EL ORIGEN Y LA EVOLUCIÓN TEMPRANA DE LOS BROTES Y HOJAS DE LAS

PLANTAS VASCULARES.

La morfología de los fósiles de plantas del sílex de Rhynia ha generado preguntas

de larga data sobre la evolución de los brotes y las hojas de las plantas
vasculares, por ejemplo, ¿qué morfologías eran ancestrales dentro de las plantas
terrestres, cuándo surgieron por primera vez las plantas vasculares y las hojas
tienen múltiples orígenes evolutivos? Los avances recientes que combinan
conocimientos de la filogenia molecular, la paleobotánica y la investigación evo-
devo abordan estas cuestiones y sugieren la secuencia de la innovación
morfológica durante la evolución de los brotes y hojas de las plantas vasculares.
La evidencia señala hipótesis de desarrollo y genéticas comprobables
relacionadas con el origen de la ramificación y las arquitecturas de brotes
indeterminados antes de la evolución de las hojas, y demuestra una subestimación
de la polifilia en la evolución de las hojas a partir de formas ramificadas en las
hipótesis de la "teoría del teloma" de la evolución de las hojas. Esta revisión
analiza la evidencia fósil, de desarrollo y genética relacionada con la evolución de
brotes y hojas de plantas vasculares en un marco filogenético. Este artículo es
parte de un tema de una reunión de debate "Los pedernales de Rhynia: nuestro
ecosistema terrestre más antiguo revisado".

1. Introducción
La biota actual incluye aproximadamente 375 000 especies de plantas vasculares
que generan más del 90% de la productividad terrestre, y la variación en la forma
de los brotes y las hojas son componentes importantes de la biodiversidad de las
plantas vasculares [1-3]. Las primeras plantas terrestres surgieron hace unos 470
millones de años y se evidencian en el registro fósil como esporas o masas de
esporas [4-7]. De manera especulativa, estas plantas carecían de brotes y hojas,
en lugar de tener pequeños ejes fértiles que entraban en el desarrollo reproductivo
de inmediato o elaboraban un eje pequeño que terminaba en la formación de
esporangios [8-10], y formas similares siguen siendo evidentes entre los parientes
briófitos vivos de las primeras plantas terrestres que comprenden unas 20 000
especies [1]. Hace alrededor de 430 millones de años [11, 12], la innovación de los
brotes y las hojas sustentaban una radiación explosiva de forma de planta
vascular análoga a la explosión de animales del Cámbrico. El origen de las plantas
vasculares precipitó un aumento de 10 veces en el número de especies de plantas
[1], promovió el desarrollo del suelo [13] y condujo a una reducción de CO2
atmosférico de 8 a 20 veces [5,14], lo que dio forma significativamente a la
geosfera y biosfera de la Tierra [15-17]. Muchas formas de plantas vasculares
tempranas y provasculares en el registro fósil se ven muy diferentes a las plantas
vasculares modernas y exhiben rasgos que sugieren cambios escalonados en la
forma desde un punto de partida evolutivo similar a una briófita [9-11,18]. A
diferencia de las plantas vasculares, las briofitas tienen ciclos de vida dominantes
de gametofitos en los que el cuerpo fotosintético de la planta es haploide; Los
brotes y las hojas de las plantas vasculares evolucionaron en la fase esporofita
diploide del ciclo de vida [19]. En esta revisión, nuestro objetivo es brindar una
descripción general de las etapas en la evolución de los brotes y hojas de las
plantas vasculares evidentes en el registro fósil, explicar cómo los hallazgos
genéticos y de desarrollo en briófitas y plantas vasculares sin semillas iluminan
estos pasos e identificar las vías de investigación futuras que nos diga más sobre
cómo surgieron los brotes y las hojas de las plantas vasculares. El origen de las
plantas vasculares con brotes y hojas ha intrigado a los biólogos durante más de
100 años, p. Ej. [19,20], y las nuevas herramientas y evidencias fósiles que
tenemos a nuestra disposición ofrecen la posibilidad de generar conocimiento que
avanzará fundamentalmente en nuestra comprensión de la evolución y forma de
las plantas vasculares [10,21-23].

2. Identificar la dirección del cambio de rasgos evolutivos

Para comprender la evolución de la forma vegetal, necesitamos saber qué rasgos
se han ganado o perdido a lo largo del tiempo en los linajes de plantas que nos
conciernen. Este objetivo se puede realizar plenamente estudiando plantas
estrechamente relacionadas donde los tiempos de divergencia son recientes y los
rasgos de interés se distribuyen entre taxones cuyas relaciones evolutivas están
bien resueltas. Por ejemplo, la arqueología, las filogenias moleculares fechadas y
la genética del desarrollo apoyan una fuerte supresión de ramas en el origen
monofilético del maíz a partir de su relacionado teocintle silvestre hace unos 9000
años [24-27]. Sin embargo, los tiempos de divergencia de linajes implicados en la
evolución de las hojas son antiguos y abarcan un período de alrededor de 440
millones de años [11]. El muestreo completo del registro fósil no es posible debido
a la deposición incompleta y la degradación tafonómica, y los taxones extintos no
están abiertos a la experimentación en la forma en que lo están las plantas vivas.
Estas características hacen que sea difícil identificar la dirección del cambio de
rasgos involucrados en la evolución de los brotes y hojas de las plantas
vasculares. Sin embargo, una combinación de datos filogenéticos y fósiles ilumina
algunos de los pasos involucrados en la evolución de las formas frondosas, y
estos se describen a continuación.
3. Transiciones morfológicas durante el origen de los sistemas de brotes de
plantas vasculares.
La evidencia filogenética coloca a las briofitas como un grupo hermano
monofilético o un grado hermano parafilético de las plantas vasculares [28-30], y
todas las briofitas tienen esporofitos uniaxiales que terminan en la formación de
esporangios reproductivos (morfologías 1-3 en las figuras 1 y 2a-d), una
característica ancestral de las plantas terrestres [10,33]. El primer paso en la
evolución de los brotes implicó la innovación de un hábito ramificado con
esporangios en las puntas de cada rama (morfología 4 en la figura 1). Partitatheca
se encuentra entre los primeros fósiles ramificados. Tiene ejes pequeños
(aproximadamente 3 mm de altura) que poseen una combinación de caracteres
briófitos y traqueofitos, incluida una aparente falta de vasculatura, producción de
esporas diada, estomas y ejes ramificados con al menos una dicotomía (figuras 1
y 3a) [5, 9,44,45]. Aglaophyton (morfología 5 en las figuras 1 y 3b) muestra
características compuestas similares sin vasculatura, producción de esporas de
mónadas triletas y un orden superior de ramificación [31]. Los fósiles de
Cooksonia (morfología 6 en la figura 1; figuras 3c y 4a) ejemplifican las plantas
vasculares más antiguas conocidas, y su altura varía entre 1,8 mm y 6 cm [5,48–
50]. Algunos fósiles de Cooksonia tienen ejes que se consideran demasiado
estrechos para contener mucho tejido fotosintético y, como en las briofitas, era
más probable que sus esporofitos fueran nutricionalmente dependientes de
gametofitos fotosintéticos [51]. Su hábito repetido igualmente ramificado con cada
rama terminando en la formación de esporangios (figura 3c) sugiere la repetición
de un módulo de desarrollo que preexistía en briófitas y plantas pro vasculares
como Partitatheca. Se manifiestan formas similares de ramificación isotómica con
esporangios terminales entre las plantas vasculares del conjunto de pedernal de
Rhynie [18], lo que sugiere que este módulo de desarrollo fue una plesiomorfia de
las plantas vasculares tempranas y sus precursores (figura 1). Por lo tanto, las
primeras plantas vasculares tenían un sistema de ejes igualmente ramificados con
esporangios terminales pero sin hojas, y tales formas se conocen como
polisporangiophytes.

4. a) Los patrones de desarrollo en esporofitos de briofitas

La naturaleza de los cambios morfológicos, de desarrollo y genéticos que generan
formas ramificadas de polisporangiophyte ha sido una fuente de especulación
científica durante más de un siglo, y sigue siendo una cuestión abierta [5, 10, 11,
20, 30, 46, 49,52-60]. En la actualidad se acepta ampliamente que las formas de
polisporangiophyte surgieron de precursores uniaxiales parecidos a las briofitas
[5.56-58.60]. Sin embargo, la forma uniaxial de hepáticas, musgos y antocerotes
(figura 2a-d) surge por distintas trayectorias embrionarias tanto dentro como entre
linajes (tabla 1) [33, 57]. En resumen, los cigotos de las hepáticas y del musgo se
someten a una primera división para formar células apicales y basales, y con la
excepción de Riccia, el esporangio se diferencia del extremo apical del embrión
[33]. El desarrollo axial se produce por diferenciación apical en el pie y la seta en
las hepáticas o por distintas actividades proliferativas intercalares y de células
apicales y diferenciación en los musgos [33]. Los esporofitos de antocerotes
muestran un patrón divergente de desarrollo en el que la primera división
embrionaria es vertical y las subsecuentes divisiones transversales modelan el
embrión. Las células basales que surgen por divisiones transversales se
diferencian en una región del pie, una región proliferativa intercalar y una seta
corta [33]. Se cree que las arquitecturas en bifurcación de los polisporangiófitos
tempranos reflejan la actividad de los meristemas apicales con una sola célula
madre apical [57,58], y la actividad transitoria de las células apicales embrionarias
de los musgos puede ofrecer el proxy vivo más cercano.
B. Una nota sobre la filogenia de briofitas y la inferencia de cambios de
rasgos
No está claro hasta qué punto las inferencias de los musgos son transferibles al
árbol de la vida vegetal debido a la variabilidad en los patrones de desarrollo y las
relaciones filogenéticas actualmente no resueltas entre las briofitas. Mientras que
las filogenias morfológicas resuelven a los musgos como el linaje hermano de las
plantas vasculares (lo que implica la homología entre los musgos y los
polisporangiófitos tempranos), las filogenias moleculares no son concluyentes o
implican no homología (revisado en [10]). El apoyo creciente para el último
escenario requerirá la identificación de los mecanismos de desarrollo que se
comparten entre las briofitas, así como entre las plantas vasculares, para
comprender las transiciones del desarrollo que ocurren a medida que surgen las
polisporangiophytas.
C. INNOVACIONES EN EL DESARROLLO DURANTE LA EVOLUCIÓN DE LOS
POLISPORANGIOPHYTES
Los patrones de desarrollo axial entre los primeros polisporangiophytes siguen
siendo especulativos. Algunos autores han propuesto que la seta de briofitas es
homóloga a los ejes de las formas poliesporangiofitas y otros han argumentado
que mientras que la briofita seta surge de tejidos esporádicos, un meristema apical
bien establecido y diferenciado generó formas polisporangiophyte tempranas.
Agrimonia natural rara y las variantes de musgo tienen esporofitos ramificados, y
tales variantes han recibido atención a la luz de hipótesis evolución de
polisporangiophyte, ya que demuestran que las briofitas pueden ramificarse y
proporcionar un posible punto de entrada en la evolución del hábito
polisporangiofito[5,20,46].
En los musgos, algunas variantes experimentan una duplicación esporádica (figura
4b) mientras que otros experimentan una duplicación apical más extensa para
producir dos esporangios subtendidos por una porción de seta y ambos patrones
están representados en el registro fósil. Especulativamente, estas variantes
surgen por división temprana o tardía de una célula apical embrionaria, con una
duplicación temprana que precede a la actividad proliferativa intercalar y posterior
duplicación que sucede a la proliferación intercalar (figura 4f), y la última forma es
similar a la forma de principios fósiles de polisporangiofitos.
D. EVIDENCIA EXPERIMENTAL PARA EL ORIGEN DE LOS
POLISPORANGIOPHYTES
Los datos genéticos inversos están empezando a identificar genes que pueden
haber estado involucrados en la evolución de las funciones del meristemo apical
polisporangiophyte. En Arabidopsis, los genes PIN y TCP regulan iniciación de la
rama y supresión de la actividad de la yema axilar para determinar la forma
general de ramificación de las plantas. El transporte de auxina polar mediado por
PIN se conserva entre Arabidopsis y esporofitos de musgo [66], y la interrupción
de la función de PIN en un musgo induce a baja penetrancia una forma ramificada
que se asemeja mucho a los primeros fósiles polisporangiophyte (figura 4) [47,60]
y la interrupción de PpTCP5 induce de manera similar ramificación [67]. Alterando
la función de otras dos clases de genes en Physcomitrella también puede inducir
la ramificación de esporofitos. Los mutantes pplfy tienen divisiones embrionarias
tempranas defectuosas que impiden el esporofito desarrollo, pero en raras
ocasiones los esporofitos son capaces de se desarrollan y se ramifican [68]. Sin
embargo, en Arabidopsis, LEAFY activa la transición reproductiva y las vías
genéticas para el desarrollo floral [69], y LEAFY y PpLFY tienen capacidades de
unión de ADN divergentes [70]. No hay PpLFY mutantes de ganancia de función y
los objetivos posteriores de PpLFY aún no se conocen, por lo que es difícil
interpretar el Physcomitrella Fenotipo mutante de Pplfy a la luz de la evolución de
la ramificación.
De manera similar, el fenotipo mutante ramificado de baja penetrancia de Los
mutantes de Pptel son difíciles de interpretar porque TEL codifica un ARN proteína
de unión, y la especificidad de la acción de PpTEL no es conocido [71]. La base
celular y de desarrollo de la ramificación. en los mutantes anteriores sigue siendo
una pregunta abierta, pero la baja penetrancia de los fenotipos ramificados sugiere
que un elemento de estocasticidad está involucrado en el desarrollo de esporofitos
de musgo, potencialmente en la especificación temprana del destino de las células
embrionarias.
5. EL ORIGEN DE LAS FORMAS INDETERMINADAS
A. PATRONES DE DESARROLLO AXIAL EN LAS PLANTAS VASCULARES
TEMPRANAS.
Las primeras divergencias en el linaje de las plantas vasculares dieron lugar a
formas indeterminadas con esporangios laterales o esporangios en sistemas de
ramas laterales simples (figuras 1 y 3d-f) [31,72]. Así, un segundo paso en la
evolución de los brotes con hojas implicó el desplazamiento de los esporangios de
su posición previamente terminal y la innovación de la indeterminación. La
comprensión del origen o los orígenes de la indeterminación se basa actualmente
en análisis comparativos del desarrollo axial en briófitas vivas y plantas
vasculares, ya que se desconoce la base celular de la elongación axial en
polisporangiófitos extintos. Sin embargo, las actividades meristemáticas que
generan elongación axial en estos dos grupos son muy dispares. En briofitas, el
alargamiento axial ocurre con poca proliferación celular (hepáticas), por
proliferación intercalar debajo de esporangios (antocerotes) o por proliferación
embrionaria de una célula apical junto con proliferación intercalar posterior
(musgos). Dadas las advertencias filogenéticas anteriores (ver sección 4b), el
patrón proliferativo del musgo puede ser el proxy vivo más cercano al de los
polisporangiophytes tempranos, pero las actividades proliferativas intercalares y
de células apicales en los musgos están separadas temporalmente por la etapa de
desarrollo y espacialmente por la formación de esporangios (figura 4). . Por el
contrario, las plantas vasculares vivas tienen ápices de brotes con células madre y
actividades proliferativas yuxtapuestas [73]. El tamaño de la reserva de células
madre varía entre los grupos de plantas desde una sola célula, como en algunos
licófitos y monilófitos [74,75], hasta muchos en otros licófitos y plantas con
semillas [18,76-82], y la actividad coordinada de las células madre dentro del
conjunto de células madre y entre las células madre y las zonas secundarias son
necesarias para mantener la integridad del ápice del brote durante el crecimiento
[83]. Por lo tanto, el desarrollo comparativo sugiere que el desplazamiento de los
esporangios lejos de las puntas de los brotes y la yuxtaposición de células madre
y actividades proliferativas más generales fueron requisitos previos para el origen
de la indeterminación [10].

B. VÍAS GENÉTICAS PARA LA INDETERMINACIÓN Y DESARROLLO DE

ESPORANGIOS EN ARABIDOPSIS
Actualmente hay muy poca evidencia experimental de los mecanismos
involucrados en la innovación de las funciones indeterminadas del ápice de los
brotes, pero la indeterminación está bien caracterizada en Arabidopsis, donde dos
vías genéticas superpuestas promueven la proliferación celular y el alargamiento
axial. Los factores de transcripción del homeobox tipo anudado (KNOX) de clase I
son necesarios para el establecimiento y mantenimiento del meristemo [84,85],
actuando a través de la biosíntesis de citoquininas para promover la proliferación
de células meristemáticas [86,87], y los factores de transcripción del homeobox
tipo WUSCHEL (WOX) actúan un ciclo de retroalimentación con genes CLAVATA
(CLV) para promover la identidad de las células madre y mantener el tamaño del
conjunto de células madre multicelulares durante el crecimiento [83]. La base
genética del desarrollo de los esporangios (en las angiospermas, el saco polínico y
el nucelo) se comprende menos que los mecanismos de indeterminación [88],
pero las proteínas reguladoras del ciclo celular RETINOBLASTOMA suprimen la
actividad de WUSCHEL para promover la entrada en la especificación de la línea
germinal y la meiosis durante el desarrollo de la línea germinal femenina [89 ], y
los factores de transcripción SPOROCYTELESS MADS-como actúan corriente
abajo de la proteína determinante de la identidad del órgano floral AGAMOUS
para promover la esporogénesis en el desarrollo de la línea germinal tanto
masculina como femenina [90,91].

C. BASE GENÉTICA PARA LA EVOLUCIÓN DE LA INDETERMINACIÓN Y LA

ESTERILIZACIÓN
Las actividades meristemáticas de KNOX se conservan dentro de las plantas
vasculares [92,93], y la actividad de KNOX también promueve el alargamiento
axial en los esporofitos del musgo [94]. Si bien aún no se conocen las actividades
de los genes KNOX en hepáticas y antocerotes, estos datos identifican una
posible homología entre los mecanismos de proliferación intercalar en briófitas y la
proliferación apical en meristemas de plantas vasculares (ver también [10]).
Physcomitrella tiene tres homólogos similares a WOX13 expresados globalmente
y los esporofitos con pérdida de función no pueden crecer, por lo que se
requerirán mutantes condicionales o con ganancia de función para identificar
cualquier papel en la actividad del meristemo [95] (y ver también [96, 97]). Las
funciones de CLAVATA siguen sin notificarse o, según se informa, están ausentes
para las plantas sin flores [98,99]. Los patrones y la posición del desarrollo
esporangial son muy variables entre las plantas sin semillas (figuras 1-3), y se
desconoce hasta qué punto se conservan las vías para el desarrollo esporangial
entre las plantas terrestres [100]. Los defectos mutantes de Physcomitrella knox
en el desarrollo de esporangios [94,101,102] sugieren que los genes KNOX son
reguladores aguas arriba del desarrollo de esporangios en musgos, y
proporcionan un vínculo mecanicista potencial entre la esterilización y la
indeterminación durante la evolución de los brotes [10]. Un análisis comparativo
mostró que los transcriptomas de los ápices de los brotes de las plantas con
flores, los equisetos y los licófitos son en gran medida distintos, lo que respalda el
antiguo tiempo de divergencia de estos linajes y sugiere que la innovación de
funciones meristemáticas indeterminadas puede ser polifilética [59,103,104].
6. EVOLUCIÓN DE LAS HOJAS
A. Hojas de Licofitas (licofilas).
Los brotes con hojas aparecieron por primera vez en el registro fósil siguiendo la
innovación de brotes con ápices indeterminados estériles, sistemas de
ramificación lateral y esporangios laterales (figuras 1 y 3d-f). Las profundas
divergencias evolutivas dentro del linaje de plantas vasculares dieron lugar a la
flora actual de lycophyta y euphyllophyta (figura 1 [11,30,105,106], y todos los
representantes vivos de estos linajes tienen brotes con hojas (figura 2e-t). Las
primeras divergencias dentro del linaje de lycophyta dieron aumento a zosterofilas
sin hojas (p. ej., Zosterophyllum) y licopsidos con enaciones foliares parcialmente
vascularizadas (Asteroxylon), con un hábito dicotomizante indeterminado
(morfologías 8 y 9 en las figuras 1 y 3f, g) [9,30]. Ambas formas son evidentes en
la flora fósil de Rhynia en esquisto [17,18,106]. Las divergencias de lycophyte
posteriores dieron lugar a licopsidos frondosos (morfología 10 en la figura 1),
incluido el orden extinto Protolepidodendrales (por ejemplo, Leclercqia (figura 3h) y
grupos existentes como Lycopodiaceae (clubmoss), linaje hermano de
Selaginellales (musgos puntiagudos) e Isoetalales (quillworts) [11,31]. Mientras
que los licófitos vivos son pequeños (figura 2e-h), los isoetaleanos incluyen
árboles licópsidos extintos como Lepidodendron (figura 3i) que fueron un
componente importante de los bosques carboníferos que luego se fosilizaron para
formar carbón [107,108].
B. FRONDES DE LAS MONILOFITAS
El grupo de tallos eufilofitos incluyó trimerófitos sin hojas (figura 3j, k) como
Trimerophyton, Pertica y Psilophyton, que tienen ramas laterales bifurcadas con
grupos de esporangios terminales alargados [30,38,108], y la divergencia
eufilofitos posteriormente dio lugar a monilofitos vivos y plantas con semillas
(figura 2h – t) [38,106,108,109]. El clado monilófito moderno comprende colas de
caballo y helechos (figura 1), y las antiguas divergencias dentro del linaje de
helechos dieron lugar a helechos leptosporangiados, marrattioides, ofioglosidos y
batidores que tienen morfologías de hojas muy divergentes (figura 2i-l) [109-112].
Los linajes de monilófitos vivos se entremezclan con parientes extintos (figuras 1 y
31-n), y los helechos fósiles y los brotes similares a helechos tienen una amplia
variedad de arreglos y formas de ramas laterales [38, 105, 106,108]. Estos están
ejemplificados por Eospermatopteris (figura 3n), un árbol de 3 m de altura con una
copa de ramas aplanadas de primer orden dispuestas en espiral que dan lugar a
múltiples ramillas dicotomizantes [42], y Racophyton (figura 3m), una planta de 1
metro de altura con ramas laterales parcialmente planas y múltiples ramitas con
algunas membranas en las puntas distales [108,113].
C. HOJAS DE PLANTAS CON SEMILLAS
El linaje moderno de plantas con semillas (figura 2n – t) surgió de las
progymnospermas (figura 3o, p) como Aneurophyton y Archaeopteris (figura 1)
[30,108]. Aneurophyton tiene tres órdenes de ramas laterales en espiral de las que
surgen hojas o ejes fértiles distintos con esporangios adaxiales, y Archaeopteris
tiene sistemas de ramificación lateral plana con hojas simples dispuestas en
espiral o ejes terminales fértiles (figura 3p) [108]. Si bien los datos fósiles y
filogenéticos no resuelven completamente las relaciones entre ancestros y
descendientes en la evolución de las plantas vasculares, demuestran que los
licófitos, los monilofitos y las plantas con semillas tienen precursores fósiles sin
hojas y, por lo tanto, existen múltiples orígenes independientes de las hojas de las
plantas vasculares [105]. Se considera que la modificación polifilética de los
sistemas de ramificación lateral ha dado lugar a hojas eufilofitas hasta en siete a
nueve casos independientes, uno en plantas con semillas y el resto en monilófitos
vivos y extintos [105]. Sin embargo, el grado de homología en los rasgos del
desarrollo como el patrón de iniciación de la hoja, la determinación, la
dorsiventralidad y la laminación no está claro actualmente.
D. PATRONES DE DESARROLLO FOLIAR EN PLANTAS VASCULARES
VIVAS
Los orígenes de las hojas polifiléticas se reflejan en diversos patrones de
desarrollo foliar entre las plantas vasculares vivas, revisados por grupo en:
Ambrose, lycophytes [114]; Tomescu y col., Colas de caballo [75]; Schneider y
Vasco et al., Helechos [111,112]; Stevenson, gimnospermas [115]; y Tsukaya,
angiospermas [116]. Las propiedades compartidas del desarrollo de las hojas de
las plantas vasculares incluyen la iniciación en un patrón filotáctico regular a una
distancia de las células madre que propagan el eje del brote, el establecimiento de
los ejes de simetría proximodistal, mediolateral y dorsiventral, la inserción de las
venas, el desarrollo laminar, la proliferación y el crecimiento, pero la secuencia y la
extensión a lo que estos eventos ocurren y se combinan varían, lo que lleva a la
diversidad en la forma de la hoja [105]. Las funciones apicales de diferentes linajes
de plantas vasculares también son distintas [76,117,118]. Mientras que muchas
plantas vasculares generan ramas de forma subapical (colas de caballo) [119], en
ejes a una distancia de las hojas (algunos helechos) [111] o en las axilas de las
hojas (plantas con semillas) [120], los lycophytes y otros helechos tienen ápices de
brotes que se bifurcan periódicamente para generar la forma de ramificación
general [76-78,114], y un requisito para la bifurcación puede afectar la posición de
los primordios de las hojas. Se han identificado patrones de desarrollo de licoofilos
en un ejemplar vivo del linaje de licofitos, Selaginella kraussiana (figura 2f). Un
análisis clonal mostró que dos células epidérmicas inician cada lycophyll, y que las
divisiones de células mediolaterales preceden a las divisiones que generan la
dorsiventralidad de las hojas y las capas de tejido [77]. Sin embargo, las lycophylls
surgen de múltiples capas de células en Lycopodiaceae (figura 2e) e Isoetaceae
(figura 2g) y los patrones de proliferación celular también son divergentes entre
lycophytes [114]. En las colas de caballo, los derivados de las células apicales se
dividen para alcanzar el destino del meristemo intercalar o de la hoja [75]. Las
hojas pequeñas (figura 2h) tienen una sola vena y emergen en un anillo debajo de
las regiones proliferativas intercalares que generan el eje modular del brote [75].
Las frondas monilófitas (figura 2i, j) se caracterizan por un patrón de desarrollo
inclinado hacia abajo en forma de brote con una lámina que se desarrolla por
divisiones de borde hacia adentro, y estas características pueden ser
sinapomorfías monilófitas [74,111]. Sin embargo, hubo múltiples orígenes de
frondas o formas frondosas dentro de los monilófitos y estos se reflejan en la
diversidad de formas [58,112]. Los helechos batidores (figura 2k) tienen hojas
bífidas muy pequeñas que subtienden esporangios, los helechos ofioglósidos
(figura 2l) tienen una sola hoja entera y los helechos vaporosos (figura 2m) tienen
hojas que comprenden ejes bifurcantes parcialmente palmeados, con una capa de
una sola célula gruesa [112 ]. Las hojas de las gimnospermas (figura 2n-q) son
igualmente diversas y varían desde formas pequeñas y en forma de escamas
hasta grandes multipinnadas [115].

E. VÍAS PARA EL DESARROLLO FOLIAR EN ARABIDOPSIS

Las vías para el desarrollo de las hojas están bien caracterizadas en las plantas
con flores, ejemplificadas por Arabidopsis en las que las hojas se inician en
patrones filotácticos regulares desde la zona periférica (proliferativa) de los
meristemos multicelulares [121,122]. La posición de iniciación de la hoja surge
como resultado del transporte de auxinas polares de corto alcance principalmente
en la capa celular más externa del meristemo [123]. Los transportadores de auxina
PIN dirigen dinámicamente la auxina a los máximos en la cúpula apical, y la
formación máxima es necesaria y suficiente para la emergencia de las hojas
[64,123-127]. Las fuerzas mecánicas también contribuyen a la emergencia de las
hojas [128], y el aflojamiento de la pared celular por la pectina metilesterasa o las
enzimas expansinas es suficiente para desencadenar la emergencia [129,130]. El
reclutamiento de un grupo de células meristemáticas en determinadas vías de
desarrollo foliar implica la regulación a la baja de la actividad del gen KNOX
meristemático y el mantenimiento de un estado desactivado de KNOX por factores
de transcripción ARP [84, 131,132]. La dorsiventralidad del primordio de la hoja se
hereda parcialmente de las simetrías radiales dentro del eje del brote a medida
que emergen los primordios para el domo apical [133,134]. Los genes HD-zipIII se
expresan centralmente en el eje del brote y adaxialmente dentro de las hojas, y los
genes KANADI y YABBY se expresan periféricamente en el eje del brote y / o
abaxialmente dentro de las hojas; Los mutantes con pérdida de función generan
respectivamente hojas adaxializadas o abaxializadas [133,135,136]. Los genes
ARP se expresan adaxialmente, y los mutantes de Antirrinum arp también tienen
hojas abaxializadas, lo que demuestra que las capas de tejido yuxtapuestas con
identidades dorsal y ventral distintas son necesarias para el crecimiento laminar
[131, 137,138]. Una vez que se establecen los primordios de las hojas, la
proliferación y el crecimiento celular contribuyen a la determinación de la forma de
las hojas, y se han identificado muchas vías que regulan estos procesos como
resultado de enfoques interdisciplinarios sofisticados para comprender cómo se
obtienen las formas planas en las plantas (por ejemplo, [139]).

F. HIPOTESIS DE LA EVOLUCIÓN DE LAS HOJAS

La literatura sobre la evolución de las hojas ha reconocido ampliamente a las
lycophylls y euphylls como hojas con distintos orígenes evolutivos
[72,105,106,140-146], y la disparidad en su tamaño, patrones de iniciación y
venación condujo a la 'microfila' (hojas de lycophyll y cola de caballo) y 'megaphyll'
(helecho y frondas y hojas de plantas de semillas) [73]. La teoría del teloma de la
evolución de las hojas proponía que los procesos evolutivos transformadores de
ramificación desigual (desbordamiento), reordenamiento de las ramas laterales en
un solo plano (planificación) y relleno de los espacios entre las ramas con tejido
laminar (membranas) generaban hojas de eufilofito [142]. Se propuso que las
licofilas surgieron por reducción de un estado precursor más elaborado similar a
los precursores de eufilo mediante un proceso de pérdida evolutiva (reducción)
[142], como enations por excrecencia epidérmica del tallo [46] o por esterilización
de ramas laterales que terminan en esporangios [143]. Las hipótesis de
Zimmermann están fechadas por el marco filogenético y la evidencia fósil utilizada
para inferir la dirección y la naturaleza del cambio de carácter durante la evolución
de la hoja [147,148], y la literatura más reciente se ha alejado de la terminología
de 'microphyll' y 'megaphyll' ya que sub-representa la grado de polifilia en la
evolución de las hojas de las plantas vasculares [105]. Sin embargo, las hipótesis
de teloma, enación y esterilización destacan procesos de desarrollo que pueden
haber sido importantes en general en la evolución de las hojas.
(G) PRUEBA DE HIPÓTESIS DE EVOLUCIÓN FOLIAR
Los estudios Evo-devo de la evolución de las hojas se han iniciado recientemente
[149,150] y hasta ahora se han centrado principalmente en hojas con orígenes
muy dispares, por ejemplo, comparando las vías de desarrollo de la hoja de la
lycophyll, la fronda del helecho y la Arabidopsis [92,151-154]. Los análisis del
transporte de auxinas polares y / o las funciones de PIN en un licófito y un musgo
sugieren que el transporte de auxinas mediado por PIN es un regulador antiguo y
conservado de la posición de las ramas y / o órganos [47,155]. Los análisis de la
función del factor de transcripción HD-ZipIII mostraron que los patrones de
expresión dorsiventral HD-zipIII y YABBY en la iniciación de la hoja se conservan
entre las plantas con semillas, lo que respalda la dorsiventralidad como una
homología de las plantas con semillas [156,157]. Sin embargo, las actividades de
HD-zipIII se segregaron claramente entre los parálogos durante la evolución de la
familia de genes, con parálogos de lycophyte que tienen funciones distintas de las
de los ortólogos de plantas de semillas, y quedan por identificar los roles de HD-
zipIIIs y YABBY en helechos [152,153,157]. Un análisis de la función del factor de
transcripción ARP mostró que las proteínas ARP se reclutaron de forma
independiente para suprimir las actividades de KNOX durante la iniciación de la
hoja en las lycophylls y las hojas de las plantas con flores [92]. Por el contrario, las
actividades de KNOX son persistentes en las hojas de helecho [92, 154,158], en
consonancia con su transición tardía a un destino determinado [159]. Los
enfoques anteriores apoyan la noción de amplios tiempos de divergencia en la
evolución de las hojas de las plantas vasculares. Probar hipótesis más específicas
de transición de estado de carácter y homología en la evolución de la hoja
requerirá el uso de más especies en las que una característica particular está
presente o ausente y es posible hacer genética.
(h) ¿Por qué las hojas han evolucionado varias veces?
La evidencia revisada anteriormente demuestra que las hojas de las plantas
vasculares han evolucionado varias veces a partir de sistemas de brotes
ramificados, y que las formas ramificadas se diversificaron ampliamente en linajes
de plantas con semillas, licofitas y monilofitas antes de los orígenes de
determinadas hojas dorsiventrales. Las limitaciones iniciales para la evolución de
las hojas probablemente involucraron altas temperaturas atmosféricas globales,
bajas densidades estomáticas y bajas capacidades de absorción de agua antes de
la evolución de las raíces y la evolución de un transporte vascular eficiente en las
hojas [16,160,161]. En estas condiciones, una alta absorción de luz incidente
habría "cocinado" las hojas completamente palmeadas o provocado una embolia
vascular en los tallos de las plantas [16]. Los orígenes de las hojas polifiléticas se
combinaron con la disminución de los niveles de CO2 atmosférico, la disminución
de las temperaturas globales, el aumento de la densidad de estomas y venas en
las hojas, la evolución de sistemas de raíces extensos y la creciente competencia
de las plantas por el espacio para adquirir recursos ambientales [15 17,162]. En
otras palabras, las presiones de selección que favorecen los brotes con hojas en
el entorno actual surgieron en una etapa relativamente tardía de la evolución del
plan corporal de la planta.

7. Conclusión y vías de investigación futura

(a) Etapas 1 y 2 de la evolución de los brotes y las hojas
Los datos paleobotánicos, de desarrollo y genéticos combinados están
comenzando a revelar la base del cambio de rasgos durante la evolución de los
polisporangiophyte y a identificar preguntas que revelarán una imagen mucho más
completa de la evolución de los brotes y las hojas si se responden. Las preguntas
específicas para el registro fósil incluyen:
- ¿Cuál fue la organización apical de las formas Cooksonioides?
- ¿Hay células apicales?
- ¿Cuál fue la base celular de la bifurcación?
- ¿Existe alguna evidencia de proliferación intercalar?
- ¿Se desarrollaron los ejes vegetativos independientemente de los esporangios, y
- si es así, ¿en qué coyuntura evolutiva surgió tal capacidad?

Al demostrar las actividades apicales de los polisporangiófitos, las respuestas a

estas preguntas revelarán las capacidades proliferativas que precedieron al origen
de los meristemas indeterminados de las plantas vasculares. Los fósiles de Rhynie
chert podrían desempeñar un papel clave porque muestran diversidad en rasgos
relevantes con preservación celular de alta calidad y ocupan posiciones
filogenéticas clave. Las preguntas genéticas y de desarrollo incluyen:
- ¿Están coordinadas la proliferación intercalar y de células apicales en los
musgos?
- ¿Cómo surgen las morfologías ramificadas de los mutantes Physcomitrella pinb,
tel, lfy y tcp5 durante el desarrollo?
- qué genes regulan la actividad de las células apicales
- ¿Cómo cesa la actividad de las células apicales en las briofitas?
- qué genes regulan la proliferación intercalar en briófitas
- qué genes regulan el desarrollo de esporangios
- ¿Se conservan las vías anteriores entre las briofitas, y
- ¿Existe conservación entre briófitas y plantas vasculares?
Al responder a las preguntas anteriores, el desarrollo y la genética
Los estudios en briofitas tienen el potencial de revelar mecanismos para la
actividad apical que precedieron a la evolución de los polisporangiophytes, es
decir, los mecanismos ancestrales para el desarrollo axial, bifurcación y desarrollo
de esporangios. Es probable que dichos mecanismos se hayan modificado
durante la radiación de formas ramificadas de lycophyte y euphyllophyte.
(b) Etapa 3 de la evolución de la hoja
Hay menos preguntas específicas relacionadas con la etapa 3 de la evolución de
la hoja porque las relaciones filogenéticas entre linajes de plantas de semillas,
monilofitas y lycophyte casi divergentes no están bien resueltas y los mutantes
aún no han revelado fenotipos intermedios entre las formas vivientes y fósiles. Se
requerirán análisis del desarrollo apical, ramificado y laminar en fósiles de plantas
de semillas, eufilofitas, monilofitas y licófitas divergentes tempranas para identificar
las transiciones de caracteres involucradas en la evolución de las hojas de las
plantas vasculares y revelar homologías estructurales entre las ramas y los
sistemas de órganos de las plantas vasculares. Si bien se han identificado muchos
genes con funciones en el desarrollo de hojas de plantas con flores, hay pocos
datos genéticos inversos y no directos de otros linajes de plantas vasculares. El
establecimiento de un modelo genético de helechos [99,163] contribuirá a romper
la amplia distancia evolutiva entre los modelos de desarrollo plano de briófitas
[164] y plantas con flores [139], pero una comprensión profunda de la evolución y
el desarrollo de las hojas requerirán mucho muestreo más amplio entre licófitos,
monilófitos y plantas con semillas [165]. La identificación de la base genética y de
desarrollo de la evolución de los brotes y las hojas será importante en los
esfuerzos futuros para diseñar nuevas combinaciones de rasgos arquitectónicos
para mantener o mejorar la productividad de las plantas frente al cambio global
futuro.