Fitorremediación con árboles

Contenido
1. Introducción
2. Principales ventajas y desventajas de la fitorremediación
3. ¿Por qué usar árboles?
3.1 Beneficios globales
3.2 Algunos árboles están excepcionalmente dotados para fitorremediación
3.3 Servicios ambientales adicionales
4. Fitorremediación con árboles
4.1 Contaminación elemental
4.2 Contaminación orgánica
4.3 Mejora de las capacidades endógenas
5. Conclusiones y caminos a seguir
6. Agradecimientos
7. Referencias
8. Más Lectura

Resumen
La fitorremediación es una tecnología comprobada para muchos contaminantes
orgánicos e inorgánicos. Razones prácticas han llevado a que los árboles sean
descuidados en estudios de laboratorio a favor de especies modelo herbáceas. Sin
embargo, los árboles están obteniendo momentos en plantas herbáceas en
ensayos de campo debido a su mayor efectividad. El progreso reciente respalda
que los árboles de rápido crecimiento que se usan comúnmente en cultivos de
rotación corta tienen ventajas clave para combatir la contaminación. Si se manejan
adecuadamente, estos árboles también pueden proporcionar servicios ecológicos
importantes que contribuirán positivamente a la rentabilidad y la percepción social.
Para explotar completamente este potencial, necesitamos comprender mejor las
redes bioquímicas que subyacen al metabolismo de los contaminantes y las
complejas interacciones entre los árboles y sus comunidades endofíticas y
rizosféricas. Examinamos aquí los avances recientes con respecto a la absorción y
el destino de contaminantes orgánicos e inorgánicos relevantes en las plantas, con
especial énfasis en los resultados obtenidos con los árboles. También se discuten
las perspectivas que ofrece la inoculación microbiana y la transformación genética,
dos enfoques probados con éxito en el campo. La plantación de árboles para la
restauración de la tierra encaja perfectamente en el nuevo paradigma de la gestión
de la planta.

1. Introducción
Una desventaja de la industrialización, la agricultura, la urbanización y otras
actividades humanas es la dispersión de una gran cantidad de contaminantes en el
medio ambiente, muchos de los cuales se acumulan a tasas alarmantes. A pesar
de una mayor conciencia pública, se espera que el crecimiento de la población y la
globalización empeoren el problema (Landrigan et al., 2018). Según las últimas
estimaciones de la Organización Mundial de la Salud, los riesgos para la salud
ambiental ya causan 12,6 millones de muertes al año, casi una cuarta parte de todas
las muertes, así como innumerables casos de enfermedades debilitadas (Pr € uss-
Ust € un, Wolf, Corvala ´n, Bos y Neira, 2016). El impacto económico asociado se
ha estimado en un rango de billones de dólares, lo que representa una seria
amenaza para el desarrollo social (Banco Mundial e Instituto de Evaluación y
Medición de Salud, 2016). No menos significativo es el costo ecológico de la
contaminación, ya que afecta aspectos tan fundamentales para la biosfera como la
calidad del agua y el aire, la fertilidad del suelo, la proliferación de plagas y
enfermedades, la salud forestal, la biodiversidad, el secuestro de carbono y la
mitigación del cambio climático. A pesar de estos efectos negativos, muchos
gobiernos pasan por alto la acumulación de contaminantes, especialmente en
países de ingresos bajos y moderados (Landrigan et al., 2018). Se necesitan
acciones globales efectivas para mejorar esta situación, incluidos los avances en
investigación dedicada, educación y regulación. Es igualmente imperativo asignar
más recursos para remediar los sitios contaminados existentes.
La limpieza ambiental está dominada hoy en día por la ingeniería convencional. Sus
métodos se basan principalmente en la eliminación del suelo y el bombeo de agua,
seguidos de combinaciones ad hoc de tratamientos fisicoquímicos como
incineración, filtración, adsorción, lavado, extracción multifásica y mezcla con
tensioactivos, solventes, oxidantes fuertes y otros reactivos (Suthersan, Horst ,
Schnobrich, Welty y McDonough, 2016). Tales métodos son típicamente intensivos
en energía, perjudiciales para el medio ambiente y, sobre todo, muy caros. El
resultado es que la remediación de muchos sitios contaminados se descuida,
incluso en las naciones ricas. La Agencia de Protección Ambiental de los Estados
Unidos estima que hay aproximadamente 450,000 brownfields en los EE. UU.
(Https://www.epa.gov/brownfields). Alrededor de 250,000 es la evaluación de la
Agencia Europea del Medio Ambiente para sus países miembros (EEA, 2017). La
mayoría de los sitios catalogados están contaminados con mezclas de metales
pesados y compuestos orgánicos, este último consiste principalmente en
hidrocarburos de gasolina y organoclorados persistentes.
Las limitaciones de los métodos basados en ingeniería han provocado la búsqueda
de tecnologías biológicas alternativas o complementarias. En esta revisión, nos
centraremos en el potencial excepcional de las plantas perennes leñosas de larga
vida, los árboles de aquí en adelante, para remediar contaminantes orgánicos y
elementales. La utilización de organismos vegetales para la limpieza ambiental se
ha denominado fitorremediación desde que Ilya Raskin acuñó el término hace casi
tres décadas. Desde entonces, se han publicado periódicamente revisiones
exhaustivas en la literatura científica (por ejemplo, Doty, 2008; Kramer, 2010; Lee,
2013; PilonSmits, 2005; Robinson, Ban ˜uelos, Conesa, Evangelou y Schulin, 2009;
Van Aken y Doty , 2010; Vangronsveld et al., 2009; etc.). Para una compilación
reciente de estudios de campo y una descripción general de la fitorremediación, se
remite amablemente al lector a Gerhardt, Gerwing y Greenberg (2017) y a sus
referencias. Las revisiones recientes sobre aspectos específicos tratados aquí se
mencionan en las secciones correspondientes.

2. Principales ventajas y desventajas de la fitorremediación

La fitorremediación explota las extraordinarias capacidades metabólicas y
extractivas de las plantas y sus microorganismos asociados para estabilizar,
eliminar, almacenar e incluso metabolizar los contaminantes presentes en el suelo,
el agua y el aire. La degradación solo es factible para los contaminantes orgánicos,
que idealmente se pueden mineralizar por vías bioquímicas apropiadas, o al menos
descomponerse en moléculas menos dañinas. Este destino no es factible para
metales pesados y otros contaminantes elementales, que en su lugar son
estabilizados por el sistema de raíz de la rizosfera o almacenados dentro de los
tejidos vegetales, idealmente en partes cosechables. Los compuestos orgánicos
tóxicos y algunos elementos también pueden volatilizarse (Limmer y Burken, 2016;
Robinson et al., 2009). Los exudados de la raíz tienen una influencia particular en
la fitorremediación, ya que alteran la biodisponibilidad de los contaminantes y
afectan la composición de la microbiota asociada a la planta. Otro fenómeno
interesante es la hiperacumulación, en la que algunas plantas tienen la capacidad
de almacenar contaminantes elementales a niveles inusualmente altos (Kramer,
2010). Todos estos procesos naturales han dado lugar a un conjunto de
fitotecnologías destinadas a mejorar la salud ambiental. Su aplicación
esencialmente ofrece dos posibilidades: se eliminan los contaminantes del sustrato
(descontaminación) o se reduce su biodisponibilidad, lo que resulta en una
exposición disminuida (estabilización) (Gerhardt et al., 2017; Lee, 2013;
Vangronsveld et al., 2009).
Comúnmente se aplican cinco fitotecnologías principales: (i) la fitoextracción se
refiere a la acumulación de contaminantes (principalmente metales pesados) en
tejidos vegetales cosechables; (ii) rizofiltración es el término utilizado
específicamente cuando los contaminantes se eliminan de las fuentes de agua; (iii)
la fitoestabilización implica una reducción en la biodisponibilidad de contaminantes
tras la interacción con el sistema raíz-rizosfera; (iv) la fitodegradación se refiere a
la transformación metabólica de contaminantes orgánicos, con diversos grados de
desactivación dependiendo de las estructuras químicas involucradas; y (v) la
fitovolatilización implica la translocación de contaminantes del suelo a la atmósfera,
idealmente en forma inofensiva. De acuerdo con Gerhardt et al. (2017), la
fitorremediación de contaminantes orgánicos que pueden degradarse (ya sea en
plantaciones o en la rizosfera) tiene el mayor potencial para el despliegue a gran
escala, con los hidrocarburos de gasolina proporcionando el mejor retorno de la
inversión. La fitorremediación comercial a menudo se lleva a cabo con especies o
variedades de plantas que prosperan en sitios contaminados por encima de los
límites reglamentarios (Gerhardt et al., 2017; Vangronsveld et al., 2009). Sin
embargo, el uso de plantaciones de árboles dedicadas está ganando impulso, por
razones que se discutirán en la siguiente sección. Los beneficios ambientales de
tales plantaciones pronto se ampliarán mediante nuevos desarrollos en genética
genética, bioquímica y biotecnología, así como en la silvicultura (Neale, Mart'nez-
Garcı ´a, De La Torre, Montanari y Wei, 2017; Whitaker et al., 2018). También se
pueden esperar ganancias significativas del progreso en el estudio de las
asociaciones microbianas de plantas que resultan beneficiosas para fines
ambientales (Levy et al., 2017; MercadoBlanco et al., 2018; Thijs, Sillen, Rineau,
Weyens y Vangronsveld, 2016) . En comparación con los métodos de limpieza
alternativos, la fitorremediación ofrece varias ventajas clave:
(1) El proceso de remediación es impulsado esencialmente por la luz solar, un
respaldo importante para la aceptación pública y también para la rentabilidad.
Mientras que la información sobre gastos no suele proporcionarse en
documentos científicos, datos exhaustivos compilados recientemente por
 Gerhardt et al. (2017) sugieren que los costos de fitorremediación son entre 1.5
y 15 veces más baratos que los de los métodos convencionales.
(2) Como organismos fotosintéticos, las plantas son más resistentes que los
microbios y requieren un manejo considerablemente menor en términos de
infraestructura y suplementos nutricionales. Además, el uso de plantaciones de
árboles puede generar biomasa valiosa sin conexión con los mercados de
alimentos. Estas características mejoran la rentabilidad y contribuyen a la
sostenibilidad y la percepción pública.
(3) La mayoría de las actividades tienen lugar in situ y son ecológicas. El
crecimiento de las cubiertas vegetales mejora la estructura del suelo, evita la
erosión por el agua y el viento, y aumenta la fertilidad del suelo. También
aumenta la biodiversidad local debajo y sobre el suelo al crear nuevos hábitats.
Una diferencia clave con la ingeniería convencional es que la fitorremediación
genera muy pocos residuos. El paisaje general generalmente mejora,
especialmente cuando las acciones planificadas incluyen la restauración
ecológica (por ejemplo, Hua et al., 2016; Isebrands et al., 2014).
(4) Muchas especies de plantas o taxones tienen capacidades bioquímicas únicas
que no están presentes en los microbios. Estos están esencialmente asociados
con el metabolismo secundario, y la síntesis de madera es un excelente ejemplo
(Celedon y Bohlmann, 2018; Wang et al., 2018). Las complejas redes de
enzimas asociadas con dicho metabolismo pueden contribuir a contrarrestar la
contaminación al actuar sobre compuestos tóxicos estructuralmente similares a
los sustratos naturales.
Como cualquier otra biotecnología, la fitorremediación también tiene restricciones y
dificultades. Su base biológica impone límites al rango de condiciones ambientales
bajo las cuales puede aplicarse (Pilon-Smits, 2005; Vangronsveld et al., 2009). El
potencial de las plantas hiperacumuladoras, por ejemplo, generalmente se ve
obstaculizado por su crecimiento insuficiente en sitios muy contaminados. Los
xenobióticos recalcitrantes plantean problemas similares cuando están presentes
en altas concentraciones, debido a sus efectos nocivos sobre el crecimiento y
desarrollo de las plantas. Con respecto a las características del suelo que no sean
la contaminación, las plantas son especialmente sensibles al pH, la composición
química, el estado redox y la microbiota. Otras señales ambientales que afectan
significativamente el rendimiento de la planta son la disponibilidad de agua, la
temperatura, el fotoperíodo y la humedad del aire. La combinación de estos factores
puede hacer que la fitorremediación requiera mucho tiempo, solo sea aplicable por
temporada o poco práctica. Las fitotecnologías apenas se perciben como una
solución rápida, especialmente durante las primeras etapas, y la regulación tiende
a requerir avances sustanciales en períodos de tiempo relativamente cortos. Desde
el punto de vista científico, una de las limitaciones clave de la fitorremediación es
que una gran proporción de los datos publicados está fragmentada y carece de
detalles bioquímicos. Una investigación más dedicada y la aplicación de tecnologías
moleculares de alto rendimiento deberían contribuir a superar estos problemas y
mejorar nuestra comprensión de cómo las plantas lidian con la contaminación.

3. ¿Por qué usar árboles?

Una selección adecuada de especies es un factor importante para el éxito de
cualquier proyecto de fitorremediación (Vangronsveld et al., 2009). Las
consideraciones prácticas y la disponibilidad de datos experimentales explican por
qué este escenario ha sido dominado por especies herbáceas. También son objeto
de la gran mayoría de los estudios reportados en la literatura científica. Los árboles
han sido ignorados en gran medida, por otro lado, con la única excepción de unas
pocas especies e híbridos (Campos, Merino, Casado, Pacios y Gómez, 2008; Doty,
2008; Marmiroli et al., 2011; Peuke y Rennenberg, 2015; Yadav, Arora, Kumar y
Chaudhury, 2010). En esta revisión, pretendemos que las plantas de árbol ofrecen
beneficios únicos e importantes para los programas de fitorremediación, y un
potencial extraordinario para mejoras racionales que ya no deberían descuidarse.
Plantar árboles tiene ventajas que van más allá de la limpieza ambiental.

3.1 Beneficios globales

Recientemente se ha estimado que unos 3 billones de árboles pueblan nuestro
planeta (Crowther et al., 2015). Todos comparten las características distintivas de
ser perennes, a menudo muy longevos y capaces de producir madera. Desde los
albores de las sociedades humanas, los árboles han sido proveedores clave de
energía renovable, alimentos y materias primas para herramientas, vivienda y otros
usos. Incluso hoy los árboles contribuyen a la seguridad alimentaria de cientos de
millones de personas. Según los últimos análisis mundiales de la Organización de
las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación, se eliminan unos 3 mil
millones de metros cuadrados de madera cada año en todo el mundo, lo que
contribuye con unos 600 mil millones de dólares a la economía mundial (FAO,
2016a, 2016b; conjuntos de datos de 2011). En parte para satisfacer dicha demanda
y en parte cediendo a las presiones agrícolas y de urbanización, se talan 15 mil
millones de árboles anualmente (Crowther et al., 2015). La mayor parte de la
madera proviene de la producción (1.2 billones de ha) y áreas forestales de uso
múltiple (1 billón de ha), proporcionando mano de obra directa para> 13 millones de
personas (equivalente a tiempo completo; ver FAO, 2016a). El bienestar indirecto
asociado a la silvicultura es enorme y complejo de estimar. Los trabajos
relacionados con la silvicultura son especialmente importantes en las zonas rurales,
donde el sector tiene una presencia relevante y las alternativas son escasas (FAO,
2016b).
Además de su impacto socioeconómico inconmensurable, los árboles desempeñan
procesos esenciales de ultrasonido fisiológico, tales como ciclos biogeoquímicos,
salud ambiental, regulación climática, conservación del suelo y protección del
hábitat (Bonan, 2016; Trumbore, Brando y Hartmann, 2015). Después de todo, el
crecimiento de los árboles representa anualmente la mitad de La producción
primaria neta terrestre y juega un papel importante en el secuestro de las emisiones
de carbono de los combustibles fósiles (Bonan, 2016). Este papel a menudo se ha
subestimado debido a la tendencia de los informes científicos a centrarse en los
saldos netos de los bosques, pasando por alto que las emisiones impulsadas por la
deforestación son mucho más pequeñas que las emisiones antropogénicas. En
cualquier caso, la captura de carbono puede ser impulsada por la optimización de
las prácticas culturales y la selección del genotipo. Acuerdo climático (ver Bonan,
2016; FAO, 2016a, 2016b). Las plantaciones deberían ayudar a compensar los
efectos de la deforestación y contribuir al desarrollo sostenible, especialmente en
los países en desarrollo.

3.2 Algunos árboles están excepcionalmente dotados para fitorremediación

Los árboles exhiben muchas características que los convierten en organismos
paradigmáticos para la fitorremediación, y algunos taxones están particularmente
bien dotados. También constituyen excelentes sistemas para investigar las
respuestas de las plantas a la contaminación. Las características relevantes
incluyen alta producción de biomasa, rápido crecimiento, potentes sistemas de
raíces, altas tasas de transpiración, gran variabilidad genética y una capacidad
innata para tolerar y remediar una amplia gama de contaminantes del suelo, agua y
aire (Campos et al., 2008; Marmiroli et al., 2011; Peuke & Rennenberg, 2015; Yadav
et al., 2010).
3.2.1 Biomasa
Los árboles son capaces de producir grandes cantidades de biomasa en períodos
de tiempo relativamente cortos, especialmente en plantaciones dedicadas.
Independientemente de la variabilidad debida a los efectos genotípicos, el estrés
ambiental y el manejo (Dimitriou & Mola-Yudego, 2017; Lutter, Tullus, Kanal, Tullus
y Tullus, 2016), dicha biomasa es en general un orden de magnitud mayor que
cualquier otro organismo utilizado para la remediación. Este hecho confiere a los
árboles una capacidad a granel única para remediar los contaminantes: la madera
ofrece un vasto depósito para asignarlos de manera segura; el follaje, las raíces y
las células madre vivas ofrecen miles de células para la degradación y / o secuestro
en las paredes celulares y las vacuolas; y deja una superficie considerable para la
volatilización. Numerosos ensayos realizados con Populus, Salix, Picea, Pinus y
otros árboles ampliamente plantados (revisados por Luo, He, Polle y Rennenberg,
2016) confirman la notable eliminación de contaminantes en relación con los niveles
de fondo. Lo mismo es cierto en las comparaciones con plantas herbáceas que
crecen bajo los mismos regímenes de contaminación. Aunque faltan mediciones
celulares detalladas, estos hallazgos aumentan la posibilidad de que el secuestro
sea más eficiente en los árboles que en las plantas de pequeño tamaño, lo que daría
como resultado concentraciones citosólicas más bajas de contaminantes (es decir,
toxicidad reducida). Los experimentos de campo con hiperacumuladores
herbáceos, como Thlaspi caerulescens o Arabidopsis halleri, han demostrado que
la producción insuficiente de biomasa compensa su capacidad de eliminación
(Chaney, Baker y Morel, 2018; Kramer, 2010). Con respecto a las plantaciones de
árboles, parece probable que los rendimientos de biomasa mejoren sustancialmente
en el futuro previsible (Harfouche, Meilan y Altman, 2014; Neale et al., 2017), con
consecuencias positivas para la fitorremediación.

3.2.2 Crecimiento rápido, raíces grandes, alta transpiración.

Los árboles de crecimiento rápido generalmente desarrollan sistemas radiculares
extensos y muestran altas tasas de transpiración, dos características importantes
para combatir la contaminación. Después de todo, las raíces de los árboles
conforman uno de los límites abióticos-bióticos más grandes de la biosfera,
mediando un intercambio colosal de contaminantes. Las especies de rápido
crecimiento pertenecientes a la familia Salicaceae, que comprende sauces (Salix) y
álamos (Populus), han atraído especial atención en el contexto de la
fitorremediación (Campos et al., 2008; Isebrands & Richardson, 2014; Marmiroli et
al. , 2011; Yadav et al., 2010; véase también el servidor web de la Comisión
Internacional del Álamo de la FAO: www.fao.org/forestry/ipc/ 32608 / en). Estos
árboles se usan ampliamente en la siembra de rotación corta (SRC) en muchas
regiones. Populus ha sido aclamado como el género elegido para las zonas
templadas de Europa (Dillen, Rood y Ceulemans, 2010), donde los árboles de
Salicaceae alcanzan rendimientos de biomasa de hasta 24t por ha y año y un valor
promedio cercano a 10t (por ejemplo, Broeckx, Verlinden, Y Ceulemans, 2012).
Curiosamente, estos árboles toleran densidades de plantación muy altas (Marmiroli
et al., 2011), lo que ha demostrado favorecer la remediación de metales (Pajevi c et
al., 2016). La figura 1 muestra una plantación de álamos de alta densidad utilizada
para estudios de fitorremediación. Debido a la mayor competencia por la luz, estas
densidades promueven el crecimiento primario sobre el secundario, con
consecuencias metabólicas para la mediación que aún no se han estudiado mejor.
En términos generales, los grandes sistemas de raíces de los árboles favorecen
tanto el contacto físico con los contaminantes como el desarrollo de comunidades
rizosféricas complejas, que desempeñan papeles esenciales en la fitorremediación
(Thijs et al., 2016). La profundidad de la raíz es crítica para alcanzar fuentes y
lixiviados demasiado distantes para las plantas herbáceas.
La relación entre transpiración y fitorremediación se conoce desde hace mucho
tiempo (Pilon-Smits, 2005; Yadav et al., 2010). La absorción de contaminantes del
suelo ocurre principalmente a través del flujo de agua de la raíz, y muchos estudios
experimentales han demostrado que las especies e híbridos comúnmente utilizados
en SRC son capaces de movilizar cantidades significativas de agua (ver Fischer et
al., 2018). El impacto de tal capacidad en las fuentes locales de agua ha sido
controvertido. Aunque algunos estudios sugirieron un consumo excesivo (p. Ej.,
Petzold, Schwarzel y Feger, 2011), los datos precisos del campo han confirmado
más recientemente que la evapotranspiración anual es sustancialmente menor en
los coppices que en los pastizales de referencia en vastas regiones (Bloemen et al.,
2017; Fischer et al., 2018) . El ahorro de agua incluso aumentará cuando las
plantaciones gestionadas tradicionalmente (Paris et al., 2018) adopten tecnologías
de riego innovadoras, que todavía se riegan a través de sistemas de riego por
gravedad y por aspersión. En resumen, el impacto en las fuentes de agua locales
no proporciona un criterio confiable para excluir a los árboles de crecimiento rápido
de los programas de fitorremediación.
3.2.3 Metabolismo secundario de madera y árboles
La capacidad para sintetizar maderas se extiende en el seno de la plantación,
estando presente en aproximadamente el 60% de todos los pedidos botánicos
(Neale, Langley, Salzberg y Wegrzyn, 2013). En una vista simplificada, el tronco de
un árbol puede considerarse un pilar de madera (xilema) cubierto por una capa
delgada de cambium vascular y una capa exterior de corteza (ver Pallardy, 2008
para más detalles). La abundancia relativa de células vivas cambia
significativamente con el tiempo, afectando las capacidades de fitorremediación. La
figura 2 presenta secciones transversales de un árbol joven y uno maduro. El
duramen (xilema maduro, células muertas) es madera dura y oscura (youngxylem),
que contiene una proporción variable de células metabólicamente activas. El
cambium y la corteza interna están formados por tejidos vivos, pero no la corteza
externa (ritidoma). La madera está compuesta esencialmente por las paredes
celulares de fibras de xilema, vasos y células de rayos que despliegan redes
metabólicas complejas durante la diferenciación secundaria. Como resultado, un
conjunto de monolignols (principalmente alcohol p-coumaryl, alcohol coniferílico y
alcohol sinapyl) están combinados en andamios espaciales complejos que
impregnan la matriz de polisacáridos (Mottiar, Vanholme, Boerjan, Ralph y
Mansfield, 2016; Ye y Zhong , 2015). Se requieren lacasas y peroxidasas
específicas para que los monolignols reaccionen. Además, la madera también
contiene matrices mal definidas de metabolitos secundarios, que son responsables
de propiedades importantes y a veces tienen aplicación industrial (revisado para
duramen por Celedon & Bohlmann, 2018). Un inconveniente común al obtener
extractos de madera es que la abundancia de compuestos fenólicos causa una
agregación macromolecular a granel y un oscurecimiento progresivo, lo que
interfiere con los análisis posteriores. Un segundo problema es que la maquinaria
subyacente muestra variaciones notables entre los taxones, las etapas de
desarrollo, los tipos de células e incluso las capas de la pared celular (Mottiar et al.,
2016). Y un tercer problema surge de la falta de estudios genéticos detallados en
general en comparación con el modelo herbáceo y los sistemas agrícolas (Neale et
al., 2017). Estas dificultades explican en gran medida por qué todavía faltan detalles
fundamentales con respecto a la biosíntesis de la madera y su regulación, a pesar
de la creciente aplicación de la metodología molecular de vanguardia. Por ejemplo,
la conversión aparentemente simple de fenilalanina en monolignols se ha analizado
recientemente en P. trichocarpa a través de un enfoque integrador multi-omics
(Wang et al., 2018).
Estos autores identificaron un conjunto "central" de 21 enzimas dedicadas que
median una red de 37 flujos metabólicos, con una regulación tan compleja que solo
se estudió preliminarmente. La producción de otros metabolitos secundarios es
mucho menos conocida. Independientemente de las limitaciones anteriores, hay
dos problemas clave que conectan el metabolismo secundario rico y complejo de
los árboles con las aplicaciones de fitorremediación. Primero, hay sorprendentes
similitudes estructurales entre los xenobióticos relevantes y los metabolitos
secundarios de la planta o compuestos producidos por bacterias asociadas a la
planta. Muchos de ellos han sido identificados en especies arbóreas, donde están
principalmente relacionados con la formación de madera y / o las respuestas al
estrés (Fig.3) (por ejemplo, Constabel y Lindroth, 2010; Woolbright et al., 2018). La
degradación fortuita de los xenobióticos por enzimas endógenas involucradas en
procesos bioquímicos naturales es un fenómeno bien conocido en los
microorganismos (Chakraborty y Das, 2016).
Parece probable que ocurra un fenómeno similar en los árboles, dado su
metabolismo secundario muy complejo. Esta posibilidad representa un excelente
objetivo para futuras investigaciones, incluidos los enfoques de ingeniería genética
y enzimática. Los xenobióticos que se muestran en la Fig. 3 incluyen compuestos
aromáticos de máxima preocupación (ver más abajo: Convención de Estocolmo
sobre Contaminantes Orgánicos Persistentes). Además de la formación de madera,
las características morfológicas y fisiológicas asociadas con el fenotipo del árbol
imponen requisitos particulares para los cuales los compuestos secundarios
específicos deben haber evolucionado: la defensa química de los troncos del ataque
de insectos o hongos es un ejemplo obvio. En este sentido, debemos tener en
cuenta que la variabilidad genética asociada con la biosíntesis de estos metabolitos
es tan grande que no es raro encontrar compuestos específicos de género o especie
(Celedon y Bohlmann, 2018; Kroymann, 2011). Y además de esto, debemos
agregar la enorme complejidad genética característica de los árboles (Neale et al.,
2017). A medida que el perfil de metabolitos mejore y haya más genomas de árboles
disponibles, se identificarán nuevos compuestos que pueden ser de interés para la
degradación xenobiótica. En segundo lugar, en la medida en que existe una
bioquímica específica de los árboles sin parangón en otros organismos, ni siquiera
en los procariotas, podemos imaginar los árboles como posibles fuentes de genes
nuevos para aplicaciones de remediación. El trabajo de Gordon et al. (1998) que
muestran que los álamos son inusualmente aptos para extraer y desintoxicar el
tricloroeteno constituye un ejemplo pionero a este respecto. Numerosos ensayos de
campo y estudios de invernadero respaldan que los álamos pueden establecerse
en sitios muy contaminados con organoclorados e hidrocarburos de petróleo y
contribuyen a su remediación (Gerhardt et al., 2017; Marmiroli et al., 2011; Peuke &
Rennenberg, 2015). Por lo tanto, los árboles pueden concebirse no solo como
organismos notables para realizar tareas de remediación, sino también como
sistemas biológicos valiosos para estudiar las respuestas moleculares a la
contaminación, incluida la interacción con microorganismos y endófitos del suelo
adecuados. Este potencial sigue siendo poco explorado para los contaminantes
orgánicos, a pesar de la perspectiva de encontrar mecanismos naturales con interés
aplicado. Aunque más estudiado, nuestra comprensión actual de cómo los árboles
manejan los metales pesados también es bastante incompleta (Luo et al., 2016).
Recientemente, Yanitch et al. (2017) han demostrado un papel importante para los
taninos en el alivio de la toxicidad celular causada por el arsénico en los sauces,
una observación que podría ser extensible a otros contaminantes elementales y / o
compuestos secundarios.

3.2.4 Longevidad y tolerancia al estrés

La mayoría de las especies arbóreas son capaces de sobrevivir durante décadas,
incluso siglos. Durante su vida útil, un solo árbol puede movilizar millones de litros
de agua subterránea (Kunert et al., 2017), junto con cantidades significativas de
elementos químicos y compuestos. También incorporará una cantidad
desalentadora de dióxido de carbono en la biomasa, en comparación con las plantas
alternativas utilizadas para fines de remediación (Gerhardt et al., 2017;
Vangronsveld et al., 2009). Los beneficios del uso de plantaciones de árboles
dedicadas para la limpieza ambiental aumentarán con el tiempo. Hay tres aspectos
clave a este respecto: (i) la capacidad de remediación por unidad de superficie
aumentará cada temporada durante un buen número de años (los genotipos y la
silvicultura son factores clave aquí); (ii) después del establecimiento inicial, la
resiliencia y la autosuficiencia de las plantaciones mantendrán bajos los costos; y
(iii) si se eligen árboles apropiados, se puede esperar una mejora ecológica y
estética del sitio contaminado (Isebrands y Richardson, 2014; Lutter et al., 2016;
Tullus, Rytter, Tullus, Weih y Tullus, 2012). Incluso la longevidad 'limitada' en la
práctica de las plantaciones de SRC de rápido crecimiento puede ser suficiente para
una limpieza relevante (por ejemplo, Doty et al., 2017). Otro aspecto importante
relacionado con su longevidad extendida es la notable adaptabilidad de los árboles
al estrés ambiental (Harfouche et al., 2014; Neale et al., 2017). Si bien esto parece
ser una característica general del fenotipo del árbol, probablemente asociado a su
naturaleza perenne, la variabilidad genética subyacente es enorme y poco conocida
(Harfouche et al., 2014; Neale et al., 2017). La aplicación de nuevas tecnologías
moleculares está descubriendo los principales mecanismos responsables de la
tolerancia al estrés en una serie de especies de árboles económicamente relevantes
(por ejemplo, Fox et al., 2018; Hamanishi, Barchet, Dauwe, Mansfield y Campbell,
2015). A su debido tiempo, este conocimiento debería ayudar a identificar o incluso
obtener genotipos mejor adaptados para la fitorremediación y otras necesidades
específicas. Por el momento, algunos intentos han logrado mejorar la tolerancia al
estrés en los árboles modelo (Harfouche et al., 2014). Los fitomejoradores y los
biotecnólogos deben centrarse en particular en las tensiones que son difíciles de
manejar en condiciones de campo, especialmente el aumento de dióxido de carbono
y temperaturas más cálidas (Fares, Mugnozza, Corona y Palahı ´, 2015). Merino y
col. (2014) han demostrado recientemente la viabilidad de mejorar la
termotolerancia en los álamos híbridos a través de la manipulación genética.
Curiosamente, las líneas de álamo transgénicas obtenidas en este trabajo
exhibieron más tolerancia que los controles al herbicida fosfinotricina, un efecto
atribuido al aumento de la actividad de la glutamato sintasa.

3.3 Servicios ambientales adicionales

Plantar árboles para fitorremediación a menudo puede proporcionar servicios
adicionales. Los estudios arqueológicos han revelado usos milenarios de árboles
plantados para fines ambientales, como la estabilización del suelo y de los arroyos,
la protección de cultivos o la mejora del paisaje (Isebrands y Richardson, 2014).
Este aspecto de la plantación de árboles se está volviendo hoy más importante que
nunca, especialmente para especies y variedades que pueden ofrecer resultados
en períodos de tiempo relativamente cortos (Whitaker et al., 2018). Los corredores
ribereños (también llamados amortiguadores ribereños) proporcionan un excelente
ejemplo. El principal problema abordado por estos corredores es la escorrentía
agrícola, una fuente difusa de contaminación muy importante. Transporta biocidas,
fertilizantes y desechos agrícolas orgánicos a las corrientes de agua y a los
embalses, lo que provoca un deterioro gradual de los ecosistemas acuáticos (Pinay
et al., 2018). Una de las medidas más ampliamente recomendadas para mitigar este
problema es mantener los corredores ribereños en las riberas de los ríos junto a las
tierras de cultivo (por ejemplo, de Sosa, Glanville, Marshall, Prysor-Williams y Jones,
2018; consulte también la documentación sobre zonas de amortiguamiento
ribereñas en USDA's servidor web, https://www.nrcs.usda.gov). En el hemisferio
norte, la vegetación natural de estos corredores generalmente incluye árboles de
freatofitas como álamos, sauces, alisos (Alnus) y cenizas (Fraxinus). Son pioneros
de rápido crecimiento con buenas raíces y buena tolerancia a las tensiones
ambientales (Catford y Jansson, 2014). Estas características son muy adecuadas
para fines de fitorremediación. Entre los árboles ribereños, los álamos y sauces
muestran las mejores aptitudes para la plantación a gran escala (Dimitriou y
MolaYudego, 2017; Isebrands y Richardson, 2014). Los árboles de ambos géneros
se plantan cada vez más para filtrar las áreas agrícolas / ortopreventloss de suelo
fértil (Da Ros, Soolanayakanahally, Guy y Mansfield, 2018; Fortier, Truax, Gagnon
y Lambert, 2016). Varios estudios de casos interesantes se describen ampliamente
en Isebrands et al. (2014), incluyendo el papel desempeñado por los corredores
ribereños en el Valle Aluvial del Bajo Mississippi, un sitio de 11 millones de
hectáreas donde los árboles de Salicaceae nativos y plantados prosperan
abundantemente. Además de mejorar la calidad del agua, los árboles ribereños
proporcionan nichos ecológicos y refugio para la vida silvestre local; controlar la
erosión por el viento y la lluvia; proteger el material del banco de inundaciones y
fuertes corrientes estacionales; estabilizar los bancos de corriente a través de sus
sistemas de raíces masivas; y su basura constituye una fuente primaria de alimento
para los ecosistemas acuáticos. La restauración ecológica de sitios contaminados
o degradados es otra aplicación de la plantación de árboles que se ha vuelto cada
vez más importante en los últimos años, especialmente para las tierras de cultivo
abandonadas. Como en los ejemplos anteriores, los árboles de rápido crecimiento
han atraído la mayor atención (Isebrands et al., 2014). La cuestión relevante es que,
más allá de la limpieza de contaminantes, la forestación tiende a mejorar las
propiedades fisicoquímicas y biológicas de los suelos degradados. Las propiedades
importantes afectadas por la plantación de árboles incluyen la porosidad del suelo,
la densidad aparente, la humedad, la biodisponibilidad de micro y macronutrientes
y la biodiversidad (Berhongaray, Verlinden, Broeckx, Janssens y Ceulemans, 2017;
Wang et al., 2017; Wu et al., 2018 ) Sin embargo, el uso de álamos y otros árboles
para fines de restauración no ha estado exento de controversia, como se discutió
anteriormente para los recursos hídricos. Se han planteado preocupaciones sobre
la biodiversidad local, especialmente para los monocultivos de árboles, aunque
ahora existe un amplio consenso de que las plantaciones bien gestionadas pueden
proporcionar un hábitat valioso, incluso para especies en peligro de extinción (Hua
et al., 2016). La restauración del hábitat forestal perdido a menudo mejora la
conectividad y amortigua los efectos de borde, dos aspectos con efectos positivos
sustanciales sobre la biodiversidad (Aerts y Honnay, 2011; Pfeifer et al., 2017). La
heterogeneidad y la ambivalencia ecológica de los árboles ribereños es una ventaja
importante en este contexto, ya que facilita el uso de genotipos indígenas o
naturalizados en lugar de los exóticos.

4. Fitorremediación con árboles.

Nos centraremos aquí en desarrollos recientes con respecto al uso de árboles para
remediar contaminantes elementales y orgánicos. Una serie de revisiones recientes,
citadas en las subsecciones apropiadas, han abordado cómo las plantas responden
en general a cualquier tipo de contaminación y cómo se puede mejorar el éxito de
las fitotecnologías actuales mediante la ingeniería genética, el uso de
microorganismos adecuados y otras estrategias innovadoras. La gran mayoría de
los estudios realizados hasta la fecha se han realizado con especies herbáceas y
se refieren a la remediación de metales tóxicos y metaloides (metales en adelante).

4.1 Contaminación elemental

4.1.1 Objetivos relevantes
La acumulación de metales tóxicos en las tierras de cultivo suscita especial
preocupación, ya que afecta directamente a la seguridad alimentaria (Singh et al.,
2011). Recientemente se ha estimado que, solo en Europa, los metales han vuelto
137,000km2 de tierras de cultivo (> 6%) inseguras para la producción de alimentos
(Toth, Hermann, Da Silva y Montanarella, 2016). La Tabla 1 resume las principales
fuentes antropogénicas y los efectos sobre la salud de los principales metales
tóxicos en la última Lista de prioridades de sustancias de la Agencia de Estados
Unidos para el Registro de Enfermedades y Sustancias Tóxicas (ATSDR,
https://www.atsdr.cdc.gov). Además de la acción humana, los elementos tóxicos se
propagan a nivel mundial desde fuentes naturales, como el vulcanismo, los
incendios forestales, la erosión de rocas, la actividad microbiana y la volatilización
del suelo y el agua. Una gran cantidad de datos experimentales respaldan que la
fitorremediación puede contribuir significativamente a gestionar la contaminación
elemental y restaurar las tierras de cultivo. Para revisiones recientes centradas en
este tipo de contaminación, se remite amablemente al lector a Luo et al. (2016) y
Sarwar et al. (2017) Debido a que los contaminantes elementales no se pueden
degradar, su remediación con las plantas se basa principalmente en la
inmovilización (fitoestabilización) o la extracción del suelo (fitoextracción) o las
fuentes de agua (rizofiltración), seguido idealmente por la translocación a las partes
cosechables. También son susceptibles de una fitorremediación exitosa los
radionúclidos (Gupta, Chatterjee, Datta, Voronina y Walther, 2017; Lee, 2013;
Vangronsveld et al., 2009) y los contaminantes inorgánicos en el aire (por ejemplo,
NOx, SO2, CO 2, O 3) (Weyens et al., 2015). Otra posibilidad interesante es la
fitovolatilización de As, Hg y Se, para la cual existen especies gaseosas de forma
natural, a través de mecanismos vegetales endógenos (por ejemplo, Abbas et al.,
2018) o modificación genética (Bizily, Rugh y Meagher, 2000; Che et al. ., 2003;
Hussein, Ruiz, Terry y Daniell, 2007; LeBlanc, McKinney, Meagher y Smith, 2013).
Las tecnologías anteriores a veces se combinan con métodos de ingeniería
convencionales, como la remediación electrocinética, el lavado y la enmienda del
suelo.

4.1.2 Absorción de plantas y destino de contaminantes elementales

Al igual que en las plantas herbáceas, los árboles absorben la mayoría de los
contaminantes elementales de la fase de agua del suelo, que se mueve libremente
en los espacios capilares entre las capas externas de las células de la raíz (corteza).
Además de factores como la composición del suelo y el pH, la absorción está
fuertemente influenciada por los exudados de las raíces y la microbiota
plantasociada, dos factores estrechamente conectados (Doty, 2008; Thijs et al.,
2016). Con respecto al pH, los metales tienden a formar carbonatos y fosfatos
insolubles en suelos alcalinos. Esto afecta su biodisponibilidad, como se mostró
recientemente para los árboles Salix que crecen en suelos adyacentes con pH muy
diferente, sobrecarga de lutitas y arcilla ácida (Mosseler & Major, 2017). Las
rizosferas de los árboles son más ácidas que los suelos vecinos sin vegetación y,
además, contienen quelantes naturales y otros compuestos que promueven la
absorción de metales por las células de la raíz (Ullah, Heng, Munis, Fahad y Yang,
2015; Wenzel, 2009). De hecho, se ha demostrado que la inoculación con cepas
fúngicas ectomicorrícicas apropiadas aumenta la absorción de metales por las
raíces de los árboles (Huang, Han y Li, 2018; Ma et al., 2014). También son
interesantes para la fitorremediación los efectos de las bacterias promotoras del
crecimiento de las plantas (por ejemplo, Durand et al., 2018). La aplicación de
enmiendas del suelo es otra estrategia común para mejorar la biodisponibilidad del
metal e incluso la translocación de raíz a brote (Shahid et al., 2014). Sin embargo,
se debe tener precaución, ya que algunos compuestos han demostrado ser tóxicos
para las plantas locales y / o las micorrizas; También pueden inducir la lixiviación de
contaminantes en el suelo (Agnello, Huguenot, Van Hullebusch y Esposito, 2014;
Lu et al., 2017).
Se sabe que la matriz de polisacárido de la pared celular se une a las formas iónicas
de varios metales (Chen, Liu, Wang, Zhang y Owens, 2013), actuando como una
primera barrera para la absorción de células de la raíz. Una barrera más selectiva
es la membrana plasmática que contiene transportadores específicos para iones
nutricionales (Fe2 +, Cu2 +, Mg2 +, Ca2 +, Mn2 + y otros) pero no para los no
nutricionales (Kramer, 2010; Pilon-Smits, 2005). Lo mismo es cierto para el
tonoplasto, la tercera barrera (Peng y Gong, 2014). El transporte mediado por
membrana es inevitable en algún momento si los contaminantes van a llegar a
partes aéreas, porque la banda de Casparian bloquea la carga de xilema a través
del apoplasto. Por lo tanto, esta banda confiere un papel fundamental a las
membranas celulares del endodermo para el éxito de la fitorremediación. Una vez
dentro de las células de la raíz, los metales tóxicos pueden acumularse
intracelularmente o translocarse a las células adyacentes a través de
transportadores de membrana o plasmodesmos. Estos últimos constituyen el
continuo celular conocido como symplast. El estudio del movimiento de Cd en las
raíces de los álamos híbridos ha proporcionado un ejemplo bien caracterizado de
translocación simpática (He et al., 2015). Ricachenevsky, Arau ´jo, Fett y Sperotto
(2018) han revisado recientemente el papel del tonoplasto como punto de control
para este tipo de transporte. Independientemente del mecanismo específico, el
transporte intercelular permite que los metales lleguen a los vasos del xilema raíz y,
desde allí, a los tejidos por encima del suelo. Ya sea para la absorción de células
radiculares, el secuestro vacuolar o la carga de xilema, transportadores de
membrana de metales altos tóxicos para iones nutricionales. En los últimos años,
los análisis de todo el genoma y otras herramientas moleculares han permitido la
identificación de numerosos transportadores de metales en los árboles (por ejemplo,
Fan et al., 2018; Migeon et al., 2010; Yanitch et al., 2017; Yildirim, 2017). Se han
establecido equivalencias funcionales con transportadores bien caracterizados de
especies herbáceas (por ejemplo, Tan et al., 2017). Aunque escaso, estos estudios
han arrojado luz sobre los mecanismos moleculares implicados en la tolerancia y la
desintoxicación de metales en los árboles. Las principales proteínas involucradas
en el transporte de metales tóxicos incluyen transportadores de casete de unión a
ATP (ABC), transportadores de ATPasa (HMA) de metales pesados (loid),
transportadores de metales de la familia NRAMP, transportadores de la familia de
proteínas reguladas de zinc / hierro (ZIP) y catión facilitadores de difusión (CDF),
también llamados proteínas de tolerancia metálica (MTP). La heterogeneidad
inusual detectada para estos transportadores en los árboles (por ejemplo, Fan et
al., 2018; Migeon et al., 2010) puede ser indicativa de que la translocación de
metales es más compleja que en las plantas herbáceas. En cualquier caso, la
capacidad extraordinaria de algunos árboles de rápido crecimiento para remediar
metales de sustratos contaminados merece un estudio más profundo. Se deben
analizar nuevas especies y variedades, dada la gran variabilidad genética
encontrada en los árboles para la mayoría de los rasgos analizados.
Cuando la acumulación intracelular de metales alcanza niveles tóxicos, las plantas
desarrollan síntomas como clorosis, deformidades de las hojas, defoliación,
crecimiento reducido y debilidad general frente al estrés biótico y abiótico. Los
principales mecanismos de protección incluyen el secuestro / desactivación de
contaminantes y la maquinaria de evacuación de ROS (Jalmi et al., 2018; Kramer,
2010; Peng y Gong, 2014; Pilon-Smits, 2005). Es de destacar que los sistemas
antioxidantes suelen estar regulados al alza en las plantas hiperacumuladoras,
incluso en ausencia de contaminación por metales (Kramer, 2010). La justificación
del secuestro de metales es proteger las metaloenzimas y otras máquinas celulares
vulnerables. Las paredes celulares representan un sitio principal de secuestro en
los árboles, que acumulan metales en la madera y la corteza exterior (Chen et al.,
2013; Evangelou, Robinson, G € unthardtGoerg, & Schulin, 2013; Za ´rubova ´ et
al., 2015). Esta capacidad es probablemente beneficiosa contra el ataque de
insectos, así como de microorganismos patógenos y degradantes de la madera, es
decir, constituye una ventaja adaptativa. La noción de que la acumulación de metal
tiene un papel defensivo está respaldada por varias líneas de evidencia (H € orger,
Fones y Preston, 2013), incluidos los estudios de rizosfera (Lakshmanan, Cottone y
Bais, 2016). Además de las paredes celulares, el secuestro en las vacuolas es una
estrategia importante para hacer frente a la toxicidad de los metales (Peng y Gong,
2014; Sharma, Dietz y Mimura, 2016). Se han identificado isoformas de tonoplasto
putativo de transportadores ZIP, CDF (MTP) y HMA en árboles, principalmente a
través de comparaciones genómicas. Los estudios con plantas herbáceas han
demostrado que, antes del almacenamiento vacuolar, los iones metálicos son
quelados por glutatión (GSH), fitoquelatinas, metalotioneínas y otros metabolitos
(aminoácidos, otros ácidos orgánicos, fenólicos) (Pilon-Smits, 2005; Sharma et al.
., 2016; Song et al., 2014). Mientras que la evidencia experimental aún es escasa
para las especies arbóreas, las comparaciones genómicas y los experimentos de
genética inversa sugieren que tanto los árboles como las plantas herbáceas tienen
mecanismos similares de secuestro vacuolar (Ariani et al., 2015; Di Baccio et al.,
2011; He et al., 2013, 2015). La estrecha correlación encontrada en los álamos
híbridos entre el secuestro vacuolar y la tolerancia al Cd es de particular interés (He
et al., 2013). Este trabajo también informó que los quelantes que contienen azufre
probablemente estén involucrados. Se han obtenido pruebas de secuestro de metal
en vacuolas en estudios de campo con diferentes variedades de álamos (por
ejemplo, Luo et al., 2016; Marmiroli, Imperiale, Maestri y Marmiroli, 2013). Cuando
un transportador ABC de levadura (YCF1) que secuestra cadmio citosólico
conjugado con GSH en la vacuola se sobreexpresó en álamo (Shim et al., 2013),
las plantas resultantes se desempeñaron mejor que los controles de tipo salvaje en
suelos de colas de minas contaminadas con Pb, Cd, y como. Las líneas
transgénicas también mostraron capacidades de extracción mejoradas. El
secuestro vacuolar mejorado es la razón más probable por la que los álamos
híbridos transgénicos que sobreexpresan un transportador de metal ABC de P.
trichocarpa muestran una mejor tolerancia y acumulación de Hg (Sun et al., 2018).

4.2 Contaminación orgánica

4.2.1 Objetivos relevantes
La variedad de contaminantes elementales relevantes es insignificante en
comparación con la variedad de compuestos orgánicos para los cuales se han
reportado efectos adversos sobre la salud humana y los ecosistemas. La gran
mayoría de los contaminantes orgánicos son de origen antropogénico, también se
les conoce como xenobióticos. Las amenazas planteadas globalmente por los
xenobióticos persistentes son tan importantes que el Consejo de Gobierno del
Programa Ambiental de las Naciones Unidas (PNUMA) promovió hace más de dos
décadas diferentes medidas para reducir y eventualmente eliminar su liberación al
medio ambiente. Esta iniciativa cristalizó en la Convención de Estocolmo sobre
Contaminantes Orgánicos Persistentes (COP), que entró en vigencia en 2004 (ver
www.pops.int) y representa uno de los tratados internacionales más ambiciosos
jamás adoptados para combatir la contaminación química. La Convención mantiene
una actualización de un inventario de COP particularmente peligrosos que reúnen
a tres características clave: (i) deben permanecer inalteradas en el medio ambiente
durante largos períodos de tiempo, como reflejo de su excelente estabilidad
química; (ii) deben estar ampliamente distribuidos en grandes áreas, a veces
alrededor del mundo, por procesos naturales que abarcan el suelo, el agua y el aire;
y (iii) deben ampliarse a lo largo de las cadenas tróficas como consecuencia de su
estabilidad y baja solubilidad en agua. Las dos últimas características se encuentran
detrás de su acumulación a largo plazo en los tejidos grasos, donde alcanzan
concentraciones que superan los niveles de fondo de hasta cuatro órdenes de
magnitud. Como era de esperar, los niveles más altos se registran en humanos,
junto con los principales peces depredadores, aves y mamíferos: las especies
migrantes ayudan a dispersar estos compuestos. Los COP se pueden encontrar de
hecho en personas y vida silvestre ubicadas a miles de kilómetros de distancia de
los centros de producción, con la presencia de altos niveles de DDT y PCB en la
leche materna esquimal como ejemplo paradigmático. La Tabla 2 resume las
principales fuentes y los efectos para la salud de los principales xenobióticos
incluidos en la última Lista de prioridades de sustancias de la ATSDR de EE. UU. Y
en la Convención de Estocolmo. Se dividen esencialmente en tres grupos:
pesticidas clorados, productos químicos industriales y subproductos. Existen clases
adicionales de contaminantes orgánicos relevantes, tales como hidrocarburos
aromáticos policíclicos (HAP), solventes (por ejemplo, benceno, tricloroetileno),
parafinas cloradas de cadena corta (PCCC), retardantes de llama (por ejemplo,
polibromo-bifenilos y polibromo-ciclododecano), derivados de perfluorooctano ,
subproductos industriales y de combustión (por ejemplo, benzopirenos, bencenos y
naftalenos policlorados), explosivos y muchos otros reactivos. La exposición ocurre
principalmente a través de procesos industriales, eliminación de desechos,
productos alimenticios, agua potable, aire o contacto físico con materiales
contaminados. La fitorremediación de diferentes clases de contaminantes orgánicos
se ha demostrado en el invernadero y en ensayos de campo. Esto último es
especialmente importante cuando se usan árboles, ya que los resultados de los
invernaderos no siempre se duplican en entornos de campo (por ejemplo, Voelker,
Lachenbruch, Meinzer y Strauss, 2011). Los datos de campo actuales respaldan
firmemente que la fitorremediación de contaminantes orgánicos no solo es factible,
sino una alternativa rentable a las tecnologías de limpieza actuales (Gerhardt et al.,
2017). La rizodegradación y la fitodegradación son los mecanismos principales de
remediación de contaminantes orgánicos, que ofrecen la posibilidad, a diferencia de
los metales o radionucleidos, de ser mineralizados o al menos metabolizados en
alguna medida por las plantas y / o su microbiota asociada. La fitovolatilización de
productos orgánicos ha demostrado ser exitosa en algunos casos (Limmer y Burken,
2016). Debido a la enorme heterogeneidad de los contaminantes orgánicos, muchas
revisiones recientes se centran en compuestos específicos y / o aspectos técnicos,
como asociaciones entre plantas y microbios o aplicaciones de ingeniería genética
(Arslan, Imran, Khan y Afzal, 2017; Eevers, White, Vangronsveld, & Weyens, 2017;
Feng et al., 2017; Fester, Giebler, Wick, Schlosser, & K € astner, 2014; Gkorezis et
al., 2016; Hussain et al., 2018).

4.2.2 Absorción de plantas y destino de los contaminantes orgánicos.

La absorción de contaminantes orgánicos por parte de las plantas puede ocurrir a
través de las raíces o partes aéreas, dependiendo de propiedades como la
hidrofobicidad, la presión de vapor y la acidez constante. La captación aérea es
importante para los compuestos volátiles, especialmente los entresados
(Weyensetal., 2015). En cuanto a los compuestos del suelo, la adsorción a la matriz
del suelo es el principal factor limitante para la biodisponibilidad (Ren et al., 2018).
Los únicos contaminantes susceptibles de fitorremediación eficiente son los
presentes en la fracción de suelo de "desorción rápida", donde las moléculas
adsorbidas son intercambiables con la fase acuosa que penetra en las raíces. Sin
embargo, el estado de desorción no es inflexible y puede verse alterado por los
eventos bioquímicos asociados con el crecimiento continuo y de tipo fractal de las
raíces y rizosferas. La gran biomasa y la profundidad de las raíces de los árboles
representan nuevamente una ventaja obvia con respecto a las plantas herbáceas.
En cualquier caso, los microprocesos detallados que ocurren en la rizosfera, es
decir, los roles específicos que desempeñan las maquinarias bioquímicas
microbianas y vegetales en el metabolismo de los contaminantes orgánicos, en
general siguen siendo poco conocidos (Arslan et al., 2017; Gerhardt et al., 2017;
Hussain et al., 2018). Aunque el coeficiente de reparto octanol-agua (Kow) se ha
utilizado a menudo para predecir la absorción y la translocación de contaminantes
orgánicos específicos en la planta, algunos autores han cuestionado su validez (por
ejemplo, Limmer y Burken, 2014). Se sabe que los biosurfactantes secretados por
las raíces y / o la microbiota asociada a la planta afectan en gran medida tanto la
desorción de contaminantes de los agregados del suelo como la absorción de la
planta (Fester et al., 2014; Khan, Afzal, Iqbal y Khan, 2013) - diseñado
racionalmente las enmiendas del suelo podrían desempeñar papeles similares en
el futuro (Agnello et al., 2014). Además, las características específicas de la planta
que abarcan el genotipo, la morfología y la fisiología tienen efectos relevantes sobre
la absorción de contaminantes (Arslan et al., 2017; Hussain et al., 2018; Isebrands
& Richardson, 2014). Antes de ingresar a las células de la raíz, las moléculas
orgánicas pueden sufrir diferentes transformaciones químicas que pueden mejorar
su biodisponibilidad, por ejemplo, al reducir el impedimento estérico. Las lacasas,
peroxidasas, transferasas, hidrolasas, y muchas otras enzimas unidas a la pared
celular están presumiblemente involucradas en reacciones de este tipo (Ba ´rtı ´kova
´ et al., 2015; Lee, 2013), no toman el complejo microbialarsenal asociado con el
complejo (Levyetal., 2017; Mercado-Blanco et al., 2018; Thijs et al., 2016). El
reciente hallazgo de que las peroxidasas tienen el potencial de aumentar la
degradación de la lignina y la sacarificación en el tabaco transgénico (Ligaba-Osena
et al., 2017) plantea la posibilidad interesante de mejorar tanto las características
de fitorremediación como el valor de la biomasa en árboles adecuados.
Como se mencionó anteriormente, el libre movimiento de agua y solutos en los
espacios capilares entre las células corticales de la raíz no es suficiente para la
carga de xilema. La translocación a partes aéreas requiere que las membranas
celulares endodérmicas se crucen en algún momento. Los pequeños contaminantes
hidrofóbicos parecen difundirse fácilmente a través de las bicapas lipídicas.
Schneider y Nizzetto (2012) encontraron, por ejemplo, que la molécula de
hexaclorobenceno (HCB) relativamente pequeña, que es notablemente hidrófoba,
alcanzó fácilmente el citoplasma de las células internodales de Chara rudis después
de difundirse a través de la capa protectora de las células corticales (esta macroalga
tiene una estructura corporal compleja y paredes celulares que comparten muchas
características con plantas superiores). Se ha demostrado que los contaminantes
estructuralmente similares se traslocan del suelo contaminado a partes aéreas de
árboles adultos (por ejemplo, Gkorezis et al., 2016; Lei, Ran, Lu, Du y Liu, 2015).
Las moléculas suficientemente grandes o hidrofílicas no pueden difundirse a través
de las membranas y deben utilizar maquinaria de membrana de alta capacidad para
ingresar a las células de la raíz, otro aspecto que merece más estudio. Más de una
cuarta parte del proteoma de las plantas superiores consiste en proteínas unidas a
la membrana, algunas de las cuales participan en vías bioquímicas tan complejas
como la biosíntesis de fenilpropanoides (Wang y Zhao, 2018). La maquinaria de
membrana responsable de la absorción (o flujo de salida) de los xenobióticos se ha
caracterizado mucho menos en las plantas que en otros organismos. Una vez dentro
de la célula, las moléculas tóxicas activas pueden inactivarse mediante maquinaria
enzimática endógena o desactivarse mediante secuestro vacuolar o flujo de salida
al apoplasto. Estos procesos generalmente están precedidos por la formación de
conjugados con pequeñas moléculas hidrofílicas, como GSH, glucosa o malonato,
por la acción de las transferasas citosólicas apropiadas. Los portadores más
relevantes en plantas pertenecen a la familia ABC, la Superfamilia de Facilitadores
Principales (MFS) y la familia de Extrusión de Compuestos Tóxicos y Múltiples
Drogas (MATE) (Remy y Duque, 2014). Todos forman parte de la respuesta
omnipresente de resistencia a múltiples medicamentos (MDR) que confiere
resistencia a numerosos compuestos citotóxicos estructuralmente diferentes en
todo tipo de organismos.
Se ha informado que varios xenobióticos ingresan a las vacuolas como conjugados
GSH, un proceso que involucra transportadores MDR (Lee, 2013; Rylott et al.,
2015). La inducción de glutatión-S-transferasas (GST) y otras enzimas
desintoxicantes en respuesta a un explosivo tóxico fue reportada por primera vez
en el álamo por Tanaka et al. (2007) Curiosamente, los transportadores MDR
forman una de las superfamilias de proteínas más grandes en los árboles y otras
especies de plantas, mostrando una complejidad sin paralelo en otros eucariotas
(Lane et al., 2015; Li et al., 2017; Yildirim, 2017; Zhiyi, Guijuan, Yu, Longjun y
Rizhong, 2015). Además de los roles comprobados en la desintoxicación celular de
metales y xenobióticos, los miembros individuales de MDR participan en muchos
otros procesos fisiológicos, que incluyen el transporte de cera para formar cutículas,
el transporte de precursores de lignina, el movimiento estomatal, la regulación de la
homeostasis iónica, la exudación de la raíz de fitoquímicos, el estrés biótico y
abiótico. tolerancia y transporte hormonal (Remy y Duque, 2014). Su interés
biotecnológico por mejorar la fitorremediación de contaminantes orgánicos ha sido
confirmado mediante enfoques de genética inversa. Por ejemplo, recientemente se
ha demostrado que dos transportadores de membrana plasmática de levadura
(familias ABC y MFS) mejoran por separado la tolerancia a diferentes herbicidas en
plantas transgénicas de Arabidopsis (Remy et al., 2017). El transportador MFS
también mejoró la tolerancia a los cationes Co2 +, Cu2 +, Ni2 +, Al3 + y Cd2 +, muy
probablemente al promover su reparto de plantas, un respaldo para el efecto de
biodilución presentado en la Sección 3.2.1. Aunque los mecanismos para la
tolerancia a los herbicidas no estaban claros (varias hormonas parecen estar
involucradas), estos hallazgos prueban la viabilidad de mejorar las características
de fitorremediación a través de la manipulación racional de los transportistas MDR.
Plantas de Arabidopsis (Sun et al., 2018). La adición exógena de GSH a los álamos
híbridos mejora la tolerancia al Cd (Ding et al., 2017), un hallazgo correlacionado
con una mayor transcripción de genes para varios transportadores de membrana
(familias ABC, ZIP, NRAMP y MTP) y para la glutamilcisteinesintetasa (ECS). La
biosíntesis inducida por GSH también es una respuesta natural a los tratamientos
con herbicidas, y la sobreexpresión de ECS bacteriana se informó anteriormente
para mejorar la tolerancia a los herbicidas de cloroacetanilida en los popares
transgénicos (Gullner, K € omives y Rennenberg, 2001). Aunque no se analizaron
los mecanismos subyacentes, una conjugación GSH mejorada seguida de un
secuestro mediado por MDR parece una posibilidad razonable. Del mismo modo,
se ha informado que la sobreexpresión de un transportador de MDR de Arabidopsis
mejora la tolerancia a los antibióticos aminoglucósidos en el transpénico transgénico
(Kang, Ye, Osburn, Stewart y Cheng, 2010).
Además de ser transportados y secuestrados, en planta se han descrito
transformaciones químicas para una serie de xenobióticos. TNT proporciona uno de
los casos mejor estudiados (Johnston et al., 2015; Panz & Miksch, 2012; Rylott et
al., 2015). Su desintoxicación en plantas tiene elementos comunes con la vía
reductora previamente descrita en bacterias entéricas, por lo que TNT se reduce a
intermedios de hidroxilaminodinitrotolueno (HADNT) y aminodinitrotolueno (ADNT).
Este paso es catalizado en plantas por las reductasas de oxofitodienoato (OPR).
Las UDP-glucosil transferasas y las GST promueven la formación de varios
conjugados de HADNT y ADNT, un proceso no descrito en bacterias. Entre los
conjugados identificados, el 2-glutatiónil-4,6-dinitrotolueno denitrado ha suscitado
particular interés porque se sabe que los compuestos de dinitrotolueno
estructuralmente relacionados están mineralizados por bacterias. Si bien el destino
de estos conjugados aún no se ha determinado, la regulación positiva de los
transportadores de MDR mediante tratamientos con TNT sugiere que podría
producirse el secuestro de la pared celular o la vacuola (Rylott et al., 2015). Vale la
pena mencionar aquí que los GST parecen unirse y transportar directamente
pequeños ligandos orgánicos, además de su actividad catalítica (Ahmad, Rylott,
Bruce, Edwards y Grogan, 2016). Las reacciones de conjugación de GSH se han
sugerido para agotar las plantas de GSH en los sitios contaminados con TNT (Rylott
et al., 2015), lo que limita la fitorremediación natural. Este extremo ha sido reforzado
por la sobreexpresión de un Drosophila GST en plantas transgénicas de Arabidopsis
(Tzafestas et al., 2017). Mientras que las plantas transgénicas eran más resistentes
al TNT y mostraban una mayor capacidad para eliminarlo en relación con las plantas
de control, el exceso de actividad de GST era perjudicial en ausencia de
contaminante. Los hallazgos anteriores están de acuerdo con la observación de que
TNT forma un radical nitro en las mitocondrias que luego reacciona
espontáneamente con oxígeno para generar superóxido (Johnston et al., 2015).
Este trabajo también encontró que las plantas de Arabidopsis deficientes en la
enzima clave, una monodehidroascorbato reductasa, mostraron una mejor
tolerancia a TNT. Además de revelar el mecanismo de toxicidad de TNT, estos
resultados resaltaron la complejidad de las redes antioxidantes de las plantas,
donde GSH juega un papel fundamental. Otro contaminante relevante es la
hexahidro-1,3,5-trinitro-1,3,5-triazina (RDX). A diferencia de TNT, que se encuentra
principalmente en las raíces, los estudios de radiomarcaje con 14C confirmaron que
RDX se transloca fácilmente a tejidos por encima del suelo en álamos y pastos
(Brentner, Mukherji, Walsh y Schnoor, 2010). Sin embargo, su absorción es muy
variable entre las plantas, y su destino en planta no está claro (Panz y Miksch, 2012).
Los estudios en álamos y especies herbáceas han confirmado que los tratamientos
con RDX inducen enzimas típicamente involucradas en la desintoxicación
xenobiótica, como GST, peroxidasas, reductasas y citocromo P450 (Rylott et al.,
2015; Tanaka et al., 2007). Además, los estudios de laboratorio con Populus
deltoides nigra DN-34 respaldan que RDX puede degradarse en la planta mediante
la reducción a hexahidrotriazinas y una mayor conversión dependiente de la luz a
formaldehído, metanol y CO2 (Van Aken, Yoon, Just y Schnoor, 2004). genes para
la degradación de RDX (xplA y xplB) y uno para la transformación de NT (nfsI),
Zhang et al. (2017) han obtenido recientemente líneas transgénicas de Panicum
virgatum y Agrostis stolonifera que extraen y degradan RDX de manera más
eficiente que las plantas de control. TNT, RDX, HMX y explosivos de munición
similares están siendo reemplazados por 2,4-dinitroanisol (DNAN) y otros
compuestos insensibles para los cuales aún no se han desarrollado estrategias de
limpieza. Schroer, Li, Lehmler y Just (2017) han demostrado que las plantas de
Arabidopsis reducen por separado los grupos p y o-nitro y acumulan eficientemente
conjugados glicosilados dentro de las hojas. Más interesante aún, se obtuvo
evidencia de fotólisis de la hoja para un metabolito glucosilado y (15N2) -DNAN, con
producción de NO2. Aunque se utilizó luz artificial, la investigación adicional de este
nuevo mecanismo de fitorremediación podría abrir caminos interesantes para los
árboles. Los estudios anteriores y los informes comparables para herbicidas,
hidrocarburos aromáticos y otros xenobióticos han subrayado un mecanismo
general por el cual las plantas manejan los contaminantes orgánicos (Ba ´rtı ´kova ´
et al., 2015; Lee, 2013). Independientemente de las reacciones específicas del
compuesto, este mecanismo general consta de tres fases secuenciales: (i) hidrólisis,
oxidación y otras reacciones que crean o exponen sitios reactivos en el delincuente
(fase I, activación); (ii) reacciones de conjugación en los sitios expuestos que
disminuyen la toxicidad, aumentan la solubilidad y abren la puerta al reconocimiento
molecular (fase II, conjugación); y (iii) unión de conjugados a portadores anclados a
membrana (principalmente de la superfamilia MDR) que los exportan desde el
citosol a las vacuolas y el apoplasto (fase III, secuestro). Una vez exportados a
cualquiera de los compartimentos, pueden tener lugar otras transformaciones
químicas. Idealmente, el contaminante orgánico se mineralizará.

4.3 Mejora de las capacidades endógenas

En entornos de campo, la fitorremediación nunca es un problema de "única planta"
por el cual los genes de las plantas se enfrentan a un problema de contaminación,
ni siquiera en el invernadero. Las plantas se asocian naturalmente con numerosas
bacterias y hongos y ambas juegan un papel crucial en el crecimiento, desarrollo y
adaptación de las plantas a los cambios ambientales (Coninx, Martinova y Rineau,
2017; Levy et al., 2017; Mercado-Blanco et al., 2018). Esta microbiota también juega
papeles importantes cuando las plantas tratan con contaminantes (Doty, 2008; Feng
et al., 2017; Fester et al., 2014; Thijs et al., 2016; Ullah et al., 2015; Van Aken &
Doty, 2010 ; Weyens et al., 2015). Los árboles de Salicaceae (principalmente
Populus) se han estudiado activamente en este contexto, debido a su capacidad
para establecer muchas asociaciones endofíticas y rizosféricas, incluidas las
interacciones micorrícicas ectomicorrícicas y arbusculares (Beckers, Op De Beeck,
Weyens, Boerjan y Vangronsveld, 2017; Shakyaetal. , 2013). Estos estudios tienen
comunidades endofíticas de baja tasa de cambio son sustancialmente diferentes de
las que se encuentran en las rizosferas de los árboles. Las antiguas comunidades
son más prometedoras para la fitorremediación, ya que la competencia con
microbiota autóctona hace que los hábitats rizosféricos sean difíciles de manipular.
Se han documentado varios casos en los que la inoculación con endófitos
adecuados mejora la remediación en álamos y otras especies de plantas (por
ejemplo, Doty, 2008; Feng et al., 2017; Khan et al., 2013). Doty et al. (2017)
proporcionaron recientemente un ejemplo sobresaliente, que encontró que una
cepa metabólicamente adecuada aislada de los álamos era capaz de mejorar la
tolerancia y la capacidad degradativa de los hipopótamos híbridos (P.deltoides
P.nigra) hacia el tricloroetileno en un sitio de superfondo. En relación con los
controles, los árboles inoculados mostraron un mayor crecimiento y una mejor
degradación del solvente, que se eliminó de manera eficiente del agua subterránea.
Aunque su recalcitración a la manipulación es mayor, las comunidades de la
rizosfera también se han logrado con éxito para mejorar la fitorremediación de
contaminantes elementales y orgánicos en los árboles (Hussain et al., 2018; Mishra,
Singh y Arora, 2017). A pesar de los resultados prometedores, nuestra comprensión
de la colonización de plantas debe mejorar enormemente si queremos aprovechar
plenamente las posibilidades que ofrece la fitorremediación asistida por microbiota.
Los procesos tan importantes como la señalización recíproca bacteriana de las
plantas o las redes moleculares que rigen la distribución dinámica de la arena y el
territorio de las comunidades endofísicas y esquizoesféricas todavía se conocen
mal (Levy et al., 2017). La biotecnología proporciona otra forma poderosa de
mejorar las capacidades de los árboles para la limpieza de contaminantes, y
también de vincular servicios o valores adicionales al proceso de fitorremediación.
El desarrollo reciente de plantas de álamo transgénicas capaces de reciclar el
exceso de nitrato del suelo para la producción de biomasa constituye un buen
ejemplo (Castro-Rodrı ´guez et al., 2016). Durante casi tres décadas, la
sobreexpresión de genes heterólogos ha demostrado su validez para mejorar las
capacidades naturales de las plantas para remediar contaminantes orgánicos y / o
elementales. Mientras que la mayoría de los experimentos se han realizado con
especies modelo herbáceas, la transferencia de resultados a Populus suele ser
sencilla. Hg proporciona un ejemplo bien conocido y el primer caso de
fitorremediación transgénica. La razón era generar Hg elemental (0) en planta volátil
a partir de sus especies iónicas, para evitar la formación de metilmercurio altamente
tóxico. Después de resultados prometedores con plantas modelo transgénicas que
sobreexpresan Hg reductasas bacterianas (véase Bizily et al., 2000), finalmente se
obtuvieron líneas transgénicas de P. deltoides que redujeron eficientemente Hg (II)
a Hg (0) (Che et al., 2003). En relación con los controles, las líneas de álamo
transgénicas soportaron concentraciones más altas de Hg y evolucionaron más Hg
(0). Se han informado resultados similares en otras plantas, incluida la expresión
cloroplástica de genes desintoxicantes de Hg. Actualmente, se están aplicando
enfoques biotecnológicos para mejorar la fitorremediación de metales tóxicos
adicionales. Las tres vías principales bajo consideración son (i) cambiar el estado
de oxidación del delincuente, para generar especies menos tóxicas y volátiles; (ii)
alterar la captación celular a través de transportadores anclados a la membrana; y
(iii) mejorar la conjugación (y por lo tanto el secuestro) a través de enzimas
apropiadas (Koz´mi nska, Wiszniewska, Hanus-Fajerska y Muszy nska, 2018; Luo
et al., 2016). Los resultados informados para árboles transgénicos se obtuvieron
principalmente con álamos mantenidos en cámaras de crecimiento o invernaderos,
y se refieren a una mejor tolerancia y acumulación de metales pesados sobre el
suelo (Zn, Cd, Hg y Cu). No obstante, hasta que no se realicen ensayos de campo
sistemáticos, la aplicabilidad de las estrategias anteriores será una cuestión de
especulación. La viabilidad del uso de enfoques transgénicos para los
contaminantes orgánicos fitorremediados se ha centrado principalmente en
explosivos, hidrocarburos de gasolina, compuestos orgánicos volátiles, herbicidas y
PCB (revisado recientemente por Feng et al., 2017; Hussain et al., 2018). Las
primeras transformaciones genéticas se llevaron a cabo nuevamente en plantas
modelo herbáceas. Más tarde, los resultados prometedores se transfirieron a
genotipos de álamo adecuados para la transformación genética, a menudo P.
tremula P. alba. Entre otras razones ya discutidas, dicho cambio fue motivado por
la notable capacidad endógena de los álamos para tolerar e incluso metabolizar
xenobióticos relevantes (Doty, 2008; Isebrands y Richardson, 2014; Marmiroli et al.,
2011; Peuke y Rennenberg, 2015). Mediante el uso de álamos transformados con
el gen de mamífero para el citocromo P450 2E1 (CYP2E1), Legault et al. (2017)
obtuvieron recientemente una de las pruebas más sólidas en esta área de
investigación de que los resultados de laboratorio se mantienen en condiciones de
campo. Sus conclusiones también validan que los enfoques transgénicos pueden
funcionar para la fitorremediación. Para determinar los equilibrios de masa, estos
autores agregaron TCE a tres bancos de pruebas contenidos hidráulicamente, dos
de ellos plantados con álamos transgénicos o de control y un tercero sin plantar.
Mientras que la eliminación del eteno clorado fue bastante similar en ambos lechos
plantados (aproximadamente 2.5 veces mayor que en el lecho en blanco), la pérdida
de TCE se redujo considerablemente en las hojas transgénicas (80%,
evapotranspiración) y tallos (90%, difusión) en relación con Árboles de tipo salvaje.
Dejando de lado la actividad microbiana, se obtuvo evidencia experimental de que
tales diferencias se debieron al aumento de la degradación de contaminantes en los
árboles transgénicos. Si bien se necesitan nuevas pruebas de campo para validar
aún más la viabilidad de los enfoques transgénicos, la creciente evidencia respalda
que esta tecnología debería ser parte de nuestro conjunto de herramientas para
combatir la contaminación (Gerhardt et al., 2017; Hussain et al., 2018; Koz´mi nska
et al., 2018; Van Aken & Doty, 2010; Yadav et al., 2010). En un estudio de campo
de 5 años realizado recientemente en China, el único país que ha comercializado
árboles genéticamente modificados, no se observaron efectos medibles para los
álamos transgénicos Bt en la diversidad bacteriana local y la comunidad de
artrópodos (Zuo et al., 2018). Han pasado dos décadas entre el estudio de campo
pionero de Legault y sus colaboradores y la primera aplicación exitosa de la
transgénesis para mejorar la capacidad de una planta para degradar los
xenobióticos. El número de genes disponibles hoy en día es enorme y continuará
aumentando como resultado de los avances en las tecnologías moleculares y la
anotación del genoma (Bell, Joly, Pitre y Yergeau, 2014). A este respecto, los
beneficios anticipados del uso de árboles transgénicos son demasiado importantes
para dejarlos de lado por consideraciones que no están alineadas con evidencia
científica sólida (ver Strauss y Sax, 2016). Los genes candidatos prometedores
pueden y deben evaluarse de manera segura en condiciones controladas, por lo
que los programas de mejoramiento de árboles pueden integrar este conocimiento
para mejorar la capacidad de fitorremediación de genotipos valiosos.

5. Conclusiones y caminos a seguir

Los ensayos de campo y muchos estudios en invernaderos dan fe del potencial
inigualable de las plantaciones de árboles de rápido crecimiento para la limpieza
ambiental, una tecnología que agrega valores ecológicos y económicos clave a los
métodos de remediación clásicos. Sin embargo, nuestro conocimiento actual de la
biología de los árboles debe mejorar significativamente para desarrollar plenamente
ese potencial. Se están implementando activamente diferentes herramientas
moleculares y de imágenes para desenredar los mecanismos por los cuales los
árboles (y las plantas en general) responden a la contaminación. Se están aplicando
estrategias similares para diseccionar las complejas relaciones de los árboles con
las comunidades rizosféricas y endofíticas. Los miembros de ambas comunidades
tienen efectos importantes en la forma en que los árboles tratan los contaminantes
y, por lo tanto, en el éxito de las fitotecnologías. La mayoría de los estudios hasta la
fecha se han centrado en el género Populus, ya que tiene características
interesantes tanto como un sistema modelo (secuencia genómica completa,
herramientas ómicas, edición del genoma, alto nivel de domesticación, fácil
propagación, transformación genética) y como un árbol prácticamente ideal para
fitorremediación (pionero, rápido crecimiento, alta transpiración, grandes raíces,
tolerancia natural a la contaminación y el estrés, valores económicos y ecológicos).
Salix también es un género sobresaliente para aplicaciones ambientales, como
probablemente otras especies arbóreas poco o aún no estudiadas en este contexto.
Como portadores de un metabolismo secundario único que involucra moléculas muy
similares a los contaminantes relevantes, parece probable que los árboles posean
genes interesantes para la fitodegradación, un aspecto que merece una mayor
exploración. A este respecto, la variabilidad genética de los árboles es enorme y
poco conocida, proporcionando un tema donde los estudios experimentales y las
herramientas bioinformáticas probablemente identificarán candidatos interesantes
(genes y genotipos) en el futuro cercano. El potencial de la biotecnología de los
árboles para mejorar la eficiencia y la rentabilidad de la fitorremediación ya se ha
demostrado en el campo. Lo mismo es válido para la inoculación con cepas
microbianas adecuadas. Una serie de estudios recientes realizados en diferentes
entornos han confirmado que las plantaciones de rotación corta ahorran agua,
protegen y mejoran el suelo y tienen en general impactos ecológicos positivos,
siendo una excelente opción para restaurar tierras contaminadas y degradadas. Las
nuevas prácticas de gestión deberían ayudar a mejorar la sostenibilidad de estas
plantaciones y los servicios que prestan. Además, una cultura de plantación y
restauración de árboles está en línea con el Acuerdo Climático de París y con los
objetivos generales planteados por la comunidad internacional para el presente
siglo. Hay un consenso general que asegura que la mediación es una tecnología
adecuada con un potencial práctico inmenso. A pesar de sus muchas ventajas, hoy
existe una brecha notable entre los resultados de laboratorio y la aplicación de
campo. Este fenómeno ha atraído mucha atención, y recientemente se han
publicado un puñado de estudios y reflexiones dedicados (Beans, 2017; Gerhardt
et al., 2017; Stephenson y Black, 2014; Weir y Doty, 2016). Sorprendentemente, se
ha detectado una falta generalizada de comprensión de esta tecnología entre los
expertos ambientales, incluidas las personas directamente involucradas en la
selección de tecnologías de remediación. Para abordar este problema, Gerhardt et
al. (2017) abogan por un sólido historial de éxitos (adicional a la literatura científica),
así como por las agresivas campañas de educación en los sectores públicos y
privados, entre otras medidas.

Expresiones de gratitud
Nuestra investigación sobre fitorremediación ha sido financiada por el Programa de
I + D de la Comunidad de Madrid (subvención S2009AMB-1478), el programa LIFE
+ de la UE (subvención LIFE / ENV / ES / 505) y el Ministerio de Economía y
Competitividad de España (subvención BIO2016-77840-R) . Agradecemos a C.
Salarnier (IAA) y M. Esteban (UPM), respectivamente, por el amable regalo de las
imágenes que aparecen en las Figs. 1 y 2.