Mayo et al.

Parásitos y vectores ( 2018) 11:24

DOI 10.1186 / s13071-017-2602-x

INVESTIGACIÓN Acceso abierto

El efecto de la patente Dictyocaulus viviparus

(re) infecciones en la producción de leche individual y la
calidad de la leche en vacas lecheras en pastoreo y
correlación con los signos clínicos
Katharina mayo 1,2, Kerstin Brügemann 2, Sven König 2 y Christina Strube 1 *

Abstracto

Antecedentes: Infecciones por el gusano pulmonar bovino Dictyocaulus viviparus podría conducir a una reducción de la producción de leche e impactos perjudiciales en la

calidad de la leche, lo que provocaría pérdidas económicas considerables en la producción lechera.

Métodos: En el estudio de campo presentado, se recolectaron muestras fecales de 1988 de 1166 vacas lecheras blancas y negras asignadas en 17 granjas de
pastizales alemanas pequeñas y medianas. Se recolectaron muestras fecales en verano y otoño de 2015 para evaluar D. viviparus excreción de larvas. Los registros del
día de la prueba se utilizaron para estimar la asociación entre patentes D. viviparus infecciones en vacas individuales y los parámetros de producción de leche
rendimiento de leche, proteína de la leche y contenido de grasa de la leche utilizando modelos lineales mixtos. En otoño se recogieron muestras de leche de tanque a
granel (BTM) de cada granja y muestras individuales de leche de aquellas vacas que estaban excretando larvas en verano. Además, la aparición del síntoma clínico " toser
" se observó en vacas individuales durante el muestreo de otoño para determinar su asociación con infecciones patentes por gusanos pulmonares.

Resultados: Patentar D. viviparus Se encontraron infecciones en el 23,5% (4/17) de las granjas con una prevalencia a nivel de vaca individual del 0,9% (9/960) en
verano y del 3,4% (35/1028) en otoño. Ninguna muestra de BTM superó el valor de corte de BTM ELISA de 0,410 relación de densidad óptica (ODR), el valor medio
fue de 0,168 ODR. Solo una muestra de leche individual superó el valor de corte de ELISA de leche individual de 0,573 ODR (valor medio de 0,302 ODR). Una
patente D. viviparus
El estado de infección se asoció con una producción de leche diaria promedio más baja de 1,62 kg / vaca / día ( P = 0,0406). No se encontró una asociación significativa con

la proteína de la leche o el contenido de grasa que representa los parámetros de calidad de la leche. Se observó tos en el 5,9% (61/1028) de las vacas. De las vacas que

tosían, sólo el 4,9% (3/61) tenía una infección permeable por gusanos pulmonares. Pescador ' La prueba exacta no mostró diferencias significativas entre las vacas tosiendo

infectadas y no infectadas.

Conclusiones: Los agricultores y veterinarios deben ser conscientes de que las (re) infecciones permeables por gusanos pulmonares en las vacas lecheras reducen la
producción de leche, a pesar de la ausencia de signos clínicos. Además, si las vacas lecheras presentan tos, se deben considerar otros diagnósticos diferenciales además de
la dictocaulosis.

Palabras clave: Dictyocaulus viviparus, Gusano pulmonar bovino, Desprendimiento de larvas, Producción de leche, Calidad de la leche, Vacas lecheras, Leche de tanque a
granel, ELISA

* Correspondencia: christina.strube@tiho-hannover.de
1 Instituto de Parasitología, Centro de Medicina de Infecciones, Universidad de Medicina Veterinaria de

Hannover, Buenteweg 17, 30559 Hannover, Alemania La lista completa de información del autor está

disponible al final del artículo.

© El autor (es). 2018 Acceso abierto Este artículo se distribuye bajo los términos de la licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0
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Antecedentes
El gusano pulmonar bovino Dictyocaulus viviparus es el agente causante de la
bronquitis parasitaria en los terneros en pastoreo de la primera temporada, pero
también en las vacas lecheras adultas [1 - 3]. La infección puede provocar una
enfermedad clínica subclínica o grave con síntomas como tos, disnea o incluso la
muerte [4, 5]. Generalmente, la inmunidad adquirida dura 6 - 12 meses en ausencia de
reinfecciones [6]. Sin embargo, en el ganado vacuno inmune, las altas dosis de
infección y, en consecuencia, un gran número de larvas que invaden los pulmones
pueden provocar el síndrome de reinfección: una respuesta inflamatoria mediada por
el sistema inmunitario grave [5, 7, 8]. Se observaron altas tasas de infección de hasta
el 80% en los rebaños lecheros en los Países Bajos, según los exámenes fecales, así
como los niveles de anticuerpos en la leche y el suero [9, 10]. En Flandes, Bélgica, el
19,6% de los rebaños lecheros dieron positivo en muestras de leche de tanque a
granel (BTM) [11]. Del mismo modo, en la región del norte de Alemania, Frisia
Oriental, BTM ELISA mostró que el 21,1% de los rebaños lecheros eran seropositivos
para
D. viviparus en al menos una ocasión de muestreo en 2008 [12]. Para toda
Alemania, Schunn et al. [2] informó una seroprevalencia de BTM del 17,1%,
con tasas de hasta el 31,2% en el estado federal de Sajonia-Anhalt. En
Irlanda, se observó una seroprevalencia de BTM del 62,8% [13].
Holzhauer y col. [5] informó pérdidas económicas considerables en dos hatos
lecheros holandeses infectados con gusanos pulmonares, como una disminución en
la producción de leche, con costos estimados entre 160 y 170 € por vaca durante un
brote de gusano pulmonar. La primera evaluación a nivel de hato de la relación
entre
D. viviparus las infecciones y los parámetros de producción de leche (producción de
leche, contenido de proteína de la leche, contenido de grasa de la leche) evaluados por
BTM ELISA fueron realizados por Dank et al. [14]. En este estudio, D. viviparus los
rebaños positivos mostraron una disminución en la producción de leche entre 1,01 y
1,68 kg / vaca / día, y un menor contenido de grasa de la leche en comparación con los
rebaños con un resultado BTM ELISA negativo. Recientemente, otro estudio informó
una disminución significativa de 0,50 kg / vaca / día en la producción de leche promedio
anual y una disminución del 0,02% para el contenido medio anual de proteínas y grasas
de la leche, al conectar estos parámetros con los resultados de BTM ELISA [15]. Sin
embargo, hasta donde sabemos, existe una brecha sustancial que aborda la asociación
entre D. viviparus estado de infección y parámetros de producción de leche a nivel
individual de vaca lechera. Además, el examen fecal proporciona un mejor indicador de
una infección actual por gusanos pulmonares que D. viviparus títulos de anticuerpos, que
persisten hasta 7 meses [16, 17], mientras que las infecciones por gusanos pulmonares
suelen eliminarse entre 60 y 90 días después de la infección [18]. Strube et al.
Señalaron otro problema asociado con los ensayos serológicos. [19], quienes
demostraron que la magnitud y la duración de los títulos de anticuerpos después de las
reinfecciones se redujeron en comparación con las infecciones primarias, o incluso
estuvieron completamente ausentes. Por lo tanto, puede ser difícil de detectar D.
viviparus reinfecciones mediante ELISA en vacas individuales o muestras BTM [5, 19].
Por lo tanto, la presencia de síntomas clínicos como tos se utiliza a menudo como
patrón oro para el gusano pulmonar.
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infección en estudios epidemiológicos [15, 20]. Charlier y col. [15] observó un
aumento en el índice de densidad óptica (ODR) de 0.04 en aquellos rebaños
donde se detectó tos. Sin embargo, este aumento es bastante bajo y la tos
también puede deberse a otros agentes infecciosos o no infecciosos. Estos otros
agentes son de particular importancia en los estudios serológicos, ya que es
posible que el ganado ya se haya recuperado de la dictiocaulosis mientras
persisten los anticuerpos. Hasta la fecha, ningún estudio ha evaluado la
correlación de la tos con las infecciones permeables por gusanos pulmonares a
nivel de vacas individuales. Así, el principal objetivo del estudio presentado fue
estimar la asociación entre patentes D. viviparus infecciones y parámetros de
producción de leche tales como producción de leche, proteína de la leche y
contenido de grasa de la leche en vacas lecheras individuales. Otro objetivo fue
evaluar la relación entre los exámenes fecales individuales con (i) tos como
síntoma clínico, y (ii) D. viviparus Niveles de anticuerpos BTM.
Métodos
Granjas y animales
El presente estudio se realizó con 17 granjas lecheras alemanas (13 orgánicas,
cuatro convencionales) con un fuerte enfoque en el pastoreo de vacas lecheras
(> 8 h por día). Las granjas estaban ubicadas en cuatro estados federales
alemanes, dos granjas en Hesse, ocho granjas en Baja Sajonia, cinco granjas
en Renania del Norte-Westfalia y dos granjas en Schleswig-Holstein. El tamaño
del rebaño varió de 19 a 215 vacas lecheras (media: 72 vacas) por explotación.
El requisito para la selección era que los rebaños no fueran tratados con
antihelmínticos en el año de muestreo y que el acceso a los pastos comenzara
a más tardar el 1 de junio. Se incluyeron en el estudio cuatro líneas genéticas
diferentes de ganado blanco y negro siguiendo un diseño de clasificación
cruzada (varias líneas por rebaño): HF-NZ (72 vacas) = vaca Holstein alemana
(GHC) × toros Holstein de Nueva Zelanda; HFGHm (639 vacas) = GHC × toros
German Holstein con altos valores genéticos para la producción de leche;
HF-GHp (70 vacas) = GHC × toros Holstein alemanes seleccionados para las
condiciones del pasto y DSN (363 vacas) = vacas locales blancas y negras de
doble propósito de Deutsche Schwarzbunte Niederungsrind, el fundador de la
raza Holstein actual. Además, el estudio comprendió algunos cruces (22 vacas)
= GHC × Jersey, toros de rape o de ganado de carne.
Muestreo y examen fecal
En julio (verano) y septiembre (otoño) de 2015, se recolectaron por vía rectal
muestras fecales de 1988 de 1166 vacas para examinar las larvas del gusano
pulmonar. Las muestras recolectadas se enfriaron instantáneamente a 4 ° C y
se transportaron dentro de las 3 h posteriores a la recolección al Instituto de
Parasitología de la Universidad de Medicina Veterinaria de Hannover. En
verano se visitaron 16 granjas y 17 granjas en otoño. El intervalo entre ambos
muestreos fecales fue de aproximadamente 8 semanas por granja. En total se
procesaron 960 muestras fecales en verano y 1028 en otoño con la técnica de
Baermann
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[21] utilizando 40 g de heces por vaca. Los embudos se rotularon con el número
de etiqueta auricular de las vacas individuales y se permitió que las larvas
migraran durante aproximadamente 18 h antes del examen microscópico. Las
mediciones repetidas fueron factibles para 820 vacas. Las vacas con un solo
examen parasitológico fueron vacas secas en pastos inaccesibles o vacas
vendidas o muertas.
Manejo del rebaño y aparición de tos
Todos los agricultores respondieron a un cuestionario escrito en la primera visita
para obtener información sobre los factores de manejo del rebaño (por ejemplo,
tamaño del rebaño, compra de nuevas vacas, tratamiento antihelmíntico en el
pasado o tratamiento de ganado joven, herramientas de diagnóstico para
detectar infecciones por gusanos pulmonares en el hato). En otoño, se observó
además si los agricultores observaban tos como un posible síntoma clínico de
dictocaulosis en el rebaño o en vacas individuales. Además, dos investigadores
registraron la presencia de tos (CS +, estado de tos positivo; CS-, estado de tos
negativo) en vacas individuales durante aproximadamente 2 - 3 h durante la visita
a la finca de otoño. Si se observó tos en al menos un individuo de la manada, la
manada se clasificó en un estado CS +.
MSP-ELISA
Las muestras de BTM se tomaron en otoño (septiembre) y se transportaron a una
temperatura constante de 4 ° C al Instituto de Parasitología de la Universidad de
Medicina Veterinaria de Hannover, Alemania. Después de llegar, las muestras de
BTM se centrifugaron a 2000 × gramo durante 15 min. Posteriormente, se eliminó la
capa de grasa y la leche se almacenó a -20 ° C hasta que se sometió a prueba con
el ELISA BTM basado en la proteína espermática principal recombinante (MSP)
como antígeno [8]. Además, se recogieron muestras individuales de leche en otoño
de aquellas vacas que habían excretado larvas en verano. Dictyocaulus viviparus Los
niveles de anticuerpos se analizaron usando el ELISA de leche individual como
describen Fiedor et al. [17]. Las muestras de BTM se evaluaron con el valor de
corte de 0,410 ODR, las muestras de leche individuales con el valor de corte de
0,573 ODR [8, 17].
Datos de producción de leche
El Centro Nacional de Evaluación Genética (Vereinigte Informationssysteme Tierhaltung, VIT,
Verden, Alemania) proporcionó datos sobre los días de prueba y las vacas lecheras
individuales, como la paridad, los días en la leche (DIM) o la línea genética. Los datos
analizados de producción de vacas lecheras de días de prueba individuales fueron los
primeros registros de días de prueba después del examen parasitológico para la producción
de leche (kg de leche / vaca / día), el contenido de proteína de la leche (%) y el contenido de
grasa de la leche (%).
análisis estadístico
Se utilizó el software estadístico SAS versión 9.4 [22] para realizar análisis
estadísticos. La estadística descriptiva se analizó con los procedimientos
FREQ y MEANS. Las vacas fueron clasificadas por su D. viviparus estado de
infección como
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evaluado con la técnica de Baermann (recuento de larvas fecales [FLC] ≥ 1
= positivo y FLC = 0 = negativo). Para las estimaciones relativas a la tos,
se utilizaron nuestras propias observaciones de tos (CS + o CS-) en
contraposición a las del agricultor. Diferencias en D. viviparus El estado de
infección de las vacas muestreadas repetidamente entre ambos períodos
de muestreo (verano y otoño) se evaluó utilizando un McNemar ' s prueba.
Las diferencias en la excreción de larvas entre partos se analizaron
utilizando el método Fisher de dos colas. ' s prueba exacta. La relación entre
los niveles de BTM ODR y el porcentaje de vacas que mostraban
excreción de larvas en otoño se probó utilizando la correlación de rango de
Spearman. Pearson ' Se utilizó la correlación de rangos para estimar la
correlación entre el valor ODR del rebaño y el tamaño del rebaño. La
asociación entre los niveles de anticuerpos individuales en otoño (de vacas
con excreción de larvas en verano) y FLC (datos de recuento completo) en
verano y otoño se probó utilizando Spearman. ' s rango de correlación.
Lancero ' La correlación de rangos también se utilizó para estimar la
relación entre el porcentaje de vacas que tosían y el porcentaje de D.
vivparus- vacas infectadas en otoño. Además, las diferencias entre el
estado de tos (CS + o CS-) dentro de las categorías de excreción de larvas
(FLC positivas o negativas) en otoño se probaron utilizando un Fisher de
dos colas. ' s prueba exacta y el índice kappa (índice de coincidencia). El
índice kappa toma valores entre -1 y
+ 1, con valores pequeños que indican una conformidad insuficiente entre ambas
observaciones. PAGS- valores ≤ 0,05 se consideraron significativos para todos los
análisis.
Para los parámetros de producción de leche del día de prueba (variables
dependientes), se creó un conjunto de datos que incluía el primer día de prueba
después de cada examen parasitológico de cada vaca. Se excluyeron de los
análisis los registros con un lapso de tiempo superior a 40 días entre el muestreo
de heces y la fecha del día de la prueba. Los días en leche se clasificaron en
cinco categorías de etapas de lactancia según Huth [23]: ≤ 14, 14 - 77, 78 - 140, 141 - 231,
y ≥ 232 días después del parto. Todas las vacas a partir de la paridad cinco se
clasificaron en número de paridad> 4. En los análisis multivariables, FLC se
codificó en binario como un factor de influencia potencial en los parámetros de
producción de leche. Para evaluar la asociación entre patente individual D.
viviparus estado de infección (variable independiente) y parámetros de producción
de leche rendimiento de leche, contenido de proteína y grasa de la leche
(variables dependientes) basados en registros de días de prueba individuales, se
aplicaron modelos lineales mixtos (PROC MIXED). El efecto de mayor interés fue
el D. viviparus estado de infección (excreción de larvas o no). Otros efectos
incluidos fueron el número de paridad (1, 2, 3,
4,> 4), etapa de lactancia ( ≤ 14, 14 - 77, 78 - 140, 141 - 231,> 232 días después del
parto), línea genética (HF-NZ, HF-GHm, HF-GHp, DSN, Crosses), temporada del
día de prueba (registros antes de septiembre, registros en septiembre y
posteriores) y intervalo de tiempo entre cada registro del día de prueba y fecha
de muestreo fecal ( ≤ 8; > 8 y ≤ dieciséis; > 16 y ≤ 24; > 24 y ≤ 32; > 32).
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La granja y la vaca se incluyeron como efectos aleatorios en el modelo. Se
estimaron los términos de interacción entre FLC y otros efectos fijos, pero el
análisis no reveló significaciones. Por lo tanto, no se incluyó ningún término de
interacción en el análisis final del modelo mixto. Se trazó la distribución de los
residuos condicionales de todos los modelos multinivel para verificar el ajuste de
los modelos finales.
Resultados
Exámenes fecales individuales y de rebaño
De todos los rebaños examinados en busca de larvas de gusano pulmonar, el 18,8% (3/16)
fueron positivos en verano y el 17,6% (3/17) en otoño
2015. La prevalencia general del rebaño fue del 23,5% (4/17). La Tabla 1 proporciona
una descripción general de los resultados coproscópicos de todas las granjas. En una de
las cuatro granjas positivas, solo una vaca mostró una patente D. viviparus infección en
julio y pasó a un estado negativo en otoño. Las vacas con infecciones permeables por
la mayor prevalencia de hasta el 15,1% fue una explotación que no introdujo
nuevas vacas (Cuadro 1, hato n. ° 6). En verano, el 0,9% (9/960) de las
vacas excreta D. viviparus larvas. Las prevalencias dentro de las paridades
fueron 2.4% (6/252) en paridad 1, 0.0% (0/261) en paridad 2 y 0.6% (1/158)
en paridad 3, mientras que no se detectó vaca infectada en paridad 4 o> 4.
En otoño, el 3,4% (35/1028) de las vacas mostraron una patente D. viviparus la
infección y las prevalencias dentro de las paridades fueron 11,1% (30/270)
en la paridad 1, 1,1% (3/261) en la paridad 2, 0,5% (1/185) en la paridad 3,
0,8% (1/126) en la paridad 4 y 0.0% (0/185) en paridad> 4. La mayoría de
las vacas positivas para la excreción de larvas en verano u otoño ( n = 42)
cayó en paridad 1. Los porcentajes respectivos dentro de las diferentes
categorías de paridad se presentan en la Fig. 1. En las vacas medidas
repetidamente ( n = 820), la prevalencia fue significativamente mayor en
otoño con un 3,2% (26/820) en comparación con el 0,5% en verano (4/820)
(McNemar ' prueba s = 15,75; df = 1;

gusanos pulmonares se detectaron principalmente en granjas con un tamaño de rebaño

de aproximadamente 70 vacas. La finca más grande (Tabla

P = 7.229e-05). Con respecto a todas las vacas individuales ( n =

1, manada no. 3) frecuentemente adquirió vacas adicionales de Holanda. En 1166), la prevalencia global fue del 3,6% (42/1166). De estas 42 vacas
esta granja, 2 de las 7 vacas que excretan larvas en verano habían sido infectadas de forma patente, las mediciones repetidas fueron factibles para 32
adquiridas recientemente, así como 7 de las 23 vacas que excretan larvas en vacas, lo que resultó en un 6,3% (2/32) de vacas lecheras con excreción de
otoño. La finca con el larvas dos veces, en verano.

tabla 1 Excreción de vacas lecheras D. viviparus larvas (las granjas positivas están marcadas en negrita), resultados de ELISA BTM (disponible solo para otoño) y aparición de tos (la nuestra
y la de los granjeros ' observaciones; datos disponibles solo para otoño)

Manada Vacas que excretan larvas BTM ELISA de gusano pulmonar / total Aparición de tos y excreción de larvas en otoño de 2015
de vacas (%) Valor ODR

No. Talla Verano Otoño 2015 Agricultor Nuestra observación

2015 observación

Ocurrencia de Ocurrencia de No de vacas con tos / total de No. de vacas tosiendo positivas para
toser toser vacas (%) excreción de larvas

1 82 0/59 (0) 0/74 (0) 0,125 - + 1/74 (1,4) 0

2 0/55
sesenta y cinco (0) 0/54 (0) 0,120 - + 2/54 (3,7) 0

3 215 7/164 (4,3) 23/195 (11,8) 0.342 + + 25/195 (12,8) 3

4 90 0/70 (0) 0/80 (0) 0,230 - + 7/80 (8,8) 0

5 105 0/74 (0) 0/58 (0) 0,118 - + 1/58 (1,7) 0

6 70 1/68 (1,5) 8/53 (15,1) 0,236 - + 1/53 (1,9) 0

7 80 0/54 (0) 0/54 (0) 0,139 - - 0/54 (0) 0

8 57 0/54 (0) 0/54 (0) 0,165 - - 0/54 (0) 0

9 70 Dakota del Norte 4/50 (8,0) 0,196 + + 4/50 (8,0) 0

10 dieciséis 0/15 (0) 0/15 (0) 0,113 - - 0/15 (0) 0

11 79 1/75 (1,3) 0/72 (0) 0,127 - + 5/72 (6,9) 0

12 71 0/60 (0) 0/67 (0) 0,132 - + 6/67 (9,0) 0

13 32 0/26 (0) 0/31 (0) 0,146 - - 0/31 (0) 0

14 31 0/30 (0) 0/27 (0) 0,216 + - 0/27 (0) 0

15 48 0/44 (0) 0/44 (0) 0,148 - + 2/44 (4,6) 0

dieciséis 77 0/76 (0) 0/68 (0) 0,148 - + 6/68 (8,8) 0

17 40 0/36 (0) 0/32 (0) 0,152 + + 1/32 (3,1) 0

Total 72,2 un 9/960 (0,9) 35/1028 (3,4) 0,168 un 4 CS + / 13 CS- 12 CS + / 5 CS- 61/1028 (5,9) 3/61 (4,9)

Abreviaturas: CS + tos positivo, CS- tosiendo negativo, Dakota del Norte no determinado
un Media, segundo basado en nuestra observación; Las granjas con una coproscopia positiva se marcaron en negrita
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evidentemente D. viviparus- vacas infectadas en las 17 granjas en otoño

P < 0,0001
P = 0,0003 (Spearman ' s rho = 0,33, P = 0.2039) (Archivo adicional 1: Figura S1).
100 P < 0,0001
P < 0,0001
La observación de tos en otoño resultó en un 5,9% (61 /
80 1028) de vacas asignadas a un estado CS +. Al relacionar la observación
de la tos con los resultados del examen parasitológico en otoño, no se
% de vacas que excretan larvas

60 observó una diferencia significativa en la proporción de vacas asignadas a

CS + y CS- entre las vacas infectadas de forma patente y las no infectadas

40
(Fisher ' s prueba exacta, P = 0,4580) (figura 2). El nivel de acuerdo entre
patente D. viviparus estado de infección en otoño y tos estimado por el
método Kappa fue 0.0220 (CL al 95%: -0.0485 - 0,0925). Se detectó una
20
presencia concurrente de excreción de larvas y tos en la misma vaca en
solo tres animales. Por lo tanto, solo el 4.9% (3/61) de las vacas que
0
1 2 3 4 >4 tosieron mostraron una infección patente por gusanos pulmonares en otoño.
Paridad
De estas tres vacas, una vaca excretó larvas de gusano pulmonar tanto en
Figura 1 La distribución de vacas con patente D. viviparus infección según la verano como en otoño. La Figura 3 demuestra que no hubo asociación
paridad
entre la tos y el número total de larvas por 40 g en vacas individuales que
mostraban excreción de larvas.
y en otoño. Como se muestra en la Tabla 2, FLC varió entre 0 y 46 en 40
g de heces. Recuento de larvas fecales
> 10 solo se encontraron en vacas que estaban en su primera lactancia.

BTM y muestras de leche individuales

Manejo del rebaño y aparición de tos Todas las muestras BTM mostraron resultados de ELISA BTM negativos, los
Cuatro agricultores declararon que observaron la aparición de tos en el valores oscilaron entre 0,113 y 0,342 ODR (valor de corte 0,410 ODR; [8]).
hato (Cuadro 1). Como se muestra en la Tabla 1, en dos de estos El valor medio de ODR fue de 0,168. En otoño, una correlación positiva
rebaños se detectaron infecciones patentes por gusanos pulmonares. No significativa entre los valores de BTM ODR y el porcentaje de vacas que
se detectaron larvas de gusano pulmonar en los otros dos rebaños, excretan
aunque los agricultores observaron tos. Según las propias
observaciones, 12 granjas se asignaron a un estado de CS +, y las
100
cuatro granjas en las que se detectó la excreción de larvas se
consideraron como CS +. Tres de las 17 granjas señalaron que con
CS + CS-
frecuencia adquirían vacas adicionales de otras regiones de Alemania.
95
Además, una de estas tres granjas adquirió vacas de los Países Bajos.
Se detectaron vacas infectadas con gusanos pulmonares en dos de las 90
tres granjas que habían introducido recientemente más vacas. No se
observó asociación significativa entre el porcentaje de vacas con tos y el 85
porcentaje de
% vacas

80
10

Tabla 2 Número de vacas lecheras infectadas por patente dentro de diferentes categorías 8
de excreción en verano y otoño de 2015
6
No. de larvas de gusano pulmonar en 40 g No. de vacas en No. de vacas en
de heces verano 2015 otoño 2015
( n = 960) ( n = 1028)
4

1-5 7 24
2
6 - 10 1 3
0
11 - 20 1 3
si No
21 - 30 0 1
Excreción de larvas
31 - 40 0 2
Figura 2 Porcentaje de vacas que tosen en otoño dentro de las categorías de excreción de
> 40 0 2
larvas. Llave: CS: signos clínicos; Si, patente D. viviparus infección; No, no hay excreción de

Total 9 35 larvas.
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de 0,229 ODR (valor de corte 0,573 ODR; [17]). En la vaca que excreta 15
50 larvas / 40 g de heces, se observó un valor ELISA positivo de 0,744 ODR,
pero no se observó excreción de larvas en otoño. Esta vaca era una
novilla recién adquirida en la finca más grande (Tabla 1, hato n. ° 3).
45

Datos de producción de leche

40 En total, se dispuso de 1532 observaciones de días de prueba de 1003 vacas y
se combinaron con exámenes parasitológicos en el análisis multivariable. El
promedio de producción de leche fue 21,4 (rango: 2,4 - 47,6) kg / vaca / día. El
35 contenido medio de proteína de la leche fue de 3,51% (rango: 2,42 - 6,32%). El
Número de larvas por 40 gramos de heces

contenido medio de grasa de la leche fue del 4,17% (rango: 1,98 -

30 7,19%). El número de paridad osciló entre 1 y 11 con una media de 2,8. El

valor promedio de días en leche (DIM) fue de 190 días con algunas vacas
mostrando valores de DIM muy altos (rango: 1 - 741 días). La etapa de lactancia
25 promedio según Huth [23] fue de 3.8 (rango: 1 - 5). El lapso de tiempo promedio
entre la fecha del día de la prueba y el examen parasitológico fue de 20,3 días
(rango: 0 - 40 días). Estadísticas descriptivas de los parámetros de producción
20 de leche clasificados por D. viviparus El estado de la infección se muestra en la
Tabla 3.

15
Relación entre patente D. viviparus infecciones y parámetros de
producción de leche
10 Todos los resultados de la salida del modelo con respecto a la asociación entre D.
viviparus El estado de infección y los parámetros de producción de leche se
presentan en la Tabla 4. Los resultados para las medias de mínimos cuadrados y la
5 prueba de significancia para efectos fijos (suma de cuadrados tipo III) como se
incluye en los análisis multivariables se dan en el archivo adicional 3: Tabla S1. La
producción diaria promedio de leche fue significativamente menor ( P =
0
si No 0.0406) en vacas con patente D. viviparus infección en comparación con vacas
negativas. Las vacas con un estado de infección negativo produjeron 23,4 kg de leche
Toser / vaca / día, mientras que las vacas infectadas mostraron una producción media diaria
Fig. 3 Número de larvas por 40 g de heces examinadas dentro de las categorías de tos de leche de 21,8 kg de leche / vaca / día. Todos los demás efectos incluidos mostraron
en vacas lecheras individuales en otoño. Los diferentes colores de los puntos indican las
una influencia significativa en la producción de leche diaria promedio en el análisis del
categorías de excreción de larvas de acuerdo con la Tabla 2. Llave: Sí, se observó tos en
modelo. No se encontró asociación significativa entre patente D. viviparus infecciones y
otoño; No, no se observó tos en otoño.
contenido de proteína de la leche ( P = 0.3666) o contenido de grasa láctea ( P = 0,6092).

Se observaron larvas en el rebaño (Spearman ' s rho = 0,61,

P = 0.0074) (Archivo adicional 2: Figura S2). Además, se encontró una
correlación significativa entre el valor de BTM ODR y el tamaño total del
rebaño (Pearson ' s r = 0,64, P = 0,0059). De siete de las nueve vacas que
arrojaron larvas en verano, se pudieron recolectar muestras individuales de
leche en otoño. Para seis de estas vacas, la CLL en verano fue de 1 larva
por 40 g de heces, mientras que una vaca excretó 15 larvas / 40 g de heces.
En dos de las seis vacas que excretaron 1 larva / 40 g de heces en verano,
también se observó excreción de larvas en otoño (nuevamente 1 larva / 40 g
de heces). Los valores de ODR del ELISA de leche individual de estas seis
vacas oscilaron entre 0.114 y 0.288 ODR con una media
Discusión
Estudios anteriores han demostrado una asociación negativa significativa entre D.
viviparus niveles de anticuerpos y producción total de leche en hatos lecheros
según los resultados de BTM ELISA [14, 15]. Sin embargo, los datos sobre la
relación entre patentes D. viviparus faltan infecciones determinadas por exámenes
fecales y producción diaria de leche en vacas lecheras individuales. Por lo tanto,
el estudio de campo presentado se llevó a cabo para abordar este tema en vacas
lecheras blancas y negras individuales. Aquí, una relación significativa entre
patente D. viviparus infecciones y la producción total de leche (según la evaluación
del primer día de prueba disponible después del examen parasitológico)
Mayo et al. Parásitos y vectores ( 2018) 11:24 Página 7 de 11

Tabla 3 Estadísticas descriptivas de paridad, días en leche (DIM), producción de leche (kg / vaca / día), contenido de proteína de la leche (%) y contenido de grasa de la leche (%) para

D. viviparus vacas positivas y negativas donde los datos del día de la prueba estaban disponibles [dos registros por vaca si el examen fecal y los datos del día de la prueba estaban disponibles en

verano y otoño ( n = 1532); tenga en cuenta que algunas vacas cambiaron el estado de infección]

D. viviparus- vacas positivas D. viviparus- vacas negativas

Media Dakota del Sur Rango Media Dakota del Sur Rango

Paridad 1.3 0,7 1.0 - 4.0 2.9 1.8 1.0 - 11,0

OSCURO 116,1 55,4 19,0 - 254,0 191,8 119,5 1.0 - 741,0

La producción de leche 19,9 5.5 9.4 - 34,4 21,4 7.1 2.4 - 47,6

Contenido de proteína de leche 3.4 0,3 2,7 - 4.0 3,5 0.4 2.4 - 6.3

Contenido de grasa de la leche 4.1 0,5 3.3 - 5.6 4.2 0,7 2.0 - 7.2

Abreviatura: SD Desviación Estándar

Cuadro 4 Estimaciones con los correspondientes intervalos de confianza (IC del 95%) y PAGS- valores para los parámetros de producción de leche producción de leche (kg / vaca / día), contenido de

proteína (%) y contenido de grasa (%) del modelo mixto lineal multivariable

Rasgo de producción La producción de leche Contenido de proteínas Contenido gordo

Estimación (IC del 95%) PAGS- valor Estimación (IC del 95%) PAGS- valor Estimación (IC del 95%) PAGS- valor

Interceptar 16,69 (13,46; 19,93) <0,0001 4,06 (3,87; 4,24) <0,0001 4,87 (4,49; 5,25) <0,0001

FLC FLC negativo 1,62 (0,07; 3,18) 0.0406 - 0,05 (-0,15; 0,05) 0.3666 - 0,05 (-0,25; 0,15) 0,6092

FLC positivo Base Base Base

Paridad 1 - 3,49 (-4,38; -2,59) <0,0001 - 0,00 (-0,06; 0,05) 0.9508 - 0,02 (-0,13; 0,10) 0,7946

2 - 1,64 (-2,55; -0,72) 0,0005 0,09 (0,04; 0,15) 0,0017 0,03 (-0,09; 0,14) 0,6284

3 0,80 (-0,15; 1,76) 0,1000 0,07 (0,01; 0,13) 0.0290 - 0,06 (-0,18; 0,06) 0.2918

4 0,71 (-0,33; 1,75) 0.1790 0,09 (0,02; 0,15) 0,0075 0,06 (-0,07; 0,19) 0.3784

>4 Base Base Base

Etapa de lactancia OSCURO ≤ 14 10,20 (8,68; 11,71) <0,0001 - 0,28 (-0,37; -0,18) <0,0001 - 0,30 (-0,49; -0,10) 0,0026

DIM 14-77 11,11 (10,39; 11,84) <0,0001 - 0,62 (-0,67; -0,58) <0,0001 - 0,63 (-0,72; -0,54) <0,0001

DIM 78-140 8,35 (7,61; 9,08) <0,0001 - 0,51 (-0,56; -0,47) <0,0001 - 0,58 (-0,68; -0,49) <0,0001

DIM 141-231 4,65 (4,03; 5,27) <0,0001 - 0,25 (-0,29; -0,21) <0,0001 - 0,31 (-0,39; -0,23) <0,0001

OSCURO ≥ 232 Base Base Base

Línea genética DSN - 1,02 (-2,73; 0,69) 0.2406 - 0,05 (-0,16; 0,05) 0.3008 - 0,28 (-0,49; -0,08) 0,0067

Cruces 0,33 (-1,93; 2,58) 0,7744 0,02 (-0,12; 0,16) 0,7717 - 0,10 (-0,38; 0,19) 0.5039

HF-GHm 1,45 (0,21; 2,68) 0.0223 - 0,20 (-0,27; -0,12) <0,0001 - 0,40 (-0,56; -0,25) <0,0001

HF-GHp 0,94 (-0,64; 2,52) 0.2434 - 0,15 (-0,24; -0,05) 0,0044 - 0,33 (-0,52; -0,13) 0,0012

HF-NZ Base Base Base

Temporada de prueba <Septiembre 1,39 (0,79; 1,98) - 0,23 (-0,27; -0,19) <0,0001 - 0,26 (-0,34; -0,19) <0,0001

≥ septiembre Base <0,0001 Base Base

Espacio de tiempo ≤8 - 1,61 (-3,55; 0,31) 0.0998 - 0,12 (-0,23; -0,01) 0.0581 - 0,05 (-0,28; 0,18) 0,6782

> 8 y ≤ dieciséis - 3,71 (-5,54; -1,88) <0,0001 - 0,09 (-0,20; 0,01) 0.1228 0,11 (-0,11; 0,33) 0.3169

> 16 y ≤ 24 - 2,72 (-4,47; -0,96) 0,0024 - 0,04 (-0,14; 0,07) 0.5639 0,18 (-0,03; 0,39) 0.1014

> 24 y ≤ 32 - 2,49 (-4,67; -0,51) 0.0136 - 0,05 (-0,17; 0,07) 0.5143 0,19 (-0,05; 0,43) 0,1180

> 32 Base Base Base

Efectos aleatorios Estimar Estimar Estimar

Granja 7,97 0,01 0,06

Vaca 9,94 0,03 0,15

Residual 13.41 0,06 0,22

Abreviaturas: CI intervalo de confianza, FLC recuento de larvas fecales definido binariamente (CLL = 0 clasificado como ' FLC negativo '; FLC ≥ 1 clasificado como ' FLC positivo ') como parámetro para D. viviparus estado de infección
Mayo et al. Parásitos y vectores ( 2018) 11:24
observado en vacas lecheras adultas (-1,62 kg / vaca / día) durante los meses de
julio a octubre. Este resultado está de acuerdo con los obtenidos por Dank et al.
[14], quien estimó una pérdida de
1,01 kg / vaca / día en verano y 1,68 kg / vaca / día en otoño en hatos
lecheros en los Países Bajos utilizando los resultados de BTM ELISA.
Charlier et al. Informaron de una disminución de 0,50 kg / vaca / día en la
producción de leche promedio anual como consecuencia del aumento de
ODR de ELISA BTM en agosto. [15]. En otro estudio, se observó una
producción reducida de leche de 4 kg / vaca / día después de un brote de
gusano pulmonar en dos granjas lecheras holandesas, lo que fue
confirmado por muestras de suero individuales y la aparición de signos
clínicos [5]. Sin embargo, este valor (4 kg / vaca / día) puede estar
sobreestimado ya que no se incluyeron en este cálculo otros factores que
afectan la producción de leche (por ejemplo, etapa de lactancia, paridad,
época de muestreo del día de prueba), tal como lo admiten los propios
autores [5] . Aunque en el presente análisis se tuvieron en cuenta la
mayoría de los factores que influyen en la producción de leche,
En los presentes análisis no se encontró una disminución significativa en el contenido
individual de proteína de la leche o grasa de la leche durante una infección permeable por
gusanos pulmonares. Sorprendentemente, las vacas que excretaron larvas mostraron
valores levemente, pero no significativamente más altos para estos parámetros de
producción. Este hallazgo es contrario a estudios previos que estiman la asociación entre
los resultados de BTM ELISA y los parámetros de calidad de la leche a nivel de hato. Un
contenido de grasa láctea significativamente menor entre 0,08 - 0.14% en hatos lecheros
positivos para BTM en comparación con aquellos con niveles más bajos de anticuerpos,
pero Dank et al. No observaron asociación entre el estado de BTM y el contenido de
proteína de la leche. [14]. Charlier et al. Detectaron una caída del 0,02% en el contenido
anual de grasa y proteína de la leche como consecuencia del aumento de las ODR de
ELISA BTM en agosto. [15]. Dank y col. [14] planteó la hipótesis de que las reducciones
en el contenido de grasa de la leche son la consecuencia de una respuesta inmune
costosa en energía contra D. viviparus como se muestra en un estudio experimental
anterior en terneros infectados primarios [26]. Esto no se confirmó en nuestro estudio, lo
que indica que una respuesta inmune costosa en energía podría estar ocurriendo solo en
vaquillas o terneros infectados primarios. Una posible explicación para la tendencia no
significativa, pero a un mayor contenido de grasa y proteína de la leche en la patente D.
viviparus- vacas infectadas en el estudio presentado radica en la correlación naturalmente
negativa entre la producción de leche con el contenido de proteína y grasa, como una
disminución en la producción de leche (como se estima en la patente D. viviparus- vacas
infectadas en este estudio) se acompaña de un mayor contenido de proteína de la leche y
un mayor contenido de grasa de la leche [27, 28]. Se desconoce si la producción de leche
de las vacas infectadas con patente recuperará la de las vacas negativas o cuándo. Por
lo tanto, sería interesante estimar la asociación entre los parámetros de producción de
leche y los resultados mensuales de los exámenes fecales, que pueden estar
respaldados por ensayos serológicos, a nivel de vaca lechera individual.
Página 8 de 11
En general, detectar el impacto de la patente D. viviparus Las infecciones en los
parámetros de producción de leche se ven obstaculizadas por el hecho de que los dos
métodos comúnmente utilizados (serología y examen fecal) para la evaluación de la
dictocaulosis están relacionados con algunas desventajas. Los exámenes fecales no
son tan sensibles como los ensayos serológicos [10, 17, 29], pero representan un
mejor indicador de una infección por gusanos pulmonares realmente existente en
comparación con D. viviparus títulos de anticuerpos, que persisten hasta 7 meses
después de la infección [16, 17]. Por lo tanto, la asociación entre la producción de
leche y la calidad de la leche fue estimada por vacas positivas en el examen fecal. Sin
embargo, los resultados del estudio presentado están limitados por el hecho de que
algunas vacas fueron posiblemente detectadas como falsas negativas, ya que podrían
haber estado en el período de pretensado o debido a la baja sensibilidad de la técnica
de Baermann. La última desventaja que pretendíamos superar examinando una gran
cantidad de heces (40 g por vaca). Sin embargo, en la mayoría de las vacas, la FLC
fue de solo 1 - 5 larvas por 40 g de heces, lo que está de acuerdo con otros autores [8,
9]. Por lo tanto, patente D. viviparus Las infecciones a menudo se pasan por alto en los
exámenes fecales, especialmente cuando se utilizan pequeñas cantidades de heces.
Otro motivo de la baja prevalencia en nuestro estudio, que es comparable a los
reportados por Schunn et al. [8], son eventos de reinfección, que se pueden asumir
para al menos algunos de los rebaños incluidos en el estudio. En los animales que
han adquirido inmunidad debido a infecciones previas o vacunación, las reinfecciones
por gusanos pulmonares dan como resultado una excreción de larvas baja o nula [19,
30, 31]. La reinfección continua durante años podría fortalecer la inmunidad protectora
ya que la excreción de larvas solo se observó en las paridades 1 a 4, aunque en el
estudio presentado se incluyeron vacas entre las paridades 1 y 11. Este resultado se
corrobora con los hallazgos de Ploeger et al. [10], que encontró la mayoría de las
vacas coproscópicas positivas en paridad 1. En nuestro estudio, el mayor número de
vacas que excretan larvas se encontró en una de las granjas más grandes. Este
ganadero compró novillas, que no tenían acceso previo a los pastos en el verano
anterior a los exámenes aquí presentados. Las vaquillas ' El primer acceso a los
pastos fue aproximadamente 1 mes después de la compra.
Los niveles de anticuerpos de rebaño medidos por BTM ELISA son útiles para
evaluar si una infección con D. viviparus estuvo presente en los últimos meses,
pero no necesariamente indican una infección concurrente por gusanos
pulmonares. Además, la MSP utilizada como antígeno ELISA de diagnóstico solo
se expresa en gusanos machos adultos. Por lo tanto, la detección de anticuerpos
con BTM ELISA depende de infecciones patentes con niveles de anticuerpos que
alcanzan el límite a partir del día 26. - 50 después de la infección [17, 19, 32]. La
excreción de larvas en ausencia de seropositividad se observó en vacas
individuales y se explicó por larvas recién ingeridas o por una baja sensibilidad
del ELISA en condiciones de campo [10]. Recientemente, Strube et al evaluaron
los niveles de anticuerpos en diferentes escenarios de (re) infección. [19]. Si bien
la dosis de infección no tuvo influencia en el desarrollo de anticuerpos, los niveles
de anticuerpos se redujeron en magnitud y duración o incluso faltaron D. viviparus
Mayo et al. Parásitos y vectores ( 2018) 11:24
reinfección de animales (parcialmente) inmunes, mientras que pueden producirse
niveles bajos de excreción de larvas [19]. Por tanto, la sospecha de baja
sensibilidad del ELISA BTM en el campo es atribuible al período de
seropositividad más corto de los animales previamente infectados. De hecho, los
estudios de campo longitudinales en granjas lecheras con pulmón negativo
mostraron que la mayoría de las muestras de ELISA individuales y BTM fueron
positivas solo durante uno o dos meses consecutivos [8, 19]. Estos hallazgos
corroboran con los resultados del estudio de campo presentado, donde un
resultado positivo de ELISA de leche individual ( ≥ 0,573 ODR; [8, 17]) en otoño se
detectó en solo una de las siete vacas que excretaban larvas en verano. Este
animal ELISApositivo fue adquirido recientemente por el granjero. Además, mostró
el nivel más alto de excreción de larvas en verano (8 semanas antes de las
pruebas serológicas), pero no excreción de larvas en otoño. No se puede hacer
una declaración confiable sobre si esta vaca fue infectada primariamente después
de la introducción en el rebaño, ya que ELISA se llevó a cabo exclusivamente en
septiembre. Con respecto a BTM ELISA, ninguna granja dio positivo. Estos
hallazgos están de acuerdo con los hallazgos de Schunn et al. [8], quien afirmó
que se requiere una prevalencia dentro del rebaño del 20% para exceder de
manera confiable el valor de corte de
0.410 ODR en el BTM ELISA.
Según nuestro conjunto de datos, se detectó una correlación positiva significativa
(0,64) entre el tamaño de la manada y el valor de BTM ODR, mientras que Dank et al.
[14] informó que las manadas negativas para BTM eran significativamente más grandes.
En otro estudio, los niveles de anticuerpos eran más altos en los rebaños grandes y en
los que compraban con frecuencia nuevos animales [15], lo que se explicaba por un
mayor número de posibilidades de transmisión. Dado que el estudio presentado fue
diseñado a nivel de vaca individual con un tamaño de muestra pequeño de BTM ( n = 17),
nuestros resultados no son directamente comparables a los estudios a nivel de rebaño
que incluyen un tamaño de muestra de BTM más grande.
Las infecciones por gusanos pulmonares en el ganado a menudo se sospechan
debido al síntoma clínico " toser ”. Por tanto, algunos estudios utilizaron la tos como
patrón de oro, por ejemplo, para determinar la sensibilidad y especificidad del ELISA
BTM [20]. Sin embargo, sobre la base de la suposición de que muchos hatos lecheros
experimentan reinfecciones continuas durante años y, por lo tanto, han desarrollado
una inmunidad que protege de la enfermedad clínica, sigue siendo ambiguo si la tos
es un parámetro confiable para diagnosticar infecciones por gusanos pulmonares.
Así, el presente estudio tuvo como objetivo por primera vez evaluar la congruencia de
patentes
D. viviparus infecciones y tos como un posible síntoma clínico, incluidas las
observaciones de los agricultores y nuestras propias observaciones. Ploeger y
col. [10] informó que los agricultores '
La observación de la aparición de tos estuvo de acuerdo con los autores. ' evaluación.
Este no fue el caso en el presente estudio: más de la mitad de todos los
rebaños fueron considerados CS + en las propias evaluaciones, mientras
que los agricultores no observaron ningún signo clínico en su rebaño. En dos
granjas, se observó tos y excreción de larvas, mientras que el granjero
informó que no hubo síntomas clínicos notorios.
Página 9 de 11
síntomas. Por lo tanto, el uso de agricultores ' Las observaciones para detectar
tos en un rebaño deben tratarse con precaución. De lo contrario, es posible
que el umbral de los agricultores sea más alto para clasificar la tos leve en el
rebaño como un síntoma clínico notable. Además, en nuestra propia
evaluación se prestó especial atención a la tos, mientras que al agricultor no
se le aconsejó que se concentrara en toser, pero respondió a nuestra pregunta
retrospectivamente.
Con respecto a la congruencia de la tos y la infección comprobada por gusanos
pulmonares, solo tres de las 61 vacas que tosieron mostraron excreción de larvas
simultáneamente (4.9%). Los resultados del método Kappa fueron cercanos a
cero, lo que indica una baja coincidencia. Además, no se encontró una diferencia
significativa entre la proporción de vacas que excretan larvas y la proporción de
vacas que tosen. Por lo tanto, la tos no es un indicador confiable de infecciones
por gusanos pulmonares. De hecho, síntomas similares en las vacas lecheras
también pueden ser causados por otras infecciones del tracto respiratorio, por
ejemplo, infecciones virales [33, 34] o bacterianas, en particular con Pasteurella
spp. ([5]; comunicación personal con Martina Hoedemaker, Clínica para
Bovinos, Universidad de Medicina Veterinaria de Hannover, Alemania, y Berit
Kemper, Praxis Veterinaria Dr. Berit Kemper y Holger Seth, Hemmoor,
Alemania). Tales agentes infecciosos, pero también posibles agentes no
infecciosos, deben considerarse como diagnóstico diferencial en vacas con
sospecha clínica de gusano pulmonar.
Conclusiones
En conclusión, una asociación negativa significativa entre
D. viviparus Se observó el estado de infección medido por el recuento de larvas
fecales y la producción media diaria de leche. La mayoría de las vacas en este
estudio parecían estar reinfectadas como hato y los niveles de anticuerpos
individuales no alcanzaron el límite en la mayoría de los casos. Por lo tanto,
durante las reinfecciones en vacas lecheras adultas, las respuestas inmunitarias
parecen ser suficientes para prevenir los efectos sobre el contenido de grasa y
proteína de la leche, pero pueden no ser adecuadas para mantener constante la
producción diaria total de leche. Además, menor producción de leche debido a
una patente D. viviparus La infección no estuvo necesariamente acompañada de
la presencia de síntomas clínicos como tos. Solo tres animales mostraron tanto
excreción de larvas como tos, lo que refleja que la tos es un indicador poco fiable
para detectar infecciones por gusanos pulmonares en rebaños lecheros no
vírgenes. Los agricultores y veterinarios deben tener en cuenta que en las vacas
lecheras que presentan tos deben considerarse otros diagnósticos diferenciales
además de la dictocaulosis.
Archivos adicionales
Archivo adicional 1: Figura S1. Correlación entre el porcentaje de vacas con tos y el
porcentaje de patente D. viviparus- vacas infectadas en las 17 granjas en otoño de 2015.
(PDF 23 kb)
Mayo et al. Parásitos y vectores ( 2018) 11:24 Página 10 de 11

3. Wapenaar W, Barkema HW, Eysker M, O ' Handley RM. Un brote de dictyocaulosis en vacas lactantes
Archivo adicional 2: Figura S2. Correlación entre el porcentaje de vacas que excretan
en una granja lechera. J Am Vet Med Assoc. 2007; 231: 1715 - 8.
larvas y BTM ELISA ODR de las 17 granjas en otoño
2015. (PDF 27 kb)
4. Holzhauer M, Ploeger HW, Verhoeff J. Enfermedad del gusano pulmonar en ganado lechero: síntomas,
Archivo adicional 3: Tabla S1. Medias de mínimos cuadrados con el correspondiente error estándar (± SE) y PAGS- valores
diagnóstico y patogenia sobre la base de cuatro informes de casos. Tijdschr Diergeneeskd. 2003; 128: 174 -
(prueba de efectos fijos de tipo 3) para las características de producción rendimiento de leche, contenido de
8.
proteína de la leche y contenido de grasa de la leche dentro de clases de efectos fijos (DOCX 19 kb)
5. Holzhauer M, van Schaik G, Saatkamp HW, Ploeger HW. Brotes de gusanos pulmonares en vacas lecheras

adultas: estimación de pérdidas económicas y lecciones por aprender. Vet Rec. 2011; 196: 494.

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BTM: Leche de tanque a granel; CS: estado de tos; DIM: Días en leche; ELISA: ensayo de inmunoabsorción

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Los autores agradecen a Karin Rübesam (Universidad de Kassel, Alemania), Maria Jaeger
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9. Eysker M, Claessens EW, Lam TJGM, Moons MJ, Pijpers A. La prevalencia de infecciones patentes por gusanos
Hannover, Alemania), Solveig Peurois (Escuela Sabine Blindow, Alemania), Sandra Buschbaum
pulmonares en rebaños de vacas lecheras en los Países Bajos. Vet Parasitol. 1994; 53: 263 - 7.
(Universidad de Veterinary Medicine Hannover, Alemania) y Petra Thomas (University of Veterinary
Medicine Hannover, Alemania) por su excelente asistencia técnica. Se agradece a Andrea Springer
(Universidad de Medicina Veterinaria de Hannover, Alemania) por su apoyo estadístico. Además, los 10. Ploeger HW, Verbeek PC, Dekkers CW, Strube C, Van Engelen E, Uiterwijk M, et al. El valor de un

autores desean agradecer a los agricultores por su cooperación en este estudio. ELISA de leche en tanque a granel y un examen serológico y fecal individual para el diagnóstico (sub)
clínico Dictyocaulus viviparus
Infección en vacas lecheras. Vet Parasitol. 2012; 184: 168 - 79.

11. Bennema S, Vercruysse J, Claerebout E, Schnieder T, Strube C, Ducheyne E, et al. El uso de ELISA de
leche en tanque a granel para evaluar la distribución espacial de
Fondos
Fasciola hepatica, Ostertagia ostertagi y Dictyocaulus viviparus en ganado lechero en Flandes (Bélgica).
Los autores agradecen el apoyo financiero para este proyecto proporcionado por organismos de
Vet Parasitol. 2009; 165: 51 - 7. Klewer AN, Forbes A, Schnieder T, Strube C. Una encuesta sobre Dictyocaulus
financiación transnacionales, siendo socios del proyecto FP7 ERA-net, CORE Organic Plus, y
12. viviparus anticuerpos en leche a granel de rebaños lecheros en el norte de Alemania. Prev Vet Med.
cofinanciamiento de la Comisión Europea. Damos las gracias a H. Wilhelm Schaumann Stiftung por
2012; 103 (2 - 3, 243): - 245.
proporcionar una beca de doctorado a KM.

13. Bloemhoff Y, Forbes A, Good B, Morgan E, Mulcahy G, Strube C, et al. Prevalencia y estacionalidad de los

anticuerpos de la leche de tanque a granel contra Dictyocaulus viviparus y Ostertagia ostertagi en hatos lecheros
Disponibilidad de datos y materiales
basados en pastos irlandeses. Vet Parasitol. 2015; 209: 108 - dieciséis.
Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado.

14. Dank M, Holzhauer M, Veldhuis A, Frankena K. Asociación entre

Dictyocaulus viviparus estado y parámetros de producción de leche en los rebaños lecheros holandeses. J Dairy
Autores ' contribuciones
Sci. 2015; 98: 7741 - 7.
KM llevó a cabo un trabajo experimental, análisis estadísticos y redactó el manuscrito. KB
15. Charlier J, Ghebretinsae A, Meyns T, Czaplicki G, Vercruysse J, Clearebout E. Anticuerpos contra Dictyocaulus
y SK apoyaron análisis estadísticos. CS diseñó y coordinó el estudio. Todos los autores
viviparus Principales proteínas de esperma en la leche de tanque a granel: asociación con el aspecto
participaron en el análisis e interpretación de los datos y leyeron y aprobaron el manuscrito
clínico, el manejo del rebaño y la producción de leche. Vet Parasitol. 2016; 232: 36 - 42.
final.

Cornelissen JB, Borgsteede FH, van Milligen FJ. Evaluación de un ELISA para el diagnóstico de rutina
dieciséis.
Aprobación ética y consentimiento para participar
de Dictyocaulus viviparus infecciones en el ganado. Vet Parasitol. 1997; 70: 153 - 64.
No aplica.

17. Fiedor C, Strube C, Forbes A, Buschbaum S, Klewer AM, von SamsonHimmelstjerna G, et al.
Consentimiento para la publicación
Evaluación de un ELISA de leche para el serodiagnóstico de
No aplica.
Dictyocaulus viviparus en vacas lecheras. Vet Parasitol. 2009; 166: 255 - 61. Michel J. Estudios

18. sobre resistencia a Dictyocaulus infección: IV. La tasa de adquisición de inmunidad protectora en
Conflicto de intereses
la infección de D. viviparus. J Comp Pathol. 1962; 72: 281 - 5.
Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

19. Strube C, Springer A, Schunn AM, Forbes AB. Lecciones serológicas del gusano pulmonar bovino Dictyocaulus

Editor ' s Nota viviparus: el desarrollo del título de anticuerpos es independiente de la dosis de infección y la

Springer Nature permanece neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas reinfección acorta la seropositividad. Vet Parasitol. 2017; 242: 47 - 53.

publicados y afiliaciones institucionales.

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Detalles del autor tanque a granel para el diagnóstico (sub) clínico natural
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Dictyocaulus viviparus Infección en vacas lecheras. Vet Parasitol. 2014; 199: 50 - 8. Baermann G. Eine

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Recibido: 31 de agosto de 2017 Aceptado: 20 de diciembre de 2017 23. Huth F. Laktation des Rindes. Stuttgart: Verlag Eugen Ulmer; 1995. Fleischer P, Metzner M, Beyerbach
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