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En 1981, Arthur Fleck (Joaquin Phoenix) trabaja como payaso a sueldo y vive con su madre,
Penny (Frances Conroy), en Gotham City. La ciudad se derrumba bajo el desempleo, el crimen
y la ruina financiera, dejando segmentos de la población privados de sus derechos y
empobrecidos. Arthur sufre de un trastorno neurológico que lo hace reír en momentos
inapropiados, y visita regularmente a un trabajador de servicios sociales para obtener
medicamentos. Después de que un grupo de niños de la calle lo atacaran en un callejón, el
compañero de trabajo de Arthur, Randall (Glenn Fleshler), le presta un arma para protegerse.
Arthur también conoce a Sophie (Zazie Beetz), una madre soltera que vive en un apartamento
vecino, y la invita a su rutina de comedia.
Mientras se entretiene en un hospital infantil, la pistola de Arthur se cae de su bolsillo. Arthur
es despedido por esta infracción; Randall miente que Arthur compró el arma él mismo.
Durante un viaje a casa en el metro, Arthur es golpeado por tres hombres de negocios
borrachos de Wayne Enterprises antes de que dispare a dos de ellos en defensa propia y
ejecute al restante. Los asesinatos comienzan involuntariamente un movimiento de protesta
contra los ricos de Gotham, con manifestantes vistiendo máscaras de payasos en la imagen del
asesino no identificado. Más tarde, Arthur se entera de que los recortes de fondos están
cerrando el programa de servicio social, dejándolo sin acceso a su medicamento.
Esa noche, Sophie asiste a la rutina de comedia de Arthur, que va mal; él se ríe
incontrolablemente y tiene dificultades para hacer bromas. Un popular presentador de un
programa de entrevistas, Murray Franklin (Robert De Niro), se burla de Arthur mostrando clips
de la rutina en su programa. Más tarde, Arthur intercepta una carta escrita por Penny al
multimillonario local y candidato a la alcaldía Thomas Wayne (Brett Cullen), alegando que él es
el hijo ilegítimo de Thomas, y regaña a su madre por ocultar la verdad. Arthur va a Wayne
Manor para obtener respuestas, donde conoce al hijo de Thomas, Bruce (Dante Pereira-Olson).
Después de una pelea con Alfred Pennyworth (Douglas Hodge), el mayordomo de la familia,
Arthur huye. Poco después de una visita de dos detectives del Departamento de Policía de
Gotham City que investigan la participación de Arthur en los asesinatos del tren, Penny se
enferma y es hospitalizada.
En un evento público, Arthur se enfrenta a Thomas, quien le dice que Penny es mentalmente
inestable y no su madre biológica. Negando, Arthur visita el Hospital Estatal de Arkham y roba
el archivo del caso de Penny, descubriendo que fue adoptado después de ser abandonado
cuando era un bebé y que Penny fue negligente, lo que le permitió a su novio abusar
físicamente de Arthur cuando era niño, causando un grave trauma en la cabeza. Angustiado,
Arthur va al hospital y mata a Penny antes de regresar a casa y entrar al apartamento de
Sophie sin previo aviso. Asustada, Sophie le dice que se vaya (se revela que sus encuentros
anteriores fueron parte de los delirios de Arthur).
Arthur está invitado a hacer una aparición especial en el programa de Murray debido a la
inesperada popularidad de sus clips de rutina. Mientras se maquilla y se viste, sus antiguos
compañeros de trabajo Gary (Leigh Gill) y Randall lo visitan para consolarlo de su reciente
perdida. Pero Arthur asesina a Randall por haberlo engañado por su causa ser despedido de su
empleo, pero deja a Gary ileso por tratar bien a Arthur en el pasado. De camino al estudio,
Arthur, tras un baile icónico bajando las escaleras junto a su casa, es perseguido por los dos
detectives en un tren lleno de manifestantes con mascaras de payasos. Uno de los detectives
dispara accidentalmente a un manifestante e incita una revuelta mientras Arthur escapa en el
caos.
Antes de que comience el show, Arthur solicita que Murray lo presente como "Joker", una
referencia a la burla previa de Murray. Arthur sale a una cálida recepción, pero comienza a
contar chistes morbosos, admite que mató a los hombres en el tren y despotrica sobre cómo la
sociedad lo abandonó y se burló de él. Arthur, acto seguido, asesina a Murray ocasionando
pánico en los espectadores y disturbios en Gotham, que estallan como una respuesta
favorable ante el homicidio en vivo. Uno de los alborotadores acorrala a la familia Wayne en
un callejón y asesina a Thomas y su esposa Martha, excepto a Bruce (algo que en los cómics es
el inicio de la historia de quien será Batman). Mientras tanto, un grupo de alborotadores en
una ambulancia chocan contra el automóvil de la policía que transportaba a Arthur y lo liberan.
Arthur, herido por el impacto, se incorpora para presenciar que es aclamado como un héroe
por la multitud; él, sin revelar su sentir, responde con un baile para sus vítores sobre la patrulla
que lo custodiaba.
A modo de epílogo, vemos a Arthur encerrado en un manicomio, que es posiblemente el de
Arkham. Riéndose para sí mismo, su psiquiatra le pide que le cuente el chiste; él responde que
ella no lo entendería. Posteriormente, vemos a Arthur siendo perseguido por los pasillos por
las ordenanzas, dejando un rastro de huellas ensangrentadas detrás de él.