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Capítulo 4

Estructura y desarrollo de la
pared celular.

Perspectiva

Casi todas las células vegetales se caracterizan por una pared celulósica envolvente.
Los que no lo son, como los gametos, tienen una vida muy corta o están protegidos
por un recinto dentro de una vaina o tejido de células amuralladas. Las paredes
celulares fueron observadas por primera vez en corcho por Robert Hooke en 1663 y
se consideraron estructuras "muertas". Además, algunos biólogos han considerado
que la pared celular, producida por y hacia el exterior del protoplasto, es una
estructura extracelular. La mayoría de los botánicos, sin embargo, han persistido en
considerar que la pared es la parte exterior de la célula, un punto de vista basado
en gran medida en la integración de la citocinesis y la formación de la pared celular.
La investigación durante las últimas décadas ha proporcionado una fuerte
justificación para este punto de vista que ha demostrado que la pared es una
estructura dinámica que recibe información bioquímica del protoplasto y le envía
información. Estudios recientes sugieren que la pared es un componente integral
de un continuo pared celular-membrana plasmática citoesqueleto que proporciona
una vía para señales moleculares y mecánicas entre las células en un tejido, o entre
las células y el ambiente externo (Wyatt y Carpita,1993; Reuzeau y Pont-Lezica,1995;
véase también Wojtaszek,2000). Los principales componentes de este continuo son
los plasmodesmos, hebras altamente especializadas de retículo endoplásmico que
atraviesan las paredes y conectan los protoplastos de las células adyacentes, los
microtúbulos, que se cree que juegan un papel importante en la determinación de
la orientación de las microfibrillas de celulosa en la pared celular (Baskin,2001) y
microfilamentos de actina que se han implicado en el flujo citoplasmático y en el
transporte de vesículas que contienen compuestos precursores a los sitios de
síntesis de la pared (Chaffeyy otros.,2000). Además de su papel vital en la
comunicación entre las células, la pared proporciona soporte y protección para el
protoplasto y forma para la célula. Sin embargo, durante el crecimiento es muy
flexible. El aflojamiento de la pared en sitios específicos permite el crecimiento
direccional que da como resultado diversas formas celulares (Sugimoto-Shirasuy
otros.,2004).

La comprensión de que los protoplastos de las células vivas de las plantas

están interconectados por plasmodesmos ha llevado al concepto desimplasto,
un sistema que abarca la totalidad de protoplastos vivos en una planta.
 ESTRUCTURA Y COMPOSICIÓN DE LA PARED CELULAR 59

El concepto de simplasto se remonta a Eduard Tangl, quien en 1897 observó

finas hebras que conectaban los protoplastos de células adyacentes que,
señaló, "los unen en una entidad de orden superior" (Oparka y Roberts,2001).
De manera similar, el sistema interconectado de paredes celulares vegetales
comprende elapoplastoa través del cual el agua y las moléculas pequeñas
pueden transportarse dentro de la planta, así como hacia y desde el entorno
externo. La presencia del simplasto es una de varias bases principales para la
teoría orgánica de la multicelularidad en las plantas, que ve a las células como
compartimentos del organismo en lugar de bloques de construcción como
sugiere la teoría celular (Kaplan y Hagemann, 1991; kaplan,1992; véase
también Wojtaszek,2000; para más detalles, ver Capitulo 2).

Estructura y composición de la pared celular.

Como hemos aprendido enCapitulo 2, la mayoría de las paredes celulares están en

capas, que consisten tanto en unpared principal, producido por el protoplasto
después de la mitosis y la formación de la lámina media, y unpared secundaria,
depositada posteriormente sobre la superficie interior de la pared primaria. La
pared secundaria se compone comúnmente de tres capas distintas, S1, S2 y S3 (
Figuras 4.1a, b,4.2). Las microfibrillas de la capa S1, la primera capa que se forma y
la más externa, suelen estar dispuestas en una hélice poco profunda y, por tanto, el
ángulo con el eje mayor de la célula es grande. La capa S2, típicamente la capa más
gruesa de la pared secundaria, se caracteriza por una hélice empinada de
microfibrillas y el ángulo con el eje largo de la célula es pequeño. La capa S3, la capa
más interna de la pared secundaria, se caracteriza por una hélice poco profunda de
microfibrillas, por lo que el ángulo con el eje largo de la célula, como el de la capa
S1, es grande. Cada una de estas capas a menudo se compone de varias o muchas
láminas delgadas (Figura 4.2) (ver Preston,1974 y referencias allí para estudios
anteriores) en el que las microfibrillas paralelas se orientan en ángulos leve y
progresivamente diferentes, formando así un patrón helicoidal (Roland,1981; roland
y otros.,1987; véase también Neville y Levy,1985). Se ha demostrado, además, que
el cambio de dirección de las microfibrillas entre las capas S1, S2 y S3 en las paredes
secundarias también resulta de una rotación helicoidal de las microfibrillas entre
estas capas (Roland,1981; rolandy otros.,1987).

La estructura microfibrilar de las paredes primaria y secundaria difiere en parte

porque las paredes primarias se sintetizan durante el crecimiento de expansión
(principalmente el alargamiento) de una célula, mientras que las paredes secundarias se
desarrollan después de que ha cesado la mayor parte del crecimiento celular. En las
paredes primarias, las microfibrillas parecen estar dispuestas al azar (Figuras 4.1a,4.3a),
pero con una orientación generalmente transversal en la parte interior del muro y una
orientación generalmente longitudinal en la parte exterior. En contraste, las microfibrillas
en la pared secundaria están dispuestas en paralelo dentro de las láminas de la pared,
pero en diferentes ángulos en diferentes láminas.higos 4.2,4.3b). La estructura de ciertas
características macroscópicas, por ejemplo, la forma y la orientación de los bordes y las
aberturas de las fosas, está relacionada con la orientación de las microfibrillas de celulosa
en la capa media (S2) de la pared secundaria.
60 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Figura 4.1(a) Diagrama que ilustra la

orientación de las microfibrillas de
celulosa en la pared celular primaria y
las capas de la pared secundaria S1, S2 y
S3 y sus grosores relativos. (b)
Micrografía electrónica de transmisión
de una sección transversal de partes de
las paredes de tres traqueidas en el
xilema secundario depseudotsuga
(Douglas fir) que muestra la lámina
media (ML), las paredes primarias (P) y
las tres capas de la pared secundaria
(S1, S2, S3). Tenga en cuenta también el

vistas en sección de engrosamientos

helicoidales (HT) que forman parte
de la capa S3. Aumento×6424. (b) De
Costa (1967). Usado con permiso de
la University of Washington Press.

Las microfibrillas de celulosa, las unidades básicas de la estructura de la pared,

están incrustadas en una matriz de carbohidratos y otros compuestos (ver más
abajo). Sin embargo, si excluimos, por el momento, la consideración de la matriz, se
verá que la pared primaria y secundaria contienen microfibrillas de celulosa (Figura
4.3a, b), a menudo unidos enmacrofibrillas (Figura 4.4). Amicrofibrilla de celulosa
consiste en un núcleo de residuos de glucosa que comprende moléculas de celulosa
encerradas en hemicelulosas y pectinas. Como se ve en la sección transversal, las
microfibrillas son de sección ovalada a circular, y varían en diámetro de
aproximadamente 5 a 35 nm. En la mayoría de las plantas
 ESTRUCTURA Y COMPOSICIÓN DE LA PARED CELULAR 61

Figura 4.2Representación esquemática

de las capas de la pared de una
traqueida. Las flechas indican la
orientación general de las microfibrillas
de celulosa en las distintas capas. Tenga
en cuenta las laminillas en las capas S1,
S2 y S3. Las capas intermedias (I) y la
capa S3 están ausentes en algunas
especies. de Preston (1974). Usado con
permiso de Springer-Verlag New York,
Inc.

las microfibrillas tienen un diámetro promedio de 10 nm, pero en algunas

algas son mucho más grandes, con un diámetro promedio de 25 nm. Las
microfibrillas están compuestas por grupos de moléculas de celulosa
dispuestas en redes cristalinas denominadasmicelas(Figura 4.4) (Robards,
1970) que, en conjunto, forman lo que a menudo se denominacristalito. El
concepto de la micela como una entidad distinta y separable, que consta de
hebras de moléculas de celulosa, fue establecido en el siglo XIX por el botánico
alemán Carl von Nägeli. El investigador suizo Frey-Wyssling (1954) consideró
que las micelas eran subunidades de hebras de moléculas de celulosa que
componían lo que él llamó "fibrillas elementales". Prestón (1974) concluyó que
“la fibrilla elemental es una ilusión basada en parte en una confusión entre el
tamaño de las microfibrillas y el tamaño de los cristalitos y en parte en una
mala interpretación de las imágenes del microscopio electrónico”, un punto de
vista que ha sido ampliamente aceptado. Hoy, por lo tanto, se considera que la
unidad básica de la pared celular es la microfibrilla, cuyo núcleo central de
celulosa cristalina contiene hebras micelares (Figura 4.4). Aún es controvertido
si las hebras de celulosa del cristalito son o no "entidades distintas y
separables".
Las microfibrillas de celulosa se separan porcapilares interfibrilares (
Figura 4.4) que contiene unmatrizcompuesto de varias mezclas de algunos o
todos los siguientes compuestos: hemicelulosas, ligninas, compuestos
pécticos, suberina, cutina, azúcares simples, proteínas que contienen los
aminoácidos, prolina e hidroxiprolina, y agua. Las moléculas de las
hemicelulosas (p. ej., xilano, manano y glucano), así como los residuos de
pectina (ácido galacturónico), se unen a las moléculas de celulosa; y según
Preston (1974) las cadenas moleculares de la matriz probablemente estén
orientadas paralelas a la longitud de las microfibrillas. Varios modelos de la
relación entre las microfibrillas de celulosa y la
62 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Figura 4.3(a) Pared primaria de una

fibra del xilema secundario de una
angiosperma que muestra la
disposición de las microfibrillas de
celulosa. Aumento× 21 900. (b) Pared
celular del alga Cladophora prolifera
mostrando diferentes orientaciones de
microfibrillas de celulosa en laminillas
de pared adyacentes. Aumento×15 230.
(b) De Preston (1974). Usado con
permiso de Springer-Verlag New York,
Inc.

Se han propuesto hemicelulosas envolventes y otros compuestos. Anteriormente se

sugirió que los polímeros de la matriz y la celulosa estaban unidos por enlaces
covalentes o de hidrógeno (Keegstray otros.,1973). En un modelo más reciente (
Figura 4.5) las microfibrillas están unidas por cadenas de xiloglucano con pectinas y
proteínas estructurales llenando el espacio entre ellas. La fuerza de una pared de
este tipo resultaría del enlace no covalente de las cadenas de xiloglucano a las
superficies de las microfibrillas y del hecho de que algunas cadenas de xiloglucano
están incrustadas dentro de las microfibrillas (Fry,1989; Hayashi,1989; cosgrove,
2001). Un modelo de la pared primaria en desarrollo propuesto por Talbot y Ray
(1992) visualiza las microfibrillas encerradas por una capa de hemicelulosas
estrechamente unidas, como el xiloglucano, envueltas por una capa de
hemicelulosas débilmente unidas (Figura 4.6). Las microfibrillas y hemicelulosas
asociadas son
ESTRUCTURA Y COMPOSICIÓN DE LA PARED CELULAR 63

Figura 4.4Representación esquemática de

la estructura de la pared celular. (a) Parte
de una fibra. (b) Un pequeño fragmento de
la capa S2 de la pared de una célula consta
de macrofibrillas de celulosa entre las
cuales hay espacios interfibrilares llenos de
componentes de la matriz de la pared, que
se muestran en negro. (c) Cada
macrofibrilla se compone de

microfibrillas de celulosa incrustadas en

una matriz de pared no celulósica. (d) Cada
microfribil consta de moléculas de celulosa.
(e) Los grupos de moléculas de celulosa
llamados micelas están dispuestos en una
red cristalina.
(f) Un fragmento de una molécula de
celulosa que consta de dos residuos de
glucosa conectados por un átomo de
oxígeno. de Esaú (1977), ligeramente
modificado. Usado con permiso de John
Wiley and Sons, Inc.

Figura 4.5Un modelo de la estructura

de la pared celular en el que las
microfibrillas de celulosa están unidas
entre sí por cadenas de xiloglucanos
(hemicelulosas). Las pectinas y las
proteínas estructurales llenan el espacio
intermedio. A es una vista en el plano de
la pared, es decir, paralela al
plasmalema. B es una vista en sección,
en ángulo recto con la de A, en la que se
observan los extremos de las
microfibrillas de celulosa. ml, oriente
laminilla; pl, membrana plasmática.
Desde Cosgrove (1999). Reimpreso con
permiso de laRevisión anual de
fisiología vegetal y biología molecular
vegetal, Volumen 50,
©
CRevisiones anuales de 1999,

http://www.annualreviews.org.
64 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Figura 4.6Un modelo de estructura de

pared celular, adaptado de Talbot y Ray (
1992), en el que las microfibrillas de
celulosa están encerradas por una capa de
hemicelulosas estrechamente unidas. Las
microfibrillas y las hemicelulosas asociadas
están incrustadas en una matriz de pectina.
ml, medio
lámina; pl, membrana plasmática.
Desde Cosgrove (1999). Reimpreso
con permiso de laRevisión anual de
fisiología vegetal y biología
molecular vegetal, Volumen 50,
©
CRevisiones anuales de 1999,

http://www.annualreviews.org.

incrustado en una matriz de pectina. Mientras que las cadenas de xiloglucano

pueden estar incrustadas en las microfibrillas, no están unidas con otras
microfibrillas. Se piensa que la fuerza de las paredes resulta de la unión no
covalente entre los polímeros de la matriz (Talbot y Ray,1992; cosgrove, 1999,
2001).
Las proporciones relativas de los compuestos en la matriz varían de acuerdo
con la naturaleza de la célula y su función. Por ejemplo, la matriz de la pared de las
fibras que funcionan como soporte mecánico contiene grandes cantidades de
lignina que imparte fuerza y flexibilidad a las células. Por otro lado, la matriz de la
pared de las células del parénquima epidérmico que impiden la pérdida de agua de
la planta contiene grandes cantidades de cutina, un compuesto impermeable al
paso del agua. Excepto en las paredes que contienen suberina o cutina, las paredes
son relativamente porosas. Los capilares interfibrilares en tales paredes están
compuestos principalmente de pectinas hidratadas que comprenden el dominio
hidrofílico de la pared celular a través de
 CRECIMIENTO DE LA PARED CELULAR sesenta y cinco

que dejan pasar solutos de bajo peso molecular y que permiten el

funcionamiento de enzimas que facilitan la síntesis de los componentes
de la pared (Canny,1995). El dominio hidrofóbico está formado por la red
de celulosa/hemicelulosa cristalina donde la unión entre moléculas de
celulosa y hemicelulosa conduce a la exclusión de moléculas de agua
entre las microfibrillas (Wojtaszek,2000).
Lignina, uno de los compuestos más importantes de la matriz de la pared
celular, es un polímero complejo de fenilpropano conpags-Ácidos cumarílico y
sinapílico. Se agrega a la pared en varias cantidades y en diferentes etapas
durante el desarrollo, y está especialmente concentrado en la pared primaria y
la capa S1 de la pared secundaria. Su presencia imparte fuerza a la pared,
especialmente importante en células tales como traqueidas y miembros de
vasos a través de los cuales se transporta el agua. Si las paredes de estas
células no estuvieran lignificadas, probablemente colapsarían al morir los
protoplastos y la consiguiente pérdida de presión de turgencia, impidiendo así
el transporte de agua a través de ellos. Otro compuesto de matriz de gran
importancia potencial es la glicoproteína expansión, un componente de la
pared primaria, que se cree que controla la extensión de la pared durante el
crecimiento (Rombergery otros.,1993; cosgrove, 2000; Cosgrovey otros.,2002).

Crecimiento de la pared celular

Históricamente se han postulado dos tipos de crecimiento de la pared, el

crecimiento por intususcepción y el crecimiento por aposición. Crecimiento por
intususcepción como lo propuso por primera vez en 1858 von Nägeli, requeriría la
síntesis de una nueva sustancia de pareddentro dela pared principal durante la
expansión de la pared. Este concepto, que requeriría el transporte de compuestos
precursores de los componentes de la pared hacia la pared en desarrollo, parecería,
por lo tanto, necesitar una malla reticulada suelta dentro de la cual podrían
sintetizarse nuevas microfibrillas de matriz y celulosa. En el pasado, algunos
trabajadores mencionaron el hecho de que las microfibrillas en la pared primaria
Aparecerentrelazarse como evidencia de crecimiento por intususcepción. Aunque a
otros les ha resultado difícil aplicar el concepto de invaginación intestinal a la
síntesis de nuevas microfibrillas dentro de la pared, han observado que podría
aplicarse fácilmente a la síntesis de nuevos compuestos de matriz.
El concepto de crecimiento de la pared poraposiciónfue sugerido por
Strasburger en 1882. La aposición de material de pared requeriría la producción de
nuevas capas de material de pared, una sobre otra, como la aplicación de yeso a la
pared de una casa. Strasburger, así como investigadores más recientes,
consideraron que este era el patrón de síntesis de la pared secundaria después de
que la célula había dejado de expandirse. Sin embargo, los botánicos holandeses
Roelofson y Houwink (1953) aplicaron el concepto de aposición al crecimiento de la
pared celular primaria como se expone en suhipótesis multiredde crecimiento de
la pared. Se ha observado que las capas de la pared primaria más externas (la más
antigua y la primera formada) contienen microfibrillas orientadas
longitudinalmente y que las de la parte de la pared sintetizada más recientemente
(la parte más joven) están orientadas casi transversalmente. En
66 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Figura 4.7Un diagrama que muestra un cambio de aproximadamente 90 grados en la orientación de las
microfibrillas de celulosa en las paredes primarias de las células del parénquima meristemático e
isodiamétrico a medida que se produce la síntesis de la pared con el tiempo. Los cuadrados que muestran la
orientación de las microfibrillas (líneas) representan una sucesión de sitios de la pared interna. Note el cambio
gradual en la orientación de la horizontal (transversal) a la derecha a la vertical a la izquierda. Los cambios en
la orientación de las microfibrillas no ocurren simultáneamente en todos los sitios, sino que siguen el mismo
patrón. Para obtener más detalles, consulte el texto. De Wolters-Artsy otros. (1993). Usado con permiso de
Springer-Verlag Wien.

Sobre esta base, Roelofson y Houwink concluyeron que a medida que las capas de
microfibrillas de celulosa (y la matriz asociada) se depositan una sobre otra, se
produce un cambio pasivo en la orientación de las microfibrillas de casi
transversales (o, a veces, aleatorias) a longitudinales como resultado del
alargamiento de la pared (ver también Preston,mil novecientos ochenta y dos).
Aunque esta hipótesis ha ganado amplia aceptación, la evidencia de un patrón
helicoidal de microfibrillas en las paredes primarias (Neville y Levy,1984; viany otros
., 1993; Wolters-Artesy otros.,1993) ha sugerido una interpretación diferente de las
observaciones en las que se basaba. Por ejemplo, Wolters-Artsy otros. (1993)
observaron un cambio helicoidal, con el tiempo, de unos 90 grados en la
orientación de las microfibrillas recién depositadas en las paredes primarias.
Observaron tales cambios en células de varios tipos, incluidas células cilíndricas
obtenidas de ápices de brotes, células isodiamétricas obtenidas de bulbos maduros
y células en suspensión obtenidas de tabaco. Llegaron a la conclusión de que el
cambio de orientación se produjo gradualmente a medida que se depositaban
capas sucesivas de microfibrillas en diferentes ángulos (Figura 4.7) y enfatizan que
el cambio de dirección de las microfibrillas “no pudo deberse a una reorientación
pasiva” como propone la hipótesis multinet ya que las microfibrillas de orientación
cambiada en cada sitio fueron sintetizadas y depositadas nuevamente. Rombergery
otros. (1993) creen que un patrón helicoidal de crecimiento de la pared “no es
necesariamente irreconciliable con la hipótesis del crecimiento de múltiples redes”.
Sugieren además que “[este tipo de crecimiento] permite que la pared principal sea
un participante mecánico activo en lugar de meramente pasivo en la determinación
de la dirección y el alcance del crecimiento”.
 CRECIMIENTO DE LA PARED CELULAR 67

Figura 4.8Una ilustración esquemática del aflojamiento de la pared por expansión. Se plantea la
hipótesis de que las microfibrillas de celulosa se separan más ampliamente cuando la proteína
expansiva interrumpe la unión de los glucanos (cadenas de hemicelulosa) a la microfibrilla (a) o entre
sí (b), lo que provoca el aflojamiento de la pared (c). Desde Cosgrove (2000). Usado con permiso de
Macmillan Magazines Limited.

Mientras que el crecimiento del grosor de la pared secundaria se produce en gran

parte después de que ha cesado el alargamiento celular, la pared primaria que se
deposita durante el alargamiento celular debe expandirse predominantemente en el área
en la dirección del crecimiento celular y, al mismo tiempo, mantener su continuidad. Hace
varias décadas, como resultado de la investigación de muchos trabajadores, se concluyó
que las células vegetales aumentan de tamaño más rápidamente en condiciones de pH
bajo, especialmente cuando está por debajo de 5,5. Se planteó la hipótesis de que en las
primeras etapas del crecimiento de la pared, la auxina influye en su acidificación y
estimula la síntesis de una o más enzimas que aflojan la pared (ver Rayle y Cleland,1992;
cosgrove,2001). Los esfuerzos posteriores para identificar las enzimas que aflojan la
pared dieron como resultado el descubrimiento de dos proteínas llamadasexpansiones
que median la extensión de la pared inducida por ácido (ver Cosgrove,2000,2001). En
consecuencia, hoy en día se acepta ampliamente que la expansión de la pared primaria
implica el aflojamiento de la pared mediado por hormonas como la auxina y la proteína
expansina, y la adición constante de nuevos constituyentes de la pared celular necesarios
para mantener la continuidad de la pared (ver Lyndon,1994; flamencoy otros.,1999;
cosgrove,2000). Aunque se desconoce el mecanismo del aflojamiento de la pared, se cree
que la expansina "desbloquea" el sistema de polisacáridos de la pared, posiblemente
debilitando los enlaces glucano-glucano, lo que permite la separación de las microfibrillas
(Figura 4.8). Con la síntesis continua de nueva celulosa y bajo la influencia de la presión de
turgencia, las paredes celulares crecen (Cosgrove,2000; Cosgrovey otros.,2002). Como se
señaló anteriormente, las microfibrillas de celulosa (y los microtúbulos asociados que se
encuentran justo debajo de la membrana plasmática) están orientadas más o menos
transversalmente al eje longitudinal de las células en elongación. Se cree que esta
orientación de las microfibrillas facilita la expansión longitudinal de la pared primaria
después del aflojamiento de la pared, mientras que una orientación longitudinal
aparentemente restringe el crecimiento de la pared longitudinal (Seagull,1986; Sautery
otros.,1993; Paolillo,1995). Cabe señalar, sin embargo, que Paollilo (2000) ha observado
que en las paredes epidérmicas externas de varios taxones, la elongación de las células
continúa después de que las microfibrillas se orientan longitudinalmente.
68 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Figura 4.9Formación de una nueva pared

celular después de la mitosis.
(a) Tras la separación de los núcleos
hijos, las vesículas derivadas de los
cuerpos de Golgi se acumulan en un
plano entre los microtúbulos del
fragmoplasto. (b) El
El fragmoplasto comienza a migrar hacia las
paredes laterales de la célula. Las vesículas
de Golgi comienzan a fusionarse, formando a b C
la placa celular. (c) El fragmoplasto y la
placa celular en desarrollo entre los núcleos
hijos, como se ve desde arriba. (d) Las dos
células nuevas están separadas por una
lámina central nueva y cada célula tiene una
pared celular recién formada.

(e) A medida que cada nueva célula

comienza a alargarse, los microtúbulos se
realinean transversalmente justo debajo de
la membrana plasmática. La pared de la
célula madre se desintegra.

d mi

Desarrollo de la pared celular

Los compuestos precursores de la celulosa y los materiales de la matriz se

sintetizan en el protoplasto y se transportan a la pared en desarrollo donde se
completa la síntesis. Consideremos cómo se lleva a cabo esta transferencia de
materiales. Durante las últimas etapas de la mitosis, los microtúbulos se organizan
entre los núcleos hijos, formando el fragmoplasto, y las vesículas de Golgi se
agregan en el plano "ecuatorial" entre las células hijas incipientes.Figuras 4.9a–c,
4.10). Esta agregación de vesículas en forma de disco, llamada placa celular y el
fragmoplasto circundante, se extiende hacia la pared original de la célula madre (
Figura 4.9antes de Cristo). Tras la fusión, las membranas de las vesículas se
convierten en las membranas plasmáticas de los protoplastos contiguos de las
nuevas células, y el contenido de las vesículas en la nueva lámina media que las
separa.Figura 4.9d). Las vesículas de Golgi que contienen compuestos precursores
de los componentes de la pared se fusionan con la membrana plasmática de cada
nueva célula (higos 4.11,4.12), añadiendo a su área y al mismo tiempo expulsando
su contenido en elperiplastoinmediatamente fuera de la membrana plasmática
donde tiene lugar la formación de la pared (ver Cosgrove,1997,1999). Se sintetiza
una nueva pared primaria en ambos
 DESARROLLO DE LA PARED CELULAR 69

Figura 4.11Fusión de vesículas

de Golgi con el plasma
membrana durante la formación de la
pared. Compuestos de matriz de pared
como hemicelulosas y pectinas.
contenidos dentro de las vesículas son,
por lo tanto, vaciados en la región de
formación de la pared. pm, membrana
plasmática; w, pared. Aumento ×23
520. De Whaleyy otros. (1960). Usado
Figura 4.10Una placa celular en desarrollo que consta de numerosas vesículas de Golgi, algunas de con permiso de la Sociedad Botánica
las cuales se han fusionado con otras. Las membranas de las vesículas se convierten en las de América.
membranas plasmáticas de las nuevas células, la vesícula contiene la nueva lámina media. er, retículo
endoplásmico; n, núcleo. Aumento×31 930. Desde Whaleyy otros. (1960). Usado con permiso de la
Sociedad Botánica de América.

Células hijas. La pared primaria original de la célula madre se desintegra (

Figura 4.9e), y la lámina media entre las células hijas se continúa con la
existente entre la célula madre y las células contiguas. En preparación para el
alargamiento de una nueva célula, los microtúbulos se organizan
transversalmente justo debajo de la membrana plasmática.Figura 4.9mi).
70 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Figura 4.12Diagrama que ilustra la

biosíntesis de la pared celular. Las
microfibrillas de celulosa son
generados por complejos de celulosa
sintasa (grandes complejos de enzimas)
en la membrana plasmática, y las
hemicelulosas y pectinas (glucanos) que
componen la matriz de la pared se
sintetizan en los cuerpos de Golgi y se
transportan a la pared mediante
vesículas secretoras. Dentro de la pared
en desarrollo, las pectinas forman geles
iónicos y las hemicelulosas se unen a las
microfibrillas de celulosa. Desde
Cosgrove (2000). Usado con permiso de
Macmillan Magazines Limited.

Los procesos de formación y orientación de microfibrillas de celulosa durante el

desarrollo de la pared han sido objeto de extensas investigaciones por parte de
muchos científicos durante los últimos 30 años aproximadamente. Roelofson (1958)
y Heath (1974) planteó la hipótesis de que las enzimas, o complejos enzimáticos,
ubicados en los extremos de las microfibrillas podrían ser responsables de la
polimerización de la glucosa y su cristalización en microfibrillas (ver Brown,1985). En
1976, Brown y Montezinos descubrieron complejos sintetizadores de microfibrillas
de celulosa en el alga.ooquistis. Con la investigación continua en muchos
laboratorios, ahora está bien establecido que, en algas, pteridofitas y plantas con
semillas, las microfibrillas son generadas por terminalescomplejos de celulosa
sintasaen la membrana plasmática (Figura 4.12). Es probable que estos complejos
enzimáticos lleguen a la membrana plasmática en las vesículas de Golgi (Giddings y
Staehelin,1991). Se han reconocido dos tipos de complejos generadores de
microfibrillas,complejos linealesde partículas, comúnmente encontradas en algas,
ycomplejos en forma de roseta (Figura 4.13) que se encuentra en algunas algas y
en plantas superiores. Los complejos en forma de roseta consisten en un grupo de
seis partículas y, a veces, contienen un componente globular ubicado en el centro (
Figura 4.14) (Marrón,1985; Delmer, 1987). Estas partículas son las enzimas
responsables de la síntesis de las cadenas de --1,4-glucano de las que está
compuesta la celulosa (Giddings y Staehelin,1988). Las cadenas de glucano se
“autoasocian” a través de enlaces de hidrógeno intra e intercatenarios formando
microfibrillas cristalinas insolubles (Delmer,1987).

Una amplia investigación durante los últimos 20 años ha demostrado que

con frecuencia, pero no siempre, existe una correlación entre la orientación de
los microtúbulos y las microfibrillas. En consecuencia, se cree que los
microtúbulos juegan un papel importante, tal vez ejerzan cierto control, en la
alineación de las microfibrillas (p. ej., Lloyd,1984; Gaviota,1990,1991; Wymer y
Lloyd,1996; Encestar en,2001; Encestar eny otros.,2004). Correlacion entre
 DESARROLLO DE LA PARED CELULAR 71

Figura 4.13Complejos de celulosa sintasa,

también llamados rosetas, en el
plasmalema de una célula del alga
Microsterias denticulata, como se ve en una
micrografía electrónica de fractura por
congelación. Barra = 0,1 -m. Desde Giddings
y otros. (1980). Usado con permiso de
derechos de autor de Rockefeller University
Press.

Figura 4.14Diagrama de un modelo de complejos de celulosa sintasa (rosetas) en el

plasmalema deMicrosterias, y las microfibrillas que han formado. Desde Giddingsy otros. (
1980). Usado con permiso de derechos de autor de Rockefeller University Press.

microtúbulos y microfibrillas es especialmente evidente en las regiones de síntesis de los

bordes de fosas con bordes circulares, así como en los engrosamientos anulares y
helicoidales en las paredes primarias de los elementos traqueales (Hogetsu,1991).
Inmediatamente debajo de los bordes en desarrollo y los engrosamientos de las paredes
se encuentran microtúbulos, en contacto con la membrana plasmática, orientados en
patrones idénticos a los de los bordes de las fosas en desarrollo y los engrosamientos de
las paredes.
En una investigación reciente de gran trascendencia, Paredezy otros. (2006)
fueron capaces,visualmente, para confirmar un cierre,funcionalrelación entre los
complejos de celulosa sintasa y los microtúbulos en el desarrollo de células
primarias del xilema en los hipocotilos deArabidopsis. Usando proteína fluorescente
amarilla citrina como marcador y microscopía confocal de disco giratorio, estos
trabajadores pudieron observar la fluorescencia en estructuras moleculares
subcelulares móviles en la membrana plasmática que determinaron que eran
complejos de celulosa sintasa. También observaron cuerpos de Golgi marcados que
probablemente contenían complejos de celulosa sintasa. Se cree que los complejos
de celulosa sintasa se organizan dentro de los cuerpos de Golgi y se transfieren en
vesículas de Golgi a la membrana plasmática donde se sintetizan las microfibrillas
de celulosa (p. ej., Haigler y Brown,1986).
72 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Se observó que el movimiento de los complejos de celulosa sintasa dentro

de la membrana plasmática está directamente relacionado con su íntima
asociación con los microtúbulos. Se observó que los complejos de celulosa
sintasa se movían a lo largo de trayectorias lineales emparejadas, una a cada
lado de los microtúbulos (Paredezy otros.,2006). Incluso cuando la disposición
de los microtúbulos se distorsionó por la aplicación del fármaco oryzalin, la
coorientación de los microtúbulos y las trayectorias de los complejos de
celulosa sintasa persistieron. Esto indica que los microtúbulos podrían
realmente guiar los complejos de celulosa sintasa, con el resultado de que las
microfibrillas de celulosa recién sintetizadas se dispondrán paralelas a los
microtúbulos (Paradezy otros., 2006; Mutwily otros.,2008).
Se conocen diez proteínas de celulosa sintasa (CESA). Se requieren al
menos tres para formar una roseta funcional enArabidopsis, y probablemente
también en otras plantas vasculares (Desprezy otros.,2007). La síntesis de
celulosa en la pared primaria requiere la presencia de CESA1, CESA3 y CESA6
(que pueden ser reemplazados por CESA2 o CESA5) (Desprezy otros.,2007)
mientras que CESA4, CESA7 y CESA9 son necesarios para la síntesis de celulosa
en la pared secundaria (Tanakay otros.,2003).
Debido a que no siempre existe un paralelismo entre los microtúbulos y las
microfibrillas de celulosa, varios autores han concluido que los microtúbulos
no son esenciales para el alineamiento de las microfibrillas de celulosa (Roland
y Vian,1979; muchacho,1985; Emons y Kieft,1994; Emons y Mulder,1998). Este
punto de vista está respaldado por estudios más recientes (p. ej., Sugimotoy
otros., 2003; Wasteneys, 2004) que no apoyan el concepto de una relación
causal entre los microtúbulos y el movimiento de los complejos de celulosa
sintasa. En la actualidad, no parece haber una explicación clara para esta
discrepancia.
Giddings y Staehelin propusieron una hipótesis temprana e interesante
para explicar el movimiento de los complejos de celulosa sintasa en la que una
fuerte evidencia indica una estrecha relación entre la orientación de los
microtúbulos y las microfibrillas de celulosa.1988). Plantearon la hipótesis de
que los microtúbulos estaban restringidos a "canales" entre microtúbulos
adyacentes y eran empujados a lo largo de estos canales por la polimerización
y cristalización de las microfibrillas de celulosa. Este concepto de movimiento
pasivo difiere significativamente del de Paredezy otros. (2006) en el que los
complejos de celulosa sintasa exhiben un acoplamiento "estrecho espacial y
temporal" a los microtúbulos. Esto implica una participación activa de los
microtúbulos en el guiado de los complejos de celulosa sintasa y, por tanto, en
el depósito de celulosa.

plasmodesmos

Aunque los plasmodesmos atraviesan las paredes celulares, estrictamente

hablando, no son parte de las paredes. Sin embargo, debido a que juegan un
papel tan importante en el desarrollo, es apropiado proporcionar aquí una
discusión detallada de su estructura y función.plasmodesmosson estructuras
altamente especializadas que conectan los protoplastos de células adyacentes
 PLASMODESMAS 73

Figura 4.15Diagrama que ilustra la

formación de plasmodesmos
primarios y secundarios.
Los plasmodesmos primarios se desarrollan a

partir de los túbulos del retículo endoplásmico

que quedan atrapados entre las vesículas de

Golgi durante la formación de la placa celular

justo antes de que se complete la citocinesis.

Los plasmodesmos secundarios se desarrollan

en paredes previamente formadas.

El retículo endoplásmico y las vesículas

de Golgi se agregan en lados opuestos
de la pared que se adelgaza mucho, los
túbulos del retículo endoplásmico
penetran la pared, se fusionan y se
diferencian, generalmente formando
plasmodesmos ramificados. Se sintetiza
una nueva pared alrededor de los
plasmodesmos y la pared recupera su
espesor original. De Kraglery otros. (
1998). Usado con permiso de Oxford
University Press.

a través de las paredes celulares. Proporcionan pasajes para la comunicación

intercelular a través del transporte entre células de sustancias químicas que
van desde pequeñas moléculas solubles hasta macromoléculas como
proteínas y ácidos nucleicos (Ehlers y Kollmann,2001). Aunque teóricamente es
posible que todos los protoplastos puedan estar conectados por
plasmodesmos, no es seguro que en los grandes organismos multicelulares
haya algún control coordinado en todo el organismo. Investigaciones
recientes han demostrado, en cambio, que regiones específicas pueden estar
aisladas de otras por la ausencia de plasmodesmos, o incluso por la
modificación de la función plasmodesmática (Ehlersy otros.,1999), dando como
resultado la formación dedominios simplásticos, sitios localizados de función
y/o desarrollo de ciertas regiones de tejido, tejidos o tipos de células.
Los plasmodesmos se originan después de la mitosis durante la formación de la
placa celular. Durante la división celular, las vesículas de Golgi y ER se acumulan en
el plano de la placa celular en desarrollo (Higos 4.10,4.15), y los túbulos del ER
quedan atrapados entre ellos. A medida que las vesículas se fusionan, formando la
lámina media y se sintetiza la pared primaria, estos túbulos del RE y el citoplasma
asociado (Figura 4.16) se adprimen y se diferencian en plasmodesmos maduros (
Higos 4.17,4.18). Un plasmodesma consta de un cilindro centralal que se fusionan
partículas proteicas dispuestas helicoidalmente, que comprenden eldesmotúbulo
encerrado por una membrana plasmática (derivada de la membrana vesicular) que
es continua entre las células adyacentes (Higos 4.17un, b,4.18a, b). En el centro del
desmotúbulo hay una fila de partículas, incrustadas en el lípido del RE,
denominadascolumna central(Figura 4.18a, b). Incrustado dentro de su superficie
interna hay un cilindro de partículas de proteína (Figura 4.18a, b). Con expansión
del cilindro exterior de la membrana plasmática y formación del
74 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

Figura 4.16Primario
plasmodesmos en las paredes jóvenes
de las células en la punta de una raíz
dezea mays, mostrando su relación
con el retículo endoplasmático (RE).
Barra = 0,1 -m. de Lucasy otros. (1993).
Usado con permiso de Blackwell
Publishing, Ltd.

Figura 4.17Plasmodesmos que atraviesan las paredes de las células del parénquima del floema
adyacente en una hoja deSaccharum officinarum. (a) Plasmodesmos vistos en vista longitudinal. eh,
retículo endoplásmico. Barra = 200 nm. (b) Plasmodesmos en vista seccional. cc, columna central.
Figura 4.18Un modelo de un plasmodesma.
Barra = 100 nm. De Robinson-Beers y Evert (1991). Usado con permiso de Springer-Verlag GmbH and
(a) Vista longitudinal. (b) Vista transversal
Co. KG.© CSpringer-Verlag Berlín Heidelberg.
(en sección). un anillo; cc, columna central;
cs, manguito citoplasmático; cw, pared
celular; dw, pared de desmotúbulos; er,
retículo endoplásmico; ex, extensiones en
forma de radios; nr, región del cuello; pl, anillo citoplasmático, algunas de estas partículas se conectan con las del
membrana plasmática. de Dingy otros. ( desmotúbulo mediante "extensiones en forma de radios", lo que da como resultado
1992) (etiquetado ligeramente modificado). un sistema dentro del anillo de "microcanales" a través de los cuales se cree que
Usado con permiso de Springer-Verlag
pasan las moléculas (Figura 4.18a, b). La región estrecha en cada extremo de la
Wien.
vaina de la membrana plasmática se denominaorificio, la región en la que se cree
que está regulado el transporte molecular. Para más detalles, consulte
 PLASMODESMAS 75

Figura 4.19Modificación de plasmodesmos

primarios durante el aumento del grosor de
la pared celular. Las ramas se desarrollan
por el recinto de los túbulos ramificados de

retículo endoplásmico. pl, membrana

plasmática; w, pared celular original; ml,
oriente laminilla; nw, nueva pared
celular; G, cuerpo de Golgi; Gv, vesícula
de Golgi. De Ehlers y Kollmann (2001).
Usado con permiso de
Springer-Verlag Wien.

Timbrey otros. (1992) y Lucasy otros. (1993) de donde se toma la

descripción anterior.
Los plasmodesmos que se forman durante el proceso de citocinesis se
denominanplasmodesmos primarios(Figura 4.15). Con el aumento del grosor de la
pared, los plasmodesmos primarios pueden ramificarse (Higos 4.15,4.19) (Kragler y
otros.,1998; Ehlers y Kollmann,2001).Plasmodesmos secundarios forma,de novo,
en tejidos en desarrollo a través de paredes previamente formadas. En los sitios de
nuevos plasmodesmos secundarios, la pared se adelgaza y las cisternas del RE y las
vesículas de Golgi se agregan a ambos lados de estas regiones.Figura 4.15). Las
cisternas del RE penetran la pared delgada, se fusionan y se diferencian, dando
como resultado plasmodesmos, a menudo ramificados, con una estructura
aparentemente idéntica a la de los plasmodesmos primarios. En estos sitios, luego
de la síntesis de nuevos componentes de la pared (matriz de compuestos
precursores proporcionados por las vesículas de Golgi y nuevas microfibrillas de
celulosa), la pared se engrosa alrededor de los plasmodesmos secundarios
(Monzer, 1991; véase también Kraglery otros.,1998; Ehlers y Kollmann,2001). La
formación de plasmodesmos secundarios es común en las paredes de las células
que se alargan mucho durante el desarrollo, compensando así la disminución en la
frecuencia de los plasmodesmos primarios. También se cree que los plasmodesmos
secundarios ocurren comúnmente en las paredes "sin división" como, por ejemplo,
las paredes de las células que forman las capas límite entre las regiones de tejido de
diferente origen ontogenético, como el tejido fundamental (mesófilo incipiente) y el
tejido provascular en las hojas en desarrollo. (Ehlers y Kollmann,2001; véase
también Denglery otros.,1985). otro bien
76 ESTRUCTURA Y DESARROLLO DE LA PARED CELULAR

ejemplo es su presencia en las paredes periclinales entre las células protodérmicas

y subyacentes. Dado que, durante el desarrollo de la epidermis, las células
protodérmicas se dividen sólo anticlinalmente, las paredes entre ellas y las células
subyacentes son paredes que no se dividen. Las paredes que no se dividen de las
células en los márgenes del carpelo de algunos taxones que se fusionan solo
durante el desarrollo del gineceo también contienen plasmodesmos secundarios
(van der Schooty otros.,1995). La importancia de los plasmodesmos secundarios se
destaca por el hecho de que comprenden una proporción significativa de
plasmodesmos que conectan las células vivas de la planta (Dingy otros.,1992; véase
también Kraglery otros.,1998).
Una función importante de los plasmodesmos es el intercambio de
información a través de la transmisión de moléculas de un protoplasto a otro,
un proceso generalmente denominado "tráfico".Tráfico moleculares esencial
para la regulación de los procesos fisiológicos y de desarrollo de la planta. Las
moléculas pequeñas pueden difundirse libremente a través de los
plasmodesmos, pero las moléculas grandes pueden verse restringidas del
paso por la molécula.límite de exclusión de tamañode los plasmodesmos.
Algunas moléculas grandes se unen a ciertas proteínas, llamadasproteinas de
movimiento, que facilitan el paso a través del plasmodesma al aumentar su
límite de exclusión de tamaño (ver, por ejemplo, Kraglery otros.,2000; Oparka
y Roberts,2001; Aokiy otros.,2002). Por otro lado, algunos plasmodesmos,
como los que se encuentran entre las células acompañantes y los miembros
del tubo criboso, tienen límites de exclusión de tamaño suficientemente
grandes que permiten el paso directo de proteínas que son esenciales para
mantener la viabilidad de los miembros del tubo criboso enucleados. Dado
que los nutrientes, las hormonas y las proteínas esenciales para respaldar la
regulación del desarrollo y otros procesos fisiológicos que caracterizan un
dominio particular del desarrollo o funcional varían, es probable que hayan
evolucionado mecanismos específicos para el control del tráfico molecular en
dominios con diferentes requisitos. Ehlers y Kollmann,2001).
Estudios recientes (ver Everty otros.,1996) han demostrado que la función
de los plasmodesmos puede cambiar durante el desarrollo. Durante las
primeras etapas de desarrollo, las hojas funcionan como sumideros, ya que
utilizan más fotosintato del que producen. Al madurar, sin embargo, se
convierten en fuentes de nutrientes. Durante esta transición de sumidero a
fuente, los plasmodesmos experimentan un cambio en su estructura y
función. Estudios sobre el tabaco de Oparkay otros. (1999) indican que durante
la etapa en que las hojas en desarrollo son sumideros de nutrientes, los
plasmodesmos simples no ramificados tienen un límite de exclusión de
tamaño alto y el fotosintato se transmite desde el floema a través de los
tejidos inmaduros de la hoja donde se utiliza en los diversos procesos de
metabolismo durante desarrollo. A medida que la hoja se convierte en una
fuente y exportadora de fotosintato, los plasmodesmos se vuelven muy
ramificados, lo que aumenta su área de sección transversal y puede mejorar
su capacidad de carga del floema (Ehlers y Kollmann,2001; véase también
Beebe y Russin,1999; Oparkay otros.,1999). Estos cambios en la estructura y
función involucran plasmodesmos tanto primarios como secundarios (Ehlers y
Kollmann,2001).
 REFERENCIAS 77

Los nuevos plasmodesmos no solo se forman durante el desarrollo, sino que

también pueden volverse no funcionales o incluso eliminarse, otra forma en la que
se puede controlar el desarrollo en la planta. Por ejemplo, los protoplastos de las
células traqueales en desarrollo están conectados a las células del parénquima
adyacentes mediante campos de pozos primarios que contienen numerosos
plasmodesmos. A medida que se acerca la madurez de las células traqueales y justo
antes de la autólisis de sus protoplastos, ambos extremos de los plasmodesmos se
cubren con capas de material de pared celular recién sintetizadas, lo que elimina su
capacidad funcional (Lachaud y Maurosset,1996; Kragler y otros.,1998).

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