Diario de

Medicina CLINICA

Artículo

Factores de riesgo para el deterioro del equilibrio postural y

funcional en pacientes con enfermedad pulmonar obstructiva
crónica

Jaekwan K. Park 1 , Nicolaas EP Deutz 1 , Clayton L. Cruthirds 1 Sarah K. Kirschner 1 ,

Parque Hangue 2, Michael L. Madigan 3 y Mariëlle PKJ Engelen 1, *
1 Centro de Investigación Traslacional en Envejecimiento y Longevidad, Departamento de Salud y Kinesiología,

Texas A & MUniversity, College Station, TX 77843, Estados Unidos; jk.park@ctral.org (JKP); nep.deutz@ctral.org (NEPD);
cl.cruthirds@ctral.org (CLC); sk.kirschner@ctral.org (SKK)
2 Departamento de Ingeniería Eléctrica e Informática, Texas A & MUniversity, College Station, TX 77843,

ESTADOS UNIDOS; hangue.park@tamu.edu

3 Departamento de Ingeniería Industrial y de Sistemas, Virginia Tech, Blacksburg, VA 24061, Estados Unidos;

mimadiga@vt.edu
** Correspondencia: mpkj.engelen@ctral.org ; Tel .: + 1-979-422-1789; Fax: + 1-979-862-3244

Recibido: 14 de enero de 2020; Aceptado: 20 de febrero de 2020; Publicado: 24 de febrero de 2020

Resumen: Se ha observado una función de equilibrio reducida durante las condiciones difíciles de equilibrio en la población con
enfermedad pulmonar obstructiva crónica (EPOC) y se asocia con un mayor riesgo de caídas. Este estudio tuvo como objetivo examinar el
equilibrio postural durante la posición de pie con los ojos abiertos y el equilibrio funcional en un grupo heterogéneo de sujetos con EPOC y
sin EPOC (control), e identificar los factores de riesgo subyacentes al deterioro del equilibrio utilizando un gran panel de métodos. En la
EPOC y los sujetos de control, en su mayoría con sobrepeso y sedentarios, se evaluó el equilibrio postural y funcional utilizando el
desplazamiento del centro de presión en las direcciones anteroposterior (AP) y mediolateral (ML), y la Escala de equilibrio de Berg (BBS) ,
respectivamente. La EPOC mostró un 23% más de velocidad de balanceo AP ( p = 0,049). La presencia de oxigenoterapia, masa grasa,
función neurocognitiva reducida y la presencia de (pre) diabetes explicaron el 71% de la variación en el equilibrio postural en la EPOC. La
saturación transcutánea de oxígeno, un historial de exacerbación y la velocidad de la marcha explicaron el 83% de la variación en el
equilibrio funcional en la EPOC. La disfunción neurocognitiva fue el principal factor de riesgo para el deterioro del equilibrio postural en el
grupo control. Esto sugiere que los fenotipos específicos de pacientes con EPOC se pueden identificar en función de su tipo de deterioro
del equilibrio.

Palabras claves: EPOC; balanceo postural; Escala Berg Balance; equilibrio funcional

1. Introducción

La enfermedad pulmonar obstructiva crónica (EPOC) es una enfermedad heterogénea con muchas manifestaciones extrapulmonares. La función

de equilibrio deteriorada se encuentra con frecuencia en estos pacientes [ 1 ] y se asocia con problemas funcionales en la vida diaria y un riesgo elevado

de caídas [ 2 ] Por lo tanto, preservar la función de equilibrio en pacientes con EPOC es de vital importancia para mantener su calidad de vida y reducir el

riesgo de caídas [ 2 , 3 ] Por lo tanto, las directrices de la American Thoracic Society / European Respiratory Society recomendaron que la función de

equilibrio debe evaluarse después de la rehabilitación pulmonar en pacientes con EPOC [ 1 ]

La función de equilibrio en la EPOC se ha evaluado predominantemente utilizando mediciones basadas en "rendimiento o actividad" (p. Ej.,

Escala de equilibrio de Berg (BBS), Prueba del sistema de evaluación de equilibrio (BESTest), prueba cronometrada y continua, escala de Tinetti) [ 4 4 ] y

cuestionarios de con fi anza de equilibrio (p. ej., Escala de con fi anza de equilibrio de actividades específicas (ABC)), sin embargo, se han informado

varias limitaciones de estas mediciones indirectas del equilibrio (funcional) [ 5 5 , 6 6 ] Si bien a menudo se ha observado un deterioro del equilibrio

funcional, un

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la generalización de los hallazgos es complicada debido a la variación en las características de la enfermedad entre los pacientes con EPOC, di ff diferentes

variables que se examinan, y di ff Se utilizan diferentes pruebas. Además, las pruebas de equilibrio funcional de uso común tienen sus propias

limitaciones, como el techo y el piso e ff ects [ 7 7 ] y la cantidad de cambios mínimos detectables [ 8 ]

El equilibrio postural de la posición quieta es una medida directa y objetiva de la función de equilibrio y se ha evaluado principalmente en la
población general [ 9 9 ] y en participantes con enfermedad motora (p. ej., Parkinson, accidente cerebrovascular) utilizando placas de fuerza. La
investigación que mide el equilibrio postural en la EPOC todavía es limitada y solo se lleva a cabo en condiciones difíciles de equilibrio. Se
encontró que el equilibrio postural estaba alterado en un pequeño grupo de pacientes con EPOC en la dirección medio-lateral en respuesta al
ejercicio de las extremidades superiores [ 10 ], así como en la dirección anteroposterior al pararse sobre una superficie de soporte inestable sin
visión [ 11 ] La plataforma de fuerza o las plataformas de equilibrio pueden detectar pequeños cambios en el equilibrio en condiciones clínicas [ 12 ],
porque la influencia postural está influenciada por múltiples factores, incluida la función sensoriomotora (p. ej., un ff Señalización actual como
retroalimentación sensorial, integración sensorial en el sistema nervioso central y el e ff La señalización actual como un comando motor al músculo [ 12
]).

Estudios previos en EPOC se centraron principalmente en uno o más factores de riesgo de deterioro del equilibrio, incluida la edad, la salud
pulmonar (p. Ej., Gravedad de la enfermedad pulmonar, fenotipo de EPOC [ 13 ], la presencia de exacerbaciones [ 14 ]), masa muscular [ 13 ], fuerza
muscular, nivel de actividad física [ 15 ], movilidad y uso de oxígeno [ dieciséis ] No se ha realizado ninguna investigación que examine la función
neurocognitiva y la presencia de comorbilidades (incluida la presencia de (pre) diabetes) como posibles factores de riesgo de deterioro del
equilibrio en la EPOC.

El presente estudio examinó si, además del equilibrio funcional (p. Ej., BBS), el equilibrio postural (p. Ej., Balanceo postural) también
se ve alterado durante condiciones más naturales y menos desafiantes en pacientes con EPOC con los ojos abiertos y durante la situación
de reposo en comparación con los sujetos sin EPOC. Además, los posibles factores de riesgo subyacentes al deterioro funcional y del
equilibrio postural se evaluaron utilizando un amplio panel de métodos integrales como composición corporal, velocidad de la marcha,
función muscular, nivel de actividad física, marcadores de salud pulmonar, función neurocognitiva, la presencia de comorbilidades (p. Ej., (
pre) diabetes), y se estudiaron marcadores sanguíneos en cada sujeto.

2. Materiales y métodos

2.1. Asignaturas

Reclutamos EPOC y sujetos de control sanos del ensayo MEDIT (Metabolismo de la enfermedad con trazadores de isótopos), un gran
ensayo controlado en sujetos sanos y enfermos. Se reclutaron pacientes con EPOC clínicamente estable bajo el control de rutina de las clínicas
pulmonares (EPOC) y sujetos sin EPOC (control). En total, se evaluó la elegibilidad de 79 sujetos, se incluyeron 34 EPOC y 22 sujetos de control
para el análisis de datos (Figura 1 ) Los criterios de inclusión para ambos grupos fueron la edad de 55 a 85 años y la capacidad de caminar,
sentarse y pararse de forma independiente. Los sujetos con EPOC se clasificaron como obstrucción de flujo de aire de moderada a muy grave
(GOLD estadio II-IV). Todos los pacientes con EPOC se encontraban en una condición clínicamente estable y no estaban su ff por una infección del
tracto respiratorio o exacerbación de su enfermedad al menos 4 semanas antes del estudio. El grupo de control fue emparejado por edad a nivel
de grupo al excluir sujetos> 80 años de edad. Los criterios de exclusión fueron las principales afecciones neurológicas que podrían ff influencia
postural ect (p. ej., antecedentes de accidente cerebrovascular, enfermedad de Parkinson), la presencia de una enfermedad aguda, una
enfermedad crónica metabólicamente inestable, fiebre dentro de los tres días anteriores al día del estudio, enfermedad metabólica o renal
preexistente no tratada, malignidad, cirugía reciente, y el uso de corticosteroides sistémicos un mes antes del estudio. La historia médica, incluido
el número de exacerbaciones y el uso de medicamentos, se evaluó como parte del proceso de detección. El sesenta y seis por ciento de los
pacientes con EPOC estaban usando medicamentos broncodilatadores y el dieciséis por ciento de corticosteroides por inhalación.
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Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de todos los sujetos antes de realizar cualquier medición. El estudio
se realizó de acuerdo con la Declaración de Helsinki, y el protocolo fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional de la
Universidad de Texas A&M y se registró en ClinicalTrials.gov (NCT03327181).
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Figura 1. Diagrama de flujo de consorte del estudio.

Figura 1. Diagrama de flujo de consorte del estudio.

Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de todos los sujetos antes de realizar cualquier medida. El estudio se realizó de
2.2. Antropometría, composición corporal y función pulmonar
acuerdo con la Declaración de Helsinki, y el protocolo fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional de Texas A & MUniversity y se
registró Todos los procedimientos del estudio fueron idénticos en ambos grupos y el día del estudio duró aproximadamente cuatro horas. El peso
en ClinicalTrials.gov
corporal y la altura se midieron mediante una escala de haz digital y un estadiómetro, respectivamente. La presión arterial se midió en la parte
(NCT03327181).
superior del brazo después de un descanso de 5 minutos en la silla. Se midió la composición antropométrica y corporal para obtener el índice
2.2. Antropometría,
de masa composición
corporal (IMC, kg / m 2) corporal y función pulmonar
índice de masa libre de grasa, índice de masa grasa y el índice del músculo esquelético apendicular. Se obtuvieron masa grasa de
Todos los procedimientos del estudio fueron idénticos en ambos grupos y el día del estudio duró aproximadamente cuatro horas. El peso
todo el cuerpo, tronco y extremidad (brazos y piernas) y masa sin grasa de todos los sujetos en posición supina mediante
corporal y la altura se midieron mediante una escala de haz digital y un estadiómetro, respectivamente. La presión arterial se midió en la parte
absorciometría de rayos X de energía dual (Hologic QDR 4500 / Versión 12.7.3.1 (Bedford, MA) )). La espirometría se realizó con
superior del brazo después de un descanso de 5 minutos en la silla. Se midió la composición antropométrica y corporal para obtener el índice de
un dispositivo de mano (Microloop Peak Flow Meter, CareFusion, San Diego, CA). Además, la presión máxima espiratoria e
masa corporal (IMC, kg / m 2) índice de masa libre de grasa, índice de masa grasa y el índice del músculo esquelético apendicular. Se obtuvieron
inspiratoria se evaluó mediante un dispositivo de mano (Medidor de presión micro respiratoria). La saturación transcutánea de
masa grasa de todo el cuerpo, tronco y extremidad (brazos y piernas) y masa sin grasa de todos los sujetos en posición supina mediante
oxígeno se midió utilizando oximetría de pulso.
absorciometría de rayos X de energía dual (Hologic QDR 4500 / Versión 12.7.3.1 (Bedford, MA) )). La espirometría se realizó con un dispositivo
de mano (Microloop Peak flow Flow Meter, CareFusion, San Diego, CA). Además, la presión máxima espiratoria e inspiratoria se evaluó mediante
un dispositivo de mano (Medidor de presión micro respiratoria). La saturación transcutánea de oxígeno se midió utilizando oximetría de pulso.
2.3. Medición de balanceo postural utilizando el centro de presión

Los datos de desplazamiento del centro de presión (CoP) fueron registrados por una plataforma de fuerza (Advanced
Mechanical Technology, Inc, Watertown, MA) durante 30 s. Se realizaron tres ensayos de pie tranquilo de acuerdo con las
2.3. Medición deverbales
instrucciones balanceoestandarizadas
postural utilizando el centro
dadas de presión
al sujeto (p. Ej., Listo para relajarse). Se les pidió a los sujetos que permanecieran
descalzos en ladeplataforma
Los datos de fuerza
desplazamiento con los
del centro brazos(CoP)
de presión paralelos alregistrados
fueron cuerpo, queporno hablaran,
una y que
plataforma permanecieran
de fuerza lo más quietos posible
(Advanced Mechanical
durante 30Inc,
Technology, s para medir el
Watertown, balanceo
MA) durante postural de estar quietos.
30 s. Se realizaron Los de
tres ensayos sujetos recibieron
pie tranquilo instrucciones
de acuerdo con las de abrir los ojos
instrucciones y se les permitió
verbales
mirar a un objetivo
estandarizadas dadas en la pared,
al sujeto que
(p. Ej., estaba
Listo aproximadamente
para relajarse). a dos
Se les pidió a losmetros
sujetos de
quedistancia. Para descalzos
permanecieran minimizaren
la la
variación deldeárea
plataforma en con
fuerza la
base
los de paralelos
brazos apoyo, sealproporcionó una
cuerpo, que no distancia
hablaran, designada
y que entre los
permanecieran piesquietos
lo más [17]. Se permitió
posible un tiempo
durante demedir
30 s para descanso entrepostural
el balanceo los ensayos,
de estar
según Los
quietos. fuera necesario.
sujetos Se instrucciones
recibieron proporcionó de
un abrir
arnés losde seguridad
ojos para evitar
y se les permitió mirarposibles caídas
a un objetivo (Imagen
en la S1: estaba aproximadamente a dos
pared, que

metros de distancia. Para minimizar la variación del área en la base de apoyo, se proporcionó una distancia designada entre pies [ 17 ] Se permitió un

tiempo de descanso entre los ensayos, según fuera necesario. Se proporcionó un arnés de seguridad para evitar posibles caídas (Figura S1:

Imagen del método para la plataforma de fuerza).

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Los datos de CoP se registraron a una frecuencia de muestreo de 100 Hz, como se sugiere como una medición confiable para la postura estática [ 18

años ] La velocidad de oscilación media se calculó por el desplazamiento total dividido por el tiempo en ambas direcciones anterior-posterior (AP) y

medio-lateral (ML) [ 19 ] La fórmula del teorema de Pitágoras se utilizó para calcular los desplazamientos en la dirección AP-ML (combinación

anterior-posterior y media-lateral combinada). El área de balanceo se calculó como elipse de confianza del 95% mediante un análisis de componentes

principales utilizando el código de Matlab (repositorio público de acceso abierto, Figshare ( http://dx.doi.org/10.6084/m9. fi gshare.1126648 ) [ 20 ]).

2.4. Medición del equilibrio funcional utilizando la escala de equilibrio de Berg (BBS)

Las funciones de equilibrio integrales y orientadas al rendimiento se evaluaron mediante BBS [ 21 ] BBS ha sido reportado y utilizado
ampliamente como un "estándar de oro" para evaluar clínicamente la función de equilibrio estático y dinámico debido a su fiabilidad y validez
documentadas [ 22 ] Un puntaje máximo de 56 indica una buena función de equilibrio. La misma investigación ff ayudó con la prueba para
mantener una confiabilidad constante entre los evaluadores y dentro del evaluador, que previamente se informó que era de 0.98 y 0.99,
respectivamente [ 21 ]

2.5. Función del músculo esquelético y medición de la velocidad de la marcha

La función del músculo esquelético de las extremidades superiores e inferiores y la velocidad de la marcha se evaluaron como marcadores de la

función física. Después del calentamiento, el par máximo de la pierna durante la extensión de una sola pierna (a 60 ◦ / s) se midió utilizando la dinamometría

isocinética Kin-Com (Isokinetic International, Chattanooga, TN). La fuerza máxima de la empuñadura mediante dinamometría (Vernier Software and

Technology, Beaverton, OR) se utilizó como marcador de la máxima fuerza de la empuñadura. Para evaluar el rendimiento de la movilidad, se midió la

velocidad de marcha de cuatro metros (4MGS a la velocidad rápida y habitual) después de una prueba práctica [ 23 ] A los sujetos se les permitió usar su

ayuda para caminar y / u oxígeno si fuera necesario.

2.6. Evaluaciones de la función neurocognitiva

Los sujetos completaron el Trail Making Test (TMT) [ 24 ] y pruebas de palabra de color Stroop (SCWT) [ 25 ], que se sabe que son
simples y sensibles para evaluar el deterioro neurocognitivo. TMT consta de dos subtareas (Parte A y parte B), y el TMT di ff se calculó la
diferencia (Tiempo B — Tiempo A). Los SCWT constan de tres subtareas (I, II y III), y se calculó la puntuación de interferencia [ 26 , 27 ]

2.7. Actividad física, cuestionarios de gravedad de EPOC y evaluación de comorbilidad

El nivel de actividad física habitual autoinformado se midió mediante el cuestionario de la Escala de actividad física para ancianos
(PASE). Se realizó la prueba de evaluación de EPOC (CAT). El índice de comorbilidad de Charlson (CCI) evaluó las comorbilidades
autoinformadas y se verificó de forma cruzada con un historial médico y / o una historia clínica. Además, se evaluó un historial de caídas y
caídas cercanas en los últimos 12 meses mediante entrevista.

2.8. Análisis de sangre para evaluar marcadores de salud metabólica / clínica

La sangre venosa arterializada se colocó en tubos de heparinizado con Li o EDTA (sistema Becton Dickinson Vacutainer, Franklin Lakes,

Nueva Jersey, EE. UU.), Se colocó inmediatamente en hielo para minimizar las reacciones enzimáticas y se centrifugó (4 ◦ C, 3120 × sol durante 5

min) para obtener plasma. Una parte del plasma se dividió en alícuotas en tubos con 0.1 vol de tricloroacético al 33% (p / p) y luego se agitó en vórtex

para la desnaturalización de las proteínas. Las muestras se congelaron inmediatamente y se almacenaron a - 80 ◦ C hasta nuevo análisis. Las

concentraciones de aminoácidos en plasma de los aminoácidos esenciales (EAA), triptófano (TRP), aminoácidos neutros grandes (LNAA) y los

aminoácidos de cadena ramificada (BCAA) se analizaron por lotes por LC-MS / MS mediante dilución de isótopos. , como se informó anteriormente [ 28

] La proteína C reactiva de alta sensibilidad (hs-CRP), un mediador inflamatorio sistémico, se midió usando un ensayo inmuno turbidimétrico

mejorado de partículas, y la concentración de glucosa en ayunas se midió usando un método de hexoquinasa (Cobas c111, Roche Diagnostics,

Mannheim, Alemania) .
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2.9. Análisis estadístico

Todos los resultados se expresaron como medias ± Errores estándar (SE). La normalidad de los datos se probó mediante la prueba de
normalidad omnibus D'Agostino-Pearson, o para grupos pequeños con la prueba de normalidad de Shapiro-Wilk. La prueba de regresión robusta y
eliminación de valores atípicos (ROUT) (Q = 1%) se realizaron para identificar valores atípicos. Un estudiante no emparejado t- Se utilizó la prueba
para comparar los grupos. Cuando la prueba de normalidad falló, se realizó una prueba de Mann-Whitney no emparejada. Correlación de Pearson o
coeficiente de correlación de Spearman ffi Los clientes se analizaron de acuerdo con el resultado de una prueba de normalidad para evaluar la
asociación entre el equilibrio postural y funcional y todas las variables demográficas (edad, peso corporal, altura, índice de masa corporal, estado
de actividad física y número de caídas), función pulmonar (forzada Volumen espiratorio en 1 s, duración de los síntomas relacionados con la EPOC,
número de exacerbaciones, etapa GOLD, puntaje CAT, uso de oxígeno y saturación transcutánea de oxígeno), variables relacionadas con la
composición corporal (p. Ej., Masa magra, masa grasa, masa muscular esquelética apendicular, e índice del músculo esquelético apendicular), CCI,
función neurocognitiva (TMT di ff eferencia e interferencia de Stroop) y la fuerza muscular (fuerza muscular inspiratoria, fuerza muscular espiratoria,
empuñadura máxima, fuerza máxima de extensión de la pierna y fuerza máxima de extensión de la pierna por kg de masa libre de grasa de la
extremidad inferior). Coeficiente de correlación ffi Los clientes se compararon entre el equilibrio postural y funcional. Con base en los resultados,
creamos un modelo de regresión lineal múltiple con el mejor ajuste para cada equilibrio postural y equilibrio funcional en los grupos de EPOC y
control. Los paquetes estadísticos dentro de GraphPad Prism (Software GraphPad, La Jolla, CA, Versión 8) y Matlab (The MathWorks, Inc, Natick,
MA) se utilizaron para el análisis de datos. El nivel de significación se estableció en α < 0.05 para todos los análisis.

3. Resultados

3.1. Características generales

Aunque no di ff Se encontraron referencias en la edad, el sexo, el peso corporal, la altura, el IMC o el nivel de actividad física entre la EPOC y

los grupos de control, ambos grupos se caracterizaron por tener sobrepeso y un estilo de vida sedentario. Los sujetos con EPOC tenían una ICC

más alta ( p < 0,0001; Mesa 1 ) La duración promedio de los síntomas relacionados con la EPOC fue de 10.8 años, y 20 de los 34 sujetos con EPOC

recibieron terapia de oxígeno a largo plazo (continua, según sea necesario, y / o por la noche; Tabla 1 )

Tabla 1. Características de la enfermedad pulmonar obstructiva crónica (EPOC) y grupos de control.

Control ( n = 22) EPOC ( n = 34) pags Valor

Características generales y clínicas de los grupos EPOC y control.

Años de edad) 70,44 (1,72) 68,97 (1,36) 0,505

Sexo (hombre / mujer) 11/11 14/20 0,588
Peso corporal (kg) 82,36 (2,26) 83,32 (3,47) 0.838
Altura (m) 1,67 (0,01) 1,65 (0,01) 0.326
Índice de masa corporal (kg / m 2) 29,50 (0,79) 30,53 (1,20) 0,528
Índice de comorbilidad de Charlson (puntuación) 0,31 (0,12) 2,08 (0,25) ** < 0,0001
Nivel de actividad física (puntaje PASE) 122,0 (18,22) 106,4 (12,46) 0,507
Número de sujetos que tuvieron una caída y / o casi caída
N/A 21 -
historia en los últimos 12 meses 1

Función pulmonar y medidas relacionadas con la EPOC

FEV1 (% del predicho) 96,91 (2,96) 44,18 (3,13) ** < 0,0001

Saturación transcutánea de oxígeno (%) 97,32 (0,33) 95,00 (0,70) * 0,014
Duración de los síntomas relacionados con la EPOC (años) 10,82 (1,11)
Número de hospitalizaciones en el último año por exacerbación. 0.26 (0.10)
No. de exacerbaciones en el último año 0,73 (0,24)
CAT (puntaje) 21,00 (1,26)
Etapa de oro 2,87 (0,13)
Escala de disnea 2,09 (0,18)
Uso de oxigenoterapia (sí / no) 0/22 20/14
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Tabla 1. Cont.

Control ( n = 22) EPOC ( n = 34) pags Valor

Composición corporal

Masa magra (kg) 49,00 (2,27) 48,51 (1,94) 0.871

Extremidades de masa magra (kg) 20,77 (0,91) 19,41 (0,90) 0,318
Masa grasa (kg) 28,56 (1,65) 32,28 (1,91) 0,178
Índice de masa grasa (kg / m 2) 10,36 (0,68) 11,95 (0,78) 0.163
Índice de masa sin grasa (kg / m 2) 2 19,09 (0,44) 18,46 (0,63) 0,478
Índice del músculo esquelético apendicular (kg / m 2) 3 7.365 (0.22) 7.053 (0.25) 0.4 0.4

% De grasa android / ginoide (relación) 4 4 1.101 (0.05) 1.015 (0.04) 0,205

Función muscular

Fuerza muscular inspiratoria (cmH 2 O) 83,50 (4,27) 60,97 (4,22) ** 0,0007

Fuerza muscular espiratoria (cmH 2 O) 100,9 (8,02) 82,71 (5,90) 0,068
Máxima fuerza de agarre (N) 235,8 (16,58) 203,4 (10,47) 0,087
Fuerza de extensión máxima de la pierna (N) 257,7 (13,31) 210,5 (13,86) * 0,023
Fuerza máxima de extensión de la pierna por kg de masa sin grasa
4.828 (0.20) 4.152 (0.19) * 0,026
(N / kg)

Desempeño físico

Velocidad de marcha habitual (m / seg) 1,23 (0,04) 0,95 (0,04) ** < 0,0001
Velocidad de marcha rápida (m / seg) 1,93 (0,07) 1,33 (0,05) ** < 0,0001

Función neurocognitiva

TMT di ff erence (tiempo B – A) 24,61 (2,828) 47,74 (6,370) ** 0.0032

Interferencia estroboscópica (puntuación) 50,95 (4,756) 61,66 (3,924) 0,0628

Marcadores clínicos en plasma y concentraciones de aminoácidos

EAA ( µ prostituta) 589,4 (23,53) 588,1 (35,14) 0.975

TRP ( µ prostituta) 38,33 (1,91) 38,13 (1,84) 0.939
LNAA µ prostituta) 706,8 (25,29) 703,9 (36,29) 0.9476
BCAA µ prostituta) 322,1 (15,50) 329,2 (27,17) 0.818
Concentración de glucosa (mmol / L) 5,46 (0,129) 5,49 (0,113) 0.6331
Hs-CRP (mg / L) 1,40 (0,265) 3,80 (0,872) * 0,0463

Los valores son medios ± SE Las estadísticas se realizan mediante una prueba t no emparejada o una prueba de Mann-Whitney cuando la prueba de distribución
normal falla. Los datos categóricos se analizaron con la prueba de Chi-cuadrado. * = p < 0,05; ** = p < 0.01. PASE: Escala de actividad física para ancianos. 1 El historial
de caídas (casi caídas) fue determinado por la pregunta estandarizada. FEV1: Volumen espiratorio forzado en un segundo. CAT: Prueba de evaluación de EPOC.
EPOC: enfermedad pulmonar obstructiva crónica. ORO: Iniciativa mundial para la enfermedad pulmonar obstructiva crónica. 2 Índice de masa libre de grasa = (masa
muscular + contenido mineral óseo) / altura 2. 3 Índice del músculo esquelético apendicular = (piernas de masa magra + brazos de masa magra) / altura 2. 4 La grasa de
Android y la grasa ginoidea corresponden a la distribución de grasa central y periférica, respectivamente. TMT: Trail Making Test. EAA: suma de histidina, isoleucina,
leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treonina, triptófano y valina. LNAA: grandes aminoácidos neutros, que es la suma de leucina, fenilalanina y tirosina. BCAA: la
suma de los aminoácidos de cadena ramificada valina, leucina e isoleucina. Hs-CRP: proteína C-reactiva de alta sensibilidad. N / A: datos no disponibles.

3.2. Función de equilibrio

La velocidad de oscilación media AP, como marcador del equilibrio postural, fue un 23% mayor en el grupo de EPOC ( p = 0.0496) y
hubo una tendencia hacia una velocidad de oscilación media AP-ML más alta ( p = 0,0752). El área de balanceo no di ff er entre grupos ( p = 0.9786).
El BBS, como marcador de equilibrio funcional, tuvo un puntaje 3% menor en el grupo de EPOC ( p = 0,0253; Mesa 2 )

3.3. Composición corporal, velocidad de marcha y funciones musculares y neurocognitivas

No di ff Se encontraron referencias en masa magra, masa grasa o masa muscular esquelética. La fuerza muscular esquelética se vio afectada en el grupo

de EPOC, como se refleja en una fuerza muscular inspiratoria inferior en un 27% ( p = 0,0007) y una fuerza de extensión máxima de la pierna 18% más baja ( p = 0,023).

Además, las velocidades de marcha habituales y rápidas fueron más lentas en el grupo de EPOC (ambos p < 0,0001; Mesa 1 ) El grupo de EPOC necesitaba un

93% más de tiempo para

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completar tareas medidas por la puntuación TMT ( p = 0.0032), y hubo una tendencia a requerir más tiempo para completar tareas en el
SCWT ( p = 0,0628; Mesa 1 )

Tabla 2. Función de equilibrio por balanceo postural y la Escala de equilibrio de Berg de la EPOC y los grupos de control.

Control ( n = 22) EPOC ( n = 34) pags Valor

Balance postural: medición del balanceo postural por plataforma de fuerza

Velocidad media de balanceo AP (cm / s) 0,86 (0,061) 1,11 (0,073) * 0,0496

ML velocidad media de balanceo (cm / s) 0,74 (0,051) 0,86 (0,065) 0.4485
AP-ML velocidad media de balanceo (cm / s) 1,27 (0,084) 1,62 (0,110) 0,0752
Área de balanceo (cm 2) 3,46 (0,455) 3,41 (0,319) 0.9786

Equilibrio funcional: medida orientada al rendimiento †

Escala de equilibrio de Berg (puntuación) 54,71 (0,34) 53,11 (0,55) * 0,0253

Los valores son medios ± SE Las estadísticas son por prueba t no emparejada o prueba de Mann-Whitney cuando falla la prueba de distribución normal.

* *= p < 0,05. † norte control = 22 y norte EPOC = 29. AP: dirección anterior-posterior (adelante-atrás). ML: dirección medio-lateral (izquierda-derecha). AP-ML: dirección
combinada AP-ML.

3.4. Marcadores clínicos de plasma y concentraciones de aminoácidos

Las concentraciones plasmáticas de EAA, TRP, LNAA y BCAA no fueron di ff diferente entre los grupos. Tanto la EPOC como el
grupo de control se caracterizaron por niveles elevados de glucosa en plasma. El valor de hs-CRP fue mayor en el grupo de EPOC, lo que
indica un marcador elevado de inflamación sistémica ( p = 0,0463; Mesa 1 )

3.5. Relaciones entre el equilibrio (postural y funcional) y la edad, la composición corporal, la función muscular, física y neurocognitiva y la
gravedad de la enfermedad

El equilibrio postural (velocidad de balanceo postural en dirección AP) se asoció significativamente con el equilibrio funcional solo
en el grupo de control (r: - 0,44, p = 0,037). Además, se encontró una asociación significativa con:

• Edad en control (r: 0.56, p = 0.005) y EPOC (r: 0.36, p = 0,034).

• Composición corporal: masa grasa en todo el cuerpo (r: 0,42, p = 0,012) en EPOC.

• Función neurocognitiva: interferencia estroboscópica en el control y EPOC (r: 0,72, p = 0.0001 yr: 0.59,
p = 0,0002, respectivamente).

• Comorbilidad y gravedad de la enfermedad: la presencia de oxigenoterapia (r: 0.3959, p = 0.0204) y CCI (r: 0.4274, p = 0.0117) en
EPOC, la presencia de (pre) diabetes (subanálisis de CCI) (r: 0.492,
p = 0.0031) en EPOC, y una mayor duración de los síntomas relacionados con EPOC (r: 0.4618, p = 0.0068).

• Marcadores de plasma: concentración de glucosa en ayunas en EPOC (r: 0.5441, p = 0,0259). Balance funcional

(BBS). Se encontró una asociación significativa con:

• Edad en control (r: - 0,49, p = 0,020).

• Presión arterial: presión arterial sistólica en control (r: - 0,54, p = 0.008).

• Fuerza del músculo esquelético: fuerza máxima de agarre en la EPOC (r: 0.4594, p = 0,0479).

• Función física: velocidad de marcha (rápida) en control (r: 0.57, p = 0.005) y EPOC (r: 0.68, p = 0.001).

• Nivel de actividad física: PASE en EPOC (r: 0.52, p = 0,033).

• Función neurocognitiva: interferencia estroboscópica en la EPOC (r: -0.45, p = 0,048).

• Comorbilidad y gravedad de la enfermedad: un mayor número de exacerbaciones en el año anterior (r: - 0,82,
p < 0,0001), la presencia de oxigenoterapia (r: - 0,51, p = 0.0254), y un menor porcentaje de saturación de oxígeno transcutáneo (r:
0.59, p = 0.0076), y puntaje CAT (r: - 0,45, p = 0.02) en EPOC.
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3.6. Análisis de regresión múltiple por equilibrio postural y funcional

En la EPOC, la presencia de oxigenoterapia, la masa grasa de todo el cuerpo, la función neurocognitiva y la presencia de pre /
diabetes explicaron el 71% de la variación en el equilibrio postural (Tabla 3 a), mientras que la saturación transcutánea de oxígeno, el número
de exacerbaciones en el año anterior y la velocidad de la marcha (rápida) explicaron el 83% de la variación en el BBS (Tabla 3 si).

Tabla 3. Modelo de regresión lineal múltiple con equilibrio postural por CoP ( una) yBBS ( si) en el grupo EPOC.

Coe ffi clientes SE El | t | pags Valor

Interceptar - 0.4461 0.2417 1.845 0,0752

Presencia de oxigenoterapia (S / N) 0,4062 0,125 3.249 0.0029
Masa grasa (kg) 0,02072 0.00556 3.726 0,0008
Interferencia estroboscópica (puntuación) 0.009796 0.002222 4.409 0,0001
Presencia de diabetes / prediabetes (S / N) 0,451 0.1332 3.385 0.0021

( una)

Coe ffi clientes SE El | t | pags Valor

Interceptar - 5.182 21,23 0.2441 0.8105

Saturación transcutánea de oxígeno (%) 0.5577 0.2166 2.575 0,0211
Exacerbación en el último año (número) - 1.165 0.3545 3.286 0.005
Velocidad de marcha (rápida) (m / s) 3.972 1.395 2.847 0,0122

( si)

En el grupo control, la función neurocognitiva explicó el 50% de la variación en el equilibrio postural (Tabla 4 4 a), mientras que la
presión arterial sistólica solo explicaba el 29% de la variación en BBS (Tabla 4 4 si).

Tabla 4. Modelo de regresión lineal múltiple con equilibrio postural por CoP ( una) y BBS ( si) en el grupo de EPOC.

Coe ffi clientes SE El | t | pags Valor

Interceptar 0.3956 0.1138 3.477 0.0024

Interferencia estroboscópica (puntuación) 0.009227 0.002053 4.494 0,0002

( una)

Coe ffi clientes SE El | t | pags Valor

Interceptar 71,28 6.039 11,8 < 0,0001

Presión arterial sistólica (mmHg) - 0.1308 0,04482 2.919 0.0085

( si)

4. Discusión

La comprensión de los factores que contribuyen al deterioro del equilibrio funcional y postural en la EPOC es importante para reducir el riesgo

potencial de caídas mediante el diseño de un programa de tratamiento personalizado. Nuestros hallazgos indican que la presencia de oxigenoterapia, el

aumento de la masa grasa de todo el cuerpo y la reducción de la función neurocognitiva son factores de riesgo para el deterioro del equilibrio postural durante

la situación de silencio con los ojos abiertos en la EPOC. Además, la saturación transcutánea de oxígeno, un historial de exacerbación y la velocidad de la

marcha son factores de riesgo para la disminución del equilibrio funcional en la EPOC.

4.1. Balanceo postural en EPOC: dirección de balanceo y área de balanceo

Nuestros datos muestran un aumento de la velocidad de balanceo durante la posición de reposo en EPOC en la AP pero no en dirección ML.

Dado que solo hay unos pocos estudios realizados sobre la dirección del balanceo postural en la EPOC, se ha argumentado qué dirección del

balanceo postural está más deteriorada [ 29 ] Smith y col. informó que los pacientes con EPOC han reducido el control postural en una dirección ML [ 10

], que no observamos. Una posible explicación de la discrepancia es un di ff Diferencia en el procedimiento de análisis de datos. Usamos la influencia

media
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velocidad como un factor significativo para el balanceo postural, mientras que Smith et al. rango de balanceo utilizado y el cuadrado medio raíz.

Además, el di ff Las diferentes condiciones de medición postural podrían haber afectado los resultados. A nuestros sujetos se les abrieron los ojos

durante los 30 s del período de medición de pie tranquilo, y se impuso una distancia designada de pies en la superficie de la empresa para todos los

sujetos, mientras que otros, durante condiciones difíciles de equilibrio, usaron un tiempo de medición más largo, un ancho de cadera. distancia de pies

basada, y una superficie de espuma. Con respecto al área de balanceo, varios estudios utilizaron di ff Métodos analíticos diferentes sobre datos de

desplazamiento de CoP, como el casco convexo o el análisis de componentes principales [ 30 ], sin embargo, estos métodos no son su ffi Validado

científicamente en poblaciones clínicas, como la EPOC.

4.2. Demografía, composición corporal, función muscular y equilibrio postural en la EPOC

No sex di ff se encontró diferencia en el balanceo postural ( p = 0.8799) en cualquiera de los grupos, en línea con lo anterior

datos publicados [ 31 ] La prevalencia informada de caídas y caídas cercanas en el año anterior en EPOC fue del 61%. No encontramos una
correlación significativa entre el número de caídas y el balanceo postural, sin embargo, los números autoinformados pueden ser inexactos [ 32
]
Nuestro grupo de EPOC tenía sobrepeso / obesidad (IMC: 30.5 kg / m 2) y tenía comorbilidades relacionadas con el síndrome
metabólico, mientras que nuestro grupo de control también tenía sobrepeso (IMC: 29.5 kg / m 2) sedentario, y se caracteriza por una función
cognitiva ligeramente reducida y niveles elevados de glucosa. Aunque los sujetos control cumplieron con todos los criterios de inclusión y
exclusión requeridos, también tenían características tempranas del síndrome metabólico. El IMC elevado y el estilo de vida sedentario de los
grupos control y EPOC se han observado en nuestros estudios previos (EPOC [ 33 ] así como en cáncer [ 34 ]) debido a que la población
estadounidense en general se vuelve más obesa, independientemente de la presencia de enfermedad [ 34 ] Por lo tanto, creemos que nuestro
grupo de control seleccionado al azar proporciona una buena representación de la población actual más antigua sin EPOC. Estudiar los
controles físicamente activos sin la presencia de obesidad o prediabetes probablemente habría resultado en una mayor di ff Diferencia en la
función de equilibrio entre la EPOC y el grupo de control.

Estudios anteriores encontraron alteraciones del equilibrio postural en pacientes con EPOC durante condiciones que desafiaron el equilibrio
[ 10 , 11 ] El presente estudio examinó el equilibrio postural en pacientes con EPOC durante una condición más natural con los ojos abiertos y
durante la situación de reposo. Di más pequeño ff Por lo tanto, se esperaban diferencias en el equilibrio postural entre los grupos que habían sido
previamente observadas por otros.
Aunque la función de equilibrio y la fuerza muscular esquelética general se vieron afectadas en pacientes con EPOC, no encontramos una relación

significativa entre las medidas de fuerza muscular de las extremidades y el balanceo postural, lo que sugiere que el grupo muscular estudiado para el

análisis de fuerza posiblemente no sea relevante para el ajuste del balanceo postural. Medimos la extensión isocinética de la pierna a una velocidad de 60 ◦

/ s, y a esta velocidad, la contracción voluntaria máxima requiere predominantemente fibras musculares de contracción rápida (tipo II) [ 35 ] Además de la

rodilla, las articulaciones del tobillo y la cadera juegan un papel importante en el ajuste postural [ 36 ]

4.3. Diabetes y deterioro del equilibrio en la EPOC

En el presente estudio, se encontró una relación significativa en la EPOC entre el balanceo postural y
CCI Curiosamente, la presencia de (pre) diabetes y una mayor glucosa en ayunas se correlacionaron con un aumento de la influencia
postural. En línea con esto, la influencia postural se asoció con factores relacionados con la diabetes, como la masa grasa elevada y la
presión arterial. Estos datos sugieren que la presencia de (pre) diabetes puede contribuir al deterioro del equilibrio postural en la EPOC.
Esto podría explicarse por la disfunción neurológica, que es una complicación común en pacientes diabéticos [ 37 ] La neuropatía diabética
puede conducir a alteraciones de las vías neurológicas, como una conducción nerviosa motora y sensorial más lenta, que se ha informado
en condiciones diabéticas prolongadas [ 38 ] Aproximadamente el 50% de los diabéticos experimentan polineuropatía durante su vida [ 39 ], lo
que puede conducir a un deterioro del equilibrio en estos pacientes.

Además, la relación moderada entre la alteración postural alterada y la presencia de factores relacionados con la diabetes podría
explicarse por (1) una latencia de la entrada sensorial en la alteración postural relacionada con tres sistemas sensoriales principales de
postura (función vestibular, visual y somatosensorial) [ 40 ] y / o (2) una mayor cantidad de ajuste de postura [ 41 ] con un control fino sobre
un músculo, relacionado con el
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sistema neuromuscular Por ejemplo, los pacientes diabéticos con frecuencia exhiben un aumento del déficit somatosensorial [ 42 ], como el
retraso de la conducción en los sistemas nerviosos central y periférico [ 43 ] Además, la polineuropatía con anomalías en la conducción
nerviosa mostró un tiempo de reacción más lento, un peor equilibrio estático y un mayor número de caídas. Appenzeller y col. sugirió que
la duración prolongada de la EPOC podría conducir a la descomposición de la mielina periférica y reducir la velocidad de conducción
nerviosa [ 44 ] Estas complicaciones entre la diabetes y la EPOC podrían contribuir a una respuesta alterada del ajuste de la postura.
Nuestros datos sugieren que el fenotipo (pre) diabetes dentro de la EPOC está en riesgo de deterioro del equilibrio postural. Los
mecanismos exactos que subyacen al vínculo entre estas dos condiciones y el deterioro del equilibrio postural merecen una mayor
investigación.

La concentración promedio de glucosa fue elevada en los grupos de EPOC y control, lo que indica que ambos grupos eran
pre-diabéticos. La presencia de (pre) diabetes, sin embargo, no explica la variación en el equilibrio postural en los controles. El número de
sujetos que estaban tomando medicación oral para reducir la glucosa fue mayor en el grupo de EPOC (26% frente a 18%). No hemos
medido la duración de la comorbilidad autoinformada de diabetes o si el daño nervioso estaba (más) presente en la EPOC. Este es sin
duda un área de interés para futuras investigaciones.

4.4. Gravedad de la hipoxemia y deterioro del equilibrio en la EPOC

El uso de oxigenoterapia y la disminución de la saturación transcutánea de oxígeno se asociaron con un deterioro del equilibrio
funcional y postural en la EPOC. El rendimiento neurocognitivo fue menor en la EPOC que el grupo control y la fuerte asociación entre el
equilibrio funcional y la función neurocognitiva estuvo particularmente presente en la EPOC. Una posible explicación es un déficit de
atención presente en pacientes con EPOC, particularmente en aquellos con hipoxemia (intermitente) [ 45 ] El déficit de atención puede
contribuir a un mayor tiempo de reacción en el ajuste del equilibrio debido a la latencia en la cognición y la reacción en el músculo postural
[ 46 ] Otra explicación es que el equilibrio deteriorado es consecuencia de una alteración cerebral hipoxémica [ 47 ] y / o disfunción de la
recepción sensorial y la integración causada por el daño neuronal relacionado con la hipoxia [ 45 , 48 ] Recientemente se informó un cambio
estructural del cerebro en la EPOC (es decir, disminución de la materia gris) [ 49 ], que podría ff ect procesos sensoriales de entrada y salida
motora, especialmente el control motor relacionado con el deterioro del equilibrio en la EPOC.

4.5. Comparación entre las pruebas de equilibrio postural y funcional

El equilibrio funcional pero no postural en la EPOC es un ff afectado por la fuerza muscular y el rendimiento físico (velocidad de marcha). De

acuerdo, Roig et al. Déficit de marcha identificado, además de debilidad muscular, agotamiento nutricional, actividades deterioradas de la vida diaria y

la cantidad de medicamentos como factores de riesgo importantes para las caídas de EPOC [ 50 ] Sin embargo, un equilibrio postural bajo se asocia

con una mayor duración de los síntomas de la EPOC, una ICC más alta y más factores relacionados con la diabetes (p. Ej., IMC, presión arterial,

masa grasa y concentración de glucosa en plasma). Estos resultados indican que el resultado de las pruebas de equilibrio postural y funcional tienen

factores de riesgo similares (p. Ej., Edad, hipoxemia), así como factores de riesgo específicos de la prueba. El BBS probablemente representa

aspectos "funcionales" del equilibrio, que está particularmente presente en las actividades de la vida diaria, mientras que la función de equilibrio

postural está más relacionada con los aspectos biomecánicos de la función de equilibrio del individuo, que es más relevante cuando se examina el

reconocimiento de la información sensorial y el integración de información sensorial.

La ventaja de la prueba de equilibrio postural sobre el BBS es que no tiene techo ni piso. ff ects. BBS mostró un techo e ff ect en
nuestra población, en línea con el techo previamente reportado e ff ect y problemas de fiabilidad [ 51 ] Esto podría explicar por qué no se
encontró una asociación significativa entre la velocidad de CoP y el BBS en nuestro estudio.

El BBS tiene una puntuación máxima de 56, que se obtuvo en el 52% de los sujetos sanos y en el 15% del grupo de EPOC. Por lo
tanto, el BBS no es muy sensible, particularmente en sujetos de control, y el di ff Es probable que se subestime la diferencia en el equilibrio
funcional debido a este límite máximo. ff ect.
Los estudios anteriores se centraron principalmente en uno o más factores de riesgo de deterioro del equilibrio, incluida la edad, la salud pulmonar [ 13

, 14 ], masa muscular [ 13 ], fuerza muscular, nivel de actividad física [ 15 ], movilidad limitada, y

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uso de oxígeno [ dieciséis ] Ampliamos esto agregando la función cognitiva y la presencia de comorbilidades (incluida la presencia de (pre)
diabetes y glucosa en plasma) para crear un panel grande y más completo de métodos para ser utilizados en un solo sujeto. Ambos
factores aumentaron la variación explicada en el equilibrio en nuestro grupo de EPOC.

5. Limitaciones del estudio

Nuestro estudio tuvo varias limitaciones. Primero, a partir del día del análisis, 79 sujetos (de 55 a 85 años) completaron nuestro
protocolo de estudio (de equilibrio). Los sujetos formaron parte del ensayo MEDIT, que es un estudio activo y aún reclutado de sujetos
sanos y enfermos (consulte la sección Métodos). Una vez que comenzamos el análisis estadístico, observamos que la edad no estaba
bien equilibrada entre los grupos. Por lo tanto, excluimos a los sujetos con edad> 80 años de edad, que eran todos sujetos de control para
ajustarse mejor a la edad media de los grupos. Segundo, aunque no encontramos un di ff A diferencia del peso corporal y la altura entre los
grupos, supusimos que los sujetos individuales tenían una diferencia ff Diferencia en la altura del centro de masa, que es un factor conocido
a ff balanceo postural [ 52 ] Por lo tanto, se ha sugerido que evaluar la altura del centro de masa y la CoP simultáneamente podría mejorar la
precisión de los resultados para las mediciones del equilibrio postural [ 53 ] Además, no todos los sujetos realizaron la medición de BBS, lo
que redujo el poder del análisis de correlación entre el BBS y los datos de equilibrio postural.

6. Conclusiones

En el presente estudio, demostramos fenotipos específicos de pacientes con EPOC según el tipo de deterioro del equilibrio. La
comorbilidad, incluida la (pre) diabetes, la presencia de oxigenoterapia, el aumento de la masa grasa y la disminución de la función
neurocognitiva, fueron factores de riesgo para el deterioro del equilibrio postural en la EPOC. El grado de desaturación de oxígeno, un historial
de exacerbaciones y la función física fueron factores de riesgo para el deterioro del rendimiento del equilibrio funcional. Como cada prueba de
equilibrio refleja aspectos únicos de la función de equilibrio y tiene sus propias limitaciones, el uso de ambos métodos en el mismo paciente
aumentará la sensibilidad para detectar el deterioro del equilibrio. Además, se necesita más investigación sobre los mecanismos del deterioro
del equilibrio postural y funcional en la EPOC, y el uso de condiciones de prueba dinámicas con un sistema de captura de movimiento podría
caracterizar aún más las alteraciones en la función de equilibrio en la EPOC. Un estudio longitudinal podría revelar si el equilibrio postural
deteriorado y / o el equilibrio funcional conducen a una mayor incidencia de caídas en esta población para que se puedan desarrollar programas
de rehabilitación específicos.

Materiales complementarios: Los siguientes están disponibles en línea en http://www.mdpi.com/2077-0383/9/2/609/s1 , Figura S1: Imagen del método para
la plataforma de fuerza.

Contribuciones de autor: Conceptualización, NEPD y MPKJE; Investigación, JKP y SKK; Metodología,

MLM, NEPD y MPKJE; Recursos, MPKJE; Supervisión, MPKJE; Redacción: borrador original, JKP y
MPKJE; Redacción: revisión y edición, JKP, NEPD, HP, MLM, CLC, SKK y MPKJE Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del
manuscrito.

Fondos: Esta investigación recibió financiación interna.

Expresiones de gratitud: Agradecemos sinceramente a los sujetos por su disposición a participar en este estudio de investigación y a aquellos que han hecho posible este
trabajo. Agradecemos a todos los empleados de CTRAL ff, estudiantes y enfermera por ayudar en la recopilación de datos.

Conflictos de interés: Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

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