con antecedentes de infección por SARS-CoV-2 [11]. Sin
embargo, si la infección proporciona una inmunidad duradera

rothbem@ccf.org). sustancial, puede ser apropiado reconsiderar esta recomendación.

Enfermedades Infecciosas Clínicas® 2021;XX(XX):1–5 Para ayudar a responder esta pregunta, examinamos las tasas de
© The Author(s) 2021. Publicado por Oxford University Press para la Sociedad de Enfermedades Infecciosas de América.
reinfección entre una gran cantidad de pacientes con infección
Reservados todos los derechos. Para obtener permisos, envíe un correo electrónico a: journals.permissions@oup.com.

DOI: 10.1093/cid/ciab234 documentada por COVID-19.

Tasas de reinfección de COVID-19 •cid 2021:XX (XX XXXX)• 1

MÉTODOS RESULTADOS

Pacientes y resultados
Se incluyeron pacientes examinados para la infección por COVID-19 mediante
reacción en cadena de la polimerasa (PCR) en 1 sistema de salud en Ohio y
Florida desde el 12 de marzo de 2020 hasta el 24 de febrero de 2021. Los
empleados del sistema de salud fueron excluidos por motivos de privacidad. El
estado de infección inicial se basó en las pruebas realizadas antes del 30 de
agosto de 2020. El resultado principal fue una prueba de PCR positiva después
de la prueba inicial. Según la definición de los CDC, la repetición de la prueba y
la reinfección se definen como que ocurren≥90 días después de la prueba
Durante el período de estudio, se recolectaron 612 611 pruebas de 386
336 personas (edad promedio, 51,4 ± 22,4 años; 54,5 % mujeres), con
una tasa de positividad general del 9,9 %. La mediana de pruebas por
paciente fue de 1 (rango intercuartílico, 1-2), y 150.325 (38,9%) pacientes
se realizaron pruebas antes del 30 de agosto. De ellos, 8845 (5,9%)
personas dieron positivo y 141 480 (94,1%) dieron negativo (tabla 1).
Después de al menos 90 días, 1278 (14,4 %) de los pacientes positivos
fueron reexaminados y 63 de ellos (4,9 %) fueron revisados por posible
reinfección. Un paciente tuvo un resultado de prueba negativo

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inicial [12]. Por lo tanto, para los pacientes que inicialmente dieron positivo,
consideramos que cualquier prueba positiva > 90 días después de la infección
inicial era una reinfección e ignoramos cualquier prueba positiva repetida
dentro de los 90 días. Para evitar sesgos, se excluyeron los pacientes con
estado negativo inicial que dieron positivo dentro de los 90 días de su prueba
inicial. Se revisaron las reinfecciones para determinar los síntomas y la
gravedad. Cada prueba tenía una indicación y presencia de síntomas
registrados por el proveedor que ordenó, que se utilizó para determinar si el
paciente era sintomático.
Análisis de datos
Para cada grupo de pacientes, determinamos la tasa de reinfección
usando el número total de pacientes en ese grupo como denominador.
Las tasas de infección se determinaron para distintos períodos después
de la prueba inicial: 4–5 meses, 6–7 meses y≥8 meses. La protección
ofrecida por una infección previa se calculó como 1 menos la proporción
de la tasa de infección de los pacientes positivos dividida por la tasa de
infección de los pacientes negativos. Determinamos la protectividad en
cada periodo y en general. Luego repetimos el análisis incluyendo solo
infecciones sintomáticas en el numerador. Los análisis se realizaron
utilizando R v.4.02 (R Core Team, Viena). La Junta de Revisión
Institucional de la Clínica Cleveland aprobó este trabajo.
inmediato y fue excluido debido a un presunto resultado de prueba falso
positivo.
De las 62 reinfecciones, 31 fueron sintomáticas; la dificultad para
respirar fue el síntoma más común y, curiosamente, ningún paciente
perdió el sentido del olfato (Figura 1). Dieciocho pacientes sintomáticos
fueron hospitalizados dentro de los 30 días posteriores a la prueba
positiva, 5 con síntomas considerados posiblemente relacionados con
COVID-19. De esos 5, ninguno requirió cuidados intensivos ni necesitó
ventilación mecánica. Muchas reinfecciones ocurrieron cerca de los 90
días después de la infección inicial y el tiempo promedio hasta la
reinfección fue de 138,9 ± 46,3 días (rango, 90,2–294,9 días; Figura 2).
De aquellos con pruebas iniciales negativas, el 27,9% (39 487/141
480) fueron reexaminados y 5449 de ellos (13,8%) fueron positivos; 2258
(41,4%) pruebas positivas se realizaron para la detección previa al
procedimiento o tenían una indicación asintomática. La protección de la
infección previa contra la reinfección fue del 81,8 % (intervalo de
confianza [IC] del 95 %, 76,6–85,8). La protección contra la infección
sintomática fue del 84,5 % (IC 95 %, 77,9–89,1). El riesgo de reinfección
fue mayor justo después de los 90 días y disminuyó a partir de entonces (
figura 3). En consecuencia, la protección contra la reinfección fue más
baja en los meses 4 y 5 y aumentó hasta 8 meses después de la
infección.

Tabla 1. Características de los pacientes con pruebas iniciales positivas en comparación con aquellos con pruebas iniciales negativas

Característica Prueba positiva inicial Prueba negativa inicial

Número de pacientes 8845 141 480

Edad ± DE, años 52,3 ± 21,8 54,8 ± 21,4
Sexo femenino (%) 4605 (52.1) 78 202 (55,1)
Número que fueron reexaminados (%) 1278 (14.4) 39 487 (27,9)
Edad ± DE, años 55,9 ± 20,4 57,0 ± 20,4
Sexo femenino (%) 700 (54,8) 22 091 (55,9)
Nueva prueba positiva, cualquiera (%) 62 (0,7) 5449 (3.9)
Tiempo para volver a realizar la prueba positiva ± SD, d 138,9 ± 46,3 180,6 ± 51,2
Retest positivo, sintomático (%) 31 (0,4) 3191 (2.3)
Cualquier infección Infección sintomática
Eficaciaa 81,8% 84,5%
90–150 días 60,0% 71,0%
151–210 días 90,6% 90,0%
Después de 210 días 93,9% 91,5%
Abreviatura: SD, desviación estándar.
aEfectividad = 1 – ((62/8845)/(5449/141 480))

2 •cid 2021:XX (XX XXXX)• Sheehan y otros

 Síntomas asociados al COVID-19
Reinfección

14
12

Número de pacientes
10
8
6
4
2
0

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Síntoma

Figura 1.Síntomas de 31 pacientes con reinfección. Abreviatura: COVID-19, enfermedad por coronavirus 2019.

DISCUSIÓN Otros han estimado una protección similar de una infección previa.
Entre los trabajadores de la salud en el Reino Unido, la presencia de
En esta cohorte retrospectiva, los pacientes que inicialmente dieron positivo
anticuerpos se asoció con un 91 % menos de riesgo de reinfección
para COVID-19 tenían menos probabilidades de hacerse la prueba
sintomática en los siguientes 6 meses [13]. En el estudio de la vacuna
posteriormente o de dar positivo que aquellos que inicialmente dieron
Moderna, la infección previa proporcionó una protección del 76 % en el
negativo durante el mismo período de tiempo. La mayoría de los pacientes
grupo de placebo, aunque los números fueron extremadamente
reinfectados estaban asintomáticos. La protección de la infección previa
pequeños (solo 1 caso de reinfección) y los intervalos de confianza
contra la enfermedad sintomática fue del 85 %; incluso cuando se incluyeron
fueron excepcionalmente amplios [8]. En un estudio observacional
los casos asintomáticos, la protección ofrecida contra la reinfección fue del
retrospectivo de la población de Austria, la infección durante la primera
82%. Pocos pacientes fueron hospitalizados después de la reinfección y
ola se asoció con una reducción del 91 % de las probabilidades de
ninguno con síntomas relacionados con la COVID requirió cuidados intensivos,
reinfección en comparación con la población general.14].
lo que sugiere un alto nivel de protección contra la enfermedad grave. Seis
Nuestra medida de reinfección puede haber sobreestimado
meses después de la infección, la protección contra la enfermedad sintomática
la tasa real de reinfección. Debido a que algunos pacientes
superó el 90 %.
pueden continuar eliminando el virus durante muchos meses,
puede ser difícil diferenciar entre reinfección y eliminación
Posibles Reinfecciones persistente. Un estudio de cohorte encontró que el 5,3 % de los
participantes seguían siendo positivos a los 90 días, lo que es
sustancialmente más alto que lo que observamos, aunque la
60

mayoría de los pacientes de nuestro estudio no se volvieron a

analizar [15]. Es más probable que los pacientes con síntomas
50

representen una verdadera reinfección, pero los síntomas de

COVID-19 que observamos generalmente fueron inespecíficos y
40
Individuos acumulados

podrían haber representado exacerbaciones de otras

enfermedades crónicas. Por ejemplo, los pacientes
30

hospitalizados por insuficiencia cardíaca congestiva y dificultad

para respirar se consideraron sintomáticos. Curiosamente, el
20

único síntoma específico de la infección por COVID-19, la

pérdida del olfato, no se observó en ningún caso. Además, la
10

protección aumentó con el tiempo, lo cual fue inesperado. Esto

podría explicarse por la eliminación persistente,
particularmente en aquellos con pruebas positivas cerca de los
0

100 150 200 250 300 90 días después de la infección. Si algunas reinfecciones fueran

Días entre pruebas

en realidad solo un desprendimiento persistente, entonces la
protección contra la reinfección sería más alta de lo que
Figura 2.Tiempo hasta la reinfección para 62 pacientes. informamos.dieciséis].

Tasas de reinfección de COVID-19 •cid 2021:XX (XX XXXX)• 3

 Tasa de reinfección entre la cohorte pos va
0.35

0.3

Tasa de infección (%) / 30 días

0.25

0.2

0.15

0.1

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0.05

0
90 120 150 180 210 240 270
Días entre pruebas

Figura 3.Tasa de reinfección a lo largo del tiempo para la cohorte positiva.

Hay otras razones para creer que la inmunidad será duradera. Un Nuestro estudio está limitado por la falta de acceso a los resultados de las

estudio de 705 participantes en el Reino Unido con extracciones pruebas que ocurren fuera de nuestro sistema de salud. Es posible que a los

secuenciales de muestras de sangre encontró que el 87,8 % permaneció pacientes se les hiciera la prueba de COVID-19 fuera del sistema de salud,

seropositivo durante al menos 6 meses después de la infección inicial [17 especialmente si eran asintomáticos, ya que la Clínica Cleveland no hacía

]. Sorprendentemente, solo 5 participantes en ese estudio se volvieron pruebas a los pacientes asintomáticos a menos que fueran admitidos en el

negativos dentro de los 3 meses posteriores a la infección inicial. Otro hospital o se sometieran a un procedimiento/cirugía. También es posible que

estudio evaluó la memoria inmunológica en muestras de casos de a los pacientes asintomáticos no se les haya vuelto a realizar la prueba. Esto

COVID-19 y encontró que el 95% de los pacientes tenían memoria daría lugar a una subestimación de la tasa de reinfección. Sin embargo, no hay

inmunológica 6 meses después de la infección, incluidas las respuestas razón para sospechar que los pacientes previamente positivos tendrían más

de anticuerpos o células T [18]. Las células B de memoria estuvieron probabilidades de volver a hacerse la prueba fuera del sistema que los

presentes durante más de 6 meses en otro estudio [19]. Esto sugiere que pacientes previamente negativos, que es una de las razones por las que

la inmunidad persiste más allá del período de tiempo de 90 días. En incluimos el grupo de comparación. Las pruebas positivas repetidas podrían

trabajadores de la salud con infección previa según pruebas serológicas, haber representado un desprendimiento persistente, en cuyo caso nuestras

las respuestas de títulos de anticuerpos a dosis únicas de vacunas de estimaciones de eficacia protectora contra la verdadera reinfección son

ARNm fueron 36 veces más altas que aquellos sin infección previa, lo que demasiado bajas. Se necesitan más estudios para determinar si otros linajes

indica que la inmunidad protectora puede permitir una estrategia de de SARS-CoV-2, como los que se encuentran en Brasil, Sudáfrica y el Reino

vacunación alterada en estos pacientes, como vacunas de dosis única. Unido, son susceptibles a la inmunidad generada por una infección o

vacunas o vacunación tardía [20]. vacunación previa. La secuenciación no se realizó de forma rutinaria en

La excreción persistente puede caracterizarse por cargas virales bajas nuestra comunidad durante este período de estudio, por lo que no pudimos

o una respuesta inmunitaria continua en lugar de ser un estado determinar si las posibles reinfecciones representan cepas virales únicas. Los

transmisible. Debido a que la transmisión asintomática es un medio cambios en el comportamiento después de la infección también pueden haber

importante de propagación viral, es crucial diferenciar entre la contribuido a la disminución observada en la incidencia de la infección. No se

reinfección asintomática y la diseminación viral post-sintomática. Si la sabe si la infección previa está asociada con cambios posteriores en el

infección previa no previene la infección asintomática, es posible que los comportamiento, incluido el distanciamiento social, el uso de máscaras y la

pacientes previamente infectados puedan propagar el virus, incluso si búsqueda de pruebas. Es posible que después de la infección, las personas se

ellos mismos no experimentan síntomas. Varias cohortes de observación vuelven más cautelosas o pueden sentir que tienen alguna protección y, por lo

sugieren que este no es el caso. Un estudio que consistió principalmente tanto, ser menos cautelosas. El primero tendería a reducir la incidencia de la

en personas no hospitalizadas encontró que el 14,3% de los enfermedad detectada, mientras que el segundo la aumentaría.

participantes dieron positivo repetidamente después de la recuperación.

No hubo transmisión entre 757 contactos cercanos de estos portadores En este estudio de pacientes en 1 sistema de salud, la infección previa

post-sintomáticos [15]. Otro estudio de 285 pacientes con PCR positivo parece ofrecer altos niveles de protección contra la infección sintomática, así

detectado después de la recuperación encontró que no ocurrieron como contra la enfermedad grave, durante al menos 8 meses. A la luz de estos

nuevos casos atribuidos a esos pacientes en 790 contactos cercanos [21]. hallazgos, así como de otras pruebas de la persistencia de la inmunidad
después de la infección, es posible que los CDC deseen revisar su

4 •cid 2021:XX (XX XXXX)• Sheehan y otros

recomendación de vacunar inmediatamente a las personas previamente
infectadas. Según este estudio, los pacientes con antecedentes conocidos de
infección podrían considerar retrasar la vacunación durante al menos 8
meses, liberando vacunas para proteger a los más vulnerables.
Nota
Posibles conflictos de intereses.Todos los autores: No se reportaron conflictos
de interés. Todos los autores han enviado el Formulario ICMJE para la divulgación de
posibles conflictos de intereses.
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Tasas de reinfección de COVID-19 •cid 2021:XX (XX XXXX)• 5