Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.

com

Noche Día

–
Figura

Fig
ur

a6
–

ndid
a

exte
4
–
2

os
e dat
la d +
Tab
+

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 Letra investigación

1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22

B
coleópteros
Dermatera
dípteros
hemípteros
himenópteros
lepidópteros
neurópteros
20 interacciones

24 2 6 25 26 11 12 18 29 20 23
1 4 7 9 10 27 16 28 30 31

C D mi F
PAGS<0.001 PAGS=0.043 NS PAGS<0.001
240 24 2.4 3

180 18 1.8 2
Generalismo de las plantas

Generalismo de los visitantes

Número de visitas

Anidamiento
120 12 1.2 1

60 6 0.6 0

0 0 0 –1
Oscuro Iluminado Oscuro Iluminado Oscuro Iluminado Oscuro Iluminado

Figura 2|Efectos de la iluminación artificial sobre los parámetros de las redes
nocturnas de visitantes planta-flor. a,B, Red total cuantificada de visitantes de plantas
y flores de siete sitios oscuros (a) y siete sitios iluminados experimentalmente (B). Los
rectángulos representan especies de insectos (arriba) y especies de plantas (abajo), y las
líneas de conexión representan interacciones entre especies. Los códigos de especies
para las plantas y una lista de especies de insectos se dan en
Cuadros complementarios 2, 3.C–F, El número de visitas (C), generalismo de las plantas (D),
generalismo de los visitantes de las flores (mi), y anidamiento (zpuntuación de NODF) (F) para
sitios oscuros (oscuros,norte=7) y sitios iluminados (lit,norte=7). Los datos son malos±sem (C–F
). Los resultados de los modelos estadísticos se proporcionan en la Tabla 1 de datos
ampliados. NS, no significativo.

visitantes y analizó cómo ALAN afecta la estructura de las redes de interacción. En
particular, analizamos el número de interacciones y especies, y dos métricas de red
conocidas por afectar la estabilidad de las comunidades de plantas y polinizadores:
generalismo de especies22y anidamiento de la red18,19. Encontramos un número
significativamente menor de visitas a flores (z=−4.7, grados de libertad (gl)=10,
PAGS<0.001, 62% menos visitas en sitios iluminados; Fig. 2a–c) y especies de
visitantes de flores (z=–4.4, gl=11,PAGS<0,001; 29% menos especies en sitios
iluminados; Tabla de datos extendida 1) en sitios iluminados. La menor riqueza de
insectos bajo el tratamiento con luz se explicó principalmente por el menor
número de interacciones muestreadas, lo que sugiere que la luz artificial afecta a
las especies por igual (Datos ampliados, Fig. 1). Es muy probable que este efecto
negativo de ALAN en las visitas de insectos se deba al comportamiento alterado de
los visitantes nocturnos de las flores, como la atracción por una fuente de luz
artificial durante la noche, como se sabe para muchas especies de polillas.23, y/o a
una reacción fisiológica de los visitantes de las flores, aunque rara vez se han
estudiado24. Alternativamente, los cambios en la fisiología de las plantas podrían
haber alterado su atractivo para los visitantes de las flores, pero tales mecanismos
siguen sin explorarse en gran medida.25. El número de especies de plantas
visitadas fue similar entre los sitios iluminados y los sitios de control oscuros (en lo
sucesivo denominados sitios oscuros) (z=–1.1,
gl=11,PAGS=0,271; Tabla de datos extendida 1). Sin embargo, el generalismo de las
especies de plantas, calculado como el número efectivo medio ponderado de especies de
polinizadores por especie de planta26, fue significativamente menor para los sitios
iluminados (t=−2,6, gl=6,PAGS=0,043; Figura 2d). En cuanto a la riqueza de visitantes de
flores, esta reducción en el generalismo de la planta se explicó por el menor número de
interacciones bajo el tratamiento de luz y no reflejó un cambio real en el generalismo de
la planta (Datos extendidos Fig. 2). En particular, el generalismo de visitantes de flores (es
decir, el número efectivo medio ponderado de especies de plantas por especie de
polinizador26) no se vio afectado por el tratamiento con luz (t=–0,2, gl=6,PAGS=0,836; Fig.
2e y Datos extendidos Fig. 3), lo que sugiere que las especies que visitaron las flores con
el tratamiento de luz no fueron más selectivas que las que visitaron las flores en los sitios
oscuros. Dadas las grandes diferencias en el tamaño de la red entre los sitios de control e
iluminados, se estandarizó el anidamiento (zpuntuación de NODF (métrica de
anidamiento basada en la superposición y el relleno decreciente), ver Métodos). El
anidamiento fue significativamente mayor en los sitios oscuros (t=−3.3, gl=12, PAGS
<0,001; Fig. 2f) en comparación con los sitios iluminados, lo que sugiere que ALAN podría
tener un efecto desestabilizador en las comunidades nocturnas de plantas y
polinizadores. Porque no todos los visitantes de las flores son necesariamente
polinizadores funcionales y no se identificaron todos los especímenes dentro del conjunto
de datos.

1 0 AGO G U S T 2 0 1 7 | VOL 5 4 8 | NATURALEZA | 2 0 7

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 investigación Letra

coleópteros himenópteros
Dermatera lepidópteros
dípteros neurópteros
hemípteros Otro
ortópteros 100 interacciones

figura 3|Red global cuantificada de visitantes diurnos y nocturnos de las especies y la frecuencia de las visitas (día y noche) se reflejan en el ancho de los
plantflower.Los rectángulos superiores representan especies de visitantes diurnos, rectángulos.Cirsium oleraceumfue la especie vegetal más visitada durante el día y la
los rectángulos inferiores son especies de visitantes nocturnos y los rectángulos noche (enmarcada en negro). En las Tablas complementarias 2, 3 se proporciona una
centrales muestran especies de plantas, respectivamente. La abundancia de todos lista de todas las especies de plantas e insectos.

a una resolución taxonómica alta, todos los análisis se repitieron con dos
subconjuntos diferentes en los que los especímenes se identificaron con una
resolución taxonómica alta y se asignaron más estrictamente a los polinizadores
sobre la base del conocimiento experto y si portaban polen (ver Métodos). Estos
análisis dieron resultados consistentes (Tabla 1 de datos ampliados).
Para probar si el impacto negativo de ALAN en los polinizadores nocturnos se
traduce en una función de polinización más baja, llevamos a cabo un experimento
de fructificación utilizando la planta modeloCirsium oleraceum. Esta planta era
común a todos nuestros sitios y fue una de las especies más visitadas. En el año
anterior al tratamiento con luz, esta especie de planta recibió el mayor número de
visitas de flores durante el día y la noche (11% de todas las visitas diurnas, 56% de
todas las visitas nocturnas; Fig. 3), y el número medio de visitas visitas fue similar
durante el día y la noche (Tabla de datos ampliados 2). Esto fue consistente para
los dos subconjuntos de los visitantes de las flores (Tabla 2 de datos ampliados).
El impacto de ALAN en la función de polinización se evaluó analizando el
rendimiento reproductivo de un total de 100 plantas experimentales deC.
oleraceum, distribuidos equitativamente en 5 sitios iluminados y 5 oscuros. En
cada sitio, las 10 plantas se emparejaron y una planta dentro de un par se embolsó
para excluir a los visitantes de las flores. El número de frutos desarrollados de las
plantas expuestas a los visitantes florales se redujo significativamente en los sitios
iluminados en comparación con los sitios oscuros (z=−2,5, gl=140, PAGS=0,014;
Figura 4a). Lo más probable es que este efecto no haya sido impulsado por
posibles efectos de abajo hacia arriba del crecimiento alterado de las plantas.25, ya
que la biomasa vegetal no difirió entre los sitios iluminados y oscuros (t=−1, gl=8,1,
PAGS=0,261, media±sem=17.5±1.0 para sitios oscuros, media±sem=15,0±0.8 para
Tabla de datos 5), lo que sugiere que la interrupción de la función de polinización
ya ocurre a bajas intensidades de luz. Nuestros resultados muestran que el servicio
de polinización proporcionado por los visitantes nocturnos de las flores se ve
interrumpido en la vecindad de las farolas, y que esto conduce a una producción
reproductiva reducida de la planta, que no puede ser compensada por los
polinizadores durante el día. Esto indica además que los polinizadores diurnos y
nocturnos generan efectos de complementariedad, que se han demostrado
previamente para diferentes grupos funcionales de polinizadores diurnos.27.
Debido a que ALAN afecta a los polinizadores nocturnos de tal manera que
provoca un menor cuajado de las plantas que poliniza, este impacto negativo
podría afectar aún más a los polinizadores diurnos, dado que estas plantas
representan una importante fuente de alimento para ellos. Incluso en el caso de
C. oleraceum, que también puede reproducirse clonalmente, es probable
que la producción sexual reducida tenga efectos negativos en la aptitud
física a largo plazo28y por lo tanto en el recurso alimenticio de los
polinizadores que usan esa planta. Para investigar si la estructura de las
redes diurnas y nocturnas entrelazadas tiende a propagar o amortiguar tales
efectos, cuantificamos el potencial de efectos indirectos de los visitantes de
flores diurnos a nocturnos (Fig. 4). Luego comparamos el potencial
observado de efectos indirectos con el efecto de las redes en las que las
plantas conectan las subredes nocturnas y diurnas de manera aleatoria (ver
Métodos). El potencial observado para los efectos indirectos fue
significativamente mayor que el efecto de interconectados aleatoriamente
a B PAGS<0.001

sitios iluminados), y el número de frutos desarrollados de plantas autopolinizadas PAGS<0.001

140
(es decir, plantas embolsadas) fue similar entre los dos tratamientos (z=1.47, PAGS=0.018
120 PAGS=0. 014 100
gl=140,PAGS=0,140, figura 4a). Se encontraron resultados similares para el
Número de frutas

100
Porcentaje de frutos

80
porcentaje de frutos desarrollados por inflorescencia (Fig. 4b y Tabla de datos
80
ampliados 3). Una pequeña cantidad de cabezas de flores (4%) estaban infestadas 60
60
con herbívoros, lo que afectó negativamente la cantidad de frutos desarrollados 40
40 NS NS
(Tabla 3 de datos ampliados). El efecto de los herbívoros sobre el número de frutos
20 20
desarrollados no difirió entre los sitios iluminados y oscuros. No se encontró
0 0
diferencia en el porcentaje de frutos desarrollados por cabeza de flor entre flores Ensacado Abierto Ensacado Abierto
infestadas por herbívoros y flores libres de herbívoros (Tabla 3 de datos
Figura 4|Efectos de la iluminación artificial en el cuajado de frutos. a,B, Número de
ampliados). Los datos de nuestra red muestran que el número de visitas de flores
frutos desarrollados (a) y porcentaje de frutos desarrollados (B) para cabezuelas con
aC. oleraceumse redujo significativamente para los sitios iluminados, y esto fue
polinización por insectos (abierto) y sin polinización por insectos (en bolsa)
consistente para los dos subconjuntos de visitantes de flores analizados (Tabla 4 en sitios oscuros (barras azul claro) y sitios iluminados experimentalmente (barras blancas). Se
de datos ampliados). No hubo relación entre la intensidad de la luz medida en el observaron cincuenta cabezas de flores por grupo de tratamiento (norte=50 por grupo de
capullo de las plantas y el número y porcentaje de frutos desarrollados (Extended tratamiento), y la media±se muestran sem. Los resultados de los modelos estadísticos se
proporcionan en la Tabla 3 de datos ampliados.

2 0 8 | NATURALEZA | VOL 5 4 8 | 1 0 AGO G U S T 2 0 1 7

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.

redes (PAGS=0,008; Tabla de datos extendida 6), lo que indica que las plantas
conectan a los visitantes de flores diurnos y nocturnos de una manera que
favorece la propagación de interacciones indirectas entre ellos. Esto podría surgir
del generalismo de plantas correlacionadas en ambas subredes, un patrón que
favorece la propagación de interacciones indirectas.29. Se obtuvieron resultados
similares para los análisis de los dos subconjuntos de visitantes de flores (Tabla de
datos ampliados 6).
La disminución mundial de los polinizadores ha recibido mucha atención en los
últimos años, debido al servicio esencial de polinización que brindan tanto a los cultivos
como a las plantas silvestres.1. Aquí, demostramos por primera vez que ALAN es una
amenaza para la polinización que se está extendiendo rápidamente a nivel mundial.12.
Debido a que los polinizadores diurnos y nocturnos actúan como grupos funcionales
complementarios y están vinculados por interacciones indirectas mediadas por plantas,
ALAN tiene el potencial de agravar aún más la disminución de los polinizadores diurnos a
través de los efectos indirectos mediados por plantas de la comunidad de polinizadores
nocturnos, con más efectos colaterales. sobre la polinización de las plantas. Brindamos
perspectivas novedosas para la comprensión de las complementariedades funcionales
entre los polinizadores y mostramos cómo las interacciones planta-polinizador se ven
amenazadas por un impulsor del cambio global hasta ahora poco reconocido.
Contenido en líneaLos métodos, junto con cualquier elemento adicional de visualización de datos
extendidos y datos de origen, están disponibles en la versión en línea del documento; las referencias únicas
a estas secciones aparecen solo en el documento en línea.
recibido el 21 de diciembre de 2016; aceptado el 14 de junio de 2017.
Publicado en línea el 2 de agosto de 2017.
1. Potts, SGet al.Salvaguardar a los polinizadores y sus valores para el
bienestar humano.Naturaleza540,220–229 (2016).
2. Biesmeijer, JCet al.Disminuciones paralelas en polinizadores y plantas polinizadas por
insectos en Gran Bretaña y los Países Bajos.Ciencia313,351–354 (2006).
3. Clough, Y.et al.La densidad de plantas de pastizales polinizadas por insectos disminuye con el
aumento de la intensidad del uso de la tierra circundante.Ecol. Letón.17,1168-1177 (2014).
4. Falchi, F.et al.El nuevo atlas mundial del brillo del cielo nocturno artificial.ciencia Avanzado.
2,e1600377 (2016).
5. Gaston, KJ, Gaston, S., Bennie, J. & Hopkins, J. Beneficios y costos de la iluminación
artificial nocturna del medio ambiente.Reinar. Rvdo.23,14–23 (2015).
6. Hölker, F., Wolter, C., Perkin, EK y Tockner, K. La contaminación lumínica como amenaza para la
biodiversidad.Tendencias Ecol. Evol.25,681–682 (2010).
7. Ollerton, J., Winfree, R. & Tarrant, S. ¿Cuántas plantas con flores son polinizadas por
animales?Oikos120,321–326 (2011).
8. Klein, A.-M.et al.Importancia de los polinizadores en los paisajes cambiantes para los
cultivos mundiales.proc. R. Soc. B274,303–313 (2007).
9. Lautenbach, S., Seppelt, R., Liebscher, J. & Dormann, CF Tendencias espaciales y temporales del
beneficio de la polinización global.Más uno7,e35954 (2012).
10. MacGregor, CJ, Pocock, MJO, Fox, R. & Evans, DM Polinización por lepidópteros nocturnos y los
efectos de la contaminación lumínica: una revisión.Ecol. Entomol.
40,187-198 (2015).
11. Macgregor, CJ, Evans, DM, Fox, R. & Pocock, MJO El lado oscuro del alumbrado
público: impactos en las polillas y evidencia de la interrupción del transporte
nocturno de polen.globo Cambio Biol.23,697–707 (2017).
12. Holker, F.et al.El lado oscuro de la luz: una agenda de investigación transdisciplinaria para la política
de contaminación lumínica.Ecol. Soc.15,13 (2010).
13. Gaston, KJ, Bennie, J., Davies, TW y Hopkins, J. Los impactos ecológicos de la contaminación
lumínica nocturna: una evaluación mecanicista.Biol. Rev.Camb. Filosofía Soc.
88,912–927 (2013).
© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
Letra investigación
14. Holker, F.et al.Diversidad microbiana y respiración comunitaria en sedimentos de agua
dulce influenciados por luz artificial durante la noche.Fil. Trans. R. Soc. B370, 20140130
(2015).
15. Davies, TW, Bennie, J. & Gaston, KJ El alumbrado público cambia la composición de las
comunidades de invertebrados.Biol. Letón.8,764–767 (2012).
16. Spoelstra, K.et al.Iluminación experimental del hábitat natural: una configuración
experimental para evaluar las consecuencias ecológicas directas e indirectas de la luz
artificial de diferente composición espectral.Fil. Trans. R. Soc. largo B
370,20140129 (2015).
17. Gaston, KJ & Bennie, J. Efectos demográficos de la iluminación nocturna artificial en
las poblaciones animales.Reinar. Rvdo.22,323–330 (2014).
18. Bascompte, J., Jordano, P., Melián, CJ & Olesen, JM El ensamblaje anidado de redes
mutualistas planta-animal.proc. Academia Nacional. ciencia EE.UU100,9383–9387
(2003).
19. Thébault, E. & Fontaine, C. Estabilidad de comunidades ecológicas y la
arquitectura de redes mutualistas y tróficas.Ciencia329,853–856 (2010).
20. Vanbergen, AJet al.El pastoreo altera las redes de visitas de insectos y los sistemas de apareamiento de
plantas.Función Ecol.28,178-189 (2014).
21. Devoto, M., Bailey, S. & Memmott, J. El 'turno de noche': redes nocturnas de transporte de
polen en un bosque de pinos boreales.Ecol. Entomol.36,25–35 (2011).
22. Waser, NM, Chittka, L., Price, MV, Williams, NM y Ollerton, J. Generalización
en sistemas de polinización y por qué es importante.Ecología77, 1043-1060
(1996).
23. Frank, KD enConsecuencias ecológicas de la iluminación nocturna artificial(eds Rich,
C. & Longcore, T.) 305–344 (Island Press, 2006).
24. van Geffen, KG, van Grunsven, RHA, van Ruijven, J., Berendse, F. y Veenendaal, EM La luz
artificial en la noche provoca la inhibición de la diapausa y cambios en la historia de vida
específicos del sexo en una polilla.Ecol. evolucionar.4,2082–2089 (2014).
25. Bennie, J., Davies, TW, Cruse, D. & Gaston, KJ Efectos ecológicos de la luz artificial por la
noche en las plantas silvestres.J. Ecol.104,611–620 (2016).
26. Bersier, LF, Banasek-Richter, C. & Cattin, MF Descriptores cuantitativos de matrices de
redes alimentarias.Ecología83,2394-2407 (2002).
27. Fontaine, C., Dajoz, I., Meriguet, J. y Loreau, M. La diversidad funcional de las redes de
interacción entre plantas y polinizadores mejora la persistencia de las comunidades de
plantas. PLoS Biol.4,e1 (2006).
28. Vallejo-Marin, M., Dorken, ME & Barrett, SCH Las consecuencias ecológicas y evolutivas de
la clonalidad para el apareamiento de plantas.Ana. Rev. Ecol. Evol. sistema.41,193–213
(2010).
29. Fontaine, C.et al.Las implicaciones ecológicas y evolutivas de la fusión de
diferentes tipos de redes.Ecol. letón.14,1170-1181 (2011).
Información suplementariaestá disponible en la versión en línea del documento.
AgradecimientosAgradecemos a todos los que ayudaron con el trabajo de campo, E.
Thébault por las discusiones, M. Visser y M. Menz por los comentarios que ayudaron a
mejorar este manuscrito y D. Sanders por contribuir con las primeras ideas del proyecto.
Además, agradecemos a todos los expertos que ayudaron con la identificación de
especies: H.-P. Wymann (Lepidoptera), E. Obrecht (Diptera), S. Oertli (Hymenoptera) y C.
Germann (Coleoptera). Este estudio fue apoyado por la Fundación Nacional de Ciencias
de Suiza.
Contribuciones de autorEK y CF concibió el estudio y analizó los datos. EK, RR, CG y LZ
desarrollaron la configuración de los sitios de campo y los protocolos.
EK, CG, RR, MH y LZ obtuvieron las muestras. EK escribió el primer borrador
del manuscrito y todos los autores revisaron el manuscrito.
Información del autorLa información sobre reimpresiones y permisos está disponible en
www.nature.com/reprints. Los autores declaran no tener intereses financieros en competencia.
Los lectores pueden comentar sobre la versión en línea del documento. Nota del editor:
Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas
publicados y afiliaciones institucionales. La correspondencia y las solicitudes de materiales
deben dirigirse a EK ( evaknop@gmx.ch ).
Información del revisorNaturalezaagradece a M. Devoto, J. Memmott y AJ
Vanbergen por su contribución a la revisión por pares de este trabajo.
1 0 AGO G U S T 2 0 1 7 | VOL 5 4 8 | NATURALEZA | 2 0 9
 investigación Letra
Métodos
Reporte de datos.No se utilizaron métodos estadísticos para predeterminar el tamaño de la
muestra. Cuando fue posible, los experimentos se aleatorizaron, por ejemplo, las plantas se
seleccionaron al azar para el tratamiento de todas las plantas en el sitio de estudio. El muestreo
de insectos en el sitio no se realizó a ciegas, pero los expertos que identificaron las especies de
insectos desconocían de qué sitio se obtuvieron los insectos. Configuración experimental.En
2014, se seleccionaron un total de ocho prados ruderales independientes en los Prealpes de Suiza
(distancia en tierra más cercana entre dos sitios adyacentes (dist): media±sem=0.9±0,3 km,
mediana=0,6 km). En 2015 se seleccionaron nueve prados adicionales y se utilizaron cinco de los
sitios de 2014, lo que da como resultado un total de 14 sitios (dist: media±sem=1.0±0,2 km,
mediana=0,6 km; véase la Tabla complementaria 1). Esta región todavía tiene bajos niveles de
emisión de luz con un resplandor de menos de 0,25×10−9W sr−1cm−2(datos de http://
www.lightpollutionmap.info). Todos los sitios fueron comparables en vegetación,C. oleraceum
estuvo presente en todos los sitios y un subconjunto variable de las siguientes especies de plantas
fue común a todos los sitios:Eupatorium cannabinum,Valeriana officinalis,Epilobium
angustifolium ySilene vulgaris. En 2015, en 7 de los 14 sitios se instalaron farolas LED (Schréder
GmbH, tipo: AMPERA MIDI 48 LED, temperatura de color: blanco neutro (4.000 K), flujo LED
nominal: 6.800 lm) (en lo sucesivo, sitios iluminados ). Las lámparas se instalaron en postes a una
altura de 4 m y estaban equipadas con un interruptor crepuscular, que encendía las lámparas
cuando la luminosidad ambiental caía por debajo de 5 lx. Variando con la topografía de la
pradera, esto resultó en una media±sem=52,0±4,2 lx en un círculo de 5 m de radio alrededor de la
farola, 25,7±1,1 lx 5–10 m de distancia y <3,9±0,4 lx a más de 10 m de distancia. Cada uno de los
siete sitios iluminados se emparejó con un sitio oscuro (Tabla complementaria 1). Todos los sitios
oscuros estaban situados al menos a 100 m de cualquier fuente de luz permanente (es decir,
farolas) y no tenían una fuente de luz importante, como un campo de deportes iluminado, en los
500 m circundantes. El emparejamiento se realizó en base a la proximidad espacial. Además,
debido a la gran variación nocturna en la actividad nocturna de los insectos, los sitios dentro de
un par se muestrearon al mismo tiempo durante la misma noche.
Evaluación de interacciones entre plantas y visitantes de flores.Se recopilaron dos conjuntos de datos,
uno en 2014 que comprende interacciones diurnas y nocturnas emparejadas entre visitantes de plantas y
flores (en lo sucesivo denominado conjunto de datos diurno-nocturno), y otro en 2015, que comprende solo
observaciones nocturnas, pero en sitios iluminados y oscuros (en lo sucesivo denominado conjunto de
datos el conjunto de datos de ALAN). Los dos conjuntos de datos se recolectaron de acuerdo con el mismo
método, pero con un esfuerzo de muestreo ligeramente diferente. Posteriormente, se describe el
procedimiento de muestreo para el conjunto de datos de día y noche, y las desviaciones de este en el
conjunto de datos de ALAN se dan entre paréntesis. Las interacciones planta-flor visitante se muestrearon
recolectando a todos los visitantes de flores tocando activamente los órganos reproductivos de las flores
dentro del área de 1 m en ambos lados de un transecto usando una red de mano y caminando a una
velocidad constante.30. Cada visitante de flores fue capturado individualmente e inmediatamente
transferido a un vial separado para evitar la contaminación por contacto con otros insectos recolectados.
Para cada visitante recolectado, se registró la especie de planta. Los visitantes de las flores se congelaron,
fijaron y, si fue posible, se determinaron a nivel de especie (conjunto de datos diurno-nocturno: 77 %,
conjunto de datos ALAN: 82 %), de lo contrario, a morfoespecies (conjunto de datos diurno-nocturno: 6 %,
conjunto de datos ALAN: 8 %), género (conjunto de datos día-noche: 12 %, conjunto de datos ALAN: 7 %) o
nivel familiar (conjunto de datos día-noche: 4 %, conjunto de datos ALAN: 3 %). Para simplificar,
posteriormente, todos ellos se denominan especies. Sin embargo, para garantizar que los especímenes
identificados con una resolución taxonómica baja y los visitantes de las flores que no eran polinizadores
funcionales no influyeran en los resultados, todos los análisis se repitieron utilizando dos subconjuntos de
los dos conjuntos de datos. Los primeros dos subconjuntos (más conocidos como día-noche_p y ALAN_p)
incluyeron solo especímenes que fueron identificados a nivel de género, especie o morfoespecie. Además,
todos los especímenes de órdenes de insectos generalmente considerados como polinizadores, a saber,
Hymenoptera (excepto especímenes de la familia Formicidae) y Diptera31,32, se incluyeron, mientras que se
excluyeron los especímenes de grupos taxonómicos que generalmente no se consideran polinizadores, a
saber, especímenes de Carabidae, Neuroptera, Araneae y Blattodea. Finalmente, todos los especímenes
que portaban más de 5 granos de polen al menos una vez fueron asignados como polinizadores
(asignación de especímenes identificados solo a nivel de género, si para todos los especímenes esta era la
resolución taxonómica más alta). Los dos segundos subconjuntos (más conocidos como day–night_p.strict y
ALAN_p.strict) se obtuvieron siguiendo el mismo enfoque que para los dos primeros subconjuntos, pero
con una exclusión más estricta de los taxones que generalmente no se consideran polinizadores: se
excluyeron todos los órdenes. excepto Lepidoptera y Coleoptera (excepto Carabidae, que también fueron
excluidos), Diptera e Hymenoptera. Para obtener más detalles sobre los conjuntos de datos, consulte la
Tabla complementaria 3.
Las observaciones durante la noche comenzaron 30 minutos después de la puesta del sol astronómica.
Se tomaron muestras de un transecto de 50 m (conjunto de datos ALAN: transecto de 100 m) cada 30
minutos durante un período de 3 h (conjunto de datos ALAN: 4 h), lo que resultó en seis rondas de
muestreo por noche y sitio (conjunto de datos ALAN: ocho rondas de muestreo). Entre mayo y septiembre
de 2014 (conjunto de datos de ALAN: junio y septiembre de 2015) el muestreo se repitió seis veces (conjunto
de datos de ALAN: cinco veces, excepto un sitio iluminado y otro oscuro, que solo se muestrearon cuatro
veces). Como ayudas visuales, gafas de visión nocturna (BIG25-CV, Vectronix) y cabezal LED
© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
Se usaron linternas (873155 Intertronic, Interdiscount) en un patrón alterno aleatorio (es
decir, para cada hora, se usaron al azar primero linternas frontales LED o gafas de visión
nocturna). Las observaciones durante el día comenzaron a las 13:00 horas y se
emparejaron con el muestreo nocturno, es decir, el mismo día o el día anterior o
posterior, excepto dos veces, cuando hubo 3 y 10 días entre dos eventos de muestreo
debido a a las malas condiciones climáticas. El muestreo solo se realizó sin viento fuerte
ni lluvia, y durante el día solo en condiciones soleadas.
Estimación del servicio de polinización.En 2015, en cada uno de los 5 sitios oscuros y 5 iluminados (Tabla complementaria 1), 5 pares
de 2 individuos deC. oleraceumfueron seleccionados, resultando 10 plantas por sitio. Las plantas dentro de un par eran de tamaño
similar y estaban a un máximo de 1 m de distancia entre sí. Antes del inicio de la floración, se seleccionó al azar una planta dentro de
cada par y sus cabezas florales se embolsaron con una malla de nailon blanco (tamaño de malla: 0,5 mm) para excluir a los visitantes
de las flores. Esto dio como resultado un total de 100 plantas observadas sujetas a cuatro tratamientos (las 25 plantas de cada
tratamiento se distribuyeron equitativamente entre los sitios). Entre finales de julio y principios de septiembre, las cabezas de flores se
recolectaron tan pronto como comenzaron a marchitarse y producir un plumoso vilano. Se contaron todos los frutos de dos capullos
por planta y se hizo una distinción visual entre los frutos blancos desarrollados y los óvulos marrones abortados (Datos ampliados Fig.
4). Se calcularon dos medidas de rendimiento reproductivo: el número de frutos desarrollados y el porcentaje de frutos desarrollados
por inflorescencia. Las intensidades de lux para cada posición de un par de plantas se determinaron mediante un amplificador de
fotocorriente (Ph-Amp MB7 versión 2.0, Czibula y Grundmann GmbH). Las plantas marchitas se cosecharon (sobre el suelo) y se
secaron durante tres días consecutivos en un gabinete de secado (70°C) para evaluar la biomasa seca usando una báscula Mettler
Toledo (NewClassic MF; ML203E). Algunas cabezas de flores estaban infestadas con pequeños herbívoros y, por lo tanto, se clasificaron
según estuvieran infestadas o no (herbívoros: sí versus no). Czibula y Grundmann GmbH). Las plantas marchitas se cosecharon (sobre
el suelo) y se secaron durante tres días consecutivos en un gabinete de secado (70°C) para evaluar la biomasa seca usando una
báscula Mettler Toledo (NewClassic MF; ML203E). Algunas cabezas de flores estaban infestadas con pequeños herbívoros y, por lo
tanto, se clasificaron según estuvieran infestadas o no (herbívoros: sí versus no). Czibula y Grundmann GmbH). Las plantas marchitas
se cosecharon (sobre el suelo) y se secaron durante tres días consecutivos en un gabinete de secado (70°C) para evaluar la biomasa
seca usando una báscula Mettler Toledo (NewClassic MF; ML203E). Algunas cabezas de flores estaban infestadas con pequeños
herbívoros y, por lo tanto, se clasificaron según estuvieran infestadas o no (herbívoros: sí versus no).
Análisis de polen.Los granos de polen de los insectos se evaluaron utilizando un 1×1 mm3cubo
de gel de glicerina (1.04094.1000, Merck KGaA) teñido con fucsina (3256.1, Roth). Los insectos se
frotaron con hisopos en todo el cuerpo, excepto en las alas y las partes que están especializadas
para transportar polen, es decir, el corbículo y la escopa de las abejas, ya que el polen no está
disponible para la polinización. A continuación, se colocó el gel en un portaobjetos de microscopio
y se fundió suavemente. Cada portaobjetos de microscopio (es decir, uno por espécimen de
insecto capturado) se escaneó en busca de granos de polen con un microscopio óptico y se
contaron hasta cinco granos.
Efectos indirectos de polinizadores nocturnos a diurnos.El potencial de efectos
indirectos de polinizadores nocturnos a diurnos a través de especies de plantas
compartidas se calculó siguiendo el enfoque desarrollado por Mülleret al.33, en lo
sucesivo denominado índice de Müller. El índice de Müller es adecuado para evaluar el
potencial de cualquier influencia indirecta entre especies (es decir, competencia aparente
o facilitación) y está codificado en la función PAC del paquete R bipartito. Para cada par de
visitantes de flores diurnos y nocturnos dentro de cada una de las ocho redes, calculamos
el potencial de efectos indirectos mediados por plantas del visitante de flores nocturno al
diurno. Para cada uno de los ocho sitios, luego calculamos el potencial medio de los
efectos indirectos de los visitantes de flores nocturnos a los diurnos, en lo sucesivo
denominado la media observada. Luego, las medias observadas se compararon con las
medias derivadas de un modelo nulo similar al que se utilizó anteriormente.34. Este
modelo nulo mantiene la estructura de las subredes diurnas y nocturnas planta-
polinizador idénticas a las observadas, pero aleatoriza cómo las plantas conectan estas
dos subredes. En otras palabras, aunque la estructura de la red de la subred de visitantes
de plantas y flores se mantuvo idéntica, los nombres de las plantas se asignaron
aleatoriamente antes de fusionar las redes, lo que resultó en una interconexión aleatoria
de las dos subredes. Para cada uno de los ocho sitios, realizamos 1000 aleatorizaciones y
calculamos para cada aleatorización el potencial medio de interacciones indirectas, en lo
sucesivo denominadas medias aleatorias. Para cada sitio, luego calculamos el porcentaje
de medias aleatorias que estaban por debajo de la media observada. Parámetros de red.
Para el conjunto de datos de ALAN, se calcularon seis parámetros de red: el número de
especies que visitan las flores; el número de visitas de flores; el número de especies de
plantas visitadas; el generalismo de las plantas, es decir, el número efectivo medio
ponderado de especies de visitantes de flores por especie de planta26; el generalismo de
los visitantes de flores, es decir, el número efectivo medio ponderado de especies de
plantas por especie de polinizador26; y nestedness (NODF), que refleja la tendencia de las
especies especialistas a interactuar con las generalistas. Se sabe que los últimos tres
parámetros afectan la estabilidad de las comunidades de plantas y polinizadores.19,22y se
calcularon utilizando la función networklevel del paquete R bipartito.
Análisis de los datos.Redes nocturnas de visitantes de plantas y flores.Los parámetros de la red
se tomaron como una variable de respuesta y se analizaron utilizando modelos lineales de efectos
mixtos (LME) con la función lmer en el paquete lme4 o modelos lineales generalizados de efectos
mixtos (GLMM) con una distribución de Poisson (consulte la tabla 1 de datos ampliados). . El
tratamiento (dos niveles, oscuro versus iluminado) se incluyó como un factor fijo, y el sitio (siete
sitios pareados de los cuales uno era el oscuro y el otro el

sitio iluminado) como un factor aleatorio. Se verificó la sobredispersión de todos los
modelos GLMM al incluir un factor aleatorio de nivel de observación (tantos niveles como
observaciones) en el modelo y compararlo con un modelo sin este parámetro de varianza
adicional. Cuando el factor aleatorio de nivel de observación mejoró significativamente el
modelo, se retuvo en el modelo. Todos los modelos LME se verificaron visualmente para
una distribución normal de residuos y homocedasticidad y, si fue necesario, la variable
dependiente se transformó para cumplir con los supuestos del modelo (consulte la Tabla
1 de datos ampliados). Para dar cuenta de diferentes números de interacciones
muestreadas entre sitios oscuros e iluminados, generamos curvas de acumulación para la
riqueza de especies y el generalismo de insectos y plantas. Para cada sitio y tratamiento,
Se realizaron 500 curvas de acumulación volviendo a muestrear las interacciones
observadas, véase, por ejemplo, la ref. 20. Para tener en cuenta las diferencias en el
tamaño de la red entre sitios oscuros e iluminados al estimar el anidamiento, calculamosz
puntuaciones al comparar los valores NODF observados con 1000 valores NODF
generados mediante un modelo nulo que mantiene constantes el tamaño de la red, la
conectividad y la heterogeneidad en el generalismo35.
visitas florales aC. oleraceum. El efecto de la iluminación artificial en las visitas florales
nocturnas aC. oleraceumse analizó con modelos GLMM que utilizan el número de especies de
visitantes de flores y el número de visitas del conjunto de datos ALAN como variables de
respuesta e incluyen la misma estructura de modelo descrita para los parámetros de red. De
manera similar, se verificó la sobredispersión de los modelos y, si fue necesario, se incluyó un
factor aleatorio de nivel de observación (consulte la Tabla 4 de datos ampliados para conocer las
especificaciones). La diferencia entre las visitas florales a
C. oleraceumentre el día y la noche se analizó utilizando el conjunto de datos día-noche.
Se corrió un modelo GLMM, con el número de visitantes de flores como variable de
respuesta, tiempo de muestreo (dos niveles, día versus noche) como factor fijo, sitio (ocho
sitios, es decir, ocho niveles) como factor aleatorio y , si es necesario, incluyendo un factor
aleatorio de nivel de observación adicional.
conjunto de frutas deC. oleraceum. El efecto de la iluminación artificial sobre el número de
frutos desarrollados se analizó con un modelo GLMM asumiendo una distribución de Poisson e
incluyendo pares de plantas (5 pares por sitio, 5 niveles) anidadas dentro de sitios (10 sitios, 10
niveles) anidadas dentro de pares de sitios (5 pares, 5 niveles) como un factor aleatorio.
Tratamiento (dos niveles, oscuro versus iluminado), embolsado de la inflorescencia (dos niveles,
embolsado versus abierto) y herbívoros (dos niveles, sí versus no) fueron
© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
Letra investigación
incluyeron como factores fijos, la biomasa seca como covariable, y tratamiento-embolsado, tratamiento-biomasa y tratamiento-
herbívoros como interacciones. De ser necesario, se incluyó un factor aleatorio de nivel de observación adicional para corregir la
sobredispersión. El modelo mínimo adecuado se determinó mediante la eliminación paso a paso basada en el criterio de información
de Akaike (AIC) de las interacciones primero y luego los predictores únicos del modelo completo utilizando pruebas de razón de
verosimilitud. De manera similar, el porcentaje de frutos desarrollados se analizó con un modelo GLMM y se utilizó la misma
estructura del modelo, excepto por el supuesto de una distribución binomial en lugar de una distribución de Poisson. Para probar si la
reducción del cuajado de frutos varía según la intensidad de lux en la cabeza de la flor, Se corrieron modelos GLMM para el número de
frutos desarrollados asumiendo una distribución de Poisson y el porcentaje de frutos desarrollados asumiendo una distribución
binomial. Para estos modelos, solo se usaron los datos de las cabezas de flores sin embolsar y los sitios iluminados. En todos los
modelos se incluyeron la biomasa vegetal y la intensidad lumínica como variables explicativas, y los sitios (5 sitios, 5 niveles) como
factor aleatorio. El factor fijo, herbívoros (sí versus no), no se incluyó porque no se encontraron herbívoros en el subconjunto. Si fue
necesario, los modelos GLMM se corrigieron por dispersión excesiva (consulte la Tabla 5 de datos ampliados para conocer las
especificaciones). y sitios (5 sitios, 5 niveles) como un factor aleatorio. El factor fijo, herbívoros (sí versus no), no se incluyó porque no
se encontraron herbívoros en el subconjunto. Si fue necesario, los modelos GLMM se corrigieron por dispersión excesiva (consulte la
Tabla 5 de datos ampliados para conocer las especificaciones). y sitios (5 sitios, 5 niveles) como un factor aleatorio. El factor fijo,
herbívoros (sí versus no), no se incluyó porque no se encontraron herbívoros en el subconjunto. Si fue necesario, los modelos GLMM
se corrigieron por dispersión excesiva (consulte la Tabla 5 de datos ampliados para conocer las especificaciones). Disponibilidad de
código.El código de computadora utilizado para este estudio está disponible del autor correspondiente a pedido.
Disponibilidad de datos.Los conjuntos de datos analizados durante el estudio están disponibles
del autor correspondiente a pedido.
30. Gibson, RH, Knott, B., Eberlein, T. y Memmott, J. El método de muestreo influye en la
estructura de las redes planta-polinizador.Oikos120,822–831 (2011).
31. Orford, KA, Vaughan, IP y Memmott, J. Las moscas olvidadas: la importancia de los
dípteros no sírfidos como polinizadores.proc. R. Soc. B282,20142934 (2015).
32. Rader, R.et al.Los insectos que no son abejas son importantes contribuyentes a la polinización de cultivos a
nivel mundial.proc. Academia Nacional. ciencia EE.UU113,146–151 (2016).
33. Müller, CB, Adriaanse, ICT, Belshaw, R. & Godfray, HCJ La estructura de una
comunidad de pulgón-parasitoide.J. Anim. Ecol.68,346–370 (1999).
34. Sauve, AMC, Thébault, E., Pocock, MJO & Fontaine, C. Cómo las plantas conectan las
redes de polinización y herbivoría y su contribución a la estabilidad de la
comunidad.Ecología97,908–917 (2016).
35. Vázquez, DP, Chacoff, NP & Cagnolo, L. Evaluación de múltiples determinantes de la
estructura de redes mutualistas planta-animal.Ecología90,2039-2046 (2009).
 investigación Letra

Datos extendidos Figura 1|Curvas de acumulación para la riqueza de especies de visitantes florales en sitios iluminados y oscuros.Para cada sitio se realizaron 500
aleatorizaciones y se dan intervalos de confianza del 95% (sitios iluminados en blanco, sitios oscuros en gris). Los números sobre las parcelas corresponden al número del
par de sitios (consulte la Tabla complementaria 1).

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 Letra investigación

Datos extendidos Figura 2|Curvas de acumulación para el generalismo de especies vegetales en sitios iluminados y oscuros.Para cada sitio se realizaron 500 aleatorizaciones
y se dan intervalos de confianza del 95% (sitios iluminados en blanco, sitios oscuros en gris). Los números sobre las parcelas corresponden al número del par de sitios (consulte la
Tabla complementaria 1).

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 investigación Letra

Datos extendidos Figura 3|Curvas de acumulación para el generalismo de visitantes de flores en sitios iluminados y oscuros.Para cada sitio se realizaron 500 aleatorizaciones y
se dan intervalos de confianza del 95% (sitios iluminados en blanco, sitios oscuros en gris). Los números sobre las parcelas corresponden al número del par de sitios (consulte la Tabla
complementaria 1).

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 Letra investigación

Datos extendidos Figura 4|Frutos y óvulos abortados deC. oleraceum.

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 investigación Letra

Tabla de datos extendida 1|Comparación de parámetros de red de sitios

oscuros e iluminados

Resultados de modelos lineales de efectos mixtos (LME) que comparan el número de especies de polinizadores
(riqueza de visitantes), número de visitas, número de especies de plantas visitadas (riqueza de plantas), generalismo de
plantas, generalismo de visitantes de flores yzpuntuación de NODF (anidamiento) de sitios oscuros (oscuros,norte=7) y
sitios que fueron iluminados experimentalmente (iluminados,norte=7). Estadísticas de prueba (test stat.): tvalor para
lmer,zvalor para glmer. n, modelos sin sobredispersión o transformación de la variable de respuesta; o, modelos que
incluyeron un factor aleatorio a nivel de observación; s, transformación de raíz cuadrada de la variable de respuesta.

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 Letra investigación

Tabla de datos extendida 2|el número de visitas florales aC. oleraceum

durante el día y la noche

Resultados de modelos de efectos mixtos lineales generalizados (GLMM) que analizan la diferencia entre el número de visitas de
flores aC. oleraceumdurante el día (norte=8) en comparación con durante la noche (norte=8). Los análisis se realizaron con el
conjunto de datos completo de todos los visitantes de las flores (día-noche) y dos subconjuntos (día-noche_p y día-noche_p.strict;
para conocer las especificaciones relativas a los subconjuntos, consulte Métodos). Todos los modelos estaban sobredispersos y,
por lo tanto, incluían un factor aleatorio a nivel de observación.

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 investigación Letra

Tabla de datos extendida 3|efectos de la iluminación artificial en el cuajado

Resultados de los modelos mínimos adecuados que muestran el efecto de la iluminación artificial sobre el número y
porcentaje de frutos desarrollados por capítulo floral deC. oleraceum. tratar, tratamiento con luz (Lámpara (sitios
iluminados) versus Oscuro (sitios oscuros)); embolsado, tratamiento de exclusión de visitantes de flores (Embolsado
(flores embolsadas) versus Abierto (flores abiertas)); presencia de herbívoros (Sí versus No). EST, estimación; SE, error
estándar. Ambos modelos estaban sobredispersos y, por lo tanto, incluían un factor aleatorio a nivel de observación.

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 Letra investigación

Tabla de datos extendida 4|efectos de la iluminación artificial en la diversidad de

insectos que visitanC. oleraceum

Resultados de los modelos GLMM que comparan la diversidad de especies que visitanC. oleraceumen sitios oscuros (oscuros,norte=7)
y sitios iluminados experimentalmente (iluminados,norte=7). Los análisis se realizaron con el conjunto de datos completo de todos los
visitantes de las flores (ALAN) y dos subconjuntos (ALAN_p y ALAN_p.strict; para obtener especificaciones sobre los subconjuntos,
consulte Métodos. n, modelos sin sobredispersión; o, modelos que incluían un factor aleatorio de nivel de observación.

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 investigación Letra

Tabla de datos extendida 5|efecto de las intensidades de lux en el cuajado

Resultados de modelos GLMM que analizan el efecto de diferentes intensidades de lux y biomasa seca de la planta
sobre el número y porcentaje de frutos desarrollados deC. oleraceum. EST, estimación; SE, error estándar. Ambos
modelos estaban sobredispersos y, por lo tanto, incluían un factor aleatorio a nivel de observación.

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 Letra investigación

Tabla de datos extendida 6|Potencial de efectos indirectos mediados por plantas de visitantes de flores nocturnos a diurnos

Resultados de los análisis que cuantifican el potencial de efectos indirectos mediados por plantas de visitantes de flores nocturnos a diurnos. El potencial medio observado para tales efectos se comparó con el efecto de las redes en las que las
plantas conectan las subredes nocturnas y diurnas de forma aleatoria. Se realizó una prueba de cuantiles para probar si el valor observado en los sitios era significativamente mayor que para las redes interconectadas aleatoriamente. Los
análisis se realizaron con el conjunto de datos completo de todos los visitantes de las flores (día-noche) y los dos subconjuntos (día-noche_p y día-noche_p.strict).

© 2017 Macmillan Publishers Limited, parte de Springer Nature. Todos los derechos reservados.
 Reproducido con permiso del propietario de los
derechos de autor. Prohibida la reproducción sin permiso.