Revista de la Asociación Colombiana de Ciencias Biológicas

MURCIÉLAGOS FRUGIVOROS (STENODERMATINAE)

EN RELICTOS DE BOSQUE SECO TROPICAL (BST)
DEL DEPARTAMENTO DEL TOLIMA-COLOMBIA

FRUIT BATS (STENODERMATINAE) IN RELICTS OF TROPICAL

DRY FOREST (BST) OF TOLIMA-COLOMBIA

Leidy Viviana García Herrera1, María del Pilar Rivas Pava2 y Gladys Reinoso F3
1.
Magister en Ciencias Biológicas, Facultad de Ciencias, Grupo de Investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Co
lombia.
2.
Candidata a Doctora en Biología de la Universidad del Valle, Grupo de Estudios en Manejo de Vida Silvestre y Conser
vación (GEMAVIC), Museo de Historia Natural, Departamento de Biología, Universidad del Cauca, Colombia.
3.
Magister en Ciencias Biológicas-Universidad de los Andes, Coordinadora del Grupo de Investigación en Zoología-Uni
versidad del Tolima, Colombia.
Recibido: Agosto 30 de 2015
Aceptado: Diciembre 15 de 2015
*Correspondencia del autor: Leidy Viviana García Herrera. E-mail: lviviana0427@hotmail.com

RESUMEN

Debido a su abundancia, diversidad y riqueza de especies, los murciélagos son un grupo indicador destaca-
do en estudios de procesos de fragmentación del hábitat en el Neotrópico. En especial los murciélagos Este-
nodermatinos son indicadores de estos procesos, ya que presenta especies tanto vulnerables como tolerantes
a los ambientes transformados. Con base en lo anterior se evaluó la riqueza, abundancia y diversidad de mur-
ciélagos frugívoros (tribu Stenodermatini) en dos paisajes modificados al norte del Departamento del Tolima,
Colombia (Chorrillo-Ambalema y Centro Universitario Regional del Norte (CURDN)) en tres ambientes con
diferente grado de perturbación (Bosque secundario, bosque ripario y matorral). Se realizaron seis muestreo
(noviembre y diciembre 2013) y (marzo a junio 2014), durante tres días consecutivos en cada localidad. Para
la captura de los murciélagos se emplearon nueve redes de niebla de calibre de 36 mm y ojo de 1”1/2, dis-
puestas en el dosel y sotobosque, operando desde las 18:00 hasta las 24:00 h. Se registraron 230 murciélagos,
cuatro géneros y cinco especies. La riqueza encontrada se considera adecuada ya que se registraron valores
de representatividad cercanos al 90% de acuerdo al promedio de los estimadores empleados. En Chorrillo se
registraron 118 individuos y cuatro especies, taxones que se distribuyeron de forma desigual entre las cobertu-
ras, mientras que el CURDN se reportaron 112 individuos, cinco especies con predominio de individuos en el
bosque secundario. A nivel general en ambas localidades se evidencian diferentes patrones en la distribución
de especies dominantes, en Chorrillo Artibeus planirostris presentó una predominio marcado en las tres cober-
turas mientras que el CURDN registro dominancia pero exclusivamente en el bosque secundario. El contraste
de diversidad por cobertura evidencio diferencias estadísticamente significativas entre algunas coberturas del
CURDN, mientras que para las coberturas de Chorrillo no fue significativo. Los resultados obtenidos sugieren
que aún con el alto grado de intervención y que pese a la homogenización de la matriz del paisaje, los frag-
mentos de bosques estudiados presentan una importante riqueza de murciélagos y que estos se distribuyen de
acuerdo a la estructura de la vegetación, de tal forma que se posicionan como indicadores de los ecosistemas.

Palabras claves: fragmentación, diversidad, murciélagos y riqueza.

136 Rev. Asoc. Col. Cienc.(Col.), 27: 136-144; 2015

Mastozoología Neotropical, 22(1):97-102, Mendoza, 2015 Copyright ©SAREM, 2015
Versión impresa ISSN 0327-9383 http://www.sarem.org.ar
Versión on-line ISSN 1666-0536

Artículo

NUEVO REGISTRO DEL MURCIÉLAGO PÁLIDO

Phylloderma stenops (PHYLLOSTOMIDAE); EN EL VALLE
ALTO DEL RÍO MAGDALENA, COLOMBIA.
Leidy A. Ramírez-Fráncel, Leidy V. García-Herrera
y Gladys Reinoso Flórez
Facultad de Ciencias, Grupo de Investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia.
[Correspondencia: Leidy A. Ramírez-Fráncel <azucenafra@hotmail.com>]

RESUMEN. Se reporta un nuevo registro del murciélago pálido (Phylloderma stenops Peters, 1865) para Colombia,
en el valle alto del río Magdalena, departamento de Tolima. Este registro extiende la distribución geográfica
conocida para la especie en el país, adicionando el ecosistema Bosque Seco Tropical (BST) a los hábitats ocu-
pados por P. stenops. Debido a su rareza, se discute la información disponible sobre esta especie en el país en
términos de su distribución y ecología, a partir de ejemplares en colecciones y reportes existentes. Se confirma
que la especie es localmente rara, a pesar de su amplia distribución geográfica en el país y en la región.

ABSTRACT. New record of the pale-faced bat Phylloderma stenops (Phyllostomidae) in the high valley of
the Río Magdalena, Colombia. A new report of the pale-faced bat Phylloderma stenops Peters, 1865) is pre-
sented from the upper valley of the Magdalena River, in the Department of Tolima is presented. This record
extends the known geographic range of the species in Colombia, and adds the Tropical Dry Forest as a habitat
for P. stenops. Because of its rarity, the available information on the distribution and ecology of the species is
discussed based on existing specimens and reports. Clearly, the species is locally rare, despite its widespread
distribution in Colombia and the region.

Palabras clave: Bosque Seco Tropical. Departamento del Tolima. Distribución geográfica. Rareza.

Key words: Geographic distribution. Rarity. Tolima department. Tropical Dry Forest.

INTRODUCCIÓN dad y Tobago (Goodwin y Greenhall, 1964),

Phylloderma stenops Peters, 1865 es un murcié-
lago filostómido de gran tamaño, rostro muy
proyectado, pelaje dorsal corto y puntas de
las alas blancas (Emmons y Feer, 1997; Tirira,
2007). Esta especie se distribuye desde el sur
de México y Centro América (Reid, 2009), a
través del norte de América del Sur, en Trini-
Venezuela (Handley, 1976), Colombia (Sánchez
et al., 1993), Ecuador (Tirira, 2007), las regio-
nes noreste y sureste del Perú (Ascorra et al.,
1991, 1993), extendiéndose hasta la cuenca del
Amazonas y el sureste de Brasil (Sampaio et
al., 2003; Esbérard y Faria, 2006; Williams y
Genoways, 2008). A través de su distribución
la especie es aparentemente rara, y su ecología

Recibido 11 noviembre 2014. Aceptado 12 abril 2015. Editor asociado: S Solari

Mastozoología Neotropical, 22(1):11-21, Mendoza, 2015 Copyright ©SAREM, 2015
Versión impresa ISSN 0327-9383 http://www.sarem.org.ar
Versión on-line ISSN 1666-0536

Artículo

MAMÍFEROS EN RELICTOS DE BOSQUE SECO

TROPICAL DEL TOLIMA, COLOMBIA
Leidy V. García-Herrera1, Leidy A. Ramírez-Fráncel1
y Gladys Reinoso Flórez2
1
Facultad de Ciencias, Maestría en Ciencias Biológicas, Grupo de Investigación en Zoología, Universidad del Tolima,
Colombia [correspondencia: Leidy V. García-Herrera <lviviana0427@hotmail.com>].
2
Grupo de Investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Colombia.

RESUMEN. El norte del departamento del Tolima presenta remanentes importantes de Bosque Seco Tropical
(BST), ecosistema estratégico ya que alberga una alta diversidad y endemismo. Sin embargo, las actividades
humanas han generado alteraciones considerables, incluida su disminución y transformación; por ello es impor-
tante documentar la diversidad de estos ambientes así como la respuesta de la fauna a las transformaciones
antropogénicas. Este trabajo tiene como objetivo estimar la diversidad de mamíferos en un relicto de BST. Se
establecieron 3 hábitats con diferencias estructurales a nivel de vegetación: bosque natural denso-bosque natural
fragmentado, bosque de galería y ripario y mosaico de cultivos, pastos y espacios abiertos. Para el registro de
mamíferos se usaron técnicas de captura (redes de niebla, trampas tipo Sherman) y técnicas de detección directa
e indirecta (recorridos, búsqueda de rastros, trampas de huella). Se registraron 8 órdenes, 16 familias, 35 géneros
y 39 especies. El mejor representado fue Chiroptera con 24 especies, seguido de Carnivora con 5. Las especies
más abundantes fueron Heteromys anomalus (26 individuos), Carollia perspicillata (45) y Aotus griseimembra (7).
El registro de Lontra longicaudis y A. griseimembra, especies consideradas en riego por la legislación colombiana,
hacen de estos ambientes lugares de interés para la conservación de la biodiversidad de la región.

ABSTRACT. Mammals in tropical dry forest fragments of Tolima, Colombia. The northern Tolima has signifi-
cant remnants of Tropical Dry Forest (TDF), strategic ecosystems that harbor a high diversity and endemism.
However, human activities have produced substantial alterations, including reduction and transformation;
therefore it is important to document the diversity of this environment and the response of wildlife to anthro-
pogenic changes. Therefore, this study aimed to estimate the diversity of mammals in a TDF fragment. Three
habitats with structural differences at the level of vegetation were sampled: dense natural forest-fragmented
natural forest, gallery and riparian forest and mosaic of crops, pastures and open spaces. Mammal species
were recorded using capture techniques (mist nets, Sherman traps) as well as direct and indirect signs (walks,
hunting trails, traps trace). We recorded 8 orders, 16 families, 35 genera and 39 species. Chiroptera was best
represented with 24 species, followed by Carnivora with 5. The most abundant species were Heteromys anomalus
(26 individuals), Carollia perspicillata (45) and Aotus griseimembra (7). The presence of Lontra longicaudis and
A. griseimembra species considered at risk by Colombian law, makes these environments interesting sites for
the region’s biodiversity conservation.

Palabras clave: Aotus griseimembra. Bosque seco tropical. Lontra longicaudis.

Key words: Aotus griseimembra. Lontra longicaudis. Tropical dry forest.

Recibido 29 mayo 2014. Aceptado 14 octubre 2014. Editor asociado: S Solari

THERYA, 2018, Vol. 9 (3): 255-260 DOI: 10.12933/therya-18-610 ISSN 2007-3364

Potential distribution of Sphaeronycteris toxophyllum in Colombia

and new record
Leidy Viviana García-Herrera1*, Leidy Azucena Ramírez-Fráncel1 and Gladys Reinoso-Flórez2
1
Ph. D. Student in Biological Sciences, Facultad de Ciencias, Grupo de investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Colombia. Calle
# 42, Santa Helena parte alta Ibagué-Tolima A.A. 546. Colombia. Email: lvgarcia@ut.edu.co (LVGH), laramirezfr@ut.edu.co (LARF).
2
Facultad de Ciencias, Programa de Biología, Grupo de investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Colombia. Calle # 42,
Santa Helena parte alta Ibagué-Tolima A.A. 546. Colombia. E-mail: greinoso@ut.edu.co (GRF).
* Corresponding author
The visored bat, Sphaeronycteris toxophyllum Peters, 1882, is a species listed as Data Deficient by the International Union for the Conserva-
tion of Nature, being considered rare throughout its geographical range due to the small number of specimens recorded. This study reports a
new record that broadens the distribution range of the species in Colombia to the central mountain range and upper valley of the Magdalena
river. One adult male of S. toxophyllum was captured after a sampling effort of 3,870 net-hours over 36 nights in the Andean region, at the
upper valley of the Magdalena river, Department of Tolima, Colombia. Its diet was analyzed and a model for Colombia was built. The morpho-
metric analysis of the specimen captured yielded values lower than those previously reported for Colombia. The analysis of stomach contents
identified two floristic elements as part of its diet, corroborating the frugivorous feeding habits of this species. Separately, the application of
species distribution modeling techniques established that S. toxophyllum has a potential geographic range that continues north of the Chocó-
Magdalena province and west of the Orinoco and Guayana biogeographical provinces of Colombia. Based on these data, we propose that the
extended distribution range reported here may be associated with a current connection between these geographical provinces.
El murciélago de vísera Sphaeronycteris toxophyllum Peters, 1882, está catalogado con Datos Deficientes por la Unión Internacional para
la Conservación de la Naturaleza y es considerado raro a lo largo de su distribución, debido al escaso número de ejemplares conocidos. Este
estudio presenta un nuevo registro que extienden la distribución geográfica de la especie en Colombia, hacia la cordillera Central y el valle
alto del río Magdalena. Durante 36 noches y un esfuerzo de muestreo de 3,870 horas-red en la región andina en el valle alto del río Magdalena
en el departamento de Tolima, Colombia, se capturó un macho adulto de S. toxophyllum. Se analizó su dieta y se construyó un modelo de
distribución potencial para Colombia. El espécimen capturado registró medidas morfológicas craneales inferiores a las reportadas en trabajos
previos para Colombia. El análisis del contenido estomacal permitió identificar dos elementos florísticos como parte de la dieta de la especie,
información que permite corroborar su frugivoría. A través de la aplicación de técnicas de modelaje de distribución de especies fue posible
establecer que S. toxophyllum presenta un intervalo geográfico potencial que se extiende al norte de la provincia Choco-Magdalena y al oeste
de las provincias biogeográficas de la Orinoquia y de la Guayana de Colombia. Los datos permiten proponer que la ampliación de distribución
presentada aquí puede estar asociada a la conexión existente entre estas provincias geográficas.
Key words: Chiroptera; distribution; geographic range; tropical dry forest; rare species.
© 2018 Asociación Mexicana de Mastozoología, www.mastozoologiamexicana.org

Introduction (Muñoz 2001; Solari et al. 2013); Guainía (Sanborn 1941);

Sphaeronycteris toxophyllum Peters, 1882, is one of the
least known species of fruit bats in the Neotropics due to
the small number of collections throughout its distribution
range (Emmons and Feer 1990). The reported distribu-
tion includes Colombia (Sanborn 1941; Cuervo-Díaz et al.
1986; Gardner 2008; Rodríguez and Gonzales 2012); Bolivia
(Koopman 1976; Anderson 1997); Brazil (Piccinini 1974; Per-
acchi 1986), Ecuador (Albuja and Mena 1991); Peru (Rehn
1901; Solari et al. 1998) and Venezuela (Thomas 1898; Hand-
ley 1976). It has been observed from the Amazon basin to
3,000 masl in secondary, cloud, and deciduous forests, as
well as in open areas (Angulo et al. 2008). However, these
are isolated records involving a few individuals.
In Colombia, the species has been recorded in the
Departments of Amazonas (Rodríguez-Posada and Cárde-
nas-González 2012); Boyacá (Gallardo et al. 2014); Caquetá
(Montenegro and Romero 1999); Casanare (Rodríguez-
Posada and Cárdenas-González 2012); Cundinamarca
Magdalena (Cuervo-Díaz et al. 1986); Meta (Rodríguez-
Posada and Cárdenas-González 2012); Norte de Santander
(Sanborn 1941), Vaupés and Vichada (Rodríguez-Posada
and Cárdenas-González 2012; Solari et al. 2013). These
records correspond of a number of different natural regions
of the country, including tropical humid forests, dry forests,
montane forests, savannas and urban centers (Rodríguez-
Posada and Cárdenas-González 2012).
Despite the broad distribution of S. toxophyllum accord-
ing with the International Union for the Conservation of
Nature (IUCN 2018), it is classified as Deficient Data and
there is concern that this status may shift to Near Threat-
ened in the future. The distribution range reported for this
species comprises the Central mountain range in the upper
valley of the Magdalena river and the Tropical Dry Forest
(BST) of Colombia, a highly fragile and threatened ecosys-
tem. This study discusses the rarity of S. toxophyllum based
on existing records, as well as its potential distribution area.
 NOTES ON GEOGRAPHIC DISTRIBUTION Check List 14 (6): 1161–1167
https://doi.org/10.15560/14.6.1161

First record of Platyrrhinus albericoi Velazco, 2005 (Chiroptera,

Phyllostomidae) in the eastern slope of the Central Andes of
Colombia
Leidy A. Ramírez-Fráncel1, 2, Leidy V. García-Herrera1, 2, Gladys Reinoso Flórez1

1 Facultad de Ciencias, Programa de Biología, Grupo de Investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Colombia. Calle # 42, Santa Helena
parte alta Ibagué-Tolima A.A. 546, Colombia.  2 Programa para la Conservación de los Murciélagos de Colombia PCMCo.
Corresponding author: Leidy A. Ramírez-Fráncel, laramirezfr@ut.edu.co

Abstract
We report the first record of the bat Platyrrhinus albericoi Velazco, 2005 on the eastern slope of the Colombian
Central Andes. Currently there are records of this species on the western slope of the Central Andes, eastern slope of
the western Andes, and both slope of the eastern Andes in Colombia. We performed a morphological review of the
specimens from several Colombian collections and analyzed their character variation, life zone, and distribution in
Colombia. The geographic range of P. albericoi is increased and a new life zone, Premontane Wet Forest (bmh-PM in
Spanish), is added to its distribution.

Key words
Range expansion, Neotropics, Tolima Department, bat.

Academic editor: Paúl M. Velazco  |  Received 5 August 2018  |  Accepted 10 December 2018  |  Published 28 December 2018

Citation: Ramírez-Fráncel LA, García-Herrera LV, Flórez GR (2018) First record of Platyrrhinus albericoi Velazco, 2005 (Chiroptera, Phyllo­
stomidae) in the eastern slope of the Central Andes of Colombia. Check List 14 (6): 1161–1167. https://doi.org/10.15560/14.6.1161

Introduction gium, 2 accessory cusps on the posterior face of the

Bats of the genus Platyrrhinus are frugivores that pro-
vide functional services to the environment because they
disperse large amounts of seeds in Neotropical forests
(Medellín 2003, Velazco and Gardner 2009, Estrada-
Villegas et al. 2010). Bats of this genus are known to
contribute to forest succession and ecological restoration
because they consume many pioneer species and disperse
them under isolated trees outside the forest or along for-
est edges (Medellín and Gaona 1999, Olea-Wagner et al.
2007, Estrada-Villegas et al. 2010).
Species of this genus differ from other stenoderma-
tines by having the following combination of characters:
a fringe of hairs on the outermost edge of the uropata-
second upper premolar (P4), and the presence of 3 upper
molars. Other genera share one or two of these character-
istics, but no other genera have all three characteristics
(Lim 1993, Albuja 1999).
Platyrrhinus Saussure, 1860 (Phyllostomidae: Ste-
nodermatinae) is one of the most diverse phyllostomid
genera found in the Neotropics with 20 species (Velazco
et al. 2018, Velazco and Patterson, 2008) and is surpassed
only by the genus Sturnira with 22 species (Molinari et al.
2017) and Artibeus with 23 species (Hoofer et al. 2008,
Redondo et al. 2008, Solari et al. 2009). In Colombia,
Platyrrhinus is represented by 14 species (Ramírez-
Chaves et al. 2016), but their geographic and altitudinal
ranges vary widely (Velazco and Solari 2003, Gardner

Copyright Ramírez-Fráncel et al.  This is an open access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License (CC BY 4.0), which permits
unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original author and source are credited.
 Ciencia en Desarrollo, Vol. 10 No. 2
ISSN 0121 - 7488 - Julio a Diciembre de 2019

Consumo de plantas pioneras por murciélagos frugívoros en

un fragmento de bosque seco tropical (Colombia)

Pioneer plants consumption by frugivorous bats in a fragment

of tropical dry forest (Colombia)
Leidy Viviana García-Herrera a*
Leidy Azucena Ramírez-Fráncel a
Gladys Reinoso-Flórez b

Fecha de Recepción: 22.07.18

Fecha de Aceptación: 10.06.19
DOI: https://doi.org/10.19053/01217488.v10.n2.2019.8240

Resumen

La dispersión de semillas juega un papel importante en la regeneración y el mantenimiento de los bosques;

ya que, mediante este mecanismo, las plantas encuentran la posibilidad de colonizar nuevos sitios y
mantener la estructura poblacional. Los murciélagos han sido reconocidos como dispersores efectivos en
varios ecosistemas tropicales, debido a su capacidad de defecar en vuelo, sobrevolar áreas abiertas y ejercer
un efecto de germinación sobre las semillas liberadas. Con base en lo anterior, se evaluó la preferencia en
la dieta de un ensamble de murciélagos frugívoros del bosque seco tropical del departamento del Tolima.
El análisis de 63 registros dietarios de 14 especies de murciélagos permitió identificar 11 especies de
plantas, tres géneros y una morfoespecie, donde Bidens pilosa, Piper crassinervium y Physalis peruviana L.
presentaron el mayor consumo. Artibeus lituratus registro la mayor amplitud de dieta seguido por Artibeus
planirostris. Se presentó una baja sobreposiciones de dieta, lo que podría reflejar una segregación de nicho,
como estrategia para evitar la competencia entre especies simpátricas. Se resalta el consumo de frutos en
estado sucesional arbusto, lo cual reafirma el papel clave de los murciélagos en la dispersión de especies
pioneras.

Palabras clave: Chiroptera, Bosque seco tropical, frugivoría, semillas.

a PhD(c) en Ciencias Biológicas, MSc. en Ciencia Biológicas, Grupo de Investigación en Zoología, Facultad de
Ciencias, Universidad del Tolima.
b MSc. en Ciencia Biológicas, Grupo de Investigación en Zoología, Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima.
* Autor de Correspondencia: lvgarcia@ut.edu.co

33
THERYA, 2020, Vol. 11(2): 203-212 DOI: 10.12933/therya-20-843 ISSN 2007-3364

Using MaxEnt modeling to predict the potential distribution of

Platyrrhinus ismaeli (Phyllostomidae)
Leidy Azucena Ramírez-Fráncel1*, Leidy Viviana García-Herrera1, and Gladys Reinoso- Flórez1
1
Facultad de Ciencias, Grupo de investigación en Zoología, Universidad del Tolima, Colombia. Calle # 42, Santa Helena parte alta
Ibagué-Tolima CP. 546. Colombia. Email: laramirezfr@ut.edu.co (LAR-F), lvgarcia@ut.edu.co (LVG-H), greinoso@ut.edu.co (GR-F).
‫٭‬Corresponding author

The broad-nosed bat, Platyrrhinus ismaeli, is listed as Near Threatened (NT) by the International Union for the Conservation of Nature, and
due to the low number of collected specimens, its geographic distribution is poorly known. This study presents the first documented record
of this species in the eastern slope of the Colombian Central range. Herein, museum voucher specimens were used as primary sources for the
elaboration of a checklist of Platyrrhinus ismaeli from Colombia. In addition, the checklist is supplemented with information on life zones and a
potential distribution model for Colombia. This distribution map was used to explore the affinities, in species composition, among Colombian
ecoregions as outlined by, and the relationship between associated environmental variables. In total, 15 field-based occurrence points and 20
environmental variables (19 bioclimatic and one topographic) were used to model the potential distribution area. The response curves showed
that this species prefers habitats with an annual temperature of 12.0 to 25.5 °C, annual precipitation of 1,000 to 4,000 mm, and an elevation
range of 1,200 to 2,850 masl. Most of the current potential suitable conditions were located to the north-center of Colombia. We found that P.
ismaeli is distributed in Colombia in four main regions, including the Biogeographic Chocó, the Magdalena Valley, the Orinoquia, and the Gui-
anan-Amazon region. The spatial distribution of the species is driven by variables such as temperature, precipitation, and elevation. Changes
in these variables affect the normal activities of this species with a narrow geographical niche and dispersal ability may particularly reduce the
ability of this species to face global climate change consequences. Therefore, it is imperative to continue exploring the effect of these variables
in order to better define the distribution patterns and conservation strategies for this species. Our findings can be used to define high-priority
areas for the protection and conservation of P. ismaeli.
El murciélago de nariz ancha Platyrrhinus ismaeli, está catalogado como Casi Amenazado (NT) por la Unión Internacional para la Conserva-
ción de la Naturaleza y, debido a la escasa cantidad de recolectas, su distribución geográfica es poco conocida. Este estudio presenta el primer
registro en la vertiente Oriental de los Andes centrales colombianos. Aquí, se utilizaron ejemplares de museo como fuente primaria para gen-
erar una lista de verificación de Platyrrhinus ismaeli para Colombia. Además, la lista de verificación está acompañada por las zonas de vida, así
como el modelo de distribución potencial para Colombia. Este mapa de distribución se utilizó para investigar las afinidades, en la composición
de las especies, entre las ecorregiones colombianas como se describe en, y la relación entre las variables ambientales. En total, se utilizaron 15
puntos de ocurrencia y 20 variables ambientales (19 bioclimáticas y una topográfica) para modelar el área de distribución potencial. Las curvas
de respuesta mostraron que esta especie prefiere hábitats con una temperatura anual de 12.0 a 25.5 ° C, precipitación anual de 1,000 a 4,000
mm y un rango de elevación de 1,200 a 2,850 m.s.n.m. La mayoría de las posibles condiciones adecuadas actuales se ubicaron en los límites
del Centro Norte de Colombia. Descubrimos que P. ismaeli se distribuye geográficamente en Colombia en cuatro regiones principales, incluy-
endo: el Chocó Biogeográfico, el valle del Magdalena, la Orinoquia, y la región de la Guiana-Amazonía. La distribución espacial de la especie
depende de variables como la temperatura, la precipitación y la elevación. Estos cambios en estas variables afectan las actividades normales de
esta especie con un nicho geográfico estrecho y la capacidad de dispersión puede reducir particularmente la capacidad de esta especie para
enfrentar las consecuencias del cambio climático global. Por lo tanto, es importante continuar estudiando el efecto de estas variables para
ajustar los patrones de distribución y estrategias de conservación de esta especie. Nuestros hallazgos se pueden usar para definir las áreas de
alta prioridad para la protección y conservación de P. ismaeli.
Key words: Chiroptera; department of Tolima; distribution; expansion; geographic range; Phyllostomidae.

© 2020 Asociación Mexicana de Mastozoología, www.mastozoologiamexicana.org

Introduction restoration, because they consume pioneer species and are

In the Neotropics, bats represent the most diverse group
amongst mammals (Vaughan 1997; Medellin et al. 2000;
Sampaio et al. 2003; Bracamonte 2011), showing the great-
est variety of dietary habits; this flexibility accounts for the
morphological, physiological, and ecological complexity of
this group (Altringham 2011). Bats of the genus Platyrrhinus
(Phyllostomidae) are frugivores that play a key role in seed
dispersal and the redistribution of nutrients (Medellin 2003;
Velazco and Gardner 2009; Estrada-Villegas et al. 2010).
In recent decades, a number of studies have confirmed
the role of this genus in forest succession and ecological
among the most important seed dispersers in fragmented
and early successional ecosystems (Galindo-González et al.
2000; Marques and Fisher 2009; Castro-Luna and Galindo-
González 2012; García-Herrera et al. 2019). Therefore, the
species of this genus have the potential to provide func-
tional services to the environment because they disperse
large amounts of seeds in Neotropical forests.
The genus Platyrrhinus includes 20 recognized spe-
cies, representing one of the most diverse genera within
the family Phyllostomidae (Velazco and Patterson 2008;
Velazco and Lim 2014; Velazco et al. 2018), only surpassed
Acta Chiropterologica, 22(2): 283–294, 2020
PL ISSN 1508-1109 © Museum and Institute of Zoology PAS
doi: 10.3161/15081109ACC2020.22.2.005

Functional traits of bats associated with the use of wetlands in Colombian

tropical dry forests

LEIDY V. GARCIA-HERRERA1, 2, LEIDY A. RAMÍREZ-FRÁNCEL1, SERGIO LOSADA-PRADO1,

GLADYS REINOSO-FLÓREZ1, FRANCISCO A. VILLA-NAVARRO1, and GIOVANY GUEVARA1
1Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias, Departamento de Biología, Universidad del Tolima, Ibagué,
Tolima, Santa Helena Parte Alta Cl 42 1-02, 7300062, Colombia
2
Corresponding author: E-mail: lvgarcia@ut.edu.co

Bats have a major functional role in wetlands; understanding how functional traits of bats depend on environmental characteristics
can facilitate management of ecosystems and their services. In this study, we investigated how bat functional diversity has been
affected by different anthropogenic impacts in wetlands of the Trans-Andean tropical dry forest of Colombia. Specifically, we
analyzed how different functional traits responded to changing environmental conditions and land use and land cover patterns.
We sampled six wetlands during the dry periods of the hydrological cycle from 2014 to 2018 and modeled the functional diversity
as a function of environmental variables. To understand the association of bat community structure with environmental variables and
biotic factors, we combined the RLQ analysis and the fourth-corner approach to relate environmental characteristics and species
traits. The percentages of water surface area and pasture land were found to be associated with the general traits of bats when
analyzed using the relative abundance of species. In addition, changes in functional diversity appeared to be driven mainly by larger
species (e.g., Phyllostomus hastatus, Artibeus lituratus), whose presence was primarily associated with heterogeneous areas.
The fourth-corner analysis revealed that the greatest length of skull is the trait that best describes the presence of bats in landscapes
of pastures, water bodies, and high abundance of the shrubs Vismia sp. and Cecropia sp. These results suggest that combinations of
specific features are important drivers of variation in functional diversity between wetlands. Considering the high vulnerability of
Colombian wetlands, our findings provide fundamental information for the development of strategies for monitoring wetland
biodiversity. The results can help identify priority conservation sites and improve environmental decision making.

Key words: fourth-corner analysis, functional diversity, land cover, RLQ analysis

INTRODUCTION territory (384,416 ha — García et al., 2014; Vargas

Tropical dry forest (TDF) has been defined
as a biome that occurs mainly in lowlands charac-
terized by a marked period of drought during
the year (Dirzo et al., 2011). In the Neotropics, dry
forests occur in contrasting biogeographic regions
containing high beta diversity and numerous
endemic species (Prieto-Torres et al., 2019). These
biomes are currently subjected to strong an-
thropogenic pressures that threaten their bio-
diversity and ecological integrity (Cisneros et al.,
2015; González-M. et al., 2018). In Colombia, the
TDF biome originally covered 8,882,854 ha.
However, by the late 20th century, approximately
90% of its area had been replaced by pasture
land, crop fields, and urban settlements, and 8%
(ca. 720,000 ha) of the original area currently occurs
in isolated patches covering less than 30% of the
Figueroa et al., 2016).
The TDF biome includes various ecological sub-
systems such as wetlands that supply a broad range
of ecosystem services, including maintenance of
biodiversity, water quality, and food supply (Mitsch
and Gosselink, 2015), but TDF is particularly vul-
nerable to changes in land use, a situation that
undermines the stability of these systems (Shrestha
et al., 2017). Therefore, the conservation and ra-
tional use of these subsystems have become crucial
for conservation and integrated management, driven
by global and regional initiatives to obtain basic in-
formation for the development of conservation
plans and programs for priority areas (Grobicki et
al., 2016).
The maintenance of these ecosystem services de-
pends on a variety of physical, chemical, and biolog-
ical processes, including those exerted by bats
Integrative Zoology 2021; 0: 1–22 doi: 10.1111/1749-4877.12552

REVIEW

Bats and their vital ecosystem services: a global review

Leidy Azucena RAMÍREZ-FRÁNCEL,1,2 Leidy Viviana GARCÍA-HERRERA,1,2

Sergio LOSADA-PRADO,3 Gladys REINOSO-FLÓREZ,3 Alfonso SÁNCHEZ-HERNÁNDEZ,4
Sergio ESTRADA-VILLEGAS,2,5,6 Burton K. LIM7 and Giovany GUEVARA3
1
Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas & Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias, Universidad del
Tolima, Ibagué, Colombia, 2 Programa para la Conservación de los Murciélagos de Colombia, Bogotá D.C., Colombia,
3
Departamento de Biología & Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima, Ibagué,
Colombia, 4 Departamento de Matemáticas y Estadística, Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia, 5 Yale
School of the Environment, Yale University, New Haven, Connecticut, USA, 6 Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa,
Republic of Panama and 7 Department of Natural History, Royal Ontario Museum, Toronto, Ontario, Canada

Abstract
Bats play crucial ecosystem services as seed dispersers, pollinators, controllers of insects, and nutrient recyclers.
However, there has not been a thorough global review evaluating these roles in bats across all biogeographical
regions of the world. We reviewed the literature published during the last two decades and identified 283 relevant
studies: 78 dealt with the control of potential insect pests by bats, 80 related to the suppression of other arthro-
pods, 60 on the dispersal of native or endemic seeds, 11 dealt with the dispersal of seeds of introduced plants,
29 on the pollination of native or endemic plants, 1 study on pollination of introduced plants, and 24 on the use
of guano as fertilizer. Our literature search showed that queries combining the terms “seed dispersal,” “insectiv-
orous bats,” “nectarivorous bats,” “use of guano,” and “ecosystem services” returned 577 studies, but half were
experimental in nature. We found that the evaluation of ecosystem services by bats has been mostly conducted in
the Neotropical and Palearctic regions. To detect differences across relevant studies, and to explain trends in the
study of ecosystem services provided by bats, we performed generalized linear mixed models (GLMM) fitted with
a Poisson distribution to analyze potential differences among sampling methods. We identified 409 bat species that
provide ecosystem services, 752 insect species consumed by bats and 549 plant species either dispersed or polli-
nated by bats. Our review summarizes the importance of conserving bat populations and the ecological services
they provide, which is especially important during the current pandemic.

Key words: chiroptera, ecosystem services, frugivory, guano, insectivory, nectarivory, pest control, pollination,
seed dispersal

Correspondence: Leidy Azucena Ramírez-Fráncel, Programa
de Doctorado en Ciencias Biológicas & Grupo de Investigación
en Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias, Universidad del
Tolima, Altos de Santa Elena, Ibagué, Colombia.
Email: laramirezfr@ut.edu.co
INTRODUCTION
Bats contribute to the maintenance of environmental
stability through ecosystem provisioning and regulating
services such as insect pest control, pollination, seed dis-
persal, and production of guano as plant fertilizer (Mil-
lennium Ecosystem Assessment 2005; Kunz et al. 2011).

© 2021 International Society of Zoological Sciences, Institute of Zoology/ 1

Chinese Academy of Sciences and John Wiley & Sons Australia, Ltd.
El Maravilloso mundo
de los mamíferos
Autores
Leidy Azucena Ramírez Fráncel
Leidy Viviana García Herrera
Gladys Reinoso Flórez
Katiuska Andrea Fonseca Prada
Karina Alexandra Gutiérrez Díaz
Emma Yicel Galindo Espinosa
Kevin González Gutiérrez
Andrea del Pilar Tarquino Carbonell
Andrés Fabián Santos Manrique
Luisa Fernanda Herrera Beltrán
Daniela Ortiz Cruz
Ángela Yinet Navarro Flores

IBAGUÉ-TOLIMA
COLOMBIA
2015
5
 El maravilloso mundo de los mamíferos / Leidy Azucena
Ramírez Fráncel… [et al.]. -- 1ª. Ed. -- Ibagué:
Universidad del Tolima, 2015.
60 p.: il.

Contenido: Colombia en el extremo norte de América

del Sur. -- El Tolima tierra de la Diosa Dulima y el
Cutucumai. -- Los mamíferos en el mundo actual. –
Características generales de los mamíferos. --Dieta de los
mamíferos terrestres. -- Mamíferos y ectoparásitos. -- Las
principales amenazas de los mamíferos terrestres. –
Categorías de Amenaza. -- La huella en el campo. -- Fichas
científicas de los mamíferos.
ISBN: 978-958-8932-00-2

1. Mamíferos 2. Fisiología de los mamíferos I. Titulo

II. García Herrera, Leidy Viviana III. Reinoso Flórez, Gladys
IV. Fonseca Prada, Katiuska Andrea V. Gutiérrez Díaz, Karina
Alexandra VI. Galindo Espinosa, Emma Yicel VII. González Gutiérrez,
Kevin VIII. Tarquino Carbonell, Andrea del Pilar IX. Santos Manrique
Ándres Fabián X. Herrera Beltrán, Luisa Fernanda XI. Ortiz Cruz,
Daniela XII. Navarro Flores, Ángela Yinet.

599
M311

© Sello Editorial Universidad del Tolima, Abril de 2015

© Leidy Azucena Ramírez Fráncel, Leidy Viviana García Herrera, Gladys Reinoso Flórez, Katiuska Andrea Fonseca Prada
Karina Alexandra Gutiérrez Díaz, Emma Yicel Galindo Espinosa, Kevin González Gutiérrez, Andrea del Pilar Tarquino
Carbonell, Andrés Fabián Santos Manrique, Luisa Fernanda Herrera Beltrán, Daniela Ortiz Cruz y Ángela Yinet Navarro
Flores.

Primera edición
Ejemplares: 50
ISBN: 978-958-8932-00-2
Número de páginas: 60
Ibagué-Tolima

El maravilloso mundo de los mamíferos

Facultad de Ciencias

publicaciones@ut.edu.co
azucena-1989@hotmail.com

Impresión, diseño y diagramación por:

Leidy Azucena Ramírez Fráncel
Leidy Viviana García Herrera

Todos los derechos reservados. Prohibida su reproducción total o parcial por cualquier medio, sin permiso expreso del
autor.

6
 HOY SE
PESCA, MAÑANA
TAMBIÉN
Peces de importancia comercial
en el Embalse de Prado

Universidad
“Acuicultura y Pesca con Responsabilidad” del Tolima
 Grupo de Investigación en Zoología de la Universidad del Tolima

Hoy se pesca, mañana también. Peces de importancia comercial en el Embalse de Prado: guía de buenas prácticas
para la pesca en el Embalse de Prado / Grupo de Investigación en Zoología de la Universidad del Tolima; coordinadores
Gladys Reinoso Flórez, Francisco Antonio Villa Navarro; Asesor científico Sergio Losada Prado, Giovany Guevara
Cardona; Investigadora asociada Leidy Viviana García Herrera; Fotografía-diseño y digramación Jorge Enrique García
Melo; biólogos Diana Carolina Montoya Ospina, Juan Gabriel Albornoz Garzón -- 1a. ed. -- Colombia : Universidad del
Tolima, 2017

44 p. : il.

1. Población de peces - Embalse de Prado (Tolima) 2. Pesca - Colombia 3. Industria pesquera - Desarrollo
sostenible 4. Peces - Clasificación - Embalse de Prado (Tolima) 5. Edad de los peces

ISBN: 978-958-8932-34-7

I. Reinoso Flórez, Gladys, coor. II. Villa Navarro, Francisco Antonio, Coor. III. Losada Prado Sergio, Ase. IV.
Guevara Cardona, Giovany, Ase. V. García Herrera, Leidy Viviana, Inv. VI. García Melo, Jorge Enrique, il. VII. Montoya
Ospina, Diana Carolina, Bió. VIII. Albornoz Garzón, Juan Gabriel, Bió.

639.21 G892h

© Sello Editorial Universidad del Tolima, 2017

© Otto Polanco Rengifo, Sergio Manuel Gómez Flórez, Hermes Mojica Benítez, Gladys Reinoso Flórez, Francisco Antonio Villa Navarro,
Sergio Losada Prado, Giovany Guevara Cardona, Leidy Viviana García Herrera, Jorge Enrique García Melo,
Diana Carolina Montoya Ospina, Juan Gabriel Albornoz Garzón

Primera edición: 300 ejemplares

ISBN: 978-958-8932-34-7
Número de páginas: 44
Ibagué - Tolima
Facultad de Ciencias

Grupo de investigación en zoologia

Hoy se pesca, mañana también. Peces de importancia comercial en el Embalse de Prado: guía de buenas prácticas para la pesca en el
Embalse de Prado
publicaciones@ut.edu.co
greinoso@ut.edu.co @ut.edu.co

Impresión, diseño y diagramación por: León Gráficas S.A.S.

Fotografía: Jorge Enrique García Melo

Todos los derechos reservados. Prohibida su reproducción total o parcial por cualquier medio, sin permiso expreso del autor.
• LOS MAMÍFEROS, GRANDES AGRICULTORES DEL BOSQUE: UNA GUÍA ILUSTRADA •

1
 • LOS MAMÍFEROS, GRANDES AGRICULTORES DEL BOSQUE: UNA GUÍA ILUSTRADA •

2
• LOS MAMÍFEROS, GRANDES AGRICULTORES DEL BOSQUE: UNA GUÍA ILUSTRADA •

LOS MAMÍFEROS, GRANDES

AGRICULTORES DEL
BOSQUE:
UNA GUÍA ILUSTRADA

Leidy Azucena Ramírez Fráncel

Leidy Viviana García Herrera
Gladys Reinoso Flórez
Giovany Guevara Cardona
Sergio Losada Prado
Francisco Antonio Villa Navarro 3

2020
 • LOS MAMÍFEROS, GRANDES AGRICULTORES DEL BOSQUE: UNA GUÍA ILUSTRADA •

Los mamíferos, grandes agricultores del bosque : una guía ilustrada / Leidy
Azucena Ramírez Fráncel … [et al.] -- 1ª. ed. – Sello Editorial Universidad
del Tolima, Grupo de Investigación en Zoología, 2020.
154 p. : il.
Contenido: Un aporte a la conservación -- Una mirada a los aspectos
morfológicos de los mamíferos -- Área de estudio -- Fichas ilustradas -- La
importancia de los mamíferos en el Departamento del Tolima -- Programa
de educación ambiental -- Educando ando -- Una familia particular -- Unidad
didáctica.
ISBN: 978-958-5151-55-0

1. Mamíferos – Aspectos morfológicos 2. Mamíferos – Alimentación 3.

Endocrinología -- Fisiología I. Título II. Ramírez Fráncel, Leidy Azucena III. García
Herrera, Leidy Viviana IV. Reinoso Flórez, Gladys V. Guevara Cardona, Giovany
VI. Losada Prado, Sergio VII. Villa Navarro, Francisco Antonio

569
M265

©Sello Editorial Universidad del Tolima, 2020

©Leidy Azucena Ramírez Fráncel, Leidy Viviana García Herrera, Gladys Reinoso Flórez,
Giovany Guevara Cardona, Sergio Losada Prado, Francisco Antonio Villa Navarro.
©Fotografías portada Jorge Enrique García Melo
©Fotografías de las comunidades: Leidy Azucena Ramírez Francel, Leidy Viviana García
Herrera.

Primera edición
ISBN versión digital: 978-958-5151-55-0
Número de páginas: 154
Ibagué-Tolima

Los mamíferos, grandes agricultores del bosque: Una guía ilustrada.

Facultad de Ciencias de la Universidad del Tolima.

Grupo de investigación en zoología de la Universidad del Tolima
4
publicaciones@ut.edu.co
laramirezfr@ut.edu.co

Boceto diseño y diagramación: Leidy Azucena Ramírez Fráncel

Edición: Leidy Azucena Ramírez Fráncel, Leidy Viviana García Herrera
Ilustraciones: Leidy Azucena Ramírez Fráncel, Kenny Joan Canchón Bonilla.
Textos: Leidy Viviana García Herrera, Leidy Azucena Ramírez Fráncel
Revisión gramatical: Gladys Reinoso Flórez, Giovanny Guevara Cardona, Sergio Losada Prado
y Francisco Antonio Villa Navarro
Mapas de distribución de especies: Leidy Viviana García Herrera, Leidy
Azucena Ramírez Fráncel
Fotografía de las comunidades: Leidy Azucena Ramírez Fráncel, Leidy Viviana García Herrera
Fotografía: Jorge Enrique García Melo, Fotos portada
Murciélago frutero de rostro plano (Artibeus phaeotis)
Armadillo (Dasypus novemcinctus)
Mono de noche (Aotus griseimembra)

Impresión, diagramación y corrección de estilo por: Colors Editores S.A.S. Ibagué – Tolima.

Todos los derechos reservados. Prohibida su reproducción total o parcial por cualquier
medio, sin permiso expreso del autor.
 | |
Received: 25 January 2021    Revised: 16 July 2021    Accepted: 20 July 2021

DOI: 10.1002/ece3.8014

ORIGINAL RESEARCH

Foraging strategies, craniodental traits, and interaction in the

bite force of Neotropical frugivorous bats (Phyllostomidae:
Stenodermatinae)

Leidy Viviana García-­Herrera1  | Leidy Azucena Ramírez-­Fráncel1  |

Giovany Guevara2  | Gladys Reinoso-­Flórez2 | Alfonso Sánchez-­Hernández3 |
Burton K. Lim4  | Sergio Losada-­Prado2

1
Programa de Doctorado en Ciencias
Biológicas & Grupo de Investigación en
Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias,
Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia
2 phology that reflects the degree of resource division and ecological overlap in
Departamento de Biología & Grupo de
Investigación en Zoología (GIZ), Facultad
de Ciencias, Universidad del Tolima, Ibagué,
Colombia
3
Departamento de Matemáticas y
Estadística, Facultad de Ciencias,
Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia
4
Department of Natural History, Royal
Ontario Museum, Toronto, ON, Canada
Correspondence
Leidy Viviana García-­Herrera, Programa de
Doctorado en Ciencias Biológicas & Grupo
de Investigación en Zoología (GIZ), Facultad
de Ciencias, Universidad del Tolima, Altos de
Santa Elena, Ibagué, Colombia.
Email: lvgarcia@ut.edu.co
Funding information
Departamento Administrativo de Ciencia,
Tecnología e Innovación, Grant/Award
Number: Convocatoria 755 de 2016
Abstract
1. Bats in the family Phyllostomidae exhibit great diversity in skull size and mor-
the group. In particular, the subfamily Stenodermatinae has high morphological
diversification associated with cranial and mandibular traits that are associated
with the ability to consume the full range of available fruits (soft and hard).
2. We analyzed craniodental traits and their relationship to the bite force in 343
specimens distributed in seven species of stenodermatine bats with two foraging
strategies: nomadic and sedentary frugivory. We evaluated 19 traits related to
feeding and bite force in live animals by correcting bite force with body size.
3. We used a generalized linear model (GLM) and post hoc tests to determine possi-
ble relationships and differences between cranial traits, species, and sex. We also
used Blomberg's K to measure the phylogenetic signal and phylogenetic general-
ized least-­squares (PGLS) to ensure the phylogenetic independence of the traits.
4. We found that smaller nomadic species, A. anderseni and A. phaeotis , have a simi-
lar bite force to the large species A. planirostris and A. lituratus; furthermore, P. hel-
leri registered a bite force similar to that of the sedentary bat, S. giannae. Our
study determined that all the features of the mandible and most of the traits of
the skull have a low phylogenetic signal. Through the PGLS, we found that the
diet and several cranial features (mandibular toothrow length, dentary length,
braincase breadth, mastoid breadth, greatest length of skull, condylo-­incisive
length, and condylo-­canine length) determined bite force performance among
Stenodermatiane.
5. Our results reinforce that skull size is a determining factor in the bite force, but
also emphasize the importance of its relationships with morphology, ecology, and
phylogeny of the species, which gives us a better understanding of the evolution-
ary adaptions of this highly diverse Neotropical bat group.

This is an open access article under the terms of the Creat​ive Commo​ns Attri​bution License, which permits use, distribution and reproduction in any medium,
provided the original work is properly cited.
© 2021 The Authors. Ecology and Evolution published by John Wiley & Sons Ltd.

|
13756     
www.ecolevol.org Ecology and Evolution. 2021;11:13756–13772.
 biology
Article
Skull Morphology, Bite Force, and Diet in Insectivorous Bats
from Tropical Dry Forests in Colombia
Leidy Azucena Ramírez-Fráncel 1,2, * , Leidy Viviana García-Herrera 1,2 , Sergio Losada-Prado 3 ,
Gladys Reinoso-Flórez 3 , Burton K. Lim 4 , Francisco Sánchez 5 , Alfonso Sánchez-Hernández 6 and
Giovany Guevara 3






Citation: Ramírez-Fráncel, L.A.;
García-Herrera, L.V.; Losada-Prado,
S.; Reinoso-Flórez, G.; Lim, B.K.;
Sánchez, F.; Sánchez-Hernández, A.;
Guevara, G. Skull Morphology, Bite
Force, and Diet in Insectivorous Bats
from Tropical Dry Forests in
Colombia. Biology 2021, 10, 1012.
https://doi.org/10.3390/
biology10101012
Academic Editor: Douglas S. Glazier
Received: 9 May 2021
Accepted: 28 June 2021
Published: 9 Ocotober 2021
Publisher’s Note: MDPI stays neutral
with regard to jurisdictional claims in
published maps and institutional affil-
iations.
Copyright: © 2021 by the authors.
Licensee MDPI, Basel, Switzerland.
This article is an open access article
distributed under the terms and
conditions of the Creative Commons
Attribution (CC BY) license (https://
creativecommons.org/licenses/by/
4.0/).
Biology 2021, 10, 1012. https://doi.org/10.3390/biology10101012
1 Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas & Grupo de Investigación en Zoología (GIZ),
Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima, Altos de Santa Elena, Ibagué 730006, Colombia;
lvgarcia@ut.edu.co
2 Programa para la Conservación de los Murciélagos de Colombia PCMCo, Bogotá 110911, Colombia
3 Departamento de Biología & Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias,
Universidad del Tolima, Altos de Santa Elena, Ibagué 730006, Colombia; slosada@ut.edu.co (S.L.-P.);
greinoso@ut.edu.co (G.R.-F.); gguevara@ut.edu.co (G.G.)
4 Department of Natural History, Royal Ontario Museum, 100 Queen’s Park, Toronto, ON M5S 2C6, Canada;
burtonl@rom.on.ca
5 Grupo de Investigación ECOTONOS, Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas e Ingeniería,
Universidad de los Llanos, Villavicencio 500002, Colombia; fsanchezbarrera@unillanos.edu.co
6 Departamento de Matemáticas y Estadística, Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima, Altos de
Santa Elena, Ibagué 730006, Colombia; asanchez@ut.edu.co
* Correspondence: laramirezfr@ut.edu.co; Tel.: +57-321-409-2272
Simple Summary: The cranial structure is highly variable among mammals and thought to reflect
specializations for feeding and echolocation in bats. However, recent analyses of skull structure,
feeding behavior and bite force across a wide range of bats suggest that correlations between
morphology, performance, and ecology are not as delineated as previously thought. For example,
most of the variations in bite force in insectivorous bats have been explained by differences in body
size rather than specific cranial traits. We tested several relationships associated with the cranium
to ascertain predictors of bite force in different bat species based on in vivo measurements from
the Colombian tropical dry forests and museum specimens. Our data show that skull size had
a significant contribution to bite force for beetle-eating bats, such as Noctilio albiventris, Molossus
molossus, M. coibensis, and Molossops temminckii. Cranial traits and the combined action of the jaw
morphology generate a biomechanical comparative advantage that allows these species to feed on
“hard” prey, supporting the hypothesis that skull morphology, bite force, and diet are linked in
insectivorous bats.
Abstract: In Neotropical bats, studies on bite force have focused mainly on differences in trophic ecol-
ogy, and little is known about whether factors other than body size generate interspecific differences
in bite force amongst insectivorous bats and, consequently, in their diets. We tested if bite force is
related to skull morphology and also to diet in an assemblage of Neotropical insectivorous bats from
tropical dry forests in the inter-Andean central valley in Colombia. It is predicted that the preference
of prey types among insectivorous species is based on bite force and cranial characteristics. We also
evaluated whether skull morphology varies depending on the species and sex. Cranial measurements
and correlations between morphological variation and bite force were examined for 10 insectivorous
bat species. We calculated the size-independent mechanical advantage for the mandibular (jaw) lever
system. In all species, bite force increased with length of the skull and the jaw more than other cranial
measurements. Obligate insectivorous species were morphologically different from the omnivorous
Noctilio albiventris, which feeds primarily on insects, but also consumes fish and fruits. Our results
show that bite force and skull morphology are closely linked to diets in Neotropical insectivorous bats
and, consequently, these traits are key to the interactions within the assemblage and with their prey.
Keywords: angle of opening; Chiroptera; length of skull; prey hardness; skull morphology
https://www.mdpi.com/journal/biology
 RESEARCH ARTICLE

Ethnobiology and Conservation, 10:32 (15 October 2021)

doi:10.15451/ec2021-10-10.32-1-18
ISSN 2238-4782 ethnobioconservation.com

Human-bat interactions in central Colombia: Regional

perceptions of a worldwide fragile life zone
Leidy Azucena Ramírez-Fráncel1∗ , Leidy Viviana García-Herrera1 ,
Giovany Guevara2 , Sergio Losada-Prado2 , Burton K. Lim3 ,
Francisco Antonio Villa-Navarro2 and Gladys Reinoso-Flórez2

ABSTRACT

The study of human relationships with other components of the landscape allows us to understand
the dynamics of ecological communities and biodiversity. Although there has been an increase in
ethnobiological studies, little is known about the interaction between humans and bats. The objective
of this study was to evaluate the perceptions and attitudes about bats by people in the fragile life zone of
the tropical dry forest of Colombia. We selected four representative areas and evaluated three different
aspects: (1) biological and ecological knowledge, (2) uses and cultural beliefs, and (3) interactions
between humans and bats. The data were collected through surveys of 18 questions to 197 people
with a gender ratio close to parity. The data obtained are presented as descriptive statistics by using
a generalized linear model (GLM). The results showed that people’s knowledge and attitude towards
bats depend on the covariates of education and gender of the respondents. Women and people with a
higher education level had positive attitudes towards bats. Although the ecosystem services provided
by bats were clearly recognized, the need for conservation was not as obvious. These results indicate
that human-bat relationships are complex and may be the result of multiple social and cultural factors.
Likewise, these cross-cultural perceptions must be understood and addressed in the development of
actions that promote the conservation of bats in tropical forests.

Keywords: Bats; Ethnoconservation; Ethnozoology; Tropical dry forests; Human-wildlife conflicts;

Local perception; Nature conservation.

1 Ph.D(c), Facultad de Ciencias, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Universidad del Tolima.
Ibagué, Tolima, Colombia.
2 Docente, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Universidad del Tolima.
Ibagué, Tolima, Colombia.
3 Department of Natural History, Royal Ontario Museum, 100 Queen’s Park, Toronto, Ontario M5S 2C6, Canada.
∗ Corresponding author . E-mail address: LAR-F (laramirezfr@ut.edu.co)