Caracterización e identificación in silico de genes de la familia YABBY

en Chenopodium quinoa (quinua)

Apaza Yana F 1, Carazas Manrique J 1 ,Fernández Trillo A 1 , Paredes Fernández O 1, Prado Zegarra A 1 , Surco
Jincho A 1 , Tejada Zevallos M 1 & Yucra Sulca E 1
1
Escuela profesional de Biología, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de San Agustín.

RESUMEN
En el Perú, Chenopodium quinoa es una especie de gran importancia caracterizada por adaptarse a
una gran variedad de sistemas agrícolas. Los genes de la familia génica YABBY cumplen distintas
funciones en el desarrollo y crecimiento de las plantas expresándose en los órganos laterales,
cotiledones, hojas, sépalos, pétalos, estambres y carpelos. En esta investigación para comprender la
función de los genes YABBY en C. quinoa, se identificaron 10 secuencias de proteínas YABBY
mediante el uso de la herramienta Phytozome 13, con las secuencias se procedió a realizar el análisis
de secuencias de proteínas YABBY y el análisis filogenético con otras especies de plantas que
fueron clasificadas en 5 subfamilias YABBY, las funciones que presentan los genes YABBY de las
especies de plantas Ananas comosus, Arabidopsis thaliana y Oryza sativa al ser expuestas al estrés
salino se compararon con los genes identificados en C. quinoa,. Los resultados podrían sugerir que el
gen CqYABBY04 y CqYABBY09 esté relacionado a la tolerancia al estrés abiótico incluidas las
tensiones de sal y sequía pero sobre todo a las de variación de temperatura; el gen CqYABBY01,
CqYABBY02, CqYABBY07 y CqYABBY10 podrían estar implicado en la mayor susceptibilidad al
estrés salino. Por otro lado los genes CqYABBY03, CqYABBY05, CqYABBY06 y CqYABBY08
estarían únicamente relacionados con el desarrollo de los órganos de la planta.

Palabras claves: Yabby, estrés abiótico, análisis filogenético.

ABSTRACT

In Peru, Chenopodium quinoa is one of the most important species, which is characterized by its
adaptation to a wide variety in agriculture. The family gene YABBY has different functions in the
development and growth of plants, which are expressed in lateral organs, cotyledons, leaves, sepals,
petals, stamens and carpels. In this research in order to understand the function of YABBY genes in
C. quinoa, 10 YABBY protein sequences were identified using the Phytozome 13 tool with the
sequences. We proceeded to perform the analysis of YABBY protein sequences and phylogenetic
analysis with other plant species that were classified into 5 YABBY subfamilies. The functions
presented by the gene YABBY of the plant species Ananas comosus, Arabidopsis thaliana and Oryza
sativa when exposed to salt stress were compared with the genes identified in C. quinoa. The results
could suggest that the CqYABBY04 and CqYABBY09 genes are related to tolerance to abiotic stress,
including salt and drought stress, but especially to temperature variation; the CqYABBY01,
CqYABBY02, CqYABBY07 and CqYABBY10 genes could be involved in the increased
susceptibility to salt stress. On the other hand, the genes CqYABBY03, CqYABBY05, CqYABBY06
and CqYABBY08 would only be related with the development of the organs of the plant.
Keywords: Yabby, abiotic stress, Phylogenetic analysis.

1. INTRODUCCIÓN

La adaptabilidad que posee una especie vegetal a diferentes ambientes de cultivo, radica en gran
medida en su diversidad genética. En la actualidad, se han realizado diversos estudios para la
identificación de familias génicas en distintas especies de plantas, que cumplan roles importantes con
respecto a la tolerancia y adaptabilidad a diferentes ambientes. Los genes de la familia génica
YABBY son exclusivos de las plantas con semillas, es decir angiospermas y gimnospermas, además
pertenecen a la superfamilia de proteínas “zinc finger”, la que se caracteriza por llevar un dominio
zinc finger C2-C2 en su extremo N y un motivo de hélice-bucle-hélice en el extremo C (dominio
Yabby). Esta familia presenta cinco subfamilias (CRABS CLAW (CRC), FILAMENTOUS FLOWER
(FIL)/YABBY3 (YAB3), INNER NOOUTER (INO), YABBY2 (YAB2), y YABBY5 (YAB5))
(Palermo & Dornelas, 2021). Donde FIL, YABBY2 (YAB2) y YABBY3 (YAB3) se expresan en
todos los órganos laterales, cotiledones, hojas, sépalos, pétalos, estambres y carpelos expresándose de
forma cualitativa; FIL, en un nivel alto, YAB3 en un nivel medio y YAB2 en un nivel bajo CRABS
CLAW (CRC) solo se encuentra en los carpelos y nectarios (Bowman, 2000).

Distintos genes la familia génica YABBY se han identificado en distintas especies, algunas expuestas
al estrés abiótico, como la especie Triticum aestivum, donde los genes TaYABBY, desempeñan un
papel importante en la mediación de varios mecanismos de desarrollo, crecimiento y resistencia
(Buttar et al., 2020); en Zea mays, donde los genes de las hojas caídas de Maíz, controlan el
desarrollo de rasgos agronómicos claves en el maíz (Strable et al., 2017); en Brassica napus
contribuyen a la formación, el desarrollo y la diferenciación de los órganos de los órganos florales.
(Xia et al., 2021) y Brassica rapa ssp. Chinensis participa en el proceso de crecimiento y desarrollo
de la planta (Hualan et al., 2019). Así cómo estos genes pueden llegar a ser beneficiosos, también
tiene efectos negativos como en la especie Ananas comosus, donde el análisis funcional de
AcYABBY4 sugiere que AcYABBY4 es un regulador negativo del estrés salino, esto debido a que es
AcYABBY4 facilita que las plantas perciban los cambios en el ambiente salino externo más
rápidamente y luego inhiban el crecimiento de la planta a través de otros mecanismos reguladores
complejos (Li et al., 2019).

Según informes de la FAO (2014), Perú es el primer productor de quinua seguido de Bolivia,
alcanzando 104 000 toneladas del grano, como producto de exportación. Los cultivos de C. quinoa se
caracterizan por adaptarse a una gran variedad de sistemas agrícolas, particularmente en los Andes a
alturas por encima de los 2400 msnm pudiendo llegar hasta los 3200 msnm. Los cultivos suelen estar
expuestos a diferentes tipos de estrés abiótico para los que han desarrollado tolerancia, sin embargo,
algunos de los mecanismos de adaptabilidad que presentan traen consigo la disminución en la
producción y el rendimiento del cultivo, afectando directamente a la exportación del mismo en
nuestro país.
Sin embargo, hay poca información disponible sobre la función que cumple la familia génica
YABBY en los cultivos de quinua, así como su relación con la disminución de la producción de esta
frente a problemas abióticos como las heladas y el estrés hídrico. Por lo tanto, el estudio de los genes
relacionados con el estrés es cada vez más importante y urgente para el mejoramiento y la producción
de quinua. Nuestra investigación tiene como objetivo principal identificar y caracterizar genes de la
familia génica YABBY en C. quinoa, siendo nuestros resultados benéficos para la comprensión de
los mecanismos moleculares de tolerancia a estrés hídrico-salino en cultivos de quinua.

2. MATERIALES Y MÉTODOS

2.1. Identificación de las proteínas YABBY en quinua

Las secuencias de proteínas YABBY del genoma de la Quinua se descargaron del sitio web
Phytozome 13 (https://phytozome-next.jgi.doe.gov/) utilizando las herramientas de búsqueda
para Chenopodium quinoa v1.0 y la búsqueda de genes por palabra clave “YABBY”.
Además, se buscó el patrón de consenso del dominio YABBY de la base de datos NCBI
(https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Structure/cdd/wrpsb.cgi) para obtener el dominio conservado.

2.2. Caracterización de secuencia peptídicas de la familia YABBY en quinua

La caracterización del tamaño genómico, CDs, ubicación cromosómica se realizó en el
servidor Phytozome (https://phytozome-next.jgi.doe.gov/) ; la caracterización físico- química
como peso molecular, punto isoeléctrico (pI), y el peso molecular (MW) de las secuencia de
aminoácidos YABBY se realizó en el servidor de proteómica en línea ExPASy
(http://expasy.org/); para predecir la ubicación celular se utilizó el software Cello
(http://cello.life.nctu.edu.tw/).

2.3. Alineación de múltiples secuencias y análisis filogenético

Se identificaron 10 proteínas YABBY, las cuales fueron alineadas para la construcción de un
árbol filogenético, para este análisis se utilizó el software de Análisis de Genética Evolutiva
Molecular (MEGA) versión 11.0, el modelo utilizado fue JTT+G+I , el método de inferencia
fue por máxima verosimilitud. Para el alineamiento múltiple se utilizó el software online
Clustal Omega versión 2.0 (https://www.ebi.ac.uk/Tools/msa/clustalo/) y Jalview versión
2.11.1.5.

2.4. Ilustración de las secuencias peptídicas de la familia Yabby de C. quinoa

Para la graficación de las proteínas y dominios Yabby se utilizó el software online Illustrator
for biological sequences versión 1.0 (http://ibs.biocuckoo.org/online.php).
 3. RESULTADOS

3.1. Identificación de las proteínas Yabby en el genoma de C. quinoa

Para la identificación de las proteínas Yabby en el genoma de C. quinoa (quinua), se utilizó

la información obtenida por el sitio Phytozome 13 , haciendo uso el consenso de dominio
YABBY. Identificándose un total de 10 proteínas como posibles miembros de la familia
Yabby (Tabla 1).

Tabla 1 Características fisicoquímicas de las proteínas YABBY en C. quinoa. Identificación (ID) ;

Pares de bases (pb); Región de codificación (Cds); Kilodaltons (kDa); Punto isoeléctrico (PI).
Genoma Peso Ubicación
N° Nombre Gene ID Coordenadas CDs Proteína PI
(pb) (kDa) subcelular

CqYABBY0 AUR6200157 Scaffold_2716:

1 4529 561 186 20.72 7,1 Nu
1 4 6293540..6298069
CqYABBY0 AUR6202021 Scaffold_2465:
2 4037 573 190 21.21 7,66 Nu
2 0 1999634..2003671
CqYABBY0 AUR6200417
3 Scaffold_4250: 598586..601740 3154 411 136 15.31 8.15 Nu,Cp
3 5
CqYABBY0 AUR6200789 Scaffold_2646:
4 1527 498 165 18.46 8,76 Nu
4 1 5882585..5884112
CqYABBY0 AUR6200747 Scaffold_1971:5613155..561658
5 3432 606 201 22.34 9.59 Nu
5 2 7
CqYABBY0 AUR6204376 10.6
6 Scaffold_3639:23701..26835 3134 354 117 13.26 Nu
6 0 4
CqYABBY0 AUR6201114 Scaffold_3799:3831228..383507
7 3846 630 209 32.51 8.44 Ec,Nu
7 9 4
CqYABBY0 AUR6203993 10.2
8 Scaffold_3651:261887..267247 5360 561 187 20.83 Nu , Ec
8 0 9
CqYABBY0 AUR6200307 Scaffold_1000:19587278..19589
9 1791 486 162 18.08 8.50 Nu , Cp
9 6 069
CqYABBY1 AUR6201333 Scaffold_1611:1054807..105831
10 3507 920 208 23.24 8.22 Nu , Ec
0 8 4
Según la ubicación del genoma de C. quinoa, a cada gen CqYABBY se le asignó un nombre único
(CqYABBY01 - CqYABBY10 ) (tabla 1). La longitud de los productos proteicos varía entre 136 a
209 aminoácidos cuyas códigos corresponden a CqYABBY03 y CqYABBY07, respectivamente. El
peso molecular de los péptidos varía entre 13.6 kDa a 23.24 kDa .Las proteínas YABBY son de
naturaleza alcalina debido a que sus puntos isoeléctricos presentan valores de 7,1 hasta 10,64. El
análisis de la ubicación subcelular de las proteínas muestra que la mayoría se encuentra en el núcleo
y dos se encuentran en el citoplasma (Cp) , así mismo tres se ubican de manera extracelular (Ec).

Figura 1. Proteínas y dominios YABBY en Chenopodium quinoa (Cq).

Las gráficas de cada proteína se realizó con el software online
Illustrator for biological sequences, versión 1.0. Las marcas de color
plomo indican la longitud total de las proteínas y las marcas de azul el
inicio y fin de los genes Yabby, respectivamente. Como se puede
apreciar, las 10 proteínas presentan longitudes diversas y además sus
dominios también son de diferente tamaño, siendo CqYABBY06 la más
pequeña con 117aa y CqYABBY07 la más grande con 209aa.
 3.2. Alineación de secuencia múltiple de las proteínas

Figura 2. Alineamiento de múltiples secuencias de CqYABBY, AtYABBY y GmYABBY señalando

el dominio Zinc-finger C2C2 y dominio Helix-loop-helix (YABBY). Se realizó el alineamiento
con el software Clustal Omega, versión 2.0 y Jalview, versión 2.11.1.5. Se muestran sombreadas
las zonas conservadas.

Para analizar las secuencias de dominios estructurales homólogos en los dominios YABBY y dedo de
zinc C2-C2 y el grado de conservación de cada residuo de aminoácido, se realizaron análisis de
alineación de secuencias múltiples, que revela un dominio de dedo de zinc C2-C2 altamente
conservado ubicado en el extremo N-terminal de las secuencias de proteínas. De igual manera, se
identificó el dominio Helix-loop-helix (YABBY) en el extremo C-terminal, siendo fuertemente
conservado en todas las secuencias de CqYABBY (Figura 2). En la región del Zinc-finger C2-C2, se
conservó la configuración espacial de los residuos de cisteína (C) unidos directamente a Zn (C2-C2).
Sin embargo, las estructuras de los dominios de dedos de zinc C2-C2 para CqYABBY03 ,
CqYABBY08, CqYABBY09,CqYABBY10 estaban incompletas y el CqYABBY06 no posee un
dominio Zinc-finger C2-C2.

3.3. Análisis filogenético de las proteínas Yabby en C. quinoa.

Se realizó el análisis filogenético mediante la construcción de un árbol (Figura 3) de modo que se

determinarán las relaciones filogenéticas de los 10 genes YABBY de Chenopodium quinoa con los
genes YABBY descritos para Arabidopsis thalina (At), Ananas comosus (Ac) y Oryza sativa (Os),
las cuales ya se encontraban clasificadas en 5 subfamilias (YAB2, CRC, YAB5, FIL / YAB3 e
INO). El resultado mostró que los genes CqYABBY, podrían encontrarse clasificados en las
subfamilias YAB2, CRC e INO. El grupo más grande lo conformaba la familia YAB2, en la cual se
encuentran CqYABBY03, CqYABBY05, CqYABBY06, CqYABBY07, CqYABBY08 y
CqYABBY10. Por otro lado, el grupo más pequeño lo conforma la familia INO, con AtYABBY04,
CqYABBY01 y CqYABBY02. Así mismo se puede ver que ninguna de las CqYABBY pertenece a
la familia YAB5 ni FIL/YAB3.
Figura 3. Árbol filogenético de las proteínas YABBY en Chenopodium quinoa (Cq).
El árbol filogenético se realizó con el software MEGA versión 11.0, aplicando el
método estadístico de unión de vecinos con un valor Bootstrap de 1000. El árbol
filogenético divide a los YABBY en 3 de las 5 subfamilias conocidas (YAB2, CRC, e
INO), las cuales se encuentran representadas con diferentes colores, a partir de los
cuales se clasificó a los genes Yabby presentes en Chenopodium quinoa.
3.3. Análisis funcional de las proteínas Yabby de C. quinoa

Se realizó el análisis filogenético de las proteínas YABBY de C. quinoa con Arabidopsis

thaliana (At), Ananas comosus (Ac) y Oryza sativa (Os), especies en las que se comprobó
experimentalmente la acción de esta familia frente a estrés hídrico y/o salino. Los resultados
obtenidos a partir de la relación filogenética de las proteínas YABBY de las familias ya
mencionadas, muestran que existe cierta homología entre los genes de C. quinoa, los cuales se
resumen en la Tabla 2.

Tabla 2

Tabla de predicción funcional de genes YABBY en otras especies comparando en Chenopodium

quinoa
N° YABBY Función Homología Referencias

AcYABBY_ Tolerancia al estrés abiótico incluidas las CqYABBY

1 Li et al. (2019)
07 tensiones de sal, sequía, frío, calor 04

AcYABBY_ Tolerancia al estrés abiótico incluidas las CqYABBY

2 Li et al. (2019)
07 tensiones de sal, sequía, frío, calor 09

Toriba et al.
AtYABBY_ Resultó en una mayor susceptibilidad al estrés CqYABBY
3 (2007)
04 salino. 01

Toriba et al.
AtYABBY_ Resultó en una mayor susceptibilidad al estrés CqYABBY
4 (2007)
04 salino. 02

Toriba et al.
AtYABBY_ Resultó en una mayor susceptibilidad al estrés CqYABBY
5 (2007)
06 salino. 07

AtYABBY_ Resultó en una mayor susceptibilidad al estrés CqYABBY Toriba et al.

6
06 salino. 10 (2007)

Regulación polar del desarrollo de órganos Toriba et al.

OsYABBY_ CqYABBY
7 laterales, desarrollo de las plantas y la (2007)
07 04
respuesta al estrés ambiental.

Regulación polar del desarrollo de órganos Toriba et al.

OsYABBY_ CqYABBY
8 laterales, desarrollo de las plantas y la (2007)
07 09
respuesta al estrés ambiental.
Nota. Ac (Ananas comosus); At (Arabidopsis thaliana); Os (Oryza sativa); Cq (C. quinoa).
Para identificar los genes YABBY presentes en otras especies , se realizaron búsquedas exhaustivas
en las diferentes bases de datos para buscar los genomas que se relacionan a C. quinoa y como se
muestra en la Tabla 2 se observaron solo 6 secuencias YABBY relacionadas las cuales fueron una de
Ananas comosus (AcYABBY_07) , dos de Arabidopsis thaliana (AtYABBY_04 y AtYABBY_06)y 1
de Oryza sativa (OsYABBY_07) , según la búsqueda AcYABBY_07 la cual presenta homología con
CqYABBY_04 y CqYABBY_09 presenta Tolerancia al estrés abiótico incluidas las tensiones de sal,
sequía, frío, calor; en el caso de AtYABBY_04 y AtYABBY_06 la cual presenta homología con
(CqYABBY_01 y CqYABBY_02) y (CqYABBY_7 y CqYABBY_10) respectivamente las cuales
resultaron en una mayor susceptibilidad al estrés salino.y por último Os_YABBY 07 la cual presenta
homología con CqYABBY_04 y CqYABBY_09, los cuales están implicados en la regulación polar
del desarrollo de órganos laterales, desarrollo de las plantas y la respuesta al estrés ambiental.

4. DISCUSIÓN

La familia de factores de transcripción YABBY específicos de plantas con semillas los cuales están
involucrada en el desarrollo embrionario temprano y el desarrollo de órganos laterales, así como en
procesos biológicos, del desarrollo de las plantas (Bowman , 2000) y la respuesta al estrés (Bowman,
2000; Toriba et al., 2007). Los genes YABBY están bien estudiados en plantas dicotiledóneas, en el
presente trabajo se encontraron 10 secuencias correspondientes a Chenopodium quinoa con códigos
CqYABBY_01 al CqYABBY_10, donde se encontraron los 5 tipos YABBY (figura 3). Los cinco
distintos YABBY se encuentran en todas las angiospermas existentes, incluidos los taxones más
basales, lo que indica que estas duplicaciones ocurrieron antes de la diversificación de las
angiospermas existentes. Es difícil determinar si estas duplicaciones de genes son el resultado de
duplicaciones de todo el genoma o de fragmentos de genoma más pequeños. Algunos estudios
apuntan a un evento de poliploidización en la base de las angiospermas hace entre 101 y 168
millones de años, aunque no está claro si este evento ocurrió antes de la división del taxón de
angiospermas más basales (Bartholmes et al., 2011). Los 10 genes identificados en C. quinoa se
localizan en el núcleo, según Buttar et al., (2020), proteínas nucleares presentan participación en los
mecanismos reguladores de diversos procesos biológicos y celulares. Así mismo, éstas sólo presentan
dominio YABBY de tamaño variable en el extremo N-terminal de la proteína. En Yang et al. (2018),
donde analizan la secuencia proteica de Oryza sativa, Arabidopsis thaliana y Gossypium hirsutum, se
obtuvo el mismo resultado, además de sugerir que los dominios YABBY se conservan entre las
plantas con semillas.

En nuestra investigación se distinguieron 10 genes de la familia YABBY en C. quinoa, de igual

manera se conocen otras especies con genes de esta familia, tales como: Oryza Sativa (8 genes);
Arabidopsis thaliana (6 genes), Zea mays (13) y Brassica pekine (11) (Min et al., 2014, Toriba et al.
2007, Li et al., 2012). Esta baja cantidad de genes refleja un punto de interés en cuanto a su posible
evolución dentro de las plantas angiospermas dicotiledóneas. Siendo presente también en Punica
granatum, con un total de 6 proteínas YABBY, y según Zhao et al., (2020) se debe a la falta de
expansión de los genes YABBY durante la evolución después de la diversificación de las
angiospermas (Bartholmes et al., 2011)
En la alineación de secuencia múltiple de las proteínas, se observa la estructura incompleta de los
dominios de dedos de zinc para CqYABBY_03, CqYABBY_08, CqYABBY_09, CqYABBY10 y
ausencia del motivo dedos de zinc en la proteína CqYABBY_06, el trabajo de Ma et al., (2021) con
Phyllostachys edulis muestran dominios zinc incompletos y corresponden a las subfamilias YAB2 y
CRC; en relación con la quinua estas proteínas incompletas (CqYABBY_03, CqYABBY_08,
CqYABBY_10 y CqYABBY_06) pertenecen a la subfamilia YAB2 y CqYABBY_09 a CRC, lo que
sugiere que ambas subfamilias presentarían algunos genes cuyos dominios de dedos de zinc son
incompletos.

La presencia de las subfamilias de las proteínas YABBY en C. quinoa son 3 de las 5 conocidas, es
decir: YAB2, INO y CRC. Así mismo en el árbol filogenético se observa que CRC e INO tienen un
mismo ancestro común y que YAB2, proviene de otro ancestro y según Bartholmes et al, (2011)
en la teoría evolutiva del gen YABBY en las angiospermas las subfamilias CRC y FIL evolucionaron
a partir de un gen ancestral común del cual es hermano del gen INO.

Li et al., (2019), menciona que la expresión AcYABBY_07 se encuentra relacionada con la tolerancia
al estrés abiótico incluidas las tensiones provocadas por la variación salina, la sequía, el frío y el
calor. En relación con nuestros resultados AcYABBY_07 presenta homología con CqYABBY_04 y
CqYABBY_09 al encontrarse agrupadas en la misma familia, por lo cual estas podrían encontrarse
relacionadas con la tolerancia al estrés abiótico. Del mismo modo, Toriba et al. (2007) reporta que
YABBY_07 en O. sativa, cumple con funciones similares, además de funciones en desarrollo de las
plantas, en el desarrollo de órganos laterales, y respuesta frente al estrés ambiental (Tabla 2).

Los científicos están tratando de mejorar la calidad de los cultivos al mejorar e incrementar la
resistencia durable contra el mildiú y combinar la resistencia con otros caracteres deseables como
precocidad, dulzura y tolerancia a la sequía (Alfaro et al., 2020) .Por lo tanto, el estudio funcional de
los genes YABBY en la regulación del desarrollo de las plantas y la respuesta al estrés es importante
para los programas de mejoramiento y la producción agrícola (Dai et al., 2007) Sin embargo, no hay
informes sobre la caracterización de las proteínas YABBY en la quinoa hasta el momento.

5. CONCLUSIÓN

En esta investigación, se identificaron diez genes YABBY en la quinua (Chenopodium quinoa). El

análisis de características fisicoquímicas de las proteínas mostró que las proteínas YABBY de la
quinua preferentemente están localizadas en el núcleo. Los resultados de la tabla de homología de
genes YABBY en otras especies mostró que posiblemente el gen CqYABBY_4 y CqYABBY09 esté
relacionado a la tolerancia al estrés abiótico incluidas las tensiones de sal, sequía, frío, calor y la
regulación polar del desarrollo de órganos laterales, desarrollo de las plantas y la respuesta al estrés
ambiental; el gen CqYABBY_01, CqYABBY_02, CqYABBY_07 y CqYABBY_10 podrían estar
implicados en la mayor susceptibilidad al estrés salino. Por otro lado los genes CqYABBY_03,
CqYABBY_05, CqYABBY_06 y CqYABBY_08 estarían únicamente relacionados con el desarrollo
de los órganos de la planta.
6. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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