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DOI: 10.1111 / are.13727

ARTÍCULO ORIGINAL

Efectos del alimento vivo que contiene Panagrellus redivivus y la profundidad del
agua sobre el crecimiento de larvas de Betta splendens

1
Marcia Valeria Silva do Couto | Natalino da Costa Sousa1 | Higo Andrade Abe1 |
Joel Artur Rodrigues Dias1 | Juliana Oliveira Meneses2 | peterson emmanuel
Guimar~aes Paz~ao2 | Fernanda dos Santos Cunha2 | Fabricio Menezes Ramos3 |
Alejandro Nizio Maria4 | Paulo César Falanghe Carneiro4 | Rodrigo Yudi Fujimoto4

1
Posgrado en Zootecnia, Federal
Universidad de Par a (UFPA), Belem, PA, Brasil
Abstracto
2
Postgrado en Salud y Panagrellus redivivus es un nematodo con alto contenido proteico y bajo costo de producción.
Ambiental, Universidad Tiradentes
ción Se utiliza con éxito en la larvicultura de camarones, sin embargo, aún no se ha
(UNIDAD), Aracajú, Sergipe, Brasil
3 Instituto Federal de Ciencias de la Educación y ha sido evaluado como alimento para larvas de Betta splendens. Así, el objetivo de este estudio
Tecnología (IFPA), Camet a, Par a, Brasil fue evaluar P. redivivus como alimento para larvas betta mantenidas a diferentes profundidades
4
Corporación Brasileña de Investigación Agropecuaria
de agua. El experimento se basó en un factorial 3 9 2 completamente aleatorizado
(EMBRAPA), Aracajú, Sergipe, Brasil
diseño, representado por dos tipos de alimentación y un régimen de alimentación alterna más dos
Correspondencia
profundidades de agua (2,5 y 5,0 cm). El alimento Artemia promovió la mayor ganancia de peso,
Rodrigo Yudi Fujimoto, EMBRAPA- Empresa Brasileña
de Investigación Agropecuaria Tabuleiros Costeiros. Av seguido por el régimen de alimentación alterna. El uso único del nematodo como alimento vivo produjo el
Beira Mar 3250 49025-040 –
menor aumento de peso. La profundidad del agua y el método de alimentación influyeron en la tasa de
Aracajú, SE, Brasil.
Correo electrónico: ryfujim@hotmail.com crecimiento específica (SGR). A una profundidad de 2,5 cm, la alimentación alterna promovió una SGR

similar en comparación con los peces alimentados solo con Artemia. Además, a mayor profundidad del
Información de financiación
Consejo Nacional de Desarrollo agua se observó una mejora en SGR en peces alimentados con Artemia solamente, pero la similitud con el
Cient ÿfico e Tecnologico, Beca / Premio
régimen de alimentación alterna permanece. Por lo tanto, la inclusión de nematodos es una estrategia de
Número: 305195/2016-6
alimentación adecuada y de menor costo para la larvicultura betta.

independiente de la profundidad del agua.

PALABRAS CLAVE

betta, alimentación, larvas, Panagrellus reciclaje

1 | INTRODUCCIÓN ácidos), incluso ayudando en el desarrollo del sistema digestivo.

(Kolkovski, 2001; Soares, Hayashi, Gonc alves, Galdioli y Boscolo,

Betta splendens es una especie importante en el ornamen internacional 2008). Entre los alimentos vivos, el microcrustáceo Artemia se usa comúnmente para

tal comercio de pescado debido a sus patrones de color y comportamiento singular. la larvicultura betta. La Artemia es rica en proteínas, vita

La reproducción y la larvicultura son un reto para muchos productores min y minerales. Sin embargo, su utilización tiene un alto costo económico.

debido a la falta de información científica, principalmente sobre la nutrición de (Das, Mandal, Bhagabati, Akhtar y Singh, 2012). Por lo tanto, alimenta

early larvae (Puello-Cruz, Velasco-Blanco, Mart ÿnez-Rodr ÿguez, Felix alternativas, como el reciclaje del microgusano (MV) Panagrellus,
Ramos y Voltolina, 2010). debe evaluarse teniendo en cuenta la disponibilidad del mercado

Una alimentación y nutrición adecuadas influyen en la calidad de las larvas, maxi idad, facilidad de cultivo, rendimiento de la productividad de los peces y reducción

mizando su desempeño zootécnico y su respuesta inmune (Kim, en costos

2007; Lazzari, Neto, Lima, Pedron y Losekann, 2004). Los alimentos vivos (como Panagrellus redivivus es un nematodo de vida libre de tamaño pequeño (50–2000

Artemia y Daphnia sp.) se usan comúnmente en larvicultura, debido a la alta calidad lm de largo y 50 lm de diámetro), adecuado para larvas de peces con

de las proteínas y el perfil de lípidos (grasos esenciales). tamaño reducido de la boca, como las larvas betta que tienen boca

Investigación en Acuicultura. 2018; 1–5. wileyonlinelibrary.com/journal/are © 2018 John Wiley & Sons Ltd | 1
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2| COUTO Y AL.

TABLA 1 Valores medios de agua

Alimentación artemia Régimen de alimentación alterna Reciclaje Panagrellus
parámetros de calidad en larvicultura de
Amoníaco total (mg/L) 0,71 0,1 A 0,90 0,20 AB 1,5 0,1 B
Betta splendens tratada con
Oxígeno disuelto (mg/L) 4,84 0,60 A 4,04 0,31 A 3,95 0,36 A diferentes alimentaciones

Temperatura (°C) 26,59 0,13 A 26,70 0,18 A 26,67 0,12 A

pH 7,65 0,003 A 7,51 0,002 B 7,46 0,003B

Conductividad eléctrica (lS) 307,06 33,74 A 258,06 69,64 A 241,25 82,60 A

Letras diferentes en filas presentan diferencia significativa 5% por la prueba de Tukey.

apertura de 420 lm a los 8 días después de la eclosión (Budiardi, Nursyams y período de 7 días, con tres repeticiones. Las larvas fueron alimentadas con cuatro

Sudrajat, 2005). Este nematodo tiene un alto nivel proteico (proteína bruta 60% de la veces al día con: (a) 500 P. redivivus (NM/larva/alimento); (b) 200

materia seca, Sautter, Kaiser, Focken, & Becker, 2007), Artemia (nauplios de Artemia/larvas/alimento); (c) régimen de alimentación alterna

producción bien definida a gran escala y a bajo costo con hasta con 500 (NM/larvas/alimento) (Schlechtriem, Ricci, Focken, & Becker,

500.000 nematodos/g de medio de cultivo (Sautter et al., 2007). 2004) y 200 (nauplios/larvas/alimento) (Fabregat et al., 2017) repartidos alternativamente

No existen informes publicados sobre el uso de este nematodo como alimento para en dos comidas cada uno. Al final de cada día era

larvas de betta. Sin embargo, fue evaluado como alimento para cambio de agua realizado (20% del volumen total).

larvas de pez ángel Pterophyllum scalare, pero promovió un rendimiento más bajo Los nematodos fueron adquiridos del comercio local y luego culti

mance en comparación con Artemia franciscana y Moina wierzeiski (Luna vated en harina de avena humedecida con agua y mantenido en un acondicionador aireado

Figueroa, Vargas y Figueroa, 2010). Este hallazgo puede estar asociado recipiente a temperatura ambiente según De Lara, Castro,

con dos hipótesis: la composición de su cutícula es indigesta Castro, y Castro (2007) y filtrado por malla (tamaño 500 lm)

para larvas de pez ángel (Luna-Figueroa et al., 2010), o hundimiento del antes de ofrecer a las larvas. El Artemia fue adquirido como un Artemia

microgusano en el momento de la alimentación hace que sea difícil de capturar en profundidad quiste (INVE) y ofrecido a las larvas como nauplios eclosionados tempranamente. Después de la

agua (Sautter et al., 2007). período experimental (15 días), todas las larvas se recolectaron con la ayuda

En el caso de la larvicultura betta, las profundidades del agua> 8 cm causan mor de pipeta Pasteur, ponderada en balanza analítica (Marte) a 0,002 g

mortalidad y elevado costo de alimentación debido al creciente movimiento de peces precisión y contados para la determinación de la tasa de supervivencia. animales

requerido para la captura de la presa y la necesidad de que las larvas se den cuenta fueron colectados y los parámetros zootécnicos de ganancia de peso

la primera respiración de aire (Kim, 2007). Por estas razones, una combinación (WG), la tasa de crecimiento específico (SGR) y la uniformidad del lote se determinaron

de la profundidad del agua y la disponibilidad de nematodos en larvicultura betta pre de acuerdo con estudios previos (Furuya, de Souza, Furuya,

envía una hipótesis para dilucidar el problema del uso de P. redivivus Hayashi, & Ribeiro, 1998; Ramos, Abe, & Fujimoto, 2016).
en larvicultura de peces. Datos obtenidos para la calidad del agua, desempeño zootécnico y

Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue evaluar el uso de la supervivencia se analizó mediante las pruebas de normalidad de Shapiro-Wilk

P. redivivus y diferentes profundidades de agua en el rendimiento de crecimiento y, para homocedasticidad, usando la prueba de Bartlett, y luego sometido

de larvas de B. splendens. al análisis de varianza de dos vías (ANOVA) y el post hoc de Tukey

prueba (5% de probabilidad) para la comparación de valores medios.

2 | MATERIALES Y MÉTODO
3 | RESULTADOS
Las larvas se obtuvieron de desove natural según el

metodología reproductiva descrita por Faria et al. (2006). Después El tipo de alimentación y la profundidad del agua no mostraron ninguna interacción significativa.

apertura bucal y nado horizontal, las larvas fueron alimentadas con ción (p > 0,05). Los parámetros de oxígeno disuelto, temperatura,

el Paramecio sp. protozoos cuatro veces al día (Budiardi et al., 2005). y la conductividad eléctrica del agua se mantuvo constante independiente

En el quinto día después de la eclosión, las larvas se distribuyeron a cylin del pienso utilizado. Sin embargo, la concentración de amoníaco total fue

Tanques secos de 5 L de capacidad en sistema estático sin aireación. mayor con piensos que utilizan exclusivamente nematodos, y un aumento en el pH

Los parámetros del agua de pH (YSITM 60), temperatura (YSITM 60), oxígeno disuelto se observó con alimento para Artemia (Cuadro 1).

(YSITM 30) y conductividad eléctrica (YSITM) fueron moni La profundidad del agua no influyó en los parámetros de agua disuelta.

torado diariamente. El amoníaco total se midió al final del experimento. oxígeno, temperatura y amoníaco total. Sin embargo, el aumento del pH

(HannaTM HI 93715). y la conductividad eléctrica del agua se observaron a una profundidad de agua

Los animales se mantuvieron a una densidad de 34 larvas/litro de de 2,5 cm (Cuadro 2).

agua. El experimento se basó en un estudio completamente al azar Al igual que con los parámetros de calidad del agua, no hubo interacción

3 9 2 diseño factorial, representado por dos tipos de alimentación y un régimen de observado entre los tipos de alimentación y las profundidades del agua con respecto a la

alimentación alterna más dos profundidades de agua (2,5 y 5,0 cm correspondientes a parámetros de supervivencia y desempeño zootécnico, a excepción de

un volumen de agua de 295 y 590 ml respectivamente) sobre un SGR (Cuadro 3 y 4).

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COUTO Y AL. |3

TABLA 2 Valores medios de los parámetros de calidad del agua en larvicultura

de Betta splendens a diferentes profundidades de agua

Columna de agua 2,5cm 5,0 cm

Amoníaco total (mg/L) 1,14 0,20 A 0,93 0,10 A

Oxígeno disuelto (mg/L) 4,55 0,71 A 4,00 0,47 A

Temperatura (°C) 26,51 0,13 A 26,80 0,40 A

pH 7,59 0,10 A 7,50 0,20 B

Conductividad eléctrica (lS) 302,57 68,11 A 235,02 50,00 B

Letras diferentes en filas presentan diferencia significativa 5% por el Tukey

prueba.

TABLA 3 Valores medios de rendimiento zootécnico y supervivencia

en larvicultura de Betta splendens usando diferentes tipos de alimento

Alimentación/ Alterno Panagrellus

Artemia de rendimiento régimen de alimentación reciclaje
FIGURA 1 Desarrollo de larvas de Betta splendens al final
Peso 22,0 2,0 A 19.0 2.0B 9.0 3.0C del experimento: I. Larva alimentada exclusivamente con artemia; II. Larva alimentada
ganancia (mg) con artemia y nematodos (Régimen de alimentación alternativo); tercero Larva

Supervivencia (%) 61,51 15,00 A 60,37 24,00 A 55,67 14,70 A alimentado exclusivamente con nematodos

Uniformidad 65,49 7,80 A 57,33 A 22,30 A 52,65 18,25 A

(%) TABLA 4 Valores medios de rendimiento zootécnico y supervivencia
en larvicultura de Betta splendens a diferentes profundidades de agua
Letras diferentes en filas presentan diferencia significativa 5% por el Tukey
prueba. Columna de agua/Rendimiento 2,5 cm 5,0 cm

Aumento de peso (mg) 15,0 6,0 B 18,0 5,5 A

Se observó un mayor aumento de peso en los peces que recibieron Artemia.
Supervivencia (%) 58,97 20,00 A 59,40 15,00 A
pienso, seguido por los peces del tratamiento de régimen de alimentación alterna.
Uniformidad (%) 54,25 17,30 A 62,75 18,00 A
El uso de nematodos como alimento vivo produjo la menor ganancia de peso

de los tres tratamientos (Cuadro 3, Figura 1). Los parámetros de sur

TABLA 5 Valores medios de la tasa de crecimiento específica* en Betta splendens
vivacidad y uniformidad no presentan diferencias significativas entre
larvicultura usando diferentes tipos de alimentos y en diferentes profundidades de agua
los tipos de alimentación utilizados.
Agua de alimentación Alterno Panagrellus
Con respecto al parámetro SGR, un efecto de la profundidad del agua y
columna artemia régimen de alimentación reciclaje
se observó el tipo de alimentación o estrategia utilizada (Cuadro 5). La alimentación alterna
2,5cm 12,80 0,76 Ba 12,48 0,75 Aa 6,91 1,64 Bb
El régimen de pesca a una profundidad de agua de 2,5 cm produjo una SGR similar a la de los peces.
5,0 cm 14,19 0,94 Aa 13,20 0,54 Aa 9,79 0,25 Ab
alimentado solo con Artemia. A una profundidad de agua de 5 cm, una mejora en SGR

se observó en alimentos que contenían Artemia; sin embargo, la similitud sigue Distintas letras minúsculas en filas presentan diferencia significativa 5% por

permaneció entre la alimentación de Artemia y el régimen de alimentación alterna.

Prueba de Tukey, y diferentes letras mayúsculas en columnas presentan significativa
diferencia 5% por prueba de Tukey.
Las larvas alimentadas solo con nematodos tuvieron un SGR menor en comparación
*Tasa de crecimiento específico (%) = 100 (ln peso final – ln peso inicial/tiempo en
con otro tratamiento, independiente de la profundidad del agua (Cuadro 5). días).
^

consumo completo de artemia lo que impidió el aumento de la

4 | DISCUSIÓN amoníaco; hecho inesperado debido a que el exceso de Artemia perece en agua dulce

(Jomori, Luz, Takata, Fabregat, & Portella, 2013).

Los parámetros de calidad del agua influyen en la supervivencia y el desarrollo El tratamiento con Artemia también aumentó el pH a una profundidad de agua de

ment de larvas. Sin embargo, a pesar de la variación en la calidad del agua, la 2,5 cm, probablemente causado por restos de agua salada utilizada para incubar nauplios de

los parámetros permanecieron dentro del rango recomendado para los peces betta Artemia, según lo informado por Kim (2007).

cultivo según Faria et al. (2006), independientemente del tipo de alimentación o Con respecto al desempeño zootécnico, el tratamiento con Artemia produjo los mejores

profundidad de agua utilizada. resultados con la mayor profundidad del agua, posiblemente debido a

El mayor valor de amoníaco total obtenido con la alimentación de nematodos mayor disponibilidad de alimentación en toda la columna, lo que aumentó la

puede explicarse por el residuo del medio de avena que se ofreció a estímulos visuales que son importantes para el comportamiento de depredación (Valentin

larvas junto con los nematodos; esto también lo informó Martÿnez et al., 2013). La mejora en el crecimiento larvario con alimento para Artemia en

y Luengas (1998). Esto indica que los métodos de limpieza para eliminar Kim (2007) también verificó una profundidad de agua de 5 cm.

el medio de avena debe desarrollarse para evitar el aumento de En cuanto al tratamiento de nematodos, el factor de decantación citado

amoníaco total. Por el contrario, el valor más bajo de amoníaco total fue por Sautter et al. (2007) no fue el factor limitante para el crecimiento de

demostrado con el tratamiento de Artemia, posiblemente indicando larvas betta ya que, independientemente de la profundidad del agua utilizada, los más pobres
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4|
comportamiento productivo se observó con P. redivivus solo tratar
mento Se observó un resultado similar al cultivo de larvas de Hoplias malabari
cus con el desempeño productivo más pobre al P. redivivus
tratamiento (Pereira, Mendonc a, Pellanda, Matielo, & Junior, 2015).
Esto indica que, a pesar del perfil bromatológico con alto pro
nivel tein, algún otro componente aún no evaluado pero teorizado por
Luna-Figueroa et al. (2010) (p. ej., dificultad para digerir nematodos
cutícula) interfiere con la utilización de nutrientes.
La hipótesis de Luna-Figueroa et al. (2010) es plausible para
aunque las larvas betta completan el desarrollo morfológico de la
el tracto digestivo ocurre 72 horas después de la eclosión (Valentin et al., 2013),
la producción de algunas enzimas digestivas aún aumenta durante el crecimiento
de las larvas betta (Thongprajukaew, Kovitvadhi, Kovitvadhi, Engkagul, &
Rungruangsak-Torrissen, 2013), indicando que las larvas no
tienen capacidad específica para la digestión eficiente de nematodos o una
la enzima aún no estaría completamente disponible en esta etapa del desarrollo
larvario. Esta diferencia en la capacidad digestiva de las larvas en relación con los
diferentes alimentos se observó en la platija (Hippoglossus hippoglossus)
que poseen una mejor capacidad para digerir copépodos que Artemia (Luizi,
Gara, Shields y Bromage, 1999). Así, en el caso de las larvas de betta,
las larvas pudieron digerir Artemia, pero tuvieron dificultades para digerir
ing nematodos, probablemente debido a la menor cantidad o la falta de
enzimas para la digestión de nematodos.
Esta característica de digestión del alimento parece ser específica de la especie, ya que
el nematodo P. redivivus ya ha sido evaluado con éxito en
larvicultura de camarones, siendo indicado como reemplazo parcial de
Artemia (Martínez & Luengas, 1998). Algunas especies presentan menor
cantidad de enzimas digestivas específicas o no las presenta, alterando
su capacidad de digestión (Kolkovski, 2001).
No obstante, la inclusión de nematodos en la alimentación alterna
régimen de alimentación produjo valores similares para SGR a los de las larvas alimentadas
Artemia solamente, con ambas profundidades de agua. Este hallazgo demuestra
que, a pesar de las dificultades que implica la digestión de los nematodos, no
fue una influencia de la alimentación de Artemia que tuvo un efecto positivo en
SGR, probablemente reflejada por la ayuda de enzimas de alimentación viva en el
proceso de digestión (Kolkowski, 2001).
Por lo tanto, la estrategia de alimentación alternada para la larvicultura betta fue
factible promover reducciones de costos. Alimentación alterna similar
el régimen ya ha sido validado como se demostró para las larvas de betta
que fueron alimentados con rotíferos, Artemia y algas (Puello-Cruz et al.,
2010) reduciendo costos en comparación con el uso exclusivo de Artemia.
Nuevas estrategias de alimentación que permiten un mejor rendimiento con
los costos reducidos son importantes para el desarrollo de las larvas betta
producción. Por esta razón, el uso del régimen de alimentación alterna
que contiene Artemia y P. redivivus representa una alternativa de menor costo
tivo en comparación con la alimentación sólo con nauplios de Artemia.
5 | CONCLUSIÓN
El régimen de alimentación alternado con Artemia y nematodo es el
sistema de alimentación más apropiado para la larvicultura de B splendens inde
dependiendo de la profundidad del agua utilizada.
COUTO Y AL.
EXPRESIONES DE GRATITUD
Los autores agradecen al Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico
(CNPq) por el apoyo financiero a Rodrigo Yudi Fuji moto (305195/2016-6).
ORCIDO
Joel Artur Rodrigues Dias http://orcid.org/0000-0001-9751-0207
Peterson Emmanuel Guimar~ aes Paz~ ao http://orcid.org/0000-
0002-8949-4232
Fernanda dos Santos Cunha http://orcid.org/0000-0003-2883-
7542
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Cómo citar este artículo: Couto MVSD, Sousa NDC, Abe HA,
et al. Efectos del alimento vivo que contiene Panagrellus redivivus y
profundidad del agua sobre el crecimiento de las larvas de Betta splendens. Aquac Res.
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