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Recibido: 15 Agosto 2019 | Revisado: 13 de marzo de 2020 | Aceptado: 7 abril 2020

DOI: 10.1002/ece3.6346

INVESTIGACION ORIGINAL

Características de la historia de vida de Tubastraea coccinea:

Reproducción, desarrollo y competencia larval

Bruna LP Luz1,2 | Maikon Di Domenico1 | Álvaro E. Migotto2 |

Marcelo V. Kitahara1,2,3

1Programa de Posgrado en Sistemas Costeros y

Oceánicos, Universidad Federal de Paraná,
Pontal do Paraná, Brasil
2Centro de Biología Marina, Universidad de
São Paulo, São Sebastião, Brasil
Abstracto
el coral del sol Tubastraea coccinea Lesson, 1829 (Dendrophylliidae) es un escleractinio de
aguas poco profundas ampliamente distribuido que ha extendido su área de distribución a

3Instituto de Ciencias del Mar, Universidad

hábitats no nativos en las últimas décadas. Con su rápida expansión, este coral es ahora una de
Federal de São Paulo, Santos, Brasil las principales especies invasoras de Brasil. Su alta capacidad invasiva está relacionada con

Correspondencia
características oportunistas, incluidas varias estrategias reproductivas que le han permitido
Marcelo V. Kitahara, Instituto de Ciencias del dispersarse rápida y ampliamente. Para entender mejor la biología reproductiva deT.coccinea y
Mar, Universidad Federal de São Paulo, Rua
Carvalho de Mendonça, 144, 11070- 100,
ayudar en el desarrollo de estrategias de gestión para áreas invadidas, investigamos aspectos
Santos, São Paulo, Brasil. de su rendimiento reproductivo y ciclo de vida, incluidos los efectos del tamaño de la colonia, la
Correo electrónico: mvkitahara@unifesp.br
temperatura y salinidad del agua de mar y la periodicidad lunar en la producción de crías y la
Información de financiación competencia de metamorfosis larvaria. Se liberaron un total de 18.139 crías en diferentes
Este estudio fue financiado por la Fundación de
Investigación de São Paulo—FAPESP (becas
etapas de desarrollo, principalmente de las colonias más grandes, que también produjeron
n.° 2014/01332-0 y n.° 2017/50229-5); y el larvas con períodos de competencia más prolongados. El pico reproductivo principal ocurrió
Consejo Nacional Brasileño para el Desarrollo
Científico y Tecnológico—CNPq (subvención
durante las fases del cuarto creciente y la luna nueva y fue más alto en temperaturas del agua
#301436/2018-5 y subvención de alrededor de 26°C. Juntos, estos resultados ayudan a explicar la rápida expansión de
n.° 308056/2015-9).
T.coccinea en hábitats no nativos como el Caribe y el Atlántico sudoccidental, e informará las
acciones del reciente Plan Nacional Brasileño para la prevención, erradicación, control y

monitoreo de los corales solares.

PALABRAS CLAVE

ciclo de vida, especies invasoras, manejo, descendencia, tubastraea

1 | INTRODUCCIÓN relacionado con dos componentes principales de la aptitud, la supervivencia y la

reproducción (Braendle, Heyland y Flatt, 2011). La mayoría de las teorías de la historia

La historia de vida de una especie, población o individuo se refiere a los de la vida intentan explicar cómo la evolución modifica las etapas específicas de la

patrones de tiempo y magnitud de sus principales eventos de vida, como la etapa para maximizar la aptitud, dados los procesos de selección impuestos por los

maduración, la reproducción y la longevidad (Hughes & Leips, 2017). En desafíos ecológicos (Hughes & Leips, 2017; Stearns, 2000). Debido a que los

general, los rasgos de historia de vida se basan principalmente en propiedades organismos tienen recursos limitados y deben asignarlos a diferentes funciones (p. ej.,

cuantitativas y demográficas, como el número de descendientes y la inversión crecimiento, reproducción, supervivencia y mantenimiento), las compensaciones y

reproductiva específica del tamaño. Juntos, estos rasgos son directamente restricciones que maximizan el éxito reproductivo tienen

Este es un artículo de acceso abierto bajo los términos de la licencia de atribución Creative Commons, que permite el uso, la distribución y la reproducción en cualquier medio, siempre que se
cite correctamente el trabajo original.
© 2020 Los autores. Ecología y Evolución publicado por John Wiley & Sons Ltd.

Ecología y Evolución. 2020;10:6223–6238. www.ecolevol.org | 6223

6224 | LUZ y otros.
evaluado en muchos estudios (p. ej., Braendle et al., 2011). Al
imponer oportunidades y limitaciones específicas a la reproducción,
las propiedades biofísicas del agua de mar y la conectividad de los
hábitats marinos son los principales factores físicos que afectan a los
organismos marinos (Heyland, Degnan y Reitzel, 2011). Debido a que
la condición física es fundamental para la dispersión y evolución de
los organismos sedentarios (Isaeva, Akhmadieva, Aleksandrova,
Shukalyuk y Chernyshev, 2011; Ritson-Williams et al., 2009; Shikina y
Chang, 2016; Whalan, Johnson, Harvey y Battershill, 2005), estos
organismos han desarrollado una gama diversa de estrategias
reproductivas e historias de vida complejas (Braendle et al., 2011).
Una estrategia de dispersión notable es a través de larvas que
pueden tener un desarrollo directo o indirecto, el último de los cuales
está involucrado en la metamorfosis,
Además de los factores que influyen en la etapa final del transporte
larvario, como los sitios de asentamiento adecuados y los mecanismos
subyacentes a la metamorfosis (Pineda, Hare, & Sponaugle, 2011), la dispersión
larval involucra el desove, el transporte y la supervivencia. Sin embargo, las
perturbaciones ambientales naturales e inducidas por el hombre están
alterando los patrones históricos de reproducción, dispersión y reclutamiento
(Baker, Glynn y Riegl, 2008; Crabbe, 2008; Glynn, Colley, Carpizoituarte y
Richmond, 2017; Graham, Baird, Connolly, Sewell y Willis, 2017; Nyström, Folke
y Moberg, 2000). En tiempos de desafíos abióticos cada vez mayores, el
conocimiento de los rasgos de la historia de vida relacionados con la
reproducción, la dispersión de larvas y la variación genética es especialmente
importante para los corales escleractinios, que son los principales constructores
de los arrecifes de coral (Sorek & Levy, 2014).
Al igual que muchos otros cnidarios, los corales escleractinios muestran
una variedad de estrategias reproductivas asexuales y sexuales (Fautin, 2002;
Harrison, 2011; Richmond, 1997; Sherman, Ayre y Miller, 2006; Ward, 1992). Las
estrategias asexuales que incluyen gemación, fisión, rescate de pólipos y
fragmentación seguida de regeneración parecen estar muy extendidas (Cairns,
1988; Capel, Migotto, Zilberberg y Kitahara, 2014; Highsmith, 1982; Luz et al.,
2018; Sammarco, 1982) . Las estrategias sexuales de los corales escleractinios
implican la liberación de gametos en la columna de agua (transmisión) o la
liberación de larvas completamente maduras como resultado de la
autofecundación o el cruzamiento (crianza). Algunas especies reproductoras
liberan a sus crías como huevos fertilizados o embriones (Vermeij, Sampayo,
Bröker y Bak, 2004) o producen plánulas asexualmente (Ayre y Resing, 1986;
Sherman et al., 2006). Aunque los escleractinianos zooxantelados de aguas
poco profundas son bien conocidos por sus eventos sincronizados de desove
masivo desencadenados por períodos lunares y estacionales (Sorek & Levy,
2014), algunas especies se reproducen durante todo el año (p. ej.,Tubastraea
coccinea; Glynn et al., 2008) o de forma asíncrona durante períodos
prolongados (por ejemplo,Turbinaria reniformis; Harrison y col., 1984; Rapuano
et al., 2017).
Las características morfológicas y moleculares de las primeras etapas
de desarrollo de los escleractinios tanto emisores como empollantes se
han documentado para varias especies (p. ej., Fadlallah, 1983; Glynn et al.,
2017; Hayward et al., 2011; Okubo, Hayward, Forêt, & Ball, 2016; Okubo et
al., 2013; Strader, Aglyamova y Matz, 2018). En general, las larvas recién
emergidas acaban de completar la gastrulación.
que es la capacidad de asentarse/adherirse y metamorfosearse en la etapa de pólipo
primario en respuesta a señales ambientales (Ben-David-Zaslow & Benayahu, 1998;
Bishop et al., 2006; Gleason & Hofmann, 2011; Strader et al., 2018) ; Strathmann,
1986). Estas señales varían ampliamente intra e interespecíficamente, incluso entre
especies estrechamente relacionadas (Hodin, 2006). Además, a menos que el período
de competencia de las larvas sea extremadamente corto, la dispersión va acompañada
de crecimiento y desarrollo, sustentado ya sea por las reservas de energía de la
colonia madre, si se trata de azooxantelato; o por nutrientes de dinoflagelados
fotosintéticos simbióticos (Symbiodiniaceae), si es zooxantelato. Estas señales varían
ampliamente intra e interespecíficamente, incluso entre especies estrechamente
relacionadas (Hodin, 2006). Además, a menos que el período de competencia de las
larvas sea extremadamente corto, la dispersión va acompañada de crecimiento y
desarrollo, sustentado ya sea por las reservas de energía de la colonia madre, si se
trata de azooxantelato; o por nutrientes de dinoflagelados fotosintéticos simbióticos
(Symbiodiniaceae), si es zooxantelato. Estas señales varían ampliamente intra e
interespecíficamente, incluso entre especies estrechamente relacionadas (Hodin,
2006). Además, a menos que el período de competencia de las larvas sea
extremadamente corto, la dispersión va acompañada de crecimiento y desarrollo,
sustentado ya sea por las reservas de energía de la colonia madre, si se trata de
azooxantelato; o por nutrientes de dinoflagelados fotosintéticos simbióticos
(Symbiodiniaceae), si es zooxantelato.
Las larvas competentes de los corales escleractinios suelen exhibir
comportamientos previos al asentamiento, como elongación, cambio de
natación a rastreo y unión al sustrato aboral (Fadlallah, 1983; Strader et
al., 2018). Las larvas pueden asentarse y luego volver a entrar en la
columna de agua varias veces antes de que finalmente se adhieran y
experimenten la metamorfosis a la forma de vida béntica (Eckman, 1996).
En ausencia de un entorno adecuado, las larvas que no se alimentan
entran en un estado de bajo metabolismo y pueden posponer la
metamorfosis sin afectar su condición física posterior al asentamiento
(Graham, Baird y Connolly, 2008; Graham, Baird, Connolly, Sewell y Willis,
2013; Graham y Willis, 2013; Nash, 2013). Sin embargo, la metamorfosis es
un proceso que demanda energía, especialmente debido al inicio de la
calcificación y la síntesis de nuevas proteínas, y la energía disponible para
la metamorfosis tiende a disminuir con la edad de la plánula (Edmunds,
Cumbo, & Fan, 2013; Richmond, 1987; Rodriguez, Sedano, García-Martín,
Pérez-Camacho, & Sánchez, 1990; Sewell, 2005; Strader et al. ., 2018;
Wendt, 2000). Por lo tanto, las larvas de coral azooxantelado como las de
T.coccinea, que no reciben nutrición de algas fotosintéticas simbiontes,
pueden deteriorarse y perecer si este proceso no se lleva a cabo dentro de
su período de competencia. Alternativamente, aunque sus capacidades de
supervivencia y reproducción aún no están claras, algunas especies de
escleractinios pueden sufrir metamorfosis antes de establecerse,
extendiendo su vida planctónica al alimentarse en la columna de agua
(Mizrahi, Navarrete y Flores, 2014; Richmond, 1987).
Tubastraea coccinea y algunos de sus congéneres (Dendrophylliidae,
Scleractinia) invadieron el Océano Atlántico en la década de 1940 como
contaminación biológica en barcos y plataformas de petróleo y gas
(Cairns, 1994; Creed et al., 2017). Tubastraea coccinea, popularmente
conocido como coral sol, ha establecido poblaciones en el Caribe, Golfo de
México y más de 3.500 km de la costa brasileña (Boschma, 1953; Cairns,
2001; Castro & Pires, 2001; Costa et al., 2014; Fenner , 1999, 2001, Fenner
y Banks, 2004, de Paula y Creed, 2004, Romano y Cairns, 2000;
LUZ y otros.
Sammarco, Porter y Cairns, 2010; Vaughan y Wells, 1943). Varias de estas
áreas invadidas están experimentando impactos económicos y
ambientales a causa de este coral (Creed et al., 2017; Luz & Kitahara,
2017). Una de las razones importantes de la invasividad y la rápida
propagación deT.coccinea a lo largo de la costa suroeste del Atlántico se
sugiere que es la ocurrencia de múltiples invasiones primarias (Capel et
al., 2017) y secundarias (Capel, Creed, Kitahara, Chen, & Zilberberg, 2019),
junto con sus diversas estrategias reproductivas, madurez temprana
( Fenner & Banks, 2004; Glynn et al., 2008), rápido crecimiento y alta tasa
de reclutamiento (Costa et al., 2014; Lages, Fleury, Menegola, & Creed,
2011). La notable capacidad regenerativa de esta especie parece ser otro
factor en el éxito de su invasión (Luz et al., 2018).
Información sobre T.coccinea Todavía faltan los rasgos de la historia de
vida que potencialmente maximicen su aptitud en hábitats no nativos, como los
procesos abióticos y bióticos que afectan la dispersión de las larvas. Por lo
tanto, investigamos los efectos del tamaño de la colonia, la temperatura, la
salinidad y la periodicidad lunar en el rendimiento reproductivo deT.coccinea
durante su principal evento reproductivo anual. También evaluamos la sucesión
de etapas de desarrollo y la competencia larvaria de
T.coccinea.
2| MATERIALES Y MÉTODOS
2.1 | Toma de muestras y mantenimiento de especímenes
Diez colonias de T.coccinea fueron recolectados mediante esnórquel, en el
Ilhabela Yacht Club, Estado de São Paulo, Brasil (23°46′20″S, 45°21′20″W), en
diciembre de 2016, y se mantuvieron en acuarios separados de 2 litros en aguas
abiertas bajo temperatura ambiental en el Centro de Biología Marina (CEBIMar)
de la Universidad de São Paulo. Las etapas embrionarias y las larvas liberadas
de cada colonia se tomaron muestras una vez al día y se colocaron en acuarios
separados de acuerdo con sus respectivas fechas de liberación. Estas larvas
fueron monitoreadas cada 24 horas para tomar muestras de diferentes estados
ontogenéticos (recién asentados, asentados, metamorfosis temprana,
metamorfoseados y reclutados), que luego fueron transferidos a nuevos
acuarios (300-500 ml) según el estado (también mantenidos separados por
padres). colonia). Se rastreó el tiempo que tardan las larvas en llegar a cada
etapa de desarrollo.
Las colonias progenitoras se alimentaron cada dos días con 50 ml de
zooplancton recién recolectado con un diámetro de 50 a 200 µm. Todas
las demás etapas ontogenéticas se mantuvieron sin alimento en sistemas
de agua cerrados llenos de agua de mar filtrada a 20 µm a 24 °C, que se
cambió cada 72 h.
2.2 | Producción de descendencia en función de
rasgos bióticos y abióticos
Para evaluar el rendimiento reproductivo de T.coccinea y los efectos potenciales
de los factores bióticos y abióticos en su aptitud, las crías producidas en 10
colonias fueron monitoreadas durante 91 días (15 de diciembre a 15 de marzo),
lo que coincide con su principal actividad reproductiva.
| 6225
en el Atlántico suroeste (de Paula, Pires, & Creed, 2014) y también en
el Pacífico oriental (Glynn et al., 2008). Durante el experimento,
probamos el número de crías liberadas (número de embriones y
larvas por día) como variable de respuesta, y la periodicidad lunar, la
temperatura y la salinidad como variables explicativas. La
temperatura y la salinidad se midieron con un medidor portátil de
conductividad, salinidad y temperatura modelo 30 de YSI, una vez al
día en agua superficial en el lugar donde se obtuvo el agua utilizada
en el experimento.
Nuestra variable respuesta mostró una distribución asimétrica y
heterocedasticidad, contrastada con la prueba de Bartlett (Bartlett, 1937) y la
prueba de normalidad de Shapiro-Wilk (Royston, 2006). Por lo tanto, realizamos
análisis no paramétricos con la prueba de Kruskal-Wallis (Conover, 1980) y el
coeficiente de correlación de rangos de Spearman. Usamos las comparaciones
múltiples de Kruskal-Wallis de Dunn (Dunn, 1964) para evaluar fuentes
significativas de variación relacionadas con la periodicidad lunar. A pesar de
queT.coccinea tiene una madurez temprana (Fenner & Banks, 2004; Glynn et al.,
2008), las colonias más grandes pueden mostrar un mejor desempeño
reproductivo (Stearns, 1992). Para probar esta hipótesis, se realizaron un
coeficiente de correlación de rangos de Spearman y análisis de regresión lineal
para determinar si el potencial reproductivo (número de crías liberadas) estaba
correlacionado con el tamaño de la colonia. El tamaño de la colonia se midió
por el volumen y el número de pólipos. como la colonia de
T.coccinea es faceloide, de forma globalmente convexa, su volumen se
calculó mediante la fórmula de la pirámide truncada:
h √
= × A+ A×a+a
3
donde v = volumen; h = altura; A = lado base; ya = lado superior
Como se correlacionó el volumen de colonias y el número de pólipos (rs =
.68; norte = 10; pags = .035), el efecto del “tamaño” en la producción de crías se
midió solo por el número de pólipos, ya que esta característica es más fácil de
estimar en el campo para propósitos de manejo. Por último, para verificar si la
historia de vida puede determinar el rendimiento reproductivo, las colonias se
clasificaron por tamaño (en cuartiles; pequeñas < 38 pólipos, grandes > 52
pólipos y medianas = 38–52 pólipos) y se midió la variación en la liberación de
larvas usando la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (Conover, 1980).
Todos los análisis estadísticos se realizaron en R v.3.2. Para los análisis de
Kruskal-Wallis se utilizó el paquete Agricolae con “BH” como método de ajuste
(Benjamini & Hochberg, 1995).
2.3 | Ciclo de vida: de larva a recluta
Desarrollo de crías de 10 colonias de T.coccinea se examinó y se describió
la morfología y el comportamiento de las crías, incluidas aquellas larvas
que sufrieron metamorfosis en la columna de agua. Para esto, todas las
larvas recién liberadas fueron muestreadas de cada colonia durante
diferentes eventos de planulación y monitoreadas diariamente. Las
imágenes de la etapa de desarrollo se tomaron con una Sony Handycam
HDR-XR520, acoplada a un estereomicroscopio Zeiss Stemi 2000-C. Se
siguió el desarrollo para adquirir datos sobre la duración.
6226 | LUZ y otros.
de las diferentes etapas ontogenéticas y también para estimar la longevidad y la
competencia de las larvas.
Como el desarrollo ontogenético y la competencia larvaria son rasgos
individuales (Eckman, 1996), que a su vez pueden ser una respuesta de
plasticidad fenotípica y diferentes cantidades de energía proporcionada a la
descendencia (Zera & Harshman, 2011), examinamos la variación intraespecífica
en el tiempo necesarios para pasar por cada etapa de desarrollo en condiciones
de laboratorio (24°C). Para ello, se evaluó el desarrollo y la competencia larvaria
de acuerdo con la edad larvaria y la historia de vida (ordenada por tamaño de
colonia), utilizando el coeficiente de correlación de rangos de Spearman y la
prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (Conover, 1980), respectivamente.
Todos los datos sin procesar utilizados en el presente estudio se pueden
encontrar en: https://doi.org/10.5061/dryad.zw3r2285p.
3| RESULTADOS
3.1 | Condiciones ambientales
La temperatura del agua de mar osciló entre 24 y 30 °C y la salinidad entre
33 y 35. La temperatura media y la salinidad más bajas se registraron en
diciembre (24,65 ± 0,4 °C y 33,64 ± 0,64, respectivamente). Febrero tuvo la
temperatura más alta (26,47 ± 1,17°C) y salinidad intermedia (33,94 ±
0,42). Enero y marzo tuvieron temperaturas intermedias (enero: 26,05 ±
1,31; marzo: 26 ± 0,61) pero las salinidades más altas (enero: 34,1 ± 0,45;
marzo 34,43 ± 0,64).
3.2 | Desempeño reproductivo
Se observó actividad reproductiva durante los 3 meses del experimento. Se
observaron dos picos principales de liberación de embriones y/o plánulas.
registrado (Figura 1): un pico más pequeño a fines de enero y principios
de febrero, y un pico más grande a principios de marzo. Diez colonias de
T.coccinea liberó un total de 18 139 crías (Figura 2a), incluidas 442 etapas
embrionarias (Figura 2b) y 17 697 larvas (larvas recién liberadas y
maduras, Figura 2c, d, respectivamente). El número máximo de larvas
liberadas durante un solo evento (24 h) fue de 1561 y provino de una
pequeña colonia (17,14 cm3; 34 pólipos).
Los eventos de planulación ocurrieron durante diferentes
períodos del día, pero preferentemente durante la noche, con
diferentes etapas de desarrollo larvario (larvas recién formadas y
maduras) frecuentemente desovadas juntas por la misma colonia. Se
observaron agregaciones de larvas recién formadas y maduras en los
tentáculos de la colonia madre (Figura 2a), de donde se liberaron
algunas de ellas a través de un pequeño poro en la punta del
tentáculo (Recursos en línea 1 y 2). En algunos casos, se observaron
larvas maduras nadando libremente dentro de la colonia madre
(Recurso en línea 3) y más esporádicamente entrando y saliendo
activamente de la boca del pólipo madre. Para aquellos
descendientes que no fueron "expulsados" de la colonia madre, ni a
través de tentáculos ni de un "chorro de agua" (Recursos en línea 4, 5
y 6; consulte también el Recurso en línea 7 para las larvas que nadan
activamente fuera de la colonia madre),
La liberación de larvas varió entre las fases lunares (Cuadro 1; Figura 3),
considerando que cada fase comienza con el primer día de cada fase lunar. El
mayor número de larvas se liberó en las fases de Cuarto Creciente (49%) y Luna
Nueva (31%), seguido de la fase de Luna Llena (13%). Los embriones fueron
liberados principalmente durante la fase del Tercer Cuarto (67%), aunque su
número no difirió significativamente de otros períodos lunares. Aunque la
temperatura y la salinidad no se midieron todos los días y no mostraron un
efecto significativo en la planulación, se liberaron mayores números de larvas
cuando la temperatura del agua era de 26°C, independientemente de la
salinidad (79%;
FIGURA 1 Tubastraea coccinea abundancia de crías
en relación con el número de colonias (norte = 10) y el
tamaño de la colonia (norte grande = 4; norte
mediano y pequeño = 3 cada uno) entre el 15 de
diciembre de 2016 y el 15 de marzo de 2017
LUZ y otros. | 6227

FIGURA 2 Etapas de desarrollo de Tubastraea coccinea: de adulto a recluta. Aspectos morfológicos de (a) colonia de adultos con larvas en los
tentáculos; (b) embriones; (c) larvas recién formadas; (d) larvas maduras, contraídas y alargadas; (e) larva recién asentada; (f) larva desprendida del
sustrato; (g) vista lateral del grupo de larvas asentadas; (h) larva asentada; (i) larva cercana a la metamorfosis; (j) larva metamorfoseada; y (k) reclutar
(h–k mostrar lados orales). Las flechas indican lo siguiente: la: larvas; op-poro oral; as—lado aboral; re-reformado a forma aplanada (fl); mo—boca; yo
—mesenterio; te—tentáculo; se—tabiques calcáreos; y sk—esqueleto. Las barras de escala representan 0,5 mm

TABLA 1 Prueba de Kruskal-Wallis y prueba

Factor Variable kilovatios Dunn
posterior de Dunn para comparar el número de
células embrionarias y larvas liberadas por Periodicidad lunar
Tubastraea coccinea con periodicidad lunar y embriones Chi-cuadrado = 04.449, d.f. = 3, —
tamaño de colonia (como número de pólipos: pags = .216
pequeños < 38; medianos 38–52; grandes > 52)
larvas Chi-cuadrado = 39.149, d.f. = 3, N = FQ > F = TQ
pags < .001

tamaño de la colonia

embriones Chi-cuadrado = 11.702, d.f. = 8, —

pags = .165

larvas Chi-cuadrado = 17.023, d.f. = 2, L > METRO = S

pags < .001

Abreviaturas: F, Completo; FQ, Primer Trimestre; L, grande; M, medio; N, Nuevo; S, pequeño; TQ, Tercer Trimestre.

norte = 10.456 larvas). Por el contrario, el número de embriones se correlacionó liberado se correlacionó con el número de pólipos (r = .68; norte = 10;
solo con la temperatura (rs = .32; norte = 50; pags = .002); los embriones fueron pags = .035).
liberados con mayor frecuencia en condiciones de mayor temperatura y

salinidad.

En cuanto al efecto del tamaño de la colonia sobre el rendimiento 3.3 | Ciclo de vida y competencia larval
reproductivo, el número de pólipos no se relacionó significativamente con el

número de larvas. colonias deT.coccinea mostró una tendencia continua y sutil Tubastraea coccinea se reproduce continuamente durante todo el año, pero
hacia la asincronía dentro de los picos de alta liberación de larvas (Figuras 1 y libera larvas principalmente durante su principal período reproductivo (Glynn et

3). Además, se observó una variación significativa en estos eventos cuando las al., 2008; de Paula et al., 2014). Sorprendentemente, observamos colonias

colonias se ordenaron por tamaño, como un indicador de la historia de vida liberando descendencia en diferentes etapas de desarrollo (desde embriones

(Tabla 1; Figura 4). En general, las colonias más grandes (>52 pólipos) hasta larvas maduras) simultáneamente o dentro del mismo ciclo reproductivo.

produjeron más larvas (~70 %) que las colonias medianas (~14 %) y pequeñas Los embriones liberados (Figura 2b) se encontraban en varias etapas de

(~16 %). Por otro lado, el número de embriones embriogénesis, incluidas las mórulas y los embriones esféricos.
6228 | LUZ y otros.
con un blastoporo de cierre. Aunque los embriones posteriores pudieron
reanudar su desarrollo en la columna de agua, en los acuarios podrían
quedar atrapados por la tensión superficial del agua y reventar antes de
alcanzar el estado larvario. Las larvas casi formadas liberadas (Figura 2c)
estaban inmóviles (Recurso en línea 9), redondas y más rojas que las
larvas maduras (Figura 2d), que variaban de naranja amarillento a
naranja. Las larvas maduras eran activas, con alta capacidad de natación.
FIGURA 3 Número de crías en relación con la
colonia y el período lunar. F, Completo; FQ,
Primer Trimestre;norte, Nuevo; TC, número de
colonia; TQ, Fases de la Luna del Tercer Cuarto
FIGURA 4 Número de descendientes (larvas y
embriones) por pólipo, agrupados por tamaño de
colonia: grande (TC2, 6, 7, 10), mediana (TC3, 8, 9)
y pequeña (TC1, 5, 11)
(utilizando cilios y girando alrededor del eje oral-aboral), contracción/
alargamiento rápido del cuerpo y, finalmente, cambio de comportamiento
de natación a gateo y viceversa.
Las larvas recién asentadas (Figura 2e) fueron las que se adhirieron al
sustrato y comenzaron a sufrir metamorfosis. Estas larvas presentaban
una deformación en su cara aboral, que estaba en contacto con el
sustrato. Esta deformación fue retenida por las larvas que se asentaron
LUZ y otros. | 6229

FIGURA 5 Etapas de desarrollo de Tubastraea coccinea en la columna de agua: de larvas en metamorfosis, antes del asentamiento. Aspectos
morfológicos de la larva que sufre metamorfosis antes del asentamiento, en la mitad del cuerpo, ya sea (a) el lado aboral o (b-d) oral; (e) cerca de la
metamorfosis; (f) metamorfoseada; (g-h) reclutas. Las flechas indican lo siguiente: op—poro oral; as—lado aboral; mo—boca; memesenterio; te—
tentáculo; se—tabiques calcáreos; y sk—esqueleto. Las barras de escala representan 0,5 mm

pero luego regresaron a la columna de agua (Figura 2f), y en tales casos, a respectivamente (Figura 7). Sin embargo, varias larvas pudieron sufrir

menudo sufrieron metamorfosis antes de volver a adherirse al sustrato metamorfosis incluso después de 40 días (Figura 6); el período de competencia

(Figura 5). más largo observado fue de 69 días. Algunas larvas sobrevivieron en la columna

Después del apego, que marcó el final de la etapa móvil y el de agua durante todo el período del experimento (91 días). Por lo tanto,

comienzo de la vida bentónica, el individuo asentado perdió
rápidamente la forma esférica/de pera y adquirió una forma
triangular. Este último se caracterizó por un lado aboral aplanado
(Figura 2g) y un poro oral en el otro extremo (Figura 2h), que
posteriormente originó la boca. Después de que se asentó, el pólipo
casi metamorfoseado era radialmente simétrico y mostraba una
boca ubicada en el centro rodeada por mesenterios, que eran visibles
a través de la pared transparente del cuerpo (Figura 2i). La aparición
de tentáculos y esqueleto marcó las etapas de metamorfosis (Figura
2j) y reclutamiento (Figura 2k), respectivamente. Durante la
metamorfosis, los tentáculos emergieron como pequeñas bolas y
luego se alargaron, logrando un desarrollo completo principalmente
en la etapa de reclutamiento, cuando se formaron las baterías de
nematocistos.
El tiempo requerido para que las larvas maduras alcancen la etapa de
reclutamiento en condiciones de laboratorio difirió entre los individuos (pags = .
9). Se observaron reclutas desde el día 8, pero fueron más abundantes el día 33
T.coccinea las larvas pueden permanecer en este estado más de 91 días,
ya que las larvas restantes estaban sanas al final del experimento.
Las larvas mostraron ciclos de vida y etapas de desarrollo alternativos:
(a) larvas que sufrieron metamorfosis antes del asentamiento y tenían la
mitad del cuerpo en forma de larva, con la otra mitad, generalmente el
lado oral, que contenía mesenterios bien formados, una boca y tentáculos
tempranos o bien desarrollados (Figura 5a–d); (b) cerca de la
metamorfosis, metamorfoseados y reclutas desarrollados en la columna
de agua (Figura 5e, f y g, h, respectivamente); iii) casi larvas con dos o más
poros orales (Figura 8a), que se desarrollaron en una larva madura con
forma de boomerang (Figura 8b–d) o con tres “brazos” alargados distintos
(Figura 8e); (d) fusión de dos o más larvas (Figura 8f); (e) una larva que
originó una pequeña colonia primaria en lugar de un solo pólipo primario
(Figura 7); y (f) una o más larvas que se asentaron sobre otra larva o
individuo en diferente estado de desarrollo, formando una colonia
quimérica (Figura 9). La mayoría de estos reclutas de la columna de agua
pudieron adherirse al sustrato por segunda vez y formar un pólipo
fundador primario o incluso una pequeña colonia.

(~37%;norte = 203) después del lanzamiento. Las larvas mostraron un período

de competencia variado (Figura 6), algunas comenzaron a asentarse el mismo 4| DI SCUSIÓN

día en que fueron liberadas, aunque con mayor frecuencia el segundo día (NS:

~23%;norte = 477). La etapa de asentamiento se alcanzó principalmente en el 4.1 | Desempeño reproductivo

3er día (SE: ~20%;norte = 408). Los estadios casi metamorfoseados y

metamorfoseados se observaron principalmente en el cuarto (NM: ~27 %;norte Hoy en día, debido a su capacidad de invasividad, T.coccinea es la especie
= 371) y 10 días (ME: ~41%; norte = 666) después de la liberación de las larvas, de coral escleractiniano de aguas poco profundas más extendida. Eso
6230 | LUZ y otros.

FIGURA 6 Relación de Tubastraea coccinea competencia y metamorfosis de las larvas con el tamaño de la colonia madre (pequeña, mediana y grande) medido en
relación con el período de tiempo (edad de la larva) requerido para alcanzar las primeras etapas de desarrollo: NS: larvas recién asentadas; y
MEmetamorfoseado. Las bandas indican un intervalo de confianza del 95 %

posee varias estrategias reproductivas que promueven su dispersión,
alta abundancia y persistencia en hábitats no nativos, como en el
suroeste del Atlántico, el Golfo de México y el Caribe (Creed et al.,
2017; Glynn et al., 2008). Sin embargo, aunque la ecología
reproductiva deT.coccinea de hábitats nativos (Glynn et al., 2008) y
no nativos (de Paula et al., 2014), falta información sobre los eventos
de planificación y la influencia de factores bióticos y abióticos en este
proceso. Aquí, investigamos los efectos del tamaño de la colonia, la
temperatura, la salinidad y la periodicidad lunar en el rendimiento
reproductivo deT.coccinea.
En general, la producción de larvas de la invasora brasileña T.coccinea
durante su período reproductivo principal anual (18.139, de los cuales 442
en estado embrionario y 17.697 en larva) fue superior a la producción
estimada para las colonias de Galápagos (1.139,00 ± 31,33) y Panamá
(247,62 ± 3,78) (Glynn et al., 2008) . Teniendo en cuenta las alarmantes
densidades deT.coccinea en hábitats no nativos (de Paula et al., 2014; Silva
et al., 2014), que pueden aumentar más del 70% por año (Lages et al.,
2011), no hay duda de que la producción asexual de un gran número de
larvas (Capel et al., 2017, 2019) está ayudando a su exitosa propagación y
colonización de nuevos
LUZ y otros. | 6231

FIGURA 7 colonia de Tubastraea coccinea procedente directamente de una sola larva, a través del período de desarrollo. Aspectos morfológicos de
larva madura (ML), recién asentada (NS) y asentada con dos poros orales (SE); casi metamorfosis (NM) y metamorfoseada (ME), con dos pólipos
tempranos; recluta (RE) esqueleto secretor en su placa basal y alrededor del margen del cáliz de cada pólipo emergido; y el pólipo primario retrocedió
después del estrés ambiental (ST), mostrando el patrón de crecimiento del esqueleto. Las flechas indican lo siguiente: op—poro oral; momouth; yo—
mesenterio; te—tentáculo; nb—baterías de nematocistos; y sk—esqueleto

FIGURA 8 Desarrollo larvario alternativo de Tubastraea coccinea que puede originar una pequeña colonia primaria en lugar de un solo pólipo primario. Aspectos
morfológicos de larvas casi formadas con dos o más poros orales (a), que se desarrollaron en una larva madura con una forma de cuerpo de "boomerang" (b-d) o
con tres "brazos" alargados distintos (e); y fusión de dos larvas a lo largo del tiempo (f). Las barras de escala representan 0,5 mm

hábitats. Estas altas densidades conducen a cambios sustanciales en Isla de Buzios, T.coccinea y Tubastraea tagusensis cubren el sustrato
la estructura y función de la comunidad bentónica nativa (de Paula et duro en muchos lugares, superando a las especies nativas y
al., 2014; Silva et al., 2014; Silva et al., 2019). por ejemplo, en endémicas como Palythoa caribaeorum (Luz & Kitahara, 2017) y
6232 | LUZ y otros.

FIGURA 9 Larvas quiméricas y colonias formadas por una o más larvas que se posaron sobre otra larva (a–c) o sobre un individuo en diferente estado de
desarrollo (d), que son capaces de sufrir metamorfosis (d, e) y secretar un esqueleto sobre su placa basal (f-i) en la columna de agua. La mayoría de estos
reclutas pudieron adherirse al sustrato por segunda vez (h, i). Las flechas indican lo siguiente: op—poro oral; as—lado aboral; mo—boca; yo—
mesenterio; te—tentáculo; nb—baterías de nematocistos; y sk—esqueleto. Las barras de escala representan 0,5 mm

Mussismilia hispida (Creed, 2006), y también cambiando el paisaje marino columna de agua, la mayoría de ellos perecen, como también se observó para

de fondos blandos (Capel, Creed y Kitahara, 2020). E. fastigiada (de Graaf et al., 1999). Esta alta mortalidad puede explicarse por la
Tubastraea coccinea libera crías en diferentes momentos del día, pero falta de cilios en estos embriones tempranos (no nacientes), que tienen una

preferentemente por la noche, como también observaron Glynn et al. (2008). capa celular poco definida que cubre una masa vitelina poco definida (de Paula

Aunque las larvas se liberan comúnmente de la boca del pólipo, no era raro et al., 2014). En los acuarios, algunos de estos frágiles embriones flotan hacia la

encontrar grandes agregados en la cavidad gastrovascular, entre los superficie y son aplastados por la fuerza de la tensión superficial del agua.

mesenterios cerca del disco oral y dentro de los tentáculos, desde cuya punta

también se podían liberar las larvas (Figura 2a; en línea). Recursos 1 y 2). Si bien
este es el primer informe de tal comportamiento enT.coccinea, la liberación de 4.2 | Efectos bióticos y abióticos en la
larvas a través de las puntas de los tentáculos no es una característica exclusiva producción de descendencia.
de esta especie (Fadlallah, 1983; Harrison, 2011). Por ejemplo, el coral criador

Eusmilia fastigiata puede generar gametos o liberar embriones en etapa El patrón reproductivo de T.coccinea, con un pico más pequeño de planulación

temprana a través de un poro distal de su tentáculo (Bastidas et al., 2005; Graaf, a fines de enero y principios de febrero, y un pico más grande a principios de

Geertjes y Videler, 1999; Steiner, 1995); yEstefanocoenia intersepta muestra marzo, es consistente con lo observado para las poblaciones nativas del Pacífico

fertilización intratentacular, es decir, mantiene sus óvulos dentro de los oriental (Glynn et al., 2008), y también para las poblaciones invasoras en Río de

tentáculos para aumentar su exposición a los espermatozoides generados y Janeiro, Brasil (de Paula et al., 2014). Estos eventos se correlacionaron con los

mejorar el éxito de la fertilización (Vermeij, Barott, Johnson, & Marhaver, 2010). ciclos lunares (Figura 1), con una mayor abundancia de larvas en las fases del

en la pluma del marUmbellula lindahli, los huevos maduros también se pueden Primer Cuarto y la Luna Nueva, mientras que los embriones se liberaron

exprimir a través de pequeños poros tentaculares (Tyler, Bronsdon, Young y principalmente durante la fase del Tercer Cuarto de la Luna. Aunque en menor

Rice, 1995). número, también se liberaron larvas después de la Luna Llena. Esta

También encontramos que T.coccinea libera descendencia en diferentes sincronicidad con las fases lunares es similar a las observaciones en Taiwán (Lin,

etapas de desarrollo (embriones posteriores y larvas recién formadas y 2005), Costa Rica, Panamá y Galápagos (Glynn et al., 2008), y también para otros

maduras; Figura 1b, c, d, respectivamente). Este comportamiento puede ser el corales de crianza comoSeriatopora hystrix y Pocillopora damicornis (Fan, Li, Ie

resultado de la superposición de ciclos gametogénicos, que son comunes en y Fang, 2002).

pólipos de corales blandos y escleractinios incubadores comoE. fastigiada y A pesar de la influencia del ciclo lunar, se observaron algunas
Anthelia glauca (de Graaf et al., 1999; Kruger, Schleyer y Benayahu, 1998). variaciones intraespecíficas en la frecuencia y abundancia de liberación de
Aunque los embriones liberados pueden continuar su desarrollo en el crías (Figura 3). colonias deT.coccinea tener un continuo y
LUZ y otros.
Tendencia sutil hacia la asincronía dentro de los picos de mayor liberación de
descendencia. La mayoría de las colonias (todas pequeñas, tres medianas y dos
grandes) liberaron más crías durante 17 días dentro de uno de los períodos
reproductivos activos. Las excepciones fueron las colonias medianas (TC9) y
grandes (TC2, TC7) que tenían más de un pico, aunque con menor número
durante el primer pico (Figura 1).
El tiempo medio entre los picos de planulación fue de alrededor de 12
días, que es más corto que las 6 semanas esperadas para liberar larvas
incubadas de nuevas fertilizaciones (Glynn et al., 2008). Esto indica que
T.coccinea Las poblaciones en áreas invadidas se reproducen
continuamente, con diferentes etapas de desarrollo superpuestas de
ovocitos, quistes espermáticos y larvas, como se observó previamente
para colonias nativas e invasoras en el Pacífico oriental y sureste de Brasil,
respectivamente (Glynn et al., 2008; de Paula et al. ., 2014). Por otro lado,
la observación de larvas recién formadas y maduras siendo liberadas
simultáneamente de la misma colonia, así como la presencia de larvas en
los tentáculos, sugieren queT.coccinea también puede posponer la
liberación de larvas hasta que se den las condiciones ambientales que
maximicen la supervivencia de su descendencia.
Los corales reproductores suelen tener múltiples ciclos de planificación por
año, que pueden variar en el tiempo entre poblaciones de diferentes
localidades en respuesta a factores ambientales (Crowder, Lo, Weis y Fan, 2014;
Fan et al., 2002; Harrison y Wallace, 1990) . Tubastraea coccinea se sabe que se
reproduce durante todo el año, y las larvas se liberan principalmente durante
los meses más cálidos en localidades con estaciones bien definidas (Glynn et al.,
2008; de Paula et al., 2014). Aunque no medimos la temperatura y la salinidad
del agua de mar diariamente, la mayor cantidad de larvas se liberaron a una
temperatura del agua de mar de 26 °C, independientemente de la salinidad,
mientras que las células embrionarias se liberaron principalmente a
temperaturas del agua más altas y una salinidad de alrededor de 35.
Previamente se observaron eventos de maduración y planulación de
gametos tempranos para corales (por ejemplo, P. damicornis) en períodos de
temperaturas más altas del agua de mar, incluso durante un solo ciclo
reproductivo (Crowder et al., 2014). Tal cambio en el tiempo puede reducir la
supervivencia de las larvas, como en el coral zooxantelado.Fungia scutaria (
Schnitzler, Hollingsworth, Krupp y Weis, 2012). Por lo tanto, nuestros resultados
indican que la combinación de altas temperaturas con alta salinidad puede no
ser adecuada paraT.coccinea desarrollo larvario, o incluso inducir el desove
prematuro (es decir, la liberación de etapas embrionarias antes de su formación
completa; revisado por Loya & Rinkevich, 1980). Por otro lado, los corales sol
pueden liberar embriones que después de unos días se convierten en larvas en
la columna de agua (como se ve en los acuarios) como una posible estrategia
reproductiva para aumentar la dispersión de larvas, como se ve en varias
especies emisoras como un rasgo evolutivo significativo que proporciona un
equilibrio frente a la mortalidad local (Ritson-Williams et al., 2009). El tamaño de
la colonia es otro factor que podría desencadenar este esfuerzo reproductivo y
luego ser determinante para la variación intraespecífica. Incluso colonias tan
pequeñas como dos pólipos son capaces de producir huevos y larvas en
proporciones similares a las colonias con hasta 10 pólipos; la relación entre el
número de plánulas y el tamaño de la colonia varía en diferentes localidades
(Glynn et al., 2008). Aquí, no encontramos una tendencia estadísticamente
significativa entre el número de pólipos y el número de larvas. como todos los
| 6233
Las colonias estudiadas aquí se recolectaron del mismo lugar y se espera que
sean clones (Capel et al., 2017), la variación intraespecífica en el rendimiento
reproductivo puede estar relacionada con la historia de vida de cada colonia (p.
ej., eventos de estrés anteriores).
En general, las colonias más grandes (>52 pólipos) mostraron un mejor
desempeño reproductivo (Figura 4) que las medianas y pequeñas. Una excepción fue
una colonia pequeña (TC5) que tuvo un evento de desove excepcional durante su
segundo pico reproductivo principal (Figura 3). Este evento también influyó en la
estimación de la tasa de descendencia por rango de tamaño de colonia, lo que
respalda la hipótesis de que la variación intraespecífica en la producción de
descendencia puede determinarse por la historia de vida en lugar del tamaño de la
colonia. Dado que medimos el efecto de solo un rango limitado de tamaños de
colonias (20–91 pólipos) en la liberación de crías, se necesitan más experimentos para
confirmar esta hipótesis.
4.3 | Ciclo de vida y competencia larval
El ciclo de vida de los corales incluye una fase larvaria planctónica que es
crítica para el mantenimiento de las poblaciones adultas (Gleason &
Hofmann, 2011), al reabastecer el área local con nuevos genotipos o al
extenderlos a distancias más largas, apoyando la conectividad de los
arrecifes y mejorando la diversidad genética. (Ritson-Williams et al., 2009).
La combinación de la hidrodinámica y el tiempo de permanencia en la
columna de agua es el principal mecanismo que impulsa naturalmente el
transporte y la dispersión de las larvas de coral (Shanks, 2009; Wood et al.,
2016). Por lo tanto, la longevidad larvaria (más de 91 días) y el prolongado
período de competencia (69 días), junto con el elevado número de crías de
T.coccinea, confieren una alta capacidad de dispersión a este coral
invasivo, lo que contribuye a su rápida expansión distributiva en los
hábitats invadidos.
Algunos de los T.coccinea las larvas se desviaron del ciclo ideal
esperado para los corales (Eckman, 1996; Harrison, 2011; Ritson-Williams
et al., 2009), que comprende una fase larvaria móvil seguida de una fase
bentónica del recluta a las etapas adultas (Figura 2). En general, la
mayoría de las larvas completaron su desarrollo como se esperaba en un
plazo de 2 a 10 días y se asentaron de forma permanente en el sustrato,
donde crecieron y completaron su desarrollo como pólipo primario
(Figura 7). Sin embargo, algunas larvas sufrieron una metamorfosis en la
columna de agua (Figura 5), como lo observaron previamente Richmond
(1987), Mizrahi et al. (2014) y Barbosa, Vinagre, Mizrahi y Flores (2019)
para corales sol, y también paraP. damicornis (Richmond, 1985).
Esta transición de vida alternativa puede ocurrir como respuesta a la
ausencia de un sustrato adecuado o a señales que inhibieron el
asentamiento normal, como la presencia de cianobacterias,
sedimentación (Evensen, Doropoulos, Wong y Mumby, 2019) y/o agua
desfavorable. (Ritson-Williams et al., 2009). Aunque en campo no se han
observado corales metamorfoseados en la columna de agua, en los
acuarios pudieron alimentarse, secretar un esqueleto e incluso iniciar la
fase bentónica/sedentaria al estar en contacto con el sustrato. Otra
estrategia reproductiva notable del coral solar fue el desarrollo de larvas
fusionadas que comenzaron la vida béntica ya como colonia. Juntos, estos
ciclos de vida alternativos indican una amplia
6234 | LUZ y otros.
plasticidad del desarrollo en T.coccinea, que probablemente juega un papel en el aumento de
su supervivencia, propagación y crecimiento de la población.
Como posible respuesta a la plasticidad fenotípica y la cantidad de
energía asignada a la descendencia (Zera & Harshman, 2011), la dinámica
de competencia y el tiempo empleado en cada etapa de desarrollo
pueden variar ampliamente entre especies e incluso dentro de una
población determinada (Davies, Meyer, Guermond y Matz, 2014; Eckman,
1996). larvas más grandes deP. damicornis, S. hystrix, y S. pistillata tienen
vidas más largas que las larvas más pequeñas, lo que puede ser ventajoso
para la dispersión a larga distancia (Isomura & Nishihira, 2001). La
cantidad relativa de energía invertida en las larvas puede variar según
factores abióticos y bióticos, como el estrés ambiental y la salud, la edad y
el tamaño de la colonia (Glynn et al., 2017; Hartmann, Marhaver y Vermeij,
2018; Viladrich et al., 2017).
A pesar de la alta longevidad y competencia de las larvas, la
mayoría T.coccinea las crías se asientan y sufren metamorfosis en
unos pocos días (~3–18 días; véase también Harrison & Wallace,
1990; de Paula et al., 2014). Sin embargo, la duración como larva
móvil varió según el tamaño de la colonia (Figura 6) y fue más larga
para las larvas de colonias madre más grandes, lo que sugiere que
las colonias con 52 pólipos o más pueden invertir más energía en su
descendencia que las colonias más pequeñas. Esta tendencia puede
ser una compensación entre reproducción y supervivencia y/o
crecimiento somático de colonias más jóvenes (más pequeñas).
Además, las larvas de colonias más pequeñas generalmente
mostraban un patrón de asentamiento agregado cerca de las
colonias parentales, como se observó en varios casos en Brasil (de
Paula & Creed, 2005). Por lo tanto,T.coccinea, una vez que se ha
asentado en una nueva área.
Sin embargo, considerando la variación en las primeras estrategias de
desarrollo de T.coccinea, las diferencias observadas en el tiempo necesario para
llegar a cada estadio, así como en el período de competencia larval, pueden ser
el resultado de la autofecundación, el cruzamiento o la reproducción asexual. Si
es así, las larvas que se originan en diferentes modos reproductivos pueden
poseer diferentes cantidades de reservas de energía.
Independientemente de la estrategia reproductiva, las larvas tempranas y
maduras de T.coccinea se encontraron simultáneamente en la cavidad
gastrovascular; eran visibles cerca del disco oral, cerca de la boca y con menos
frecuencia dentro de los tentáculos. Se observaron ovocitos y embriones
maduros en la base del pólipo. Se ha observado una distribución similar en
otras especies de corales pétreos (p. ej.,Cladopsammia willeyi y Astrangia danae
, por Szmant-Froelich, Yevich, & Pilson, 1980) y corales blandos (A. glauca, por
Kruger et al., 1998; yU. Lindahli, por Tyler et al., 1995). Esta distribución puede
permitir una expulsión más rápida de las larvas por contracción del disco oral,
cuando se dan las condiciones ambientales que maximizan la supervivencia de
las larvas y las posibilidades de asentamiento exitoso.
EXPRESIONES DE GRATITUD
Los autores agradecen al Centro de Biología Marina (CEBIMar) de la
Universidad de São Paulo (USP) por el apoyo de infraestructura y a
los técnicos por ayudar con el muestreo y mantenimiento de
Tubastraea coccinea. BLPL agradece al Programa de Graduados en
Sistemas Costeros y Oceánicos (PGCISCO). Este estudio fue
financiado en parte por la Coordenação de Aperfeiçoamento de
Pessoal de Nível Superior—Brasil (CAPES)—Finance Code 001 (beca
de doctorado para BLPL). MVK agradece el apoyo de la Fundación de
Investigación de São Paulo—FAPESP (becas #2014/01332-0 y
#2017/50229-5); y el Consejo Nacional de Brasil para el Desarrollo
Científico y Tecnológico—CNPq (subvención n.º 301436/2018-5). AEM
reconoce el apoyo de CNPq (beca #308056/2015-9). Los autores
agradecen a los revisores anónimos por su cuidadosa lectura del
manuscrito y sus numerosos comentarios y sugerencias
interesantes. Este artículo es una contribución de NP-BioMar, USP.
CONFLICTO DE INTERESES
Todos los autores declaran que no existe conflicto de intereses.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
Bruna LP Luz: Conceptualización (igualdad); curación de datos (plomo); análisis
formal (plomo); investigación (principal); metodología (igual); escribiendo
– borrador original (igual); escritura – revisión y edición (igual).Maikon Di
Domenico: Análisis formal (igualdad); metodología (igual); escribiendo
– borrador original (igual); escritura – revisión y edición (igual).Álvaro E.
Migotto: Análisis formal (igualdad); investigación (igual); metodología
(igual); recursos (iguales); escritura – borrador original (igual); escritura –
revisión y edición (igual).Marcelo V. Kitahara: Conceptualización
(igualdad); adquisición de fondos (líder); investigación (igual); metodología
(igual); administración de proyectos (líder); recursos (iguales); escribiendo
– borrador original (igual); escritura – revisión y edición (igual).
APROBACIÓN ÉTICA
Se siguieron todas las pautas internacionales, nacionales y/o
institucionales aplicables para el cuidado y uso de animales.
DECLARACIÓN DE HABILIDAD DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
El conjunto de datos generado y analizado durante el estudio actual está
disponible en el repositorio Dryad (https://doi.org/10.5061/
dryad.zw3r2285p).
ID ORCO
Maikon Di Domenico https://orcid.org/0000-0002-4232-3962
Álvaro E. Migotto https://orcid.org/0000-0003-3887-1947
Marcelo V. Kitahara https://orcid.org/0000-0003-4011-016X
1 Tubastraea coccinea larvas maduras liberadas a través de un pequeño poro en
la punta del tentáculo. https://youtu.be/5dNVaD8ODNg
2 Tubastraea coccinea larvas maduras liberadas a través de un pequeño poro en
la punta del tentáculo. https://youtu.be/VA_rmMd-Uww
3 larvas maduras de Tubastraea coccinea nadando libremente dentro de la madre
colonia y más esporádicamente pasando activamente dentro y fuera de
la boca del pólipo madre. https://youtu.be/Rt0jBOIMeho
4 larvas maduras de Tubastraea coccinea expulsadas de la colonia madre
mediante “chorro de agua”. https://youtu.be/6HBtBbPE618
5 larvas maduras de Tubastraea coccinea expulsadas de la colonia madre
mediante chorro de agua "inducido". https://youtu.be/Yuauw966fNI
LUZ y otros.
6 Tubastraea coccinea larvas maduras expulsadas de la colonia madre
a través de un suave “chorro de agua”. https://youtu.be/vhL-uxrp7yk
7 Larvas de Tubastraea coccinea nadando activamente fuera del col-
solo https://youtu.be/jZmt2mRee7o
8 Movimiento activo del mesenterio del pólipo Tubastraea coccinea.
es exponer las plánulas a la columna de agua. https://youtu.be/
cMGPeXCX3dw
9 Tubastraea coccinea liberada cerca de las larvas formadas están inmóviles.
https://youtu.be/87n2tSk-ZJg
REFERENCIAS
Ayre, DJ y Hughes, TP (2000). Diversidad genotípica y
Flujo de genes en corales de cría y desove a lo largo de la Gran
Barrera de Coral, Australia. Evolución, 54, 1590–1605. https://doi. org/
10.1111/j.0014-3820.2000.tb00704.x
Ayre, DJ y Resing, JM (1986). Producción sexual y asexual de
plánulas en corales de arrecife. Biología Marina, 90, 187–190. https://doi.
org/10.1007/BF00569126
Baker, AC, Glynn, PW y Riegl, B. (2008). El cambio climático y los corales
blanqueamiento de arrecifes: una evaluación ecológica de los impactos a largo plazo, las
tendencias de recuperación y las perspectivas futuras. Ciencia estuarina, costera y de
plataforma, 80, 435–471. https://doi.org/10.1016/j.ecss.2008.09.003
Barbosa, ACC, Vinagre, C., Mizrahi, D., & Flores, AAV (2019).
Las ventanas de competencia secundaria impulsadas por la temperatura pueden
aumentar el potencial de dispersión de los corales solares invasivos. Biología
Marina, 166, 131. https://doi.org/10.1007/s00227-019-3580-7
Bartlett, MS (1937). Propiedades de suficiencia y pruebas estadísticas.
Actas de la Royal Society of London, Serie A: Ciencias Matemáticas y
Físicas, 160, 268–282. https://doi.org/10.1098/rspa.1937.0109
Bastidas, C., Cróquer, A., Zubillaga, AL, Ramos, R., Kortnik, V.,
Weinberger, C. y Márquez, LM (2005). Desove coralino en masa y
dividido en arrecifes costeros y marinos de Venezuela, Caribe Sur.
Hidrobiología, 541, 101–106. https://doi.org/10.1007/
s10750-004-4672-y
Ben-David-Zaslow, R. y Benayahu, Y. (1998). Competencia y longevidad
en plánulas de varios corales blandos. Serie Progreso de la Ecología Marina, 163,
235–243. https://doi.org/10.3354/meps171235
Benjamini, BY y Hochberg, Y. (1995). Controlando el falso descubrimiento
rate: Un enfoque práctico y poderoso para las pruebas múltiples. JR Statis
Soc B, 57, 289–300.
Bishop, CD, Huggett, MJ, Heyland, A., Hodin, J. y Brandhorst, BP
(2006). Variación interespecífica en la competencia metamórfica en
invertebrados marinos: la importancia para las investigaciones
comparativas sobre el momento de la metamorfosis.Biología Integrativa y
Comparada, 46, 662–682. https://doi.org/10.1093/icb/icl043
Boschma, H. (1953). Sobre especímenes del género coraltubastraea, con
apuntes sobre fenómenos de fisión. Stud Fauna Curazao Caribb Is, 29, 109–
123.
Braendle, C., Heyland, A. y Flatt, T. (2011). Integración mecanicista y
análisis evolutivo de la variación de la historia de vida. En T. Flatt y A. Heyland (Eds.),
Mecanismos de la evolución de la historia de vida: la genética y la fisiología de los rasgos
de vida y las compensaciones (1.ª ed., págs. 3–10). Nueva York, NY: Oxford University
Press.
Cairns, SD (1988). Reproducción asexual en escleractinia solitaria, Australia.
En: Actas del 6º Simposio Internacional de Arrecifes de Coral (págs.
641–646).
Cairns, SD (1994). Scleractinia del Pacífico Norte templado.Smithson
Contribuir Zool, 557, 1–150. https://doi.org/10.5479/si.00810282.557.i
Cairns, SD (2001). Una revisión genérica y análisis filogenético de la
Dendrophylliidae (Cnidaria: Scleractinia). Smithson Contrib Zool, 615,
1–75. https://doi.org/10.5479/si.00810282.615
| 6235
Capel, KCC, Creed, JC y Kitahara, MV (2020). cor-
als desencadenan cambios en el paisaje marino en el Atlántico
sudoccidental. Boletín de Ciencias Marinas, 96, 217–218. https://doi.org/
10.5343/ bms.2019.0075
Capel, KCC, Creed, J., Kitahara, MV, Chen, CA, y Zilberberg,
C. (2019). Múltiples introducciones y dispersión secundaria de
tubastraea spp. en el Atlántico Sudoccidental.Informes científicos, 9,
13978. https://doi.org/10.1038/s41598-019-50442-3
Capel, KCC, Migotto, AE, Zilberberg, C. y Kitahara, MV (2014).
¿Otra herramienta hacia la invasión? Pólipo "rescate" enTubastraea
coccinea. Los arrecifes de coral, 33, 1165. https://doi.org/10.1007/s0033
8-014-1200-z
Capel, KCC, Toonen, RJ, Rachid, CTCC, Creed, JC, Kitahara, M.
V., Forsman, Z. y Zilberberg, C. (2017). Guerras de clones: la
reproducción asexual domina en el rango invasivo detubastraea spp.
(Anthozoa: Scleractinia) en el Océano Atlántico Sur.PeerJ, 10, e3873.
https://doi.org/10.7717/peerj.3873
Castro, CB y Pires, DO (2001). Arrecifes de coral brasileños: lo que ya
saber y lo que aún falta. Boletín de Ciencias Marinas, 69, 357–371.
Conover, WJ (1980).Práctica estadística no paramétrica (3ra ed.). Nuevo
York, Nueva York: Wiley.
Costa, TJF, Pinheiro, HT, Teixeira, JB, Mazzei, EF, Bueno, L., Hora,
MSC,... Rocha, LA (2014). Expansión de una especie de coral invasor sobre el
Banco de Abrolhos, Atlántico Sudoccidental.Boletín de Contaminación
Marina, 85, 252–253. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2014.06.002
Crabbe, MJC (2008). Cambio climático, calentamiento global y coral
arrecifes: Modelado de los efectos de la temperatura. Biología
Computacional y Química, 32, 311–314. https://doi.org/10.1016/
j.compbiolch em.2008.04.001
Credo, JC (2006). Dos corales azooxantelados alienígenas invasivos,tubastraea
coccinea y Tubastraea tagusensis, dominan el zooxantelato nativo
Mussismilia hispida en Brasil. Los arrecifes de coral, 25, 350. https://
doi. org/10.1007/s00338-006-0105-x
Creed, JC, Fenner, D., Sammarco, P., Cairns, SD, Capel, K., Junqueira,
AORR, … Oigman-Pszczol, S. (2017). La invasión del coral
azooxanteladotubastraea (Scleractinia: Dendrophylliidae) en todo el
mundo: Historia, vías y vectores. invasiones biológicas, 19, 283–305.
https://doi.org/10.1007/s10530-016-1279-y
Crowder, CM, Lo, LW, Weis, VM y Fan, TY (2014). Elevado
la temperatura altera el momento lunar de la planificación en el coral
inquietante Pocillopora damicornis. Más uno, 9, e107906. https://doi.
org/10.1371/journal.pone.0107906
Silva, AG, de Paula, AF, Fleury, BG y Creed, JC (2014). Once
años de expansión del rango de dos corales invasores (Tubastraea
coccinea y Tubastraea tagusensis) a través del Atlántico suroeste
(Brasil). Ciencia estuarina, costera y de plataforma, 141, 9–16. https://
doi. org/10.1016/j.ecss.2014.01.013
Davies, SW, Meyer, E., Guermond, SM y Matz, MV (2014). A través de-
comparación oceánica de las respuestas a las señales de asentamiento en los
corales formadores de arrecifes. PeerJ, 2, e333. https://doi.org/10.7717/peerj.333
deGraaf, M., Geertjes, GJ y Videler, JJ (1999). Observaciones sobre
desove de corales escleractinios y otros invertebrados en los arrecifes
de Bonaire (Antillas Holandesas, Caribe). Boletín de Ciencias Marinas,
64, 189–194.
dePaula, AF y Creed, JC (2004). Dos especies de coraltubastraea
(Cnidaria, Scleractinia) en Brasil: Un caso de introducción accidental. Boletín
de Ciencias Marinas, 74, 175–183.
dePaula, AF y Creed, JC (2005). Distribución espacial y abundancia
del género coralino no autóctono tubastraea (Cnidaria, Scleractinia)
alrededor de Ilha Grande, Brasil. Revista Brasileña de Biología, sesenta y
cinco, 661–673. https://doi.org/10.1590/S1519-69842005000400014
dePaula, AF, Fleury, BG, Lages, BG y Creed, JC (2017).
Evaluación experimental de los efectos del manejo de corales invasores en
comunidades nativas. Serie Progreso de la Ecología Marina, 572, 141–154.
https://doi.org/10.3354/meps12131
6236 | LUZ y otros.
dePaula, AF, Pires, DO y Creed, JC (2014). estrategia reproductiva-
gias de dos corales solares invasivos (tubastraea spp.) en el Atlántico
suroeste. Revista de la Asociación de Biología Marina del Reino Unido,
94, 481–492. https://doi.org/10.1017/S002531541
3001446
Dunn, DO (1964). Comparaciones múltiples utilizando sumas de rango.tecnometría,
6, 241–252. https://doi.org/10.1080/00401706.1964.10490181
Eckman, JE (1996). Cerrando el círculo larvario: vinculando la ecología con el
dinámica de poblaciones de invertebrados bentónicos marinos.
Revista de Biología y Ecología Marina Experimental, 200, 207–237.
Edmunds, PJ, Cumbo, VR y Fan, T.-Y. (2013). costos metabólicos de
asentamiento larvario y metamorfosis en el coral Seriatopora
caliendrum bajo pCO2 ambiente y elevado2. Revista de Biología y
Ecología Marina Experimental, 443, 33–38. https://doi.org/10.1016/j.
jembe.2013.02.032
Evensen, NR, Doropoulos, C., Wong, KJ y Mumby, PJ (2019).
Efectos específicos de la etapa de Lobophora sobre el éxito de reclutamiento de
un coral formador de arrecifes. Los arrecifes de coral, 38, 489–498. https://doi.
org/10.1007/s00338-019-01804-w
Fadlallah, YH (1983). Reproducción sexual, desarrollo y
Biología larval en corales escleractinios. Los arrecifes de coral, 2, 129–150. https://
doi.org/10.1007/BF00336720
Fan, TY, Li, JJ, IE, SX y Fang, LS (2002). Periodicidad lunar de las larvas.
liberación por pocilloporido corales en el sur de Taiwán. Estudios Zoológicos, 41,
288–293.
Fautin, DG (2002). Reproducción de Cnidarios.Revista canadiense de
Zoología, 80, 1735–1754. https://doi.org/10.1139/z02-133 Fenner, D.
(1999). Nuevas observaciones sobre el coral duro (Scleractinia,
Milleporidae y Stylasteridae) especies de Belice (América Central) y
Cozumel (México). Boletín de Ciencias Marinas, 64, 143–154. Fenner,
D. (2001). Biogeografía de tres corales del Caribe (Scleractinia)
y la invasión de Tubastraea coccinea hacia el Golfo de México. Boletín
de Ciencias Marinas, 69, 1175–1189.
Fenner, D. y Banks, K. (2004). Copa naranja coralTubastraea coccinea
invade Florida y Flower Garden Banks, noroeste del Golfo de México.
Los arrecifes de coral, 23, 505–507. https://doi.org/10.1007/s0033
8-004-0422-x
Gleason, DF y Hofmann, DK (2011). Larvas de coral: de gametos a
reclutas Revista de Biología y Ecología Marina Experimental, 408, 42–
57. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2011.07.025
Glynn, PW, Colley, SB, Carpizo-ituarte, E. y Richmond, RH (2017).
Arrecifes de coral del Pacífico tropical oriental. En PW Glynn, DP Manzello e
IC Enochs (Eds.),Arrecifes de coral del Pacífico tropical oriental, Arrecifes de
coral del mundo (págs. 435–476). Dordrecht, Países Bajos: Springer Países
Bajos.
Glynn, PW, Colley, SB, Mate, JL, Cortés, J., Guzmán, HM, Bailey,
RL, … Enochs, IC (2008). Ecología reproductiva del coral azooxantelado
Tubastraea coccinea en el Pacífico Ecuatorial Oriental: Parte V.
Dendrophylliidae. Biología Marina, 153, 529–544. https://doi. org/
10.1007/s00227-007-0827-5
Graham, EM, Baird, AH y Connolly, SR (2008). Dinámica de supervivencia de
Larvas de coral escleractinias e implicaciones para la dispersión. Los arrecifes de
coral, 27, 529–539. https://doi.org/10.1007/s00338-008-0361-z
Graham, EM, Baird, AH, Connolly, SR, Sewell, MA y Willis, BL
(2013). Las rápidas disminuciones en el metabolismo explican la longevidad prolongada
de las larvas de coral.Los arrecifes de coral, 32, 539–549. https://doi.org/10.1007/s0033
8-012-0999-4
Graham, EM, Baird, AH, Connolly, SR, Sewell, MA y Willis, BL
(2017). Desacoplamiento de la mortalidad dependiente de la temperatura del
agotamiento de los lípidos para las larvas de coral escleractinio.Los arrecifes de coral, 36,
97–104. https://doi.org/10.1007/s00338-016-1501-5
Graham, NAJ y Nash, KL (2013). La importancia de la com-
Complejidad en los ecosistemas de arrecifes de coral. Los arrecifes de coral, 32, 315–326.
https://doi.org/10.1007/s00338-012-0984-y
Harrison, PL (2011). Reproducción sexual de corales escleractinios. en z
Dubinsky y N. Stambler (Eds.), Arrecifes de coral: Un ecosistema en
transición (págs. 59 a 85). Dordrecht, Países Bajos: Springer.
Harrison, PL, Babcock, RC, Bull, GD, Oliver, JK, Wallace, CC,
y Willis, BL (1984). Desove masivo en corales de arrecifes tropicales.Ciencias
, 223, 1186–1189. https://doi.org/10.1126/science.223.4641.1186
Harrison, PL y Wallace, CC (1990). Reproducción, dispersión y re-
Cruitment de corales escleractinios. En Z. Dubinsky (Ed.),Arrecifes de coral,
ecosistemas del mundo (págs. 133–207). Ámsterdam, Países Bajos: Elsevier.
Hartmann, AC, Marhaver, KL y Vermeij, MJA (2018). Corales en
las poblaciones sanas producen más larvas por unidad de cobertura. Cartas de
conservación, 11, 1–12. https://doi.org/10.1111/conl.12410
Hayward, DC, Hetherington, S., Behm, CA, Grasso, LC, Forêt, S.,
Miller, DJ y Ball, EE (2011). Expresión génica diferencial en el asentamiento y
la metamorfosis de los corales: un estudio de hibridación sustractiva. Más
uno, 6, e26411. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0026411 Heyland, A.,
Degnan, S. y Reitzel, AM (2011). Patrones emergentes en
la regulación y evolución del asentamiento y metamorfosis de invertebrados
marinos. En T. Flatt y A. Heyland (Eds.),Mecanismos de la evolución de la historia
de vida: la genética y la fisiología de los rasgos de vida y las compensaciones
(págs. 29 a 42). Nueva York, NY: Oxford University Press.
Highsmith, RC (1982). Reproducción por fragmentación en corales.Marina
Serie Progreso Ecológico, 7, 207–226. https://doi.org/10.3354/meps0
07207
Hodín, J. (2006). Redes en expansión: componentes de señalización en y
una hipótesis para la evolución de la metamorfosis. Biología
Integrativa y Comparada, 46, 719–742. https://doi.org/10.1093/icb/
icl038
Hughes, KA y Leipzig, J. (2017). Pleiotropía, restricción y modular-
idad en la evolución de las historias de vida: Percepciones de los análisis
genómicos. Anales de la Academia de Ciencias de Nueva York, 1389, 76–91.
https://doi. org/10.1111/nyas.13256
Isaeva, VV, Akhmadieva, AV, Aleksandrova, YN, Shukalyuk, AI,
y Chernyshev, AV (2011). Gránulos germinales en células intersticiales
de los hidroides colonialesObelia longísima Pallas, 1766 y Ectopleura
crocea Agassiz, 1862. Revista rusa de biología marina, 37, 303–310.
https://doi.org/10.1134/S1063074011040055
Isomura, N. y Nishihira, M. (2001). Variación de tamaño de plánulas y su
Efecto sobre la vida útil de las plánulas en tres corales pocilloporidos. Los
arrecifes de coral, 20, 309–315. https://doi.org/10.1007/s003380100180
Kruger, A., Schleyer, MH y Benayahu, Y. (1998). Reproducción en
Anthelia glauca (Octocorallia: Xeniidae). I. Gametogénesis y crianza larvaria.
Registros de biodiversidad marina, 131, 423–432.
Lages, BG, Fleury, BG, Menegola, C. y Creed, JC (2011). Cambio
en comunidades costeras rocosas tropicales debido a una invasión de corales
exóticos. Serie Progreso de la Ecología Marina, 438, 85–96. https://doi.org/
10.3354/meps09290
Lin, K. (2005). Momento de liberación de larvas por cinco especies de coral en el sur
Taiwán: Estacionalidad, periodicidad lunar y diurna. Tesis de maestría,
Universidad Nacional Sun Yat-Sen, Taiwán.
Loya, Y. y Rinkevich, B. (1980). Efectos de la contaminación por petróleo en los arrecifes de coral
comunidades Serie Progreso de la Ecología Marina, 3, 167–180. https://doi.
org/10.3354/meps003167
Luz, BLP, Capel, KCC, Zilberberg, C., Flores, AAV, Migotto, AE,
y Kitahara, MV (2018). Un pólipo de la nada: La extrema capacidad de
regeneración de los corales solares invasores del AtlánticoTubastraea
coccinea y T.tagusensis (Anthozoa, Scleractinia). Revista de Biología y
Ecología Marina Experimental, 503, 60–65. https://doi.org/10.1016/j.
jembe.2018.02.002
Luz, BLP y Kitahara, MV (2017). ¿Podrían los escleractinianos invasivos
Tubastraea coccinea y T.tagusensis reemplazar el zoanthariano dominante
Palythoa caribaeorum en el submareal brasileño?Los arrecifes de coral, 36, 875.
https://doi.org/10.1007/s00338-017-1578-5
LUZ y otros.
Mc Edward, LR (2000). Evolución adaptativa de larvas y ciclos de vida.
Seminarios en Biología Celular y del Desarrollo, 11, 403–409. https://doi.
org/10.1006/scdb.2000.0193
Mizrahi, D., Navarrete, SA, & Flores, AAV (2014). Los grupos viajan fur-
ter: La metamorfosis pelágica y la agrupación de pólipos permiten un mayor
potencial de dispersión en los propágulos del coral solar. Los arrecifes de coral,
33, 443–448. https://doi.org/10.1007/s00338-014-1135-4
Nyström, M., Folke, C. y Moberg, F. (2000). Perturbación de los arrecifes de coral
y resiliencia en un entorno dominado por humanos. Tendencias en
ecología y evolución, 15, 413–417. https://doi.org/10.1016/S0169
- 5347(00)01948-0
Okubo, N., Hayward, DC, Forêt, S. y Ball, EE (2016). una comparativa
vista del desarrollo temprano en los corales Favia lizardensis,
Ctenactis echinata, y Acropora millepora – morfología, transcriptoma
y expresión génica del desarrollo. Biología Evolutiva BMC, dieciséis,
16– 48. https://doi.org/10.1186/s12862-016-0615-2
Okubo, N., Mezaki, T., Nozawa, Y., Nakano, Y., Lien, YT, Fukami, H., …
Pelota, EE (2013). Embriología comparativa de once especies de
corales duros (Scleractinia).Más uno, 8, e84115. https://doi.org/
10.1371/ journal.pone.0084115
Pineda, J., Hare, J. y Sponaugle, S. (2011). Transporte y eliminación de larvas
persal en el océano costero y consecuencias para la conectividad de la
población. Oceanografía, 20, 22–39. https://doi.org/10.5670/
oceanog.2007.27
Rapuano, H., Brickner, I., Shlesinger, T., Meroz-Fine, E., Tamir, R. y Loya,
Y. (2017). Estrategias reproductivas del coralTurbinaria reniformis en
el norte del Golfo de Aqaba (Mar Rojo). Informes científicos, 7, 42670.
https://doi.org/10.1038/srep42670
Richmond, R. (1985). Metamorfosis reversible en larvas de plánula de coral.
Serie Progreso de la Ecología Marina, 22, 181–185. https://doi.org/10.3354/
meps022181
Richmond, RH (1987). Energética, competencia y larga distancia.
persal de plánula larvas del coral Pocillopora damicornis. Biología
Marina, 93, 527–533. https://doi.org/10.1007/BF00392790 Richmond,
RH (1997). Reproducción y reclutamiento en corales: Crítico
vínculos en la persistencia de los arrecifes. En C. Birkeland (Ed.),Vida y muerte de
los arrecifes de coral (págs. 175–197). Nueva York, NY: Springer. Ritson-Williams,
R., Arnold, SN, Fogarty, ND, Steneck, RS, Vermeij,
MJA y Paul, VJ (2009). Nuevas perspectivas sobre los mecanismos ecológicos
que afectan el reclutamiento de corales en los arrecifes.Contribuciones del
Smithsonian a las Ciencias Marinas, 38, 437–457. https://doi.org/10.5479/
si.01960768.38.437
Rodríguez, JL, Sedano, EJ, García-Martín, OL, Pérez-Camacho, A., &
Sánchez, JL (1990). Metabolismo energético de recién asentadosOstrea
edulis escupió durante la metamorfosis. Biología Marina, 106, 109–111.
https://doi.org/10.1007/BF02114680
Romano, SL y Cairns, SD (2000). Hipótesis filogenéticas moleculares
para la evolución de los corales escleractinios. Boletín de Ciencias Marinas, 67,
1043–1068.
Royston, JP (2006). Una extensión de la prueba W de Shapiro y Wilk para
normalidad a muestras grandes. Estadísticas aplicadas, 31, 115. https://doi.
org/10.2307/2347973
Sammarco, PW (1982). Rescate de pólipos: una respuesta de escape al entorno.
Estrés mental y un nuevo medio de reproducción en corales. Serie Progreso
de la Ecología Marina, 10, 57–65. https://doi.org/10.3354/meps0 10057
Sammarco, PW, Porter, SA y Cairns, SD (2010). Un nuevo coral espe-
cias introducidas en el Océano Atlántico -Tubastraea micranthus
(Ehrenberg 1834) (Cnidaria, Anthozoa, Scleractinia): ¿Una amenaza
invasiva?Invasiones acuáticas, 5, 131–140. https://doi.org/10.3391/
ai.2010.5.2.02
Schnitzler, CE, Hollingsworth, LL, Krupp, DA y Weis, VM (2012).
La temperatura elevada perjudica el inicio de la simbiosis y reduce la
supervivencia en las larvas del coral hawaiano, Fungia scutaria. Biología
Marina, 159, 633–642. https://doi.org/10.1007/s00227-011-1842-0
| 6237
Sewell, MA (2005). Utilización de lípidos durante el desarrollo temprano del
erizo de mar Evechinus chloroticus. Serie Progreso de la Ecología Marina,
304, 133–142. https://doi.org/10.3354/meps304133
Mangos, AL (2009). Duración de las larvas pelágicas y distancia de dispersión.
Boletín Biológico, 216, 373–385. https://doi.org/10.2307/25548167
Sherman, CDH, Ayre, DJ y Miller, KJ (2006). Reproducción asexual
no produce poblaciones clonales del coral de crianza Pocillopora
damicornis en la Gran Barrera de Coral, Australia. Los arrecifes de coral, 25,
7–18. https://doi.org/10.1007/s00338-005-0053-x
Shikina, SH y Chang, CF (2016). Reproducción sexual en corales pétreos
y conocimiento de la evolución de la ovogénesis en Cnidaria. En S. Goffredo
y Z. Dubinsky (Eds.),Los Cnidarios, pasado, presente y futuro: El mundo de
Medusa y sus hermanas (págs. 249–268). Basilea, Suiza: Springer Nature.
Silva, AG Da, Paula, AF De y Creed, JC (2014). once años de
expansión del rango de dos corales invasores (Tubastraea coccinea y
Tubastraea tagusensis) a través del Atlántico suroeste (Brasil). Estuar
Coast Shelf Sci, 141(9), 16 https://doi.org/10.1016/j. ecss.2014.01.013
Silva, R., Vinagre, C., Kitahara, MV, Acorsi, IV, Mizrahi, D., & Flores, AA
V. (2019). Invasión de coral solar de arrecifes rocosos poco profundos: Efectos
sobre conjuntos de invertebrados móviles en el sureste de Brasil.invasiones
biológicas, 21, 1339–1350. https://doi.org/10.1007/s10530-018-1903-0
Sorek, M. y Levy, O. (2014). Comportamiento y tiempo de desove de los corales. en h
Numata y B. Helm (Eds.), Relojes anuales, lunares y de mareas: patrones y
mecanismos de los enigmáticos ritmos de la naturaleza (págs. 81–98). Tokio,
Japón: Springer.
Stearns, SC (1992). La evolución de las historias de vida (12ª ed.). Nueva York,
Nueva York: Oxford University Press.
Stearns, SC (2000). Evolución de la historia de vida: éxitos, limitaciones,
y perspectivas. Naturwissenschaften, 87, 476–486. https://doi. org/
10.1007/s001140050763
Steiner, SCC (1995). Desove en corales escleractinios del SO de Puerto
Rico (Antillas). Boletín de Ciencias Marinas, 56, 899–902. Strader, ME,
Aglyamova, GV y Matz, MV (2018). carcter molecular
caracterización del desarrollo larvario desde la fertilización hasta la
metamorfosis en un coral formador de arrecifes. Genómica BMC, 19, 17.
https://doi. org/10.1186/s12864-017-4392-0
Strathmann, RR (1986). ¿Qué controla el tipo de desarrollo larvario?
Resumen de la sesión de evolución. Boletín de Ciencias Marinas, 39,
616–622.
Szmant-Froelich, A., Yevich, P. y Pilson, MEQ (1980).
Gametogénesis y desarrollo temprano del coral templado. Astrangia
danae (Antozoos: escleractinia). Boletín Biológico, 158, 257–269.
Tyler, PA, Bronsdon, SK, Young, CM y Rice, AL (1995). Ecología
y biología gametogénica del género Umbellula (Pennatulacea) en el
Océano Atlántico Norte. Internationale Revue Der Gesamten
Hydrobiologie und Hydrographie,80, 187–199. https://doi.
org/10.1002/iroh.19950800207
Vaughan, TW y Wells, JW (1943). Revisión de los subórdenes, familias
y géneros de la Scleractinia. Documentos especiales de la Sociedad
Geológica de América, 44, 1–363. https://doi.org/10.1130/SPE44-p1
Vermeij, MJA, Barott, KL, Johnson, AE y Marhaver, KL (2010).
Liberación de huevos de tentáculos en un coral del Caribe. Los arrecifes de coral,
29, 411. https://doi.org/10.1007/s00338-010-0595-4
Vermeij, MJA, Sampayo, E., Bröker, K. y Bak, RPM (2004). El
Biología reproductiva de especies de coral estrechamente relacionadas:
gametogénesis en Madracis del sur del Caribe. Los arrecifes de coral, 23,
206–214. https://doi.org/10.1007/s00338-004-0368-z
Viladrich, N., Bramanti, L., Tsounis, G., Martínez-Quitana, A., Ferrier-
Pagés, C. y Rossi, S. (2017). Variación del contenido de lípidos y ácidos
grasos libres durante la liberación larval en dos octocorales templados
según su estrategia trófica.Serie Progreso de la Ecología Marina, 573, 117–
128. https://doi.org/10.3354/meps12141
6238 | LUZ y otros.

Sala, S. (1992). Evidencia de transmisión de desove y crianza.
en el coral escleractinio Pocillopora damicornis. Biología Marina, 112,
641–646. https://doi.org/10.1007/BF00346182
Wendt, DE (2000). Energética de la natación larval y la metamorfosis.
en cuatro especies de Búgula (briozoos). Boletín Biológico, 198, 346–356.
https://doi.org/10.2307/1542690
Whalan, S., Johnson, MS, Harvey, E. y Battershill, C. (2005). Modo
de reproducción, reclutamiento y subdivisión genética en la esponja
incubadora Haliclona sp. Biología Marina, 146, 425–433. https://doi.
org/10.1007/s00227-004-1466-8
Willis, BL y Oliver, JK (1990). Seguimiento directo de larvas de coral:
Implicaciones para estudios de dispersión de larvas planctónicas en
ambientes topográficamente complejos. ofelia, 32, 145–162. https://
doi. org/10.1080/00785236.1990.10422029
Wood, S., Baums, IB, París, CB, Ridgwell, A., Kessler, WS y Hendy,
EJ (2016). El Niño y la dispersión de larvas de coral en el este
Barrera marina del Pacífico. Comunicaciones de la naturaleza, 7, 12571. https://
doi. org/10.1038/ncomms12571
Zera, AJ y Harshman, LG (2011). Metabolismo intermediario y
base bioquímica-molecular de la variación de la historia de vida y compensaciones en dos
modelos de insectos. En T. Flatt y AJ Heyward (Eds.),Mecanismos de la evolución de la
historia de vida: la genética y la fisiología de los rasgos de vida y las compensaciones (
págs. 311–328). Nueva York, NY: Oxford University Press.
Cómo citar este artículo: Luz BLP, Di Domenico M, Migotto AE, Kitahara MV.
Características de la historia de vida deTubastraea coccinea:
Reproducción, desarrollo y competencia larvaria. Eco Evol.
2020;10:6223–6238. https://doi.org/10.1002/ece3.6346