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Fernández, A. & V. Berovides. 2001. Aspectos reproductivos de Liguus fasciatus

(Orthalicidae) en tres localidades de la prov. Holguín . Rev. Biología , 15 (2):117-
122.

Aspectos reproductivos de Liguus fasciatus achatinus Clench 1934, (Mollusca:

Orthalicidae), en tres localidades de la provincia Holguín, Cuba.

Alejandro Fernández Velázquez. * y Vicente Berovides Alvarez**.

* Centro de Investigaciones y Servicios Ambientales y Tecnológicos(CISAT –

CITMA). Grupo de Recursos Naturales, Calle 18 s/n esquina Maceo, Reparto El
Llano. Holguín: CP:80100

** Facultad de Biología Universidad de la Habana. Calle 25 # 455, Habana 4 PC

10400.

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Aspectos reproductivos de Liguus fasciatus achatinus Clench 1934, (Mollusca:

Orthalicidae), en tres localidades de la provincia Holguín, Cuba. Biologia 2001
Alejandro Fernández Velázquez. * y Vicente Berovides Alvarez**.
RESUMEN
Debido a los escasos conocimientos sobre reproducción de Liguus fasciatus,
este trabajo tuvo como objetivo determinar en condiciones de campo los
siguientes aspectos: tamaño de nidada, período de puesta, tiempo de incubación,
tamaño de huevos, reclutamiento de juveniles y viabilidad de los huevos. Las
observaciones fueron hechas en tres poblaciones parapátricas que habitan
bosques semideciduos al sur de la ciudad de Holguín, muestreadas entre
septiembre de 1990 y noviembre de 1996. Los principales resultados fueron: el
número promedio de huevos por nidada es de 28.6 (C.V=28.43 %), con valores
mínimos y máximos semejantes en las tres poblaciones; el comienzo de la
ovoposición ocurre en septiembre y se extiende hasta noviembre, con un pico de
puesta en octubre (77%); las eclosiones se presentaron entre abril y junio después
de un período de incubación de 6.6 a 8 meses. El diámetro mayor de los huevos
están comprendidos entre 6.6 y 7.2 mm y el diámetro menor de los huevos tienen
valores mucho menores (4.7-5.0). Hubo diferencias puntuales en viabilidad de los
huevos a causa de alteración del bosque, principalmente en la zona ecotonal
debido a la tala. Los moluscos adultos en reproducción mostraron longitud de
concha superior a 39.5 mm (X=55.7; C.V=16.3%). El análisis mostró claramente
que el reclutamiento de formas juveniles ( < 15 mm) ocurrió mayormente entre
mayo y octubre.
Palabras claves: molusco terrestre, reproducción, ecología.
ABSTRACT
Due to the scarcity of knowledge on reproduction of Liguus fasciatus, this study
investigated, in field conditions, the following aspects; clutch size, laying period,
incubation, egg size, recruiting and viability of the eggs. The observations were
made in three parapatric populations that inhabit semideciduous forests to the
south of the Holguin city, from September 1990 to November de 1996. The main
results were: mean number of eggs per clutch is 28.6 (C.V=28.43%) with similar
minimum and maximum values in the three populations; the beginning of
ovopositions occur in September and is extended to November with one peak of
laying in October (77 %), besides the hatching success is presented between April
and June, after heaving been incubated for about 6.6 and 8 months. The largest
diameter of eggs is between 6.67 and 7.21 mm and the least eggs diameter mean
much lesser values (4.7-5.0 mm). There were local differences in viability of the
eggs by cause of disturb of the forest due to the felling of trees, chiefly on the
ecotonal zone. Reproductive adults showed larger shell diameter than 39.5 mm,
although mean value was 55.77 mm (v.c= 16.33 %). The analysis shows clearly
that juvenile recruiting (< 15 mm) has occurred chiefly between May and October.

Key words: land snails, reproduction, and ecology.

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INTRODUCCIÓN.

Entre las cinco prioridades de investigación y conservación en moluscos

terrestres está el estudio del ciclo reproductivo anual para determinar el pico

reproductivo estacional e implementar con ello un apropiado manejo de éstos

(Alfonso y Berovides 1993). Los principales datos relacionados con la

reproducción de Liguus fasciatus son aún insuficientes.

Fernández y Berovides (1995) señalan el inicio reproductivo de la especie

asociado a las lluvias de mayo, detectan cópulas en julio-agosto y nidadas en

septiembre, octubre y noviembre, además registran longitud de concha de los

progenitores e indican que el período de reclutamiento se presentó de abril a

septiembre. Según Blackwell (1940) L. fasciatus de la Florida puede vivir hasta

tres años antes de la puesta y el período de incubación es de alrededor de seis

meses.

El presente trabajo tiene como objetivo complementar la información de datos

reproductivos relacionados con el tamaño de nidada, morfometría de huevos,

período de incubación y reclutamiento, en tres poblaciones naturales de L.

fasciatus achatinus Clench 1934, ubicadas en la provincia de Holguín.

MATERIALES Y MÉTODOS.

Las tres poblaciones de L. fasciatus trabajadas en El Yayal, Güirabo y

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Pedernales están ubicadas en colinas al sur de la ciudad de Holguín,

aproximadamente a una distancia de tres a cuatro kilometros de la circunvalación

de la ciudad; estas poblaciones habitaban un bosque semideciduo con un estrato

arbóreo compuesto fundamentalmente por Lysiloma latisiliqua, Metopium

brownii y Bursera simaruba; los valores promedio mínimos y máximos de altura

de árboles son mayores en El Yayal (9.7-15.2 m) y Güirabo (11.5-16.2 m) y

menores en Pedernales (4.2-9.1 m), similar relación se presenta para los valores

promedio de diámetro de tronco a 1.3 m (El Yayal, 9.1-25.3 cm; Güirabo, 22.2-31.6

cm; Pedernales, 6.1-13.8 cm).

En El Yayal se establecieron tres parcelas fijas tomadas al azar, cada una con un

área de 100 m² , las cuales fueron visitadas mensualmente, para un total de 57

muestreos (septiembre y noviembre de 1990; enero, febrero y noviembre de 1991;

enero, febrero, marzo, mayo, junio, julio, octubre, noviembre y diciembre de 1992;

de enero a diciembre en 1993, 1994 y 1995; febrero, y de abril a noviembre de

1996). En Pedernales se analizaron los datos de L. fasciatus obtenidos por

Fernández y Berovides (1995) añadiendose el tiempo de incubación de los

huevos.

En Güirabo se detectaron tres nidadas en el mes de diciembre de 1996. De cada

una de ellas se tomaron 21 huevos con el fin de analizar el desarrollo de éstos. La

inviabilidad se evaluó tomando en consideración la condición de huevo vacío, lo

cual indicaba muerte embrionaria; y la inviabilidad se evaluó por la existencia de

un pequeño molusco con concha después de haber transcurrido más de un mes

de la puesta.

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El hallazgo de las nidadas siempre estuvo relacionado con los individuos de

L. fasciatus localizados en la superficie del suelo, entre las 8:00 y 13:00 horas;

probablemente la mayoría de los progenitores habían concluido la puesta, excepto

uno que se localizó casi completamente introducido en el suelo (enterrado) entre

la hojarasca, aunque en el fondo del hueco, a una profundidad de diez centímetros

se visualizaron los huevos colocados a modo de racimo. Para detectar los puntos

exactos de las nidadas los individuos eran retirados y se extraia , todo el material

inmediatamente debajo del área donde se había localizado el molusco. Por lo

general las nidadas fue localizada entre 4.5 y 10 cm de profundidad. De cada

nidada de El Yayal se tomó un huevo al azar un mes después de la puesta y se

continuó tal procedimiento hasta el cuarto mes. De los huevos se midieron el

diámetro mayor(Dma) y el diámetro menor(Dme) de dos nidadas, así como seis

huevos encontrados entre tejidos putrefactos de un individuo muerto; todas las

mediciones se realizaron con un pie de Rey (precisión 0.05 mm).

De las12 nidadas detectadas, se conocía la fecha de puesta de nueve de ellas; de

estas últimas, cuatro fueron controladas mensualmente hasta la eclosión, además

se registró el largo total de la concha de todos los progenitores (Tabla I).

En tres parcelas (300 m²) fijas para muestreo mensual de la población de El Yayal,

se midió la longitud de concha de todos los individuos, y de éstos, los que tenian

longitud de concha menor de 15 mm fueron considerados como recién nacidos,

criterio que permitió estimar los valores de frecuencia de recién nacidos en los

meses en que fueron detectados.

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La media X), coeficiente de variación (C.V), desviación estándar de la media (Sx)

se calcularon para las variables siguientes: tamaño de nidada, longitud de concha

de los progenitores y de todos los individuo en las parcelas de estudio, así como

diámetro mayor (Dma) y diámetro menor (Dme) de los huevos. Se aplicó el

análisis de varianza de clasificación simple y la prueba de Duncan para la

comparación entre localidades del Dma de los huevos. Con el fin de conocer la

existencia o no de asociación estadística entre nidadas y viabilidad de los huevos,

se aplicó la prueba x² por tablas de contingencias R x C.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN.

Tamaño de nidada

Las características del tamaño de nidada forma parte de la estrategia adaptativa

de una especie para enfrentar las condiciones ecológicas de su hábitat. Se

registraron 12 nidadas en condiciones de campo, con 28.6 huevos promedio

(C.V.=28.43), con los valores mínimos de 18 (El Yayal), 19 (Pedernales) y 22

(Güirabo) y máximos de 39 (El Yayal), 40 (Pedernales) y 41 (Güirabo), ambos muy

similares en las tres poblaciones ( Tabla I ), lo cual es de esperar porque ocupan

aparentemente un mismo tipo de hábitat y realmente forman poblaciones

contiguas que en el pasado probablemente mantenían un flujo genético y

actualmente éste ha cesado por la existencia de barreras físicas (carreteras y

grandes espacios abiertos). Las nidadas de L. fasciatus de la Florida estaban

compuestas por 8 a 14 huevos (Blackwell 1940), diferenciándose de las

poblaciones cubanas estudiadas, debido probablemente a las diferencias

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climáticas latitudinales.

En comparación con otras especies de moluscos terrestres, las nidadas de

L. fasciatus achatinus, producen menos número de huevos promedio (28.6) que

Polymita picta roseolimbata (x=54), según Valdés, et al 1986); de igual modo se

comporta en comparación con Polymita muscarum donde las estimas de valores

promedio oscilan de 26.7 a 55.4 huevos (Fernández, et al 1995). En condiciones

de laboratorio Reyes y Fernández (1998) encontraron de 16 a 62 huevos por

nidadas en Polymita muscarum .

Las variaciones del tamaño de nidada en los moluscos terrestres varía dentro y

entre especie, debido a diferencias de constitución genética e influencias

ambientales, originadas durante la historia evolutiva de las poblaciones, un

ejemplo de las variaciones del tamaño de nidada fue encontrado por Baur (1984)

en Arianta arbustorum, a causa del factor altitudinal de las poblaciones donde el

tamaño de nidada decrecen en tanto se incrementa la altitud.

También las observaciones de campo y de experimentos han mostrado cambios

de frecuencias de ovoposición y tamaño de nidada en Cepaea nemoralis,

influenciadas por el ambiente y la constitución genética (Wolda 1967). Resultados

similares de las variaciones en tamaño de nidadas (Amplitud:10-82;(X=40) fueron

encontradas en Helix pomatia, por efectos de la temperatura y la lluvia(Pollard

1975). El tamaño de nidada es un componente del valor adaptativo de la especie

que tiene base genética y está influido por el ambiente, de igual modo que la

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fertilidad y viabilidad (Berovides y Alfonso 1995), Por lo tanto es lógico esperar

variaciones individuales dependientes de la interacción genotipo ambiente y

variaciones poblacionales dependientes de la interacción del acervo genético de

la población con las condiciones ambientales, y en especial con la heterogeniedad

espacial a que se enfrenta L. fasciatus.

Período de puesta y de incubación

Las puestas observadas en condiciones de campo evidencian inicio de

ovoposiciones a partir de septiembre y se extienden hasta noviembre, con un pico

de puesta (77 %) en octubre(Tabla I). Estos resultados coinciden con los

señalados por Blackwell (1940) y Fernández y Berovides (1995). La eclosión de

los huevos se presentó entre abril y junio con un período de incubación de 200 a

244 días, es decir entre 6,6 y 8 meses(Tabla I), que representan valores en tiempo

superiores a los seis meses señalados por Blackwell(1940) para L. fasciatus de

la Florida. Estas diferencias posiblemente sean atribuidas al condicionamiento

climático latitudinal. En relación con ello, Pollard (1975) explica que los moluscos

juveniles permanecen en el huevo si el tiempo es seco, pero cuando existen

abundantes lluvias ellos eclosionan y comienzan a alimentarse sobre las plantas.

En la tabla I se presentan también los valores de longitud de concha de los

progenitores. De ellos podemos inferir que la madurez reproductiva de L.

fasciatus se alcanza cuando posee longitud de concha superior o igual a 39.5

mm, aunque el óptimo de tamaño del molusco en plenitud reproductiva es de

55.77 mm (C.V.=16.31%, tabla I). Los progenitores mueren después de la puesta,

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algunas veces sobre el nido, o por lo general 30 días más tarde (Blackwell 1940),

este hecho coincide con las observaciones en las tres poblaciones de L.

fasciatus achatinus.

Todas las nidadas a las que se le extrajo un huevo al azar después de haber

transcurrido un mes de la puesta, tuvieron en su cavidad consistencia gelatinosa

(vitelo). Sin embargo, a partir del segundo mes de ovoposición presentaron un

diminuto molusco con concha, pero no apto para enfrentar nuevas condiciones

ambientales si se eliminaba la cáscara calcárea de los huevos. Pensamos que

deben de transcurrir varios meses para completar su desarrollo, pero esto debe

coincidir con el periodo húmedo (Pollard 1975, Blackwell 1940, Fernández y

Berovides 1995) para iniciar el reclutamiento de juveniles en la población.

Morfometría de huevos

Los huevos son sólidos de color castaño y ligeramente reniforme , del tamaño de

un frijol carita (black-eyed pea, Vigna sinensis)(Blackwell 1940). Los valores

promedio del diámetro mayor (en mm) de los huevos en las tres nidadas (Tabla II)

son superiores a los valores promedio del diámetro menor. Indudablemente los

huevos de L. fasciatus son pequeños en comparación con una especie de

molusco sudaméricano que mide 22 cm, y pone huevos de más de 25 mm de

diámetro (Barnes 1986) aunque proporcionalmente son similares.

El análisis de varianza de clasificación simple y la prueba de Duncan del diámetro

mayor de los huevos de las tres nidadas, mostró diferencias estadísticas

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significativas (F=9.40; P<0.001). El mayor valor se presentó en El Yayal (x=7.21

mm) debido a los efectos del crecimiento de la concha del molusco en la cavidad

del huevo, lo que provoca un ligero alargamiento del huevo; la nidada de

Pedernales presentó el valor menor (x=6.98 mm) para esta variable, debido a la

no formación de concha, en los primeros estadios de desarrollo embrionarioen

que se encontraban estos huevos; el valor promedio del diámetro mayor de seis

huevos extraídos de los tejidos putrefactos (muerte reciente) es similar a la nidada

de Pedernales por el mismo hecho indicado anteriormente, aunque se le añaden

condiciones anormales para el desarollo de los mismos.

Viabilidad de los huevos

La inviabilidad se evaluó tomando en consideración la condición de huevo vacío,

lo cual indica muerte embrionaria, y la viabilidad por la existencia de un pequeño

molusco con concha, probablemente después de transcurrir más de un mes de la

puesta. Los resultados del análisis de tres nidadas designadas A, B y C y

detectadas en diciembre de 1996 (Tabla III), evidenciaron diferencias

estadisticamente significativas(P<0.01) entre las nidadas A vs B y B vs C.

Los altos valores de frecuencias de viabilidad en las nidadas A (90.5%) y C

(85.7%) probablemente esten dados por las condiciones óptimas de sombra,

temperatura y humedad presentes en el interior del bosque en buen estado de

conservación, subzona donde se localizaron estas nidadas. La nidada B, situada

en una zona ecotonal del bosque, donde recientemente se había talado, se

caracterizó por una alta frecuencia de inviabilidad(52.4%), cuya causa con gran

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probabilidad debe ser atribuida a la insolación, lo que trae como consecuencia

sobrecalentamiento y deshidratación de los huevos, provocando la muerte

embrionaria.

Reclutamiento

El reclutamiento de juveniles en las poblaciones de L. fasciatus ocurrió a partir

de abril (ver tabla I), datos que confirman lo señalado por Fernández y

Berovides(1995).

Como resultado de los 57 muestreos mensuales en que se midó la longitud de

concha de todos los individuos en tres parcelas fijas, sólo se detectaron juveniles

(menor de 15 mm) entre los meses de mayo a octubre, con variaciones de

frecuencias mensuales y de un año a otro(Tabla IV); estas variaciones

probablemente están causadas por cambios en el régimen de precipitaciones, y la

intensidad de lluvia y evidencia que la frecuencia de tamaños de concha es muy

dinámica temporalmente (Alvarez y Berovides 1985). Algunos individuos recién

nacidos escapan del muestreo, en este caso Bidart et al(1992) durante varios

años de trabajo en El Yayal detectaron 13 individuos (4.49%) de L. fasciatus en la

clase de tamaño 5 < 15 mm de longitud de concha.

En 1993 se dio la baja frecuencia de recién nacidos, la que incrementa en 1994 y

1995 pero con niveles por debajo de 1992, probablemente debido a la tala en

1995.

El incremento de los valores promedio de longitud de concha en la población de

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L.fasciatus después del reclutamiento, alcanzó los mayores valores promedio

mensuales en momentos cercanos al pico de puesta (octubre); similares

resultados encontraron Fernández y Berovides (1995) en una subpoblación de

L.fasciatus en Pedernales.

REFERENCIAS.

Alfonso,M.A. & V.Berovides. 1993. Conservation problems of land snails in Cuba.

Tentacle, 3:20-23.

Alvarez,J.A. & V.Berovides. 1989. Ecología y polimorfismo en Liguus fasciatus

(Mollusca:Pulmonata) de Cayo Romano, Cuba. Revista Biología, 3:183-196.

Barnes,R.D. 1986. Zoología de los Invertebrados. Tomo I. Cuarta Edición.

Edición Revolucionaria. pp. 600.

Baur,B. 1984. Shell size and growth rate differences for alpine populations of

Arianta arbustorum (L.)(Pulmonata:Helicinidae) Revue suisse Zool. Tome

91(1):37-46.

Berovides,V. & M.A.Alfonso. 1995. Biología evolutiva. Editorial Pueblo y

Educación. Ciudad de la Habana. pp. 407.

12
 13
Bidart,L., M.Osorio, E.Reynaldo, J.F.Milera & C.Iglesias. 1992. Nicho ecológico de

Polymita muscarum, Liguus fasciatus y Hemitrochus lucipeta. Rev. Ciencias

Biológicas, 25:9-19.

Blackwell,H.W. 1940. Our most beautiful landsnail. Natural History, 45:215-219.

Fernández,A. & V.Berovides. 1995. Cambios mensuales en la morfología y

abundancia de Liguus fasciatus (Gastropoda, Bulimulidae) en la provincia

Holguín, Cuba. Revista Biología, 9:45-57.

Fernández,A., V.Berovides & R.Agüero. 1995. Fundamentos genéticos ecológicos

para la protección de Polymita muscarum (Lea) (Gastropoda:Fruticicolidae).

Garciana, 23:8-9.

Pollard,E. 1975. Aspects of the ecology of Helix pomatia L. J. Anim. Ecol.,

44:305-329.

Valdés,G., V.Berovides & J.F.Milera. 1986. Ecología de Polymita picta

roseolimbata Torre, 1950, en la región de Maisí, Cuba. Rev. Ciencias

Biológicas, 15:77-93.

Wolda,H. 1967. The effects of temperature on reproduction in same morphs of

landsnails Cepaea nemoralis (L.). Evolution, 21:117-129.

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 14

TABLA I. Estadisticos de los datos reproductivos de Liguus fasciatus (x, media;

C.V., coeficientede variación; Sx, error estándar de la media;) y longitud de

concha de los progenitores en tres localidades de Holguín.. Nidada seleccionada

para la morfometría de los huevos.

Duración de Longitud de
Número de
Fecha de Fecha de la concha del
Localidad huevos por
puesta eclosión incubación progenitor
nidada días(meses) (mm)
6-10-93 39 24-4-94 200(6.6) 70.85

6-10-93 27 60.40
El Yayal
26-10-93 30 24-6-94 244(8.0) 54.25

26-10-93 18 20-6-94 240(8.0) 66.35

24-10-89 19 ? 45.65

24-10-89 40 ? 62.80

Pedernales 24-10-89 32 ? 39.55

30-11-89 28 49.80

24-09-90 20 2-5-91 238(7.8) 53.40

Güirabo 28 54.38

41 62.7

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22 49

Nidadas: N=12, x=28.6, C.V.= 28.4, Sx=2.3

Concha de progenitores(Longitud): N=12, x=55.7, C.V.= 16.3, Sx=2.6

Nidada (Progenitores menores de 55,7 mm long.): N=7, X=25.5 C.V=20,2 Sx=1,9

Nidada (Progenitores mayores de 55,7 mm long.): N=5 X=33,0 C.V.=30,6 Sx=4,5

TABLA II. Estadísticos (media,x; error estándar de la media; coeficiente de

variación,C.V.) del diámetro mayor(Dma) y diámetro menor(Dme) de huevos(en

mm) de dos nidadas y de huevos extraídos de un molusco recién muerto ().

Dma Dme
Fecha de Fecha de
Localidad N
puesta medición
C.V C.V
X Sx X Sx

Pedernale
30-11-99 6 6.67 0.13 6.69 4.7 0.23 12.10
s

El Yayal 6-10-93 24-12-93 21 7.21 0.02 1.08 4.8 0.04 4.04

Pedernale 30-11-
30-11-89 16 6.98 0.10 5.96 5.0 0.08 6.50
s 89

DMA: C.V=4.69 ; F=9.40, P < 0.001 ***

DME: C.V=6.70

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TABLA III. Número de huevos (N) y valores de frecuencias (%) de inviabilidad

(huevos vacíos) y viabilidad (huevos con conchas) en tre nidadas de Liguus

fasciatus de Güirabo.

NIDADAS ANALISIS ESTADISTICO

Condición A B C Comparación
del
huevo N (%) N (%) N (%) Nidadas X2 P
Vacío 2 (9.5) 11 (52.4) 3 (14.3) A vs B 7.13 0.008

Con
19 (90.5) 10 (47.6) 18 (85.7) B vs C 5.25 0.02
concha

A vs C 0.00 1.00

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TABLA IV. Cantidad de individuos (N) de todos los tamaños en 300 m², densidad

(ind./m²), valor promedio mensual (x) y coeficiente de variación (C.V.) de longitud

de concha (en mm) de L. fasciatus de El Yayal, así como cantidad (n') y

frecuencias (%) de recién nacidos (Dma < 15 mm) detectados en 57 muestreos

mensuales.

% % Total
’
Fecha N Densidad X C.V. n
del año

21-5-92 38 0.13 32.88 67.29 10 26.32

23-6-92 50 0.17 35.79 55.38 13 26

20,3
21-7-92 45 0.15 33.00 57.47 15 33.33

30-10-92 59 0.20 39.57 42.49 1 1.69

26-6-93 42 0.14 48.58 23.82 1 2.38

2,4
27-7-93 40 0.13 50.89 23.85 1 2.50

30-6-94 32 0.11 52.80 33.18 4 12.50 13,3

22-7-94 48 0.16 50.21 41.94 9 18.57

30-8-94 53 0.18 51.48 39.08 10 18.87

17
 18
25-9-94 56 0.19 45.16 43.89 8 14.29

28-10-94 56 0.13 53.86 28.52 1 2.50

31-5-95 44 0.15 45.23 36.14 2 4.55

29-6-95 34 0.11 49.52 35.25 2 5.88

28-7-95 32 0.11 44.12 43.04 4 12.50 9,4

28-8-95 18 0.06 48.14 45.45 4 22.22

30-9-95 21 0.07 46.74 48.85 2 9.52

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